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Bol. San. Veg. Plagas, 13: 203-212, 1987 La patología de la encina (Quercus ilex L.) en España M. a C. MUÑOZ LÓPEZ y A. RUPÉREZ CUELLAR En los últimos veinte años hemos desarrollado nuestros trabajos muy particularmente en el inventario y estudio de la flora micológica de la encina (Quercus ilex L.). Otros autores también han demostrado interés en el tema, y el resultado ha sido llegar al conocimiento de una serie de hongos que, por su comportamiento, pueden considerarse como posibles pató- genos. Quedan muchos aspectos de constatación de patogeneidad que están siendo actualmente objeto de diversos estudios. Esta presentación es un adelanto que permite catalogar, al me- nos como sospechosas, algunas especies de hongos que, en los últimos años, están aparecien- do frecuentemente en nuestros encinares. Estos hongos se presentan asociados con chancros, y con la muerte progresiva de ramas e incluso de todo el árbol. Su peligrosidad real ha sido sometida a discusión por diferentes especialistas. M. a C. MUÑOZ LÓPEZ. Subdirección General de Sanidad Vegetal. Madrid. A. RUPÉREZ CUELLAR. Cátedra de Zoología y Patología Forestales. E.U.I.T. Forestal. Universidad Politécnica de Madrid. INTRODUCCIÓN Una revisión bibliográfica realizada en pro- fundidad recientemente sobre la micoflora de Quercus ilex L. recoge 293 especies de hongos en esta matriz citadas por distintos especialis- tas desde las primeras descripciones de Sac- cardo en 1882, hasta nuestros días (ARREGUI NOGUER 1985). De esta relación, 25 especies pertenecen a la clase Myxomycetes, 51 a la clase Deuteromycetes, 64 a la clase Ascomy- cetes, y 153 a la clase Basidiomycetes. * Comunicación presentada al Seminario sobre dehesas y sis- temas agrosilvopastorales similares, organizado por el Se- cretario Internacional del Programa MAB de UNESCO ce- lebrado en Madrid del 30 de Marzo al 2 de Abril 1987. Dentro de este extenso número de citas en- contramos hongos con comportamiento muy variado, desde el patógeno primario, capaz de producir graves daños, hasta el saprofito, que vive a expensas de la materia orgánica muer- ta, pasando por modos de acción intermedios entre el uno y el otro, que el especialista debe tener en cuenta por su potencial peligrosidad. También se incluyen especies que son clara- mente beneficiosas como el caso de los hon- gos de micorriza del orden Tuberales (TORRES JUAN 1985). De otros muchos hongos se desconoce su comportamiento real en la actualidad, al no detectarse con frecuencia, y tratarse de citas relativamente antiguas, de gran valor taxonó-

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Bol. San. Veg. Plagas, 13: 203-212, 1987

La patología de la encina (Quercus ilex L.) enEspaña

M.a C. MUÑOZ LÓPEZ y A. RUPÉREZ CUELLAR

En los últimos veinte años hemos desarrollado nuestros trabajos muy particularmente enel inventario y estudio de la flora micológica de la encina (Quercus ilex L.). Otros autorestambién han demostrado interés en el tema, y el resultado ha sido llegar al conocimiento deuna serie de hongos que, por su comportamiento, pueden considerarse como posibles pató-genos.

Quedan muchos aspectos de constatación de patogeneidad que están siendo actualmenteobjeto de diversos estudios. Esta presentación es un adelanto que permite catalogar, al me-nos como sospechosas, algunas especies de hongos que, en los últimos años, están aparecien-do frecuentemente en nuestros encinares. Estos hongos se presentan asociados con chancros,y con la muerte progresiva de ramas e incluso de todo el árbol. Su peligrosidad real ha sidosometida a discusión por diferentes especialistas.

M.a C. MUÑOZ LÓPEZ. Subdirección General de Sanidad Vegetal. Madrid.A. RUPÉREZ CUELLAR. Cátedra de Zoología y Patología Forestales. E.U.I.T. Forestal.

Universidad Politécnica de Madrid.

