protozoa phylogeny

8/10/2019 protozoa phylogeny

http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 1/42

M I C R O B I O L O G I C A L

R E V I E W S ,

D e c . 1 9 9 3 ,

p .

9 5 3 - 9 9 4 V o l .

5 7 ,

N o . 4

0 1 4 6 - 0 7 4 9 / 9 3 / 0 4 0 9 5 3 - 4 2 $ 0 2 . 0 0 / 0

C o p y r i g h t © 1 9 9 3 ,

A m e r i c a n

S o c i e t y

f o r

M i c r o b i o l o g y

Kingdom P r o t o z o a

a n d I t s

1 8

P h y l a

T . CAVALIER-SMITH

E v o l u t i o na r y B i o l o g y Program o f

t h e

C a n a d i a n I n s t i t u t e

f o r

Advanced

R e s e a r c h , D e p a r t m e n t

o f

B o t a n y ,

U n i v e r s i t y

o f

B r i t i s h

C o l u m b i a , V a n c o u v e r ,

B r i t i s h

C o l u m b i a ,

Canada

V6 T

1 Z 4

INTRODUCTION

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 5 4

C h a n g i n g

V i e w s o f

P r o t o z o a a s a T a x o n

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 5 4

EXCESSIVE BREADTH

OF PROTISTA OR

PROTOCTISTA

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 5 5

DISTINCTION

BETWEEN PROTOZOA AND

PLANTAE

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 5 6

DISTINCTION BETWEEN

PROTOZOA AND

FUNGI

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 5 7

DISTINCTION


CHROMISTA

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 6 0

DISTINCTION


ANIMALIA

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 6 2

DISTINCTION BETWEEN

PROTOZOA AND

ARCHEZOA

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 6 2

T r a n s i t i o n a l

P r o b l e m s

i n

N a r r o w i n g

t h e D e f i n i t i o n o f

P r o t o z o a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 6 3

E x c l u s i o n o f

P a r a b a s a l i a f r o m

A r c h e z o a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 6 4


E n t a m o e b i a f r o m

A r c h e z o a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 6 4

A r e

M i c r o s p o r i d i a

A r c h e z o a o r

P r o t o z o a ?

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 6 4

DIAGNOSIS

OF THE KINGDOM

PROTOZOA

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 6 5

THE

TWO

SUBKINGDOMS,

TWO

BRANCHES,

TWO

INFRAKINGDOMS,

AND

SEVEN

PARVKINGDOMS

OF

PROTOZOA

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 6 7

S u b k i n g d o m s

A d i c t y o z o a

a n d

D i c t y o z o a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 6 7

Ne w

D i c t y o z o a n

B r a n c h e s :

P a r a b a s a l i a

a n d

B i k o n t a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 6 7

I n f r a k i n g d o m s

E u g l e n o z o a

a n d

N e o z o a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 6 7

T h e Ne w

C a t e g o r y P a r v k i n g d o m

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 6 8

M e s o z o a

a s

M u l t i c e l l u l a r

P r o t o z o a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 6 8

M y x o z o a

a r e

P r o t o z o a ,

n o t

A n i m a l i a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 6 8

T h e

Ne w

P a r v k i n g d o m

E n t a m o e b i a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 6 8

F o u r

O t h e r Ne w

P a r v k i n g d o m s :

A l v e o l a t a ,

A c t i n o p o d a , N e o s a r c o d i n a ,

a n d

C i l i o m y x a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 6 8

PHYLUM PERCOLOZOA

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 6 9

PHYLUM

AND

INFRAKINGDOM EUGLENOZOA

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 6 9

PARVKINGDOM

ALVEOLATA

AND

I T S

THREE

PHYLA

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 6 9

S u p e r p h y l u m

H e t e r o k a r y o t a

a n d

i t s S o l e

P h y l u m ,

C i l i o p h o r a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 6 9


M i o z o a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 7 3

P h y l u m

D i n o z o a Emended

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 7 3

P h y l u m

A p i c o m p l e x a Emended

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 7 3

NEW SUPERPHYLUM OPALOMYXA AND I T S TWO

PHYLA

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 7 4

P h y l u m O p a l o z o a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 7 4

P h y l u m

M y c e t o z o a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 7 6

PARVKINGDOM

ACTINOPODA

AND

I T S TWO

PHYLA

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 7 7

P h y l u m

R a d i o z o a

Emended

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 7 7

P h y l u m

H e l i o z o a

Emended

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 7 7

NEW

PARVKINGDOM

NEOSARCODINA

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 7 8

P h y l u m

R h i z o p o d a

Emended

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 7 8

N e o s a r c o d i n a

i n c e r t a e s e d e s

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 7 8

Ne w

P h y l u m

R e t i c u l o s a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 7 8

PHYLUM

AND

SUPERPHYLUM

CHOANOZOA

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 7 9

New

P a r v k i n g d o m C i l i o m y x a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 7 9

NEW

PARVKINGDOM

MYXOZOA

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 7 9

P h y l u m M y x o s p o r i d i a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 7 9

P h y l u m

H a p l o s p o r i d i a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 7 9

P h y l u m

P a r a m y x i a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 7 9

NEW PROTOZOAN

SUBPHYLA,

C L A S S E S , S U B C L A S S E S ,

AND ORDERS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 8 0

P e r c o l o z o a . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 8 0

E u g l e n o z o a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 8 0

O p a l o z o a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 8 0

D i n o z o a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 8 1

A p i c o m p l e x a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 8 1

R a d i o z o a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 8 2

H e l i o z o a

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 8 2

DISCUSSION

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 8 2

ENVOI

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 8 3

9 5 3



9 5 4

CAVALIER-SMITH

APPENDIX 1 .

DIAGNOSES

OF

SUBKINGDOMS, BRANCHES,

INFRAKINGDOMS,

PARVKINGDOMS,

SUPERPHYLA, PHYLA, SUBPHYLA,

AND

INFRAPHYIA

OF

THE

KINGDOM PROTOZOA

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 8 3

APPENDIX 2 .

DIAGNOSES

OF

THE

NEW PROTOZOAN

SUPERCLASSES,

C L A S S E S ,

S U B C L A S S E S , O R D E R S ,

AND

FAMILIES

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

* 0 * 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 9 8 6

APPENDIX

3 . DIAGNOSES OF NEW CHROMIST TAXA

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 8 8

ACKNOWLEDGMENTS

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 8 9

ADDENDUM

I N

PROOF

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 8 9

REFERENCES

. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

9 8 9

INTRODUCTION

T h e c l a s s i f i c a t i o n o f

e u k a r y o t i c

m i c r o o r g a n i s m s , u s u a l l y

r e f e r r e d t o

a s

p r o t i s t s ,

h a s b e e n

i n

f l u x f o r

o v e r

two

c e n t u r i e s .

D u r i n g

t h e

p a s t

2 0

y e a r s ,

t h e r e

h a s

b e e n

a n

i n c r e a s i n g t e n d e n c y

t o

d i v i d e

t h e m

i n t o s e v e r a l

k i n g d o m s

r a t h e r t h a n

t o

p l a c e

t h e m

a l l i n a

s i n g l e

k i n g d o m ,

a s

was

p r o p o s e d b y

t h e

1 9 t h

c e n t u r y

a u t h o r s

Owen

( k i n g d o m

P r o -

t o z o a ,

1 8 5 8 ) , Hogg ( k i n g d o m

P r i m i g e n u m ,

1 8 6 0 ) ,

a n d

H a e c k e l

( k i n g d o m P r o t i s t a , 1 8 6 6 ) .

( T h e s e

e a r l i e r

k i n g d o m s

i n c l u d e d

b a c t e r i a ,

w h i c h

were

f i r s t

f o r m a l l y

r e m o v e d a s a

s e p a r a t e k i n g d o m b y C o p e l a n d

[ 4 8 ]

i n

1 9 3 8 . )

E a r l i e r

a t -

t e m p t s

t o

s u b d i v i d e

p r o t i s t s

s i m p l y

i n t o

p l a n t s

a n d

a n i m a l s ,

o n

t h e

b a s i s o f

t h e

p r e s e n c e

o r a b s e n c e

o f

c h l o r o p l a s t s

o r

p h a g o t r o p h y ( f e e d i n g

b y p h a g o c y t o s i s ) ,

were

a b a n d o n e d

b e c a u s e

t h r e e

w e l l - d e f i n e d t a x a

( d i n o f l a g e l l a t e s ,

e u g l e n o i d s ,

a n d

h e t e r o k o n t s )

h a v e some

m e m b e r s

o f e a c h

t y p e ,

a n d

i n

t h e

c a s e

o f

d i n o f l a g e l l a t e s

a n d h e t e r o k o n t s

( a n d

h a p t o -

p h y t e s ) m a n y

s p e c i e s

a r e b o t h

p h o t o s y n t h e t i c

a n d

p h a g -

o t r o p h i c .

S i n c e t h e

e a r l y 1 9 7 0 s ,

n e w

i n s i g h t s

i n t o

p r o t i s t

u l t r a s t r u c t u r e

a r i s i n g f r o m

e l e c t r o n

m i c r o s c o p i c

s t u d i e s h a v e

b e e n

i n c r e a s i n g l y

u s e d

t o

p r o p o s e e x p l i c i t

p h y l o g e n i e s

f o r

p r o t i s t s

( 1 6 - 1 9 ,

2 1 ,

2 5 - 2 7 , 2 9 ,

3 2 ,

3 4 - 4 3 , 1 3 2 , 1 3 3 )

a n d t o

a p p l y

more

r i g o r o u s

p h y l o g e n e t i c p r i n c i p l e s

t o

t h e

l a r g e -

s c a l e c l a s s i f i c a t i o n o f

p r o t i s t s . D u r i n g

t h e same

p e r i o d ,

t h e

i n c r e a s i n g

a v a i l a b i l i t y

o f

m o l e c u l a r

s e q u e n c e s

h a s

b e e n a n

i n c r e a s i n g l y

v a l u a b l e

s o u r c e

o f

i n d e p e n d e n t p h y l o g e n e t i c

i n f o r m a t i o n . T h e e s t a b l i s h m e n t o f t h e

p r e d o m i n a n t l y p h o t o -

s y n t h e t i c

k i n g d o m

C h r o m i s t a

( b r o w n

a l g a e

a n d

d i a t o m s

a n d

t h e i r

v a r i o u s

r e l a t i v e s )

i n

1 9 8 1

( 1 7 )

a n d t h e

p r i m i t i v e l y

a m i t o -

c h o n d r i a l

k i n g d o m

A r c h e z o a

i n

1 9 8 7

( 2 6 ) ,

a n d a n

u l t r a s t r u c -

t u r a l l y

b a s e d r e d e f i n i t i o n o f

t h e

k i n g d o m

P l a n t a e

( 1 7 , 2 9 ) ,

e x c l u d e d

a

l a r g e

r e s i d u e

o f

m a i n l y p h a g o t r o p h i c

a n d

a e r o b i c

p r o t i s t s

w h o s e c l a s s i f i c a t i o n

i s t h e

s u b j e c t

o f

t h e

p r e s e n t

r e v i e w . A l t h o u g h

t h e r e

m i g h t

b e

some

m e r i t

i n

s u b d i v i d i n g

t h e s e

p r o t i s t s


k i n g d o m s a l o n g

p h y l o g e n e t i c

l i n e s ,

I

h e r e

a d o p t t h e more c o n s e r v a t i v e

a p p r o a c h

o f

i n c l u d i n g

t h e m

a l l i n a

s i n g l e k i n g d o m , P r o t o z o a , a n d s u b d i -

v i d i n g

t h i s i n t o

s u b k i n g d o m s ,

i n f r a k i n g d o m s , p a r v k i n g d o m s ,

a n d

s u p e r p h y l a .

T h e

k i n g d o m

P r o t o z o a i n

m y

p r e s e n t u s a g e

t h e r e f o r e

i n c l u d e s

a l l

e u k a r y o t e s

o t h e r

t h a n

t h e


a m i t o c h o n d r i a l A r c h e z o a

a n d

t h e

f o u r e u k a r y o t i c

k i n g d o m s

( A n i m a l i a ,

F u n g i [ d e f i n e d i n

r e f e r e n c e

2 5 ] , P l a n t a e , a n d

C h r o m i s t a )

t h a t

were

i n d e p e n d e n t l y

d e r i v e d

f r o m

P r o t o z o a .

C h a n g i n g

V i e w s

o f P r o t o z o a a s

a

T a x o n

O v e r

1 3 0

y e a r s a g o , Owen r a i s e d P r o t o z o a

( o r i g i n a l l y a

c l a s s ,

G o l d f u s s , 1 8 1 8 ) t o

t h e r a n k o f

k i n g d o m ( 1 0 7 , 1 0 8 ) , t h u s

f o r

t h e f i r s t

t i m e

s e p a r a t i n g

p r o t i s t s ( a s

we n ow c a l l t h e m )

f r o m

a n i m a l s

a n d p l a n t s

a t t h e h i g h e s t

c l a s s i f i c a t o r y l e v e l .

B u t

f o r

many y e a r s

n e i t h e r t h i s

p r o p o sa l n o r H a e c k e l ' s

p r o p o s a l

o f

a

s i m i l a r ,

b u t

n a r r o w e r , k i n g d o m P r o t i s t a ( 5 2 , 6 7 )

b e c a m e

a c c e p t e d , p r i m a r i l y

b e c a u s e o f t h e

d i f f i c u l t y

o f

d e m a r c a t i n g

P r o t o z o a

f r o m t h e k i n g d o m s

A n i m a l i a

a n d

P l a n t a e .

E v e n t u a l l y , e l e c t r o n

m i c r o s c o p y p r o v i d e d

m any

new c r i t e r i a

f o r t h i s

d e m a r c a t i o n

a n d

h e l p e d t o

r e i n f o r c e

a

g r o w i n g

p r e f e r e n c e f o r

m u l t i k i n g d o m s y s t e m s

o f

c l a s s i f i c a -

t i o n o v e r

t h e o l d

a n i m a l - o r - v e g e t a b l e

d i c h o t o m y

( 1 6 ,

1 7 ,

1 9 ,

2 1 ,

3 1 ,

5 2 ,

7 6 ,

7 7 , 9 0 ,

9 5 ,

9 6 ,

9 9 , 1 0 1 ,

1 2 4 ,

1 4 7 ) . T h o u g h i t

i s

w i d e l y a g r e e d t h a t P r o t o z o a a r e t o o d i v e r s e t o c o n s t i t u t e

a

s i n g l e p h y l u m a n d m u s t

b e

d i s t r i b u t e d

a mong a

f a i r l y

l a r g e

n u m b e r o f

p h y l a ( 1 7 , 3 1 , 5 2 , 7 7 , 8 3 , 8 9 , 9 0 , 9 8 ,

1 2 4 ) ,

t h e r e h a s

b e e n n o

g e n e r a l

c o n s e n s u s a s t o how

t h i s s h o u l d b e d o n e

o r ,

i n d e e d ,

w h e t h e r o r n o t

P r o t o z o a s h o u l d e v e n

r e m a i n

a

f o r m a l

t a x o n . A t

p r e s e n t ,

t h r e e

f u n d a m e n t a l l y

d i f f e r e n t

v i e w p o i n t s

a r e

e n j o y i n g

a n

u n e a s y c o e x i s t e n c e .

T h e m o s t

c o n s e r v a t i v e

a p p r o a c h i s t o t r e a t

P r o t o z o a a s a

s u b k i n g d o m ,

b u t

n o t t o

s p e c i f y

w h e t h e r

i t

b e l o n g s

t o

A n i m a l i a

o r

P r o t i s t a ,

a n d

t o

s i d e s t e p t h e

p r o b l e m

o f


b y f a i l i n g

t o

p r o v i d e a

d i a g n o s i s

( 8 9 )

o r

b y p r o v i d i n g

a

d i a g n o s i s

t h a t i s t o o

v a g u e

t o

b e

e f f e c t i v e

( 8 3 ) .

T h e

m o s t r a d i c a l

a p p r o a c h

i s t o

a b a n d o n

P r o t o z o a a l t o g e t h e r a s a

t a x o n

( 5 1 , 9 0 ) a n d

e i t h e r t o s u b s u m e

i t s p h y l a i n t o

a

b r o a d e r

k i n g d o m ,

w h e t h e r

P r o t i s t a

( 4 8 ,

5 2 ,

9 5 , 9 6 ,

1 4 7 ) ,

P r o t o c t i s t a

C o p e l a n d

1 9 4 7

( 4 9 , 9 7 - 9 9 ) ,

o r e v e n

P h y t o b i o t a

( = P l a n t a e ) ( 7 7 ) ,

o r

a l t e r n a t i v e l y

t o

s u b d i v i d e i t

i n t o s e v e r a l n a r r o w e r

k i n g d o m s ( 8 6 , 9 0 , 1 0 1 ) .

A

more

e c l e c t i c m i d d l e

wa y

i s t o r e f i n e

t h e

c o n c e p t

o f

p r o t o z o a

more

p r e c i s e l y

s o a s t o

p r o d u c e

a

p h y l o g e n e t i c a l l y

s o u n d t a x o n

t h a t c a n

b e

g i v e n

a

p r e c i s e d i a g n o s i s

( 1 7 , 2 1 , 2 6 , 3 5 , 3 7 ) .

T h e

p u r p o s e

o f t h i s

r e v i e w i s

t o

a r g u e

t h e

m e r i t s o f

t h e

t h i r d

a p p r o a c h

a n d

t o

p r e s e n t a r e v i s e d

c l a s s i f i c a t i o n

o f t h i s

more r i g o r o u s l y

d e f i n e d

k i n g d o m

P r o t o z o a

down

t o t h e

l e v e l

o f

s u b c l a s s .

T a b l e 1

s h o w s t h e

p o s i t i o n

o f t h e

k i n g d o m P r o t o z o a

i n

t h e

e i g h t - k i n g d o m s y s t e m

( 3 1 ) .

[ N o t e

t h a t t h e

e m p i r e E u k a r y o t a

i s

e q u i v a l e n t

i n

c o n t e n t

t o

t h e d o m a i n

E u k a r y a o f

Woese

e t

a l .

( 1 4 9 a )

S i n c e

t h e

c a t e g o r y

e m p i r e

wa s

p r o p o s e d ( 2 6 )

b e f o r e

t h a t

o f d o m a i n

( 1 4 9 a ) ,

i t

h a s h i s t o r i c a l

p r i o r i t y .

T h e

r e n a m i n g

o f t h e

l o n g

e s t a b l i s h e d

t a x a

E u k a r y o t a , A r c h a e -

b a c t e r i a ,

a n d E u b a c t e r i a

a s

E u c a r y a , A r c h a e a ,

a n d

B a c t e r i a

i s

h i g h l y o b j e c t i o n a b l e

a n d

s h o u l d n o t b e

f o l l o w e d ( 4 0 b ) ,

b e c a u s e i t i s e n t i r e l y

c o n t r a r y t o p r i n c i p l e s o f s t a b i l i t y

a n d

p r i o r i t y

i n

n o m e n c l a t u r e .

T h e

u s e

o f

t h e t e r m

B a c t e r i a

a s a

j u n i o r

synonym f o r

E u b a c t e r i a i s

p a r t i c u l a r l y c o n f u s i n g

s i n c e

i t h a s

o f t e n

b e e n u s e d

p r e v i o u s l y a s

a synonym

f o r a l l

p r o k a r y o t e s . As

I

h a v e

l o n g a r g u e d

( 1 7 a ,

2 4 a ,

2 7 , 3 1 ,

3 5 , 3 7 ,

4 1 a ) ,

g i v i n g E u b a c t e r i a

a n d

A r c h a e b a c t e r i a

e a c h t h e

s a m e

r a n k

a s

e u k a r y o t e s

a s

a

w h o l e g r o s s l y i n f l a t e s

t h e i m p o r t a n c e

o f

t h e

d i f f e r e n c e s

b e t w e e n

t h e t w o

k i n g d o m s E u b a c t e r i a a n d

A r c h a e b a c t e r i a .

C o n t r a r y

t o

w h a t

h a s

s o

o f t e n

b e e n

a s s e r t e d

i n

r e c e n t

y e a r s ,

t h e

d i f f e r e n c e s i n c e l l u l a r a n d

g e n e t i c

o r g a n i z a t i o n

b e t w e e n t h e e m p i r e s

B a c t e r i a a n d

E u k a r y o t a

a r e f a r

more r a d i c a l

a n d

f u n d a m e n t a l t h a n

t h e d i f f e r e n c e s

b e t w e e n

a r c h a e b a c t e r i a

a n d

e u b a c t e r i a

( 3 5 ,

3 7 , 4 1 a ) . B o t h

k i n g d o m s o f

t h e

e m p i r e B a c t e r i a

s h a r e

m a n y

p o s i t i v e

c h a r -

a c t e r s ,

e . g . , p o l y c i s t r o n i c

m e s s e n g e r s ( 3 5 , 3 7 , 4 1 a ) , t h a t

a r e

a b s e n t

f r o m

e u k ar y o t e s . T h e r e f or e ,

t h e f r e q u e n t

s t a t e m e n t

( e . g . ,

s e e

r e f e r e n c e

1 1 1 )

t h a t

p r o k a r y o t e s s h a r e

o n l y n e g a t i v e

c h a r a c t e r s

i s f a l s e . B o t h

B a c t e r i a a n d E u b a c t e r i a

a r e

p r o b -

a b l y p a r a p h y l e t i c

t a x a ,

l i k e t h e

P r o t o zo a , b u t

t h i s d o e s

n o t

M I CR O B IO L . R E V .



KINGDOM

PROTOZOA

AND

I T S PHYLA

9 5 5

TABLE 1 .

T h e

8

k i n g d o m s

o f

l i f e

a n d

t h e i r

1 0 s u b k i n g d o m s

EMPIRE B A C T E R I A W

Kingdom 1 .

EUBACTERIAW

S u b k i n g d o m s :

K i n g d o m

2 .

ARCHAEBACTERIAW

EMPIRE

EUKARYOTA

S u p e r k i n g d o m

1 .

ARCHEZOA

Kingdom

ARCHEZOA

S u p e r k i n g d o m

2 . METAKARYOTA

K i n g d o m

1 .

PROTOZOA


K i n g d o m 2 . PLANTAE


K i n g d o m

3 . ANIMALIA


K i n g d o m

4 .

FUNGI

K i n g d o m 5 . CHROMISTA


1 . N e g i b a c t e r i a a

1 . A d i c t y o z o a

2 .

P o s i b a c t e r i a a

2 .

D i c t y o z o a

1 . V i r i d i p l a n t a e ( g r e e n p l a n t s ) 2 .

B i l i p h y t a ( r e d

a l g a e a n d

g l a u c o p h y t e s )

1 .

R a d i a t a

2 . B i l a t e r i a

1 .

C h l o r a r a c h n i a

2 . E u c h r o m i s t a ( c r y p t o m o n a d s ,

G o n i o m o n a s , h e t e r o k o n t s ,

a n d

h a p t o p h y t e s )

a

My


o f t h e s e

b a c t e r i a l t a x a

i n t o p h y l a a n d c l a s s e s , t a k i n g i n t o a c c o u n t b o t h rRNA

s e q u e n c e s

a n d t h e

d i s t r i b u t i o n

o f

many

u l t r a s t r u c t u r a l

a n d

b i o c h e m i c a l

c h a r a c t e r s , i s

s u m m a r i z e d i n

r e f e r e n c e 4 0 a .

d e t r a c t

f r o m

t h e i r

g r e a t

u t i l i t y .

T h e

o r i g i n a l

i d e a o f t h r e e

p r i m a r y k i n g d o m s wa s p r e m a t u r e when i t wa s

p r o p o s e d

( 1 4 9 ) a n d h a s s i n c e b e e n

r e f u t e d

( 3 7 ,

7 5 ) .

I t

i s n ow g e n e r a l l y

a c c e p t e d

t h a t

E u b a c t e r i a

i s t h e

o n l y p r i m a r y k i n g d o m a n d

t h a t

a r c h a e b a c t e r i a

a n d e u k a r y o t e s

a r e

b o t h s e c o n d a r i l y

d e r i v e d

h o l o p h y l e t i c ( 3 ) t a x a a n d s i s t e r g r o u p s t o e a c h o t h e r

( 3 7 , 7 5 , 1 4 9 a ) ,

a s

a r g u e d i n d e t a i l e a r l i e r

( 2 7 ) .

B o t h t h e

t h r e e

p r i m a r y

k i n g d o m s

c o n c e p t a n d

t h e

i d e n t i c a l

b u t

r e n a m e d

t h r e e

d o m a i n s c o n c e p t

g a v e f a r

t o o

much

c l a s s i f i c a t o r y

w e i g h t

t o

f u n c t i o n a l l y

r e l a t i v e l y

i n s i g n i f i c a n t

q u a n t i t a t i v e

c h a n g e s

i n a

s i n g l e m o l e c u l e , 1 6 S

o r

1 8 S

rRNA:

t h i s

m o l e -

c u l e

i s u n d o u b t e d l y p h y l o g e n e t i c a l l y

h i g h l y

i n f o r m a t i v e ,

b u t

i t s h o u l d

b e r e g a r d e d a s c o m p l e m e n t a r y t o o t h er m o l e c u l a r,

u l t r a s t r u c t u r a l , a n d

p a l a e o n t o l o g i c a l

d a t a , w h i c h a r e t o o

o f t e n

i g n o r e d b y rRNA

e n t h u s i a s t s . ]

EXCESSIVE BREADTH OF

PROTISTA OR

PROTOCTISTA

F o r

c o m p a r a t i v e s t u d i e s , i t i s o f t e n v e r y c o nv e n i e nt

t o

t r e a t

a l l

p r o t i s t s t o g e t h e r

( 1 6 , 3 8 ,

5 2 ,

9 8 ) , a n d

n o

a d e q u a t e

u n d e r s t a n d i n g o f

p r o t o z o a n p h y l o g e n y o r s y s t e m a t i c s

c a n

b e

g a i n e d

w i t h o u t

c o n s i d e r i n g a l g a e a n d

f u n g i

( an d i n d ee d

b a c t e r i a )

t o g e t h e r

w i t h

p r o t o z o a

i n

a n i n t e g r a t e d

p r o t i s t o l o g -

i c a l

p e r s p e c t i v e . H o w e v e r , i t b y

n o

means

f o l l o w s f r o m t h i s

t h a t

i t i s

d e s i r a b l e t o

s u b m e r g e

p r o t o z o a

i n t o a b r o a d e r

p r o t i s t

o r

p r o t o c t i s t k i n g d o m .

From t h e

s t a r t ,

H a e c k e l ' s k i n g d o m P r o t i s t a wa s a n

a r b i -

t r a r y j u m b l e

o f some

( b u t

n o t

a l l )

u n i c e l l u l a r

e u k a r y o t e s

a n d

some

( b u t

n o t

a l l ) p r o k a r y o t e s :

i t i n c l u d e d d i a t o m s

( a n d

s o m e t i m e s

s p o n g e s )

b u t e x c l u de d n o t

o n l y

o t h e r a l g a e

a n d

s o m e t i m e s

f u n g i

( p l a c e d

i n

t h e

p l a n t

k i n g d o m ,

c o n t r a r y

t o

more r e c e n t

p r a c t i c e

[ 8 , 1 4 , 2 5 ] )

b u t

a l s o

c i l i a t e s a n d

s o m e -

t i m e s

g r e g a r i n e s

( p l a c e d

i n t h e

a n i m a l

k i n g d o m )

a n d

c o u l d

n o t

b e

g i v e n

a

p r o p e r

d i a g n o s i s .

I n c o n t r a s t

t o O w e n ' s

e a r l i e r

p r o p o s a l o f

a

k i n g d o m P r o t o z o a ,

H a e c k e l ' s

k i n g d o m

P r o t i s t a

was b a s e d o n

a

f u n d a m e n t a l


e r r o r :

t h e i de a

o f

a

p o l y p h y l e t i c o r i g i n

f o r t h e

e u k a r y o t e

c e l l . H a e c k e l

t h o u g h t

t h a t

p r o t i s t ,

a n i m a l ,

a n d

p l a n t

c e l l s

o r i g i n a t e d


f r o m

d i f f e r e n t

p r e c e l l u l a r

a n c e s t o r s

( a n

i d e a

c u r i o u s l y

s i m i l a r

t o

t h e

e q u a l l y

e r r o n e o u s

[ s e e

r e f e r e n c e s

3 5 , 3 7 ,

a n d

7 5 ]

i n d e p e n d e n t

o r i g i n

o f

e u k a r y o t e s ,

e u b a c t e r i a ,

a n d a r c h a e -

b a c t e r i a

f r o m

a

p r i m i t i v e

p r o g e n o t e p r o p o s e d b y

Woese

a n d

Fo x

[ 1 4 9 ] ) :

h e

t h o u g h t

t h a t

e v e n

P r o t i s t a

m i g h t

b e

p o l y p h y l e t i c

( 6 8 ,

p . 5 0 ) .

M o s t

2 0 t h

c e n t u r y

p r o p o n e n t s o f a k i n g d o m P r o t i s t a ( 4 8 ,

5 2 ,

9 5 , 1 4 6 )

h a v e

r e f i n e d i t b y v e r y

p r o p e r l y

e xc l u di n g b o t h

b a c t e r i a ( a f e w i n c l u d e

t h e s e

[ 1 0 2 , 1 4 6 ] )

a n d

s p o n g e s

b u t

h a v e b r o a d e n e d i t b y a d d i n g t o i t a l l p r o t o z o a a n d

some o r a l l

f u n g i

a n d some o r a l l

a l g a e .

M o r e o v e r ,

i t

i s n o w t h o r o u g h l y

w e l l e s t a b l i s h e d t h a t e u k a r y o t e s a r e m o n o p h y l e t i c ( 2 7 , 3 5 ,

3 7 , 1 2 7 )

a n d t h a t

a n i m a l s , h i g h e r p l a n t s , a n d f u n g i a l l

e v o l v e d

f r o m p r o t i s t s . T h u s , P r o t i s t a

i s a p a r a p h y l e t i c g r o u p .

C o n -

t r a r y

t o

H e n n i g i a n o p i n i o n s ( 6 9 , 9 0 , 1 1 1 ) , h o w e v e r ,

t h i s

i s

n o

r e a s o n i n

i t s e l f t o

r e j e c t t h e

g r o u p .

I t

i s i m p o s s i b l e t o c u t u p

a


t r e e i n t o

p u r e l y

h o l op h y l e t ic g r o u p s :

e v e r y

c u t

g e n e r a t i n g

a

h o l o p h y l e t i c b r a n c h n e c e s s a r i l y a l s o g e n e r -

a t e s a

p a r a p h y l e t i c

s t e m .

B o t h

h o l o p h y l e t i c

( 3 )

a n d

p a r a p h y l -

e t i c t a x a a r e

e s s e n t i a l f o r

s y s t e m a t i c s .

I t i s m e r e l y more

c o m p l i c a t e d

t o d e f i n e a

p a r a p h y l e t i c t a x o n t h a n a

h o l o p h y l -

e t i c

o n e .

H o l o p h y l e t i c t a x a c a n b e s i m p l y

d e f i n e d

b y

u s i n g

p o s i t i v e

s h a r e d

d e r i v e d

c h a r a c t e r s t h a t

a r e

u n i q u e

t o

t h e m

( s y n a p o m o r p h i e s ) ;

a

p a r a p h y l e t i c t a x o n , b y c o n t r a s t ,

h a s t o

b e

d e f i n e d b y

u s i n g

a c o m b i n a t i o n o f

p o s i t i v e

a n d

n e g a t i v e

c h a r a c t e r s , i . e . ,

t h e

p r e s e n c e

o f

o n e o r

more

s y n a p o m o r -

p h i e s t h a t o r i g i n a t e d i n t h e a n c e s t r a l member

o f

t h e t a x o n

c o u p l e d

w i t h t h e a b s e n c e o f t h o se

s y n a p o m o r p h i e s

t h a t

c h a ra ct e r i ze t h e t a x a t h a t

e v o l v e d

f r o m t h e


t a x o n

i n

q u e s t i o n . ( I t

i s

a

m y t h

t h a t

p a r a p h y l e t i c g r o u p s

a r e

p u r e l y

n e g a t i v e l y d e f i n e d

[ 1 1 1 ]

o r l e s s r e a l t h a n


o n e s :

a l l t a x a a r e made

b y c u t t i n g

t h e


t r e e ;

t h e

p o s i t i o n

o f

e a c h

c u t ,

w h i c h s h o u l d

i m m e d i a t e l y

p r e c e d e

t h e

o r i g i n

o f

a n

i m p o r t a n t

n e w

s y n a p o m o r p h y ,

s i m u l t a n e o u s l y

i s

u s e d t o d e f i n e t h e d e r i v e d


t a x o n a n d

t o

b e

p a r t

o f t h e d e f i n i t i o n o f i t s


a n c e s t r a l

t a x o n ,

i n

c o n j u n c t i o n

w i t h t h e

p o s i t i v e s y n a p o m o r p h y

t h a t m a r k e d i t s

o r i g i n ,

a n d a l s o t h e a b s e n c e

o f

a l l

t h o s e


t h a t

d e f i n e

a n y

o t h e r

t a x a

d e r i v e d

f r o m

i t . )

What

s h o u l d b e

a v o i d e d ,

a s a l l

s y s t e m a t i s t s a g r e e ,

i s t h e

p o l y p h y l e t i c g r o u p i n g t o g e t h e r

o f

s e v e r a l

s e p a r a t e l y

l o p p e d

b r a n c h e s :

e a c h t a x o n s h o u l d

c o r r e s p o n d

t o

a

p a r t

o f t h e

t r e e

h a v i n g

a

s i n g l e

c u t

a t

i t s

b a s e :

b u t

i t

m a y

e i t h e r

h a v e n o

a d d i t i o n a l

c u t s

( i . e . ,

b e

h o l o p h y l e t i c )

o r b e b o u n d e d

b y

on e

o r more

a d d i t i o n a l

c u t s

h i g h e r u p

t h e

t r e e .

V O L .

5 7 ,

1 9 9 3



9 5 6

CAVALIER-SMITH

We kn ow n ow t h a t H a e c k e l ' s

t h r e e k i n g d o m s w e r e a l l

p o l y p h y l e t i c ,

b e c a u s e t h e


t r e e

t h a t h e a t -

t e m p t e d t o

s u b d i v i d e

wa s i n c o r r e c t .

T h e k i n g d o m

P r o t o -

c t i s t a i n C o p e l an d ' s f o u r - k i n g d o m

s y s t e m ( 4 9 , 5 0 ) a n d k i n g -

d o m P r o t i s t a i n W h i t t a k e r ' s f i v e - k i n g d o m

s y s t e m

( 1 4 7 )

w e r e

g r e a t

i m p r o v e m e n t s ; by c l e a r l y

e x c l u d i n g

b o t h

b a c t e r i a a n d

s p o n g e s , a n d

b y

g r o u p i n g a l l

g r e e n

a l g a e

i n a

s i n g l e

k i n g d o m

( i . e .

P l a n t a e ;

t h o u g h

o t h e r s

[ 5 ,

9 5 - 9 7 ,

9 9 ,

1 1 8 ]

c o n f u s i n g l y

t r a n s f e r r e d t h e m

t o P r o t i s t a ) ,

P r o t i s t a

b e c a m e


r a t h e r

t h a n p o l y p h y l e t i c .

M o s t

a u t h o r s

h a v e

a c c e p t ed W h i t -

t a k e r ' s

t r e a t m e n t o f F u n g i

a s

a

k i n g d o m

s e p a r a t e f r o m

P l a n t a e ( f i r s t

s u g g e s t e d i n 1 8 3 2 by F r i e s ) a n d

a l s o t h e

s ep a r a t i on o f b a c t e r i a i n t o

t w o

k i n g d o m s

( A r c h a e b a c t e r i a

a n d E u b a c t e r i a ) ; t h u s ,

a s i x - k i n g d o m

s y s t e m

i s

n ow

i n

e f f e c t

i n c o m m o n

u s e : E u b a c t e r i a ,

A r c h a e b a c t e r i a , P r o t i s t a , A n i -

m a l i a ,

F u n g i , a n d P l a n t a e .

T h e p r o b l e m w i t h t h i s

s i x - k i n g d o m s y s t e m i s

t h a t

t h e r e

i s

n o a g r e e m e n t

a b o u t

t h e

b o u n d a r i e s b e t w e e n

P r o t i s t a ,

F u n g i ,

A n i m a l i a , a n d

P l a n t a e . W h i t t a k e r ' s b o u n d a r i e s

b e t w e e n

t h e s e k i n g do m s w e r e

i n i t i a l l y p r o p o s e d

i n

1 9 5 9

( 1 4 6 ) ,

b e f o r e

t h e a d v e n t o f

h i g h - q u a l i t y

f i x a t i o n ( 1 1 9 )

a n d e p o x y e m b e d -

d i n g f o r u l t r a t h i n

s e c t i o n i n g

( 6 6 ) a n d

t h e

r e v o l u t i o n

t h a t

t h e s e

a d v a n c e s

i n

e l e c t r o n

m i c r o s c o p y

c a u s e d

i n

s y s t e m a t i c s

( 5 5 ) , a n d a r e

t h e r e f o r e

n ow t h o r o u g h l y

o b s o l e t e .

P h y l o g e n e t i c

e v i d e n c e

f r o m

u l t r a s t r u c t u r e a n d

m o l e c u l a r

s e q u e n c e s

h a s c l e a r l y

s h o w n

t h a t W h i t t ak e r 's P l an t ae a n d

F u n g i w e r e p o l y p h y l e t i c : b r o w n

a l g a e a r e

n o t

s p e c i f i c a l l y

r e l a t e d t o

g r e e n

p l a n t s

( V i r i d i p l a n t a e [ 1 7 ] ) ,

a n d

n e i t h e r

M y c e t o z o a

n o r t h e h e t e r o k o n t o o m y c e t e s

a n d

h y p h o -

c h y t r i d s

a r e


r e l a t e d t o

F u n g i

s e n s u

s t r i c t o

( s e e

F i g .

1 ) . T h e s e t a x a t h e r e f o r e c a n n o t

p r o p e r l y

b e

i n c l u d e d i n

P l a n t a e

o r

F u n g i :

t h e y

a r e

n ow

c o m m o n l y p l a c e d

i n

t h e

P r o t i s t a

( 5 2 ) .

U n f o r t u n a t e l y , R o t h m a l e r

( 1 1 8 )

a n d

B a r k l e y

( 5 ) ,

f o l l o w e d b y M a r g u l i s ( 9 5 , 9 6 ) ,

t r a n s f e r r e d

g r e e n a l g a e

f r o m

P l a n t a e t o

P r o t i s t a , a n d M a r g u l i s ( 9 5 , 9 6 )


r e d

a l g a e

f r o m

P l a n t a e

t o P r o t i s t a

a n d

C h y t r i d i o m y c e t e s

f r o m

F u n g i t o P r o t i s t a ,

m a k i n g t h e

l a t t e r

g r o u p

e v e n more

h e t e r o g e n e o u s . More

r e c e n t l y ,

M a r g u l i s c a l l s

P r o t i s t a

s e n s u

M a r g u l i s

1 9 7 1

e m e n d .

1 9 7 4

P r o t o c t i s t a ,

a

n am e

f i r s t

s u b s t i -

t u t e d

f o r

P r o t i s t a b y C o p e l a n d ( 4 9 ) i n

t h e

e r r o n e o u s b e l i e f

t h a t

i t

h a d b e e n

u s e d a s

a k i n g d o m name b y Hogg

( 7 2 )

b e f o r e

H a e c k e l ' s

P r o t i s t a .

I n

f a c t , Hogg

u s e d

P r o t o c t i s t a a s

a

v e r n a c u l a r n a m e : h i s f o r m a l name

wa s k i n g d o m P r i m i g e -

n u m , w h i c h

h e p r o p o s e d

a s

a

synonym f o r

O w e n ' s e a r l i e r

k i n g d o m

P r o t o z o a ,

s o l e l y

b e c a u s e h e d i d n o t l i k e t h e s u f f i x

- z o a

f o r

t h e

m o r e

p l a n t - l i k e p r o t i s t s ,

e v e n

t h o u g h ( a s h e

h i m s e l f

p o i n t e d

o u t ) i n

G r e e k - z o a c a n r e f e r t o

l i f e i n g e n e r a l

a n d

n o t m e r e l y t o a n i m a l l i f e .

C o p e l a n d r e j e c t e d O w e n ' s

P r o t o z o a a s a

k i n g d o m

name

s o l e l y

b e c a u s e i t

h a d

b e e n u s e d

p r e v i o u s l y

a s

a c l a s s a n d

p h y l u m n a m e :

h e

f o l l o w e d h i s own

u n i q u e

i d i o s y n c r a t i c r u l e s o f n o m e n c l a t u r e a c c o r d i n g

t o

w h i c h

o n e

s h o u l d

n e v e r

c h a n g e t h e r a n k o f a n a m e ; f o r t h a t

r e a s o n , h e

a l s o

d e c i d e d

t o

c a l l b a c t e r i a M y c h o t a , f u n g i

I n o p h y t a ,

a n d

s p o r o z o a

F u n g i l l i

I f we

w e r e

t o

f o l l o w

t h a t

c u r i o u s dogma

g e n e r a l l y ,

we

s h o u l d h a v e t o c h a n g e

t h e

f a m i l i a r n a m e s o f a v e r y

l a r g e

n u m b e r

o f

m a j o r

t a x a

t h a t

w e r e

i n i t i a l l y named a t

a

l o w e r r a n k .

C o p e l a n d ' s

P r o t o c t i s t a w a s t h e r e f o r e a n e n t i r e l y

u n n e c e s -

s a r y j u n i o r s y n o n y m f o r b o t h

P r o t o z o a a n d P r o t i s t a

a n d w a s

b a s e d o n m u l t i p l e

c o n f u s i o n s

a n d a

p e r s o n a l n o m e n c l a t u r a l

dogma

s h a r e d b y

n o

o t h e r

t a x o n o m i s t s .

To a d d t o t h e

c o n f u s i o n ,

M a r g u l i s h a s

a d o p t e d t h e name


f o r

a

v e r y

d i f f e r e n t

t a x o n :

o n e

t h a t , u n l i k e

C o p e l an d ' s , e x c l u d es

n o n f l a g e l l a t e d

F u n g i a n d i n c l u d e s

g r e e n a l g a e ( 9 6 - 9 9 ) .

T h e c e n t r a l p r o b l e m

w i t h

t h e

k i n g d o m P r o t i s t a s e n s u

M a r g u l i s 1 9 74 ( o r t h e i d e n t i c a l

k i n g d o m

P r o t o c t i s t a s e n s u

M a r g u l i s

1 9 7 4 )

i s

n o t

i t s

name b u t

i t s e x c e s s i v e

d i v e r s i t y .

B i o l o g i c a l l y , i t i s

f a r

m o r e

d i v e rs e t h a n

t h e

o t h e r t h r e e

e u k a r y o t e k i n g d o m s .

C o n s i d e r a t

i t s

t w o

e x t r e m e s t h e m i -

c r o s p o r i d i a

a n d t h e

b r o w n

a l g a e .


a r e m i n u t e


a m o e b o i d

i n t r a c e l l u l a r

p a r a s i t e s w i t h

c h i t i n o u s

s p o r e s

n o

b i g g e r t h a n m o s t b a c t e r i a

a n d ,

l i k e

t h e m ,

h a v i n g

7 0 S r i b o s o m e s

a n d

l a c k i n g

m i t oc h o nd r i a, p e r o x i s o m e s, c h l o -

r o p l a s t s ,

9+2

c i l i a

o r

f l a g e l l a ,

a n d

d i c t y o s o m e s .

By

c o n t r a s t ,

b r o w n

a l g a e

a r e f r e e - l i v i n g ,

m u l t i c e l l u l a r ,

o f t e n

g i g a n t i c

s e a w e e d s w i t h

v a r y i n g d e g r e e s o f

c e l l d i f f e r e n t i a t i o n ( o f t e n

q u i t e

e l a b o r a t e ) , 8 0 S r i b o s o m e s , c e l l u l o s e

w a l l s , m i t o c h o n -

d r i a ,

p e r o x i s o m e s , 9+2 c i l i a ( I

u s e c i l i a t o i n c l u d e e u k a r y o t i c

f l a g e l l a [ 1 9 ,

2 4 , 6 9 a ] )

w i t h t u b u l a r

m a s t i g o n e m e s ,

a n d

d i c t y -

o s o m e s a n d h a v e

c h l o r o p l a s t s a n d

p e r i p l a s t i d

m e m b r a n e s

l o c a t e d

i n s i d e t h e i r

r o u g h e n d o p l a s m i c r e t i c u l u m

( R E R ) .

T h e r e

a r e

t h u s

v e r y

many

m o r e , r e a l l y f u n d a m e n t a l d i f f e r -

e n c e s

b e t w e e n m i c r o s p o r i d i a

a n d

b r o w n

a l g a e

t h a n t h e r e a r e

b e t w e e n

m u s h r o o m s

a n d

s p o n g e s

o r

b e t w e e n

g r e e n

a l g a e

a n d c o r a l s ,

w h i c h e v e r y o n e p l a c e s

i n

s e p a r a t e

k i n g d o m s ,

a n d

i m m e n s e l y

m o r e

m a j o r


t h a n

b e t w e e n

b r y o -

p h y t e s

a n d

C h a r o p h y c e a e , w h i c h

M a r g u l i s ( f o l l o w i n g

R o t h -

m a l e r

[ 1 1 8 ]

a n d

B a r k l e y [ 5 ]

b u t

i n

o p p o s i t i o n

t o t h e v a s t

m a j o r i t y o f

b o t a n i s t s )

p l a c e s

i n

d i f f e r e n t

k i n g d o m s .

F o r

s i m i l a r r e a s o n s ,

many

a u t h o r s h a v e

a r g u e d

t h a t a

k i n g d o m

P r o t i s t a i s

i m m e n s e l y

t o o

h e t e r o g e n e o u s

a n d n e e d s t o b e

s p l i t


k i n g d o m s

( 1 6 ,

1 7 , 2 1 , 2 3 , 2 6 ,

3 1 ,

3 2 ,

7 6 , 8 6 ,

9 0 , 1 0 1 ) .

To

s a y

t h a t

a

e u k a r y o t e

i s

a

member

o f t h e P r o t i s t a

s e n s u

M a r g u l i s

1 9 7 4

t e l l s

o n e

n o t h i n g

a b o u t

i t

o t h e r t h a n t h a t

i t i s

a

e u k a r y o t e .

N o t

o n l y

i s

t h e

k i n g d o m

t o o

d i v e r s e ,

b u t i t s

b o u n d a r i e s

w i t h

t h e

k i n g d o m s

P l a n t a e ,

F u n g i ,

a n d

A n i m a l i a

a r e

n o t

w e l l

c h o s e n :

t h e y

a r e

n o t

a t t h e

p o i n t s

o f

m a x i m u m

b i o l o g i c a l

d i s c o n t i n u i t y .

B o t h t h e

e x c e s s i v e

b r e ad t h o f t h e

P r o t i s t a

a n d

t h e a r b i t r a r i n e s s o f

i t s b o u n d a r i e s

c a n b e

s o l v e d

b y t w o

m a j o r

r e f o r m s :

( i )

s p l i t t i n g

i t i n t o t h r e e

m a j o r

k i n g d o m s

( A r c h e z o a , P r o t o z o a ,

a n d

C h r o m i s t a ) ,

a n d

( i i )

r e a l i g n i n g t h e

b o u n d a r i e s b e t w e e n t h e s e a n d t h e c l a s s i c a l

k i n g d o m s P l a n t a e ,

A n i m a l i a ,

a n d

F u n g i ( 1 7 , 2 1 , 2 3 , 2 5 , 2 6 ,

2 9 ) .

I n o r d e r t o d e f i n e t h e

k i n g d o m

P r o t o z o a ,

we m u s t

t h e r e f o r e

c o n s i d e r

i n

t u r n

i t s

d e l i m i t a t i o n

f r o m

e a c h

o f

t h e

o t h e r f i v e

k i n g d o m s

o f

e u k a r y o t e s r e c o g n i z e d

i n t h i s

e i g h t -

k i n g d o m

s y s t e m

o f

l i f e .

T h o u g h

I

h a v e

a r g u e d

a g a i n s t u s i n g

P r o t i s t a

a s

a

t a x o n ,

i t

i s

v a l u a b l e t o c o n t i n u e t o u s e

p r o t i s t

w i t h

a l o w e r c a s e

p

t o r e f e r t o

e u k a r y o t i c

u n i c e l l s

o r

s i m p l e

m u l t i c e l l u l a r a g g r e g a t e s h a v i n g l i t t l e o r n o c e l l d i f f e r e n t i a -

t i o n .

D I S T I N C T I O N

BETWEEN

PROTOZOA

AND

PIANTAE

C l a s s i c a l l y ,

t h e

d i s t i n c t i o n b e t w e e n

t h e L i n n e a n

k i n g d o m s

A n i m a l i a

a n d

V e g e t a b i l i a ( n o t P l a n t a e , a s s o

o f t e n i n c o r -

r e c t l y s t a t e d :

i t

a p p e a r s

t o

b e H a e c k e l

[ 6 7 ]

who r e p l a c e d

L i n n a e u s ' s

k i n g d o m

V e g e t a b i l i a b y

a

k i n g d o m

P l a n t a e ; t h e

p l a n t

k i n g d o m

w a s

t h u s

a c t u a l l y o r i g i n a l l y

i n t r o d u c e d

a s

p a r t

o f

a

t h r e e - k i n g d o m s y s t e m

o f

o r g a n i s m s )

w a s

t h a t

a n i m a l s

moved

a n d

v e g e t a b l e s

d i d

n o t . F o r

t h i s

r e a s o n , V o l v o x ( l i k e

b a c t e r i a )

w a s

c l a s s i c a l l y

t r e a t e d a s

a n

a n i m a l c u l e

o r i n f u s o -

r i a n r a t h e r t h a n a

p l a n t ( 1 0 3 a ,

1 1 7 ) ,

a n d

t o t h i s d a y p r o t o z o -

o l o g i s t s

h a v e r e t a i n e d

V o l v o c a l e s

a n d

p r a s i n o m o n a d s i n

t h e

p r o t o z o a ( 8 3 , 8 9 ) ,

e v e n

t h o u g h b o t a n i s t s

w h o h a v e s t u d i e d

t h e m

t h o r o u g h l y

a n d

a r e m o r e

f a m i l i a r w i t h

t h e i r o t h e r g r e e n

a l g a l

r e l a t i v e s

h a v e

c o r r e c t l y

p l a c e d

t h e m i n

t h e

g r e e n

a l g a e

( c u r r e n t l y

d i v i s i o n

C h l o r o p h y t a P a s c h e r ,

1 9 3 1 )

f o r o v e r

a

c e n t u r y .

I t

i s

t o t a l l y

i n a p p r o p r i a t e

f o r t h e s e t w o t a x a

t o

b e

p l a c e d

i n t h e

P r o t o z o a

m e r e l y b e c a u s e m o s t o f

t h e i r

l i f e

t h e y

mov e

b y

c i l i a

( o r f l a g e l l a ; b u t t h e

v o l v o c a l e a n

c i l i u m

b e a t s

l i k e a

c i l i u m

a n d wa s

c a l l e d

a c i l i u m

i n

c l a s s i c a l w o r k s [ 1 1 7 ,

MICROBIOL.

REV.



KINGDOM PROTOZOA

AND

I T S

PHYLA

9 5 7

1 4 4 ] ) .

