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C’ est à la lumière de la compé-tition post-copulatoire, qui a

lieu dans les voies génitales de lafemelle, que la signification évolu-tive du gigantisme des spermato-zoïdes est étudiée ici. Les accouple-ments multiples, lors d’un mêmecycle de reproduction, mettent encompétition les gamètes respectifsdes mâles, et les gagnants serontceux qui parviendront à féconderles ovocytes. S'ajoute à cela la pos-sibilité que semble bien avoir la fe-melle de favoriser, par différentsmécanismes, certains spermato-zoïdes par rapport à d'autres : c'estainsi que le conflit mâle-femelle,pour le contrôle de la paternité, vagénérer des variations de taille etde nombre des cellules sexuellesmâles.

Amérique centrale, et qui,d’ailleurs, détient le record de lon-gueur de spermatozoïde dans l'en-semble du règne animal.Ce qui pourrait n'être qu'une anec-dote biologique devient particuliè-rement intéressant lorsque la ma-jeure partie des espèces d'unefamille montre une tendance trèsmarquée pour le gigantisme sper-matique, caractère considérécomme peu probable dans le cadrede la théorie de l'anisogamie.Celle-ci prévoit en effet que la tailleet le nombre des gamètes doiventêtre radicalement opposés entre lesexe mâle et le sexe femelle. Dansce contexte, on s'attend donc à ceque le gigantisme spermatique soitcontre-sélectionné par la sélectionnaturelle. C'est pourtant tout lecontraire qui se produit chez lesDrosophilidés où la longueur duspermatozoïde est supérieure àcelle du corps de l'animal (environ3 mm) dans plus de la moitié desespèces étudiées jusqu'à présent

■ Le gigantisme spermatiquechez les drosophilesLa notion de gigantisme pour ungamète dépend non seulement dela valeur absolue de la taille de lacellule mais également du rapportentre taille du gamète et taille del'organisme qui le produit. Ainsice sont paradoxalement chez lesorganismes les plus petits, et enparticulier chez les insectes, quel'on obtient des spermatozoïdesqui sont plusieurs dizaines de foisplus grands que le corps du mâle.Chez les vertébrés, seule la sourisà miel possède un spermatozoïderelativement long, de 356 microns.Cette valeur reste cependant trèspetite si on la compare aux 58 000microns d'une espèce de droso-phile (Drosophila bifurca) qui vit en

Par Dominique Joly, Béatrice Dejonghe et Nathalie Luck .

Les spermatozoïdes géantsde la drosophile

L'espèce aux spermatozoïdes géants, Drosophila bifurca (dont on voit ici uncouple : un mâle à gauche, et une femelle, à droite). Les femelles pondentdans les fruits des Opuntia, dont la pulpe alimente les larves et les protège dela dessication. - Cliché N. Luck

Au lieu d’avoir, comme c’est la règle chez la plupart des animaux – dont lesinsectes – de très nombreux mais tout petits spermatozoïdes dont un seulassurera la fécondation, certaines drosophiles (Diptères Drosophilidés)produisent des spermatozoïdes géants. Pour quel avantage ?

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L'espèce est originaire du sud des États-Uniset d'Amérique centrale.

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lorsque la compétition spermatiqueest intense ; les spermatozoïdes “sa-crifiés” dans cette course à l'ovulen'auraient pas réellement besoind'être fécondants. Cette dernière hy-pothèse est d'autant plus vraisem-blable qu'une stratégie alternative,celle de l’hétéromorphisme sperma-tique consistant à produire des para-spermatozoïdes peu coûteux et nonfécondants, souvent morphologi-quement très différents des eu-sper-matozoïdes fécondants, s'est effecti-vement développée dans un certainnombre de taxons (voir Insectes n° 75, 1989, pp. 2-5). D’après nos recherches en labora-

(140 à peu près). Entre lesquelques dizaines de microns pourles spermatozoïdes les plus petitset les 58 000 cités précédemment,tous les intermédiaires existent se-lon les espèces. Ce phénomène estd'autant plus remarquable que lalongueur du spermatozoïde estspécifique de l'espèce et le gigan-tisme spermatique ne peut être im-puté à une quelconque anomaliede développement au cours de laspermatogenèse (comme c'est lecas chez certains Coléoptères, parexemple).