INTRODUCCIÓN

Una revisión bibliográfica realizada en pro-fundidad recientemente sobre la micoflora deQuercus ilex L. recoge 293 especies de hongosen esta matriz citadas por distintos especialis-tas desde las primeras descripciones de Sac-cardo en 1882, hasta nuestros días (ARREGUINOGUER 1985). De esta relación, 25 especiespertenecen a la clase Myxomycetes, 51 a laclase Deuteromycetes, 64 a la clase Ascomy-cetes, y 153 a la clase Basidiomycetes.

* Comunicación presentada al Seminario sobre dehesas y sis-temas agrosilvopastorales similares, organizado por el Se-cretario Internacional del Programa MAB de UNESCO ce-lebrado en Madrid del 30 de Marzo al 2 de Abril 1987.

Dentro de este extenso número de citas en-contramos hongos con comportamiento muyvariado, desde el patógeno primario, capaz deproducir graves daños, hasta el saprofito, quevive a expensas de la materia orgánica muer-ta, pasando por modos de acción intermediosentre el uno y el otro, que el especialista debetener en cuenta por su potencial peligrosidad.

También se incluyen especies que son clara-mente beneficiosas como el caso de los hon-gos de micorriza del orden Tuberales (TORRESJUAN 1985).

De otros muchos hongos se desconoce sucomportamiento real en la actualidad, al nodetectarse con frecuencia, y tratarse de citasrelativamente antiguas, de gran valor taxonó-

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mico, pero que no incluyen su aspecto patoló-gico.

Teniendo en cuenta que la encina es un ár-bol de comportamiento robusto, la incidenciade enfermedades ha sido en general poco con-siderable, lo que ha dado lugar a que se lehaya dedicado poca atención desde el puntode vista fitopatológico.

En mayor o menor grado, la encina ha su-perado con relativa facilidad la aparición demicosis más o menos localizadas que, salvoexcepciones, afectaban a escaso número de in-dividuos.

Pero lógicamente todo tiene un límite, yaún esta especie tan resistente y austera en re-querimientos, puede verse envuelta en delica-das situaciones cuando aparecen epifítias no-tables, derivadas en la mayoría de los casos decondiciones climáticas extremas como puedeser la sequía; o como consecuencia de la ac-ción del hombre con tratamientos selvícolaserróneos (RUPÉREZ 1957), aspecto éste que estratado específicamente en otra ponencia pre-sentada a este seminario.

Presentamos aquí una revisión de aquelloshongos que se han detectado en los últimosaños con una frecuencia importante, y siem-pre asociados con seca parcial o total de pies,afectando a extensiones francamente preocu-pantes.

El material vegetal examinado se ha anali-zado en el Laboratorio de Diagnóstico de laSubdirección General de Sanidad Vegetal, yen la Cátedra de Zoología y Patología Fores-tales de la Escuela Universitaria de IngenieríaTécnica Forestal de Madrid.

Las muestras han sido remitidas a estosCentros por los propios propietarios de los en-cinares, por los Servicios de Protección de losVegetales de las Comunidades Autónomas, yuna buena parte de ellas han sido recogidas enprospecciones personales.

Las áreas de estudio principales han sido lasprovincias de Alicante, Avila, Ciudad Real,Huelva, Madrid, Toledo y Zaragoza.

La selección de especies que vamos a consi-derar, la hemos realizado basándonos en diag-

nósticos personales de las mismas y en citasrecientes de otros especialistas en el tema, yen razón de la importancia que desde el puntode vista fitopatológico tienen en la actualidaden nuestros encinares, siendo conscientes deque quedan muchos aspectos por clarificar,por lo que nos encontramos todavía a mediocamino en el conocimiento de la peligrosidadreal de estos hongos, así como de otros que,por el momento, no han sido abordados.

Por otra parte, estos estudios que se estánllevando a cabo, se encuentran dentro de unproyecto más extenso que abarca la fitopato-logía de otras Quercíneas, en cuyas prospecc-ciones periódicas se realiza un estudio exhaus-tivo para vigilar estrechamente la introducciónen España de Ceratocystis fagacearum (Bretz)Hunt, importante patógeno vascular que figu-ra en las listas Aj de organismos en cuarente-na en Europa. Este hongo causa una gravetraqueomicosis en los robles de América delNorte, y su aparición en nuestro país sería ca-tastrófica para nuestras especies.