W i t h i n

t h e g r e e n

a l g a e , l o s s o f

c i l i a

o r f l a g e l l a

o r

o f

t h e i r m o t i l i t y

h a s

o c c u r r e d s e v e r a l

t i m e s ,

e v e n w i t h i n

f a m i -

l i e s , a n d

c h a n g e s

i n t h e p r o p o r t i o n s

o f t he l i f e

c y c l e

t h a t

a r e

m o t i l e

o r i m m o t i l e

a r e v e r y

f r e q u e n t .

T h e s e s o r t s

o f

d i f f e r -

e n c e s a r e

f a r

t o o

t r i v i a l

t o

b e u s e d

f o r a k i n g d o m

b o u n d a r y .

I t

i s

o n l y a

c o n s e r v a t i v e

h i s t o r i c a l c a r r y o v e r

r a t h e r

t h a n

s o u n d

p o s i t i v e

t a x o n o m i c j u d g m e n t

t h a t h a s

c a u s e d

t h e s e

g r e e n

a l g a l

t a x a

t o

r e m a i n

w i t h i n

t h e

P r o t o z o a .

I n

m y v i e w ,

t h e

k i n g d o m

P l a n t a e

c o m p r i s e s

b u t

t w o


V i r i d i p l a n t a e

( g r e e n p l a n t s , i n c l u d i n g

t h e

g r e e n

a l g a e ,

d i v i s i o n s

C h a r o p h y t a a n d

C h l o r o p h y t a

[ 4 1 ] ,

a s

w e l l

a s t h e E m b r y o p h y t a

[ s o - c a l l e d

l a n d

p l a n t s ] ) a n d

B i l i -

p h y t a ( i . e .

r e d a l g a e

[ R h o d o p h y t a ]

a n d t h e

G l a u c o p h y t a )

( 1 7 ,

2 3 ,

2 9 ,

3 1 , 4 1 ) . W h e t h e r

t h e s e

t w o t a x a

a r e c o r r e c t l y

c l a s s i f i e d

i n a

s i n g l e k i n g d o m o r

a s

t w o

d i s t i n c t k i n g d o m s

i s

n o t y et e n t i r e l y

c l e a r b u t

i s

i r r e l e v a n t

t o

t h e

p r e s e n t

p a p e r

b e c a u s e

b o t h

c a n

b e s h a r p l y

d i s t i n g u i s h e d

f r o m p r o t o z o a .

G r e e n

a l g a e

a r e s h a r p l y d i v i d e d

f r o m

p r o t o z o a

b y

a l w a y s

h a v i n g s t a r c h - c o n t a i n i n g

p l a s t i d s

t h a t a r e b o u n d e d

b y a n

e n v e l o p e o f

t w o

m e m b r a n e s ,

t h e s y n a p o m o r p h y

d e f i n i n g

t h e


( 1 7 ) . T h e i r


m a j o r i t y

h a s

s t a c k e d t h y l a k o i d s c o n t a i n i n g

c h l o r o p h y l l s

a a n d

b i n

t h e i r

c h l o r o p l a s t s .

T h e s e c h a r a c t e r s

c l e a r l y

d e f i n e

t h e s u b k i n g -

d om


C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 1

( 1 7 ) ,

w h i c h

f o l l o w -

i n g

C o p e l a n d ' s

( 4 8 - 5 0 ) l e a d , b o t a n i s t s

n ow a g r e e

i s a m o n o -

p h y l e t i c t a x o n

( 9 ,

1 2 5 ,

1 3 5 ) . P r o t o z o a

( i f

V o l v o c a l e s

a n d

p r a s i n o m o n a d s

a r e e x c l u d e d ,

a s t h e y

s h o u l d

b e )

n e v e r

h a v e

s u c h

p l a s t i d s .

M o r e o v e r ,

m o s t ( b u t

n o t a l l )

p r o t o z o a

a r e

p h a g o t r o p h i c .

V i r t u a l l y

n o

g r e e n p l a n t s

f e e d

by

p h a g o c y t o -

s i s :

t h e o n l y

p u b l i s h e d

e v i d e n c e

f o r p h a g o c y t o s i s

i n

a n y


i s i n a p r a s i n o m o n a d

c h l o r o p h y t e

( c l a s s

P r a s -

i n o p h y c e a e )

( 1 0 5 ) .

S i n c e

i t

i s

c l e a r

t h a t

g r e e n

p l a n t s

m u s t

h a v e e v o l v e d

f r o m

a p h a g o t r o p h i c

p r o t o z o a n b y

t h e

s y m b i -

o t i c o r i g i n

o f


( 1 8 ,

2 9 ,

3 9 ,

9 7 ) ,

a n d

a l s o i s

g e n e r a l l y

a c c e p t e d

t h a t t h e

P r a s i n o p h y c e a e

a r e t h e a n c e s t r a l

g r e e n

p l a n t s

( 1 0 0 ) , i t

i s

n o t

s u r p r i s i n g

t h a t t h e

a n c e s t r a l

p h a g o t r o p h i c

c h a r a c t e r

h a s

b e e n r e t a i n e d

b y a t

l e a s t o n e

p r a s i n o m o n a d .

T h e

B i l i p h y t a

( G l a u c o p h y t a

[ 2 9 ] ,

a l s o

known

a s

G l a u c o -

c y s t o p h y t a

[ 8 0 ] ,

a n d R h o d o p h y t a )

h a v e n e v e r

b e e n

i n c l u d e d

i n t h e

P r o t o z o a

a n d

a r e a l s o d i s t i n g u i s h e d

f r o m

P r o t o z o a

b y

t h e

u n i v e r s a l

p r e s e n c e

o f

p l a s t i d s

b o u n d e d

b y

a n

e n v e l o p e o f

two m e m b r a n e s a n d b y

t h e t o t a l

a b s e n c e

o f p h a g o t r o p h y

( 1 7 ) .

P h o t o s y n t h e t i c

b i l i p h y t e s

( t h e

v a s t m a j o r i t y ;

o n l y a

f e w

p a r a s i t i c

r e d

a l g a e

a r e n o n p h o t o s y n t h e t i c )

h a v e


w i t h s i n g l e , u n s t a c k e d

t h y l a k o i d s

c o v e r e d

i n p h y c o b i l i -

s o m e s .

U n l i k e

V i r i d i p l a n t a e ,

b i l i p h y t e s

h a v e s t a r c h

i n t h e i r

c y t o s o l

n o t

i n

t h e i r

p l a s t i d s .

T h e c o m b i n a t i o n

o f c y t o s o l i c

s t a r c h a n d

p l a s t i d s

b o u n d e d

b y

o n l y t w o

m e m b r a n e s

u n i q u e l y

d e f i n e s t h e B i l i p h y t a .

G l a u c o p h y t a ,

i n a d d i t i o n ,

h a v e c o r t i c a l

a l v e o l i ,

w h e r e a s R h o d o p h y t a

d o n o t

( 1 7 ) .

T h u s ,

P l an t a e s e n su

C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 8 1

a r e c h a r a c t e r -

i z e d

b y

p l a s t i d s

w i t h d o u b l e e n v e l o p e s ,

t h e p r e s e n c e

o f

s t a r c h e i t h e r

i n t h e i r

p l a s t i d s

o r

i n

t h e

c y t o s o l ,

a n d

t h e

a l m o s t

u n i v e r s a l

a b s e n c e

o f

p h a g o t r o p h y

( 1 7 ) .

P r o t o z o a ,

b y

c o n -

t r a s t ,

a r e

m o s t l y


a n d r a r e l y

h a v e c h l o r o p l a s t s ;

when t h e y

d o

h a v e c h l o r o p l a s t s ,

t h e y

a r e n e v e r

l i k e t h o s e

o f

p l a n t s

b u t

a r e o f o t h er

t y p e s .

B e c a u s e

o f

a w i d e s p r e a d

b e l i e f

i n t h e


o r i g i n

o f c h l o r o p l a s t s

( 9 7 ) ,

m y

c o n c e p t

o f

t h e

P l a n t a e

i s

n o t

y e t

w i d e l y

a c c e p t e d .

H o w e v e r ,

a s

d i s -

c u s s e d

i n d e t a i l

e l s e w h e r e

( 3 9 ,

4 1 , 5 4 ,

1 0 2 a ) ,

t h e

e v i d e n c e

f o r

a

m o n o p h y l e t i c

o r i g i n

o f


i s

s u b s t a n t i a l

( a n d

i s

n o w

a c c e p t e d

b y

m o s t s t u d e n t s

o f c h l o r o p l a s t

e v o l u t i o n

[ 5 4 ,

6 6 a ,

1 0 2 a ,

l l O a ] ) ,

a n d

rRNA

p h y l o g e n y ,

c o n t r a r y

t o

w h a t

i s

s o m e t i m e s

a s s e r t e d

( 7 ) ,

d o e s

n o t

c l e a r l y

c o n t r a d i c t

t h e

m o n o p h y l y

o f

t h e

g r o u p .

Two

p r o t o z o a n

g r o u p s

h a v e

p e r p e t u a l l y

p l a g u e d

a t t e m p t s

t o

make

a d i s t i n c t i o n b e t w e e n

P r o t o z o a

a n d

P l a n t a e

s i m p l y

b y

t h e

a b s e n c e

o r p r e s e n c e

o f

c h l o r o p l a s t s .

T h e s e

a r e t h e

e u g l e n o i d s

a n d

t h e

d i n o f l a g e l l a t e s ;

b o t h

h a v e

a m i n o r i t y

o f


s p e c i e s

a n d

a

m a j o r i t y

o f s p ec i es

w i t h

c h l o r o -

p l a s t s .

The


a n d s a p r o t r o p h i c

e u g l e n o i d s

a r e

n o t h i n g

l i k e

g r e e n

p l a n t s

a n d d o n o t

e v e n

h a v e c h l o r o p l a s t s ;

t h e

p h o t o s y n t h e t i c o n e s r e s e m b l e g r e e n

p l a n t s

o n l y

i n

h a v i n g


o f

a s i m i l a r g r a s s

g r e e n c o l o r

w i t h c h l o r o p h y l l s

a

a n d

b ,

b u t

t h e s e

p i g m e n t

s i m i l a r i t i e s

a r e

r e l a t i v e l y

t r i v i a l

a n d

m i g h t e v e n

b e c o n v e r g e n t .

S c h o l a r l y

b o o k s o n

a l g a e

h a v e

v e r y s e l d o m

t r e a t e d e u g l e n o i d s

a s g r e e n

a l g a e .

They

n e v e r c o n t a i n

s t a r c h ,

a n d

t h e i r c e l l

s t r u c t u r e

i s r a d i c a l l y

d i f f e r e n t a n d

much

c l o s e r

t o t h a t o f

t h e K i n e t o p l a s t e a

t h a n

t o

t h a t o f g r e e n

a l g a e ( 8 1 ,

1 3 7 ) .

T h e i r


a r e b o u n d e d

b y a n

e n v e l o p e o f t hr ee

m e m b r a n e s .

T h e


o f


a l s o

n e v e r c o n t a i n

s t a r c h ,

a r e u s u a l l y

b o u n d e d

b y

t h r e e

m e m b r a n e s ,

a n d

a l w a y s

h a v e s t a c k e d

t h y l a k o i d s c o n t a i n i n g


a a n d c .

I f

a l l d i n o f l a g e l -

l a t e c h l o r o p l a s t s

w e r e

b o u n d e d

by

a n

e n v e l o p e o f

t h r e e

m e m b r a n e s ,

o n e c o u l d

make

a

v e r y

s i m p l e


b e t w e e n

p l a n t s

a n d p r o t o z o a :

p l a n t s i n v a r i a b l y

h a v e

p l a s t i d s

w i t h

e n v e l o p e s

o f

t w o

m e m b r a n e s

a n d

a r e n e v e r

p h a g o -

t r o p h i c ;

p r o t o z o a

a r e

u s u a l l y


a n d

u s u a l l y

h a v e

n o

p l a s t i d s ;

a n d

i f ( r a r e l y ) p r e s e n t ,

p r o t o z o a n

p l a s t i d s

h a v e

e n v e l o p e s

o f t h r e e

m e m b r a n e s .

B e c a u s e

a s m a l l

m i n o r i t y

o f


h a v e p l a s t i d

e n v e l o p e s

( a p p a r e n t l y )

o f o n l y

t w o

m e m b r a n e s ,

i t i s

n e c e s s a r y

t o

a d d t h e r i d e r :

o r

v e r y

r a r e l y

e n v e l o p e s

o f

t w o m e m b r a n e s ,

i n w h i c h

c a s e

t h e y

c o n t a i n c h l o r o p h y l l

c ,

a n d

a l w a y s l a c k c h l o r o p h y l l

b , s t a r c h ,

o r

p h y c o b i l i s o m e s .

T h o u g h

t h i s i s a

m o r e c o m p l e x

d i s t i n c -

t i o n

t h a n t h e m e r e

p r e s e n c e

o r a b s e n c e

o f

p l a s t i d s ,

i t

d o e s

d i s t i n g u i s h

c l e a r l y

b e t w e e n

t h e t o t a l l y

n o n p h a g o t r o p h i c

a n d

l a r g e l y ( b u t

n o t e n t i r e l y )


P l a n t a e

a n d t h e

l a r g e l y


P r o t o z o a .

I t

i s

v e r y

c l e a r f r o m

rDNA

p h y l o g e n y

( 7 ,

1 2 1 ,

1 2 7 )

( F i g .

1 )

t h a t


f o r m a


a n d


g r o u p t h a t i n c l u d e s

t h e

V o l v o c a l e s

a n d t h a t


a r e

e n t i r e l y

d i s t i n c t

f r o m

t h e m

a n d

c l o s e r

t o

t h e

c i l i a t e s ,

w h i l s t

t h e

e u g l e n o i d s

a r e v e r y

f a r

r e m o v e d

i n d e e d ( b u t

d i s t a n t l y

a l l i e d

t o t h e

K i n e t o p l a s t a ) .

T h u s ,

rDNA

a n d

u l t r a -

s t r u c t u r e

a r e

i n

t o t a l a g r e e m e n t

o n t h e

g r e a t e v o l u t i o n a r y

d i s t a n c e

t h a t s e p a r a t e s

e u g l e n o i d s

f r o m

g r e e n

p l a n t s .

T h e

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s i m i l a r i t y

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m a y b e d u e

t o

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s e c o n d a r y

a c q u i s i t i o n

b y

e n d o s y m b i o s i s

o f

t h e e u g l e n o i d

c h l o r o p l a s t

f r o m

a

p r i m i t i v e

p l a n t ( 3 4 ,

3 7 ,

6 4 ) : i n

m y

p r e s e n t


( s e e

b e l o w ) ,

t h e s u b p h y l u m

E u g l e n o i d a

i s

d i v i d e d

i n t o

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c l a s s e s , t w o

o f w h i c h

a r e e n t i r e l y

p h a g o -

t r o p h i c ;

w h e t h e r t h e s e a r e


n o n p h o t o s y n t h e t i c

o r

s e c o n d a r i l y s o

i s

s t i l l u n c l e a r

( 3 9 ) .

DISTINCTION

BETWEEN

PROTOZOA

AND

FUNGI

T h e d i s t i n c t i o n

b e t w e e n

P r o t o z o a

a nd F u n g i

h a s n e v e r

p r e s e n t e d s u c h p r o b l e ms .

H o w e v e r , M y c e t o z o a

h a v e

u s u -

a l l y b e e n

s t u d i e d

b y m y c o l o g i s t s

r a t h e r

t h a n b y p r o t o z o o l o -

g i s t s ,

e v e n

t h o u g h

t h e m y c o l o g i s t

d e B a r y

( 5 3 ) l o n g

a g o

r e c o g n i z e d

t h e i r p r o t o z o a n

c h a r a c t e r . M y c e t o z o a

a r e

p h a g -

o t r o p h i c

a n d

h a v e t u b u l a r

m i t o c h o n d r i a l

c r i s t a e

l i k e

most

p r o t o z o a

a n d

h a v e

n o w a l l s

i n t h e i r

t r o p h i c

p h a s e .

I n a l l

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r e s p e c t s ,

t h e y

a r e s h a r p l y

d e m a r c a t e d

f r o m

F u n g i :

f u n g i

a r e

n e v e r p h a g o t r o p h i c ,

a l w a y s

h a v e

p l a t e - l i k e

c r i s t a e ,

a n d

t y p i c a l l y

( b u t

n o t

i n v a r i a b l y )

h a v e

c h i t i n o u s

w a l l s

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t h e i r

t r o p h i c p h a s e .

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p h y l o g e n y

s h o w s

c l e a r l y

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t h e

F u n g i

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r e s t r i c t e d

t o

C h y t r i d i o m y c e t e s ,

Z y g o m y c e t e s ,

A s -

c o m y c e t e s ,

a n d B a s i d i o m y c e t e s )

f o r m

a

s i n g l e


V O L .

5 7 ,

1 9 9 3



0 . 1

1 0

H e x a m l t a

I n f l a t a

H e x a m i t a

s p .

92

1 0 0

G l a r d i a

l a m b i a

M E T A M O N A D A

G l a r d l a

a r d e s o

10 0

80

100

E n t e r o c y t o z o o n

b l e n u s

I M L

1

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°

S e p t a t a

I n t e s t i n a l i s

1 1

E n c e p h a i t o z o o n

c u n i c u l d

V a i r i m o r p h a

n e c a t r i x

1

00 P a r a t e t m m i t u s

j u g o s u s

1 0 0 |

V a h i k a m p f

l l o b o s p i n o s a

PERCOLOZA

Naekmb

g r u b e r i

T r t r l c h o m o n a s

f o e t u s

J P A R A B A S A L I A

5 2 L e p to m o n a s

s p .

C r i t h i d k a

f a s c l c u l a t a

9o

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99

d o n o v a n i

K I N E T O P L A S T A

_

r y p a n ; o s o m a

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ZA

1 0 0

T * y p m o n m a

bcoEULNOO

87

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9 7

Bodo

c a u c a t u

Egm

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n i W ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ M C E T O Z O A

D l c t y o s b e l i u m

ds o c n u

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Kingdom

ARCHEZOA

1 4 4

P a r a n w c i u m

t s t r a u r e l l a

9 1

C o i p o d a

i n l 1 a t a

9 8 100

O x y t r c h a

n o v a

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S f f i o n y c h i a

p u s t u i a t a

8 B e p h w r snu

m c u m

P r o r o c e n t r u m m i c a n s

86

S y m b W l o n i u m

s p .

99 95

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i r i w n wnse

1 I N O Z O A

_

5

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1 6

C t y p t h e c o d i n u m

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1

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T h e i e r l a b ~ u f f e t

85

T h e b i r t f a a n n u b t a

4

9 6 10

Pam

B a b e s l a

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G A M O N T O Z O A

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c a b a l i l l

A P I C O M P i L E X A

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72

40

S a f c o c y s l s

m u r i s

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P e r k i n s u s

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JAICOONADA

100

H a r t l n n n e l a

vemfois

g R H I Z O P I O D A

A c a n h a m o e b a c a s o l l a n l _

10 0

A c a n t h o c o p s t s

u n g u i c u l a t a

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g r a n d i s

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7 8 100

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p o l y p o d e s

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M i c r o c l o n a

p r o l i b e r a

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3 2

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19 2

S c y p h a c l a t

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M f f n o p s i s

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JCTENOPOA

0

A n e m o n l a

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A n 1 h o p t e u r a k u r o g a n e

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T r i p e d a l b ac y s t o p h o a m

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9 1

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T e n b r l o

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c a l l f o r n l c a

9 3

8 2

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6 5

I

P b c o p d m a g a n i c u s J O L L U S C A

94

S a g t t a

d e a n

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C H A E T O G N A T H A

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, w n i o

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J C H O R D A T A

M o t l n l f o m * l s

mnol

f o m

J A C A N T H O C E P H A L A

4 1

M u c o r

c o

G l o h m us

ZYGOMYCETES

G l g a s p o r a

m

_ r g a r t a

Gloms

e t u n i c a t u m

Tphnaw

e s n e d

S g g o

S a i t o e u a c o m p l b a t a

S

e r a v i s l e e

I A S C O M Y C O T A

Aursobasdlum

pululans

6 l C o o t t o t c u m g l o o o s p o r t o k d e s

R h o d o s p o r d i u m

t o r u l o l d e s

Athea

bomb aclna

BASIDIOMYCOTA

0 o

S 0 p o n g l p e l s

unlcolor

B u l e s a

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Bast o ad ela

e m e r s o n i i

S p b l * l o m y c e s

a cu mina tu s

CHYTRIDIOMYCETES

N e o c a l l l m a s U x

s p .

C h y t r l d l u m

confervas

ALVEOLATA

RADIATA

B I L A T E R I A

Kingdom

PROTOZOA

K i n g d o m

ANIMALIA

K i n g d o m

FUNGI

F I G .

1

9 5 8

93

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i

i

I

0 1

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Zea

mays

100

10Farga

anaassa

T R A C H E O P H Y r A

I00

Z a m l a

p u m l i a

10100

C h ~ a r t o e t i d a

N1tetia

S p .

STREPTOPHYTA

6K l b s o m n i d l w u m

a c c i d u m

CHAROPHYTA

C o d e o c h a . t e

s c u t a t a

C h l o r o k y b u s a t m o p h y t i c u s

100 C h l a m y d o m o n a s r e i n h a r d l i

Subkingdom

K i n g d o m

9 6

7 7

V o l v o x

c a r t e d l

A s t e r o m o n a s

g r a c i l i s

V I R I D I P L A N T A E

PLANTAE

51

1 0 0 S c e n e d e s m u s o b l i q u u s

C h l o r e l l a

f u s c a

N e o c h i o r i s

a q u a t i c a

CHLOROPHYTA

4 2

9

A n k i s t r o d e s m u s

s t i p i t a t u s

35 N a n o c h l o r u m

eu ca ryotu m

C h l o r e i l a e l l i p s o i d ea

100

T e t r a s e i m i s s t r i a t

C h l o r e i a

p r o t o t t e c o i d e s I

1

E m l i l a n a

h u x l e y i

1

|r y m n e s i u m p a t e l l i t e r u m

HAFTOPHYTA

P a v i o v a

a f t .

s a l i n a

Zf ~ ~ ~ ~ G o n l o m o n a s

t r u n c a t a

: 1 G O N i O I M O N A D E A

100

a l e i u m C r y p t o n r o n a s

h i

7 C R Y P T O M O N A D E A

CRYPTISTA

P r n m n s s a l i n a

100

C h i l o t a r a c h n i o n

s p . 1

10 0

C h i o r a r a c h n i o n

s p . 2

CHOAAHIOHT

10 0

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r

p t a n s i

C H L O R A R A C H N O P H Y T A

C h i o a r a c h n i o n

r e p t a n s 2

Ochromonas d a n i c a

100

C h r o m u l i n a

c h r o m o p h i l a

M a i l o m o n a s

p a p i l i o s a

9 8

s

i a t a

j C H R Y S O P H Y C E A

K i n g d o m

L

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F u c m

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, A E O M Y C E A

C H R O M I S T A

63

T r i b o n e m a

a e q u a i e X A N T H P H Y C E A

N a n o c h i o r o p s i s

s a l i n a : 3

E U S T 1 M A T O P H Y C E A

4 2

B a c i l a r i a p a x i l l i f e r HETEROKONTA

100

10L

N i t z s c h i a a p l c u l a t a i P E N N A T E A

84

n

o C Y l d r t h e 6 d o s t e d u m

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OIATOMEA

1

S t e p h a n o p y x d s

b r o s c h i l

1 C E N T R I C E A

h i z o s o l e n i a s e t i g e r a

8 9 1

1

0 0 1

A c h l y a

b i s e x u v a l s

L a g e n i d i u m g i g a n t u m n

O O M Y C E T 1 D A E

98P l i t p h o u m g a a . r m

10 0

Iasthtum

n THRAUSTOCHYTRIDAE

U l i k e n i a

p r o f u n d a

I 1 0 0 r iamb

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9

21

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p a l m i a t a

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PLANTAE

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~ ~ ~ ~ ~ ~ G r a d i a

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P o r f t p h

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~ ~ ~ ~ N U P y f e n o n x t a

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1

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N C r y o n a

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C R Y P T O M O N A D E A

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N U C L E O M O R P H S

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L C h b f w a m i o n

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(

C h r o m i s t a )

N s a C h i o r a e u a d n i o n

s p . 2

100

N M C h l o r a r a c h l n o n

s p . 1

F I G .

1 . 1 8 S

rRNA p h y l o g e n y

o f 1 5 0

e u k a r y o t e s . T h e

t r e e wa s p r o d u c e d

b y

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a l g o r i t h m ( 1 2 0 ) , a s i m p l e m e n t e d i n

F e l s e n s t e i n ' s

P h y l i p 3 . 5

p h y l o g e n y p a c k a g e , u s i n g t h e J u k e s - C a n t o r c o r r e c t i o n a n d

j u m b l i n g

t h e i n p u t o r d e r

o f s p e c i e s ; b o o t s t r a p v a l u e s f o r

1 0 0

r e p l i c a t e s a r e s h o w n . S e q u e n c e s w e r e

o b t a i n e d

f r o m GenBank o r EMBL

d a t a b a s e s

e x c e p t f o r e i g h t

u n p u b l i s h e d o n e s f r o m o u r own

l a b o r a t o r y ( A x i n e l l a p o l y p o i d e s ,

P a r a z o a n t h u s a x i n e l l a e ,

U l k e n i a

p r o f u n d a ,

T h r a u s t o c h y t r i u m k i n n e i , P a v l o v a a f f i n i s

s a l i n a ,

P r y m n e s i u m

p a t e l l i f e r u m ,

a n d C h i l o m o n a s paramecium

[ n u c l e u s

a n d n u c l e o m o r p h ]

[ M .

P .

A l l s o p p a n d T .

C a v a l i e r - S m i t h ] ) a n d

1 0

o t h e r u n p u b l i s h e d

s e q u e n c e s ( 8

C h l o r a r a c h n i o n

s e q u e n c e s f r o m G .

McFadden a nd U . M a i e r , G o n i o m o n a s t r u n c a t a f r o m G .

McFadden, a n d P o r p h y r a s p i r a l i s

v a r .

a m p l i f o l i a

f r o m

M. A .

R a g a n ) .

T h e i n i t i a l

a l i g n m e n t

o f a

f e w

s e q u e n c e s

wa s b y C l u s t a l V

( 7 1 a ) ; s u b s t a n t i a l

m a n u a l i m p r o v e m e n t s a n d

a d d i t i o n s o f

n ew

s e q u e n c e s

w e r e d o n e

w i t h G e n e t i c D a t a E n v i r o n m e n t s o f t w a r e .

I n c o n t r as t

t o

m o s t p u b l i s h e d t r e e s , n o p a r t s o f t h e

s e q u e n c e s w e r e m a s k e d o u t a n d e xc l u d ed f r o m t h e p h y l o g e n e t i c a n a l y s i s e x c e p t

f o r

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f e w n u c l e o t i d e s

a t

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e n d o u t si de t he

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p o l y m e r a s e

c h a i n

r e a c t i o n

a m p l i f i c a t i o n

p r i m e r s

( 9 9 c ) ,

b e c a u s e s u c h m a s k i n g h a s

a

s u b j e c t i v e

e l e m e n t .

T h e

t r e e

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b a s e d o n

3 , 4 0 0

a l i g n e d

n u c l e o t i d e

p o s i t i o n s .

I t i s r o o t e d

b y u s i n g

6 a r ch a eb a ct e ri a ( M e t h a n o c o c c u s

v o l t a e ,

S u l f o l o b u s s o l f a t a r i c u s ,

H a l o b a c t e r i u m h a l o b i u m ,

T h e r m o p r o t e u s t e n a x , P y r o d i c t i u m

o c c u l t u m ,

a n d T h e r m o c o c c u s c e l e r ) a n d

2 0

e u b a c t e r i a ( C h l o r o b i u m v i b r i o f o r m e , S p i r o c h a e t a

h a l o p h i l a ,

L e p t o s p i r a

i l l i n i , A n a c y s t i s

n i d u l a n s , H e l i o b a c t e r i u m c h l o r u m , S p o r o m u s a

p a u c i v o r a n s , C l o s t r i d i u m

ramosum,

R h o d o p s e u d o m o n a s

g l o b i f o r m i s ,

F l a v o b a c t e r i u m

h a l m o p h i l u m ,

C h l o r o f l e x u s

a u r a n t i a c u s , T h e r m o t o g a

m a r i t i m a ,

A q u i f e x

p y r o p h i l u s ,

T h e r m u s

t h e r m o p h i l u s ,

D e i n o c o c c u s

r a d i o d u r a n s , C o r y n e b a c t e r i u m

v a r i a b i l i s , S t r e p t o m y c e s

g r i s e u s ,

M y c o p l a s m a i o w a e , M y c o p l a s m a c o r a g y p s u m , C h l a m y d i a

t r a c h o m a t i s ,

a n d

P l a n c t o m y c e s s t a l e y i ) .

T h e

i n s t a b i l i t y

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e m p h a s i z e d b y

t h e f a c t

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p r e s e n t

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c o n s e n s u s t r e e

u s e d t o o b t a i n t h e

b o o t s t r a p v a l u e s ;

t h e r e f o r e ,

t h e s e

v a l u e s c a n n o t

b e

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4 ,

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2 0 ,

2 1 , 2 7 ,

3 5 , 4 8 , 4 9 ,

a n d

5 1 % ) e x c e p t

f o r two

g r o u p i n g s ,

c r y p t o m o n a d

a n d


n u c l e o m o r p h s

( 5 9 % )

a n d t h e

P e r c o l o z o a

p l u s M i c r o s p o r i d i a

( 6 7 % ) .

T h e o t h e r

m a j o r

d i f f e r e n c e s b e t w e e n t h e t r e e s h o w n

h e r e a n d

t h e

s t r i c t

c o n s e n s u s

t r e e were

t h a t

t h e b i l a t e r a l

a n i m a l s

moved

down

t h e

t r e e

t o t h e

p o i n t

b e l o w t h e

n u c l e o m o r p h s ,

t h e

C r y p t i s t a

j o i n e d

t h e

h e t e r o k o n t / c h l o r a r a c h n i o p h y t e c l a d e , D i c t y o s t e l i u m

moved

j u s t

a b o v e

a

c l a d e

c o n s i s t i n g

o f

P h y s a r u m

and

E n t a m o e b a ,

a n d

B l a s t o c l a d i e l l a

m o v e d

t o

j u s t

below t h e

G l o m u s / A s c o m y c o t a / B a s i d i o m y c o t a

c l a d e .

T h e

s c a l e i n d i c a t e s

t h e b r a n c h

l e n g t h c o r r e s p o n d i n g

t o 1 0

c h a n g e s

p e r

1 0 0

n u c l e o t i d e

p o s i t i o n s .

9 5 9



9 6 0 CAVALIER-SMITH

b r a n c h

o f

t h e

e u k a r y o t i c t r e e a n d t h a t t h e m y c e t o z o a

a r e

v e r y

f a r r e m o v e d f r o m t h e m among

t h e p r o t o z o a ( 7 ,

1 2 1 ,

1 2 7 )

( F i g . 1 ) . T h u s ,

u l t r a s t r u c t u r e ,

w al l c h e m i s t r y, f e e d i n g

m o d e , a n d m a c r o m o l e c u l a r s e q u e n c e s

a r e a l l e v i d e n c e t h a t

M y c e t o z o a

a r e P r o t o z o a ,

n o t

F u n g i ( 1 4 ,

1 7 , 2 5 ) .

I t s e e m s c l e a r

t h a t f u n g i e v o l v e d f r o m P r o t o z o a

b y t h e

e v ol u t i o n o f

c h i t i n o u s

w a l l s i n

t h e t r op h i c

p h a s e :

t h i s

n e c e s -

s i t a t e d

a

s h i f t

f r o m p h a g o t r o p h y

t o

a b s o r p t i v e

n u t r i t i o n

( 2 5 ) .

U l t r a s t r u c t u r e , w a l l

c h e m i s t r y ,

a n d

n u t r i t i o n a l

mode

p r o v i d e

a

s i m p l e d e m a r c a t i o n b e t w e e n p r o t o z o a

a n d f u n g i w h i c h

c o r r e s p o n d s

t o

t h e t r a d i t i o n a l

o n e . I n

m y

v i e w , t h i s i s

t h e

b i o l o g i c a l l y s o u n d e s t

p l a c e t o c u t t h e

t r e e b e t w e e n t h e

t w o k i n g d o m s ( 1 7 ,

2 5 ) . M a r g u l i s ( 9 5 - 9 9 )

m o s t

i d i o s y n c r a t i -

c a l l y

p l a c e s t h e c u t

w i t h i n t h e f u n g i a n d i n c l u d e s C h y t r i d i o -

m y c e t e s w i t h i n


s o l e l y

b e c a u s e t h e y

h a v e a c i l i u m

a n d h i g h e r f u n g i d o n o t :

t h e o l d a n i m a l s

m o v e , p l a n t s

d o n ' t

o v e r s i m p l i f i c a t i o n i n a new

g u i s e .

B u t t h i s i s h i g h l y

u n d e s i r a b l e , f o r

we

know t h a t

c i l i a h a v e b e e n l o s t

many

t i me s w i t h i n P r o t o z o a o r w i t h i n P l a n t a e ,

b u t n e w

k i n g d o m s

a r e n o t c r e a t e d e v e r y

t i m e t h i s

h a p p e n s .

E x c l u s i o n

o f

C h y t r i d i o m y c e t e s

f r o m

t h e

f u n g i

i s

r i g h t l y

n o t

a c c e p t e d b y

m y c o l o g i s t s ( 8 , 1 4 ) b e c a u s e

c i l i a r y

l o s s

i s t o o

t r i v i a l

a n d

t o o

n e g a t i v e

a

c h a r a c t e r

o n

w h i c h

t o

b a s e

a

k i n g d o m ,

o r

e v e n

a

p h y l u m .

I t

w a s

n o t t h e

l o s s

o f c i l i a

b u t t h e

o r i g i n

o f t h e

c h i t i n o u s

w a l l t h a t made f u n g i

w h a t

t h e y

a r e : i t o c c a s i o n e d

t h e

s h i f t f r o m


t o

a b s o r p t i o n

a n d

e n a b l e d

m y c e -

l i a l

g r o w t h

( 2 5 ) . T h i s r a d i c a l i n n o v a t i o n

i s w h a t we s h o u l d

r e c o g n i z e

b y

k i n g d o m s t a t u s

a n d a s

t h e

b o u n d a r y

b e t w e e n

p r o t o z o o l o g y

a n d m y c o l o g y ,

w h i c h

i s ,

o f

c o u r s e ,

w h e r e

i t

h a s a l w a y s b e e n : p r o t o z o o l o g i s t s

d o n o t

s t u d y c h y t r i d i o -

m y c e t e s ,

b u t

m y c o l o g i s t s

d o .

T h e o r i g i n o f t h e

f u n g a l

w a l l

r e p r e s e n t e d

a

s h a r p e r m e g a -

e v o l u t i o n a r y

a n d

n u t r i t i o n a l t r a n s i t i o n

t h a n t h e

s y m b i o t i c


o f c h l o r o p l a s t s :

a

p r o t o z o a n

c o u l d

n o t

e v o l v e a

w a l l i n t h e t r o p h i c p h a s e w i t h o u t

c e a s i n g

t o b e a

p r o t o z o a n ,

b u t i t c o u l d a c q u i r e


w i t h o u t

g i v i n g u p p h a g o t r o -

p h y o r r a d i c a l l y

c h a n g i n g i t s wa y

o f

l i f e . T h a t i s

why

t h e

m e r e

p r e s e n c e o r

a b s e n c e o f


i s

a n

i n s u f f i c i e n t

b a s i s

f o r

d e f i n i n g

a

k i n g d o m ,

a s

t h e

c a s e s

o f


a n d e u g l e n o i d s

w e l l

s h o w . T h i s

i s

e q u a l l y

t r u e

o f t h e

p r o b l e m

o f d e m a r c a t i n g t h e P r o t o z o a f r o m

t h e

s e c o n d

m a j o r p r e d o m -

i n a n t l y p h o t o s y n t h e t i c

k i n g d o m ,

t h e

C h r o m i s t a .

DISTINCTION BETWEEN

PROTOZOA

AND

CHROMISTA

T h e k i n g d o m C h r o m i s t a

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 1 i s

a p r e d o m -

i n a n t l y p h o t o s y n t h e t i c

t a x o n

i n

w h i c h t h e c h l o r o p l a s t s

a r e

t y p i c a l l y

l o c a t e d

n o t

i n t h e

c y t o s o l , a s

i n t h e

k i n g d o m

P l a n t a e ,

b u t i n t h e

l u m e n

o f t h e RER, m o s t

o f t e n

i n

t h e

p e r i n u c l e a r

c i s t e r n a ; m o r e o v e r ,

t h e c h l o r o p l a s t s a r e

s e p a -

r a t e d f r o m

t h e

RER

l u m e n by

a u n i q u e

s m o o t h

m e m b r a n e ,

t h e


membrane ( 2 3 ,

3 2 ) , w h i c h

s u r r o u n d s

a n d

i s

q u i t e

d i s t i n c t

f r o m

t h e i r

t w o - m e m b r a n e d

p l a s t i d

e n v e l o p e .

T h e p e r i p l a s t i d membrane

r e p r e s e n t s t h e

p l a s m a membrane

o f

a

e u k a ry o t i c p h o t o s y n t h et i c s y m b i o n t

( f o r a d i sc u ss i o n o f

i t s

n a t u r e , s e e

r e f e r e n c e s

3 2 , 3 9 , 5 4 ,

9 9 b , a n d

1 2 3 b ) t h a t

wa s

p h a g o c y t o s e d

b y

a

p r o t o z o a n h o s t d u r i ng

t h e

o r i g i n

o f

t h e

C h r o m i s t a

( 4 6 )

a n d w h i c h

e n t e r e d t h e

RER

l u m e n by

f u s i o n

o f t h e p h a g o s o m e membrane

w i t h t h e

n u cl e ar e n v e l o p e

( 1 8 ,

2 3 , 3 2 , 3 9 , 1 4 4 a ) .

T h i s o r g a n e l l e a r r a n g e m e n t

i s u n i q u e t o t h e

C h r o m i s t a a n d

c l e a r l y d i s t i n g u i s h e s


c h r o m -

i s t s n o t

o n l y

f r o m

P l a n t a e

b u t a l s o f r o m

t h e

f e w

p h o t o s y n -

t h e t i c

p r o t o z o a

( e u g l e n o i d s a n d d i n o f l a g e l l a t e s ) w h i c h a l l

h a v e

t h e i r

c h l o r o p l a s t s f r e e i n

t h e

c y t o s o l ,

n o t i n s i d e t h e

RER ( 4 6 ) .

On e

c h r o m i s t

p h y l u m ,

C h l o r a r a c h n i o p h y t a

( 7 1 ) ,

l a c k s r i b o s o m e s

o n t h e m e m b r a n e w h i c h s u r r o u n d s

t h e


m e m b r a n e : t h i s s m o o t h

membrane

t h e r e f o r e

p r o b a b l y

d i r e c t l y r e p r e s e n t s

t h e

o r i g i n a l

p h a g o s o m a l mem-

b r a n e w h i c h , u n l i k e i n

o t h e r c h r om i st s , n e v e r f u s e d w i t h t h e

RER. T h e r e f o r e ,

i n


t h e

c h l o r o p l a s t i s

n o t

t o p o l o g i c a l l y w i t h i n t h e RER. F o r

t h i s r e a s o n , I e a r l i e r

e x c l u d e d t h e m f r o m

t h e C h r o m i s t a a n d p u t t h e m i n s t e a d i n

t h e P r o t o z o a :

r e c e n t s t u d i e s

s h o w i n g

t h a t

t h e

C h l o r a r a c h -

n i o n

n u c l e o m o r p h

h a s

t h r e e c h r o m o s o m e s

a s

i n

c r y p t o m o n -

a d s ( 9 9 c ,

1 2 3 b ) ,

p l u s

t h e rRNA t r e e

( F i g . 1 ; w h e r e b o t h t y p e s

o f

n u c l e o m o r p h s

h a v e

a

[ w e a k ]

t e n d e n c y

t o f o r m

a s i n g l e

c l a d e ) ,

s u p p o r t

t h e i r p l a c e m e n t

i n

t h e C h r o m i s t a .

S i n c e t h e k i n g d o m C h r o m i s t a i s

r e l a t i v e l y

u n f a m i l i a r

t o

g e n e r a l

b i o l o g i s t s , i t s c o n s t i t u e n t t a x a

a r e s u m m a r i z e d

i n

T a b l e 2 .

I t

w i l l b e n o t e d t h a t t h e

k i n g d o m c o n t a i n s 1 2 c l a s s e s

w h o s e

member s p e c i e s

h a v e p l a s t i d s , t w o

c l a s s e s

( P e d i n e l -

l e a a n d P a t e l l i f e r e a )

w i t h s o m e s p e c i e s

w i t h a n d

s o m e

w i t h o u t p l a s t i d s , a n d f i v e c l a s s e s

( G o n i o m o n a d e a ,

B i c o e c e a ,

L a b y r i n t h u l e a ,

O i k o m o n a d e a , a n d P y t h i i s t e a )

e n t i r e l y

w i t h -

o u t

p l a s t i d s . B i c o e c e a ,

L a b y r i n t h u l e a ,

P y t h i i s t e a ( o o m y -

c e t e s

a n d h y p h o c h y t r i d s ) ,

a n d t h e a p l a s t i d i c

p e d i n e l l i d s

a r e

i n c l u d e d

i n t h e

p h y l u m

H e t e r o k o n t a

t o g e t h e r

w i t h t h e

p l a s -

t i d - b e a r i n g

O c h r i s t a

b e c a u s e ,

l i k e

t h e m ,

t h e y

h a v e

a n

a n t e -

r i o r c i l i u m b e a r i n g t r i p a r t i t e

r e t r o n e m e s

( i . e . ,

r i g i d

t h r u s t -

r e v e r s i n g t u b u l a r

c i l i a r y

h a i r s

o r

m a s t i g o n e m e s ) ,

w h i c h

a r e

n o t

f o u n d

o n

t h e

c i l i a o f

a n y

n o n c h r o m i s t

o r g a n i s m s .

T h e

1 8 S

rDNA t r e e

( F i g . 1 )

c l e a r l y

s u p p o r t s

t h i s

u l t r a s t r u c t u r e -

b a s e d c o n c e p t

o f a

p h y l u m


s i n c e

i t

g r o u p s

o o m y c e t e s

a n d

L a b y r i n t h u l e a


w i t h t h e o c h r i s t s

( 7 , 1 2 7 ) ( s e q u e n c e

d a t a f o r t h e f o u r t h

s u b p h y l u m ,

B i c o e c i a ,

a r e n o t

y e t a v a i l a b l e ) .

T h e

g r e a t

c o n s e r v a t i s m

i n t h e

p r e s -

e n c e o f r e t r o n e m e s

i n

t h e C h r o m i s t a

( a b s e n t o n l y

f r o m

h a p t o p h y t e s , w h i c h a r e

c l e a r l y

r e l a t e d t o O c h r i s t a

b y

t h e i r

i n t r a - R E R



a s

w e l l

a s

b y h a v i n g

a

s i n g l e

a u t o f l u o r e s c e n t c i l i u m

[ 3 2 ,

4 5 a ] ;

f r o m

G o n i o m o n a s ,

w h i c h

i s

c l e a r l y

r e l a t e d

t o

c r y p t o m o n a d s

b y

i t s

e j e c t i s o m e s ,

p e r i p l a s t , a n d

c i l i a r y

t r a n s i t i o n

z o n e s ;

a n d f r o m


n i o n , w h i c h i s r e l a t e d t o

c r y p t o m o n a d s b y

i t s

n u c l e o m o r p h

a n d

t o

F l a v o r e t e a

b y

i t s

b o d y

f o r m

i s

p r o b a b l y

b e c a u s e

o f

t h e i r

t h r u s t - r e v e r s i n g

p r o p e r t i e s : l o s i n g

r e t r o n e m e s

w o u l d

c h a n g e

t h e

d i r e c t i o n o f

s w i m m i n g

a n d t h u s

r e v e r s e

t a x e s a n d

b e h i g h l y

d i s a d v a n t a g e o u s ( 2 3 , 3 2 ) .

T h e s a m e w o u l d

b e t r u e

d u r i n g

t h e

o r i g i n

o f

r e t r o n e m e s ,

o f

c o u r s e ,

s o I

h a v e

s u g -

g e s t e d t h a t

t h i s c o i n c i d e d w i t h

t h e

s y m b i o t i c


o f

t h e

c h r o m i s t c h l o r o p l a s t

a n d f a c i l i t a t e d

a

c h a n g e o v e r

f r o m

a

n e g a t i v e l y p h o t o t a c t i c - p o s i t i v e l y

g e o t a c t i c p h a g o t r o p h

t o

a

p o s i t i v e l y

p h o t o t a c t i c - n e g a t i v e l y

g e o t a c t i c

p h o t o t r o p h ( 2 3 ,

3 2 ) .

T h e

r a r i t y

o f t h i s

s i m u l t a n e o u s


o f

t h r e e

r a d i c a l l y

d i f f e r e n t s t r u c t u r e s

( r e t r o n e m e s a n d t w o

e x t r a

m e m b r a n e s a r o u n d

t h e

c h l o r o p l a s t )

m a k e s

t h i s a m u c h m o r e


m e g a e v o l u t i o n a r y s t e p

t h a n

a n y

o c c u r r i n g

w i t h i n

e i t h e r

o f

t h e k i n g d o m s

P r o t o z o a a n d

C h r o m i s t a a n d

t h e r e -

f o r e p r o v i d e s t h e

b e s t d e m a r c a t i o n l i n e

b e t w e e n t h e p r e -

d o m i n a n t l y


a n d

m a i n l y n o n p h a g o t r o p h i c

C h r o m i s t a

a n d

t h e

p r e d o m i n a n t l y

n o n p h o t o s y n t h e t i c b u t


P r o t o z o a .

A p a r t

f r o m G o n i o m o n a s ,

t h e

o n l y

m a j o r n o n p h o t o s y n -

t h e t i c c h r o m i s t

t a x o n c o m m o n l y i n c l u d e d

i n

t h e P r o t o z o a i s

t h e h e t e r o k o n t

s u b c l a s s L a b y r i n t h u l i d a e ,

w h i c h w a s g i v e n

p h y l u m s t a t u s i n t h e l a s t

p r o t o z o o l o g i s t s '


( 8 9 ) .

B u t

l a b y r i n t h u l i d s a r e o b v i o u s l y

l e s s

c l o s e l y

r e l a t e d

t o a n y

P r o t o z o a t h a n

t o t h e h e t e r o k o n t

T h r a u s t o c h y t r i d a e

( w i t h

w h i c h

t h e y a r e now

g r o u p e d

i n

t h e

c l a s s L a b y r i n t h u l e a a n d

w h i c h

t h e

rRNA

t r e e [ F i g .

1 ]

c o n f i r m s r e a l l y a r e

h e t e r -

o k o n t s ) ;

t h e r e i s

n o j u s t i f i c a t i o n f o r g i v i n g t h e m

s e p a r a t e

p h y l u m s t a t u s

o r

f o r r e t a i n i n g t h e m i n t h e P r o t o zo a . I n de e d ,

MICROBIOL. REV.



KINGDOM

PROTOZOA

AND

I T S

PHYLA

9 6 1

TABLE

2 . C l a s s i f i c a t i o n

o f t h e k i n g d o m C h r o m i s t a C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 8 1

e m e n d .

S u b k i n g d o m

1 .

CHLORARACHNIA

s u b r eg n . n o v .

P h y l u m

1 .

CHLORARACHNIOPHYTA

H i b b e r d

N o r r i s ,

1 9 8 4

C l a s s 1 .

C h l o r a r a c h n i o p h y c e a

H i b b e r d

N o r r i s ,

1 9 8 4

S u b k i n g d o m

2 .

EUCHROMISTA s u b r e g n . n o v .

I n f r a k i n g d o m

1 .

CRYPTISTA

C a v a l i e r - S m i t h 1 9 8 9 ,

s t a t .

n o v .

P h y l u m

1 .

CRYPTISTA

( s y n . C r y p t o p h y t a )

C l a s s

1 . C r y p t o m o n a d e a

S t e i n ,

1 8 7 8

s t a t .

n o v . P a s c h e r

e x

S c h o e n i c h e n , 1 9 2 5

( s y n .

C r y p t o p h y c e a e

P a s c h e r ,

1 9 1 4 )

C l a s s 2 .

G o n i o m o n a d e a

n o m .

n o v .

p r o C y a t h o m o n a d e a C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 9


2 .

CHROMOBIOTA

o r t h o g r .

e m e n d . p r o . CHROMOPHYTA C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 6

P h y l u m

1 .

HETEROKONTA

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 6

S u b p h y l u m

1 .

BICOECIA


1 9 8 9

C l a s s 1 . B i c o e c e a

o r t h o g r .

e m e n d .

p r o B i c o s o e c e a

C av a l i er - Sm i t h, 1 9 8 6

S u b p h y l u m

2 .

LABYRINTHISTA

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 6 s t a t . n o v . , 1 9 8 9

C l a s s

1 .


O l i v e e x

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 9

S u b c l a s s

1 .

T h r a u s t o c h y t r i d a e C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 9

S u b c l a s s 2 .

L a b y r i n t h u l i d a e


1 9 8 9

S u b p h y l u m

3 .

OCHRISTA


1 9 8 6

I n f r a p h y l u m

1 .

R a p h i d o i s t a


1 9 8 6

e m e n d .

s t a t . n o v .

S u p e r c l a s s

1 .

R a p h i d o m o n a d i a s u p e r c l .

n o v .

C l a s s 1 .

R a p h i d o m o n a d e a

C h a d e f a u d

e x

S i l v a ,

1 9 8 0

( s y n . C h l o r o m o n a d e a )

S u b c l a s s

1 .

R a p h i d o c h l o r i d a e

s u b c l . n o v .

S u b c l a s s 2 .

R a p h i d o c h r y s i d a e

s u b c l .

n o v .

S u p e r c l a s s

2 .

D i c t y o c h i a

H a e c k e l ,

1 8 9 4 s t a t . n o v .

e m e n d .

C l a s s

1 .

P e d i n e l l e a


1 9 8 6

C l a s s 2 .

S i l i c o f l a g e l l a t e a B o r g e r t ,

1 8 9 1 s t a t .

n o v .

C l a s s 3 .

O i k o m o n a d e a

c l .

n o v .

C l a s s

4 .

P e l a g o p h y c e a

A n d e r s o n A n d e r s e n

a n d

S a u n d e r s , 1 9 9 3 ( l a )

o r t h o g .

e m e n d .


2 .

C h r y s i s t a


1 9 8 6

s t a t .

n o v .

C l a s s 1 .

C h r y s o p h y c e a

P a s c h e r

e x

H i b b e r d ,

1 9 7 6

S u b c l a s s 1 .

C h r y s o m o n a d i d a e

S a v i l l e

K e n t ,

1 8 8 1 s t a t .

n o v .

S u b c l a s s 2 .

S y n u r i d a e

s t a t . n o v .

( =

c l a s s

S y n u r e a


1 9 8 6

[ s y n . S y n u r o p h y c e a e A n d e r s e n , 1 9 8 7 ] )

S u b c l a s s

3 .

S a r c i n o c h r y s i d a e

s u b c l . n o v .

S u b c l a s s

4 .

C h r y s o m e r i d a e

s u b c l .

n o v .

C l a s s 2 .

F l a v o r e t e a

c l .

n o v .

( R e t i c u l o s p h a e r a )

C l a s s 3 .

X a n t h o p h y c e a

A l l o r g e

e x

F r i t s c h ,

1 9 3 5

( s y n .