■ Avantage du nombre ou dela taille Deux théories sont invoquées pourexpliquer la production d'un trèsgrand nombre de tout petits sper-matozoïdes. La première repose surle fait que, dans un éjaculat, de trèsnombreux spermatozoïdes sontanormaux : il est donc nécessaired'en produire beaucoup afin d'obte-nir une quantité suffisante pour as-surer la fécondation. Mais cette ex-plication d'un contrôle aussi peuefficace de la méiose pour un pro-cessus biologique aussi fondamen-tal pour la survie de l'espèce paraîtpeu probable. Selon la secondethéorie, contre-pied de la première,le nombre peut être un avantage

toire, la voie du nombre n'est pas laseule possible pour gagner la com-pétition spermatique et l'augmenta-tion de la longueur du spermato-zoïde peut être tout aussi efficace.Dans ce cas, le succès reproducteurd'un mâle ne repose plus sur lenombre de spermatozoïdes qu'il estcapable de transférer à la femellemais sur la capacité de chacun d'euxà rester dans les voies de stockage dela femelle, quel que soit le nombrede compétiteurs, et réussir ainsi à fé-conder un ovocyte. Il en découled'une part que le nombre de sper-matozoïdes, lorsqu'ils sont géants,n'a pas besoin d'être significative-

Drosophila bifurca est principalement inféodée aux Opuntia des zones désertiques (désert deChihuaha). - Cliché N. Luck

Conflit mâle/femelleLa théorie prédit que le mâle augmente son succès reproducteur en augmentant la quantitéde ses descendants tandis que la femelle augmente son succès reproducteur en augmentantla qualité de ses descendants. Cette opposition entre quantité et qualité génère un conflitentre les sexes qui influe sur les stratégies spermatiques et, en particulier, sur la taille desspermatozoïdes. L'augmentation du nombre de descendants résulte, pour les mâles, de lamultiplication de leurs accouplements avec des femelles différentes tandis que, pour aug-menter la qualité des descendants, les femelles favorisent la compétition spermatique. Cecipermet d'expliquer la grande fréquence des accouplements multiples, même chez lesfemelles considérées jusque-là comme monogames. La femelle reçoit, lors d'un même cyclede reproduction, des éjaculats de mâles différents qui peuvent interagir entre eux (créant lacompétition spermatique) et/ou avec le tractus reproducteur de la femelle (créant un “choix”cryptique). Le stockage et l'utilisation des gamètes issus de mâles différents se font de tellefaçon que la paternité de la progéniture n'est pas forcément celle attendue. Ces processusont été révélés, entre autres, grâce aux techniques modernes d'analyse moléculaire. Depuis la prise en compte du rôle primordial de la femelle dans le contrôle de la paternité,plusieurs mécanismes cryptiques ont pu être mis en évidence. Ceux-ci peuvent intervenir àdifférents niveaux lors de la reproduction : 1) interruption de la copulation ; 2) modificationdu transport et du stockage des spermatozoïdes ; 3) altération de la fécondité des spermato-zoïdes, ou tout simplement digestion des cellules sexuelles mâles ; 4) retard de l’ovulation ;et 5) avortement. L'inégalité des spermatozoïdes face à la fécondation peut avoir deux origines distinctes : lapremière reflète l'existence d'anomalies de développement et la seconde relève d'une incom-patibilité génétique avec le gamète de sexe opposé (par l'intermédiaire d'un cocktail de sub-stances impliquées dans la reconnaissance biochimique). Il semble ainsi que différentesvoies aient été sélectionnées durant l’évolution, qui affectent significativement le succèsreproducteur. Le comportement, la morphologie et la physiologie de la femelle semblentdominer dans les processus de “choix spermatique” et les observations faites dans un grandnombre de groupes taxinomiques différents révèlent que ces processus sont bien la norme,plutôt que l'exception.

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ment supérieur au nombre d'ovo-cytes à féconder, et d'autre part,chaque spermatozoïde géant doitêtre fécondant ce qui suppose uncontrôle post-méiotique rigoureux. Ces hypothèses ont été testées D. bifurca, mentionnée précédem-ment. Les résultats montrentqu'en moyenne, 62 spermato-zoïdes sont transférés lors d'un ac-couplement donnant naissance à44 embryons environ. Ainsi seule-ment 1,4 spermatozoïde est néces-saire pour féconder un ovocyte, cequi diffère considérablement des106 spermatozoïdes nécessaireschez l'Homme, par exemple. Le

“gâchis” de spermatozoïdes estdonc extrêmement limité.Afin de connaître le devenir de cesspermatozoïdes transférés enfonction du nombre d'accouple-ments de la femelle, nous avonstenté d'accoupler une femelle toutjuste inséminée avec un secondmâle sexuellement mature. Prèsde 80% d'entre elles ont refusé leréaccouplement tant que la ponten'avait pas eu lieu. Ainsi, l'hypo-thèse de l'existence d'accouple-ments multiples pour sélectionnerles meilleurs spermatozoïdes nepeut être retenue dans le cas du gi-gantisme spermatique.