MATERIALES Y MÉTODOS

A partir del muestreo de distintas partes delárbol, que presentaban alteraciones, se haprocedido al aislamiento de los agentes invo-lucrados mediante su estudio estructural direc-to en preparaciones microscópicas, o bien pro-cediendo según las técnicas clásicas en micolo-gía por cultivo en medios a base de agar, prin-cipalmente agar malta (Malt extract AgarOxoid), estudiando posteriormente las colo-nias obtenidas.

RESULTADOS

Se relacionan a continuación los hongos queen estas prospecciones han aparecido con ma-yor frecuencia, desarrollando posteriormentealgunos aspectos de aquellas especies que con-sideramos de mayor interés.

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Clase DeuteromycetesOrden Sphaeropsidales

Fam. SphaeropsidaceaeCytospora ambiens SaccDiplodia spp.

Orden MelanconialesFam. Melanconiaceae

Coryneum microstictum Berk et Br.Coryneum kunzei CordaCoryneum elevatum (Riess) Sutton

Clase AscomycetesOrden Dothideales

Fam. CapnodiaceaeCapnodium quercinuum (Perst.) Berk et Desm.

Orden SphaerialesFam. Xylariaceae

Hypoxilon mediterraneum (de Not) Hill.

Orden ThaphrinalesFam. Taphrinaceae

Taphrina kruchii (Vuill.) Schroet.

Orden DiaporthaceaeFam. Diaporthaceae

Pseudovalsa umbonata (Tul.) Sacc.

Clase BasidiomycetesOrden Hymenomycetales

Fam. AgaricaceaeArmillaria mellea QuélClitocybe tabescens Bres.

Fam. PolyporaceaeCoryolus versicolor (L ex FR.) QuélFistulina hepatica (Schaeff) FriesFomes fomentarius (L ex Fr.) KickxGanoderma applanatum (Pers, ex Valls) Pat.Phellinus dryadeus Pat/Phellinus igniarius (L ex Fr.) QuélPhellinus robustus (Karst) Bourd et GalzPolyporus quercinus (Krombh.) TriesPolyporus sulphureus Buill.Polyporus igniarius Fr.Poria versipora (Pers.) BaxtSpongipellis spumeus (Sow ex Fr.) Pat

Fam. ThelephoraceaeStereum frustulosum Pers.Stereum gausapatum Fr.Stereum hirsutum (Willd.) Fr.

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Fig. 1 y 2.—Síntomas de encinas afectadas por Diplodii sp.

Dentro de la clase Deuteromycetes vamos areferirnos por orden de importancia en primerlugar al género Diplodia.

Desde el verano de 1978 y particularmentea partir de 1980 hasta la actualidad se observópor primera vez en encinares de la provinciade Huelva, seca distal de ramas acompañadasde una fuerte defoliación que en algunos piesera total. Los primeros síntomas de las hojasse traducen por un cambio de coloración haciael marrón atabacado, permaneciendo duranteunos quince días en el árbol para posterior-mente caer. Las ramas afectadas aparecen

puntisecas, progresando rápidamente la muer-te de la corteza y el cambium hacia la inser-ción en ramas más gruesas y tronco. (Figs. 1 y2).

Estas ramas presentan resquebrajaduraslongitudinales y anulares de la corteza y zonasde la misma deprimidas constituyendo chan-cros de distinto tamaño. En cortes transversa-les se observa un oscurecimiento del leño ha-cia el marrón-rojizo acompañados de una es-triación más oscura y radial de la madera. Enel árbol, por debajo de las zonas chancrosas, amenudo se observa una proliferación de chu-pones o ramillas adventicias nuevas, de escasaviabilidad que no tardan en secarse igualmen-te.

En los análisis de laboratorio se comprobóla existencia de numerosos cuerpos de fructifi-cación de color negro irrumpiendo a través delos radios del leño y de las fendas corticales.(Figs. 3 y 4).