T r i b o p h y c e a e

H i b b e r d )

S u b c l a s s 1 .

R h i z o c h l o r i d a e s u b c l . n o v .

S u b c l a s s 2 .

T r i b o p h y c i d a e

s u b c l . n o v .

C l a s s 4 .

P h a e o p h y c e a K j e l l m a n ,

1 8 9 1

( s y n . M e l a n o p h y c e a e R a b e n h o r s t , 1 8 6 3 ,

F u c o p h y c e a e

W a r m i n g , 1 8 8 4 )

o r t h o g r .

e m e n d .

S u b c l a s s

1 .

P h a e o p h y c i d a e C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 8 6

S u b c l a s s

2 .

F u c o p h y c i d a e


1 9 8 6


3 .

E u s t i g m i s t a

i n f r a d i v . n o v .

C l a s s 1 .

E u s t i g m a t o p h y c e a

H i b b e r d e t

L e e d a l e ,

1 9 7 1


4 .

D i a t o m e a

A g a r d h ,

1 8 2 4 s t a t . n o v .

C l a s s

1 .

C e n t r i c e a

S c h u t t ,

1 8 9 6 s t a t .

n o v .

o r t h o g .

e m e n d .

( s y n . C o s c i n o d i s c o p h y c e a e

Round

C r a w f o r d

1 9 9 0 )

S u b c l a s s 1 .

E u c e n t r i c i d a e

s u b c l .

n o v .

S u b c l a s s 2 .

C o r e t h r o p h y c i d a e

R o u n d a n d

C r a w f o r d ,

1 9 9 0

S u b c l a s s

3 .

R h i z o s o l e n i o p h y c i d a e

R o u n d a n d

C r a w f o r d ,

1 9 9 0

C l a s s 2 . P e n n a t e a

S c h u t t ,

1 8 9 6

s t a t .

n o v .

o r t h o g .

e m e n d .

( s y n . F r a g i l a r i o p h y c i d a e R o u n d , 1 9 9 0 )

S u b c l a s s 1 .

A r a p h o i d a e

S u b c l a s s 2 .

R a p h o i d a e

s u b c l .

n o v .

S u b p h y l u m

4 .

PSEUDOFUNGI


1 9 8 6 e m e n d . 1 9 8 9

C l a s s 1 .

P y t h i i s t e a C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 8 6

s t a t . n o v .

1 9 8 9

S u b c l a s s

1 .

O o m y c e t i d a e

W i n t e r

i n

R a b e n h o r s t ,

1 8 7 9

s t a t .

n o v .


1 9 8 9

S u b c l a s s

2 .

H y p h o c h y t r i d a e o r t h o g r .

e m e n d .

S p a r r o w

ex

D i c k ,

1 9 8 3

s t a t .

n o v .


1 9 8 9

P h y l u m

2 .

HAPTOPHYTA H i b b e r d

e x


1 9 8 6

C l a s s

1 .

P a t e l l i f e r e a

c l .

n o v .

( o r d e r s :

I s o c h r y s i d a l e s ,

C o c c o s p h a e r a l e s , P r y m n e s i a l e s )

C l a s s 2 . P a v l o v e a


1 9 8 6 s t a t . n o v .

( o r d e r : P a v l o v a l e s )

t h e r e wa s

n o

j u s t i f i c a t i o n

f o r

t h e

L a b y r i n t h u l i d a e

ever t o

n o t

p h a g o t r o p h i c ) . T h e y

a r e

e q u a l l y

o b v i o u s l y

h e t e r o k o n t

h a v e b e e n

p l a c e d

i n t h e

P r o t o z o a ; t h e y

d o

n o t e v e n

f e e d

c h r o m i s t s ,

w h e r e C h r o m i s t a

a r e d e f i n e d as

e u k a r y o t e s

w i t h

b y p h a g o c y t o s i s :

p e r h a p s

i t

wa s

j u s t

t h e

o b s o l e t e

i f i t retronemes

a n d / o r


s u r r o u n d e d

b y

a


m o v e s ,

i t

must b e

a n i m a l

s t o r y .


a r e

o b v i -

membrane

w i t h i n

t h e RER l u m e n

or

a

smooth

e n d o m e m -

o u s l y

n o t

f u n g i ( t h e y

h a v e

n o c e l l w a l l s a n d

h a v e t u b u l a r b r a n e

t h e y

a r e

a n e x c e l l e n t

e x a m p l e

o f

p r o t i s t s

t h a t

h a v e

c r i s t a e

l i k e a l l

C h r o m o b i o t a ) , o b v i o u s l y

n o t

p l a n t s ( t h e y

n o

p l a c e

i n

t h e

c l a s s i c a l

p l a n t / a n i m a l / f u n g u s k i n g d o m s

b u t

h a v e no

p l a s t i d s ) ,

a n d

o b v i o u s l y

n o t

p r o t o z o a ( t h e y

a r e

h a v e

a n

o b v i o u s

p l a c e

i n

t h e more

r e c e n t l y

c r e a t e d

f o u r t h

V O L .

5 7 ,

1 9 9 3




k i n g d o m

o f

h i g h e r e u k a r y o t e s

d e r i v e d f r o m

p r o t o z o a ,

n a m e l y ,

C h r o m i s t a .

T h e

s u b p h y l u m

P s e u d o f u n g i

( o o m y c e t e s p l u s h y -

p h o c h y t r i d s )

a l s o h a s

a

n a t u r a l

p l a c e

i n t h e

h e t e r o k o n t

C h r o m i s t a ; t h e y c l e a r l y

e v o l v e d

a

f u n g u s - l i k e

mode

o f

n u t r i t i o n


o f

t h e

k i n g d o m F u n g i ,

a s

h a s t h e

o p a l o z o a n

N e p h r o m y c e s

( 4 4 ,

1 1 9 a ) .

T h i s

c o n v e r g e n c e

i s

n o t

s u r p r i s i n g

s i n c e

i t

m e r e l y

r e q u i r e s

a w a l l

a n d

t h e

a b s e n c e

o f

p h o t o s y n t h e s i s . I n d e e d , p l a n t s

i n

b o t h

s u b k i n g d o m s

h a v e

e v o l v e d

a

s a p r o p h y t i c

or

p a r a s i t i c f u n g u s - l i k e

mode

o f

f e e d i n g :

t h e

c o l o r l e s s

p a r a s i t i c

r e d

a l g a e

i n

t h e

B i l i p h y t a ,

a n d

a

v a r i e t y

o f

s a p r o p h y t i c a n g i o s p e r m s

a n d o t h e r

g r e e n p l a n t s .

B u t u n l i k e

p s e u d o f u n g i ,

t h e s e

a c h l o r o p h y l l o u s

p l a n t s

h a v e

a l w a y s

r e t a i n e d

l e u k o p l a s t s , p o s s i b l y

b e c a u s e i n

p l a n t s

t h e

p l a s t i d ,

n o t t h e

c y t o s o l ,

i s

t h e

s i t e o f

f a t t y

a c i d

s y n t h e s i s ( 3 9 ) .

A p a r t

f r o m

G o n i o m o n a s ,

t h e

o n l y

c h r o m i s t

c l a s s e s t h a t

a r e

p u r e l y p h a g o t r o p h i c ,

a n d t h e r e f o r e

l i k e

t y p i c a l p r o t o z o a

i n

n u t r i t i o n ,

a r e t h e

B i c o e c ea a n d

O i k o m o n a d e a ;

b i c o e c i d s

h a v e b e e n

s t u d i e d

m a i n l y b y b o t a n i s t s ,

a n d

i t

i s

u n l i k e l y

t h a t

p r o t o z o o l o g i s t s

w i l l

o b j e c t

t o

t h e i r i n c l u s i o n

i n

t h e b o t a n i -

c a l

k i n g d o m C h r o m i s t a ,

s i n c e

t h e y

a r e n o t e v e n

m e n t i o n e d

i n

t h e r e v i s e d


( 8 9 )

o r i n

t h e

I l l u s t r a t e d

G u i d e t o

t h e

P r o t o z o a

( 8 3 )

a n d

a r e

c o m m o n l y

l u m p e d

w i t h

t h e

C h r y -

s o m o n a d e a .

( O i k o m o n a s

wa s a l s o

o m i t t e d f r o m r e fe r en ce 8 9

a n d

f r o m

t h e

s y s t e m a t i c

s e c t i o n o f r e f e r e n c e

8 3 . )

P h a g o t r o p h i c s p e c i e s

a r e

f r e q u e n t

i n t h r e e

o f t h e

p h o t o -

s y n t h e t i c

c h r o m i s t

c l a s s e s

( P e d i n e l l e a ,

C h r y s o m o n a d e a ,

a n d

P a t e l l i f e r e a ) ,

a n d

o n e

p h a g o t r o p h i c c r y p t o m o n a d

i s

k n o w n ,

b u t s u c h a r e t a i n e d

a n c e s t r a l c h a r a c t e r i s

o f l e s s c l a s s i f i c a -

t o r y

i m p o r t a n c e

t h a n

t h e d e r i v e d c h a r a c t e r s

t h a t

t h e y

s h a r e

w i t h

o t h e r

c h r o m i s t s a n d i s

t h e r e f o r e

i n s u f f i c i e n t t o

j u s t i f y

t h e r e t e n t i o n o f

t h e s e

t h r e e t a x a

i n t h e

P r o t o z o a ,

a n y

m o r e

t h a n

d o e s

t h e

p r o b a b l e

occur r ence

o f

p h a g o c y t o s i s

i n

on e

p r a s i n o p h y t e

a n d

o n e

c h y t r i d

n e c e s s i t a t e

t h e

m e r g e r

o f

F u n g i

a n d

P l a n t a e

w i t h

P r o t o z o a . C e l l

w a l l s

( o r

f r u s t u l e s )

p r o b a b l y

e v o l v e d

p o l y p h y l e t i c a l l y

w i t h i n t h e

C h r o mi s t a a n d

f i n a l l y

a b o l i s h e d


i n

t h o s e

l i n e a g e s .

T h e

g i a n t

k e l p s

o f t h e

P h a e o p h y c e a

( b r o w n

a l g a e )

r e p r e s e n t

t h e

p i n -

n ac l e o f c h r o m i s t e v o l u t i o n

a n d h a v e

t i s s u e d i f f e r e n t i a t i o n

a t

l e a s t a s

c o m p l e x

a s

a n y

w i t h i n t h e

k i n g d o m F u n g i .

S i n c e

P l a n t a e ,

F u n g i , A n i m a l i a ,

a n d

C h r o m i s t a

a l l

e v o l v e d f r o m

P r o t o z o a ,

i t i s n o t

s u r p r i s i n g

t h a t

t h e i r

m o r e

l o w l y

m e m b e r s

a r e l e s s

e a s y

t o

s e p a r a t e

f r o m

p r o t o z o a

t h a n

t h e i r

p e a k s

o f

e v o l u t i o n


b y

t h e

t r e e , m u s h r o o m , g i r a f f e ,

a n d

k e l p ,

a l l o f

w h i c h a r e

so

r a d i c a l l y

d i f f e r e n t

f r o m t h e

a v e r a g e

p r o t o z o a n

t h a t

o n e

w o u l d n o t

want

a n y

o f t h e m i n t h e

same

k i n g d o m

a s

P a r a m e c i u m .

R e c o g n i t i o n

o f t h e

C h r o m i s t a

s i m u l t a n e o u s l y

s o l v e d

t h e

p r o b l e m

p o s e d b y

t h e

p o l y p h y l y

o f W h i t t a k e r ' s

P l a n t a e

a n d

F u n g i b y p r o v i d i n g

a

p r o p e r

home f o r

t h e

P h a e o p h y c e a

a n d

t h e

P s e u d o f u n g i ,

w i t h o u t

h a v i n g

t o

l u m p t h e m ,

r e s p e c t i v e l y ,

w i t h P l a n t a e

o r

F u n g i o r ,

a l t e r n a t i v e l y ,

b o t h

t o g e t h e r

w i t h

P r o t o z o a i n

t h e

c a t c h a l l

P r o t o c t i s t a .

DISTINCTION

BETWEEN

PROTOZOA

AND

ANIMALIA

I t

i s

e a s i e r

t o d r a w

a

s h a r p

l i n e

b e t w e e n


A n i m a l i a

t h a n

b e t w e e n


t h e

two

l a r g e l y p h o t o -

s y n t h e t i c k i n g d o m s

( P l a n t a e

a n d

C h r o m i s t a ) . N o n e t h e l e s s ,

t h e

b o u n d a r y

i s

u s u a l l y p l a c e d

i n

t h e

w r o n g p l a c e :

M e s o z o a

are

u s u a l l y

i n c l u d e d

i n

A n i m a l i a r a t h e r

t h a n

P r o t o z o a ,

P r o t i s t a ,

or


T h i s i n

m y

v i e w

( 2 1 )

m a k e s

A n i m a l i a

p o l y p h y l e t i c .

A l t h o u g h

M e s o z o a

a r e

m u l t i c e l l u l a r l i k e

t r u e

A n i m a l i a ,

t h e

t y p e

a n d

a r r a n g e m e n t

o f t h e i r

c e l l s

d o n o t

s u g g e s t a n y

s p e c i f i c

r e l a t i o n s h i p

t o

A n i m a l i a

s e n s u

s t r i c t o .

B e c a u s e

o f t h i s

a n d

b e c a u s e

t h e y

h a v e

t u b u l a r

c r i s t a e l i k e

P r o t o z o a ,

n o t

p l a t e - l i k e

c r i s t a e a s i n m o s t a n i m a l s

( i n c l u d i n g

t h e t w o

m o s t

p r i m i t i v e

p h y l a ,

P o r i f e r a

a n d

C n i d a r i a ) , I


t h e

p h y l u m

Mesozoa i n t o

t h e

k i n g d o m

P r o t o z o a

( 2 1 ,

3 1 ) . M o r e o v e r ,

d i c y e m i d

m e s o z o a ,

a t

l e a s t ,

h a v e

a

d o u b l e - s t r a n d e d

c i l i a r y

n e c k l a c e ( 4 ) l i k e c i l i a t e s

a n d

o p a l i n -

i d s ,

n o t a

t r i p l e - s t r a n d e d

n e c k l a c e a s i n i n v e r t e b r a t e

a n i m a l s .

On e c a n n o t t h e r e fo re d e f i n e A n i m a l i a

b y m u l t i c e l l u l a r i t y

a l o n e ,

w h i c h

i s

t o o

v a g u e

a

c h a r a c t e r ,

s i n c e

i t

h a s

e v o l v e d


n u m e r o u s t i m e s i n t h e

h i s t o r y o f l i f e . More

i m p o r t a n t

i s t h e

p r e s e n c e

o f c o l l ag e n o u s c o n ne c t i v e t i s s u e

s a n d w i c h e d

b e t w e e n t w o

d i s s i m i l a r

e p i t h e l i a l c e l l

l a y e r s :

t h i s ,

I

b e l i e v e ,

i s t h e s y n a p o m o r p h y

t h a t b e s t d e f i n e s

A n i -

m a l i a ,

a n d i t i s

n o t

p r e s e n t

i n

M e s o z o a .

T h o s e

who

h a v e

b e e n

h a p p y

t o i n c l u d e

k e l p s

i n

t h e

same

k i n g d o m

a s

P r o t o z o a

s h o u l d

b e

e v e n

h a p p i e r t o i n c l u d e

M e s o z o a i n

t h e

k i n g d o m

P r o t o z o a

s i n c e

t h e y a r e r e a l l y

o n l y

o n e

o r

t w o

s t e p s b e y o n d

O p a l i n i d a

i n

h a v i n g

a

c i l i a t e d

e p i t h e l i u m

r a t h e r t h a n

a

c i l i a t e d

s y n c y t i u m

a n d i n

h a v i n g

s e g r e g a t e d g e r m

c e l l s .

T h e y

show n o

h i g h e r d e g r e e

o f

c e l l

d i f f e r e n t i a t i o n

t h a n t h e m u l t i c e l l u l a r

s p o r e s

o f t h e

t r a d i t i o n a l

p r o t o z o a n p h y l u m

M y x o s p o r i d i a

( =

M y x o z o a ) .

I t i s

s o m e -

t i m e s

s u g g e s t e d

t h a t

M y x o z o a

s h o u l d

b e

p l a c e d

i n

M e t a z o a

( =

A n i m a l i a )

r a t h e r

t h a n P r o t o z o a

b e c a u s e

o f

t h e i r

m u l t i c e l -

l u l a r c h a r a c t e r . B u t

t h i s a l s o

m u s t

b e r e s i s t e d

s i n c e

i t

w o u l d

make A n i m a l i a


I t i s

t h e

l a y e r e d

e p i t h e l i a l

b o d y


w i t h

c o l l a g e n o u s

c o n n e c t i v e t i s s u e

( c o n t a i n i n g

a

v a r i e t y

o f o t h er

c h a r a c t e r i s t i c

p r o t e i n s ,

s u c h a s

f i b r o n e c t i n )

t h a t

i s

u n i q u e

t o

A n i m a l i a ,

a n d n e v e r

f o u n d

i n

P r o t o z o a ,

n o t

m u l t i c e l l u l a r i t y p e r

s e .

DISTINCTION


ARCHEZOA

I n

c o n t r a s t t o t h e f o u r

h i g h e r

k i n g d o m s d e r i v e d

f r o m

P r o t o z o a ,

t h e

k i n g d o m

A r c h e z o a i s

s u p e r f i c i a l l y

s i m i l a r

t o

m o s t

P r o t o z o a

i n

t h a t

i t

c o n s i s t s

o f



o r

m i c r o p i n o c y t o t i c ,


e u k a r y o t e s

w h i c h

l a c k

a

c e l l

w a l l i n t h e

t r o p h i c p h a s e . H o w e v e r , i n f u n d a m e n -

t a l

c e l l u l a r


i t

i s

much

more

r a d i c a l l y

d i f f e r e n t :

A r c h e z o a

c o m p r i s e

t h r e e

p h y l a ( A r c h a m o e b a e ,

M e t a m o n -

a d a ,

a n d

M i c r o s p o r i d i a ) ,

w h i c h

d i f f e r f r o m

m o s t P r o t o z o a i n

h a v i n g

7 0 S

r i b o s o m e s ,

l i k e

b a c t e r i a ,

r a t h e r t h a n

8 0 S r i b o -

somes

a s

i n

m o s t

o t h e r

e u k a r y o t e s

a n d i n n e v e r

h a v i n g

m i t o c h o n d r i a ,

p e r o x i s o m e s , h y d r o g e n o s o m e s ,

o r

w e l l - d e -

v e l o p e d G o l g i d i c t y o s o m e s .

T h e

c l a s s i f i c a t i o n o f t h e A r c h e -

z o a i s

s h o w n i n T a b l e

3 . I f t h e

a b s e n c e

o f


p e r o x i s o m e s ,

a n d

d i c t y o s o m e s

i n

t h e t h r e e

p h y l a w e r e t h e

r e s u l t

o f

i n d e p e n d e n t s e c o n d a r y

l o s s e s

( a n d

a l l

t h r e e o r -

g a n e l l e s

h a v e b e e n l o s t


i n

o t h e r

p r o t i s t s ) ,

t h e r e

w o u l d b e n o

j u s t i f i c a t i o n

f o r

g r o u p i n g

t h e s e

t h r e e p h y l a

t o g e t h e r

i n

a

m a j o r

t a x o n

o r f o r

s e p a r a t i n g t h e m f r o m

P r o t o z o a

a s a

d i s t i n c t

k i n g d o m .

H o w e v e r , f o r

t h e

M e t a m o n -

a d a

a n d t o

a

l e s s e r

e x t e n t

f o r

t h e

M i c r o s p o r i d i a ,

a t

l e a s t ,

t h e r e

i s

r e a s o n a b l y

s t r o n g

e v i d e n c e

f r o m

rDNA

p h y l o g e n y

( 1 2 1 , 1 2 7 , 1 2 8 , 1 4 2 )

a n d

t h e

c h a r a c t e r o f t h e i r

r i b o s o m e s

( 7 4 ,

1 4 3 )

f o r

t h e

v i e w

( 2 0 , 2 1 , 2 7 ,

2 8 ,

3 0 , 3 1 ,

3 3 ,

3 4 , 3 5 , 4 0 ) t h a t

t h e y

a r e


w i t h o u t

m i t o c h o n d r i a , p e r o x i s o m e s , a n d


a n d

t h a t

t h e y r e p r e s e n t

a

s u r v i v i n g

r e l i c

o f a

v e r y e a r l y

s t a g e

i n

e u k a r y o t e

e v o l u t i o n b e f o r e

t h e s e

t h r e e

o r g a n e l l e s

e v o l v e d .

T h i s

means t h a t

e v o l u t i o n

o f

e u k a r y o t e s c a n

b e

d i v i d e d

i n t o two

m a j o r

p h a s e s :

f i r s t ,

t h e

o r i g i n

o f t h e

e u k a r y o t e

c e l l

i t s e l f

( i . e . ,

t h e f i r s t

a r c h e z o a n , d u r i n g w h i c h t h e e n d o m e m -

b r a n e

s y s t e m , c y t o s k e l e t o n ,

n u c l e u s ,

a n d

9+2

c i l i a e v o l v e d

[ 2 7 , 1 3 0 ] ) ;

a n d

s e c o n d ,

t h e

s y m b i o t i c o r i g i n o f

m i t o c h o n d r i a

a n d

p e r o x i s o m e s

( 2 8 , 3 3 , 4 3 )

t o

p r o d u c e

t h e

f i r s t e n e r g e t i -

MICROBIOL. REV.



KINGDOM

PROTOZOA

AND I T S PHYLA

9 6 3

TABLE 3 . C l a s s i f i c a t i o n o f K i n g d o m

A r c h e z o a C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 8 3 s t a t .

n o v . e t e m e n d .

1 9 8 7

P h y l u m

1 . A r c h a m o e b a e

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 3 ( Se e

r e f e r e n c e

3 1 f o r d e t a i l s . )

C l a s s 1 .

P e l o b i o n t e a

P ag e , 1 9 7 6

s t a t . n o v .


1 9 8 1 ,

e m e n d .

1 9 9 1

O r de r s M a st i g a m o e b i da

F r e n z e l , 1 8 9 2

( s y n .

R h i z o - f l a g e l l a t a

K e n t ,

1 8 8 0 )

( e . g . ,

M a s t i g a m o e b a ,

M a s t i g i n a ,

M a s t i g e l l a ,

P e l o m y x a ) ;

P h r e a t a m o e b i d a


1 9 9 1 ( P h r e a t a m o e b a )

P h y l u m 2 .

M e t a m o n a d a

G r a s s i ,

1 9 5 2 s t a t . n o v .

e t e m e n d . C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 8 1

S u b p h y l u m

1 .

E o p h a r y n g i a

s u b p h .

n o v . a

C l a s s 1 .

T r e p o m o n a d e a c l . n o v . ( c o r t i c a l

m i c r o t u b u l e s a b s e n t

f r o m

m o s t o f

c e l l

s u r f a c e )

O r d e r s D i p l o m o n a d i d a W e n y o n , 1 9 2 6

e m e n d . B r u g e r o l l e ,

1 9 7 5 s t a t .

n o v . ; E n t e r o m o n a d i d a B r u g e r o l l e , 1 9 7 5

s t a t .

n o v .

C l a s s

2 . R e t o r t a m o n a d e a G r a s s e ,

1 9 5 2

s t a t .

n o v .

( w i t h c o r t i c a l

m i c r o t u b u l e s

o v e r e n t i r e b o d y s u r f a c e )

O r d e r R e t o r t a m o n a d i d a G r a s s e , 1 9 5 2

S u b p h y l u m

2 .

A x o s t y l a r i a G r a s s e ,

1 9 5 2 e m e n d .

s t a t .

n o v .

C l a s s O x y m o n a d e a

G r a s s e ,

1 9 5 2 s t a t . n o v .

M a r g u l i s , 1 9 7 4

O r d e r

O x y m o n a d i d a

G r a s s e ,

1 9 5 2

P h y l u m 3 .

M i c r o s p o r i d i a c

B a l b i a n i , 1 8 8 2 s t a t .

n o v . W e i s e r , 1 9 7 7

S u b p h y l u m

1 . R u d i m i c r o s p o r a s u b p h y l .

n o v . ( a

b r o ad e r c o n c e p t t h a n

c l a s s

M i c r o s p o r e a S p r a g u e ,

1 9 7 7 ) ; ( p o l a r o p l a s t a b s e n t ; s p o r e s

u s u a l l y

s p h e r i c a l ,

r a r e l y r o d s h ap e d )

C l a s s

1 . M e t c h n i k o v e l l e a

W e i s e r , 1 9 7 7 ( p o l a r t u b e s

l a c k i n g a n o u t e r h o n e y c o m b

l a y e r ;

m a n u b r o i d , n o n s p i r a l )

O r d e r 1 . M e t c h n i k o v e l l i d a V i v i e r , 1 9 7 5

C l a s s

2 .

M i n i s p o r e a c l . n o v . ( m a n u b r i u m

a b s e n t ; p o l a r t u b e

c o i l e d , w i t h h o n e y c o m b o u t e r

l a y e r )

O r d e r

M i n i s p o r i d a

S p r a g u e , 1 9 7 2

S u b p h y l u m 2 .

P o l a r o p l a s t a

s u b p h y l .

n o v .

( p o l a r o p l a s t

p r e s e n t ;

s p o r e s

u s u a l l y

o v a l , r a r e l y r o d s h a p e d

o r p y r i f o r m )

C l a s s

1 .

P l e i s t o p h o r e a

c l .

n o v .

( m u l t i p l y

b y

p l a s m o t o m y ;

o n e

s p o r e

t y p e )

O r d e r

P l e i s t o p h o r i d a

S t e m p e l l ,

1 9 0 6

C l a s s 2 .

D i s p o r e a

c l .

n o v .

( m u l t i p l y b y

b i n a r y

f i s s i o n ;

d i s p o r o g e n i c ,

i . e . ,

t w o

s p o r e

t y p e s )

S u b c l a s s 1 . U n i k a r y o t i a

s u b c l . n o v .

( s i n g l e

n u c l e u s

t h r o u g h o u t )

S u b c l a s s

2 .

D i p l o k a r y o t i a

s u b c l .

n o v . ( d i p l o k a r y o t i c ,

t w o a s s o c i a t e d n u c l e i ) ;

e . g . ,

N o s e m a ,

V a i r i m o r p h a

a

M e t a m o n a d s

w i t h o n e

o r

t w o

t e t r a k o n t

k i n e t i d s ,

l a c k i n g

a c o n t r a c t i l e

a x o s t y l e , a n d u s u a l l y w i t h o n e

o r

t w o

c y t o s t o m e s

a n d

c y t o p h a r y n x e s ;

s e x u n k n o w n .

b

M e t a m o n a d s

w i t h t wo , f o u r , o r s i x b i k o n t

k i n e t i d s j o i n e d

b y a

p a r a c r y s t a l l i n e

p a r a x o s t y l e ;

c o n t r a c t i l e a x o s t y l e

t y p i c a l l y p r e s e n t ;

c i l i a w r a p p e d a r o u n d

b o d y

i n

l e f t - h a n d e d s p i r a l ; c y t o p h a r y n x

a b s e n t , d i p l o i d

o r h a p l o i d s e x u a l l i f e c y c l e .

( I n c o n t r a s t t o G r a s s i , A x o s t y l a r i a a n d

M e t a m o n a d a

no w

b o t h e x cl u d e P a r a b a s a l i a . )

M i c r o s p o r a S p r a g u e ,

1 9 7 7 i s a n

u n d e s i r a b l e p h y l u m n a m e s i n c e

M i c r o s p o r a i s

a g r e e n a l g a ;

f o r

a

g o o d c l a d i s t i c t r e a t m e n t

o f m i c r o s p o r i d i a n d i v e r s i t y ,

s e e

r e f e r e n c e

8 1 d .

c a l l y e f f i c i e n t ,

a e r o b i c a l l y r e s p i r i n g

p r o t o z o a n

a b l e

t o

make

ATP

b y o x i d a t i v e p h o s p h o r y l a t i o n

a n d

e f f i c i e n t a - o x i d a t i o n

o f

l i p i d s

( 3 3 ,

4 3 ) .

T h e

d e v e l o p m e n t

o f

a

p e r m a n e n t G o l g i

d i c t y o s o m e

a n d t h e c h a n g e o v e r

f r o m

7 0 S t o

8 0 S

r i b o s o m e s

may

h a v e

o c c u r r e d

l a t e r

s t i l l

( 3 8 ,

3 9 , 4 3 , 4 5 b ) .

T h e

t r a n s i t i o n

f r o m a p r i m i t i v e

a r c h e z o a n o b t a i n i n g e n e r g y

b y g l y c o l y s i s t o

a w e l l - d e v e l o p e d , a e r o b i c a l l y r e s p i r i n g

p r o t o z o a n

i n v o l v e d a

much l a r g e r

n u m b e r o f


c h a n g e s

i n c e l l

a n d

m a c r o m o l e c u l a r s t r u c t u r e

t h a n o c c u r r e d

d u r i n g

t h e t r a n s i -

t i o n

b e t w e e n


a n y

o f

t h e f o u r h i g h e r e u k a r y o t e

k i n g d o m s .

F o r t h i s

r e a s o n ,

I

a m c o n v i n c e d

t h a t

t h e d i s t i n c -

t i o n b e t w e e n A r c h e z o a

a n d

a l l o t h e r

e u k a r y o t e s

s h o u l d

b e

r e c o g n i z e d

b y

t h e

h i g h e s t

p o s s i b l e

t a x o n o m i c r a n k i n g

w i t h i n

t h e

E u k a r y o t a .

I t h e r e f o r e h a v e

g r o u p e d

t h e

f i v e

k i n g d o m s

P r o t o z o a ,

C h r o m i s t a, F un gi , A n i m a l i a ,

a n d P l a n t a e

i n t o a

s u p e r k i n g d o m

M e t a k a r y o t a

( 2 6 , 3 2 , 4 5 b )

a n d a l s o

c r e a t e d

a


A r c h e z o a

( c o n t a i n i n g

o n l y

t h e

k i n g d o m

A r c h -

e z o a ) .

T h e s e

c h a n g e s

made

i t

n e c e s s a r y

t o

r a i s e

b o t h

E u -

k a r y o t a

a n d B a c t e r i a

i n r a n k f r o m


t o

e m p i r e .

T a b l e

1

s u m m a r i z e d t h e

r e s u l t i n g

e i g h t - k i n g d o m

s y s t e m ;

I

b e l i e v e i t t o

b e


s o u n d e r

t h a n

W h i t t a k e r ' s

f i v e- k i ng d o m s y s t e m

( 1 4 7 )

w i t h i t s t h r e e

p o l y p h y l e t i c h i g h e r

k i n g d o m s

a n d t o b e

a b e t t e r

r e p r e s e n t a t i o n

o f

t h e

m a j o r

m e g a e v o l u t i o n a r y

c l e a v a g e s

w i t h i n t h e

t r e e o f

l i f e t h a n

M a r g u l i s ' s

f i v e - k i n g d o m s y s t e m

( 9 6 ) .

O r i g i n a l l y ,

I t r e a t e d A r c h e z o a

o n l y

a s

a

s u b k i n g d o m

o f

P r o t o z o a .

B u t t h i s wa s

b e f o r e

I

was a w a r e o f t h e

e v i d e n c e

f o r

7 0 S

r i b o s o m e s

( s u c h

e v i d e n c e i s

s t i l l

n o t a v a i l a b l e

f o r

A r c h a m o e b a e

[ a n d

n e e d s t o

b e c o n fi r m e d

b y

b r o a d e r

s u r -

v e y s

e v e n

i n

t h e

o t h e r

two

p h y l a ] ,

b u t t h e r e

a r e

g o o d

u l t r a s t r u c t u r a l a r g u m e n t s

f o r

t h e i r i n c l u s i o n

i n

A r c h e z o a

[ 3 6 ] )

o r

r e a l i z e d t h a t


a l s o

were

u n i f o r m l y

a b -

s e n t ;

i t w a s

a l s o

a t

a

t i m e

when t h e i d e a o f

t h e

p r i m i t i v e n e s s

o f t h e

a r c h e z o a n p h e n o t y p e ( 2 0 ,

2 1 )

wa s

o n l y

a

g o o d

w o r k i n g

h y p o t h e s i s ,

r a t h e r

t h a n o n e w e l l

s u b s t a n t i a t e d

b y

rDNA

p h y l o g e n y

a n d b y

t h e p r o k a r y o t i c - l i k e

f e a t u r e s o f

m i -

c r o s p o r i d i a n

2 3 S

rRNA

( 1 4 3 )

a n d

G i a r d i a

1 6 S

rRNA

( 1 2 8 ) .

C o n s e r v a t i v e p r o t o z o o l o g i s t s m ay

w i s h t o r e t a i n

A r c h e z o a

a s

a s u b k i n g d o m

o f P r o t o z o a ,

b u t i n

m y

v i e w

t h e r e i s a

t r e m e n d o u s

g a i n

i n

p r e d i c t i v e

v a l u e

i n

m a k i n g

t h e

p r i m a r y

d i v i s i o n

w i t h i n

e u k a r y o t e s

t h a t

b e t w e e n s u p e r k i n g d o m s

A r c h e z o a

a n d M e t a k a r y o t a ,

a n d t h i s o b v i o u s l y

c a n n o t

b e

d o n e

b y

r e t a i n i n g

A r c h e z o a

w i t h i n

t h e same

k i n g d o m

a s

P r o t o z o a .

A l l

p r o t o z o a

a r e f u n d a m e n t a l l y

c h i m e r i c

i n

o r i g i n ,

h a v i n g

a r i s e n

b y

t h e

p e r m a n e n t

i n c o r p o r a t i o n

o f

s y m b i o t i c

b a c t e r i a i n t o

a m e t a m o n a d

a r c h e z o a n h o s t t o

f o r m

m i t o c h o n -

d r i a

( 3 9 )

a n d

p r o b a b l y

a l s o


( 3 3 ) ;

t h e

d i s t i n c t i o n

b e t w e e n

a r c h e z o a

a n d

p r o t o z o a

l i e s n o t

i n

t h e mere

a b s e n c e

o r

p r e s e n c e

o f m i t o c h o n d r i a a n d


s i n c e s e v e r a l

p r o t o z o a n

t a x a

h a v e


l o s t


a n d

n e a r l y

a s

many

h a v e

a l s o

t o t a l l y

l o s t m i t o c h o n d r i a

o r e l s e

c o n v e r t e d

t h e m

i n t o

h y d r o g e n o s o m e s .

A r c h e z o a

a r e

d e f i n e d

a s

e u k a r y o t e s

t h a t

a r e


w i t h o u t


( 2 1 )

a n d

p e r o x i s o m e s ( 2 6 ) :

t h u s ,

t h e y

h a d a n

a u t o g e n o u s ,

n o n -

s y m b i o t i c

o r i g i n

( 3 3 a ) a n d ,

u n l i k e a l l

o t h e r


a r e

n o t

c e l l u l a r a n d

g e n o m i c

c h i m e r a s .

T r a n s i t i o n a l

P r o b l e m s

i n

N a r r o w i n g

t h e

D e f i n i t i o n

o f P r o t o z o a

Some

may o b j e c t

t o t h e

r e t e n t i o n

o f

t h e n a m e

P r o t o z o a ,

f o l l o w i n g

t h e r e m o v a l

o f t h e

n u t r i t i o n a l l y

p r o t o z o a - l i k e

A r c h e z o a

a n d

B i c o e c e a ,

b u t

i t

h a s b e e n

c o m m o n

p r a c t i c e

t h r o u g h o u t

t a x o n o m i c

h i s t o r y

when

r e m o v i n g

m i n o r i t y a t y p -

VOL.

5 7 ,

1 9 9 3



9 6 4

CAVALIER-SMITH

i c a l

groups

f r o m e s t a b l i s h e d t a x a t o r e t a i n t h e

o r i g i n a l

name

f o r

i t s

m a j o r i t y

c o n s t i t u e n t s :

w e l l - k n o w n

e x a m p l e s

o f t h i s

a re

s u b p h y l u m

I n s e c t a

( t h a t

o n c e

i n c l u d e d

h y d r a ) ,

P r o t o z o a

( t h a t

i n c l u d e d

r o t i f e r s ) ,

a n d

A n i m a l i a

( t h a t

i n c l u d e d

p r o t o z o a

a n d

b a c t e r i a ) .

I n

s u c h

c a s e s ,

t h e v a l u e o f h i s t o r i c a l c o n t i n u -

i t y

o f

w e l l - k n o w n

names

o u t w e i g h s

t h e

t e m p o r a r y

c o n f u s i o n

c a u s e d

b y

t h e

r e f i n e m e n t

i n

t h e i r

m e a n i n g

b y

t h e r e m o v a l o f

a b e r r a n t m i n o r i t i e s .

I

h o p e

t h a t

t h i s

w i l l b e t r u e f o r

t h e

k i n g d o m

P r o t o z o a ,

w h i c h i n

t h e r ef i ne d

s ens e

a d v o c a t e d

h e r e

c o r r e s p o n d s

c l o s e l y

t o

h i s t o r i c a l

usage

a n d

t o most

b i o l o g i s t s '

i d e a

o f what

p r o t o z o a

a r e .

R e c e n t l y , p r o t o z o a

( w i t h

a

l o w e r c a s e

p )

h a v e

b e e n d e f i n e d

s i m p l y

a s

p h a g o -

t r o p h i c

p r o t i s t s

( 6 0 ) ;

t h i s

c e r t a i n l y c o r r e s p o n d s

c l o s e l y

t o

t h e

t r a d i t i o n a l

p r o t o z o o l o g i s t ' s

s p h e r e

o f

i n t e r e s t ,

b u t

t h o u g h

e c o l o g i c a l l y

u s e f u l ,

i t i s

i n a d e q u a t e

f o r

s y s t e m a t i c

purposes

f o r t h r ee

reasons:

f i r s t ,

t h e

c l a s s i c a l

p r o b l e m

w i t h

e u g l e n o i d s

a n d

d i n o f l a g e l l a t e s ,

which ar e

c l e a r l y

v al i d t a xa e v e n

t h o u g h

o n l y

some

are

p h a g o t r o p h s ;

s e c o n d ,

b e c a u s e t h e

most

c l e a r -

c u t

d e m a r c a t i n g

l i n e b e t w e e n

P r o t o z o a

a n d C h r o m i s t a d o e s

n o t f a l l

e x a c t l y a l o n g

t h e

p h a g o t r o p h y / n o n p h a g o t r o p h y

d i -

v i d e ;

a n d

t h i r d ,

b e c a u s e


i s f o u n d on

b o t h s i d e s

o f t h e e v e n

more


a r c h e z o a n / m e t a k a r y o t e

d i s -

t i n c t i o n .

T h i s

i s

n o t

s u r p r i s i n g

s i n c e


i s

a n

a n c e s t r a l


c h a r a c t e r t h a t

e v o l v e d

d u r i n g

t h e

o r i g i n

o f

e u k a r y o t e s

( a n d p r o b a b l y

p l a y e d

t h e

k e y

r o l e

i n t h a t

r a d i c a l t r a n s f o r m a t i o n

o f

t h e i r

e u b a c t e r i a l a n c e s t o r

[ 2 7 , 3 5 ,

3 7 ,

1 3 0 ] )

a n d t h e r e f o r e

on i t s own i s

n o t

a

s u f f i c i e n t r e a s o n

f o r

g r o u p i n g t o g e t h e r

o r g a n i s m s

t o

f o r m a

m a j o r

e u k a r y o t i c

t a x o n .

H o w e v e r , p h a g o t r o p h y

r e m a i n s

a

u s e f u l

a i d t o

d e f i n i n g

p r o t o z o o l o g y ,

which I

s u g g e s t

i s

t h e

s t u d y

o f

P r o t o z o a ,

A r c h e z o a ,

a n d


c h r o m i s t s .

P r o t o z o o l o g y

t h u s

c o v e r s a

b r o a d e r

f i e l d

t h e n

t h e

k i n g d o m

P r o t o z o a ,

a n d

p r o t i s t o l o g y

c o v e r s a b r o a d e r f i e l d

s t i l l ,

t h a t o f a l l

p r o t i s t s

( s m a l l

p ) ,

t h a t

i s , u n i c e l l u l a r ,

c o l o n i a l , f i l a m e n t o u s , p l a s m o -

d i a l ,

a n d

m i n i m a l l y

d i f f e r e n t i a t e d m u l t i c e l l u l a r

e u k a r y o t e s

( 1 7 ) .

T h e r e

i s v a l u e i n

b o t h

t h e

p r o t o z o o l o g i c a l

a n d

t h e

p r o t i s t o l o g i c a l

p e r s p e c t i v e s ,

d e p e n d i n g

on t h e

p r o b l e m

i n

h a n d ;

n e i t h e r

c l a s s i f i c a t i o n o f

b i o l o g i s t s c o r r e s p o n d s

t o

a

s i n g l e k i n g d o m

i n t h e

e i g h t - k i n g d o m s y s t e m ,

a n d

i n t h i s

a ge

o f

g l a s n o s t

t h e r e i s

no r e a s o n

why

i t

s h o u l d .

E x c l u s i o n

o f P a r a b a s a l i a f r o m

A r c h e z o a

O r i g i n a l l y ,

Archezoa

i n c l u d e d

o n e m aj o r

t a x o n

now r e -

m o v e d

f r o m i t : t h e

P a r a b a s a l i a .


d i f f e r f r o m

Archezoa

i n

two

i m p o r t a n t

w a ys:

( i )

t h e y

h a v e

e x c e p t i o n a l l y

w e l l -d e v e l o p ed d i c t y o s o m e s,

a n d

( i i )

t h e y h a v e h y d r o g e n o -

s o m e s .

T h e y

a l s o

b r a n c h

h i g h e r

u p

t h e

e u k a r y o t e

rDNA

t r e e

( 7 8 , 1 2 7 )

( F i g .

1 )

t h a n

t r u e

A r c h e z o a ;

t h i s i s

c o n s i s t e n t

w i t h

my

t h e si s t h at

t h e y

ar e

n o t


a m i t o c h o n d r i a l a n d

t h a t t h e i r

h y d r o g e n o s o m e s

may

h a v e


m i t o -

c h o n d r i a

( 2 8 , 3 3 ) .

The

s i m i l a r i t y

o f t h e

t r i c h o m o n a d h y d r o -

g e n o s o m a l

f e r r e d o x i n

presequence

( 7 8 a )

t o

p r e s e q u e n c e s

o f


p r o t e i n s

i s c o n s i s t e n t

w i t h

a


o r i g i n ,

a s i s t h e

a b s e n c e

o f

t h e

p e r o x i s o m a l

t y p e

o f

t a r g e t i n g

sequences

f r o m

t r i c h o m o n a d s

( 7 9 a ) .

I n some

a n a e r o b i c

c i l i a t e s t h e


h a v e

c r i s t a - l i k e m e m b r a n e s ,

which

g i v e s

some

s u p p o r t

t o

a

p o s s i b l e o r i g i n f r o m m i t o -

c h o n d r i a

( 6 1 c ) ; t h i s ,

l i k e t h e

presence

o f

p e r o x i s o m a l t a r g e t -

i n g sequences

i n

f u n g a l


( 9 9 a ) , h o w e v e r ,

i s

no

e v i d e n c e

f o r t h e

a n c e s t r y

o f

p a r a b a s a l i a n

h y d r o g e n o s -

omes,

s i n c e


a re

a l m o s t

c e r t a i n l y p o l y p h y l -

e t i c

( 2 8 ) . H o w e v e r ,

l i k e

b a c t e r i a a n d

M i c r o s p o r i d i a ( 7 4 , 1 4 3 ) ,


h a v e


( 4 6 b ) : w h e t h e r


d i v e r g e d

b e f o r e

( 8 6 a )

o r

a f t e r

( F i g . 1 ) ( 3 8 ,

4 3 )

t h e

a d i c t y o s o -

m a l

P e r c o l o z o a ,

w h i c h ( e x c e p t

f o r

t h e

l y r o m o n a d s )

d o h a v e


i s o f

k e y i m p o r t a n c e

f o r

d e c i d i n g

w h e t h e r

t h e y r i g h t l y b e l o n g i n t h e A r c h e z o a r a t h e r t h a n

i n t h e

P r o t o z o a s e n s u s t r i c t o

a s

I t r e a t t h e m h e r e . T h e 1 8 S

rRNA

t r e e ( F i g .

1 )

a t p r e s e n t d o e s n o t

u n a m b i g u o u s l y

r e s o l v e t h i s

q u e s t i o n . A

r e c e n t

s t u d y

b a s e d o n s e v e r a l

t r i c h o m o n a d

l o n g e r p a r t i a l

2 8 S

rRNA

s e q u e n c e s

a l s o

d i d

n o t

r e s o l v e

t h e

i s s u e ;


b r a n c h e d a b o v e E u g l e n o z o a when

a G i -

a r d i a a r d e a e

s e q u e n c e

w a s i n c l u d e d

b u t b e l o w

E u g l e n o z o a

w h e n i t w a s e x c l u d e d

( 1 3 9 a ) .

L e i p e

e t

a l .

( 8 6 a )

h a v e

r e c e n t l y

c l a i m e d

t o

h a v e s h o w n

b y

rRNA

s e q u e n c e a n a l y s i s t h a t


d i v e r g e d

b e f o r e

t h e

m e t a m o n a d d i p l o m o n a d s , b u t t h i s

c l a i m i s

n o t

s u p p o r t e d

b y t h e d a t a

s h o w n i n

t h e i r p a p e r . T h e y t e s t e d t h e e f f e c t s o f

u s i n g d i f f e r e n t

b a c t e r i a l

o u t g r o u p s

o n

t h e

e a r l y

b r a n c h i n g

o r d e r o f e u k a r y o t e

t a x a a n d f o u n d f o u r t o p o l o g i c a l l y

d i f f e r -

e n t t r e e s : d i f f e r e n t o u t g r o u p s

g a v e

d i f f e r e n t

t r e e s ,

b u t

o f

t h e

4 1

d i f f e r e n t t r i a l s ,

2 2

( o v e r

h a l f ) g a v e

o n e o r t h e o t h e r o f t h e

t w o t r e e s t h a t h a d


d i v e r g i n g

a f t e r d i p l o m o n a d s .

T h u s ,

t h e i r a n a l y s i s w e a k l y s u p p o r t s t h e

l a t e r

d i v e r g e n c e o f

t h e

P a r a b a s a l i a : t h e

o p p o s i t e

t o

w h a t t h e y c l a i m .


E n t a m o e b i a

f r o m A r c h e z o a

A s e c o n d p r o b le m a t i c t a xo n

o n c e

i n c l u d e d

i n t h e A r c h e -

z o a

( 2 1 ) ,

b u t l a t e r e x c l u d e d

f r o m i t ( 3 6 ) ,

i s

t h e

E n t a m o e -

b i d a e . M o l e c u l a r s e q u e n c e

t r e e s g i v e c o n f l i c t i n g e v i d e n c e

a s

t o w h e t h e r

t h e y a r e p r i m i t i v e l y o r s ec o n da r i l y

w i t h o u t

m i t o c h o n d r i a ;

t h e rRNA t r e e s u p p o r t s t h e i d e a o f

a

s e c o n d -

a r y l o s s o f m i t o c h o n d r i a

a n d


( m u c h

m o r e

s t r o n g l y

t h a n

f o r P a r a b a s a l i a ) ,

w h i l e

t h e

e l o n g a t i o n

f a c t o r l a

t r e e

s u p p o r t s t h e i r o r i g i n a l a b s e n c e

( 6 8 a ) , a s

d o

s e v e r a l

o t h e r

c h a r a c t e r s ( 4 3 ,

1 0 3 ) .

H o w e v e r , c o n t r a r y

t o

w h a t

i s o f t e n

s a i d

a b o u t t h e a b s e n c e o f G ol g i

d i c t y o s o m e s i n E n t a m o e b a

s p p . ,

t h e r e i s a t l e a s t

o n e p u b l i s h e d m i c r o g r a p h s h o w i n g

a

s m a l l

d i c t y o s o m e

( 6 5 ) .

M o r e o v e r ,

l i k e

m e t a k a r y o t e s b u t

u n l i k e

A r c h e z o a , t h e y h a v e

s p l i c e o s o m a l i n t r o n s ( 4 1 a ) . I

t h e r e f o r e

c o n t i n u e

t o

e x c l u d e

E n t a m o e b i d a e f r o m

t h e

A r c h e z o a

a n d

p l a c e

t h e m

i n

t h e k i n g d o m P r o t o z o a i n t h e

s u b k i n g d o m

D i c t y o z o a , a s a new p h y l u m E n t a m o e b i a :

i n v i e w o f

t h e

c o n f l i c t i n g e v i d e n c e , we

c a n n o t y e t t o t a l l y e x c l u d e t h e

p o s s i b i l i t y

t h a t t h e y m i g h t

b e

a r c h e z o a a f t e r a l l ( 4 3 ) ,

b u t

d e t a i l e d s t u d y o f t h e

rRNA

s e q u e n c e

a l i g n m e n t

c o n v i n c e s

m e t h a t t h e y

r e a l l y a r e s e c o n d a r i l y

a m i t o c h o n d r i a l ; t h e

1 8 S

rRNA t r e e s u g g e s t s t h a t

t h e y

m ay

h a v e b e e n

d e r i v e d

f r o m

m y c e t o z o a n

a m o e b a e .

A r e

M i c r o s p o r i d i a A r c h e z o a

o r P r o t o z o a ?

U n l i k e

P a r a b a s a l i a ,

M i c r o s p o r i d i a h a v e n o

h y d r o g e n o -

s o m e s

o r

p e r m a n e n t

w e l l - d e v e l o p e d

G o l g i d i c t y o s o m e s ,

s o

t h e r e

a r e n o u l t r a s t r u c t u r a l

r e a s o n s

t o

s u s p e c t t h a t t h e y h a v e

b e e n

m i s p l a c e d

i n t h e k i n g d o m A r c h e z o a

a n d a r e s e c o n d -

a r i l y

d e r i v e d

f r o m

P r o t o z o a

b y

t h e l o s s

o f


a n d

p e r o x i s o m e s .

T h e

f a c t t h a t ,

u n l i k e t h e t w o a r c h e z o a n

p h y l a ,

b o t h

o f

w h i c h

h a v e f r e e - l i v i n g

m e m b e r s ,

m i c r o s p o r i d i a

a r e

o b l i g a t e i n t r a c e l l u l a r

p a r a s i t e s o f e u k a r y o t e s w i t h

m i t o c h o n -

d r i a h a s ,

h o w e v e r ,

a r o u s e d

s o m e s k e p t i c i s m

a s

t o t h e i r

p r i m i t i v e l y a m i t o c h o n d r i a l

c h a r a c t e r :

c o u l d

t h e y

h a v e s u f -

f e r e d

e x t r e m e

p a r a s i t i c r e d u c t i o n ,

i n c l u d i n g

t h e l o s s

n o t o n l y

o f m i t o c h o n d r i a a n d p e r o x i s o m e s

b u t

a l s o o f l y s o s o m e s ,

c i l i a ,

a n d

c e n t r i o l e s

( t h e l a t t e r t h r e e

o r g a n e l l e s a r e p r e s e n t i n

a l l o t h e r

A r c h e z o a

b u t a b s e nt

f r o m

m i c r o s p o r i d i a ) ? I n i t i a l l y ,

t h e p r e s e n c e

o f


i n

M i c r o s p o r i d i a ( 7 4 , 1 4 3 )

a p p e a r e d t o

s u p p o r t

t h e i r

i n c l u s i o n i n t h e A r c h e z o a

s i n c e

t h i s a p p e a r e d l i k e l y t o

b e

a n a n c e s t r a l c h a r a c t e r

d e r i v e d

MICROBIOL. REV.