■ La ponte est déclenchée parle stockage des spermatozoïdesEn fait, le comportement de repro-duction de la femelle de D. bifurca esttout à fait original. Contrairement àla plupart des autres Drosophilidés,la femelle ne commence pas àpondre quelques heures après la co-pulation (ce qui correspond d'ordi-naire au temps nécessaire pour ache-miner les spermatozoïdes dans lesorganes de stockage) mais seule-ment 5 jours plus tard. Puis elle ponden une seule fois (en quelquesheures à peine) un nombre d'œufs(en moyenne 44) correspondantexactement au nombre d'ovocytesmatures. À l'issue de cette salve deponte, la femelle s'accouple à nou-veau, immédiatement, et un nou-veau cycle recommence. La repro-duction de D. bifurca peut donc êtrequalifiée de cyclique.À ce comportement étrange pourune drosophile (la plupart dutemps la femelle est capable depondre pendant plusieurs se-maines à la suite d'un accouple-ment, comme chez D. melanogasterpar exemple), nous proposonsdeux explications. La première cor-respond au délai d'incorporationde certaines substances du fluideséminal qui seraient transféréesgrâce au pelotonnage du spermato-zoïde (expliqué dans un précédentarticle, Insectes n°97, 1995, pp. 27-28). Ces substances, dont on saitpar ailleurs qu'elles ont un rôle surla réceptivité sexuelle et la fécon-dité de la femelle, serviraient enplus ici à accélérer la dernièreétape de maturation des ovocytes.Cette hypothèse s'appuie entreautres sur le fait que le délai deponte augmente significativement(pour passer de 5 à 8 jours) si la fe-melle n'est pas inséminée. Ladeuxième explication concernel'écologie de cette espèce. En effet,les sites de ponte favorables à D. bi-furca (dans les Opuntia) sont épar-pillés dans le milieu, ce qui forcentles adultes à effectuer des déplace-ments longs et hasardeux. Ainsi, lastratégie d'oviposition cyclique per-mettrait de maximiser la produc-

Comparaison des longueurs de spermatozoïdes chez diverses espèces animales. Les plus grosanimaux de notre planète possèdent les spermatozoïdes les plus petits (de l'hippopotame augrizzly). A la même échelle, sont représentés les spermatozoïdes de différentes espèces de droso-philes (D. subobscura possède des spermatozoïdes courts et longs, ces derniers étant les seulsfécondants). Noter l'incroyable diversité de taille chez ces dernières, laquelle s'oppose à la grandeuniformité observée chez les mammifères. - Clichés N. Luck

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tion, dans un tel contexte de limita-tion de sites adéquats, en ne pro-duisant des ovocytes matures(prêts à être fécondés) qu'après lacopulation, qui a principalementlieu, chez les drosophiles, sur lessites de ponte.

■ Le gigantisme : une armeimparable pour assurer lapaternitéChez les quelques espèces de dro-sophiles possédant également desspermatozoïdes géants, il avait étéprécédemment montré que lacontribution de chaque mâle à la

descendance dépendait de sonordre d'accouplement (le premierayant la majorité des descendants,le second un peu moins, etc.). Cettepaternité décroissante en fonctionde l'ordre d'accouplement desmâles est opposée à ce qui existechez la plupart des autres espècesde Drosophilidés, mais aussi d'in-sectes, qui allouent au dernier mâleaccouplé quasiment 80% de la des-cendance (c'est ce que l'on appellela précédence des spermatozoïdes).Ici, les données obtenues sur D. bi-furca permettent de conclure que legigantisme des spermatozoïdes est