El estroma, inmerso en los tejidos del hués-ped está constituido por tejido pseudoparen-quimatoso. Los picnidios aparecen organiza-dos unilocularmente en algunos caso, mientrasque en otros son multiloculares (Fig. 5), conunas medidas de 200-220 x 230-250 u (Figs. 6y 7). Los conidios, de dos tipos, o estados demaduración: hialinos, unicelulares ovoides de25-30 x 20 |i y bicelulares con un tabique me-diano y una ligerísima estrangulación a niveldel septo, de color oscuro y midiendo 30-35 uX 20 u (Figs.s8, 9 y 10). Las colonias en me-dio de cultivo^ presentan un micelio blancoque vira posteriormente a gris. En cortestransversales de tejido vascular, se ha obser-vado la presencia del micelio de hongo y deconidios a varios cms. de distancia de loschancros.

Con estos datos asignamos provisionalmen-te este hongo al género Diplodia, encontrandoen la bibliografía dos especies muy próximasDiplodia quercus Fuckel y Diplodia quercineaWestendorp, citadas por diversos autores enEuropa y Estados Unidos, asociadas a chan-cros y seca de ramas en otras especies del gé-nero Quercus (RUPÉREZ y MUÑOZ, 1980).

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Fig. 3 y 4.—Picnidios de Diplodia sp. emergiendo de lamadera

Fig. 6.—Sección transversal de los lóculos al M/O con masasde conidios inmaduros.

Fig. 7.—Detalle de la sección de un lóculo con un conidiomaduro.

Fig. 5.—Sección transversal de los picnidios de Diplodiasp. al binocular en organización multilocular.

Fig. 8.—Conidios unicelulares en diferente estado demaduración.

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Fig. 9.—Conidios maduros tabicados.

Fig. 10.—Detalle de un conidio bicelular.

Los aislamientos de Diplodia se han sucedi-do en estos últimos años en todas las provin-cias muestreadas, coincidiendo siempre con lasintomatología anteriormente descrita.

Cytospora ambiens Sacc, aparece frecuente-mente asociada al anterior, colonizando rami-llas muertas por Diplodia y rodeando loschancros que produce ésta.

De la misma forma sucede con diversas es-pecies de Coryneum, particularmente Cory-neum kunzei Corda y Coryneum elevatum, cu-yos acérvulos proliferan sobre las ramillas se-cas. C. kunzei presenta conidios oscuros conun número de septos variable entre 3 y 7 y

unas medidas de 36-37 x 7-18 u. Coryneumelevatum tiene conidios oscuros con 4 a 6pseudoseptos y unas medidas de 40-60 x 19-24 u (Fig. 11). Se ha aislado también su formasexuada Pseudovalsa umbonata (Tul) Sacc,cuyas ascosporas tienen de 3 a 5 septos, conlas células centrales oscuras y las apicales hia-linas y un tamaño de 35-55 x 13-18 u (Fig.12). En principio se piensa que tanto Cytospo-ra como Coryneum son agentes de coloniza-ción secundarios.

Fig. 11.—Conidios de Coryneum elevatum.

Fig. 12.—Asea y ascosporas de Pseudovalsa umbonata.

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Sobre hojas es frecuente Coryneum micros-tictum produciendo manchas marrones esféri-cas u ovaladas confluyentes (Fig. 13). Los co-nidios presentan 3 tabiques con dos célulasapicales hialinas y las centrales amarillentas(Fig. 14). Las medidas obtenidas han sido 5-6x 15-17,5 u.

Capnodium quercinum (Perst.) Berk etDesm., clásico hongo de fumagina, aparece casisiempre en los muéstreos en mayor o menorintensidad, asociado con la presencia de insec-tos chupadores. Su papel en general es pocorelevante, salvo excepciones en que por suabundancia afecta al metabolismo normal del

Fig. 13.—Moteado de las hojas producido por Coryneummicrosíictum.

árbol al dificultar seriamente el intercambiogaseoso.

Hypoxilon mediterraneum (de Not) Hill.clásico parásito facultativo del alcornoque ennuestro país (TORRES JUAN 1969), caracterizadopor los estromas carbonosos que produce so-bre los que se desarrollan los cuerpos de re-producción sexuados, y por su estado anomor-fo Botrytis sylvatica Mal., cuyo comporta-miento en la propagación del hongo es discuti-do. Es citado recientemente por otros especia-listas como causante de muerte de pies de en-cina (TORRES JUAN 1985). En nuestros mués-treos, por el momento, no lo hemos detecta-do, si bien estamos trabajando con muestrasprocedentes del norte de la provincia de Ma-drid que presentan chancros incipientes,acompañados por exudaciones y oscureci-miento del leño que en principio coincidencon la sintomatología inicial de un ataque deHypoxilon procediéndose actualmente al ais-lamiento e identificación del agente causal. Enestas mismas muestras se ha detectado Cytos-pora ambiens Sacc, Coryneum kunzei Corda yCoryneum elevatum sobre ramillas finas muer-tas y rodeando a los pequeños chancros ante-riormente citados. No se ha detectado en estecaso Diplodia.