KINGDOM

PROTOZOA

AND

I T S PHYLA

9 6 5

d i r e c t l y

f r o m b a c t e r i a .

The

same was

t r u e

f o r t h e d e m o n -

s t r a t i o n

t h a t M i c r o s p o r i d i a ,

l i k e b a c t e r i a ,

h a v e

no

s e p a r a t e

5 . 8 S

rRNA

( 1 4 3 ) ;

t h e c o r r e s p o n d i n g

s e q u e n c e s

a r e

i n c l u d e d

as p a r t o f

t h e 2 3 S

rRNA

m o l e c u l e .

H o w e v e r ,

t h e r e c e n t

d e m o n s t r a t i o n

t h a t t r i c h o m o n a d s

a l s o h a v e

7 0 S

r i b o s o m e s

( 4 6 b ) d i m i ni s h es t h e

f o r c e o f

t h i s

argument

b e c a u s e

o f t h e

r e a s o n s

f o r t h i n k i n g

t h a t

P a r a b a s a -

l i a

a r e

s e c o n d a r i l y a m i t o c h o n d r i a l ,

i . e . ,

t h e

p r e s e n c e

o f

d o u b l e - m e m b r a n e d

h y d r o g e n o s o m e s ,

p e r h a p s

d e r i v e d

f r o m


a n d

o f

G o l g i

d i c t y o s o m e s . I f


r e a l l y

a r e

s e c o n d a r i l y

a m i t o c h o n d r i a l ,

t h e n

e i t h e r

t h e

t r a n -

s i t i o n

f r o m

7 0 S

t o 8 0 S

r i b o s o m e s

o c c u r r e d

a f t e r t h e o r i g i n

o f


o r

e l s e

i t i s p o s s i b l e

f o r

7 0 S

r i b o s o m e s

t o

e v o l v e


f r o m

8 0 S

r i b o s o m e s .

I n

e i t h e r case,

t h e


o f m i c r o s p o r i d i a

a r e

n o t s u f f i c i e n t

e v i d e n c e

t h a t


a r e p r i m i t i v e l y

a m i t o c h o n d r i a l .

L i k e w i s e ,

t h e r e c e n t e s t a b l i s h m e n t

o f P e r c o l o z o a

( 3 8 , 4 3 ) a s

a p h y l u m

o f m i t o c h o n d r i o n - c o n t a i n i n g

protozoa

t h a t p r o b a b l y

p r i m i -

t i v e l y l a c k

G o l g i

d i c t y o s o m e s i m p l i e s

t h a t


e v o l v e d

a f t e r

m i t o c h o n d r i a :

t h u s , t h e i r

a b s e n c e

f r o m

m i -

c r o s p o r i d i a ,

c o n t r a r y

t o e a r l i e r

a s s u m p t i o n s

( 2 6 , 3 0 ,

3 1 ) ,

c a n n o t b e

u s e d t o s u p p o r t

t h e a r c h e z o a n

s t a t u s

o f m i -

c r o s p o r i d i a :

t h e y

m i g h t i n s t e a d

b e l o n g

i n t h e

A d i c t y o z o a ,

t o g e t h e r w i t h

P e r c o l o z o a

( i n d e e d , t h e y

f o r m e d a

c l a d e

w i t h

P e r c o l o z o a

i n t h e c o n s e n s u s

t r e e f r o m

w h i c h

t h e b o o t s t r a p

v a l u e s

f o r

F i g .

1

were

t a k e n ) .

T h e

a b s e n c e

o f 5 .8 S rRNA

a l s o i s not a

s t r o n g

a r g u m e n t,

s i n c e

a

s i n g l e

d e l e t i o n

c o u l d

remove

t h e RNA p r o c e s s i n g

s i t e

f r o m

t h e p r e - r R N A

t h a t i s

r e c o g n i z e d

by t h e enzyme

t h a t

c l e a v e s i t

t o

g e n e r a t e

5 - 8 S

p l u s

2 8 S rRNA

a n d t h u s

s e c o n d -

a r i l y

m ake t h e i r l a r g e

s u b u n i t

rRNA r e s e m b l e

b a c t e r i a l 2 3 S

rRNA.

Now

t h a t

s e v e r a l

m i c r o s p o r i d i a n

s m a l l - s u b u n i t

rRNA

s e q u e n c e s

a r e

a v a i l a b l e , i t

i s c l e a r

t h a t

t h e y s h a r e

s e v e r a l u n i q u e

d e l e t i o n s ,

s i n c e p i e c e s

a r e m i s s i n g

t h a t a r e

p r e s e n t

i n b a c t e r i a

a s w e l l

a s

i n

a l l o t h e r


making

t h e


s m a l l e r t h a n

any

n o n m i t o c h o n d r i a l

s m a l l -

s u b u n i t

rRNA.

S i n c e

t h i s s m a l l

s i z e o f t h e

s m a l l - s u b u n i t

rRNA i s c e r t a i n l y

t h e r e s u l t

o f a s e c o n d a r y

s h o r t e n i n g

a n d

s i m p l i f i c a t i o n

o f


rRNA,

i t

i s

h i g h l y

p l a u s i b l e

t h a t

t h i s i s t r u e a l s o

f o r t h e i r

2 3 S rRNA. E l s e w h e r e

( 4 5 b ) ,

I

h a v e s u g g e s t e d

t h a t t h e g a i n

a n d

l o s s o f


m i g h t

b e

e x p e c t e d t o

h a v e c a u s e d i n c r e a s e s

a n d d e c r e a s e s ,

r e sp e c -

t i v e l y , i n

t h e s i z e

o f

rRNA a n d

t h e number

o f

a t t a c h e d

p r o t e i n s

a s

w e l l a s

c h a n g e s i n

t h e

rRNA

n u c l e o t i d e

se -

q u e n c e ,

b e c a u s e

o f t h e n e e d ,

when


a r e p r e s e n t

( b u t

n o t

o t h e r w i s e ) ,

t o

p r e v e n t


r i b o s o m a l

p r o t e i n s

m ad e

i n

t h e c y t o s o l

f r o m b i n d i n g

t o

a n d

i n t e r f e r i n g

w i t h c y t o s o l i c

rRNA.

C o n c e i v a b l y ,

t h e r e f o r e ,

t h e

7 0 S

c h a r -

a c t e r o f b o t h


a n d

p a r a b a s a l i a n

r i b o s o m e s

m i g h t ,

i n

p a r t

a t

l e a s t ,

b e

a

s e c o n d a r y

r e s p o n s e

t o t h e

very

e a r l y

l o s s o f m i t o c h o n d r i a .

A s t u d y

o f

m e t a m o n a d

( p u t a t i v e -

l y

p r i m i t i v e l y a m i t o c h o n d r i a l )

a n d

o f p e r c o l o z o a n

r i b o s o m e s

w o u l d

u s e f u l l y

t e s t t h i s

h y p o t h e s i s

( a r e t h e y

7 0 S

o r 8 0 S ? )

a n d

c l a r i f y

t h e

s i g n i f i c a n c e

o f t h e


o f

M i -


a n d


Th e r e c e n t a n a l y s i s

o f L e i p e

e t a l .

( 8 6 a )

a n d my own

u n p u b l i s h e d

s t u d i e s show

t h a t t h e

p o s i t i o n

o f M i c r o s p o r i d i a

on t h e

rRNA

t r e e i s n o t

v e r y r o b u s t

a n d i s s e n s i t i v e

t o

w h i c h

b a c t e r i a l

o u t g r o u p

i s c h o s e n , e s p e c i a l l y

i f

o n l y

one

b a c t e -

r i u m

a n d

one


a r e

i n c l u d e d .

L e i p e

e t a l . f o u n d t h a t m i c r o s p o r i d i a

b r a n c h l o w e r

down

t h a n P ar a b as a l i a

i n 2 6 o f

4 1 t r e e s . The b r a n c h i n g

o r d e r

o f



a n d M i c r o s p o r i d i a

i n

F i g .

1 was

d i f f e r e n t

i n t h e

b o o t s t r a p p e d

c o n s e n s u s

t r e e

where P e r c o l o -

z o a a n d


a c t u a l l y

f o r m e d

a

c l a d e ,

b u t t h e

b o o t s t r a p

v a l u e f o r

t h i s

c l a d e ( 6 7 % )

was

s u f f i c i e n t l y

lo w

t h a t

o n e

c a n n o t

h a v e much c o n f i d e n c e

t h a t e i t h e r t o p o l o g y

i s

c o r r e c t :

i n d e e d ,

t h e

b r a n c h i n g

o r d e r

o f t h e s e

t h r e e

p h y l a

m a y

n e v e r

b e


r e s o l v a b l e

b y

rRNA

s e q u e n c e

t r e e s .

T h e t h r e e p h y l a

m u s t

h a v e

d i v e r g e d

v e r y

c l o s e

t o

t h e

t i m e

o f o r i g i n

o f m i t o c h o n d r i a .

S i n c e

F i g .

1 i s b a s e d

o n

2 6

b a c t e r i a

a n d

4

m i c r o s p o r i d i a ,

i t

i s p r o b a b l y

m o r e

r e l i a b l e

t h a n

t h a t

o f S o g i n ' s

g r o u p ( 8 6 a )

w h i c h

u s e d o n l y

1 ,

2 ,

3 , o r

6

b a c t e r i a ,

o n l y

1

m i c r o s p o r i d i a n ,

a n d

o n l y

1

p e r c o l o z o a n .

W h e n

t h e

t r e e

s h o w n

i n

F i g . 1

wa s r e r u n

w i t h o n l y

M e t h a -

n o c o c c u s

v o l t a e a s

t h e b a c t e r i a l

o u t g r o u p ,

h o w e v e r ,

i t d i d

show m i c r o s p o r i d i a

a l i t t l e b e l o w

t h e

m e t a m o n a d s .

On e

r e a s o n

f o r c o n s i d e r i n g

t h e


t h a t m i -


m a y b e s e c o n d a r i l y

a m i t o c h o n d r i a l

i s t h a t

V o s s -

b r i n c k

a n d

D i M a r i a

( 1 4 1 c ) h a v e

g o o d

e v i d e n c e

f o r U 2 , a n d

p r e l i m i n a r y

e v i d e n c e

f o r

U 6 ,

s p l i c e o s o m a l

s m a l l n u c l e a r

RNAs

i n m i c r o s p o r i d i a .

I f ,

a s

I h a v e p r o p o s e d

( 3 8 a ) ,

s p l i -

c e o s o m a l

i n t r o n s

o r i g i n a t e d

f r o m

g r o u p I I

i n t r o n s

a f t e r

t h e

l a t t e r

w e r e

i n t r o d u c e d

i n t o t h e

n u c l e u s

a s a

r e s u l t

o f t h e

s y m b i o t i c o r i g i n

o f


t h e n

t h i s

w o u l d

i m p l y

t h a t

t h e y

m u s t o n c e

h a v e h a d

m i t o c h o n d r i a .

H o w e v e r , a l t h o u g h

t h e

r e c e n t

d i s c o v e r y

o f

g r o u p I I

i n t r o n s

i n p r o t e o b a c t e r i a

a n d

c y a n o b a c t e r i a

( 6 1 b )

s u p p o r t s

o n e o f

t h e k e y

a s s u m p t i o n s

o f t h i s

t h e o r y

o f

t h e o r i g i n

o f s p l i c e o s o m a l

i n t r o n s ,

t h e o t h e r

k e y

a s s u m p t i o n

( t h a t

s p l i c e o s o m a l

i n t r o n s

a r e

a b s e n t

f r o m



e u k a r y o t e s )

h a s

s t i l l n o t

b e e n


r i g o r o u s l y

t e s t e d .

O n l y

a b o u t

a

d o z e n p r o t e i n -

c o d i n g

g e n e s

h a v e s o

f a r

b e e n

s e q u e n c e d

f r o m

t h e m e t a -

monad

G i a r d i a ;

t h e

f a c t

t h a t

n o n e

h a v e

i n t r o n s ,

w h e r e a s

i n t r o n s

h a v e

b e e n

f o u n d i n

P e r c o l o z o a

( 1 1 7 c ) a l t h o u g h

f e w e r

g e n e s h a v e

b e e n

s e q u e n c e d ,

m e a n s

t h a t

t h e y

m u s t b e

r a r e r

t h a n

i n P e r c o l o z o a ,

b u t

u n t i l

m any m o r e G i a r d i a

g e n e s

a r e

s e q u e n c e d , i t

w o u l d

b e p r e m a t u r e

t o

c o n c l u d e t h a t

t h e y

a r e

t o t a l l y

a b s e n t ,

a s t h i s

t h e o r y p r e d i c t s .

C l e a r l y ,

w h e t h e r


s h o u l d

b e

c l a s s i f i e d i n

A r c h e z o a

o r

P r o t o z o a

c a n n o t y e t

b e d e t e r m i n e d

w i t h

g r e a t

c o n f i d e n c e .

B u t s i n c e

t h e r e

i s s t i l l

n o

s t r o n g

e v i d e n c e

t h a t

t h e y

a r e s e c o n d a r i l y

a m i t o c h o n d r i a l ,

I

l e a v e

t h e m

i n

t h e

A r c h e z o a .

I f ,

h o w e v e r ,

c l e a r

e v i d e n c e

w e r e t o

b e f o u n d

t h a t

t h e y

a r e

s e c o n d a r i l y a m i t o c h o n d r i a l ,

i t

w o u l d

b e n e c e s s a r y

t o

t r a n s f e r

t h e m

f r o m

t h e

k i n g d o m

A r c h e z o a

t o t h e k i n g d o m


t o

p l a c e t h e m

w i t h

t h e

P e r c o l o z o a

( w h i c h

t h e m s e l v e s

h a v e t w o


g e n e r a i n

t h e

new c l a s s

L y r o m o n a d e a ;

s e e

b e l o w ) i n

t h e

s u b k i n g d o m

A d i c t y o z o a ,

w h i c h

i s c h a r a c t e r i z e d

by t h e a b s e n c e

o f

G o l g i


T h e v i e w

t h a t


a r e m o r e

p r i m i t i v e t h a n


b e c a u s e

t h e y l a c k

c i l i a

( 1 1 5 b )

i s n o t

w e l l

b a s e d .

C i l i a

h a v e

b e e n l o s t

n u m e r o u s

t i m e s

d u r i n g

e u k a r y -

o t i c e v o l u t i o n :

a t

l e a s t

t w o

o t h e r


t a x a

( E n t a -

m o e b i a

a n d t h e p a r a b a s a l i a n

D i e n t a m o e b a )

h a v e n o

c i l i a .

T h e

1 8 S rRNA

t r e e ( F i g .

1 ) c o n f i r m s

t h a t a l l o f t h e s e

t a x a

h a v e s e c o n d a r i l y

l o s t

c i l i a a n d

s u p p o r t s t h e

v i e w

t h a t c i l i a

e v o l v e d a t

t h e s a m e

t i m e a s

t h e

n u c l e u s

( 2 7 , 3 0 a ) ,

t h a t

a l l

n o n c i l i a t e

e u k a r y o t e s

a r e u l t i m a t e l y

d e r i v e d

f r o m a n c e s t o r s

w i t h c i l i a , a n d

t h a t

m i t o c h o n d r i a e v o l v e d

s u b s t a n t i a l l y

a f t e r

c i l i a i n

a

t e t r a c i l i a t e

h o s t

( 3 5 ,

3 7 , 3 8 ,

4 0 ,

4 3 ) .

F i g u r e 2 s h o w s

t h e

1 8

p h y l a

t h a t I i n c l u d e

w i t h i n

t h e

k i n g d o m

P r o t o z o a

a n d t h e i r p o s t u l a t e d


r e l a -

t i o n s h i p s

w i t h

o t h e r

o r g a n i s m s .

DIAGNOSIS

OF THE KINGDOM

PROTOZOA

U n i c e l l u l a r


e u k a r y o t e s

w i t h m i t o c h o n -

d r i a

w o u l d

b e a

v e r y s i m p l e

d e f i n i t i o n

t h a t

w o u l d

i n c l u d e

t h e

v a s t

m a j o r i t y o f

P r o t o z o a

a n d

e x c l u d e

v e r y f e w ,

b u t

i t

w o u l d

a l s o i n c l u d e

a f e w C h r o m i s t a .

S u c h

a

d i a g n o s i s

w o u l d

a l s o

n o t

b e


p r e c i s e

t o

d e f i n e

t h e

k i n g d o m ' s

e x a c t

V O L .

5 7 ,

1 9 9 3




K i n g d o m

FUNGI

K i n g d o m

ANIMALIA

K i n g d o m

I

PROTOZOA

i t

EMPIRE

EUKARYOTA

c h o n d r i o n l c r l s t a e

\?

1100

Ma SUPERKINGDOM

peroxisome

a go

METAKARYOTA

1

M e t a m o n a d a - . . M i c r o s p o r i d i a

SUPERKINGDOM

I

RCHEZOA

I

I


1750

Ma

a g o

EMPIRE

j

K i

BACTERIA

< T

A R

l

f

C y a n o b a c t e r i a

P r o t e o b a c t e r i a Posibacteria

S p i r o c h a e t a e

P l a n c t o b a c t e r i a j

Chlo r o b e a

_ ~ ~ ~

p h o t o s y n t h e s i s

t he a n c e s t r a l

cell

L n g d o m

ZCHAEBACTERIA

K

ingdom

EUBACTERIA

3500 Ma

a g o

F I G .

2 .

P h y l o g e n e t i c

r e l a t i o n s h i p s

b e t w e e n t h e

p r o t o z o a n

a n d

a r c h e z o a n

p h y l a

a n d

t h e

o t h e r

s i x

k i n g d o m s

b a s e d

o n

a n

i n t e g r a t i o n

o f


c l a d i s t i c s ,

rDNA

s e q u e n c e

t r e e s ,

a n d

t h e f o s s i l

r e c o r d ;

f o r m o r e d e t a i l e d

d i s c u s s i o n

o f

p r o t o z o a n

p h y l o g e n y ,

se e

r e f e r e n c e s

3 8 ,

4 0 ,

4 2 ,

a n d

4 3 .

T h r e e

p h y l a

a r e

n o t

a t t a c h e d

t o

t h e

t r e e

b e c a u s e

o f

t h e

l a c k

o f

c l e a r e v i d e n c e

a s t o

w h e r e t o

p u t

t h e m .

P r o b a b l y

a l l t h r e e

p h y l a

e v o l v e d

a f t e r t h e

o r i g i n

o f t u b u l a r

c r i s t a e .

T h e

p r o t o z o a n p h y l u m

D i n o z o a i s s h o w n

a s

i t s

c o n s t i t u e n t

s u b p h y l a : D i n o f l a g e l l a t a

a n d

P r o t a l v e o l a t a . T h e d a s h e d l i n e s i n d i c a t e

t h e

f o u r

m a j o r

s y m b i o t i c

o r i g i n s

o f

o r g a n e l l e s

i n

t h e

h i s t o r y

o f l i f e : t h e

s y m b i o t i c o r i g i n s

o f

m i t o c h o n d r i a , p e r o x i s o m e s ,

a n d


a n d

t h e

s e c o n d a r y

s y m b i o s i s

b e t w e e n

two

e u k a r y o t e s ( S S )

t h a t

c r e a t e d

t h e C h r o m i s t a

( 3 9 ) .

T h r e e f e a t u r e s o f t h i s t r e e

a r e

p a r t i c u l a r l y

u n c e r t a i n :

( i )

t h e r e l a t i v e

b r a n c h i n g

o r de r o f


a n d

P e r c o l o z o a

( p u b l i s h e d

1 8 S

rRNA

t r e e s

s u g g e s t

t h a t P a r a b a s a l i a b r a n c h e d

o f f

b e f o r e ,

r a t h e r

t h a n

a f t e r , P e r c o l o z o a , t h o u g h

F i g .

1

s u g g e s t s

t h e

r e v e r s e ) ; i i

t h e

t i m i n g

o f t h e

o r i g i n

o f

c h l o r o p l a s t s ( i f e u g l e n o i d s

o b t a i n e d t h e i r

c h l o r o p l a s t s s e c o n d a r i l y

f r o m a n o t h e r

e u k a r y o t e

( 6 4 , 1 3 3 ) ,

r a t h e r

t h a n

b y d i v e r g e n c e

f r o m t h e

a n c e s t r a l

p h o t o s y n t h e t i c e u k a r y o t e

( 1 8 )

a s

a s s u m e d

h e r e ,

t h e n

t h e

o r i g i n

o f


w o u l d

h a v e b e e n l a t e r

t h a n

s h o w n , j u s t

a f t e r

t h e

o r i g i n

o f c o r t i c a l

a l v e o l i ) ;

a n d

( i i i )

t h e

p o s i t i o n

o f t h e

M i c r o s p o r i d i a :

some

rRNA t r e e s

p l a c e


b e l o w M e t a m o n a d a

( 8 6 a ) ,

b u t

I

c o n s i d e r

t h a t o n

p r e s e n t

e v i d e n c e

o n e o f

t h e

a l t e r n a t i v e s s h o w n h e r e

i s

more

l i k e l y . O n l y

a s e l e c t i o n

o f

t h e

m a j o r

e u b a c t e r i a l t a x a

i s s h o w n .

- 1

I

--I

M I C R O B I O L .

R E V .

1 1 1 1 4

-



KINGDOM

PROTOZOA AND

I T S PHYLA

9 6 7

l i m i t s . T h e m o s t

s i m p l e , y e t a c c u r a t e


d e f i n i t i o n

o f t h e

k i n g d o m P r o t o z o a

i s a s f o l l o w s : e u k a r y o t e s , o t h e r

t h a n

t h o s e t h a t


l a c k m i t o c h o n d r i a a n d p e r o x i -

s o m e s ( A r c h e z o a ) , w h i c h l a c k

t h e

s h a r e d d e r i v e d c h a r a c t e r s

t h a t d e f i n e

t h e f o u r

h i g h e r , d e r i v e d k i n g d o m s ,

A n i m a l i a ,

F u n g i , P l a n t a e , a n d C h r o m i s t a .

C l e a r l y , b e c a u s e i t

h a s

t o b e

d i s t i n g u i s h e d

b o t h f r o m

t h e

a n c e s t r a l k i n g d o m A r c h e z o a a n d

f r o m

t h e f o u r

k i n g d o m s

d e r i v e d

f r o m

i t ,

t h e

d e f i n i t i o n

o f

t h e

k i n g d o m

P r o t o z o a i s n e c e s s a r i l y m o r e c o m p l e x t h a n i s

t h a t

o f t h e o t h e r

s e v e n

k i n g d o m s

o f l i f e . C o n v e r t i n g t h e p r e c e d -

i n g


d e f i n i t i o n

i n t o

a

p r o p e r

d e s c r i p t i v e

d i a g n o -

s i s i s c o m p l i c a t e d

b y t h e

f a c t t h a t , e v e n when l i m i t e d t o t h e

t a x a p r e s e n t l y i n c l u d e d , t h e k i n g d o m

i s d i s t i n c t l y

m o r e

d i v e r s e c y t o l o g i c a l l y

t h a n t h e

o t h e r e u k a r y o t e k i n g d o m s a n d

b e c a u s e w i t h i n m e t a k a r y o t e s a s a w h o l e

m a n y

c h a r a c t e r s

h a v e

b e e n

g a i n e d

a n d / o r

l o s t p o l y p h y l e t i c a l l y a n d

c o n v e r -

g e n t l y

( e . g . ,

c h l o r o p l a s t s ,

m i t o c h o n d r i a , p e r o x i s o m e s , h y -

d r o g e n o s o m e s , a n d m u l t i c e l l u l a r i t y ) . N o n e t h e l e s s , a p r ec i s e

d i a g n o s i s

o f

t h e k i n g d o m P r o t o z o a

i s p o s s i b l e ,

a s

f o l l o w s .

P r e d o m i n a n t l y

u n i c e l l u l a r , p l a s m o d i a l o r

c o l o n i a l

p h a g o -

t r o p h i c


w a l l - l e s s

i n t h e t r o p hi c s t a t e . P r i m i t i v e l y

p o s s e s s i n g m i t o c h o n d r i a a n d

p e r o x i s o m e s ( u n l i k e A r c h e z o a ) ;

when


a n d


a r e

b o t h


a b s e n t

( P a r a b a s a l i a , E n t a m o e b i a , L y r o m o n a d e a ,

a n d

a n a e r o -

b i c

c i l i a t e s o n l y ) , h y d r o g e n o s o m e s

a n d / o r

G o l g i


a r e

p r e s e n t

i n s t e a d . C i l i a r y h a i r s a r e n e v e r r i g i d

a n d

t u b u l a r

( u n l i k e m o s t

c h r o m i s t s ) ;

h a p t o n e m a

a b s e n t

( e x c l u d e s n o n p h o -

t o s y n t h e t i c

[ 9 4 a ]

h a p t o p h y t e s ) .

C h l o r o p l a s t s , when

p r e s e n t

( s o m e e u g l e n o i d s

a n d d i n o f l a g e l l a t e s

o n l y ) ,

c o nt a in n ei t he r

s t a r c h n o r p h y c o b i l i s o m e s ( u n l i k e i n

P l a n t a e ) , h a v e

s t a c k e d

t h y l a k o i d s ,

a n d

u s u a l l y

h a v e t h r e e ,

r a t h e r t h a n

t w o , e n v e l o p e

m e m b r a n e s .

C h l o r o p l a s t s a r e

l o c a t e d i n t h e c y t o s o l , n e v e r

w it h i n a

s m o o t h


membrane i n s i d e

e i t h e r

t h e l u m e n

o f t h e r o u g h

e n d o p l a s m i c

r e t i c u l u m

o r a f o u r t h

s m o o t h

membrane ( u n l i k e

C h r o m i s t a ) ;

e j e c t i s o m e s n e v e r o f t h e d o u -

b l e - s c r o l l c r y p t i s t

t y p e

( t h i s e x c l u d e s t h e c r y p t i s t

G o n i o m o n a s ) ;

t h e f e w

m u l t i c e l l u l a r s p e c i e s h a v e

m i n i m a l c e l l d i f f e r e n t i a t i o n

a n d

a l t o g e t h e r

l a c k

c o l l a g e n o u s

c o n n e c t i v e

t i s s u e

s a n d w i c h e d

b e t w e e n

t w o

d i s s i m i l a r e p i t h e l i a ( u n l i k e

A n i m a l i a ) .

I t i s

o b v i o u s t h a t

s u c h a p r e c i s e a n d d e t a i l e d

d i a g n o s i s

o f

P r o t o z o a

wa s i m p o s s i b l e b e fo r e t h e a p p l i c a t i o n o f e l e c t r o n

m i c r o s c o p y

t o

n e a r l y

a l l

o f

t h e

m a j o r p r o t i s t

c e l l

t y p e s

a n d

t h e

u s e o f

t h es e d at a

t o

d e v e l o p e x p l i c i t p h y l o g e n i e s

( 1 6 , 1 7 ,

1 8 , 1 9 ,

2 1 , 2 3 , 2 5 , 2 7 , 2 9 , 3 2 ,

3 4 - 3 8 , 1 3 2 ,

1 3 3 ) ; t o g e t h e r

w i t h

t h e

d e f i n i t i o n s o f

t h e

k i n g d o m s

A r c h e z o a a n d C h r o m i s t a

a n d

f i r m e r d i s t i n c t i o n s

b e t w e e n

t h e

e m p i r e s

B a c t e r i a

a n d

E u -

k a r y o t a ,

i t

t h u s

r e p r e s e n t s

a

m a j o r

c o n t r i b u t i o n o f

e l e c t r o n

m i c r o s c o p y

t o

m e g a s y s t e m a t i c s

( 5 5 , 1 1 3 ) .

THE

TWO SUBKINGDOMS,

TWO

BRANCHES,

TWO INFRAKINGDOMS,

AND

SEVEN

PARVKINGDOMS OF

PROTOZOA

S u b k i n g d o m s

A d i c t y o z o a

a n d

D i c t y o z o a

P r o t o z o a w e r e

e a r l i e r d i v i d e d

i n t o

f o u r


( 2 1 ) .

T h e t h r e e

t r o p h i c a l l y

u n i c e l l u l a r ,

c o l o n i a l

o r

p l a s m o d i a l


were

s e p a r a t e d

a c c o r d i n g

t o

t h e

n a t u r e

o f

t h e i r


c r i s t a e

( 2 1 ) :

E u g l e n o z o a ,

w i t h d i s c o i d m i t o -

c h o n d r i a l c r i s t a e

( 1 7 ) ;

S a r c o m a s t i g o t a ( a

t a x o n

I h a v e a b a n -

d o n e d b e c a u s e o f

i t s

h e t e r o g e n e i t y ) ,

w i t h

t u b u l a r

m i t o c h o n -

d r i a l c r i s t a e

o r

v e r y

r a r e l y

v e s i c u l a r

o r f l a t

c r i s t a e ;

a n d

C h o a n o z o a ,

w i t h f l a t t e n e d

( n o n d i s c o i d )

c r i s t a e . T h e

f o u r t h

s u b k i n g d o m

was t h e

m u l t i c e l l u l a r Mesozoa

( 2 1 ) .

T h e i d e a

t h a t t h e d i v e r g e n c e b e t w e e n d i s c o i d

a n d

t u b u l a r

c r i s t a e i s t h e

m o s t


o n e w i t h i n

P r o t o z o a ( a t

o n e t i m e c o n s i d -

e r e d

s o

f u n d a m e n t a l a s

p o s s i b l y

t o m e r i t s e p a r at e k i n g d o m

s t a t u s f o r

E u g l e n o z o a

[ 1 7 ] ) h a s b e e n a m p l y c o n f i r m e d b y

rDNA

p h y l o g e n e t i c s : t h e

t a x a

w i t h d i s c o i d

c r i s t a e

a l l

g r o u p

t o g e t h e r a n d

d i v e r g e

f r o m

t h o s e

w i t h t u b u l a r c r i s t a e v e r y

c l o s e t o t h e

b a s e

o f

t h e m e t a k a r y o t i c

c l a d e

i n t h e

rDNA t r e e

( 7 ,

1 2 1 ,

1 2 7 )

( s e e a l s o

F i g .

1 ) .

The

rDNA t r e e a l s o

s h o w s

c l e a r l y

t h a t

t h e f l a t t e n e d c r i s t a e

o f

F u n g i

a n d

A n i m a l i a a r e

q u i t e u n r e l a t e d

t o

t h e

d i s c o i d

c r i s t a e o f

t h e

E u g l e n o z o a

a n d

m u s t

b e d e r i v e d s e c o n d a r i l y f r o m t u b u l a r

c r i s t a e ,

a s s u g -

g e s t e d p r e v i o u s l y ( 1 8 ) . L a t e r

I a l s o

t r e a t e d t h e P a r a b a s a l i a ,

w h i c h h a v e

d o u b l e - e n v e l o p e d


i n p l a c e

o f


( f r o m

w h i c h t h e y m a y h a v e e v o l v e d

[ 2 8 ,

3 3 ] ) ,

a s a

s e p a r a t e

p r o t o z o a n s u b k i n g d o m

( 3 5 ,

3 7 , 3 8 ) .

More

r e c e n t l y

s t i l l , h o w e v e r ,

I h a v e

s e g r e g a t e d a

new p h y l u m

P e r c o l o z o a ( 3 8 ) f r o m t h e E u g l e n o z o a o n a c c o u n t o f

t h e i r

a b s e n c e o f d i c t y o s o m e s a n d

t h e i r

commonly t e t r a k o n t c h a r -

a c t e r . I r e g a r d t h e a b s e n c e o f d i c t y o s o m e s a s o f

s u c h

p h y l o g e n e t i c i m p o r t a n c e

( 3 8 ,

4 3 ) t h a t

I n o w

p l a c e t h e

P e r -

c o l o z o a i n

a s e p ar a te s u b k i n g d o m

a n d g r o u p a l l o f t h e o t h e r ,

d i c t y o s o m e - c o n t a i n i n g p r o t o z o a

i n t h e s u b k i n g d o m

D i c t y o -

z o a

( 3 8 ) .

T h i s r e du c e s t h e e m e n d e d

E u g l e n o z o a

i n

r a n k ,

a s

w e l l a s t h e


C h o a n o z o a ,

a n d

M e s o z o a .

I

h er e p r o p o s e

t h e

n e w

na me

A d i c t y o z o a f o r

t h e

s u b k i n g -

d o m made u p o f p r i m i t i v e l y

a d i c t y o s o m a l

P r o t o z o a . A t

p r e s e n t A d i c t y o z o a c o n t a i n s

o n l y

t he P e r c o l o zo a , b u t we

c a n n o t

y e t

r u l e

o u t t h e


t h a t c e r t a i n a r c h e z o a

( e . g . ,

a r c h a m o e b a e

o r m i c r o s p o r i d i a )

m i g h t

i n

t h e f u t u r e

n e e d

t o

b e

t r a n s f e r r e d i n t o i t

i f t h e y p r o v e d t o b e s e c o n d a r i l y

a m i t o c h o n d r i a l . T h u s , t h e p r i m a r y d i v i s i o n w i t h i n

P r o t o z o a

i s b e t w e e n t h e s u b k i n g d o m s A d i c t y o z o a

( w h i c h l a c k G o l g i

d i c t y o s o m e s )

a n d

D i c t y o z o a ( w h i c h

a l l h a v e G o l g i d i c t y o -

s o m e s ) : b o t h


h a v e

a p h y l u m w i t h

d i s c o i d

m i t o c h o n d r i a l c r i s t a e ( P e r c o l o z o a

a n d

E u g l e n o z o a ) ,

a n d

b o t h

h a v e

t a x a t h a t h a v e l o s t

m i t o c h o n d r i a a n d

o n e s t h a t

h a v e

l o s t

c i l i a

a n d c e n t r i o l e s .

New

D i c t y o z o an B r a n ch e s :


a n d

B i k o n t a

T h e

s u b k i n g d o m D i c t y o z o a

i s h e r e d i v i d e d

i n t o two

p r i -

mary

b r a n c h e s :

a n e w

b r a n c h , P a r a b a s a l i a , c o n t a i n i n g o n l y

t h e

p h y l u m P a r a b a s a l i a ,

w h i c h h a v e

7 0 S

r i b o s o m es , G o l g i


t h a t a r e

a t t a c h e d

t o

s t r i a t e d

c i l i a r y

r o o t s t o

f o r m

p a r a b a s a l

b o d i e s ,

a n d

a

c i l i a r y

k i n e t i d

t y p i c a l l y

c o n -

t a i n i n g

f o u r

c e n t r i o l e s

( b a s a l

b o d i e s ) ;

a n d a

n e w b r a n c h

B i k o n t a

( t h e

n am e

was

i n f o r m a l l y s u g g e s t e d

e a r l i e r

[ 4 3 ] )

made u p

o f

1 6 p h y l a

t h a t

h a v e

8 0 S

r i b o s o m e s , G o l g i d i c t y -

osomes

n o t

a s s o c i a t e d

w i t h

s t r i a t e d

c i l i a r y r o o t s ,

a n d a

c i l i a r y

k i n e t i d

t y p i c a l l y

c o n t a i n i n g o n l y

two c e n t r i o l e s . I n

b o t h

b r a n c h e s ,

t h e k i n e t i d

h a s

b e e n


l o s t

i n t h e

a n c e s t o r s o f

most

s p e c i e s

t h a t h a v e

no

c i l i a ,

a n d

i n

a

v e r y

f e w b i k o n t

g r o u p s ( t h e o p a l o z o a n

P h a l a n s t e r i u m a n d

many

c i l i a t e s )

t h e

k i n e t i d i s


r e d u c e d

t o

a

s i n g l e

c e n t -

r i o l e .


h a v e



i n s t e a d

o f

m i t o c h o n d r i a ;

B i k o n t a

u s u a l l y

h a v e


b u t

i n some t a x a

( E n t a m o e b i a

a n d a f e w

c i l i a t e s )

t h e y

h a v e

b e e n

l o s t ,

a n d i n s e v e r a l

a n a e r o b i c

c i l i a t e s

t h e y

h a v e b e e n

r e p l a c e d b y

o r c o n v e r t e d

i n t o

h y d r o g e n o s o m e s ( 6 1 c ) .

I n f r a k i n g d o m s E u g l e n o z o a

a n d

N e o z o a

As

d i s c u s s e d

p r e v i o u s l y ( 4 3 ) ,

t h e

p r i m a r y

d i v i s i o n

w i t h i n

B i k o n t a

i s

b e t w e e n t h e

p h y l u m

E u g l e n o z o a

a n d t h e o t h e r 1 5

p h y l a

w h i c h I

g r o u p e d r e c e n t l y t o g e t h e r

i n t o

t h e

i n f r a k i n g -

d o m

Neozoa

( 4 3 ) .

E u g l e n o z o a

a r e

a p p a r e n t l y u n i q u e a mong

V O L .

5 7 ,

1 9 9 3




e u k a r y o t e s i n

t h a t a l l

o f t h e i r n u c l e a r

p r o t e i n - c o d i n g

g e n e s

a r e s u b j e c t

t o

t r a n s - s p l i c i n g

o f m i n i e x o n s

( 1 0 2 b ) ,

w h e r e a s

N e o z o a

( o n l y

a

m i n o r i t y

o f t h e

p h y l a

h a v e b e e n s t u d i e d i n

t h i s r e s p e c t )

h a v e t y p i c a l

c i s - s p l i c i n g

a s

i n

h i g h e r e u k a r y -

o t e s .

I n

c o n t r a s t

t o

E u g l e n o z o a

a n d


w h i c h h a v e

d i s c o i d


c r i s t a e , m o s t

n e o z o a n

p h y l a

h a v e

t u b u l a r

c r i s t a e .

O n l y

t h e

p h y l u m

C h o a n o z o a

( a n d

a

f e w

m e m b e r s

o f

o t h e r

p h y l a )

h a v e f l a t


t h o s e

o f

a n i m a l s

a n d

f u n g i .

I n c o n t r a s t t o

A r c h e z o a ( t h r e e

p h y l a ) ,


P a r a -

b a s a l i a , a n d


w h i c h t o s t u d e n t s o f

h i g h e r

e u k a r y -

o t e s

a r e

a l l p e c u l i a r

i n

s e v e r a l d i f f e r e n t

w a y s ,

t h e

N e o z o a

a r e

v e r y

s i m i l a r i n c e l l s t r u c t u r e

( e x c e p t

f o r

t h e



t a x a )

a n d

p r o b a b l y

i n

g e n o m i c


( e x c e p t f o r

t h e

C i l i o p h o r a w h i c h h a v e s e v e r a l

p e c u l i a r i t i e s

[ 6 3 b ]

b e c a u s e

o f

t h e

e v o l u t i o n o f

t h e

m a c r o n u c l e u s )

t o

h i g h e r

e u k a r y o t e s ( w h i c h

t h e m s e l v e s a l l e v o l v e d

f r o m

N e o z o a

a n d

n o t

f r o m

a n y

o f t h e s i x m o s t

p r i m i t i v e a n d m o s t a b e r r a n t

e u k a r y o t i c

p h y l a ) .

T h e Ne w

C a t e g o r y


B e c a u s e

o f

t h e d i v e r s i t y

a n d

l a r g e

n u m b e r

o f

t h e

1 5

n e o z o a n

p h y l a ,

i t

i s d e s i r a b l e

t o

g r o u p

t h e m

i n t o

s u p e r p h y l a ,

a n d

a l s o t o

g r o u p

t h e

s u p e r p h y l a

i n t o a s m a l l e r

n u m b e r

o f

t a x a

i n t e r m e d i a t e

i n

r a n k b e t w e e n

i n f r a k i n g d o m

a n d

s u p e r -

p h y l u m ,

i n o r d e r t o

s h o w

t h e i r

d i f f e r i n g

d e g r e e s

o f

r e l a t e d -

n e s s

a n d / o r s i m i l a r i t y .

S i n c e t h e r e i s

n o


c a t e g o r y

a t t h i s

r a n k ,

I

p r o p o s e

t he u s e o f

p a r v k i n g d o m ;

t h i s

f o l l o w s

t h e

p r e c e d e n t

o f

S i b l e y a n d

A h l q u i s t

( 1 2 3 a ) ,

who u s e

t h e

p r e f i x

p a r v - ( a s

i n p a r v c l a s s a n d

p a r v o r d e r )

t o

s i g n i f y

c a t e -

g o r i e s

o f

r a n k

i n t e r m e d i a t e b e t w e e n t h o s e

d e n o t e d

b y

i n f r a -

a n d

s u p e r - .

T h e


N e o z o a

i s h e r e d i v i d e d i n t o

s e v e n

p a r v k i n g d o m s ;

t w o o f t h e s e

a r e

s u b d i v i d e d i n t o s u -

p e r p h y l a .

M e s o z o a a s M u l t i c e l l u l a r

P r o t o z o a

P r e v i o u s l y ,

m e s o z o a w e r e o f t e n

t r a d i t i o n a l l y

r e g a r d e d a s a

s u b k i n g d o m

o f t h e

k i n g d o m

A n i m a l i a

( 1 4 7 ) ,

t h o u g h

M a r g u l i s

o n c e

b r i e f l y p u t

t h e m i n t h e

P r o t i s t a

( 9 5 ) .

No w

t h a t

t h e y

a n d

p r o t o z o a a r e

t o g e t h e r

b o t h

s e p a r a t e d

f r o m A n i m a l i a ( A n i -

m a l i a i s

now

e q u i v a l e n t t o t h e

f o r m e r s u b k i n g d o m

M e t a z o a )

i n t h e i r

own

k i n g d o m ,

i t

i s

a p p r o p r i a t e

t o

t r e a t t h e m a s

a

d i s t i n c t

p a r v k i n g d o m

w i t h i n t h e

N e o z o a t o

e m p h a s i z e t h e

f a c t t h a t

t h e y a r e

t h e

o n l y

m u l t i c e l l u l a r

p r o t o z o a w i t h

m u l t i c e l l u l a r c e l l

d i f f e r e n t i a t i o n i n t h e i r

t r o p h i c

p h a s e :

t h e


a r e


o n l y

i n t h e i r

r e p r o d u c t i v e

p h a s e

( a s

a r e t h e

D i c t y o s t e l e a ,

M y xo g a s t r e a , a n d t h e a g g r e -

g a t i v e c i l i a t e

S o r o g e n a ) ,

b u t

t h i s

I

t h i n k

d o e s

n o t

j u s t i f y

t h e

s e p a r a t i o n

o f

a n y

o f

t h e s e

t a x a a s

s e p a r a t e


l e t

a l o n e

k i n g d o m s .

M y x o z o a a r e

P r o t o z o a ,

n o t A n i m a l i a

H e r e

Myxozoa a l s o

a r e

t r e a t e d

a s a p r o t o z o a n p a r v k i n g -

d om

( w i t h i n

t h e

s u b k i n g d o m

D i ct y o z o a a n d i n f r a k i n g d o m

N e o z o a )

ma de

u p

o f

t h e

t h r e e

p h y l a M y x o s p o r i d i a,

H a p l o -

s p o r i d i a ,

a n d

P a r a m y x i a .

T h e

m u l t i c e l l u l a r s p o r e s o f t h e s e

p a r a s i t i c

p r o t o z o a h a v e l e d s o m e

a u t h o r s t o s u g g e s t t h a t

t h e y

a r e m e t a z o a

( s e e r e f e r e n c e s i n

r e f e r e n c e

9 1 ) . H o w e v e r , t h e

r e s e m b l a n c e i s

e n t i r e l y s u p e r f i c i a l . T h e

u n i c e l l u l a r a m o e b o i d

o r

p l a s m o d i a l

t r o p h i c p h a s e o f t h e

M y x o z o a h a s n o t h i n g

i n

c o m m o n

w i t h

t h e

t r i p l o b l a s t i c


b o d y

s t r u c t u r e o f

A n i m a l i a .

A n i m a l s

d o

n o t

e v e n

h a v e


s p o r e s ,

a n d

u n l i k e

a n i m a l s ,

m y x o z o a h a v e

n o

c i l i a

o r f l a g e l l a . T h e

m y x o s p o r i d i a n c n i d o c y s t s

a r e n o c l o s e r t o

c n i d a r i a n

n e m a -

t o c y s t s

t h a n

a r e

some

d i n o f l a g e l l a t e e x t r u s o m e s .

Any l o n g ,

t h i n , f l e x i b l e

e x t r u s o m e

i s

l i k e l y

t o

a cq u i r e a

s p i r a l

c o i l i n g

o n c e i t r e a c h e s

a c e r t a i n

l e n g t h

s i n c e t h i s

i s t h e

s i m p l e s t

wa y

t o p a c k

i t

i n t o

a

c e l l .

T h e

s p i r a l i t y

o f t h e u n e x t r u d e d

f i l a m e n t s

o f

m y x o s p o r i d i a ,

c n i d a r i a , some


a n d m o s t

m i c r o s p o r i d i a h a s a l m o s t

c e r t a i n l y

e v o l v e d

i n d e -

p e n d e n t l y

f o u r t i m e s :

t h e r e

i s c l e a r

e v i d e n c e

f r o m

rDNA

p h y l o g e n y t h a t m i c r o s p o r i d i a ,


a n d

c n i d a r i a

a r e

a l m o s t

a s

f a r

a p a r t

f r o m

e a c h

o t h e r o n t h e

e u k a r y o t i c

p h y l o g e n e t i c t r e e a s

i t

i s

p o s s i b l e

t o b e

( 4 7 , 1 2 1 , 1 2 7 , 1 4 3 a )

( F i g .

1 ) . T h e r e

i s n o g o o d

r e a s o n

t o

t h i n k

t h a t

m y x o s p o r i d i a

w i l l

t u r n o u t t o b e

r e l a t e d

t o

a n y

o f t h e s e . A t

p r e s e n t ,

we

a l s o

c a n n o t

s a y

w h e t h e r

t h e


s p o r e s

o f t h e

t h r e e

m y x o z o a n

p h y l a

a r e

c o n v e r g e n t o r

r e f l e c t

a

c o m m o n

a n c e s -

t r y : t h e i r

t a x o n o m i c

p o s i t i o n ma y

n e e d

r e v i s i o n

when

m o -

l e c u l a r s e q u e n c e d a t a b e c o m e a v a i l a b l e .

T h e Ne w


E n t a m o e b i a

E n t a m o e b i d a e

a r e

t h e o n l y

d i c t y o z o a t h a t

t o t a l l y l a c k

c i l i a , m i t o c h o n d r i a ,


a n d


S i n c e t h e y

a r e

a l s o

u n i q u e

i n

h a v i n g

a n

i n t r a n u c l e a r c e n t r o -

some t h a t i s

p r e s e n t o n l y d u r i n g p r o p h as e ,

t h e y

a r e

h e r e

p l a c e d i n t h e i r

own p h y l u m

a n d

p a r v k i n g d o m . M o l e c u l a r

s e q u e n c e

t r e e s

( F i g . 1 )

d o

n o t

s u p p o r t

a n y

s p e c i f i c r e l a t i o n -

s h i p

w i t h t h e

R h i z o p o d a

( r e p r e s e n t e d

b y A c a n t h a m o e b a a n d

H a r t m a n n e l l a s p p .

[ 1 2 1 ,

1 2 7 ] ) :

F i g .

1

s u g g e s t s

t h a t

t h e y

ma y

h a v e e v o l v e d f r o m

n o n c i l i a t e d

M y c e t o z o a

b y

t h e l o s s

o f


a n d p e r o x i s o m e s . A


p r o t o s t e l i d o f

t h e

f a m i l y

P r o t o s t e l i i d a e w o u l d

b e t h e

m o s t

s u i t a b l e

a n c e s -

t o r ;

u n f o r t u n a t e l y ,

n o 1 8 S

rRNA

s e q u e n c e s

a r e

y e t

a v a i l a b l e

f o r

a n y

p r o t o s t e l i d

M y c e t o z o a .

F o u r O t h e r

Ne w

P a r v k i n g d o m s : A l v e o l a t a ,

A c t i n o p o d a ,

N e o s a r c o d i n a , a n d C i l i o m y x a

T h e

p r i m i t i v e

s t a t e

f o r

e a c h

o f t he 1 0

p h y l a

i n c l u d e d

i n

t h e s e

p a r v k i n g d o m s

a p p e a r s

t o

b e

a u n i c e l l u l a r

p r o t o z o a n

w i t h

a k i n e t i d

c o n t a i n i n g

t w o

c e n t r i o l e s ,

a s i n


n o t

f o u r

a s

i n

t h e m o r e

p r i m i t i v e


a n d P e r c o l o z o a

o r n o n e a s

i n

t h e

M y x o z o a

a n d

E n t a m o e b i a . O n e

p a r v k i n g -

d o m ,

A l v e o l a t a

( p h y l a

D i n o z o a ,

C i l i o p h o r a , a n d

A p i c o m -

p l e x a ) , c h a r a c t e r i z e d b y t h e

p r e s e n c e

o f

c o r t i c a l

a l v e o l i o r

t h e i r

p r e s u m e d

d e r i v a t i v e s ,

a l w a y s

h a s

t u b u l a r m i t o c h o n -

d r i a l

c r i s t a e . T h e o t h e r

t h r e e

p a r v k i n g d o m s h a v e a

m a j o r i t y

o f

s p e c i e s

w i t h

t u b u l a r

a n d a

m i n o r i t y

w i t h

f l a t

n o n d i s c o i d

c r i s t a e :

A c t i n o p o d a ( p h y l a H e l i o z o a a n d R a d i o z o a C a v a l i e r -

S m i t h , 1 9 8 7 ) ,

c h a r a c t e r i z e d

b y

a x o p o d i a

a n d

o f t e n k i n e t o -

c y s t s a n d

t h e a b s e n c e o f

c i l i a

i n

t r o p h i c p h a s e s ; t h e

N e o -

s a r c o d i n a

( p h y l a R h i z o p o d a

a n d

R e t i c u l o s a ) ,


b y

t h e

a b s e n c e o f b o t h

c i l i a

a n d

a x o p o d i a i n

t h e i r

t r o p h i c

p h a s e s

a n d

b y

t h e

a b s e n c e o f

a e r i a l

f r u i t i n g

b o d i e s ;

a n d

t h e

C i l i o m y x a

( p h y l a

O p a l o z o a


1 9 9 1 ,

C h o a n o -

z o a

[ c h o a n o f l a g e l l a t e s :

t h e

o n l y

n e o z o a n f l a g e l l a t e p h y l u m

w i t h f l a t

c r i s t a e ] ,

a n d

M y c e t o z o a ) , w h i c h a l s o l a c k

c o r t i c a l

a l v e o l i a n d e i t h e r h a v e

a

c i l i a t e d

t r o p h i c

p h a s e

o r

a e r i a l

( o f t e n m u l t i c e l l u l a r )

f r u i t i n g

b o d i e s

c o n t a i n i n g s p o r e s .

O f

t h e s e

f o u r

p a r v k i n g d o m s , o n l y A l v e o l at a

i s s u p p o r t e d

b y

v e r y

c l e a r - c u t

u l t r a s t r u c t u r a l s y n a p o m o r p h i e s

a n d ( a t

p r e s e n t )

b y

m o l e c u l a r

s e q u e n c e d a t a ;

i t

i s v e r y p r o b a b l y

m o n o p h y l e t i c . T h e o t h e r

t h r e e p a r v k i n g d o m s

m i g h t b e


t h o u g h

n e e d

n o t b e ;

a l t h o u g h a l l t h r e e c o n t a i n

a t

l e a s t

some

s p e c i e s

w i t h

s o m e w h a t

o r

d e f i n i t e l y

f l a t t e n e d

c r i s t a e ,

t h i s

i s n o t

( c o n t r a r y

t o w h a t i s

s o m e t i m e s

a s s u m e d )

a c e r t a i n i n d i c a t i o n

o f

p o l y p h y l y : i n d e e d ,

i t i s

h i g h l y p r o b a -

M I CR O BI O L. R E V .