un moyen extrêmement efficacepour réduire au minimum la com-pétition spermatique puisque fina-lement la femelle ne se réaccoupleque très peu, même lorsque sonstock spermatique est insuffisant.Ainsi, chaque mâle a quasiment100% de chance que tous ses sper-matozoïdes fécondent un ovocyte,lui assurant un succès reproduc-teur extrêmement élevé.Ces résultats plaident en faveur del'hypothèse d'une évolution du gi-gantisme spermatique en réponseà la compétition spermatique,c'est-à-dire aux interactions entremâles. Mais peut-il aussi être uneréponse à l'éventuel contrôle post-copulatoire de la femelle définicomme étant le choix cryptique ?Il s'avère que si les substances dufluide séminal des mâles ne sontpas capables de déloger les sper-matozoïdes précédemment stoc-kés chez la femelle, celle-ci nepeut également le faire par desvoies biochimiques équivalentes.Tout spermatozoïde stocké échap-perait donc à un quelconquecontrôle post-copulatoire à la foisde la part des mâles et de la part dela femelle. En revanche, on peutémettre l'hypothèse que la femelleest capable d'exercer un contrôlesur le processus de stockage desspermatozoïdes. En effet, de nom-breuses femelles (plus de la moitiédans nos expériences) ne possè-dent finalement aucun spermato-zoïde dans les voies de stockage, etce même après un réaccouple-ment, comme si la femelle était ca-pable de rejeter en bloc l'ensemblede l'éjaculat. Ceci permettrait d'ex-pliquer les 20% de réaccouple-ment des femelles inséminéesqui, en fait, n'aurait pas stocké despermatozoïdes lors du premieraccouplement.En conclusion, la femelle D. bifurcaadapte sa physiologie au gigantismespermatique en ayant une reproduc-tion de type périodique, avec un cycleparticulièrement court (5 jours) etune quantité de descendants àchaque cycle limité au nombre d'ova-

Comparaison des tractus reproducteurs des mâles (photo duhaut), des femelles (photo du milieu) et des longueurs de spermatozoïde (photo du bas) de trois espèces de drosophiles.Les noyaux sont colorés ici en bleu par le DAPI, un intercalantde l'ADN; le spermatozoïde de D. subobscura est un longfécondant. Remarquez les variations corrélées des longueurs detesticules chez les mâles (TST) et des réceptacles séminauxventraux chez les femelles (RCP) de D. subobscura à gauche, D. melanogaster au milieu et D. bifurca à droite. Chez cettedernière espèce, les organes reproducteurs remplissent au troisquarts la partie abdominale.

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Pour en savoir plus...

• Birkhead, T.R. & A.P. Møller (Eds.). 1998.Sperm competition and sexual selection.Academic Press, San Diego, 826 p.

• Eberhard, W.G. 1996. Sexual selection bycryptic female choice. Princeton UniversityPress, Princeton, NJ, 502 p.

• Joly, D. 2001. Conflit sexuel et stratégiesspermatiques. HDR, Université Paris XI,78 p.

• Knobil, E. & J.D. Neill. 1998.Encyclopedia of reproduction, AcademicPress, San Diego, 4 v.

• Smith, R.L. 1984. Sperm competition andthe evolution of animal mating systems,Academic Press, Inc., Orlando, 687 p.

Comparaison des cycles biologiques de D. melanogaster, la principale espèce delaboratoire (à gauche) et de D. bifurca, l'espèce aux spermatozoïdes géants (àdroite). Remarquez les différences de durées entre chaque stade biologique ; lecycle complet est de 14 jours pour D. melanogaster et 66 jours pour D. bifurca à21°C dans nos conditions de laboratoire. Toutes les photos sont à la même échelle.La durée indiquée entre l'adulte et l'œuf correspond à la durée de la maturitésexuelle des mâles, c'est-à-dire leur capacité à produire des spermatozoïdesfécondants, augmentée de la durée entre l'accouplement et la ponte, qui est enmoyenne de 5 jours chez D. bifurca. - Clichés N. Luck

Les auteurs

Dominique Joly, BéatriceDejonghe et Nathalie LuckCNRS – UPR 9034, LaboratoirePopulations, Génétiques etEvolutionAvenue de la Terrasse, 91 198Gif-sur-Yvette CedexTél: 01 69 82 37 34, Fax: 01 69 07 04 21, joly@pge.cnrs-gif.fr

rioles. Cette stratégie permettrait uneoptimisation du système de repro-duction. Le contrôle de la femelle surla paternité ne pourrait s'effectuerqu'avant le stockage des spermato-zoïdes. Le gigantisme spermatiqueest donc probablement une réponseconjointe à la compétition entremâles pour accéder aux ovocytesmais également au contrôle de la fe-melle pour empêcher l'éliminationde certains spermatozoïdes au détri-ment d'autres. Dans le cas présent, lafemelle n'aurait finalement d'autrechoix que de rejeter l'ensemble de

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