Taphrina kruchii (Vuill.) Schroet, caracteri-zado por sus aseas libres (Fig. 15), no ence-rradas en cuerpo de fructificación como en

Fig. 14.—Conidio de Coryneum microstictum. Fig. 15.—Aseas de Taphrina kruchii.

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otros ascomicetos, es el agente causal de las"escobas de bruja" en las encinas (RUPÉREZ1957, TORRES JUAN 1958). Las sintomatología tí-pica es la superproducción de ramillas cortasproducidas por la excitación de las yemas axi-lares como consecuencia de la actividad hiper-plásica del micelio del hongo. Las ramillaspermanecen agrupadas masivamente, bien er-guidas o con geotropismo negativo. Las hojasadquieren una tonalidad verde amarillentaque destaca del resto del follaje. Un pequeñí-simo moteado indica la producción de aseasdispuestas de forma similar a las células de unparenquima en empalizada. El micelio es pe-renne todo el año manteniéndose en el paren-quima cortical, lo que da lugar a la reproduc-ción de la enfermedad durante años consecuti-vos, adquiriendo las "escobas de bruja" di-mensiones considerables. Las ramas afectadasvegetan mal y terminan por morir.

En estos dos últimos años hemos observadoataques intensos en algunos encinares, por loque pensamos que en estos momentos hay unresurgimiento de esta enfermedad, después deunos años en los que se había observado sudisminución paulatina (TORRES JUAN 1964).

Armillaria mellea Quél, produce la pudri-ción agárica radicular, una de las enfermeda-des más frecuentes en las encinas. Sin embar-go, nosotros la hemos detectado en particularen jardines y terrenos urbanizados, donde lasencinas vegetan mal, rodeadas de césped quecontinuamente es sometido a riegos por asper-sión, lo que da lugar a un encharcamientocontinuo del terreno, favoreciéndose así el de-sarrollo de este hongo, que por otra parte noes muy común en suelos típicos de encinar.

Por último mencionaremos algunos de loshongos lignívoros que producen diversos tiposde pudriciones. Polyporus sulfureus Buill.,Polyporus igniarius Fr., Fistulina hepaticaSchaeff ex Fr. producen pudrición cúbica, rojao parda. Clytocybe tabescens Fr., Schyzophy-lum commune FR., Coryoulus versicolorQuél., Pora versipora (Perst) Baxt., Phellinusspp., producen pudrición fibrosa blanca. Ste-reum frustulosum Pers. Stereum hirsutum

(Willd ex Fr.), Stereum gausapatum Fr., pro-ducen pudrición alveolar o tubular.

Estos hongos son importantes en el caso delas encina porque su implantación está muyrelacionada con las labores de poda habitua-les, sobre todo en el caso de podas desmesu-radas en las que no se tiene la precaución deproteger posteriormente los cortes. La coloni-zación por los diversos hongos lignívoros enestos casos da lugar a una alteración rápida dela madera (RUPÉREZ 1957).

DISCUSIÓN

De los resultados obtenidos reflejados ante-riormente, exceptuando el complejo Diplodia-Coryneum-Cytospora, los restantes hongoshan sido citados con anterioridad en nuestropaís por distintos especialistas, constatándoseen nuestro trabajo la persistencia en la actua-lidad de sus daños.

Por lo que respecta al género Diplodia y alcomplejo que forma con el género Coryneumy el género Cytospora, es interesante resaltarque ROLAND (1945) atribuye una traqueomico-sis de los robles al género Diplodia. Posterior-mente BOYCE (1961) realiza una descripciónmuy completa en cuanto a sintomatología so-bre Quercus rubra afectado por chancros yseca de ramas, atribuyéndolos a Sphaeropsisquercina (=Diplodia longispora). Este mismoautor refleja la problemática de taxonomíaque existe entre los géneros Sphaeropsis, Ma-crophoma, Diplodia y Botryodiplodia, cuya si-militud genera una considerable confusión denomenclatura.