KINGDOM

PROTOZOA AND

I T S

PHYLA

9 6 9

b l e

t h a t

f l a t c r i s t a e

t h e ms e l v es e v o l v e d p o l y p h y l e t i c a l l y

f r o m

t u b u l a r

o n e s .

I t h i n k i t

u s e f u l

t o r e t a i n t h e s e

t h r e e t a x a u n t i l

s u c h t i m e

a s

p o l y p h y l y

i s c l e a r l y e s t a b l i s h e d

a n d we

a l s o

h a v e

s o l i d

p o s i t i v e

d a t a

t o s u p p o r t

a n i m p r o v e d c l a s s i f i c a t i o n .

As

a

r e s u l t

o f

t h e

d i s c o v e r y

o f

J a k o b a

l i b e r a ( 1 1 4 ) , t h e


b e t w e e n

f l a t

a n d

t u b u l a r

c r i s t a e a p p e a r s t o

b e l e s s

f u n d a -

m e n t a l t h a n

o r i g i n a l l y

t h o u g h t ,

s i n c e

a p a r t

f r o m

h a v i n g

f l a t t i s h

r a t h e r

t h a n

t u b u l a r

c r i s t a e ,

J a k o b a

l i b e r a i s

n o t

r a d i c a l l y

d i f f e r e n t

f r o m c e r t a i n

o t h e r

o p a l o z o a n

( h e t e r o -

m i t e a n o r

k i n e t o m o n a d e a n )

f l a g e l l a t e s

w i t h v e n t r a l

g r o o v e s

a n d t h r e e

m i c r o t u b u l a r

r o o t s . T h i s

p o i n t

i s e v e n

m o r e

s t r o n g l y

made b y

t h e r e c e n t

c o m p a r i s o n

( 1 0 6 ) o f

J a k o b a

a n d

t h e new

g e n u s R e c l i n o m o n a s

( 6 1 d ) ,

w h i c h h a s t u b u l a r

c r i s -

t a e .

B o t h J a k o b a

a n d R e c l i n o m o n a s

c l e a r l y

h a v e

t o

b e

i n c l u d e d i n

t h e

s a m e

p h y l u m ( O p a l o z o a )

( 4 4 ) : s o

d o e s

A n c y r o m o n a s ,

a l s o w i t h

f l a t c r i s t a e ( 4 4 ) .

Two

o t h e r b i k o n t

p h y l a ( R h i z o p o d a

a n d

H e l i o z o a )

h a v e

some s p e c i e s

w i t h

f l a t ,

a n d

o t h e r s

w i t h

t u b u l a r ,

c r i s t a e .

A l t h o u g h

I

c o n t i n u e

t o

b e l i e v e

t h a t t h i s i s

a n i m p o r t a n t

s y s t e m a t i c


( 1 3 2 ) ,

we

m u s t

n o t a s s u m e

t h a t i t

n e c e s s a r i l y

i n d i c a t e s

a p o l y p h y l -

e t i c o r i g i n

f o r t h e s e

t w o p h y l a .

Even w i t h i n

t h e

o t h e r

a c t i n o p o d

p h y l u m

( R a d i o z o a ) ,

t h e r e

a r e s p e c i e s

w i t h

f l a t

c r i s t a e ( s o m e w h a t

l i k e t h e

f l a t t e n e d

t u b u l a r

c r i s t a e o f c r y p -

t o m o n a d s )

i n

c o n t r a s t

t o t h e

t u b u l i c r i s t a t e

m a j o r i t y

( 1 ) .

I t

w o u l d

a p p e a r

t h a t t h e

c h a n g e o v e r

f r o m t u b u l a r

t o

f l a t

c r i s t a e

h a s

o c c u r r e d s e v e r a l

t i m e s ,

t h o u g h

i n f r e q u e n t l y

e n o u g h

t o

make

c r i s t a s h a p e

n o n e t h e l e s s

a

u s e f u l s y s t e m a t i c

c h a r a c t e r .

T h e s e

c h a n g e s

o v e r a l l y i e l d

s e v e n

d i s t i n c t p a r v k i n g d o m s

w i t h i n

t h e


N e o z o a ,

n a me l y , C i l i o my x a ,

A l v e -

o l a t a , N e o s a r c o d i n a ,


E n t a m o e b i a ,

M y x o z o a ,

a n d

M e s o z o a .

T h e r e v i s e d

p r o t o z o a n


i n t o 1 8

p h y l a

a n d

6 5

c l a s s e s

i s s h o w n i n

T a b l e

4 .

PHYLUM

PERCOLOZOA

T h e o r g a n i s m s s e g r e g a t e d

i n t o t h i s

r e c e n t l y


p h y l u m ( P e r c o l o m o n a s ,

H e t e r o l o b o s e a ,

P s a l t e r i o m o n a s ,

L y r o m o n a s

g e n . n o v . ,

a n d

S t e p h a n o p o g o n )

d i f f e r

f r o m

a l l

o t h e r


r e s e m b l e A r c h e z o a

i n l a c k i n g

G o l g i


E x c e p t

f o r

P s a l t e r i o m o n a s

a n d L y r o m o n a s

( w h i c h

h a v e

n o c r i s t a e

o r n o m i t o c h o n d r i a ) ,

t h e y

r e s e m b l e

e a c h

o t h e r

i n h a v i n g


c r i s t a e

t h a t

a r e u s u a l l y

f l a t t i s h a n d

o f t e n s o m e w h a t

d i s c o i d

l i k e t h o s e

o f E u g l e n o z o a

( b u t

u s u a l l y more

i r r e g u l a r

a n d

l e s s r i g i d i n a p p e a r a n c e ) ,

b u t

w h i c h a r e

s o m e t i m e s

( T e t r a m i t u s )

a q u i t e i r r e g u l a r

m i x t u r e

o f

f l a t t i s h t o s o m e w h a t

t u b u l a r c r i s t a e ,

t h o u g h

n e v e r r e g u l a r

t u b u l a r c r i s t a e ,

a s a r e

c h a r a c t e r i s t i c o f

t h e v a s t m a j o r i t y

o f

o t h e r

P r o t o z o a

e x c e p t

E u g l e n o z o a

a nd C h o a n o z o a.

I t

i s

l i k e l y

t h a t

t h e

m i c r o b o d i e s o f

t h e p e r c o l o z o a

( o t h e r

t h a n


a n d

L y r o m o n a s )

a r e


b u t c y t o -

c h e m i c a l s t u d y

t o c h e c k

t h i s i s

n e e d e d . I f p e r c o l o z o a n s

a r e

i n d e e d

t h e f i r s t

m e t a k a r y o t e s

( 3 8 ,

4 3 ) , b o t h

t h e i r

p e r o x i -

somes

a n d

m i t o c h o n d r i a c o u l d

h a v e

u n u s u a l a n d

s u r p r i s i n g

p r o p e r t i e s .

T h o u g h

i t

i s

c o n c e i v a b l e

t h a t

t h e y

h a v e s e c o nd -

a r i l y

l o s t d i c t y o s o m e s ,

i t s e e m s

more

p r o b a b l e

t h a t

t h e y

a r e


w i t h o u t t h e m

l i k e t h e

A r c h e z o a ( 3 8 ,

4 3 ) ,

b u t

t h i s

s h o u l d

n o t

b e

r e g a r d e d

a s a

f i r m

c o n c l u s i o n

w i t h o u t

a

g r e a t

d e a l more

c r i t i c a l

s t u d y

o f t h e

g r o u p

a n d

much

more r o b u s t

p h y l o g e n y

f o r

t h e

e a r l y p r o t o z o a .

T h e y

m a y

b e t h e

m o s t

a n c i e n t

t r u e

P r o t o z o a :

v a r i o u s o d d ,

a n d

s o m e w h a t d i s p a r a t e ,

r e l i c s

o f

t h e d a y s

b e f o r e d i c t y o s o m e s

e v o l v e d .

T h e i r

d i s p a r -

a t e

c h a r a c t e r

i s

e m p h a s i z e d

b y

t h e d i v i s i o n

i n t o two

s u b -

p h y l a

a n d f o u r

c l a s s e s

( T a b l e 4 ;

A p p e n d i x e s

1

a n d

2 ) ,

e v e n

t h o u g h

t h e

n u m b e r

o f

g e n e r a

a n d

s p e c i e s

s o

f a r

r e c o g n i z e d

i s

q u i t e

s m a l l :

p e r h a p s

t h e

p a u c i t y

o f

p e r c o l o z o a n

s p e c i e s

i s

b e c a u s e


a c t u a l l y

h a v e

s o m e

u s e

P e r c o l o z o a

i n c l u d e a n

i m p o r t a n t

p a t h o g e n ,

N a e g l e n a f o w l e r i ;

t h e

w h o l e

g r o u p d e s e r v e s

much

m o r e

t h o r o u g h s t u d y ,

n o t o n l y

f o r

t h i s

r e a s o n b u t

b e c a u s e

t h e y

ma y

h a v e much

t o t e l l u s

a b o u t t h e

c e l l u l a r

a n d

m o l e c u l a r

b i o l o g y

o f t h e m o s t

p r i m i t i v e

p r o t o -

z o a a n d

m e t a k a r y o t e s .

T h e

rRNA

t r e e c l e a r l y s u p p o r t s

a

v e r y e a r l y

d i v e r g e n c e

f o r N a e g l e r i a

s p p . a n d

o t h e r

H e t e r -

o l o b o s e a

among


( 1 2 1 ,

1 2 7 )

( F i g .

1 ) .


( l O a )

a n d

L y r o m o n a s

( 1 0 ,

a s

P s a l t e r i o m o -

n a s

v u l g a r i s ) d i f f e r

f r o m o t h e r


a n d

r e s e m b l e


i n l a c k i n g


a n d


a n d

h a v i n g


i n s t e a d ;

n o n e t h e l e s s ,

t h e i r k i n e t i d s

s h o w

t h a t t h e y

a r e

c l e a r l y m o s t

c l o s e l y

r e l a t e d t o

t h e

H e t e r o l o b o s e a

( 1 1 0 ) .

W h e t h e r t h e y

a r e p r i m i t i v e l y

o r

s e c -

o n d a r i l y

w i t h o u t


i s

u n c l e a r .


l a n t e m n a

( l O a ) h a s


s t r u c t u r e s

t h a t

m i g h t

b e e i t h e r

d e g e n e r a t e


( w i t h o u t

c y t o c h r o m e

o x -

i d a s e ) o r

s y m b i o t i c

b a c t e r i a .

B e c a u s e

o f t h e se


f r o m

o t h e r


a

ne w c l a s s , L y r o m o n a d e a ,

i s c r e -

a t e d

f o r

t h e m

( s e e b e l o w ) .

PHYLUM

AND

INFRAKINGDOM

EUGLENOZOA

T h e

g r o u p i n g

o f e u g l e n o i d s

a n d k i n e t o p l a s t a n s

w i t h i n

t h e

p h y l u m

E u g l e n o z o a


1 9 8 1

i s

now

a l m o s t

u n i v e r s a l l y

a c c e p t e d ( 5 2 ,

7 8 b ,

8 1 ,

9 0 , 1 1 3 , 1 3 7 ,

1 3 8 ) . T h e

e x c l u s i o n

o f S t e p h a n o p o g o n

a n d

t h e


( 1 1 0 ) ,

w h i c h

h a v e

s o m e t i m e s

( 1 7 )

a l s o b e e n

i n c l u d e d ,

a n d

t h e i r

t r a n s f e r

i n t o

t h e new p h y l u m

P e r c o l o z o a

( 3 8 ,

4 3 ) , w h i c h

u n l i k e t h e

E u g l e n o z o a l a c k s

G o l g i

d i c t y o s o m e s ,

m a k e s

t h e

p h y l u m

much

m o r e

h o m o g e n e o u s .

B o t h


a n d

m o l e c u l a r

s e q u e n c e

d a t a

s u p p o r t

t h e i n c l u s i o n

o f D i p l o n e m a

( w h i c h

i s

n e i t h e r

a

e u g l e n o i d

n o r

a k i n e t o p l a s t a n )

i n

t h e

E u g l e n o z o a

( 1 3 8 ) , e v e n

t h o u g h i t h a s

f l a t p l a t e - l i k e

r a t h e r

t h a n f l a t

d i s c o i d

c r i s t a e , a n d I h e r e

c r e a t e

a

new e u g l e n o z o a n

s u b p h y l u m

f o r i t .

PARVKINGDOM

ALVEOLATA

AND

I T S

THREE PHYLA

T h e t h r e e

p h y l a

g r o u p e d h e r e

( D i n o z o a ,

C i l i o p h o r a ,

a n d

A p i c o m p l e x a )

f o r m

a

m a j o r p i n n a c l e

o f

p r o t o z o a n e v o l u t i o n

f r o m t h e

p o i nt o f v i e w

o f

t h e s t r u c t u r a l

c o m p l e x i t y

t h a t

c a n

b e

a t t a i n e d

w i t h i n

a s i n g l e c e l l .

A l l t h r e e

p h y l a

h a v e b e e n

a b l e

t o p r o d u c e

i n d i v i d u a l

c e l l s

l a r g e e n o u g h

t o b e

v i s i b l e

w i t h t h e n a k e d

e y e ,

a n d

m a n y o f

t h e m ( e . g . ,

t h e

h y p o t r i c h

c i l i a t e s [ 1 3 1 ] )

p r o b a b l y

h a v e m a n y m o r e

d i f f e r e n t

g e n e s

t h a n

t h e s i m p l e r

a n i m a l s

s u c h

a s

D r o s o p h i l a

a n d

t h e n e m a t o d e

C a e n o r h a b d i t i s .

Much

o f t h i s

c o m p l e x i t y

c a n

b e

a t t r i b u t e d

t o

t h e v a r i e d

u s e s

t o w h i c h

t h e y

h a v e

p u t

c o r t i c a l

a l v e o l i ,

t h e

s h a r e d c h a r a c t e r

t h a t

d i s t i n g u i s h e s

t h e

g r o u p

f r o m

a l l o t h e r

P r o t o z o a .

They a r e h e r e

d i v i d e d

i n t o t w o

s u p e r p h y l a .



a n d

I t s

S o l e

P h y l u m ,

C i l i o p h o r a

T h e p h y l u m

C i l i o p h o r a

( c i l i a t e s

a n d s u c t o r i a n s )

i s

s o

w e l l

d e f i n e d

a s

t o

r e q u i r e

n o d i s c u s s i o n

o f

i t s c o n t e n t s .

F o r

i t s

i n t e r n a l c l a s s i f i c a t i o n ,

I

h a v e

f o l l o w e d

Lynn

a n d

S m a l l

( 9 2 )

a s t o

c l a s s e s a n d

s u b c l a s s e s ,

a l t h o u g h

t h e r e

a r e

c l e a r

i n d i -

c a t i o n s ,

f r o m

b o t h

m o l e c u l a r a n d

u l t r a s t r u c t u r a l d a t a ,

t h a t

t h i s

w i l l

n e e d

r e v i s i o n .

I f ,

a s

I

t h i n k

l i k e l y ( 1 6 ,

3 8 , 4 2 ) ,

t h e

C i l i o p h o r a

a r e

d e r i v e d

f r o m

a b i c i l i a t e C o l p o n e m a - l i k e

d i n o -

z o a n

w i t h

w e l l - d e f i n e d

c o r t i c a l a l v e o l i ,

t h e n

t h e

a b s e n c e

o f

t h e c o r t i c a l

a l v e o l i

i n t h e K a r y o r e l i c t e a

i s

u n l i k e l y

t o

b e

a n c e s t r a l

f o r

t h e

p h y l u m

a s a

w h o l e ,

a n d

o n e

s h o u l d

q u e s t i o n

V O L .

5 7 ,

1 9 9 3



9 7 0

CAVALIER-SMITH

TABLE 4 . C l a s s i f i c a t i o n o f

t h e

k i n g d o m

P r o t o z o a

G o l d f u s s ,

1 8 1 8

s t a t u s

n o v .

O w e n , 1 8 5 8 / 9

e m e n d .


1 9 8 7

S u b k i n g d o m

1 . ADICTYOZOA

s u b k i n g .

n o v .

P h y l u m

1 . PERCOLOZOA


1 9 9 1

S u b p h y l u m

1 . T e t r a m i t i a C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 9 3

S u p e r c l a s s

1 . P e r c o l o m o n a d a

s u p e r c l .

n o v .

C l a s s 1 . P e r c o l o m o n a d e a

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 ( o r d e r

P e r c o l o m o n a d i d a

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 )

S u p e r c l a s s

2 .

S t r i a t o r h i z a

s u p e r c l .

n o v .

C l a s s

1 .


P a g e

a n d

B la nt o n, 1 9 8 5

e m e n d . ( s y n . A c r a s e a O l i v e , 1 9 7 5 e m e n d . C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 7 )

( o r d e r s

S c h i z o p y r e n i d a S i n g h ,

1 9 5 2 ;

A c r a s i d a

S h r o t e r ,

1 8 8 6 e m e n d . P ag e

B l a n t o n ,

1 9 8 5 )

C l a s s

2 .

L y r o m o n a d e a

c l . n o v .

( o r d e r L y r o m o n a d i d a

o r d .

n o v . )

S u b p h y l u m

2 .

P s e u d o c i l i a t a


1 9 9 3

C l a s s 1 .

P s e u d o c i l i a t e a C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 8 1

( s o l e

o r d e r

P s e u d o c i l i a t i d a

C o r l i s s a n d

L i p s c o m b , 1 9 8 2 ;

f a m i l y

S t e p h a n o p o g o n i d a e C o r l i s s ,

1 9 6 1 )

S u b k i n g d o m

2 . DICTYOZOA C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 9 1

B r a n c h 1 .

PARABASALIA

n e w

b r a n c h

P h y l u m

1 .

PARABASALIA

H o n i g b e r g ,

1 9 7 3

s t a t .

n o v .


1 9 8 1

C l a s s 1 .

T r i c h o m o n a d e a

K i r b y ,

1 9 4 7 s t a t .

n o v .

M a r g u l i s ,

1 9 7 4

( o r d e r

T r i c h o m o n a d i d a

K i r b y ,

1 9 4 7 )

C l a s s

2 .

H y p e r m a s t i g e a

G r a s s i

F o a ,

1 9 1 1

s t a t . n o v .

M a r g u l i s ,

1 9 7 4

( o r d e r s L o p h o m o n a d i d a

L i g h t ,

1 9 2 7 ;

T r i c h o n y m p h i d a

P o c h e , 1 9 1 3 )

B r a n c h

2 . BIKONTA

new b r a n c h


1 .

EUGLENOZOA


1 9 8 1

s t a t .

n o v .

P h y l u m

1 .

EUGLENOZOA C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 8 1

S u b p h y l u m

1 . D i p l o n e m i a s u b p h .

n o v .

C l a s s

1 .

D i p l o n e m e a

c l .

n o v .

( o r d e r

D i p l o n e m i d a

o r d .

n o v .

[ D i p l o n e m a

=

I s o n e m a ] )

S u b p h y l u m

2 .

E u g l e n o i d a B u t s c h l i ,

1 8 8 4

( a s

E u g l e n o i d i n a )

e m e n d .

S e n n ,

1 9 0 0

s t a t .

n o v .

C l a s s 1 .

P e t a l o m o n a d e a

c l .

n o v .

( o r d e r

P e t a l o m o n a d i d a

o r d .

n o v . )

C l a s s

2 . P e r a n e m e a

c l .

n o v .

( o r d e r s

P l o e o t i i d a

o r d .

n o v . ;

P e r a n e m i d a

B u t s c h l i ,

1 8 8 4 s t a t .

n o v . )

C l a s s 3 .

A p h a g e a

c l . n o v .

S u b c l a s s 1 . E u g l e n i a

s u b c l . n o v .

( o r d e r s

A s t a s i d a

E h r e n b e r g ,

1 8 3 1

s t a t .

n o v . ;

E u t r e p t i i d a

L e e d a l e ,

1 9 6 7 )

S u b c l a s s

2 . R h a b d o m o n a d i a

s u b c l . n o v .

( o r d e r

R h a b d o m o n a d i d a

L e e d a l e , 1 9 6 7 )

S u b p h y l u m

3 .

K i n e t o p l a s t a

H o n i g b e r g ,

1 9 6 3

s t a t . n o v .

C l a s s 1 .

K i n e t o p l a s t e a

H o n i g b e r g ,

1 9 6 3

e m e n d .

V i c k e r m a n ,

1 9 7 6 s t a t . n o v .

M a r g u l i s ,

1 9 7 4

( =

s u b c l .

B o d o n i d e a

H o l l a n d e ,

1 9 5 8 )

( o r d e r s

B o d o n i d a H o l l a n d e ,

1 9 5 2 e m e n d .

V i c k e r m a n , 1 9 7 6 ,

K r y l o v

e t

a l . , 1 9 8 0 ;

T r y p a n o s o m i d a

K e n t ,

1 8 8 0

s t a t .

n o v . H o l l a n d e ,

1 9 5 2 )


2 .

NEOZOA


1 9 8 3


1 .

CILIOMYXA p a r v k i n g .

n o v .

SUPERPHYLUM 1 . OPALOMYXA

s u p e r p h y l .

n o v .

P h y l u m

1 .

OPALOZOA


1 9 9 1


P r o t e r o z o a


1 9 8 1

e m e n d .

s t a t .

n o v .

1 9 9 3

C l a s s

1 . H e t e r o m i t e a


1 9 9 3

S u b c l a s s

1 .

S a r c o m o n a d i a

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3

S u p e r o r d e r

1 . J a k o b i d e a


1 9 9 3

{ o r d e r s C e r c o m o n a d i d a

P o c h e ,

1 9 1 3 e m e n d .

G r a s s e ,

1 9 5 2

[ C e r c o m o n a s ,

H e t e r o m i t a ,

M a s s i s t e n i a ,

D i s c o c e l i s

( 1 4 1 ) ] ; J a k o b i d a


1 9 9 3

[ J a k o b a

P a t t e r s o n , 1 9 9 0 ] }

S u p e r o r d e r

2 . T h a u m a t o m o n a d i d e a

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3

( o r d e r

T h a u m a t o m o n a d i d a

S h i r k i n a ,

1 9 8 7 )

S u p e r o r d e r

3 .

P r o t e o m y x i d e a L a n k e s t e r ,

1 8 8 5

e m e n d . s t a t .

n o v .


1 9 9 3

( o r d e r s

P s e u d o s p o r i d a

C a v a l i e r -

S m i t h , 1 9 9 3 ;

L e u c o d i c t y i d a


1 9 9 3 )

S u b c l a s s

2 .

T h e c o m o n a d i a

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 { o r d e r s A p u s o m o n a d i d a K a r p o v

M y l n i k o v ,

1 9 8 9 [ A m a s t i g o m o n a s

a n d

A p u s o m o n a s

( i n c l . R o s t r o m o n a s , r e f e r e n c e 7 9 ] ; C r y o m o n a d i d a


1 9 9 3

[ C r y o t h e c o m o n a s

( 1 3 6 ) ] }

S u b c l a s s

3 .

A n i s o m o n a d i a


1 9 9 3

( o r d e r s

D i p h y l l e i d a C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 9 3 ; P r o t e r o m o n a d i d a G r a s s 6 , 1 9 5 7

e m e n d . C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 )

S u b c l a s s 4 .

P h a g o d i n i a

s u b c l .

n o v .

{ o r d e r P h a g o d i n i d a o r d . n o v .

[ P h a g o d i n i u m ( 8 1 a ) ] }

C l a s s

2 .

T e l o n e m e a


1 9 9 3 ( o r d e r s

T e l o n e m i d a C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 ; N e p h r o m y c i d a


1 9 9 3

[ N e p h r o m y c e s G i a r d ,

1 8 8 8 ] )

C l a s s

3 .

C y a t h o b o d o n e a

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 ( o r d e r s P s e u d o d e n d r o m o n a d i d a H i b b e r d ,

1 9 8 5 ; S p o n g o m o n a d i d a H i b b e r d , 1 9 8 3

[ i n c l u d i n g

P h a l a n s t e r i i d a

H i b b e r d ,

1 9 8 3 ] ; K a t h a b l e p h a r i d a C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 )

C l a s s

4 .

E b r i d e a

L e m m e r m a n n ,

1 9 0 1

e m e n d .

D e f l a n d r e ,

1 9 3 6

s t a t .

n o v . L o e b l i c h

I I I ,

1 9 7 0

o r t h o g .

e m e n d .

( o r d e r

E b r i i d a

D e f l a n d r e ,

1 9 3 6 )

C l a s s

5 .

P h y t o m y x e a

E n g l e r P r a n t l , 1 8 9 7 o r t h o g . e m e n d .

( o r d e r s

P h a g o m y x i d a

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 ;

P l a s m o d i o p h o r i d a

C o o k , 1 9 2 8 )

S u b p h y l u m

2 .

O p a l i n a t a W e n y o n , 1 9 2 6

s t a t .

n o v .

e m e n d . C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3

C l a s s

1 .

O p a l i n e a W e n y o n ,

1 9 2 6 s t a t .

n o v .

e m e n d . C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 9 3

( o r d e r s

K a r o t o m o r p h i d a C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 ;

O p a l i n i d a

P o c h e , 1 9 1 3

s t a t . n o v .

H a l l , 1 9 5 3 )

S u b p h y l u m

3 .

K i n e t o m o n a d a


1 9 9 3 .

C l a s s 1 . K i n e t o m o n a d e a

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3

( o r d e r s H i s t i o n i d a C av a l i e r -S m i t h ,

1 9 9 3 ; H e l i o m o n a d i d a C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 )

S u b p h y l u m

4 .

H e m i m a s t i g o p h o r a

F o i s s n e r , B l a t t e r e r

F o i s s n e r , 1 9 8 8

s t a t . n o v .

C l a s s 1 . H e m i m a s t i g e a F o i s s n e r , B l a t t e r e r

F o i s s n e r , 1 9 8 8 ( o r d e r H e m i m a s t i g i d a F o i s s n e r ,

B l a t t e r e r F o i s s n e r , 1 9 8 8

[ S p i r o n e m a ,

S t e r e o n e m a ,

H e m i m a s t i x ] )

C o n t i n u e d

o n f o l l o w i n g

page

MICROBIOL.

REV.



KINGDOM

PROTOZOA AND I T S

PHYLA

9 7 1

TABLE

4 - C o n t i n u e d

P h y l u m 2 .

MYCETOZOA d e B a r y, 1 8 7 3 s t a t .

n o v .

E n g l e r

P r a n t l , 1 8 8 8


Eumyxa

n o m e n

novum p r o P l a s m o d i o g y m n o m y c o t i n a

M a r t i n ,

A l e x o p o u l o s

F a r r ,

1 9 8 3

C l a s s 1 .

P r o t o s t e l e a

O l i v e

S t o i a n o v i t c h ,

1 9 6 6

C l a s s 2 . M y x o g a s t r e a F r i e s , 1 8 2 9

s t a t .

n o v .

S u b c l a s s 1 . G a s t r o m y x i a n o m e n

n o v u m

p r o

M y x o g a s t r o m y c e t i d a e

S u b c l a s s

2 .

S t e m o n i t i a R o s s ,

1 9 7 3

o r t h o g . e m e n d .

S u b p h y l u m

2 .

D i c t y o s t e l i a

L i s t e r ,

1 9 0 9 s t a t .

n o v .

C l a s s 1 .

D i c t y o s t e l e a

L i s t e r , 1 9 0 9

s t a t .

n o v .

SUPERPHYLUM

2 .

CHOANOZOA


1 9 8 3 s t a t . n o v .

P h y l u m

1 .

CHOANOZOA


1 9 8 1

e m e n d .

1 9 8 3

C l a s s 1 .

C h o a n o m o n a d e a K r y l o v

e t

a l . ,

1 9 8 0

( s y n .

C r a s p e d o p h y c e a e C h a d e f a u d , 1 9 6 0 ,

C r a s p e d o m o n a d o p h y c e a e

H i b b e r d ,

1 9 7 6 ;

b o t h

u n s u i t a b l e f o r

a p u r e l y

z o o l o g i c a l t a x o n ) ( o r d e r C h o a n o f l a g e l l i d a K e n t , 1 8 8 0

e m e n d .

H i b b e r d , 1 9 8 3

=

f a m i l y

C r a s p e d o m o n a d i n a S t e i n , 1 8 7 8 )

P a r v k d n g d o m 2 .

ALVEOLATA

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 1

s t a t . n o v .

SUPERPHYLUM

1 . MIOZOA


1 9 8 7

P h y l u m 1 .

DINOZOA


1 9 8 1

e m e n d .

S u b p h y l u m

1 . P r o t a l v e o l a t a


1 9 9 1

C l a s s 1 .

C o l p o n e m e a

c l . n o v .

( o r d e r

C o l p o n e m i d a o r d . n o v . )

C l a s s

2 .

O x y r r h e a

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 7

( o r d e r

O x y r r h i d a

o r t h o g .

e m e n d .

p r o

O x y r r h i n a l e s

S o u r n i a i n

T a y l o r ,

1 9 9 0 )

C l a s s

3 .

E l l o b i o p s e a o r t h o g . e m e n d . p r o E l l o b i o p h y c e a e

L o e b l i c h I I I , 1 9 7 0

S u b p h y l u m 2 . D i n o f l a g e l l a t a B u t s c h l i ,

1 8 8 5 s t a t . n o v .


1 9 9 1

( o r i g i n a l l y a c l a s s )

( s y n .

C i l i o f l a g e l l a t a

M u l l e r ,

D i n o p h y t a a u c t . ,

D i n o p h y c e a e P a s c h e r ,

1 9 1 4 )

S u p e r c l a s s

1 . S y n d i n a s u p e r c l . n o v .

C l a s s

1 .

S y n d i n e a C ha t t o n, 1 9 2 0

s t a t .

n o v . L oe b li c h , 1 9 7 6

o r t h o g .

e m e n d .

C o r l i s s ,

1 9 8 4

S u p e r c l a s s

2 .

H e m i d i n i a s u p e r c l .

n o v .

C l a s s

1 .

N o ct i l u c ea H a e c k e l , 1 8 6 6 s t a t .

n o v .

( o r d e r C y s t o f l a g e l l a t a

H a e c k e l , 1 8 7 3 s t a t . n o v . B u t s c h l i , 1 8 8 7 )

C l a s s

2 .

H a p l o z o o i d e a P o c h e , 1 9 1 1 ( s y n .

B l a s t o d i n i p h y c e a e Fensome e t a l . , 1 9 9 3 o r t h o g . e m e n d . ) ( o r d e r

B l a s t o d i n i d a C h a t t o n ,

1 9 0 6 )

S u p e r c l a s s

3 .

D i n o k a r y o t a s u p e r c l .

n o v .

C l a s s

1 . P e r i d i n e a

E h r e n b e r g ,

1 8 3 0 s t a t . n o v .

W e t t s t e i n , 1 9 0 1 e m e n d .

S u b c l a s s 1 .

G y m n o d i n o i d i a P o c h e , 1 9 1 3

s t a t . n o v . ( s y n .

G y m n o d i n i p h y c i d a e

Fensome e t

a l . ,

1 9 9 3 )

S u b c l a s s

2 .

P e r i d i n o i d i a P o c h e , 1 9 1 3 s t a t .

n o v . F r i t s c h , 1 9 3 5 ( s y n . P e r i d i n i p h y c i d a e Fensome e t

a l . , 1 9 9 3 )

S u b c l a s s 3 .

P r o r o c e n t r o i d i a Lemmermann, 1 8 9 9 , s t a t .

n o v . ( s y n . P r o r o c e n t r o p h y c i d a e Fensome e t a l . , 1 9 9 3 )

S u b c l a s s 4 . D e s m o c a p s o i d i a

P a s c h e r ,

1 9 4 1 s t a t . n o v .

S u b c l a s s

5 . T h o r a c o s p h a e r o i d i a

s u b c l .

n o v .

C l a s s

2 . B i l i d i n e a

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 ( o r d e r s

D i n o p h y s i d a

L i n d e m a n n ,

1 9 2 8 a n d N a n n o c e r a t o p s i d a )

P h y l u m

2 . APICOMPLEXA

L e v i n e , 1 9 7 0 e m e n d .

S u b p h y l u m

1 .

A p i c o m o n a d a s u b p h . n o v .

C l a s s 1 .

A p i c o m o n a d e a c l .

n o v .

( o r d e r s

P e r k i n s i d a L e v i n e , 1 9 7 8 ; C o l p o d e l l i d a o r d . n o v .

p r o S p i r o mo n a d i d a K r y l o v

M y l n i k o v , 1 9 8 6 )

S u b p h y l u m

2 .

G a m o n t o z o a

s u b p h .

n o v .

I n f r a p h y l u m 1 .

S p o r o z o a L e u c k a r t ,

1 8 7 9

s t a t .

n o v .

S u p e r c l a s s

1 .

G r e g a r i n i a

D u f o u r , 1 8 2 8

s t a t .

n o v .

C l a s s 1 .

E o g r e g a r i n e a

c l .

n o v .

C l a s s

2 .

N e o g r e g a r i n e a

c l . n o v .

S u p e r c l a s s

2 .

C o c c i d i a

L eu c k a r t , 1 8 7 9 s t a t .

n o v .

C l a s s

1 .

C o e l o t r o p h e a

c l . n o v .

C l a s s

2 .

E u c o c c i d e a

c l .

n o v .

I n f r a p h y l u m 2 . H e m a t o z o a

V i v i e r , 1 9 8 2 s t a t . n o v .

C l a s s

1 .

H a e m o s p o r e a D a n i l e w s k y ,

1 8 8 5

s t a t . n o v .

S l e i g h ,

1 9 8 9

C l a s s

2 .

P i r o p l a s m e a

W e n y o n , 1 9 2 6 s t a t .

n o v .

L e v i n e ,

1 9 7 1

SUPERPHYLUM 2 .

HETEROKARYOTA

H i c k s o n ,

1 9 0 3

s t a t .

n o v .

P h y l u m

3 .

CILIOPHORA D o f l e i n , 1 9 0 1 s t a t . n o v .

C o p e l a n d ,

1 9 5 6 e m e n d . a u c t .

C l a s s

1 .

S p i r o t r i c h e a B u t s c h l i ,

1 8 8 9 s t a t . n o v .

S u b c l a s s

1 .

H e t e r o t r i c h i a

S t e i n ,

1 8 5 9 s t a t .

n o v .

S u b c l a s s 2 .

C h o r e o t r i c h i a

S m a l l

L y n n ,

1 9 8 5

S u b c l a s s

3 .

S t i c h o t r i c h i a S m a l l

L y n n ,

1 9 8 5

C l a s s

2 .

P r o s t o m a t e a

S c h e w i a k o f f ,

1 8 9 6

C l a s s 3 . L i t o s t o m a t e a

S m a l l

L y n n ,

1 9 8 1

S u b c l a s s 1 .

H a p t o r i a C o r l i s s ,

1 9 7 4

S u b c l a s s

2 .

T r i c h o s t o m a t i a

B u t s c h l i ,

1 8 8 9

C l a s s

4 .

P h y l l o p h a r y n g e a

d e

P u y t o r a c

e t

a l . ,

1 9 7 4

S u b c l a s s

1 .

P h y l l o p h a r y n g i a

d e

P u y t o r a c

e t

a l . ,

1 9 7 4

S u b c l a s s 2 . C h o n o t r i c h i a

W a l l e n g r e n ,

1 8 9 5

S u b c l a s s

3 . S u c t o r i a

B u t s c h l i ,

1 8 8 9

C l a s s 5 .

N a s s o p h o r e a

S m a l l

L y n n ,

1 9 8 1

S u b c l a s s 1 .

N a s s o p h o r i a

S m a l l

L y n n ,

1 9 8 1

S u b c l a s s

2 .

H y p o t r i c h i a S t e i n ,

1 8 5 9

s t a t . n o v .

C o n t i n u e d on

f o l l o w i n g p a g e

V O L .

5 7 ,

1 9 9 3



C l a s s

6 .

O l i g o h y m e n o p h o r e a

d e P u y t o r a c

e t

a l . , 1 9 7 4

S u b c l a s s

1 . H y m e n o s t o m a t i a

D e l a g e H e r o u a r d , 1 8 9 6

s t a t .

n o v .

S u b c l a s s

2 . P e r i t r i c h i a

S t e i n , 1 8 5 9

s t a t .

n o v .

S u b c l a s s 3 .

A s t o m a t i a S c h e w i a k o f f , 1 8 9 6

S u b c l a s s

4 .

A p o s t o m a t i a

C h a t t o n

L w o f f , 1 9 2 8

S u b c l a s s 5 . P l a g i o p y l i a

S m a l l L y n n , 1 9 8 5

C l a s s

7 .

C o l p o d e a

d e

P u y t o r a c

e t

a l . ,

1 9 7 4

C l a s s

8 . K a r y o r e l i c t e a C o r l i s s ,

1 9 7 4


3 . ACTINOPODA

C a l k i n s ,

1 9 0 2 s t a t .

n o v .

( o r i g i n a l l y a

c l a s s )

P h y l u m

1 .

HELIOZOA H a e c k e l , 1 8 6 6

e m e n d .

s t a t .

n o v .

M a r g u l i s ,

1 9 7 4

C l a s s 1 .

N u c l e o h e l e a c l . n o v .

( o r d e r s

D e s m o t h o r a c i d a H e r t w i g

L e s s e r ,

1 8 7 4 ;

A c t i n o p h r y i d a H a r t m a n n , 1 9 1 3 )

C l a s s

2 . C e n t r o h e l e a

K u h n ,

1 9 2 6

( o r d e r s A x o p l a s t h e l i d a

F e b v r e - C h e v a l i e r ,

1 9 8 4

s t a t .

n o v . ; C e n t r o p l a s t h e l i d a

F e b v r e -

C h e v a l i e r , 1 9 8 4

s t a t .

n o v . )

P h y l u m 2 .

RADIOZOA


1 9 8 7

S u b p h y l u m

1 .

S p a s m a r i a

s u b p h .

n o v .

C l a s s

1 .

A c a n t h a r e a

H a e c k e l ,

1 8 8 1 s t a t . n o v .

S u b c l a s s

1 .

H o l a c a n t h i a s u b c l . n o v .

( o r d e r s

H o l a c a n t h i d a S c h e w i a k o f f ,

1 9 2 6 ;

P l e g m a c a n t h a ,

R e c h e t n i a k , 1 9 8 1 )

S u b c l a s s 2 .

E u a c a n t h i a

s u b c l .

n o v .

( 3 o r d e r s )

C l a s s

2 .

S t i c h o l o n c h e a P o c h e ,

1 9 1 3

s t a t . n o v .

P e t r u s h e v s k a j a ,

1 9 7 7

S u b p h y l u m

2 . R a d i o l a r i a M u l l e r ,

1 8 5 8

e m e n d . s t a t . n o v .

C l a s s 1 .

P o l y c y s t i n e a

E h r e n b e r g ,

1 8 3 8 s t a t .

n o v .

S u b c l a s s

1 .

S p u m e l l a r i a E h r e n b e r g ,

1 8 7 5

S u b c l a s s

2 . N a s s e l l a r i a

E h r e n b e r g ,

1 8 7 5

C l a s s

2 . P h a e o d a r e a

H a e c k e l ,

1 8 7 9


4 . NEOSARCODINA

p a r v k i n g .

n o v .

P h y l u m

1 . RHIZOPODA

D u j a r d i n ,

1 8 3 5 s t a t .

n o v .

H a e c k e l ,

1 8 6 6 e m e n d .

C l a s s

1 .

L o b o s e a

C a r p e n t e r ,

1 8 6 1

s t a t .

n o v .

e m e n d .

S u b c l a s s

1 .

G y m n a m o e b i a H a e c k e l ,

1 8 6 2

s t a t .

n o v .

( o r d e r s

E u a m o e b i d a L e p s i ,

1 9 6 0 ;

L e p t o m y x i d a

P u s s a r d

P o n s ,

1 9 7 6

e m e n d . P a g e ,

1 9 8 7 ;

C o p r o m y x i d a

o r d .

n o v . ; A c a n t h o p o d i d a

P a g e , 1 9 7 6 ;

L o b o r e t i c u l a t i d a P a g e , 1 9 8 7 ) .

S u b c l a s s

2 . T e s t a c e a l o b o s i a

d e

S a e d e l e e r ,

1 9 3 4

( o r d e r s

A r c e l l i n i d a

K e n t , 1 8 8 0 ,

T r i c h o s i d a

M o b i u s ,

1 8 8 9

H i m a t i s m e n i d a

P a g e , 1 9 8 7 )

C l a s s

2 . F i l o s e a L e i d y ,

1 8 7 9

e m e n d .

S u b c l a s s

1 . C r i s t i d i s c o i d i a P a g e ,

1 9 8 7 s t a t . n o v .

( o r d e r s

N u c l e a r i i d a

o r d .

n o v . ;

F o n t i c u l i d a

o r d .

n o v . )

S u b c l a s s

2 . C r i s t i v e s i c u l a t i a

P a g e ,

1 9 8 7 s t a t . n o v .

( o r d e r

V a m p y r e l l i d a S t a r o b o g a t o v

e x

K r y l o v

e t

a l . , 1 9 8 0 )

S u b c l a s s

3 . T e s t a c e a f i l o s i a

De

S a e d e l e e r ,

1 9 3 4

( o r d e r

G r o m i i d a

C l a p a r e d e

L a c h m a n n , 1 8 5 9 )

P h y l u m

2 .

RETICULOSA

C a r p e n t e r ,

1 8 6 2 e m e n d . s t a t . n o v .

( s y n . G r a n u l o r e t i c u l o s a )

d e

S a e d e l e e r ,

1 8 3 4

S u b p h y l u m

1 .

A t h a l a m i a

s u b p h .

n o v .

C l a s s

1 .

A t h a l a m e a

H a e c k e l ,

1 8 6 2 s t a t .

n o v .

L e e ,

1 9 9 0

( o r d e r s

A t h a l a m i d a

H a e c k e l ,

1 8 6 2 ;

P r o m y c e t o z o i d a

G r e l l ,

1 9 8 5 )

S u b p h y l u m

2 . F o r a m i n i f e r a

( D ' O r b i g n y , 1 8 2 6 )

E i c h w a l d ,

1 8 3 0

s t a t .

n o v .

M i k h a l e v i c h ,

1 9 8 0

C l a s s 1 . M o n o t h a l a m e a H a e c k e l ,

1 8 6 2 s t a t .

n o v .

C l a s s

2 .

P o l y t h a l a m e a

E h r e n b e r g ,

1 8 3 8 s t a t .

n o v .


1 9 8 0

S u b c l a s s

1 .

A l l o g r o m i o i d i a C h a p m a n

P a r r ,

1 9 3 6 s t a t .

n o v .


1 9 8 0

S u b c l a s s

2 . T e x t u l a r i d i a

L a n k e s t e r ,

1 8 8 5 s t a t .

n o v .


1 9 8 0

( o r d e r s

A m m o d i s c i d a ; L i t u o l i d a )

S u b c l a s s

3 .

F u s u l i n i d i a

F u r s e n k o ,

1 9 5 8

s t a t .

n o v .

( o r i g .

o r d e r )

S u b c l a s s

4 . M i l i o l i d i a L a n k e s t e r ,

1 8 8 5 s t a t .

n o v .

S a i d o v a ,

1 9 8 1

( o r d e r

M i l i o l i d a )

S u b c l a s s

5 .

R o t a l i d i a

L a n k e s t e r , 1 8 8 5 ,

s t a t .

n o v .

( o r d e r s

N o d o s a r i i d a ;

B u l i m i n i d a ;

D i s c o r d i d a ; S p i r i l l i n i d a ; G l o b i g e r i n i d a ;

O r b i l o i d i d a ;

C a s s i d u l i n i d a ;

C e r t e r i n i d a ; R o b e r t i n i d a )


i n c e r t a e s e d e s :

C l a s s

X e n o p h y o p h o r e a b

S c h u l z e ,

1 9 0 4

C l a s s

S c h i z o c l a d e a b

C e d h a g e n

M a t t s o n ,

1 9 9 2

C l a s s

H o l o s e a c l . n o v .

( o r d e r

L u f f i s p h a e r i d a

o r d .

n o v . )

P a r v k d n g d o m

5 . ENTAMOEBIA

p a r v k i n g .

n o v .

P h y l u m

1 . E n t a m o e b i a p h y l .

n o v .

C l a s s

1 . E n t a m o e b e a


1 9 9 1

( o r d e r

E n t a m o e b i d a

o r d .

n o v . )

P a r v l d n g d o m

6 . MYXOZOA

G r a s s e ,

1 9 7 0

s t a t .

n o v . e m e n d .

P h y l u m

1 . MYXOSPORIDIA B u t s c h l i , 1 8 8 1

s t a t .

n o v . G r a s s e ,

1 9 7 0

P s e u d o c l a s s

1 .

M y x o s p o r e a c

B u t s c h l i ,

1 8 8 1

s t a t . n o v .

P s e u d o c l a s s 2 .

A c t i n o m y x e a c

S t o l c ,

1 8 9 9 s t a t . n o v .

( s y n . A c t i n o s p o r e a

N o b l e , 1 9 8 0 )

P h y l u m

2 . HAPLOSPORIDIA C a u l l e r y

M e s n i l ,

1 8 9 9

s t a t .

n o v . C o r l i s s ,

1 9 8 4

C l a s s 1 .

H a p l o s p o r e a

C h a t t o n ,

1 9 1 1 s t a t . n o v .

D e s p o r t e s

a n d

N a s h e d , 1 9 8 3

P h y l u m

3 .

PARAMYXIA

C h a t t o n , 1 9 1 1

s t a t .

n o v .

C l a s s 1 .

P a r a m y x e a

C h a t t o n , 1 9 1 1 ,

s t a t .

n o v . e m e n d . D e s p o r t e s , 1 9 8 1 ( o r d e r s

P a r a m y x i d a C h a t t o n ,

1 9 1 1 ; M a r t e i l i i d a

D e s p o r t e s

G i n s b u r g e r - V o g e l , 1 9 7 7 )


7 . MESOZOA v a n

B e n e d e n , 1 8 7 6 s t a t . n o v .

P h y l u m

1 . MESOZOA v a n B e n e d e n , 1 8 7 6

C l a s s

1 .

R h o m b o z o a

v a n

B e n e d e n , 1 8 7 6 ( o r d e r s D i c y e m i d a v a n

B e ne d e n ; H e t e r o c y e m i d a v a n

B e n e d e n )

C l a s s

2 . O r t h o n e c t e a

G i a r d , 1 8 7 9

s t a t .

n o v .

( o r d e r O r t h o n e c t i d a

G i a r d ,

1 8 7 9 )

a

A

f e w

o r d e r s

a r e

i n c l u d e d

f o r

s o m e

o f

t h e

l e s s e r

k n o w n g r o u p s ,

b u t

o r d e r s

a r e o m i t t e d f o r t h e l a r g e r

a n d b e t t e r s t u d i e d o n e s . T h e r e i s

a

c l e a r

n e e d t o d i v i d e

t h e

C i l i o p h o r a

i n t o

s u b p h y l a ,

b u t

t h i s

i s n o t

d o n e

h e r e

s i n c e

r e c e n t w o r k c a s t s d o u b t o n

e a r l i e r s u b p h y l e t i c

c l a s s i f i c a t i o n s .

I n

t h i s

t a b l e I h a v e

a t t e m p t e d t o

c i t e

t h e n a m e s o f

t h e

o r i g i n a l

a u th o rs o f

t a x a , t h e

n a m e s o f t h o s e wh o a s s i g n e d

t h e m t o

t h e i r

p r e s e n t

r a n k ,

a n d

a l s o t h o s e wh o

f i n a l l y e m e n d e d t h e t a x o n t o

g i v e

i t

i t s

p r e s e n t

c o m p o s i t i o n .

B u t f o r t a x a

t h a t

h a v e u n d e r g o n e m u l t i p l e

e m e n d a t i o n s , I h a v e

n o t c i t e d e a r l i e r e m e n d e r s .

S t a t . n o v . i n d i c a t e s a r an k

d i f f e r e n t

f r o m

t h e

o r i g i n a l

o n e .

b

I n c e r t a e

s e d e s b e c a u s e t h e y

a re t h e

o n l y c l a s s e s

u n s t u d i e d b y e l e c t r o n m i c r o s c o p y .

Ma y

b e d i f f e r e n t

p h a s e s

o f s a m e

o r g a n i s m s

( 1 5 0 ) .

TABLE

4Continued


MICROBIOL. REV.



KINGDOM

PROTOZOA

AND

I T S

PHYLA 9 7 3

t h e

c o m m o n

a s s u m p t i o n

t h a t t h e

K a r y o r e l i c t e a a r e t h e m o s t

p r i m i t i v e

c i l i a t e s .

T h e

v e r y

d i f f e r e n t

e x t r u s o m e s

o f k a r y o -

r e l i c t i d s

c o m p a r e d

w i t h

o t h e r

c i l i a t e s ( 1 1 7 b )

s u p p o r t s

t h e i r

s t a t u s a s

a

s e p a r a t e

c l a s s ,

b u t t h e

a b s e n c e

o f

t y p i c a l

s p i n d l e

t r i c h o c y s t s

i s

p r o b a b l y

t h e

r e s u l t

o f

a

s e c o n d a r y l o s s . S i n c e

t h i s

t y p e

o f

t r i c h o c y s t

i s

a l s o

p r e s e n t

i n

D i n o z o a , t h e y

w e r e

p r o b a b l y

a l s o

p r e s e n t

i n

t h e

a n c e s t r a l

c i l i a t e ; i t

i s

t h e r e f o r e

u n l i k e l y

t h a t

t h e y

e v o l v e d o n l y

a f t e r

t h e

d i v e r g e n c e

o f

k a r y o r e l i c t i d s

f r o m

o t h e r

c i l i a t e s ,

a s

R a i k o v

p r o p o s e d

( 1 1 7 b ) .


M i o z o a

M i o z o a

( 2 7 ) c o m p r i s e

t h e

p h y l a

D i n o z o a

a n d

A p i c o m -

p l e x a ,

w h i c h

h a v e

o n l y

a

s i n g l e

t y p e

o f

h a p l o i d

n u c l e u s

i n

c o n t r a s t t o

t h e

h e t e r o k a r y o t i c C i l i o p h o r a ,

w h i c h h a v e

s e p a -

r a t e

d i p l o i d

m i c r o n u c l e i

a n d

m u l t i p l o i d

m a c r o n u c l e i .

I t i s

o f t e n

s t a t e d

( 1 1 7 a )

t h a t t h e i r

m e i o s i s i s

u n u s u a l i n

h a v i n g

o n l y

a

s i n g l e

s t e p ,

n o t

two a s

i n

most

o t h e r


b u t

how

w i d e l y

t r u e t h i s i s i s

u n c l e a r .

P h y l u m

D i n o z o a

Emended

T h e

p h y l u m

most

c l o s e l y

a l l i e d

t o

C i l i o p h o r a

b y

u l t r a -

s t r u c t u r a l

c r i t e r i a a n d

b y

rDNA

p h y l o g e n e t i c s

i s t h e

D i n o -

z o a .

As

o r i g i n a l l y

d e f i n e d

( 1 7 ) ,

t h i s

i n c l u d e d

o n l y

D i n o f l a g e l -

l a t a a n d

O x y r r h i s .

T h e

m a j o r

i n n o v a t i o n

h e r e

i s

t o

i n c l u d e

C o l p o n e m a a l s o ,

w h i c h s e v e r a l

a u t h o r s

h a v e

p r o p o s e d

a s a

p o t e n t i a l

a n c e s t o r f o r

b o t h


a n d

c i l i a t e s

( 8 4 a ) .

I

h a v e

l o n g

c o n s i d e r e d t h e

p r e s e n c e

o f

c o r t i c a l a l v e o l i

( c o m m o n

t o

C o l p o n e m a ,

O x y r r h i s ,


a n d

m o s t

c i l i a t e s ,

a s w e l l a s

t o t h e

p h y l u m G l a u c o p h y t a

[ e . g . ,

C y a n -

o p h o r a ]

o f t h e

p l a n t s u b k i n g d o m B i l i p h y t a )

t o b e

o f

k e y

s y s t e m a t i c

a n d


i m p o r t a n c e ( 1 6 , 1 7 , 1 8 , 2 9 ,

3 8 ) .

I

p o s t u l a t e

t h a t c o r t i c a l a l v e o l i

o r i g i n a t e d

once

o n l y

i n

e v o l u t i o n

a n d

s h o u l d b e

u s e d

a s a

p o s i t i v e

c h a r a c t e r

d e f i n i n g

t h e

D i n o z o a ,

t o g e t h e r

w i t h t h e a b s e n c e

o f t h e

a p i c a l c o m p l e x

( d i s t i n g u i s h i n g

t h e m

f r o m

A p i c o m p l e x a ) ,

a b s e n c e

o f

m a c r o -

n u c l e i


t h e m

f r o m

C i l i o p h o r a ) ,

a n d

a b s e n c e

o f


w i t h

p h y c o b i l i s o m e s


t h e m f r o m

G l a u c o p h y t a

i n t h e

p l a n t k i n g d o m ,

w h i c h u n l i k e t h e t h r ee

a l v e o l a t e

p h y l a

h a v e

f l a t t i s h m i t o c h o n d r i a l

c r i s t a e ) .

E a r l i e r ,

I

a r g u e d ,

f r o m t h e i r

p r e s e n c e

i n

b o t h


a n d


t h a t

a l v e o l i were a l s o

p r e s e n t

i n

t h e

f l a g e l l a t e

t h a t

o r i g i n a l l y

c o n v e r t e d a

s y m b i o t i c

c y a n o b a c t e -

r i u m

i n t o

t h e

f i r s t


( 1 8 ) .

T h e

f a c t t h a t

V i r i d i p l a n -

t a e , B i l i p h y t a ,

a n d

D i n o z o a

d i v e r g e

m o r e

o r l e s s s i m u l t a -

n e o u s l y

on t h e 1 8 S

rDNA

t r e e

( 7 ,

1 2 1 )

i s c o n s i s t e n t

w i t h t h i s

t h e s i s . A l s o c o n s i s t e n t

i s

t h e

p r e s e n c e

o f a

c - l i k e

c h l o r o p h y l l

i n a f e w

p r a s i n o p h y t e g r e e n a l g a e

( 1 4 8 ) ,

t h e s i m i l a r i t i e s o f


a / b

a n d

a / c

b i n d i n g p r o t e i n s

( 9 4 ) ,

a n d t h e d i v e r -

s i t y

i n t h e

p i g m e n t c o m p o s i t i o n ( c h l o r o p h y l l

c

w i t h o u t

o r

w i t h

[ 1 2 2 ] i n t r a t h y l a k o i d a l p h y c o b i l i n s )

o f

d i n o f l a g e l l a t e


s i n c e

s u c h

d i v e r s i t y

c a n

b e

i n t e r p r e t e d

a s

a

c o n s e q u e n c e

o f

t h e

i n i t i a l

r a d i a t i o n

o f

t h e

f i r s t


( 1 8 ) . I f , h o w e v e r ,

t h e

e u g l e n o i d s

a l s o

o b t a i n e d

t h e i r c h l o r o -

p l a s t s

d u r i n g

t h e s a m e

p r i m a r y

s y m b i o s i s ,

a s i s

p o s s i b l e ( 3 9 )

d e s p i t e

t h e f a c t

t h a t

t h e n u c l e a r 1 8 S

rRNA

g e n e

s h o w s

e u g l e n o i d s

t o h a v e

d i v e r g e d

o n t h e

m e t a k a r y o t e

t r e e

l o n g

b e f o r e t h e o t h e r

a l g a e ( 7 ,

1 2 7 ) ,

r a t h e r t h a n


f r o m

a n o t h e r

e u k a r y o t e

a s

p r o p o s e d

b y T a y l o r

( 1 3 3 )

a n d

G i b b s

( 6 4 ) ,

i t w o u l d b e m o r e

l i k e l y

t h a t c o r t i c a l

a l v e o l i

e v o l v e d

a f t e r t h e

o r i g i n

o f

c h l o r o p l a s t s ( 3 9 ) .

T h e

rDNA

e v i d e n c e

t h a t

O x y r r h i s

d i v e r g e d

f r o m P e r i d i n e a

b e f o r e

a n y

o f t h e m

d i d f r o m

e a c h

o t h e r

( 8 7 )

a n d

t h e

c o m p l e t e l y

d i f f e r e n t

b u t

u n i q u e

m i t o t i c

m e c h a n i s m s o f

O x -

y r r h i s

a n d

d i n o f l a g e l l a t e s t o g e t h e r j u s t i f y

p l a c i n g t h e m

i n

s e p a r a t e s u b p h y l a . T h e d i f f e r e n c e s b e t w e e n

O x y r r h i s

a n d

C o l p o n e m a , t h o u g h s u f f i c i e n t

t o j u s t i f y

t h e i r

s e p a r a t i o n

i n

s e p a r a t e c l a s s e s , a r e

n o t

s u f f i c i e n t t o

r e q u i r e

s e p a r a t e

s u b -

p h y l a f o r t h e m : I h a v e

t h e r e f o r e

c r e a t e d a new d i n o z o a n

s u b p h y l u m , P r o t a l v e o l a t a , t o

c o n t a i n a l l

n o n d i n o f l a g e l l a t e

a l v e o l a t e z o o f l a g e l l a t e s

t h a t

l a c k

a s p o r o z o a n - l i k e

a p i c a l

c o m p l e x

( s e e

l a t e r

d i s c u s s i o n ) .

I t

s e e m s

l i k e l y

t h a t

O x y r r h i s ,

d i n o f l a g e l l a t e s , a n d

C i l i o p h o r a

e v o l v e d i n d e p e n d e n t l y f r o m

a

c o r t i c a l l y a l v e o l a t e C o l p o n e m a - l i k e d i n o z o a n. S i n ce b o t h

S y n d i n e a a n d G l a u c o p h y t a p r o b a b l y h a v e

n o r m a l

h i s t o n e s

( j u d g i n g s o l e l y

b y

m i c r o s c o p y )

a n d

s i n c e B i l i d i n e a

a n d

P e r i di n ea c o nt a i n p h o t o s y nt h e t i c m e m b e r s , i t f o l l o w s t h a t

i f

t h e c h l o r o p l a s t s i n

t h e s e

t h r e e l a s t c la s se s a re

d i r e c t l y

r e l a t e d ( i . e . , b y v e r t i c a l

r a t h e r

t h a n

h o r i z o n t a l

t r a n s m i s s i o n ) ,

t h e n

t h e

a n c e s t r a l

d i n o f l a g e l l a t e wa s


a n d



( i . e . , S y n d i n e a , N o c t i l u -

c e a , H a p l o z o o i d e a

m a n y

P e r i d i n e a , a n d some B i l i d i n e a )

a r e

d e r i v e d ;

m o r e o v e r ,


m u s t

h a v e

o r i g i n a t e d

i n

d i n o f l a g e l l a t e s p r i o r t o t h e

l o s s

o f h i s t o n e s a n d e v o l u t i o n

o f

5 OH

u r a c i l

i n t h e i r DNA a n d

a l s o p r i o r t o t h e o r i g i n

o f t h e


e x o n u c l e a r

s p i n d l e .

T h i s c a n

b e

t e s t e d

b y

rDNA

p h y l o g e n e t i c s .

T h e e l lo b i o p s i d s a r e

h e r e

t e n t a t i v e l y

a l s o

p l a c e d a s a

s e p a r a t e

c l a s s

w i t h i n

t h e

P r o t a l v e o l a t a

b e c a u s e o f a

p r e l i m i n a r y r e p o r t t h a t t h e

z o o s p o r e

h a s

f l a t t e n e d

c o r t i c a l v e s i c l e s ( 1 4 5 ) ;

a l t h o u g h t h e y

h a v e

o f t e n

b e e n t r e a t e d a s

d i n o f l a g e l l a t e s , t h e r e

i s

n o s o l i d e v i d e n c e f o r

s u c h

a n

a s s i g n m e n t .

I n

i t s p r e s e n t u s e , D i n o z o a i s n o t

a

synonym f o r d i -

n o f l a g e l l a t e s

b u t t h e na me o f a

b r o a d e r p h y l u m c o n t a i n i n g a l l


w i t h a

c o m b i n a t i o n o f

a m p u l l i f o r m t u b u l a r

m i t o -

c h o n d r i a l c r i s t a e

( b y c o n t r a s t , G l a u c o p h y t a

[ 8 0 ] h a v e f l a t

o r

i r r e g u l a r


o t h e r

P l a n t a e ) a n d c o r t i c a l a l v e o l i

b u t

l a c k i n g

a n a p i c a l c o m p l e x .

The

r e c e n t

s u g g e s t i o n

( 1 5 1 )

t o

u s e

t h e

p h y l u m

n am e

D i n o z o a

i n s t e a d f o r t h e

s u p r a p h y l e t i c

t a x o n t h a t I

d e s i g n a t e

A l v e o l a t a h e r e a n d e l s e w h e r e ( 3 8 ,

4 0 )

s h o u l d n o t

b e

a c c e p t e d ,

s i n c e

i t w o u l d

b e

v e r y c o n fu s i n g t o

r e f e r t o t h e

C i l i o p h o r a

a n d


a s D i n o z o a . A

na me

r e f e r r i n g

t o

a

d e f i n i n g

c h a r a c t e r o f t h e

w h o l e

g r o u p

i s

b e t t e r .

T h e

n am e

A l v e o l a t a

o r ,

i n f o r m a l l y ,

a l v e o l a t e s

i s n o w

b e c o m i n g

w i d e l y

u s e d

( 1 1 4 a ,

1 1 5 b ) .

P h y l u m


Emended

I t i s r e a s o n a b l e t o

s u p p o s e ( f o r

a

d i s c u s s i o n ,

s e e

r e f e r -

e n c e s 3 8 a n d

4 2 )

t h a t


a r o s e f r o m P r o t a l v e o l a t a

b y e v o l v i n g

t h e

a p i c a l c o m p l e x

a s

a n

a d a p t a t i o n

t o

e c t o p a r -

a s i t i s m

a n d t h a t

t h e

two

i n n e r

m e m b r a n e s

o f

t h e i r

p e l l i c u l a r

t r i p l e - m e m b r a n e

s y s t e m

a r e

h o m o l o g o u s

w i t h

t h e

c o r t i c a l

a l v e o l i o f D i n o z o a a n d

C i l i o p h o r a .

T h e t r a d i t i o n a l

p h y l u m


i s h e r e m o d i f i e d

b y

t h e a d d i t i o n o f t h e

p r e d a -

t o r y

z o o f l a g e l l a t e s

C o l p o d e l l a .

I t i s

p o s s i b l e

t h a t

P a r a m y x e a

o u g h t

a l s o t o b e i n c l u d e d

w i t h i n


on

a c c o u n t

o f

t h e i r

n i n e - s i n g l e t


w h i c h

t h e y

s h a r e

u n i q u e l y

w i t h

m o s t

S p o r o z o a ,

d e s p i t e

t h e

a b s e n c e

o f

a n

a p i c a l

c o m p l e x ;

t h i s

h y p o t h e s i s r e q u i r e s

t e s t i n g

b y

1 8 S

rRNA

s e q u e n c e

p h y l o g e n e t i c s .

A t

p r e s e n t ,

t h e i r

t r e a t m e n t

a s

a

s e p a r a t e

p h y l u m ( 5 2 ) ,

t h o u g h

f o l l o w e d

h e r e ,

r e s t s on

d i s t i n c t l y

s l e n -

d e r

g r o u n d s .

T h e r e i s

n o w

g o o d

e v i d e n c e

f r o m

t h e

1 8 S

rRNA t r e e

( 1 2 1 , 1 2 7 ) ( F i g . 1 )

t h a t

t h e

D i n o z o a , C i l i o p h o r a ,

a n d


t o g e t h e r

f o r m a t r u e


c l a d e

a n d , t h e r e f o r e , g o o d

e v i d e n c e f o r

t h e


A l v e o -

l a t a c r e a t e d

h e r e .

( O r i g i n a l l y ,

A l v e o l a t a

wa s

r a n k e d a s

a n

i n f r a k i n g d o m [ 3 8 ] . ) S e q u e n c e

d a t a

f o r

R a d i o z o a a r e

b a d l y

n e e d e d t o

c h e c k w h e t h e r

o r

n o t

t h e y

m a y r e a l l y b e l o n g

i n

t h e

A l v e o l a t a

( 7 3 )

r a t h e r t h a n

i n

t h e i r t r a d i t i o n a l

p o s i t i o n

i n

t h e

V O L .

5 7 ,

1 9 9 3



9 7 4

CAVALIER-SMITH


w h e r e I h a v e

l e f t

t h e

p h y l u m

i n

m y p r e s e n t

c l a s s i f i c a t i o n .

A t

p r e s e n t , we c a n n o t

r u l e

o u t t h e


t h a t

a l l Myxozoa a r e

d e r i v e d f r o m

A p i c o m p l e x a .

B e c a u s e o f

t h i s ,

a n d

b e c a u s e o f t h e p o s s i b i l i t y

t h a t


m i g h t

h a v e

b e e n d e r i v e d

f r o m a n

e x t i n c t

p h o t o s y n t h e t i c p r o t a l v e -

o l a t e ,

we c a n n o t y e t s a y w h e t h e r

A l v e o l a t a

a r e


o r

p a r a p h y l e t i c .

I f c h l o r o p l a s t s f i r s t

e v o l v e d

i n


( 4 1 ) ,

t h e n


c o u l d

i n

p r i n c i p l e

h a v e

d i v e r g e d

f r o m t h e

D i n o z o a

e i t h e r

b e f o r e

t h i s

h a p p e n e d ( a n d

t h e r e f o r e

n e v e r

h a v e h a d

p h o t o s y n t h e t i c a n c e s t o r s )

o r a f t e r t h e

o r i g i n

o f

c h l o r o p l a s t s ;

i n t h e

l a t t e r

c a s e ,

t h e i r c o m m o n

a n c e s t o r

m u s t

a t s o m e

s t a g e

h a v e s e c o n d a r i l y

l o s t p h o t o s y n t h e s i s .

I f ,

h o w e v e r ,


f i r s t e v o l v e d e v e n e a r l i e r i n

t h e c o m -

m o n

a n c e s t o r

o f e u g l e n o i d s a n d h i g h e r e u k a r y o t e s ,

t h e n t h e

a n c e s t r a l

p r o t a l v e o l a t e m u s t h a v e b e e n p h o t o s y n t h e t i c ;

i n

t h i s s c e n a r i o ,

t h e A p i c o m p l e x a , l i k e a l l n o n p h o t o s y n t h e t i c

e u k a r y o t e

p h y l a m o r e

a d v a n c e d t h a n E u g l e n o z o a ,

m u s t

h a v e

h a d

a p h o t o s y n t h e t i c

p r o t o z o a n

a s

a

v e r y

d i s t a n t

a n c e s t o r .

T h e

r e c e n t

f i n d i n g i n A p i c o m p l e x a

o f

a s e c o n d

o r g a n e l l e

g e n o m e , w h i c h

r e s e m b l e s t h e


g e n o m e

i n b e i n g c i r c u l a r

( - 3 5

k b ) a n d

i n

h a v i n g

RNA

p o l y m e r a s e

g e n e s

a n d

a n

i n v e r t e d

r e p e a t

c o n t a i n i n g

i t s

rRNA

g e n e s

( 1 4 8 a ) ,

m i g h t

b e i n t e r p r e t e d

a s e v i d e n c e f o r o n e

o r t h e

o t h e r

o f t h e

t w o l a t t e r

s c e n a r i o s .

T h i s

g e n o m e

i s q u i t e

d i s t i n c t

f r o m

t h e


a p i c o m p l e x a n m i t o c h o n d r i a l

g e n o m e ,

w h i c h

i s a

l i n e a r c o n c a t e m e r

w i t h a r e p e a t o f 6 k b a n d

w h i c h

c o n t a i n s

t h e

c y t o c h r o m e b a n d c y t o c h r o m e

o x i d a s e I a n d

I I I

g e n e s

a n d f r a g m e nt e d

rRNA

g e n e s . H o w e v e r ,

I

s u s p e c t

t h a t

t h e c i r c u l a r

g e n o m e

m i g h t e v e n t u a l l y

t u r n o u t t o b e l o c a t e d

i n

t h e


a l s o , r a t h e r t h a n i n t h e

m y s t e r i o u s

d o u b l e - e n v e l o p e d

o r g a n e l l e s ,

w h i c h

h a v e b e e n s u g g e s t e d

t o

b e

p o s s i b l e

r e l i c

p l a s t i d s

( 1 4 8 b ) .

A t p r e s e n t , t h e r e

i s n o

d e f i n i t i v e

e v i d e n c e

t h a t t h e

3 5 - k b

c i r c l e i s r e a l l y d e r i v e d

f r o m c h l o r o p l a s t

DNA: s i n c e a t

s o m e s t a g e i n t h e i r

e a r l y

h i s t o x y


m u s t

h a v e

c o n t a i ne d p r o k a r y o ti c

RNA

p o l y m e r a s e

g e n e s ,

t h e y

m i g h t

s i m p l y

h a v e b e e n r e t a i n e d

i n


a n d

l o s t i n

h i g h e r

e u k a r y o t e s .

T h i s

s e e m s

t o

m e

t h e s i m p l e s t

i n t e r p r e t a t i o n ,

s i n c e t h e 1 6 S rRNA o f

t h e

3 5 - k b

g e n o m e


t r e e s w i t h m i t o c h o n d r i a r a t h e r

t h a n

p l a s t i d s .

C l e a r l y ,

t h e 3 5 - k b

g e n o m e

d e s e r v e s m u c h

f u r t h e r

s t u d y ,

s i n c e

i f i t

p r o v e d

i n s t e a d

t o b e o f c h l o r o p l a s t

o r i g i n , i t

w o u l d

h e l p

t o e s t a b l i s h

m o r e

a c c u r a t e l y t h e

r e l a t i v e

t i m e o f

o r i g i n o f c h l o r o p l a s t s .

( S t u d y o f t h e


g e n o m e

i n

e a c h

o f t h e

p r o t o z o a n

p h y l a

w o u l d b e o f

g r e a t


i n t e r e s t :

n o t o n l y

c o u l d

i t

p r o v i d e v a l u a b l e


d a t a ,

b u t i t

c o u l d

r e v e a l n o v e l

g e n e t i c p h e n o m -

e n a , a s h a s a l r e a d y

h a p p e n e d

m o s t

a b u n d a n t l y i n t h e

e u g l e -

n o z o a n K i n e t o p l a s t e a .

A t

p r e s e n t ,

s u b s t a n t i a l m o l e c u l a r

d a t a

e x i s t f o r


DNA f o r o n l y f o u r

p r o t o z o a n

p h y l a :

E u g l e n o z o a

[ m a i n l y

t r y p a n o s o m e s ] ,


[ m a i n l y

P l a s m o d i u m ] ,

C i l i o p h o r a ,

a n d

R h i z o p o d a

[ A c a n -

t h a m o e b a ] ;


DNA h a s

b e e n s t u d i e d

e i t h e r n o t

a t

a l l

o r

o n l y v e r y

s u p e r f i c i a l l y

i n

t h e

o t h e r 1 2

p r o t o z o a n

p h y l a

t h a t h a v e

m i t o c h o n d r i a . )

NEW

SUPERPHYLUM

OPALOMYXA

AND

I T S

TWO

PHYLA

P h y l u m

O p a l o z o a

I n

c o n t r a s t

t o

t h e s p e c i e s - p o o r

P r o t a l v e o l a t a ,

t h e v a s t

m a j o r i t y

o f


w i t h

t u b u l a r

c r i s t a e h a v e n o c o r t i -

c a l a l v e o l i

a n d h a v e b e e n

p l a c e d

r e c e n t l y

i n s t e a d

i n t h e

p h y l u m

O p a l o z o a


1 9 9 1

( 3 8 ,

4 4 ) , w h i c h s u b -

s u m e d t h e e a r l i e r

p h y l u m

P r o t e r o z o a

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 1

( 1 7 ) ,

w h i c h

w a s f o u n d e d

t o c o n t a i n t h e

p r o t e r o m o n a d s

( 1 1 ) ,

o p a l i n i d s ( 1 1 2 ) ,

a n d

a

l a r g e

n u m b e r

o f t u b u l i c r i s t a t e

t a x a

s u c h a s t h e

c y a t h o b o d o n i d s

t h a t

w e r e

o m i t t e d f r o m a n

e a r l i e r p r o t o z o a n


( 8 9 ) .

H i b b e r d l a t e r ( 7 0 )

c r e -

a t e d t h e o r d e r P s e u d o d e n d r o m o n a d i d a t o

i n c l u d e

C y a t h o -

b o d o : P r o t e r o z o a , s u i t a b l y e m e n d e d ,

i s n ow

a s u b p h y l u m

o f

O p a l o z o a

( s e e

b e l o w ) .

T h e p h y l u m O p a l o z o a

h a s

a w e l l - d e f i n e d u l t r a s t r u c t u r a l

i d e n t i t y ( 1 1 3 , 1 1 4 a )

o r

b a s i c b o d y p l a n : i t s

m e m b e r s a r e


b i c i l i a t e

p r o t o z o a

w i t h

t u b u l a r m i t o c h o n d r i a l

c r i s t a e ,

w h i c h

t o t a l l y l a c k


c o r t i c a l

a l v e o l i , a n d

t u b u l a r

c i l i a r y

h a i r s .

T h e

i m p o r t a n c e

o f t h e

p r e s e n c e o r

a b s e n c e

o f c o r t i c a l a l v e o l i ,

w h i c h h a s

l o n g

b e e n

d i s c u s s e d

b y

p r o t i s t o l o g i s t s ( 1 6 , 1 3 3 ) ,

h a s b e e n c o nf i r m ed

r e c e n t l y

b y t h e

f a c t t h a t t h e t h r e e p r o t o z o a n p h y l a

g r o u p e d r e c e n t l y

i n

t h e

s u p r a p h y l e t i c a s s e m b l a g e A l v e o l a t a ( i . e . , D i n o z o a ,

C i l i o -

p h o r a , a n d A p i c o m p l e x a) f o r m

a

s i n g l e

m o n o p h y l e t i c b r a n c h

o n

t h e 1 8 S rRNA

t r e e ( F i g . 1 ) ( 1 2 1 , 1 2 7 ) .

T h i s

s t r o n g l y

s u p p o r t s

t h e u s e

o f

t h e

a b s e n c e

o f c o r t i c a l a l v e o l i i n O p a l o -

z o a

t o d i s t i n g u i s h t h e m

a t

t h e

p h y l u m

l e v e l f r o m

t h e

D i n o -

z o a . L i k e w i s e ,

t h e s y s t e m a t i c i m p o r t a n c e

o f t h e p r e s e n c e o r

a b s e n c e

o f r i g i d t u b u l a r

c i l i a r y h a i r s h a s

l o n g

b e e n

a c c e p t e d

b y

p r o t i s t o l o g i s t s

( 1 6 ,

1 7 ,

3 2 , 9 0 ,

1 1 3 , 1 1 3 a ,

1 3 3 ) .

T h u s ,

t h e

u s e

o f t h e

a b s e n c e

o f s u c h

h a i r s f r o m t h e O p a l o z o a

t o

d i f f e r e n t i a t e t h e

p h y l u m

f r o m

t h e


a l s o

s t r e s s e s

a d i f f e r e n t i a l c h a r a c t e r

s t a t e

o f

w e l l - a c c e p t e d m a j o r

s y s t e m -

a t i c

i m p o r t a n c e .

T h e 1 8 S rRNA t r e e a l s o

s t r o n g l y

s u p p o r t s

t h e

m o n o p h y l y

o f t h e H e t e r o k o nt a a n d s h o w s

i t

t o b e

a b o u t

a s

a n c i e n t

a s

a n d o f c o m p a r a b l e p h y l e t i c d e p t h t o

e a c h

o f t h e

t h r e e a l v e o l a t e p h y l a ( F i g . 1 ) ( 1 2 1 ,

1 2 7 ) .

By c o n t r a s t , n o 1 8 S

o r

2 8 S rRNA

s e q u e n c e s

h a v e y e t

b e e n

p u b l i s h e d

f o r a n y O p a l o z o a ,

t h o u g h i n m y

l a b o r a t o r y we

a r e

c u r r e n t l y

s e q u e n c i n g t h e 1 8 S rRNA f r o m s e v e r a l

o p a l o z o a n

f l a g e l l a t e s i n o r d e r

t o t e s t t h e

v a l i d i t y

o f t h e g r o u p . S in ce t h e

a b s e n c e o f

t u b u l a r

c i l i a r y

h a i r s a n d

o f

c o r t i c a l a l v e o l i i n

O p a l o z o a

i s l i k e l y t o b e t h e a n c e s t r a l s t a t e ,

h o w e v e r ,

O p a l -

o z o a a r e p r o b a b l y p a r a p h y l e t i c r a t h e r

t h a n

h o l o p h y l e t i c .

S i n c e

t h e r e

i s

n o

e v i d e n c e

t h a t

O p a l o z o a

a r e p o l y p h y l e t i c ,

u n l e s s s u ch e v i d e n c e i s f o u n d i n f u t u r e ,

i t

w o u l d n o t

b e

j u s t i f i a b l e t o s u b d i v i d e t h e m i n t o s e v e r a l p h y l a .

T h e

r a n k i n g

o f

t h e

f o u r

m aj o r s u b g r o u p s

a s

s u b p h y l a

i s s u f f i c i e n t r e c o g -

n i t i o n

o f

t h e i r

d i f f e r e n c e s , w h i c h t h o u g h

s u b s t a n t i a l a r e

s i g n i f i c a n t l y

l e s s

s o t h a n t h o s e

t h a t

s e p a r a t e ,

f o r

e x a m p l e ,

t h e t h r e e a l v e o l a t e

p h y l a ,

t h e f o u r

c h r o m i s t

p h y l a

( C r y p t i s t a ,

H e t e r o k o n t a , H a p t o m o n a d a , a n d C h l o r a r a c h n i o p h y t a ) ,

o r

t h e

t h r e e

a r c h e z o a n

p h y l a

( A r c h a m o e b a e ,

M i c r o s p o r i d i a ,

a n d M e t a m o n a d a ) . T o

a c c e p t

t h e r a n k i n g

o f

t h e

o r d e r


a s a p h y l u m

( 5 2 ,

5 5 a ) o r t h e o r d e r

O p a l i n -

i d a a s a s u b p h y l u m ( 8 9 )

o r

p h y l u m

( 5 2 )

w o u l d

b e u n w a r -

r a n t e d

t a x o n o m i c i n f l a t i o n .

C o n v e r s e l y ,

a l t h o u g h

t h e r e

h a v e

l o n g

b e e n

r e a s o n s

f o r

t h i n k i n g t h a t o p a l i n i d s

a n d

K a r o t o m o r p h a

a r e

m o r e

c l o s e l y

r e l a t e d t o e a c h o t h e r t h a n t o a n y o t h e r

o r g a n i s m s ( 1 1 , 1 1 2 ,

1 3 3 ) ,

i n c l u d i n g

t h e m

i n

a

s i n g l e

o r d e r

( S l o p a l i n i d a

P a t t e r s o n

[ 1 1 2 ] )

i n

m y v i e w g i v e s

i n s u f f i c i e n t w e i g h t

t o t h e


c h a n g e

i n

b o d y p l a n a s s o c i a t e d w i t h t h e e v o l u t i o n

o f c i l i a r y

r o w s . P a t t e r s o n a l s o i n c l u d e d P r o t e r o m o n a s

i n

t h e

S l o p a l m i -

i d a .

H o w e v e r ,

i n

m y v i e w P r o t e r o m o n a s

i s

much t o o

r a d i -

c a l l y d i f f e r e n t

f r o m

K a r o t o m o r p h a t o

b e

i n c l u d e d

i n t h e

s a m e o r d er o r

c l a s s .

T h e m a j o r d i f f e r e n c e s a r e a s f o l l o w s .

( i )

K a r o t o o m o r p h a

( l i k e O p a l i n i d a ) h a s s u r f a c e r i d g e s e a c h s t r e n g t h e n e d b y

a

b a n d o f m i cr o t u b u l e s,

w h e r e a s

P r o t e r o m o n a s

d o e s n o t .

( i i )

P r o t e r o m o n a s h a s r i g i d t u b u l a r b o d y h a i r s

( s o m a t o n e m e s ) ;


d o e s

n o t . ( i i i )


h a s

o n e a n t e r i o r

c i l i u m

w i t h a p a r a x i a l r o d a n d

o n e

t r a i l i n g c i l i u m w i t h o u t a

MICROBIOL.

REV.



KINGDOM

PROTOZOA

AND

I T S

PHYLA 9 7 5

p a r a x i a l r o d ;

K a r o t o m o r p h a , b y

c o n t r a s t ,

h a s

f o u r

t r a i l i n g

c i l i a ,

n o n e

w i t h

a

p a r a x i a l

r o d .

( i v )

P r o t e r o m o n a s h a s

a

c o m p o u n d

r h i z o s t y l e

m a d e

u p

o f d i s s i m i l a r

c i l i a r y m i c r o t u -

b u l a r

r o o t s

e m a n a t i n g

f r o m b o t h t h e

t r a i l i n g

a n d a n t e r i o r c i l i a

a n d

w h i c h

p a s s e s

t h r o u g h

a t u n n e l

t h r o u g h t h e n u c l e u s

a n d

i s a t t a c h e d t o t h e

m i t o c h o n d r i o n ;


h a s n o s u c h

s t r u c t u r e . I t s

s o - c a l l e d r h i z o s t y l e

c o n s i s t s o f t w o

s i m i l a r

p a i r s

o f


r o o t s

t h a t

come

f r o m

o n l y

t w o

o f t h e

c i l i a a n d

p a s s

b e l o w

t h e c e l l s u r f a c e , n o t

t h r o u g h

t h e

n u c l e u s ,

a n d

d o n o t

c o n t a c t t h e m i t o c h o n d r i o n .

T h e s e a r e

s u c h s u b s t a n t i a l d i f f e r e n c e s

i n b o d y p l a n

t h a t I

h a v e p l a c e d

P r o t e r o m o n a s a n d K a r o t o m o r p h a i n

s e p a r a t e o r d e r s .

T h e

s i m i l a r i t i e s b e t w e e n

t h e m ( 1 1 )

a r e i n s u f f i c i e n t

t o

e s t a b l i s h

a

c l o s e

a n d

s p e c i f i c

r e l a t i o n s h i p .

T h e s e s i m i l a r i t i e s

a r e a s

f o l l o w s .

( i )

A

t r a n s i t i o n a l

r e g i o n

h e l i x i s p r e s e n t , b u t

t h i s

i s

a l s o

p r e s e n t

i n

many

h e t e r o k o n t s , i n t h e h e t e r o m i t e a n

o p a l -

o z o a n

C r y o t h e c o m o n a s ,

i n a f e w e u g l e n o i d s ( 1 3 7 a ) ,

a n d

e v e n

a p p a r e n t l y

i n some o f t h e

a r c h e z o a n


( 3 6 ) :

e v e n H e m i m a s t i x h a s a s l e n d e r t r a n s i t i o n a l h e l i x ,

b u t w h e t h e r

t h i s i s

r e a l l y h o m o l o g o u s

w i t h

t h a t o f o t h e r

O p a l o z o a

o r


i s

n o t

c l e a r .

I n

H e m i m a s t i x

( 6 3 ) ,

a s w e l l a s

i n t h e

o t h e r t w o

h e m i m a s t i g o p h o r a n

g e n e r a ,

S p i r o n e m a

a n d

S t e r e o n e m a

( 6 2 ) , t h i s t r a n s i t i o n a l

s t r u c t u r e

a p p e a r s

more

a s

a s l e n d e r

c y l i n d e r

t h a n

a s a d i s c r e t e h e l i x .

T h e


h e l i x i s

t h e r e f o r e

e i t h e r

a v e r y

a n c i e n t

a n c e s t r a l

c h a r a c t e r , a n d n o t a s y n a p o m o r p h y

f o r P r o t e r o -

monas

a n d

K a r o t o m o r p h a ,

o r a s t r u c t u r e

t h a t e v o l v e d

p o l y p h y l e t i c a l l y .

( i i )

T h e p a r a b a s a l p o s i t i o n s

o f t h e d i c t y o -

some

a r e

s i m i l a r ,

b u t

t h i s

a l s o

i s

n o t

a s y n a p o m o r p h y

f o r

t h e s e two

g e n e r a ,

s i n c e

i t i s

f o u n d i n m any o t h e r

O p a l o z o a

a n d i n


( i i i ) T h e s i n g l e

m i t o c h o n d r i o n

w i t h

t u b u -

l a r

c r i s t a e

i s

a

s i m i l a r i t y ; s i n g l e

m i t o c h o n d r i a a r e

f o u n d

i n

a

v a r i e t y

o f o t h e r

g r o u p s ,

e . g . ,

E u g l e n o z o a a n d some P r a s i n o -

p h y c e a e ,

t h o u g h

I

know

o f n o o t h e r

d e f i n i t e e x a m p l e s

w i t h

t u b u l a r c r i s t a e .

( i v )

T h e

a b s e n c e

o f p e r o x i s o m e s

( 1 1 ) ,

w h i c h

i s

t r u e o f

o t h e r g u t

s y m b i o n t s ( e . g . , t h e f u n g u s N e o c a l l i m a s -

t i x ,

E n t a m o e b a ,

a n d many c i l i a t e s ) , m i g h t b e a

c o n v e r g e n t

r e s p o n s e

t o

l i v i n g

i n

g u t s o f

l o w o x y g e n

t e n s i o n .

P a t t e r s o n

( 1 1 3 a )

h a s

g r o u p e d

O p a l i n i d a ,


a n d

P r o t e r o m o n a s w i t h H e t e r o k o n t a u n d e r

t h e i n f o r m a l

n am e

s t r a m e n o p i l e s , r a t h e r t h a n

w i t h H e t e r o m i t e a ,

P h y t o -

m y x e a ,

H e m i m a s t i g o p h o r a ,

a n d

o t h e r

O p a l o z o a ,

a s I h a v e

( 4 4 ) .

T h e r e a r e t h r e e

r e a s o n s

why

s t r a m e n o p i l e s

i s

n o t

a

g o o d g r o u p .

F i r s t ,

w h i l e

I m y s e l f

e v e n

e a r l i e r

( 2 3 )

s t r e s s e d

t h e

e v o l u t i o n a r y i m p o r t a n c e

o f t h e

s i m i l a r i t y b e t w e e n

t h e

t u b u l a r

c i l i a r y

h a i r s o f

h e t e r o k o n t s a n d t h e t u b u l ar

b o d y

h a i r s

( s o m a t o n e m e s )

o f P r o t e r o m o n a s , t h e

l a t t e r

m o r e

c l o s e l y

r e s e m b l e t h e

b i p a r t i t e

c i l i a r y h a i r s o f c r y p t o m o n a d s

t h a n t h e

t r i p a r t i t e

c i l i a r y

h a i r s o f h e t er o k o n t s

( 3 2 ) .

I f

P r o -

t e r o m o n a s

were

t o b e

g r o u p e d

w i t h

h e t e r o k o n t s ,

t h e r e

w o u l d ,

t h e r e f o r e ,

b e a t l e a s t a s much r e a s o n

t o i n c l u d e


a l s o i n t h e

s t r a m e n o p i l e s , w h i c h P a t t e r s o n

d o e s n o t .

T h e r e f o r e ,

t o

g r o u p P r o t e r o m o n a s

w i t h t h e h e t e r -

o k o n t s t o

t h e e xc l u s i o n o f


m a k e s n o t a x o -

n o m i c

s e n s e

( e s p e c i a l l y

s i n c e


a n d

a l l

p h o t o -

s y n t h e t i c

h e t e r o k o n t s

[ b u t

n o t t h e

p r o t e r o m o n a d s ]

s h a r e

a n

even

m o r e

i m p o r t a n t

d e r i v e d

c h a r a c t e r ,

t h e

p r e s e n c e

o f

a


c - c o n t a i n i n g


l o c a t e d i n s i d e a


m e m b r a n e ,

w h i c h

i n

t u r n

i s

l o c a t e d i n s i d e t h e

R E R ) .

S e c o n d ,

w h a t m a k e s t h e t u b u l ar h a i r s o f

h e t e r o k o n t s a n d


s u c h

g o o d

a n d s t a b l e

s y s t e m a t i c

c h a r a c t e r s i s

n o t t h e i r

s t r u c t u r e

p e r

s e b u t

t h e i r

l o c a t i o n

on

t h e

c i l i a . I t i s

t h e

c o m b i n a t i o n

o f

t h i s l o c a t i o n

p l u s

t h e i r

r i g i d

s t r u c t u r e

t h a t

g i v e s

t h e m

t h e i r

s p e c i a l

p r o p e r t y

o f

r e v e r s i n g

t h e t h r u s t o f

t h e

c i l i u m ,

w h i c h

t h e r e f o r e m e an s t h a t

t h e y

w i l l b e

v e r y

d i f f i c u l t t o l o s e

o r

t o

g a i n ( b e c a u s e

t h i s

w i l l

a l t e r t h e d i r e c t i o n

o f

s w i m m i n g

a n d o f

f ee d in g c u r r e nt s

[ 2 3 ] ) .

T h u s , a l t h o u g h

t h e c i l i a r y h a i r s o f

c h r o m i s t s a n d

t h e s o m a t o n e m e s

o f

P r o t e r o m o n a s p r o b a b l y

a r e h o m o l o g o u s ,

t h e i r l o c a t i o n s

a r e

n o t . I n

t h i s i m p o r t a n t p o s i t i o n a l r e s p e c t , t h e r e f o r e ,

t h e

b o d y

p l a n s o f

h e t e r o k o n t s a n d p r o t e r o m o n a d s a r e n o t a c t u a l l y

h o m o l o g o u s , s o

t h e y s h o u l d n o t

b e

i n c l u d e d

i n

t h e

s a m e

p h y l u m .

T h i r d , t h e i n c l u s i o n

i n

t h e

s t r a m e n o p i l e s o f n o t

o n l y


b u t

a l s o


a n d t h e

O p a l i n i d a ,

w h i c h a l l l a c k t u b u l a r h a i r s ,

d i r e c t l y

c o n t r a d i c t s

t h e

i n i t i a l

d e f i n i t i o n

o f t h e s t r a m e n o p i l e s

a n d

i s

b a s e d

o n t h e p r e s u m p -

t i o n

t h a t

t h e s e t ax a

o n c e h a d

s u c h h a i r s . H o w e v e r ,

t h i s

p r e s u m p t i o n

n e e d

n o t

b e t r u e :

f o r

e x a m p l e , i t

c o u l d

b e

( a n d

I s u g g e s t

m o s t p r o b a b l y i s

t h e c a s e ) t h a t K a r o t o m o r p h a a n d

o p a l i n i d s e v o l v e d f r o m a s o m a t o n e m e - f r e e

h e t e r o m i t e a n

r a t h e r t h a n f r o m P r o t e r o m o n a s

i t s e l f .

M o r e o v e r , t h e r e a r e

t h r e e

p i e c e s

o f

e v i d e n c e t h a t h a p t o p h y t e s a r e c l a d i s t i c a l l y

c l o s e r t o h e t e r o k o n t s t h a n i s P r o t e r o m o n a s ,

e v e n

t h o u g h

t h e y l a c k r i g i d t u b u l a r c i l i a r y h a i r s ( 4 5 a ) : ( i ) t h e c h r o m o b i o t e

p l a s t i d i n s i d e t h e

p e r i p l a s t i d membrane

i n s i d e t h e

e n d o p l a s -

m i c r e t i c u l u m , ( i i ) a s i n g l e a u t o f l u o r e s c e n t c i l i u m , a n d

( i i i )

t h e i n t r a c r i s t a l f i l a m e n t s ( w h i c h a p p e ar t o b e p r e s e n t

i n

c h r o m o b i o t e s

a n d s o m e D i n o z o a b u t a r e

a b s e n t

f r o m

O p a l -

o z o a ) . Y e t

P a t t e r s o n

e x c l u d e s h a p t o p h y t e s f r o m

t h e s t r a -

m e n o p i l e s .

A l t h o u g h i t i s n o t p r o v e n t h a t h a p t o m o n a d s a r o s e

b y t h e

l o s s

o f t u b u l a r c i l i a r y h a i r s ,

t h e

r e a s o n s f o r

t h i n k i n g

t h a t t h e y m a y h a v e d o n e s o

( 4 5 a )

a r e

v e r y much

s t r o n g e r

t h a n

f o r

t h i n k i n g t h a t


a n d

t h e

o p a l i n i d s

o r

t h e

a c t i n o p h r y i d s , a l l

o f

w h i c h

P a t t e r s o n

( 1 1 3 a )

i n c l u d e s

i n

t h e

s t r a m e n o p i l e s ,

d i d s o . F o r t h es e r e as o n s, I

c o n s i d e r t h e

c o n c e p t o f s t r a m e n o p i l e s

t o b e t a x o n o m i c a l l y v e r y u n s o u n d .

A l t h o u g h

i t

i s p o s s i b l e i n

p r i n c i p l e t h a t P r o t e r o m o n a s i s

d e r i v e d

f r o m t h e

C h r o m i s t a a s P a t t e r s o n

a s s u m e d ,

r a t h e r

t h a n a n c e s t r a l

t o t h e m a s I h a v e a r g u e d ( 2 3 ) ,

i n t h e a b s e n c e

o f

a n y e v i d e n c e

t h a t

t h i s h a s

h a p p e n e d ,


s h o u l d

b e f i r m l y

e x c l u d e d f r o m t h e k i n g d o m C h r o m i s t a

a n d

r e t a i n e d

i n

t h e O p a l o z o a ;

i t i s e v e n

m o r e i m p o r t a n t t o

e x c l u d e


O p a l i n i d a ,

a n d

A c t i n o p h r y i d a

f r o m

t h e C h r o m i s t a ,

s i n c e t h e s e

s h ar e a b s o l u t el y n o s y n a p o m o r -

p h i e s w i t h

C h r o m i s t a . T h e

d e m a r c a t i o n b e t w e e n

O p a l o z o a

a n d


( 2 3 ,

3 2 ,

1 0 0 a )

i s

q u i t e

c l e a r - c u t .

A

f o u r t h p o i n t a b o u t

t h e name


i s t h a t

f r o m

t h e

o u t s e t

i t s

d e f i n i t i o n

w a s

t h o r o u g h l y c o n f u se d . P a t t e r s o n

g a v e t w o c o n t r a d i c t o r y d e f i n i t i o n s o f

i t i n t h e s a m e p a p e r

( 1 1 3 a ) . T h e f i r s t

r e s t r i c t e d i t t o s p e c i e s

h a v i n g t r i p a r t i t e

t u b u l a r

c i l i a r y

h a i r s ; t h i s

c l e a r l y

e x c l u d e s P r o t e r o m o n a s ,

e v e n

t h o u g h

P a t t e r s o n

i n c l u d e d

i t .

F u r t h e r m o r e ,

t h i s d e f i n i -

t i o n i s e x a c t l y t h e

s a m e

a s

f o r

t h e

p r e v i o u s l y


p h y l u m H e t e r o k o n t a C a v a l i e r - S m i t h

1 9 8 6 , w h i c h wa s

b a s e d

o n

t h e

na me H e t e r o k o n t a e t h a t

g o e s b a c k t o 1 8 9 9 . T h u s ,

i n

t h i s

f i r s t

s e n s e t h e

name wa s

a

t o t a l l y

r e d u n d a n t

n ew

synonym f o r

h e t e r o k o n t s , a

na me w h i c h

h a s l o n g

b e e n

a d o p t e d

b y n u m e r o u s a u t h o r s

( e . g . ,

a l l o f

t h e c o nt r i b u t o r s

[ e . g . ,

1 0 0 a ] ,

i n c l u d i n g P a t t e r s o n h i m s e l f

i n

t h e g e n e r a l

i n t r o -

d u c t i o n ,

i n

t h e r e c e n t b o o k e d i t e d

by P a t t e r s o n

a n d

L a r s e n

[ 1 1 5 a ] ) .

H i s s e c o n d

d e f i n i t i o n

wa s

w i d e r i n

t h a t i t

i n c l u d e d

n o t o n l y s p e c i e s


h a i r s ,

w h e t h e r o n

t h e i r

b o d y

( i . e . ,

P r o t e r o m o n a s ) o r o n

c i l i a , b u t a l s o a v a r i et y

o f s p ec i es

w i t h

n o t r a c e w h a t e v e r o f

t u b u l a r h a i r s b u t

w h i c h

P a t t e r s o n

s p e c u l a t e d

h a d b e e n d e r i v e d

f r o m h e t e r o k o n t s

by

t h e

l o s s

o f

t u b u l a r

h a i r s ,

a l t h o u g h

t h e r e

i s n o

s o u n d

e v i d e n c e

f o r t h i s

s p e c u l a t i o n . I n

h i s s u b s e q u e n t w r i t i n g s ,

P a t t e r s o n

h a s

i m -

p l i c i t l y

a d o p t e d t h i s s e c o n d

d e f i n i t i o n b a s e d

o n

h i s

own

s p e c u l a t i o n s ( a p r a c t i c e

t h a t h e

p a s s i o n a t e l y

c o n d e m n s i n

o t h e r s

[ 1 1 4 a ] )

r a t h e r t h a n

h i s f i r s t

d e f i n i t i o n

b a s e d

o n a

V O L .

5 7 ,

1 9 9 3




s y n a p o m o r p h y .

U n l i k e H e t e r o k o nt a ,


i s

n o t

l a t i n i z e d

a n d t h u s h a s

n o s t a t u s u n d e r e i t h e r t h e Z o o l o g i c a l

o r

t h e

B o t a n i c a l

C o d e o f

N o m e n c l a t u r e .

S i n c e

t h e name


i s

b o t h a m b i g u o u s

a n d a

t o t a l l y u n n e c e s s a r y

new s y n o n y m

f o r h e t e r o k o n t s ,

i t i s b e s t i g n o r e d .

U n l i k e c r y p t o m o n a d s

a n d G o n i o m o n a s ,

K a t h a b l e p h a r i s

h a s

t u b u l a r


c r i s t a e ( 8 4 ) .

I n d e e d ,

i t

d i f f e r s

f r o m


i n a l l s i g n i f i c a n t

r e s p e c t s o t h er t h an t h e

e j e c -

t i s o m e s ( 8 4 ,

8 4 b ) ;

e v e n t h e s e a r e n o t

i d e n t i c a l ,

f o r

t h e y

l a c k

t h e

s u b s i d i a r y

s c r o l l

p r e s e n t

i n

C r y p t i s t a .

I t h e r e f o r e t r a n s -

f e r r e d K a t h a b l e p h a i s

f r o m t h e

C r y p t o p h y c e a e , w h e r e

S k u j a

p l a c e d

i t

( 1 2 3 c ) ,

t o

t h e O p a l o z o a , s p e c i f i c a l l y ,

i n t o

t h e

new

c l a s s

C y a t h o b o d o n e a

( 4 4 ) .

T h e

b o u n d a r y

b e t w e e n O p a l o z o a a nd

M y c e t o z o a

( i . e . , t h e

c l a s s e s

P r o t o s t e l e a ,

M y x o g a s t r e a , a n d

D i c t y o s t e l e a )

r e -

q u i r e s

s o m e

d i s c u s s i o n . Some O p a l o z o a

( e . g . ,

C e r c o m o n a s )

a r e s o m e w h a t

a m o e b o i d

o r a r e a m o e b o f l a g e l l a t e s ( P s e u d o -

s p o r a ) l i k e

t h e a m o e b o f l a g e l l a t e

s t a g e

o f

p r o t o s t e l i d s

a n d

m y x o g a s t r i d s ,

w h i c h a l s o

h a v e t u b u l a r


c r i s t a e

a n d l a c k

b o t h

c o r t i c a l a l v e o l i a n d r e t r o n e m e s .

T h e a m o e b o -

f l a g e l l a t e

p h a s e s o f m y c e t o z o a

a l s o

h a v e

s i m i l a r c i l i a r y r o o t s

a n d a r e

t h e r e f o r e

r a t h e r

c l o s e t o ( 1 2 9 ) ,

a n d

I s u g g e s t m ay

h a v e e v o l v e d f r o m ,

a

h e t e r o m i t ea n o p a l o z o a n s u c h

a s

P s e u -

d o s p o r a .

T h e

e s s e n t i a l

d i f f e r e n c e ,

h o w e v e r ,

i s

t h e

e v o l u t i o n

o f

t h e

f r u i t i n g

b o d y

o f

M y c e t o z o a :

t h i s

i s t h e m o s t u s e f u l

s y n a p o m o r p h y

f o r

d e f i n i n g

M y c e t o z o a

a n d s e p a r a t i n g

t h e m

f r o m O p a l o z o a .

I h a v e c h o s e n t o

t r e a t M y c e t o z o a

a s a

s e p a r a t e p h y l u m

b e c a u s e t h e y h a v e

m a d e

t w o

m a j o r

c h a n g e s

i n way o f

l i f e :

t h e e m p h a s i s

o n p h a g o t r o p h i c a m o e b a e

o r

p l a s m o d i a

f o r

f e e d i n g ,

a n d c e l l u l o s e

o r c h i t i n

c e l l

w a l l s

a n d

f r u i t i n g

b o d i e s

f o r

a e r i a l d i s p e r s i o n

o f s p o r e s .

C e l l w a l l s

i n

t h e t w o f u n g o i d

o p a l o z o a n t a x a

( P h y t o m y x e a

a n d

N e p h r o -

m y c e s )

a r e c h i t i n o u s ,

n o t c e l l u l o s i c .

H o w e v e r , h a v i n g

c h i t i -

n o u s

w a l l s

i s n o t

e v i d e n c e

f o r

a n

a f f i n i t y

w i t h

f u n g i ,

s i n c e

c h i t i n - w a l l e d c y s t s

a r e c o m m o n

i n a r c h e z o a a nd w e r e

p r o b -

a b l y

a n a n c e s t r a l

s t a t e

f o r

t h e

f i r s t

p r o t o z o a .

A l t h o u g h s o m e

a u t h o r s

m i g h t p r e f e r

t o t r e a t

M y c e t o z o a

a s a f o u r t h

s u b p h y -

l u m

o f

O p a l o z o a ,

I

t h i n k

t h e s e

c h a n g e s r e p r e s e n t m o r e

f u n d a m e n t a l d i f f e r e n c e s

i n

b o d y p l a n

a n d

wa y

o f l i f e t h a n

t h o s e

s e e n

b e t w e e n t h e

f o u r

o p a l o z o a n

s u b p h y l a ,

w h i c h

a l l

l a c k f r u i t i n g b o d i e s

a n d t h r e e o f

w h i c h h a v e

c i l i a t e d

t r o p h i c

p h a s e s .