GOIDANICH (1964) cita a Diplodia quercinacomo responsable de una grave enfermedadde los robles en Bélgica durante la década de1940 a 1950, y a Sphaeropsis quercina {=Di-plodia longispora) como agente de chancrosen ramas y troncos del género Quercus. Di-plodia quercus y Diplodia quercina asociadosa secas de ramas son citadas por LANIER et al.(1976).

La detección del género Diplodia en nues-tro país en 1978 (RUPÉREZ y MUÑOZ 1980)

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coincide con observaciones posteriores reali-zadas en otros países por distintos especialis-tas.

Así, HECHT-POINAR et al. (1981) aislan enCalifornia sobre Quercus agrifolia afectadospor una sintomatología similar a la observadaen las encinas españolas, un hongo al que pro-visionalmente denominan Diplodia quercina,comprobando su patogenia en inoculacionessobre robles sanos. Otra cita esporádica deDiplodia quercus es recogida de KOWALESKI(1983).

Más recientemente Botrydioplodia gallae esconsiderado por CROGHAN y ROBBINS (1986)como agente asociado a chancros y mortalidadde ramas ("dieback") en Michigan (U.S.A.)sobre distintas especies de robles, observandotambién como hongos asociados a Coryneumkunzei y Cytospora.

Por último, VAJNA (1986) aisla Diplodia mu-tila en Hungría produciendo chancros de ra-mas y dieback en Quercus petraea aportandounas descripciones muy completas del hongodesde el punto de vista estructural y aclarandoaspectos problemáticos de su taxonomía.

Todos estos trabajos reflejan de una formau otra la incidencia que el género Diplodiapuede tener sobre las especies del géneroQuercus, demostrándose así que la circunstan-cia de su aparición en España no se puedeconsiderar como un hecho aislado, sino quepor el contrario existen en estos momentos

una serie de factores que de alguna maneraestán favoreciendo la expansión de estas espe-cies que producen una sintomatología tan de-finida.

CONCLUSIONES

La mayoría de los hongos que afectan a lasencinas son consecuencia de una serie de fac-tores que favorecen su proliferación.

Así, el vareado de las encinas para la mon-tanera produce reinfecciones continuas delhongo Taphrina kruchii. Las podas desmesu-radas favorecen la implantación de los distin-tos hongos de pudrición. Las herramientas uti-lizadas en estas labores puede infectar árbolessanos por Diplodia e Hypoxilon. Estos hongosademás ven potenciada su agresividad con si-tuaciones de falta de vigor del arbolado comoconsecuencia de condiciones climáticas extre-mas, como puede ser en estos momentos lasequía.

Las encinas situadas en zonas ajardinadas ysometidas a encharcamientos continuos se venafectadas tarde o temprano por Armillaria me-llea.

Por otra parte, y con relación al complejoDiplodia-Coryneum-Cytospora, en estos mo-mentos se prosiguen los estudios encaminadosa clarificar su patogenia y posición sistemáti-ca, así como su incidencia en otras áreas geo-gráficas de nuestro país aún no prospectadas.

ABSTRACT

MUÑOZ, M.C. y RUPÉREZ, A. , 1987. La Patología de la encina {Quercus ilex L.) en España.Bol. San. Veg. Plagas, 13 (2): 203-212.

During the last twenty years we had been dealing with the inventary and study of the mi-cological flora of the evergreen oak {Quercus ilex L.). Some other research workers hadbeen also interested in this subject and as a consequence, a long series of fungi that may beconsidered as potential pathogens, due to their behaviour had been surveyed.

Many other aspects of their pathogenicity and its confirmation as pathogens, that were leftover in the past, are now the aims of new research. This paper is a advancement that permitsto catalogue some species of fungi, at least as suspicious, that are showing oftenly in ourgreen oak stands during the last fat last few years. These fungi are related to the presence ofcankers, to the dieback of the branches and even to the death of the trees. Its real dangerhas been discussed by various specialists.

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