T h e r e i s

n o

r e a s o n

t o p l a c e P l a s m o d i o p h o r i d a

w i t h i n t h e

M y c e t o z o a ,

a s

h a s

o f t e n

b e e n

d o n e . T h e y l a c k a l l

t h r e e

o f

t h e

m o s t

i m p o r t a n t m y c e t o z o a n

c h a r a c t e r i s t i c s :

a n a m o e -

b o i d

o r a m o e b o f l a g e l l a t e

s t a g e , p h a g o t r o p h y ,

a n d a e r i a l

f r u i t i n g b o d i e s .

T h e y a l s o h a v e

a v e r y c o m p l e x

e x t r u s o m e ,

t h e

S t a c h e l ,

f o r

p e n e t r a t i n g

h o s t c e l l s

( 5 5 a ) :

M y c e t o z o a

n e v e r

h a v e

e x t r u s o m e s ,

w h e r e a s

O p a l o z o a o f t e n

d o .

F u r -

t h e r m o r e , p l a s m o d i o p h o r i d

c i l i a r y r o o t s

a r e

v e r y d i f f e r e n t

f r o m

t h o s e o f M y c e t o z o a .

T h e i r

m i c r o p l a s m o d i a l

t r o p h i c

p h a s e

i s

c l e a r l y

a s e c o n d a r y

a d a p t a t i o n t o

i n t r a c e l l u l a r p l a n t

p a r a s i t i s m

a nd p r o b a b l y

d i d n o t e x i s t i n

t h e i r f r e e - l i v i n g

a n c e s t o r ,

w h i c h

ma y

p e r h a p s h a v e

b e e n

a

s o i l - d w e l l i n g


f l a g e l l a t e ,

p e r h a p s s i m i l a r

t o

H e t e r o m i t a

i t s e l f :

P h a g o m y x a

s e e m s i n t e r m e d i a t e

b e t w e e n

t h e h e t e r o m i t e a n

P s e u d o s p o r a

a n d

t h e

p l a s m o d i o p h o r i d s ,

w h i l e


s e e m s

i n t e r m e d i a t e

b e t w e e n H e t e r o m i t a

a n d

P h a g o m y x a .

S i n c e t h e s e

f o u r t a x a

c o n s t i t u t e

a

n e a r

c o n t i n u u m , i t w o u l d

b e

u n d e s i r a b l e

t o p l a c e t h e m i n

s e p a r a t e p h y l a

( u n l e s s f u t u r e

work s h o w s t h e i r s i m i l a r i t i e s

t o b e c o n v e r g e n t ) .

The r e c e n t

c h a r a c t e r i z a t i o n o f t h e

n o n p l a s m o d i a l

p a r a s i t e o f

a l g a e ,

P h a g o d i n i u m

( 8 1 a ) , w h i c h

I h e r e p l a c e

i n a

new o p a l o z o a n

s u b c l a s s ,

p r o v i d e s

y e t a n o t h e r p o s s i b l e

l i n k b e t w e e n

P l a s -

m o d i o p h o r i d a

a n d

o p a l o z o a n f l a g e l l a t e s .

A l t h o u g h

H e l i o m o n a d i d a , h e r e

i n f o r m a l l y

c a l l e d h e -

l i o m o n a d s ,

s u p e r f i c i a l l y r e s e m b l e c e r t a i n

c e n t r o p l a s t - c o n -

t a i n i n g

h e l i o z o a , t h e r e i s n o g o o d

r e a s o n

t o t h i n k t h a t

t h e

a x o p o d i a o f

t h e

t w o g r o u p s a r e h o m o l o g o u s o r t h a t

t h e y

a r e

h o m o l o g o u s w i t h

t h e a x o p o d i a o f p e d i n e l l i d

c h r o m i s t s l i k e

C i l i o p h r y s ,

w i t h w h i c h t h e y

w e r e

f o r m e r l y

u n i t e d

a s h e -

l i o f l a g e l l a t e s , a l m o s t

c e r t a i n l y a


c o n c e p t . T h e

c e n t r o s o m e

h a s

c l e a r l y

b e e n

a

m i c r o t u b u l e

o r g a n i zi n g c e nt e r

a s f a r b a c k a s

t h e e a r l i e s t

c i l i a t e d

e u k a r y o t e s ( M a s t i g a m o e -

b e a [ 3 6 , 4 0 ] ) ; i t w o u l d

n o t

h a v e b e e n d i f f i c u l t f o r a

v a r i et y o f


t o h a v e


e v o l v e d a x o p l a s t - o r

c e n -

t r o p l a s t - n u c l e a t e d

a x o p o d i a

b y e x t e n di n g m i c r o t u b u le s

f r o m

t h e

c e n t r o s o m e

i n t o o u t w a r d

e x t e n s i o n s o f

t h e c e l l s u r f a c e .

T h e i r r e g u l a r

o r q u i n c u n x a r r an g e me n t o f t h o s e o f

h e l i o m o n -

a d s ( 1 3 ) a n d

t h e h e xa g o na l a r r a n g e me n t i n

t h e c e n t r o p l a s t

h e l i o zo a s u g g es t ( t h o u g h

d o

n o t p r o v e ) t h a t t h i s h a p p e n e d

c o n v e r g e n t l y

i n

t h e t w o g r o u p s . H o w e v e r , t h e

f a c t t h a t m any

H e l i o z o a

a n d R a d i o l a r i a

h a v e

k i ne t o c y s ts s u g g es t s

t h a t

m o s t , i f n o t

a l l , A c t i n o p o d a may

h a v e

e v o l v e d

f r o m

k i n e t o -

m o n a d s ,

b u t

t h e y m i g h t


f r o m a

n o n a x o p o d i a l

k i n e t o m o n a d s u c h

a s

H i s t i o n a

o r

A n c y r o m o n a s .

I t i s

i n t e r -

e s t i n g t h a t b o t h K i n e t o m o n a d a

a n d

A c t i n o p o d a c o n t a i n

g e n e r a


c r i s t a e

a n d g e n er a w i t h f l a t c r i s t a e ,

s u g g e s t i n g

t h a t c r i s t a

s h a p e

m a y

b e

p a r t i c u l a r l y

u n s t a b l e

i n

t h e

k i n e t o c y s t - c o n t a i n i n g

p r o t i s t s .

I n m any

r e s p e c t s , H i s -

t i o n i d a a p p e a r i n t e r m e d i a t e

b e t w e e n J a k o b i d a

a n d H e -

l i o m o n a d a .

T h i s

j u s t i f i e s t h e i n c l u s i o n

o f

a l l

t h r e e

i n

t h e s a m e

p h y l u m .

T h e

e x t r u s o m e s o f J a k o b a m a y p o s s i b l y b e i n t e r -

m e d i a t e b e t w e e n

t h o s e

o f C e r c o m o n a d i d a

a n d

K i n e t o m o n -

a d a .

O p a l o z o a

i n c l u d e

1 9

d i f f e r e n t

o r d e r s o f

z o o f l a g e l l a t e s ( p l u s

L e u c o d i c t y i d a ,

O p a l i n i d a , a n d P h y t o m y x ea ) , t h e

l a r g e s t

n u m b e r i n

a n y p h y l u m .

I t t h e r e f o r e c o n s t i t u t e s t h e p r i m a r y

s e a t o f z o o f l a g e l l a t e

d i v e r s i f i c a t i o n ,

w h i c h m ay

w e l l

h a v e

b e e n

v e r y r a p i d f o l l o wi n g t h e

e v o l u t i o n o f t h e

f i r s t

b i c i l i a t e d

z o o f l a g e l l a t e

w i t h a

d i c t y o s o m e

a n d t u b u l a r c r i s t a e . T h e r e

a r e s t i l l

v e r y l a r g e n u m b e r s

o f

z o o f l a g e l l a t e g e n e r a t h a t h a v e

n o t y et

b e e n

e x a m i n e d

i n

t h e e l e c t r o n

m i c r o s c o p e

( 1 1 6 ) .

I

s u g g e s t

t h a t t h e

m a j o r i t y o f

t h e s e w i l l t u r n

o u t

t o b e l o n g t o

t h e

O p a l o z o a ,

b u t w h e t h e r

o r n o t

a d d i t i o n a l

o r d e r s o r

c l a s s e s

w i l l b e n e e d e d

t o

a c c o m m o d a t e t h e m

c a n n o t b e p r e d i c t e d ,

t h o u g h

I

s h a l l n o t

b e

i n t h e

l e a s t

s u r p r i s e d

i f t h e y a r e .

A l t o g e t h e r

I h a v e a s s i g n e d

3 4 o f t h e 1 5 0

f l a g e l l a t e g e n e r a

o f

u n c e r t a i n

t a x o n o m i c

p o s i t i o n

d i s c u s s e d

b y

P a t t e r s o n

a n d

Z o l f f e l

( 1 1 6 ) t o

t h e O p a l o z o a

( 4 4 ) ,

w h i l e 1 4

h a v e

b e e n

a s s i g n e d t o

t h e p h y l u m P e r c o l o z o a

( 4 3 ) .

A l l r e m a i n i n g

m y s -

t e r y

f l a g e l l a t e

g e n e r a t h a t h a v e

b e e n s t u d i e d

b y e l e c t r o n

m i c r o s c o p y

h a v e

b e e n a s s i g n e d t o

p h y l a : C o l p o d e l l a

( i n c l u d -

i n g D i n o m o n a s )

t o

t h e

A p i c o m p l e x a ,

C o l p o n e m a

t o

t h e

D i n o z o a ,

a n d

C l a t h r u l i n a

t o t h e

H e l i o z o a ;

o n l y


n i o n i s p l a c e d

i n i t s own p h y l u m ,

w i t h i n t h e

C h r o m i s t a . T h i s

s u g g e s t s

t h a t f e w ,

i f a n y ,

new p h y l a w i l l

b e r e q u i r e d

t o

a c c o m m o d a t e

t h e 1 0 0 o r

m o r e m y s t e r i o u s f l a g e l l a t e

g e n e r a

t h a t r e m a i n t o b e s t u d i e d

b y

e l e c t r o n

m i c r o s c o p y .

P h y l u m

M y c e t o z o a

M y c e t o z o a

a p p e a r t o b e

a m o n g t h e

m o s t p r i m i t i v e

b i k o n t s , d i v e r g i n g

n e a r l y

a s e a r l y

a s

t h e

E u g l e n o z o a , t h e

m o s t

e a r l y

d i v e r g i n g

b i k o n t p h y l u m

y e t l o c a t e d o n t h e

1 8 S

rDNA t r e e ( 7 , 1 2 1 ,

1 2 7 ) . By

c o n t r a s t ,

t h e R h i z o p o d a

r e p r e -

s e n t e d b y A c a n t h a m o e b a

a n d H a r t m a n n e l l a

a r e r e l a t i v e l y

r e c e n t ,

a p p a r e n t l y d i v e r g i n g

n e a r t h e

t i m e

o f

t h e d i v e r g e n c e

o f

t h e

t w o

p l a n t s u b k i n g d o m s

( V i r i d i p l a n t a e

a n d B i l i p h y t a )

a n d

t h e f o u r c h r o m i s t

p h y l a

( C r y p t i s t a ,

C h l o r a r a c h n i o p h y t a ,

H e t e r o k o n t a ,

a n d H a p t o p h y t a ) .

T h i s s u p p o r t s

t r e a t m e n t o f

M y c e t o z o a

a n d R h i z o p o d a

a s s e p a r a t e

p h y l a . T h e i n c l u s i o n

M I CR O BI O L. R E V.



KINGDOM PROTOZOA AND I T S

PHYLA 9 7 7

o f

M y c e t o z o a

i n a p h y l u m

R h i z o p o d a

( 1 0 9 ) , n o t

b a s e d o n

a n y s t r o n g p o s i t i v e c h a r a c t e r s , w a s o n l y

a

m a t t e r o f t e m p o -

r a r y c o n v e n i e n c e .

T h e

c l o s e s t

r e l a t i v e s

o f M y c e t o z o a m a y

b e t h e

O p a l o z o a , j u d g i n g

f r o m s i m i l a r i t i e s i n m i c r o t u b u l a r

r o o t s

( 1 2 9 ) .

I n

f a c t , t h e o n l y

c l e a r

s e p a r a t i o n

b e t w e e n

O p a l o z o a

a n d

M y c e t o z o a

t h a t c a n b e made i s t h e

f r u i t i n g

b o d i e s

o f t h e

l a t t e r . S e v e r a l

O p a l o z o a , n o t a b l y ,

C e r c o m o n a s

a n d P s e u d o s p o r a ,

h a v e

s t r o n g

a m o e b o i d

t e n d e n c i e s ,

a n d

m any

l i v e

i n

s o i l

a n d

f o r m s p o r e - l i k e c y s t s ; t h u s , t h e y c o u l d

r e a d i l y

b e a n c e s t r a l

t o M y c e t o z o a .

T h o u g h

M y c e t o z o a

a p p e a r

t o b e


( 1 2 9 ) ,

i t

i s

c l e a r

t h a t

c e l l u l a r s l i m e

m o l d s

( a

much

l e s s m i s l e a d i n g

name

f o r

t h e m

w o u l d

b e a g g r e g a t i v e

a m o e b a e ) a r e


h a v i n g

e v o l v e d


f o u r

t i m e s : i n M y c e t o z o a

( i . e . ,

D i c t y o s t e l i a ) ,

P e r c o l o z o a

( i . e . ,

A c r a s i d a ) , a n d R h i z o -

p o d a

( i n d e p e n d e n t l y

i n

L o b o s e a

[ i . e . , C o p r o m y x i d a ]

a n d

F i l o s e a

[ i . e . , F o n t i c u l i d a ] ) .

P l a s m o d i a l s l i m e m o l d s l i k e

P h y s a r u m

( M y x o g a s t r e a ;

t h e n a m e s M y x o m y c e t e s a n d

Myxomycota

a r e b e s t

a b a n d o n e d

a s

t h e y

w r o n g l y i m p l y t h a t

t h e y a r e

f u n g i )

p r o b a b l y e v o l v e d f r o m

a

c i l i a t e d p r o t o s t e l i d

( 1 2 9 )

r a t h e r t h a n

f r o m p l a s m o d i a l L o b o s e a ( R h i z o p o d a )

a s

p r o p o s e d

b y

G r e l l

( 6 6 b ) , s i n c e t h e

l a t t e r

l a c k c i l i a , t h e y c o u l d

n o t h a v e

b e e n

a n c e s t r a l

t o M y x o g a s t r e a .

D i c t y o s t e l i a may


f r o m

a


p r o t o s t e l i d

( 1 2 9 ) .

L i k e P a g e

( 1 0 9 )

a n d C o r l i s s

( 5 2 ) , I t h i n k

t h e f o r m e r

S a r c o d i n a

m u s t b e

s u b d i v i d e d

i n t o m o r e

t h a n o n e p h y l u m ,

b e c a u s e t h e

r e s e m b l a n c e s

b e t w e e n

d i f f e r e n t

S a r c o d i n a a r e

e x c e e d i n g l y

s u p e r f i c i a l .

C o r l i s s s u g g e s t e d 1 2

p h y l a , b u t

t h i s

i s

a n

u n n e c e s s a r i l y

h i g h d e g r e e

o f

s p l i t t i n g s i n c e s e v e r a l o f

h i s g r o u p s

c a n

b e t r a n s f e r r e d

i n t o o t h e r e x i s t i n g p h y l a i n t h e

P r o t o z o a

a n d C h r o m i s t a,

a n d t h e

m a j o r

r e s i d u e

c a n b e

s u b d i v i d e d

i n t o j u s t

e i g h t m a j o r ,

r a t h e r

h o m o g e n e o u s ,

p h y l a :

A r c h a m o e b a e ,

M y c e t o z o a ,

R h i z o p o d a s e n s u

s t r i c t o , E n t a -

m o e b i a , R a d i o z o a ,

H e l i o z o a ,

R e t i c u l o s a ,

a n d


n i o p h y t a ,

o f w h i c h

R a d i o z o a

a n d

H e l i o z o a a r e a s s i g n e d t o

t h e p a r v k i n g d o m

A c t i n o p o d a

a n d

R h i z o p o d a a n d R e t i c u l o s a

a r e

a s s i g n e d

t o

t h e p a r v k i n g d o m

N e o s a r c o d i n a .

T h e

s i m i l a r -

i t y

o f

t h e

m y c e t o z o a n

a n d m any

o p a l o z o a n

c i l i a r y

r o o t s

i s

t h e

m a i n

r e a s o n

f o r

i n c l u d i n g

t h e m

i n

t h e

s a m e

p a r v k i n g -

d o m .

H o w e v e r ,

s i n c e

t h e i r

t h r e e m i c r o t u b u l a r

r o o t s a r e

p r o b a b l y

a n

a n c e s t r a l

c h a r a c t e r

s h a r e d

a l s o w i t h

a r c h e z o a n

r e t o r t a m o n a d s

a n d P e r c o l o z o a ,

t h e y

d o

n o t s u p p o r t

a c l o s e

r e l a t i o n s h i p ;

t h e

t a x o n

O p a l o m y x a i s

p r o b a b l y


PARVKINGDOM

ACTINOPODA

AND

I T S

TWO

PHYLA

W h e t h e r

a t a x o n

A c t i n o p o d a

s h o u l d

b e r e t a i n e d i s

u n -

c l e a r . No w

t h a t

we u n d e r s t a n d

t h e c y t o s k e l e t a l

p o t e n t i a l o f

m i c r o t u b u l e s , t h e

g r o u p i n g

t o g e t h e r

o f p r o t i s t s

s o l e l y

b e -

c a u s e

t h e y h a v e

a x o p o d i a ( r i g i d s u r f a c e

p r o j e c t i o n s

s t r e n g t h -

e n e d b y m i c r o t u b u l e s )

i s

p o t e n t i a l l y

u n s o u n d .

T h u s ,

t h e r e

i s

l i t t l e d o u b t

f r o m a c o n s i d e r a t i o n

o f

o t h e r

c h a r a c t e r s

t h a t

A c t i n o p o d a

a n d

t h e c h r o m i s t a n

P e d i n e l l e a

( 3 2 )

e v o l v e d

t h e i r

a x o p o d i a

i n d e p e n d e n t l y .

C e r t a i n l y ,

p i r o p l a s m

g a m e t e s

e v o l v e d t h e i r

a x o p o d i a i n d e p e n d e n t l y .

E v e n

A c t i n o p o d a

a n d

H e l i o z o a , a s

d e f i n e d h e r e ,

a r e q u i t e

p o s s i b l y


t h o u g h

t h e y

m a y

n o t

b e .

B e c a u s e

o n e c a n n o t

y e t

b e s u r e

t h a t

A c t i n o p o d a

( w i t h


a n d

h e l i o m o n a d s

[ 4 4 ]

r e m o v e d )

a r e p o l y p h y l e t i c ,

i t

i s

b e s t

t o

r e t a i n t h e t a x o n

u n t i l t h e r e

i s

s t r o n g e r

e v i d e n c e t h a t i t r e a l l y

i s p o l y p h y l e t i c .

T h e p r e s e n t

t a x o n A c t i n o p o d a

e x c l u d e s

n o t

o n l y


b u t

a l s o t h e

a x o p o d i a l


D i m o r p h a a n d

T e t r a d i m o r p h a ,

w h i c h

a r e

p l a c e d

i n t h e o r d e r H e l i o m o n a d i d a

i n

t h e O p a l o z o a

( 4 4 ) ,

a n d i s

t h e r e f o r e

c o n f i n e d

t o o r g a n i s m s

t h a t

t o t a l l y l a c k c i l i a

i n t h e i r t r o p h i c p h a s e .

Phylum

R a d i o z o a Emended

C r e a t i o n

o f t h e p h y l u m

R a d i o z o a


1 9 8 7

( 2 7 ) w a s n o t a m a j o r

i n n o v a t i o n

s i n c e

i t c o r r e s p o n d s a l m o s t

e x a c t l y t o R a d i o l a r i a s e n s u l a t o . T h o u g h t h e r e a r e i n d e e d

p r o f o u n d

d i f f e r e n c e s b e t w e e n A c a n t h a r i a

a n d

R a d i o l a r i a

( a s

t h e r e

a r e , f o r e x a m p l e , b e t w e e n s u b p h y l a

V e r t e b r a t a

a n d

T u n i c a t a ,

b o t h i n c l u d e d

i n

t h e

p h y l u m

C h o r d a t a ) ,

t h e s e

d i f f e r e n c e s a r e s u f f i c i e n t l y r e c o g n i z e d b y p l a c i n g R a d i o l a r i a

a n d

A c a n t h a r i a

i n s e p a r a t e

s u b p h y l a

o f

R a d i o z o a . T h e y a r e

u n i t e d

i n t o

a

s i n g l e

p h y l u m b y t w o s y na p o m o r p h i e s : t h e

c e n t r a l

c a p s u l e

a n d

t h e a b i l i t y t o

s e c r e t e

s t r o n t i u m

s u l f a t e

( i n

t h e a c a n t h a r i a n t r o p h i c c e l l

t o f o r m

t h e

a c a n t h a r i a n

s k e l e t o n

a n d

i n

r a d i o l a r i a n

s w a r m e r s o n l y

a s

i n t r a v a c u o l a r c r y s t a l s ) .

T r e a t i n g R a d i o z o a a s t h r e e s e p a r a t e p h y l a ( 5 2 ) i s u n w a r -

r a n t e d t a x o n o m i c

i n f l a t i o n .

R e c e n t

t r e a t m e n t s o f p r o t i s t

d i v e r s i t y

( 5 2 ,

9 8 ) h a v e made

f a r t o o l i t t l e

u s e

o f t h e v a l u a b l e

r a n k o f s u b p h y l u m t o s h o w p r o t i s t a n r e l a t i o n s h i p s i n t h e

f o r m o f a

n e s t e d h i e r a r c h y :

T a b l e

4 ,

b y c o n t r a s t , h a s

1 9

s u b p h y l a

( a n d 2 i nf ra p h y l a

a n d

7

s u p e r c l a s s e s ) . H e r e

I

h a v e

t r a n s f e r r e d S t i c h o l o n c h e f r o m H e l i o z o a t o R a d i o z o a

b e -

c a u s e i t s h a re s n o n- a ct i n

C a 2 + - a c t i v a t e d

myonemes w i t h

t h e

A c a n t h a r i a : i t h a d

o n c e b e e n

p l a c e d

w i t h

R a d i o l a r i a

b e c a u s e

i t w a s

e r r o n e o u s l y

t h o u g h t

t o h a v e a c e n t r a l

c a p s u l e .

Phylum

H e l i o z o a

Emended

P h y l u m H e l i o z o a i s

t h e

p h y l u m o f

w h o s e m o n o p h y l y

I am

l e a s t s u r e , f o r i t

i s

u n c l e a r w h e t h e r t h e s e v e r a l d i f f e r e n t

a x o p o d i a l

p a t t e r n s e v o l v e d i n d e p e n d e n t l y ( i . e . , a

p o l y p h y l -

e t i c o r i g i n ) o r w e r e

m u t a t i o n a l l y

t r a n s f o r m e d i n t o e a c h

o t h e r .

T h e c e n t r o s o m a l c h a r a c t e r o f

t h e m i c r o t u b u l e n u c l e -

a t i n g

c e n t e r

o f C e n t r o h e l e a a n d

t h e

m u l t i p l e

n u cl e ar e n v e -

l o p e

n u c l e a t i n g

c e n t e r s o f

t h e

N u c l e o h e l e a a l s o c a n b e

i n t e r p r e t e d b o t h

w a y s ,

a s c a n t h e d i v e r s i t y i n c r i s t a e ( a s

d i s c u s s e d

b e l o w f o r R h i z o p o d a ) a n d t h e d i v e r s i t y o f

e x t r u -

s o m e

t y p e s .

T h e y

d o a l l s e e m t o h a v e e x t r u s o m e s a n d

p r o b a b l y

e v o l v e d

f r o m a n e x t r u s o m e- c o nt a i n i n g

o p a l o z o a n

f l a g e l l a t e

a n c e s t o r

o r


f r o m

s e v e r a l

s u c h

a n -

c e s t o r s .

O n e o b v i o u s

c a n d i d a t e

w o u l d b e a c e l l l i k e D i m o r -

p h a

o r

T e t r a d i m o r p h a ( 1 3 ) ,

i n cl u d e d h e re

i n

t h e f l a g e l l a t e

p h y l u m

O p a l o z o a ( s e e

p r e v i o u s s e c t i o n ) r a t h e r t h a n i n

H e l i o z o a ,

w h e r e

t h e y m i g h t b e a s s i g n e d a l t e r n a t i v e l y . rDNA

s e q u e n c e s

( 7 8 )

s u g g e s t t h a t a t l e a s t o n e

h e l i o z o a n

i s

a

r e l a t i v e l y

a d v a n c e d p r o t i s t

b r a n c h i n g i n t h e p h o t o s y n t h e t -

i c

a r e a

o f t h e rDNA

t r e e , b u t c o n si d e r a b l e

c a u t i o n i s

n e c e s s a r y

b e c a u s e

o f

t h e s er i o u s

d o u b t s a b o u t t h e p h yl e t i c

u n i t y

o f

H e l i o z o a ( 1 2 6 ) , e v e n w i t h

t h e

r e m o v a l

o f t h e

p e d i n e l l i d C i l i o p h r y s

t o t h e C h r o m i s t a

( 2 3 ,

3 1 ) . O u r p r e s e n t

k n o w l e d g e

d o e s

n o t

e v e n

f i r m l y

e x c l u d e

t h e

p o s s i b i l i t y t h a t

R a d i o z o a ,

H e l i o z o a , R e t i c u l o s a ,

a n d R h i z o p o d a

( i n t h e

p r e s e n t

r e s t r i c t e d s e n s e ) a r e t o g e t h e r

m o n o p h y l e t i c ,

b u t

s i n c e

n o s e n s i b l e

d e f i n i t i o n

o f a j o i n t p h y l u m u n i t i n g

t h e s e

f o u r

t a x a

c a n b e g i v e n ,

a n d t h e r e i s r e a l l y n o t h i n g o t h e r t h a n

t a x o n o m i c

i n e r t i a t o j u s t i f y t h e i r

r e t e n t i o n

i n

t h e s a m e

p h y l u m ,

e s t a b l i s h m e n t

o f R h i z o p o d a , R e t i c u l o s a , H e l i o z o a ,

a n d

R a d i o z o a

a s

f o u r

p h y l a

w i l l b e t t e r

a i d c l a r i t y

o f t h o u g h t

a n d

b e t t e r s t i m u l a t e

a m o r e

t h o r o u g h d e f i n i t i o n

o f t h e

p h y l a

t h a n a

m e s s y

a n d i n d e f e n s i b l e

l u m p i n g . U nt i l t h e r e

a r e

m o l e c u l a r

d a t a

t o

j u s t i f y d i s m e m b e r m e n t

o f t h e H e l i o z o a ,

a n d t o t e l l u s

t h e t r u e a f f i n i t i e s o f

i t s

c o n s t i t u e n t s , i t s e e m s

w i s e s t

t o m a i n t a i n

i t

a s a

s i n g l e p h y l u m :

i t

m i g h t ,

t o

e v e r y o n e ' s

s u r p r i s e ,

e v e n t u r n o u t

t o b e


S i m i l a r i t i e s

i n t h e

h e x a g o n a l

a x o p o d i a l

m i c r o t u b u l e

p a t t e r n s

o f c e r t a i n

H e l i o z o a

a n d

m o s t

A c a n t h a r i a , a s

w e l l

a s

i n

e x t r u s o m e s

( 5 8 ,

5 9 ) , s u g g e s t

t h a t

t h e r e

m i g h t b e

a

d i r e c t l i n k

V O L .

5 7 ,

1 9 9 3



9 7 8

CAVALIER-SMITH

b e t w e e n

H e l i o z o a

a n d R a d i o z o a a n d t h a t

t h e

A c t i n o p o d a

( p o s s i b l y

w i t h a

s o m e w h a t more

s t r i c t l y

d e f i n e d

H e l i o z o a )

a l s o m i g h t

b e

m o n o p h y l e t i c .

NEW PARVKINGDOM

NEOSARCODINA

A t

p r e s e n t , t h e r e

i s

n o s o u n d

b a s i s

t o

d e c i d e

w h e t h e r

t h i s

t a x o n

i s


o r


As t h e b o r d e r l i n e

b e t w e e n

c e r t a i n f i l o s e a a n d c e r t a i n a t h a l a m e a n

r e t i c u l o s a ,

o n

t h e o n e

h a n d

a n d

c e r t a i n

l o b o s e a ,

o n

t h e o t h e r

h a n d ,

i s n o t

v e r y

s h a r p ,

I h e r e i nc l u d e a l l t h r e e t a x a i n t h e

s a m e


i n o r d e r t o f o c u s t h e a t t e n t i o n o f m o l e c u l a r

s y s t e m a t i s t s

o n t h e n e e d t o b e t t e r

d e f i n e t h e i r

r e l a t i o n s h i p s .

S i n c e

t h i s


e x c l u d e s s i x

p h y l a ( A r c h a m o e b a e ,

M y c e t o z o a , E n t a m o e b i a , H e l i o z o a ,

R a d i o z o a ,

a n d

C h l o r -

a r a c h n i o p h y t a ) ,

o n e

c l a s s

( H e t e r o l o b o s e a ,

p l a c e d

i n

p h y l u m

P e r c o l o z o a ) ,

o n e o r de r

( P l a s m o d i o p h o r i d a , p l a c e d

i n

p h y l u m

O p a l o z o a ) ,

a n d

s e v e r a l

g e n e r a ( e . g . ,

D i e n t a m o e b a a n d

H i s -

t o m o n a s ,

now

p l a c e d

i n

p h y l u m P a r a b a s a l i a ; C h r y s a m o e b a

a n d

o t h e r s , p l a c e d

i n

p h y l u m

H e t e r o k o n t a )

t h a t

were f o r -

m e r l y

i n c l u d e d

i n

t h e

S a r c o d i n a ,

i t

w o u l d b e

c o n f u s i n g

t o

r e t a i n

t h a t

t e r m .

T h e r e f o r e ,

I

p r o p o s e

t h e

n e w n am e

N e o s a -

r c o d i n a

f o r

a

much

more

r e s t r i c t e d

a s s e m b l a g e

t h a t

m i g h t

p o s s i b l y b e


S a r c o d i n e

r e m a i n s , h o w e v e r ,

a

u s e f u l i n f o r m a l t e r m f o r

a


g r a d e

o f

o r g a n i z a -

t i o n , j u s t

a s i s

f l a g e l l a t e

f o r a

p a r a p h y l e t i c g r a d e

o f

o r g a n i z a t i o n ,

t h o u g h

e v e n s u c h a n i n f o r m a l u s e

o f

t h e

t e r m

s a r c o d i n e ,

I

s u g g e s t ,

s h o u l d n o t

i n c l u d e

a c t i n o p o d s .

B u t

S a r c o d i n a

i n

t h e

t r a d i t i o n a l s e n s e a r e

c e r t a i n l y p o l y p h y l e t i c ,

s o i t s u s e

a s

a f o r m a l

t a x o n n am e

c a n no

l o n g e r

b e

j u s t i f i e d .

P h y l u m

R h i z o p o d a

Emended

R h i z o p o d a

i n t h e

p r e s e n t

s e n s e i s

much

n a r r o w e r ,

a n d

t h e r e f o r e

v a s t l y

more

h o m o g e n e o u s ,

t h a n

p h y l u m

R h i z o -

p o d a

s e n s u

P a g e ,

1 9 8 7

( 1 0 9 ) .

C o m p a r e d

w i t h h i s

p h y l u m ,

i t

e x c l u d e s s i x

w h o l e

c l a s s e s : P e l o b i o n t i d a

( p l a c e d

i n

k i n g d o m

A r c h e z o a ) , P l a s m o d i o p h o r i d a

( p l a c e d

i n

p h y l u m

O p a l o z o a ) ,

M y c e t o z o a ( a s e p a r a t e p h y l u m ) ,

G r a n u l o r e t i c u l o s e a

( s e p a -

r a t e d a s t h e

ne w

p h y l u m

R e t i c u l o s a ) ,


( p l a c e d

i n

p h y l u m P e r c o l o z o a ) ,

a n d

X e n o p h y o p h o r e a ( t r e a t e d

a s


i n c e r t a e

s e d i s

u n t i l

e l e c t r o n

m i c r o s c o p e

a n d / o r

m o l e c u l a r s t u d i e s

s h o w t h e i r

r e a l

a f f i n i t i e s ) ;

i t

a l s o

e x c l u d e s t h e

E n t a m o e b i d a e

( s e p a r a t e d

a s t h e n e w

p h y l u m

E n t a m o e b i a ) .

I t

t h u s i s r e d u c e d t o

b u t

t w o o f

h i s

c l a s s e s ,

L o b o s e a

a n d

F i l o s e a ,

a n d i s

v e r y

c l o s e t o

R h i z o p o d a

s e n s u

S c h u s t e r ,

1 9 9 0

( 1 2 3 ) ,

w h i c h was

r e s t r i c t e d

t o

L o b o s e a

( b u t

a

b r o a d e r

t a x o n t h a n

h e r e )

a n d F i l o s e a .

T h e s e t w o c l a s s e s

m ay

o r

may

n o t b e

c l o s e l y r e l a t e d ,

b u t

I

t h i n k i t

l i k e l y

t h a t t h e

G r o m i i d a a n d

T e s t a c e a l o b o s i a

a r e

d i r e c t l y

r e l a t e d a n d t h a t

t h e t e s t a t e s t a t e wa s

a n c e s t r a l

a n d

t h e

d i v e r g e n c e

o f

p s e u -

d o p o d t y p e

t o o k

p l a c e p r i o r

t o t h e


l o s s

o f

t e s t s .

I t

i s

i m p o r t a n t t o

d e t e r m i n e w h e t h e r t h e

c y a n e l l e

o f t h e

f i l o s e a n

P a u l i n e l l a

i s

a

r e c e n t l y

e v o l v e d

s y m b i o n t

o r a

t r u e


l i k e

t h a t

o f

C y a n o p h o r a .

I f i t

w e r e a

t r u e

c h l o r o p l a s t ,

t h e n

t h e

R h i z o p o d a m i g h t h a v e e v o l v e d

f r o m

a n

e a r l y p h o t o s y n t h e t i c

a n c e s t o r o f

t h e B i l i p h y t a a n d V i r i -

d i p l a n t a e ;

t h a t

w o u l d b e

c o n s i s t e n t

w i t h

t h e

p o s i t i o n s o f t h e

l o b o s e a n s

A c a n t h a m o e b a

a n d

H a r t m a n n e l l a o n t h e 1 8 S

rRNA

t r e e c l o s e

t o t h e

b a s e o f t h e g r e e n p l a n t

a n d r e d a l g a l

c l a d e s

( 1 2 1 ,

1 2 7 ) .

A n o t h e r p o s s i b l e

o r i g i n f o r

R h i z o p o d a i s f r o m a n

a m o e -

b o f l a g e l l a t e

o p a l o z o a n

s u c h

a s

t h e

f i l o s e a m o e b o f l a g e l l a t e


o r t h e

o r d e r

T h a u m a t o m o n a d i d a .

T h a u m a t o -

m o n a d s

a r e

s c a l y

m o n a d s

t h a t

f e e d

b y p u t t i n g o u t

p s e u d o -

p o d s

f r o m

a v en t r al

g r o o v e .

T h e y

c o u l d

h a v e

e v o l v e d

i n t o

b o t h t h e t e s t a t e a m o e b a e

( o n e o f

w h i c h , T n i c h o s p h a e n i u m ,

h a s

b e e n c l a i m e d s t i l l

t o h a v e

a

f l a g e l l a t e s t a g e ) a n d t h e

s c a l y

a m o e b a e b y

l o s i n g t h e i r c i l i a a n d a s s o c i a t e d c y t o s k e l e t o n

a n d ,

i n

t h e c a s e o f

t e s t a t e

a m o e b a e , m o d i f y i n g

t h e i r

s c a l e s

i n t o t e s t s . P o s s i b l y t h e

a n c e s t r a l r h i z o p o d

w a s

t e s t a t e

a n d

d e v e l o p e d

i t s

p r i m i t i v e

p s e u d o p o d s

i n

t w o d i r e c t i o n s ,

a s

l o b o p o d i a

a n d

a s

f i l o p o d i a ;

t h e

g y m n a m o e b a e

m ay

h a v e

e v o l v e d

b y l o s s o f t e s t s

f r o m

( a t

l e a s t ) t w o d i f f e r e n t

a n c e s -

t o r s , o n e l o b o s e a n d o n e f i l o s e . I t

m ay

a l s o

b e t h a t i n

s a rc o di n es ( p e r h a p s

a s a r e s u l t o f t he much m o r e

f r e q u e n t

c y t o p l a s m i c

s t r e a m i n g ? )

t h e

s h a p e

o f


c r i s t a e

h a s

b e e n f r e e r t o d i v e r s i f y

t h a n i n

f l a g e l l a t e

o r

w e l l - p e l l i c l e d

p r o t o z o a .

T h i s , r a t h e r t h a n a

p o l y p h y l e t i c o r i g i n , m i g h t

a c c o u n t

f o r

t h e g r e a t e r d i v e r s i t y o f

c r i s t a l

m o r p h o l o g y

i n

R h i z o p o d a

a n d H e l i o z o a

( a n d t o

a

l e s s e r

e x t e n t ,

i n R a d i o -

z o a )

t h a n i n

o t h e r p r o t o z o a n

p h y l a .

R h i z o p o d a

s e n s u

S c h u s t e r ,

1 9 9 0

d i f f e r s f r o m

t h e p r e s e n t

u s a g e

i n

i n c l u d i n g

V a h l k a m p f i a

( h e r e

t r e a t e d

a s a h e t e r o l o b o s e a n

p e r c o l o z o a n :

t h e

rRNA

t r e e

[ F i g .

1 ] c o n f i r m s

t h i s ,

a s

i t

d o e s t h e i r

l a c k

o f

s p e c i f i c r e l a t i o n s h i p

t o t h e l o b o s e a n

g y m n a m o e b a e

H a r t -

m a n n e l l a

a n d A c a n t h a m o e b a ) ,

E n t a m o e b i d a e , a n d

e v e n

t h e

f u n g u s P n e u m o c y s t i s

( 5 6 )

i n t h e L o b o s e a .


i n c e r t a e

s e d e s

T h e

X e n o p h y o p h o r e a a n d

S c h i z o c l a d e a

( 4 6 a ) ,

u n l i k e a l l

o f

t h e o t h e r

p r o t i s t c l a s s e s ,

h a v e

n e v e r b e e n s t u d i e d

b y e l e c -

t r o n

m i c r o s c o p y ,

s o

t h e i r

a s s i g n m e n t

i s

p a r t i c u l a r l y u n c e r -

t a i n .

T h e

X e n o p h y o p h o r e a a r e n o t

p l a c e d

i n t h e i r

c u s t o m a r y

p l a c e

i n

t h e

R h i z o p o d a b e c a u s e t h e r e i s

n o p o s i t i v e

e v i d e n c e

f o r t h e i r

i n c l u s i o n ,

n o r

i s

t h e r e

c u r r e n t l y a n y

j u s t i f i c a t i o n f o r

o r

a g a i n s t t h e i r

s e p a r a t i o n

a s a

d i s t i n c t

p h y l u m ( 5 2 ) ; l i k e

s e v e r a l

r h i z o p o d s

a n d

f o r a m i n i f e r a , t h e y

i n c o r p o r a t e

f o r e i g n

m a t e r i a l i n

t h e i r t e s t s , a n d

l i k e

t h e

S c h i z o c l a d e a ,

t h e y

m a y

b e l o n g

i n t h e

R h i z o p o d a

( 8 9 )

o r

i n

t h e R e t i c u l o s a

( 1 0 1 ) o r

i n

n e i t h e r . B o t h

c l a s s e s

a r e t r e a t e d a s

N e o s a r c o d i n a i n c e r t a e

s e d i s .

A t h i r d c l a s s n o t

a s s i g n e d

t o a

p h y l u m

i s

t h e new

c l a s s

H o l o s e a

c r e a t e d

h e r e t o

c o n t a i n

t h e

e n i g m a t i c

o r g a n i s m

L u f f i s p h a e r a ,

w h i c h

t h o u g h

i t

h a s

b e e n

s t u d i e d

b y

e l e c t r o n

m i c r o s c o p y ( 6 , 1 4 1 b ) ,

d o e s

n o t

o b v i o u s l y ( a n d

t h i s i s

q u i t e

e x c e p t i o n a l )

f i t

i n t o

a n y


p r o t o z o a n

p h y l u m .

I t

i s

l i k e

a

n o n a m o e b o i d

s c a l y a m o e b a

Ne w

P h y l u m

R e t i c u l o s a

T h e name o f t h e

e i g h t h f o r m e r

s a r c o d i n e

p h y l u m , R e t i c u -

l o s a

p h y l u m n o v u m , i s

a n

e a r l i e r

a n d s h o r t e r s y n o n y m f o r

t h e

G r a n u l o r e t i c u l o s e a a n d

e m p h a s i z e s

t h e i r

c o m m o n

f e a -

t u r e , t h e

r e t i c u l o p o d i a , w h i c h

t h e r e

i s

n o g o o d

r e a s o n t o

h o m o l o g i z e

w i t h

t h e

t y p i c a l r h i z o p o d

p s e u d o p o d i a

( t h o u g h a

f e w

r h i z o p o d s

d o h a v e

n o n g r a n u l a r

r e t i c u l o p o d i a )

o r

t h e

a x o p o d i a

o f

r a d i o z o a

o r

h e l i o z o a .

I

h a v e r a i s e d

A t h a l a m i a

H a e c k e l , 1 8 6 2 , a n d

f o l l o w e d K r y l o v e t

a l .

( 8 1 b ) i n

r a i s i n g

F o r a m i n i f e r a

( D ' O r b i g n y ,

1 8 2 6 ) ,

t o

s u b p h y l u m

r a n k ,

a n d

t h e r e f o r e

t h e

M o n o t h a l a m e a a n d


t o

c l a s s e s ,

r a n k s t h a t I t h i n k

b e t t e r r e f l e c t

t h e i r p h e n o t y p i c d i s t i n c t i v e -

n e s s a n d

s y s t e m a t i c

i m p o r t a n c e

t h a n

t h e i r

t r a d i t i o n a l t r e a t -

m e n t

a s

o r d e r s .

T h e


i s e q u i v a l e n t t o

t h e

F o r a m i n i f e r a o f

K r y l o v e t a l .

( 8 1 b )

t h a t

t h e y

s u b d i v i d e d

i n t o

f o u r

s e p a r a t e c l a s s e s , w h i c h s e e m s

t o m e

u n n e c e s s a r y .

S i n c e t h e

p h y l u m

i s

e s s e n t i a l l y

m a r i n e

a n d

f u n d a m e n t a l l y

b e n t h i c ,

w i t h

i t s

p l a n k t o n i c s p e c i e s

b e i n g r e l a t i v e l y

f e w

a n d

a l s o c l e a r l y

s e c o nd a ri l y d e r i v e d

( 8 2 ) , R e t i c u l o s a m o s t p r o b -

a b l y e v o l v e d ,

i n

c o n t r a s t

t o

t h e

m o r e

p l an k t o ni c o r

s e s s i l e

a n d


f r e s h w a t e r

H e l i o z o a ,

f r o m a b e n t h i c

s e d i m e n t - o r

d e t r i t u s - l o v i n g m a r i n e

o p a l o z o a n f l a g e l l a t e

w i t h

M I C R O B I O L .

R E V .



KINGDOM

PROTOZOA AND

I T S PHYLA 9 7 9

e x t r u s o m e s

a n d

a

t e n d e n c y t o f o r m l o n g

t h i n

p r o t o p l a s m i c

p r o j e c t i o n s .

T h e r e c e n t l y

d i s c o v e r e d c e r c o m o n a d i d

f l a g e l -

l a t e ,

M a s s i s t e r i a

( 1 1 5 ) , w i t h b r a n c h e d

g r a n u l o f i l o s e

h i g h l y

e l o n g a t e


w o u l d b e a n

e x c e l l e n t

c a n d i d a t e

f o r

a

r e t i c u l o s a n a n c e s t o r :

i t w o u l d

h a v e

t o d o l i t t l e more t h a n

a cq ui r e t h e

c a p a c i t y

t o

f u s e

i t s p s e u d o p o d i a

i n t o n e t s

t o

b e c o m e

a

p r i m i t i v e

r e t i c u l o s a n .

H o w e v e r ,

t h e r e

a r e

p r o b a -

b l y

m a n y

o t h e r r e t i c u l o f i l o s e

c r e a t u r e s

i n s e d i m e n t s j u s t

w a i t i n g t o

b e b e t t e r c h a r a c t e r i z e d

a n d h i t t h e h e a d l i n e s :

t h e

b i o m y x i d c r e a t u r e s

h e r e

t e n t a t i v e l y g r o u p e d

i n

t h e c l a s s

A t h a l a m e a

i n c l u d e

g r a n u l o f i l o s e

a s w e l l a s

g r a n u l o r e t i c u l o s e

t a x a a n d a r e

s o

n e g l e c t e d

a n d

u n c h a r a c t e r i s e d

by

m o d e m

m e t h o d s

( n o n e ,

a p a r t f r o m R e t i c u l o m y xa

[ 2 ] , h a v e

b e e n

s t u d i e d b y e l e c t r o n

m i c r o s c o p y ) t h a t ,

when

p r o p e r l y

s t u d -

i e d ,

t h e y m a y

e v e n t u a l l y

t u r n

o u t

t o b e


PHYLUM AND

SUPERPHYLUM CHOANOZOA

T h e p h y l u m C h o a n o z o a ,

c r e a t e d

i n 1 9 8 1

( 1 7 ) ,

wa s

e m e n d e d i n 1 9 8 3 t o

i n c l u d e

o n l y

C h o a n o f l a g e l l i d a ( 2 1 ) .

A

p o s s i b l e


t o

O p a l o z o a

wa s

s u g g e s t e d

b y

t h e

d i s c o v e r y o f t h e f l a g e l l a t e

J a k o b a

( 1 1 4 ) . J a k o b a

l i b e r a a n d

A n c y r o m o n a s

( 1 0 4 )

a r e t h e

o n l y

p l a s t i d - f r e e

b i f l a g e l l a t e s

w i t h f l a t ,

n o n d i s c o i d

c r i s t a e .

I t h a s

l o n g

s e e m e d l i k e l y

t h a t

b i f l a g e l l a t e d

a n c e s t o r s o f

c h o a n o f l a g e l l a t e s

w i t h p l a t e - l i k e

c r i s t a e o n c e e x i s t e d , s o

i t

i s

g r a t i f y i n g

t h a t b i f l a g e l l a t e

p r o t o z o a

w i t h f l a t

c r i s t a e

h a v e n ow b e e n d i s c o v e r e d .

F o l -

l o w i n g

t h e d i s c o v e r y o f J .

l i b e r a ,

I

i n c l u d e d

i t

i n

a

m o d i f i e d

C h o a n o z o a

( 3 8 ) .

H o w e v e r ,

t h e d i s c o v e r y

o f R e c l i n o m o n a s

( 6 1 d ,

1 0 6 ) ,

w h i c h i s q u i t e s i m i l a r

t o

J a k o b a

b u t h as

t u b u l a r

c r i s t a e

( 1 0 6 ) ,

means

t h a t

i t

i s b e t t e r

t o p l a c e

J a k o b a i n

t h e

O p a l o z o a

w i t h

o t he r a n i s o k o n t

t u b u l i c r i s t a t e

f l a g e l l a t e s ( i n

t h e

c l a s s

H e t e r o m i t e a )

r a t h e r

t h a n i n

C h o a n o z o a .

To

c o n v e r t

a p l a t y c r i s t a t e

a n i s o k o n t

s u c h

a s J a k o b a

i n t o a

u n i k o n t

c h o a n o f l a g e l l a t e p r o v i d e d

w i t h

a

p e r i f l a g e l l a r

c o l l a r

f o r f i l t e r

f e e d i n g

w o u l d

h a v e

i n v o l v e d

a

r a d i c a l r e s t r u c t u r i n g

o f

t h e

c y t o s k e l e t o n

t o

c o n v e r t

t h e a n c e s t r a l

t y p e

o f

a s y m m e t r i c

t h r e e - m e m b e r

r o o t

( 4 0 )

i n t o

t h e

r a d i a l l y s y m m e t r i c

c h o -

a n o f l a g e l l a t e

r o o t

s y s t e m .

T h i s

r a d i c a l

r e s t r u c t u r i n g

o f t h e


i s t h e r e f o r e a more

a p p r o p r i a t e

s y n a p o m o r p h y

f o r

u s e

i n d e f i n i n g

t h e

p h y l u m

C h o a n o z o a

t h a n t h e

p r o b a b l y

e a r l i e r

c h a n g e

f r o m

t u b u l a r

t o

f l a t

c r i s t a e

w h i c h h a s

c l e a r l y

o c c u r r e d

p o l y p h y l e t i c a l l y .

F o r w e l l o v e r

a

c e n t u r y

i t h a s b e e n c o n s i d e r e d

t h a t

s p o n g e s

e v o l v e d

f r o m c h o a n o f l a g e l l a t e s ( 7 5 a ,

7 5 b ) ,

a n d

some

z o o l o g i s t s

h a v e

a r g u e d

t h a t

t h i s

i s t r u e

f o r

t h e

a n i m a l

k i n g d o m

a s

a

w h o l e

( 1 7 ) .

B o t h

o f t h e s e

i d e a s ,

a s

w e l l a s

t h e

more

r e c e n t

p r o p o s a l

t h a t t h e k i n g d o m F u n g i

a l s o

e v o l v e d

f r o m a

c h o a n o f l a g e l l a t e ( 2 5 ) ,

a r e

n o w

s t r o n g l y s u p p o r t e d

b y

rRNA

s e q u e n c e s

w h i c h

g r o u p

A n i m a l i a , C h o a n o z o a ,

a n d

F u n g i

t o g e t h e r

a s a

c l a d e

( 1 4 3 a )

( s e e

a l s o

F i g .

1 ) .

A

s p e c i f i c


l i n k b e t w e e n

s p o n g e s ,

c h y t r i d i o m y c e t e

f u n g i ,

a n d c h o a n o f l a g e l l a t e s

wa s

f i r s t

p r o p o s e d

a t

t h r e e

m e e t i n g s

i n

1 9 8 0

( 1 7 , 1 7 a ,

1 9 ) ,

when t h e

t h r e e

t a x a

were

c o l l e c t i v e l y

g r o u p e d

i n

t h e

k i n g d o m

U n i f l a g e l l a t a

( 1 9 ) .

A l t h o u g h

i t

i s

n o w

c l e a r

t h a t

t h e s e t h r e e

t a x a a r e

c l a d i s t i c a l l y

more

c l o s e d

r e l a t e d

t o e a c h o t h e r

t h a n C h o a n o z o a

a r e t o

most o t h e r

p r o t o z o a n p h y l a ,

I

n o w

p r e f e r

t o

k e e p

C h o a n o z o a

i n

t h e

k i n g d o m

P r o t o z o a

a n d t o

r e t a i n

t h e

b o u n d a r i e s

b e t w e e n

t h e

k i n g d o m s

P r o t o z o a , F u n g i ,

a n d

A n i m a l i a

b e t w e e n

t h e

C h o -

a n o z o a

a n d

s p o n g e s

a n d

b e t w e e n

t h e C h o a n o z o a

a n d

C h y t r i d i o m y c e t e s .

Ne w P a r v k i n g d o m

C i l i o m y x a

B e c a u s e

c h o a n o f l a g e l l a t e s

p r o b a b l y

e v o l v e d f r o m a n

o p a l -

o z o a n

f l a g e l l a t e , p o s s i b l y

a

u n i c i l i a t e

c o l l a r e d

o n e l i k e P h a -

l a n s t e r i u m , a n d b e c au s e

o f

t h e i n c r e a s i n g

e v i d e n c e t h a t f l a t

c r i s t a e h a v e e v o l v e d

m o r e

t h a n o n c e ,

I g r o u p C h o a n o z o a

t o g e t h e r

w i t h

t h e

s u p e r p h y l u m

O p a l o m y x a

i n t h e

new


C i l i o m y x a .

NEW

PARVKINGDOM

MYXOZOA

F i n a l l y ,

we

come t o

t h e

t h r e e p a r a s i t i c p h y l a t h a t

a l t o -

g e t h e r

l a c k f l a g e l l a t e s t a g e s

( a n d t h e r e f o r e a d e q u a t e

c l u e s

t o

t h e i r a n c e s t r y ) :

M y x o s p o r i d i a ,

P a r a m y x i a ,

a n d H a p l o s p o -

r i d i a . A t

p r e s e n t ,

t h e i r

a f f i n i t i e s a r e s o

o b s c u r e t h a t t h e r e

i s

l i t t l e r e a l i s t i c a l t e r n a t i v e

t o t h e i r t r e a t m e n t

a s s e p a r a t e

p h y l a .

DNA

s e q u e n c e s t u d i e s s h o u l d

o n e d a y r e v e a l

t h e i r a f f i n i t i e s

a n d f a c i l i t a t e

a


s o u n d e r


T h e i r

m u l t i n u c l e a r

s p o r e s ,

p a r a s i t i s m ,

a n d

l a c k o f

c i l i a a r e

t h e

r e a s o n s

f o r g r o u p i n g

t h e m

i n

t h e

i n f r a k i n g d o m M y x o z o a ,

b u t

a s t h e i r s p o r e s

d e v e l o p v e r y d i f f e r e n t l y

a n d h a v e

d i f f e r e n t

u l t r a s t r u c t u r e ,

t h e y seem

r a t h e r

u n l i k e l y

t o b e h o m o l o g o u s .

On

t h e o t h e r

h a n d ,

t h e r e

i s n o s o l i d

e v i d e n c e t h a t t h e y

a r e

n o t

r e l a t e d

more

c l o s e l y

t o

e a c h

o t h e r t h an

t o

o t h e r

p r o t o -

z o a :

a l l t h a t

o n e

c a n

r e a l l y s a y

o f t h e t h r e e

p h y l a

i s t h a t

t h e y

a r e a l l o b v i o u s l y

m e m b e r s o f

t h e s u b k i n g d o m

D i c t y o z o a .

T h e

v a l i d i t y

o f t h e i r

i n c l u s i o n

i n

a s i n g l e


m u s t

b e t e s t e d

b y

m o l e c u l a r

s e q u e n c i n g .

P h y l u m M y x o s p o r i d i a

T h e

m y x o s p o r i d i a n

p o l a r

c a p s u l e

s u g g e s t s

a

p o s s i b l e

a f f i n i t y

w i t h

D i n o z o a ,

b u t a n

a p i c o m p l e x a n ,

o p a l o z o a n ,

o r

e v e n

r h i z o p o d

a n c e s t r y

i s e a c h

a r e a s o n a b l e

p o s s i b i l i t y .

I n

m y

v i e w ,

a n o r i g i n

o f


f r o m

C n i d a r i a ,

s o m e -

t i m e s m o o t e d

( 9 1 ) ,

i n v o l v e s

f a r

t o o g r e a t

a d e g r e e

o f

p a r a s i t i c

r e d u c t i o n

t o

b e c o n t e m p l a t e d

s e r i o u s l y ,

s o


s h o u l d

r e m a i n f i r m l y

i n t h e

k i n g d o m

P r o t o z o a

( w h i c h

i s

n o t

h e r e

r e s t r i c t e d

t o


o r g a n i s m s ) a n d

n o t

b e

t r a n s -

f e r r e d

t o t h e

A n i m a l i a ,

w h i c h a l s o

a r e

d e f i n e d

n o t

b y

p l u r i c e l l u l a r i t y

b u t

b y

t h e

p r e s e n c e

o f

a

t r i p l o b l a s t i c c o l l a g -

e n o u s

s o m a t i c

s t r u c t u r e

( 3 1 ) ,

w h i c h i s

v a s t l y

more

c o m p l e x

t h a n t h e

a m o e b o i d a n d

p l a s m o d i a l

m y x o s p o r i d i a .

T h e

m u l -

t i c e l l u l a r

s p o r e ,

l i k e t h e m u l t i c e l l u l a r

s p o r a n g i a

o f

m a n y

M y c e t o z o a ,

i s a n

i n d e p e n d e n t a d a p t a t i o n

t o

d i s p e r s a l

a n d

n o t t h e

e v o l u t i o n

o f

t r u e a n i m a l

s o m a t i c

t i s s u e .

P h y l u m



c o u l d h a v e


a n y

o f

t h e

same

f o u r

p h y l a

a s t h e


o r even

f r o m t h e

m y x o s -

p o r i d i a

t h e m s e l v e s ;

i t i s t o

b e

h o p e d

t h a t

m o l e c u l a r

m e t h o d s

w i l l e n a b l e t h i s

h a n d f u l o f

s p e c i e s ( 1 1 6 a )

e v e n t u a l l y

t o

b e

s u b s u m e d a s

a c l a s s

o r

o r de r w i t h i n

so m e

o t h e r

p r o t o z o a n

p h y l u m .

I f

P a r a m y x e a

r e a l l y

t u r n

o u t

t o

b e l o n g

w i t h

S p o r o -

z o a

i n

t h e

A p i c o m p l e x a ,

p e r h a p s H a p l o s p o r i d i a

w i l l

t o o ,

a s

t h e y

h a v e some

s i m i l a r i t y

i n

mode o f

s p o r o g e n e s i s .

P h y l u m

P a r a m y x i a

U n l i k e


a n d

H a p l o s p o r i d i a ,

P a r a m y x i a

h a v e

c e n t r i o l e s

( 5 3 a ) :

s i n c e

t h e s e ,

l i k e t h o s e

o f

m ost

A p i c o m -

p l e x a ,

c o n s i s t

o f



r a t h e r

t h a n

t r i p -

l e t s ,

i t i s

p o s s i b l e

t h a t

t h e y

e v o l v e d

f r o m


b y

l o s s o f

t h e

a p i c a l

c o m p l e x

a n d

c o r t i c a l

a l v e o l i .

F i g u r e

2 ,

s h o w i n g

t h e

p o s t u l a t e d p h y l o g e n e t i c

r e l a t i o n -

s h i p s

b e t w e e n

t h e

1 8

p r o t o z o a n

p h y l a

a n d

t h e

seven

o t h e r

V O L .

5 7 ,

1 9 9 3



9 8 0

CAVALIER-SMITH

e u k a r y o t e k i n g d o m s

o r


d i d

n o t

a t t a c h

H a p l o -

s p o r i d i a ,

P a r a m y x i a ,

a n d


t o t h e t r e e

a t

a l l ,

b e c a u s e t h e i r r e l a t i o n s h i p s a r e

s o

u n c e r t a i n .

NEW PROTOZOAN

SUBPHYLA, C L A S S E S ,

SUBCLASSES,

AND

ORDERS

P e r c o l o z o a

T h e r e c e n t l y

d i s c o v e r e d

o b l i g a t e l y

a n a e r o b i c


P s a l t e n o m o n a s

l a n t e r n a

( l O a )

a n d P .

v u l g a r i s

( 1 0 )

h a v e

b e e n

t r e a t e d

p r e v i o u s l y

a s H e t e r o l o b o s e a . H o w e v e r , P .

v u l g a r i s

l a c k s m i t o c h o n d r i a ,


a n d a n a m o e b o i d

s t a g e

a n d

i s

t h e r e f o r e

r a d i c a l l y

d i f f e r e n t

f r o m

t y p i c a l

H e t e r o l o b o -

s e a : i n

f a c t ,

i t l a c k s

a l l


t h a t w e r e

u s e d t o

d e f i n e

H e t e r o l o b o s e a .

W h e t h e r P .

l a n t e m a h a s m i t o c h o n -

d r i a

o r n o t

i s

u n c l e a r ;

i t

h a s d o u b l e - m e m b r a n e e n v e l o p e d

s t r u c t u r e s

l a c k i n g

b o t h

c y t o c h r o m e

o x i d a s e

a n d

c r i s t a e ,

w h i c h

h a v e

b e e n

c a l l e d m i t o c h o n d r i a

( l O a ) s i m p l y b e c a u s e

t h e y

a r e

( l i k e


o f H e t e r o l o b o s e a )

s u r r o u n d e d

b y

a c i s t e r n a o f

RER.

T h e y

m i g h t

b e

d e g e n e r a t e


( l O a )

o r

e v e n

s y m b i o t i c

g r a m - n e g a t i v e

b a c t e r i a . M o r e o v e r ,

u n l i k e


a n d a l l

o t h e r


b o t h

s p e c i e s

h a v e


w i t h

a n

e n v e l o p e o f

t w o m e m b r a n e s

l i k e t h o s e o f


H o w e v e r ,

u n l i k e

P a r a b a s a l i a , t h e y

l a c k

G o l g i


a n d h a v e

a n

e n d o n u c l e a r s p i n d l e .

T h e y

t h e r e f o r e

c l e a r l y

b e l o n g i n P e r c o l o z o a , n o t

P a r a b a s a -

l i a .

N o t

o n l y

d o

t h e s e

t w o s p e c i e s

l a c k

s e v e r a l ( P . l a n t e r n a )

o r

a l l

( P .

v u l g a r i s )

o f

t h e


t h a t

c h a r a c t e r i z e


b u t

a l s o

t h e y

h a v e

t w o

m a j o r

s y n a p o m o r -

p h i e s

a b s e n t

f r o m a l l

o t h e r P e r co l o z o a :


a n d

a

u n i q u e h a r p - s h a p e d

s t r u c t u r e

( c o n s i s t i n g

o f

m i c r o t u b u l e s ,

c r i s t a l l i n e

m a t e r i a l ,

a n d

m i c r o f i l a m e n t s ) u n d e r l y i n g t h e i r

s u r f a c e

g r o o v e ( s ) .

B e c a u s e o f

t h e s e t w o

m a j o r

s y n a p o m o r -

p h i e s

a n d t h e

o t h e r r a d i c a l d i f f e r e n c e s b e t w e e n t h e m

a n d


I

h a v e

p l a c e d

b o t h

s p e c i e s

i n

a

new c l a s s ,

L y r o m o n a d e a ( n a m e d

a f t e r t h e

l y r e - s h a p e d

r o o t

o r

s u p p o r t

s t r u c t u r e

f o r

t h e

g r o o v e ) .

P .

v u l g a r i s

d i f f e r s

s o

r a d i c a l l y

f r o m

P . l a n t e r n a

t h a t i t

s h o u l d

n o t b e

i n

t h e

s a m e

g e n u s

o r f a m i l y .

U n l i k e

P .

l a n t e m a ,

i t h a s

n o a m o e b o i d s t a g e a n d

h as o n e

n u c l e u s

a n d

o n e k i n e t i d

i n s t e a d

o f

f o u r ; m o r e o v e r , i t

l a c k s

t h e

d e g e n e r a t e

m i t o c h o n d r i o n - l i k e s t r u c t u r e . T h e r e f o r e ,

I

h a v e c r e a t e d a n ew

g e n u s , L y r o m o n a s ,

a n d

a

new

f a m i l y ,

L y r o m o n a d i d a e ,

t o a c c o m m o d a t e

P . v u l g a r i s .

A

new o r d e r ,

L y r o m o n a d i d a ,

i n c l u d e s b o t h t h e L y r o m o n a d i d a e

a n d

t h e

P s a l t e r i o m o n a d i d a e C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 2 .

E u g l e n o z o a

W i t h i n

t h e

E u g l e n o z o a

a

n e w

c l a s s ,

D i p l o n e m e a

c l .

n o v . ,

a n d

o r d e r ,

D i p l o n e m i d a

o r d .

n o v . ,

a r e

r e q u i r e d

t o a c c o m -

m o d a t e t h e

f l a g e l l a t e

D i p l o n e m a ,

f o r m e r l y c a l l e d I s o n e m a

( 1 3 8 ) .

S i n c e

e u g l e n o i d s a r e

c y t o l o g i c a l l y

much m o r e d i v e r s e

t h a n

e i t h e r

D i p l o n e m a

o r

t h e

k i n e t o p l a s t i d s ,

I

h a v e

d i v i d e d

t h e m

i n t o

t h r e e

n ew c l a s s e s :

t h e A p h a g e a

f o r t h e

n o n p h a g -

o t r o p h s

( t h o s e

w i t h

p l a s t i d s

a n d t h e

s a p r o t r o p h i c

r h a b -

d o m o n a d s ) ,

t h e

P e r a n e m e a f o r

t h e

m o s t

a d v a n c e d

p h a g o -

t r o p h s

w i t h

a

c o m p l e x f e e d i n g

a p p a r a t u s c o n s i s t i n g

o f

s u p p o r t i n g

r o d s

a n d

v a n e s ,

a n d t h e

P e t a l o m o n a d e a

f o r t h e

l e s s a d v a n c e d

p h a g o t r o p h s

w i t h o n l y

a n MTR ( m i c r o t u b u l e

r o o t ) / p o c k e t t y p e

o f

f e e d i n g

a p p a r a t u s

l i k e t h e b o d o n i d s

a n d

s om e

A p h a g e a .

T h e A p h a g e a

a r e d i v i d e d i n t o

t w o s u b -

c l a s s e s , E u g l e n i a

w i t h

p l a s t i d s

a n d R h a b d o m o n a d i a

w i t h o u t .

T h i s means t h a t

E u g l e n o i d a

a n d E u g l e n i a

a r e

n o t

s y n o n y m s

a n d

r e q u i r e s

t h a t E u g l e n o i d a

a s

a

w h o l e

b e r an k e d a s a

s u b p h y l u m .

I t h e r e f o r e a l s o c r e a t e a new s u b p h y l u m ,

D i p l o n e m i a ,

f o r

t h e c l a s s

D i p l o n e m e a

a n d

a new

s u b p h y l u m ,

K i n e t o p l a s t a ,

f o r

t h e

s o l e c l a s s

K i n e t o p l a s t e a .

I h a v e c h o s e n

t h e

n a m e E u g l e n i a f o r

t h e

p l a s t i d - c o n t a i n i n g

e u g l e n o i d s

r a t h e r t h a n

E u g l e n o p h y c e a e , a s s u g g e s t e d

e a r l i e r

( 4 1 ) ,

b e -

c a u s e t h e

l a t t e r

h a s o f t e n b e e n u s e d

f o r

e u g l e n o i d s a s

a

w h o l e . T h e t e r m s

E u g l e n o p h y c e a e

a n d

E u g l e n o p h y t a

a r e

b e s t

a b a n d o n e d .

No

e u g l e n o i d s

a r e

p l a n t s ,

a n d o n l y

a b o u t

h a l f

( t h e

p l a s t i d - c o n t a i n i n g

o n e s )

a r e

a l g a e . I n d e e d ,

E u g l e n i a

a r e

b o t h P r o t o z o a

a n d a l g a e , s i n c e t h e

t w o

c o n c e p t s a r e

n o t

m u t u a l l y e x c l u s i v e . S i n c e

A l g ae h as l o n g s i n c e

b e e n

a b a n -

d o n e d a s a

t a x o n

b e c a u s e

i t i s


t h e r e i s

n o

p r o b l em c au s e d b y t h e

o v e r l a p

b e t w e e n a l g a e a s a

g r a d e

( i . e . ,

n o n e m b r y o p h y t e e u k ar y ot e s w i t h

p l a s t i d s )

w i t h

t h e


t a x o n

P r o t o z o a .

E u g l e n i a a n d


D i n o f l a g e l l a t a

a r e b o t h a l g a e

a n d

P r o t o z o a . P l a s t i d - f r e e

e u g l e n o i d s

a n d


a r e P r o t o z o a b u t n o t a l g a e .

I

h a v e a d o p t e d

t h e

e a r l i e r n a m e

A s t a s i d a

( 5 7 )

f o r t h e o r d e r

c o n t a i n i n g

E u g l e n a ,

r a t h e r

t h an E u gl e ni d a, s i n c e

s o m e

a u -

t h o r s

u s e e u g l e n i d a s a s y n o n y m f o r a l l e u g l e n o i d s ( 8 1 c ) .

T h e

B o d o n i d a a n d T r y p a n o s o m i d a

a r e

h e r e t r e a t e d a s o r d e r s ,

n o t

s u b o r d e r s .

O p a l o z o a

T h e


o f

O p a l o z o a

h a s

b e e n

t r e a t e d r e c e n t l y

i n

d e t a i l ( 4 4 ; s e e a l s o t h e d i s c u s s i o n o n

t h e

p h y l u m

e a r l i e r i n

t h e

p r e s e n t

r e v i e w ) . T h e o n l y c h a n g e n e c e s s a r y

h e r e i s t h e

i n c l u s i o n

o f t h e n e w l y d e s cr i b e d e n do p a r a si t e


( 8 1 a )

i n t h e c l a s s H e t e r o m i t e a . P h a g o d i n i u m

w a s d e s c r i b e d

a s a

d i n o p h y t e , b u t s i n c e i t l a c k s c o r t i c a l a l v e o l i , i t

b e l o n g s

i n O p a l o z o a

r a t h e r t h a n D i n o z o a

a n d s i n c e

i t h a s n o t r a c e

o f

i t s

own

c h l o r o p l a s t s ( i t c a n t e m p o r a r i l y h a r b o r t h o s e o f

i t s

h o s t , t h e

s y n u r i d

c h r y s o p h y t e

M a l l o m o n a s ) ,

i t

i s

b e s t

t r e a t e d u n d e r

t h e

Z o o l o g i c a l , n o t

t h e B o t a n i c a l ,

C o d e

o f


H o w e v e r ,

i t i s


d i f f e r e n t f r o m

a l l

o t h e r

O p a l o z o a t o b e

p l a c e d i n

a

new

o r d e r ,

P h a g o d i n i d a .

T h e

p r e s e n c e o f c y t o p l a s m i c

s t a r c h

i s n o t

a

g o o d r e a s o n

f o r

i t

h a v i n g

b e e n

t r e a t e d a s

a d in o p h y t e ,

s i n c e

i n

a d d i t i o n t o

D i n o f l a g e l l a t a ,

c y t o s o l i c

s t a r c h

i s

a l s o p r e s e n t

i n

R h o d o -

p h y t a ,

G l a u c o p h y t a , a n d t h e

p e r i p l a s t i d s p a c e

o f

C r y p t o -

m o n a d e a .

T h e r e

a p p e a r s t o

b e n o s p e c i f i c

r e a s o n

t o

p l a c e

P h a g o d i n i u m i n a n y

o f t h e s e

f o u r

t a x a : e a c h d i f f e r s

f r o m

P h a g o d i n i u m i n

a t l e a s t t w o o r t h r e e m a j o r r e s p e c t s .

by

c o n t r a s t , t h e c i l i a r y

s t r u c t u r e w i t h

a t r a n s i t i o n a l h e l i x i s

q u i t e

c l o s e

t o

t h a t

o f

t h e


s u b c l a s s

A n i s o m o n a d i a :

b u t

s i n c e t h e r e a r e

t h r e e



f r o m A n i s o m o n -

a d i a ( p r e s e n c e

o f c y t o s o l i c s t a r c h ,

t h e e n d o p a r a s i t i c

h a b i t

w i t h m u l t i p l e f i s s i o n t o f o r m

z o o s p o r e s

w i t h i n a

c y s t , a n d

t h e

a b s e n c e o f p e l l i c u l a r


e x c e p t f o r t ho se o f

t h e

f o u r

c i l i a r y r o o t s ) ,

I h e r e

c r ea te t h e new s u b c l a s s

P h a g o d i m n a

f o r

i t r a t h e r t h a n

s i m p l y

i n c l u d i n g i t

w i t h i n

A n i s o m o n a d i a

a n d

m o d i f y i n g

i t s d i a g n o s i s .


r e s e m b l e s

P h a g o -

m y x a

i n

b e i n g

a


e nd o p ar a si t e o f a l g a e : i t

i s

t h e r e f o r e

p o s s i b l e

t h a t

i t

i s

c l o s e r

t o P h a g o m y x a ,

f r o m w h i c h

i t

d i f f e r s i n

n o t h a v i n g a p l a s m o d i a l

p h a s e ,

t h a n t o

A n i -

s o m o n a d i a .

I c h o s e n o t

t o p l a c e i t w i t h

P h a g o m y x i d a

i n

t h e

c l a s s

P h y t o m y x e a

p a r t l y b e c a u s e

t h i s

w o u l d

h a v e i n v o l v e d

m o d i f y i n g t h e

d i a g n o s i s o f t h e c l a s s

P h y t o m y x e a a n d

p a r t l y

b e c a u s e

a s t h e


o f

P h a g o m y x a

i s

u n k n o w n i t

s e e m e d

p r e f e r a b l e t o g r o u p


w i t h p r o t o z o a

t h a t

c l e a r l y

h a v e

a s i m i l a r c i l i a r y

u l t r a s t r u c t u r e .

H o w e v e r ,

t h e

p r o p e r t i e s

o f


s u g g e s t

t h a t

i t m ay b e t r a n s i t i o n a l

b e t w e e n H e t e r o m i t e a

a n d P h y t o m y x e a :

when

t h e p r o p e r t i e s

o f m o r e

s u c h

o r g a n i s m s a r e b e t t e r

k n o w n ,

i t m i g h t p r o v e

n e c e s s a r y t o m e r g e

t h e t w o c l a s s e s .

T h o u g h I h a v e a r g u e d

a g a i n s t p l a c i n g


i n

t h e

D i n o z o a ,

t h e f a c t t h a t i t

MICROBIOL. REV.



KINGDOM

PROTOZOA

AND I T S

PHYLA

9 8 1

h a s c y t o p l a s m i c

s t a r c h

( u n u s u a l

i n

O p a l o z o a )

s u g g e s t s t h a t

i t

m a y

b e a

r e l a t i v e

o f t h e o p a l o z o a n f r o m

w h i c h t h e

D i n o z o a

a r e

p r e s u m e d t o h a v e e v o l v e d

b y t h e o r i g i n o f

c o r t i c a l

a l v e o l i

( 3 8 ) ; s i n c e

m any

e a r l y

d i v e r g i n g


a n d

t h e

p r o t a l v e o l a t e e l l o b i o p s i d s b o t h

a r e

e n d o p a r a s i t e s ,

i t

s e e m s

p o s s i b l e t h a t

t h e

a n c e s t r a l d i n o z o a n

m i g h t h a v e

e v o l v e d

f r o m

a n e n d o p a r a s i t i c o p a l o z o a n . I t i s

s o m e t i m e s

s u g g e s t e d

t h a t d i n o f l a g e l l a t e s

o b t a i n e d

t h e i r


b y

a

s e c o n d -

a r y s y mb i o s i s f r o m a

c h r o m o b i o t e

a l g a ( 6 4 a ) ;

t h o u g h i t i s

by

n o m e a n s

c l e a r

t h a t

t h i s

i s t h e

c a s e

( s e e

r e f e r e n c e 4 1 ) , i f i t

i s ,

we s h o u l d p e r h a p s

c o n s i d e r

t h e

p o s s i b i l i t y t h a t

d i n o f l a g e l -

l a t e s

m a y h a v e d o n e

s o

n o t

a s

f r e e - l i v i n g

p h a g o t r o p h s ,

a s

u s u a l l y

a s s u m e d ,

b u t a s e n d o p a r a s i t e s

o f

c h r o m o b i o t e s ,

s o m e w h a t s i m i l a r l y t o

P h a g o d i n i u m ,

t e m p o r a r i l y

a c q u i r i n g

i t s

h o s t ' s c h l o r o p l a s t s . I f


d i d

i n d e e d

o b t a i n

t h e i r

c h l o r o p l a s t s f r o m a


h o s t ,

t h i s

w o u l d

b e

a

r e m a r k a b l e

r e v e r s a l o f t h e u s u a l

h o s t - s y m b i o n t

r e l a t i o n -

s h i p

p r i o r t o

t h e s y m b i o t i c o r i g i n

o f

o r g a n e l l e s .

D i n o z o a

T h e i n c l u s i o n

o f C o l p o n e m a i n t h e D i n o z o a r e q u i r e s

a

new

o r d e r ,

C o l p o n e m i d a

o r d .

n o v . ,

s i n c e

i t

c a n n o t b e i n c l u d e d

i n

t h e

o r de r O x y r r h i da . S i n c e

E l l o b i o p s i d a

a p p a r e n t l y

h a v e

t u b u l a r

c r i s t a e

a n d

v e s i c l e s

s o m e w h a t

r e s e m b l i n g

c o r t i c a l

a l v e o l i

( 1 4 5 ) ;

t h e y a l s o p r o b a b l y

b e l o n g

i n t h e

D i n o z o a

b u t

a r e s u f f i c i e n t l y d i s t i n c t

a l s o t o b e

t r e a t e d

a s a c l a s s ,

E l l o b i -

o p s e a .

T h e

name

E l l o b i o p h y c e a e L o e b l i c h

I I I

1 9 7 0

w o u l d

b e

t o t a l l y

m i s l e a d i n g

f o r

a


p r o t o z o a n

c l a s s .

To

c o n t r a s t

C o l p o n e m e a ,

O x y r r h e a , a n d

E l l o b i o p s e a w i t h

t h e


w i t h t h e i r

e x o n u c l e a r

m i t o t i c

s p i n d l e s ,

I

g r o u p

t h e m

i n t h e

new

s u b p h y l u m


( a

name

s e r v i n g t o i n d i c a t e t h a t

t h i s s u b p h y l u m

p r o b a b l y

i n c l u d e s t h e

m o s t

p r i m i t i v e

o r g a n i s m s

w i t h c o r t i c a l

a l v e o l i ) .

F o r d i -

n o f l a g e l l a t e s ,

t h e new

s u b p h y l u m

D i n o f l a g e l l a t a

c h a r a c t e r -

i z e d b y

e x o n u c l e a r

s p i n d l e s i s

c r e a t e d : i t

c o n t a i n s

f i v e

c l a s s e s ( S y n d i n e a

C h a t t o n ,

1 9 2 0 ;

N o c t i l u c e a

H a e c k e l ,

1 8 6 6 ;

H a p l o z o o i d e a

P o c h e ,

1 9 1 1 ;

P e r i d i n e a E h r e n b e r g ,

1 8 3 0 ;

a n d

t h e

new

c l a s s B i l i d i n e a ) .

By

t h i s

u s e

o f

t h e

s u b p h y l u m

r a n k ,

o n e c a n

e m p h a s i z e i n

a b a l a n c e d way

b o t h

t h e

p r o f o u n d


b e t w e e n

d i n o f l a g e l l a t e s a n d

t h e

p r o t o a l v e o l a t e

d i n o z o a

a n d t h e m o r e d i s t a n t

common

f e a t u r e s t h a t

t h e y

s h a r e . T h e r e c e n t

d i s c o v e r y t h a t t h e

c h l o r o p l a s t s o f D i n o -

p h y s i d a

( =

D i n o p h y s i a l e s ) h a v e

p h y c o b i l i n s a s w e l l a s

c h l o r o p h y l l c

a n d

p e r i d i n i n ( 1 2 2 )

i n d i c a t e s a r a d i c a l

d i f f e r -

e n c e

f r o m

t y p i c a l


d i n o f l a g e l l a t e s ;

w h e t h e r

t h e se a b er r an t ly

p i g m e n t e d


d i v e r g e d

f r o m

t h e

t y p i c a l

p e r i d i n e a n o n e s

d u r i n g t h e

e a r l y

d i v e r s i f i c a t i o n o f


i n a

d i n o z o a n h o s t

( 1 8 ) o r

w h e t h e r

( 1 2 2 )

t h e y

a r e

t h e

r e s u l t

o f t h e

s y m b i o t i c


o f

c r y p t o m o n a d


w h i c h

t h e y

r e s e m b l e ,

t h e y a r e


d i f f e r e n t

f r o m t h e

t y p i c a l

n o n - p h y c o b i l i n - c o n t a i n i n g o n e s f o r

t h e

t a x a

p o s s e s s i n g t h e m t o

b e

p l a c e d i n

a

s e p a r a t e

c l a s s ,

B i l i d i n e a

c l .

n o v . ,

s o

a s

t o

c o n t r a s t

t h e m

w i t h t h o s e

l a c k i t i g

p h y c o b i l i n s , i . e . ,

t h e

P e r i d i n e a .

T h e

i d e a

t h a t


a r e v e r y

d e e p l y

d i v e r g e n t f r o m

t y p i c a l p e r i d i n e a i s

q u i t e

o l d

( 1 5 ) . T h r e e

o t h e r g r o u p s

o f

d i n o f l a g e l l a t e s d e s e r v e

s e p a r a t e

c l a s s

s t a t u s ,

i n c l u d i n g t h e

p a r a s i t i c c l a s s

S y n d i n e a ,

w h i c h

d i f f e r

f r o m t y p i c a l

d i n o f l a g e l l a t e s a n d r e s e m b l e

a l l

o t h e r

e u k a r y o t e s

i n

h a v i n g

t y p i c a l

h i s t o n e - r i c h c h r o m a t i n

t h r o u g h -

o u t t h e i r l i f e

c y c l e ; a n d

t h e

p a r a s i t i c c l a s s

H a p l o z o o i d e a ,

w h i c h l i k e

t h e


N o c t i l u c a h a v e

h i s t o n e s i n t h e i r

v e g e t a t i v e c e l l s

b u t n o t

i n t h e i r

r e p r o d u c t i v e

c e l l s . N o c t i l u c a

i s

s o d i f f e r e n t

i n

many

o t h e r

r e s p e c t s

a l s o

t h a t i t

wa s

n o t

o r i g i n a l l y

t r e a t e d a s a

d i n o f l a g e l l a t e b u t

p u t

i n

a

s e p a r a t e

p h y l u m ,

N o c t i l u c a e

H a e c k e l ,

1 8 6 6 ,

h e r e

t r e a t e d a s a c l a s s

N o c t i l u c e a ,

w h i c h

i s

h e r e g r o u p e d

w i t h


i n

t h e

new s u p e r c l a s s H e m i d i n i a ,


b y a l i f e c y c l e

w i t h

a n

a l t e r n a t i o n

b e t w e e n h i s t o n e - r i c h a n d

h i s t o n e - p o o r

n u c l e i .

T h e

two


c l a s s e s w i t h

t y p i c a l

d i n o k a r y o t i c

n u c l e i

t h a t l a c k

h i s t o n e s

t h r o u g h o u t

t h e i r l i f e

c y c l e

( i . e . ,

P e r i d i n e a a n d

B i l i d i n e a ) a r e h e r e

g r o u p e d

i n

t h e new

s u p e r -

c l a s s

D i n o k a r y o t a ,

w h i l e a

t h i r d

s u p e r c l a s s , S y n d i n a ,

c o n -

t a i n s

o n l y

t h e

S y n d i n e a .

I n

t h i s

w a y ,

o n e c a n

r e c o g n i z e

t h e

t h r e e

v e r y d i f f e r e n t

p a t t e r n s o f

c h r o m a t i n o r g a n i z a t i o n

i n

d i n o f l a g e l l a t e s .

T h e

m a j o r r e c l a s s i f i c a t i o n o f d i n o f l a g e l l a t e s

b y

Fensome

e t

a l .

( 6 1 a ) ,

p u b l i s h e d s h o r t l y

b e f o r e t h e

p r e s e n t r e v i e w ,

i n d e -

p e n d e n t l y

c r ea t e s a

t a x o n

D i n o k a r y o t a , b u t t h e i r

s u b d i v i s i o n

D i n o k a r y o t a

d i f f e r s f r o m m y s u p e r c l a s s D i n o k a r y o t a

i n t h a t

i t

i n c l u d e s

a l l


t h a t

h a v e

h i s t o n e s

i n

a t l e a s t

o n e

s t a g e

o f

t h e i r

l i f e

c y c l e ,

i . e . , a l l d i n o f l a g e l l a t e s

e x c e p t

S y n d i n e a ;

t h u s , t h e y i n c l u d e N o c t i l u c a

a n d


w i t h i n

D i n o k a r y o t a ,

w h e r e a s

I

s e p a r a t e t h e m a s

s u p e r c l a s s

H e m i d i n i a .

B o t h c l a s s i f i c a t i o n s

s t r e s s

t h e

i m p o r t a n c e

o f

t h e

t h r e e d i f f e r e n t

c h r o m a t i n

t y p e s

b u t

g r o u p

t h e m

d i f f e r e n t l y ;

b o t h

g r o u p i n g s

a r e

p h y l o g e n e t i c a l l y a c c e p t a b l e ,

b u t

I

p r e f e r

m y

s t r i c t e r

d e f i n i t i o n

o f D i n o k a r y o t a .

T h e i r c l a s s i f i c a t i o n

a g r e e s

w i t h

t h e

p r e s e n t

o n e

i n

e x c l u d i n g O x y r r h i s

f r o m

D i n o f l a g e l l a t a ,

t h o u g h t h e y r a n k D i n o f l a g e l l a t a

a s

a

d i v i s i o n

( e q u i v a l e n t t o a

z o o l o g i c a l p h y l u m ) a n d

n o t

a

s u b p h y l u m

a n d

t r e a t

a l l

D i n o f l a g e l l a t a n o m e n c l a t u r a l l y u n d e r

t h e

B o t a n i c a l

C o d e . I t s e e m s

t o m e

u n d e s i r a b l e

t o

u s e t h e

b o t a n i c a l

s u f f i x

- p h y c e a e

( a l g a e )

f o r

t h e

t h r e e

t o t a l l y



c l a s s e s ( S y n d i n e a

[ F e n s o m e e t a l .

d o u s e

t h i s

name f o r

a

s u b d i v i s i o n o r s u b p h y l u m t h a t

i n c l u d e s

o n l y t h e i r

c l a s s

S y n d i n i p h y c e a e ] ,

N o c t i l u c e a ,

a n d

H a p l o z o o i d e a ) ,

t h o u g h

s u c h

a s u f f i x

i s

q u i t e

a c c e p t a b l e

f o r

t h e P e r i d i n i -

p h y c e a e ,

w h i c h

i n

t h e i r s y s t e m

i n c l u d e s b o t h m y

P e r i d i n e a

a n d

B i l i d i n e a ( t h e l a t t e r a s

t h e s u b c l a s s

D i n o p h y s i p h y c i d a e ) .

H o w e v e r , I

p r e f e r t o

u s e t h e m o r e n e u t r a l


s u f f i x e s

f o r a l l

d i n o z o a n

t a x a a n d

t h e r e f o r e h a v e

a d o p t e d

e a r l i e r

z o o l o g i c a l

s p e l l i n g s

o f t h e

e n d i n g s

o f

t h e

c l a s s e s a n d

s u b c l a s s e s .

S i n c e

s i x

o f

t h e e i g h t d i n o z o a n c l a s s e s

a r e

t o t a l l y

n o n p h o t o s y n t h e t i c ,

a s

a r e

a b o u t

h a l f

o f

t h e

s p e c i e s

i n

t h e

t w o r e m a i n i n g

c l a s s e s , i t

s e e m s

b e s t

t o

t r e a t

t h e

w h o l e

p h y l u m u n d e r

t h e Z o o l o g i c a l r a t h e r

t h a n t h e

B o t a n i c a l

C o d e

o f



T h e p h y l u m A p i c o m p l e x a

a l s o

r e q u i r e s s u b d i v i s i o n

i n t o

s u b p h y l a .

L e u c k a r t ' s

o r i g i n a l c l a s s

S p o r o z o a c o n t a i n e d

o n l y

G r e g a r i n i a a n d C o c c i d i a

a n d i s h e r e t r e a t e d a s

a n

i n f r a p h y -

l u m , c h a r a c t e r i z e d

b y n i n e - s i n g l e t

c e n t r i o l e s , c o m p l e t e

c o n o i d s a n d

c o n o i d a l r i n g s , a n d t h e

g e n e r a l ( b u t

n o t

u n i v e r -

s a l ) o c c u r r e n c e

o f s p o r o c y s t s a n d

o o c y s t s .

V i v i e r ' s

Hema-

t o z o a ( 1 4 0 ) ,

c o n t a i n i n g H a e m o s p o r e a a n d

P i r o p l a s m e a ,

n o t

o n l y

l a c k s

s p o r o c y s t s , c o n o i d s, a n d c o n o i d a l

r i n g s b u t

a l s o

h a s

n i n e - t r i p l e t

c e n t r i o l e s

l i k e

n e a r l y a l l

o t h e r

e u k a r y o t e s :

t h e H e m a t o z o a ,

w i t h t h i s a n c e s t r a l

t y p e o f

c e n t r i o l e ,

c a n n o t

t h e r e f o r e

b e d e r i v ed f r o m

C o c c i d i a ,

w h i c h h a v e

t h e

d e r i v e d


c e n t r i o l e ,

c o n t r a r y t o

w h a t

wa s o f t e n

s u p p o s e d

f o r m e r l y ( 8 8 ) , a n d s h o u l d b e e x c l u d e d f r o m t h e

S p o r o z o a

a l t o g e t h e r

t o f o r m

a

s e p a r a t e

i n f r a p h y l u m

H e m a t o z o a

i n f r a -

p h y l .

n o v . B e c a u s e

o f t h e i r


c e n t r i o l e s

( 5 3 a ) ,

t h e

P a r a m y x i a

m ay b e a l l i e d

w i t h t h e

S p o r o z o a ,

b u t s i n c e

t h e y

d i f f e r

f r o m

S p o r o z o a

i n s o

m any

o t h e r

r e s p e c t s ,

t h e y

a r e

h e r e

t r e a t e d a s a

s e p a r a t e

p h y l u m .

F o r

t h e m o s t

p r i m i t i v e

f l a g e l l a t e

a p i c o m p l e x a n s

P e r k i n s u s a n d

C o l p o d e l l a

( e a r l i e r

m i s c a l l e d

S p i r o m o n a s [ 1 1 6 ] ) ,

a d i s t i n c t

new

s u b p h y l u m ,

A p i c o m o n a d a ,

i s c r e a t e d . U n l i k e

A p i c o m o n a d a ,

S p o r o z o a

V O L .

5 7 ,

1 9 9 3



9 8 2

CAVALIER-SMITH

s h a r e

a n i s o g a m o u s s e x u a l i t y

f o l l o w e d

b y s c h i z o g o n y

t o

f o r m

s p o r o z o o i t e s

w i t h t h e

H e m a t o z o a ; t h e r e f o r e ,

t h e s e two

t a x a

a re h e r e

g r o u p e d t o g e t h e r

i n

a

new

s u b p h y l u m ,

G a m o n t o -

z o a .

S p o r o z o a

a n d H e m a t o z o a p r o b a b l y

e v o l v e d

i n d e p e n -

d e n t l y

f r o m a n e a r l y

gamontozoan

a n c e s t o r . T h e f a c t t h a t

P e r k i n s u s

b r a n c h e s

on t h e

rRNA

t r e e

( F i g . 1 )

c l o s e

t o

t h e

b i f u r c a t i o n

b e t w e e n


a n d

G a m o n t o z o a

i s

c o n-

s i s t e n t

w i t h

t h e

v i e w t h a t a n a p i c o m o n a d

was

t h e

e v o l u t i o n -

a r y i n t e r m e d i a t e

b e t w e e n P r o t a l v e o l a t a

a n d

G a m o n t o z o a .

C o l p o d e l l a

i s


d i f f e r e n t f r o m

P e r k i n s u s t o

r e q u i r e

a new

o r d e r , C o l p o d e l l i d a

( s e e A p p e n d i x 2 ) , b u t

n o t a

s e p a r a t e

c l a s s ,

s o

P e r k i n s i d a

a n d

C o l p o d e l l i d a

a re b o t h

i n c l u d e d

i n

t h e

new

c l a s s

A p i c o m o n a d e a . G r e g a r i n i a

a n d

C o c c i d i a

are e a c h t r e a t e d

as

s u p e r c l a s s e s ,

a n d e a c h i s

s u b d i v i d e d

i n t o

two c l a s s e s : a

more

p r i m i t i v e

o n e

o f

p u r e l y

e x t r a c e l l u l a r

p a r a s i t e s

w i t h o u t

m e r o g o n y

( E o g r e g a r i n e a

a n d

C o e l o t r o p h e a ,

r e s p e c t i v e l y ) ,

a n d a more a d v a n c e d o n e w i t h


p a r a s i t e s a n d merogony ( N e o g r e g a r i n e a

a n d

E u c o c c i d e a ) .

I t

a p p e a r s

t h a t i n t r a c e l l u l a r

p a r a s i t i s m

a n d

merogony

e v o l v e d i n d e p e n d e n t l y

i n

t h e


a n d

E u c o c c i d e a .

I t

may

a l s o h a v e e v o l v e d i n d e p e n d e n t l y i n t h e

H e m a t o z o a .

R a d i o z o a

I n o r d e r

t o

g r o u p

t h e A c a n t h a r e a

a n d

S t i c h o l o n c h e a

t o g e t h e r

b e c a u s e

o f

t h e i r s p a s m i n - l i k e

myonemes

( 5 8 ) a n d t o

c o n t r a s t

t h e m w i t h t h e

s u b p h y l u m R a d i o l a r i a , a

new

s u b -

p h y l u m ,

S p a s m a r i a ,

i s c r e a t e d .

W i t h i n

t h e A c a n t h a r e a ,

new

s u b c l a s s e s

ar e c r e a t e d

f o r

t h e t wo o r d e r s

w i t h 1 0 d i a m e t r a l

spines ( H o l a c a n t h i a )

a n d

f o r t h e

t h r e e o rd e r s w i t h 2 0 r a d i a l

s p i n e s

( E u a c a n t h i a ) .

H e l i o z o a

T h e

d i v e r s i t y

o f t h e p h y l u m

H e l i o z o a ( 5 9 )

r e q u i r e s

t h a t

t h e y

b e s u b d i v i d e d

i n t o two

c l a s s e s ,

o f w h i c h one

( N u c l e o -

h e l e a

c l .

n o v . )

d i f f e r s

i n

c o n t e n t

f r o m

p r e v i o u s l y d e f i n e d

t a x a .

F o r R e t i c u l o s a ,

t h e new

s u b p h y l a were s u f f i c i e n t l y d i s -

c u s s e d i n a n

e a r l i e r

s e c t i o n . D i a g n o s e s

o f t h es e

new

c l a s s e s

a n d

o r d e r s

are

g i v e n

i n A p p e n d i x

2 .

DISCUSSION

The m a j o r

i n n o v a t i o n s

i n t h e p r e s e n t

paper

a r e t h e f o l l o w -

i n g : ( i )

t h e

more p r e c i s e

d e l i m i t a t i o n

a n d

d i a g n o s e s

o f t h e

k i n g d o m

P r o t o z o a

a n d o f t h e p h y l a

D i n o z o a a n d R h i z o p o d a ,

i n c l u d i n g

t h e

t r a n s f e r

o f C h l o r a r a c h n i o p h y t a

f r o m P r o t o z o a

t o t h e k i n g d o m

C h r o m i s t a ;

( i i ) t h e

c r e a t i o n o f

t h e

s u b k i n g -

d o m A d i c t y o z o a

a n d t h e

b r a n c h

B i k o n t a ;

( i i i ) t h e c r ea t i o n o f

t h e

p a r v k i n g d o m s

C i l i o m y x a ,

N e o s a r c o d i n a ,

Entamoebia,

M y x o z o a ,

a n d

Mesozoa

a n d

t h e s u p e r p h y l u m

Opalomyxa;

( i v )

t h e

c r e a t i o n

o f 2 0

new

p r o t o z o a n

or

a r c h e z o a n

c l a s s e s

( L y r o m o n a d e a

i n t h e

P e r c o l o z o a ;

Colponemea, N o c t i l u c e a ,

a n d

B i l i d i n e a i n t h e

D i n o z o a ;

D i p l o n e m e a , P e t a l o m o n a d e a ,

P e r a n e m e a ,

a n d

A p h a g e a

i n t h e

E u g l e n o z o a ;

Ap i c o m o n -

a d e a , E o g r e g a r i n e a ,

N e o g r e g a r i n e a ,

C o e l o t r o p h e a ,

a nd Eu -

c o c c i d e a i n t h e

A p i c o m p l e x a ;

Trepomonadea

and

R e t o r t a -

m o n a d e a

i n

t h e Metamonada;

M i n i s p o r e a , P l e i s t o p h o r e a ,

a n d D i s p o r e a

i n t h e

M i c r o s p o r i d i a ;

H o l o s e a

i n t h e

Neosar-

c o d i n a ;

a n d

N u c l e o h e l e a

i n

t h e H e l i o z o a ) ;

( v ) t h e c r e a t i o n o f

s e v e n new

protozoan

s u p e r c l a s s e s ,

seven

new s u b p h y l a ,

two

new

i n f r a p h y l a ,

1 2 new

s u b c l a s s e s , 1 1

new

o r d e r s ,

a nd

two

new

f a m i l i e s ;

a n d

( v i )

t h e c r e a t i o n

o f two

new chr om-

i s t a n s u b k i n g d o m s

a n d

t h r e e

new

c h r o m i s t a n

c l a s s e s ( F l a -

v o r e t e a ,

P a t e l l i f e r e a , a n d

P a v l o v e a ) .

F o r m a l

d i a g n o s e s o f a l l

new

c h r o m i s t a n t a x a

a r e g i v e n i n

A p p e n d i x

3 .

T h o u g h 1 8 p r o t o z o a n p h y l a

a r e s u b s t a n t i a l l y

m o r e

t h a n

t h e 7

p h y l a i n t h e

p r o t o z o o l o g i s t s ' l a s t


( 8 9 ) ,

t h e

p r e s e n t

s y s t e m i s m u c h

m o r e c o ns e rv a t i v e t h an t h e

a p p r o x -

i m a t e l y

3 0

p h y l a s u g g e s t e d i n f o r m a l l y

b y

C o r l i s s

( 5 2 ) f o r

t h e

t a x a

h e r e

i n c l u d e d

i n

t h e

k i n g d o m

P r o t o z o a

a n d

I

b e l i e v e

p r e s e n t s a

g o o d

b a l a n c e

b e t w e e n

e x c e s s i v e

l u m p i n g o r

s p l i t t i n g ,

g i v e n o u r

p r e s e n t s t a t e o f

k n o w l e d g e .

T h i s

I

h a v e

a c h i e v e d

p a r t l y

b y e x t e n s i v e

u s e

o f

t h e

c a t e g o r y

o f

s u b p h y -

l u m , o f

w h i c h m y

p r o t i s t

s y s t e m

c o n t a i n s

o v e r

3 0 ( 1 9 i n

k i n g d o m P r o t o z o a , 4

i n k i n g d o m C h r o m i s t a , a n d

4

i n k i n g -

do m A r c h e z o a , w i t h y e t

o t h e r s

i n

P l a n t a e

a n d

F u n g i ) ,

i n

c o n t r a s t

t o

t h a t o f

L e v i n e e t a l . ( 8 9 ) , w h i c h h a d o n l y

t h r e e ,

a n d t h o s e o f

M a r g u l i s e t a l .

( 9 8 )

a n d

C o r l i s s

( 5 2 ) , w h i c h

h a d

n o n e . I

f u l l y a g r e e

w i t h C o r l i s s ( 5 2 ) a nd P a g e ( 1 0 9 ) t h a t t h e

p h y l u m

S a r c o m a s t i g o p h o r a h a d

t o

b e

a b a n d o n e d

b u t d o n o t

t h i n k

i t n e c e s s a r y t o

c r e a t e

a s m a n y n e w p h y l a

a s

i n C o r l i s s ' s

s c h e m e . P e r h a p s n o t a l l o f t h e p r e s e n t

p h y l a

a r e

m o n o p h y l -

e t i c , b u t I

t h i n k

m o s t o f t h e m

w i l l p r o v e

t o

b e .

P r o b a b l y

m o s t

o f

t h e m a r e e v e n h o l o p h y l e t i c ( 3 ) , t h o u g h I

t h i n k

t h a t


O p a l o z o a , C h o an o z o a , a nd

D i n o z o a

a t

l e a s t

a r e

a l m o s t

c e r t a i n l y


( 3 8 ) .

I t

s h o u l d

b e

s t r e s s e d

t h a t t h e r e m o v a l o f t h e r e l a t i v e l y

f e w

A r c h e z o a

a n d

p h a g o t r o p h i c c h r o m i s t s f r o m t h e

k i n g d o m

P r o t o z o a

s h o u l d n o t e x c l u d e t h e m f r o m t h e s p h e r e o f

i n t e r -

e s t

o f p r o t o z o o l o g y .

N o b o d y i s b e t t e r

p l a c e d

t o s t u d y t h o s e

i m p o r t a n t

g r o u p s t h a n p r o t o z o o l o g i s t s .

W e

c a n ,

h o w e v e r ,

p e r h a p s g i v e

a new

f o c u s t o p r o t o z o o l o g y b y d e f i n i n g

i t

a s

t h e s t u d y

o f P r o t o z o a ,

A r ch e z o a, a n d p h a g o t r o p h i c

c h r o m -

i s t s , a n d b y

l e a v i n g

a l l

C h l o r o p h y t a

i n t h e p l a n t k i n g d o m

w h e r e

t h e y

b e l o n g .

C o n v e r s e l y ,

c l e a r

r e c o g n i t i o n t h a t

M y -

c e t o z o a a n d


a r e P r o t o z o a , n o t

f u n g i ,

s h o u l d

n o t

p r e v e n t

b o t h

m y c o l o g i s t s

a n d

p r o t o z o o l o g i s t s

f r o m

s t u d y i n g t h e m . C l e a r l y d e m a r c a t e d

b o u n d a r i e s f o r

b i o l o g i c a l t a x a a r e

a s

s c i e n t i f i c a l l y

d e s i r a b l e a s t h e y a r e

u n d e s i r a b l e f o r s c i e n t i f i c r e s e a r c h .

T h e

c o n v e n t i o n a l

d i v i s i o n s

b e t w e e n

b o t a n y

a n d

z o o l o g y

p l a y e d n o p a r t i n f o r m u l a t i n g t h e e i g h t - k i n g d o m

s y s t e m ( I

h a v e

a

d e g r e e i n z o o l o g y a n d a p r o f e s s o r s h i p i n

b o t a n y ) .

H o w e v e r , f r o m a n o m e n c l a t u r a l v i e w p o i n t , i t

i s r e m a r k a b l y

c o n v e n i e n t

t h a t

a l m o s t a l l o r g a n i s m s

t r a d i t i o n a l l y

t r e a t e d

u n d e r t h e b o t a n i c a l c o d e f a l l

i n t o t h e k i n g d o m s

P l a n t a e ,

F u n g i ,

a n d

C h r o m i s t a ,

w h e r e a s

t h o s e t r e a t e d u n d e r

t h e

z o o l o g i c a l

c o d e f a l l i n t o t h e k i n g d o m s A n i m a l i a , P r o t o z o a ,

a n d

A r c h e z o a .

I

h a v e p r o p o s e d ,

t h e r e f o r e , t h a t

i n f u t u r e

p r o t i s t m e m b e r s o f

t h e f i r s t t h r e e k i n g d o m s s h o u l d b e

d e s c r i b e d

a c c o r d i n g t o

t h e

r u l e s

o f t h e b o t a n i c a l

c o d e a n d a l l

p r o t i s t s

i n

t h e l a s t t h r e e k i n g d o m s

s h o u l d b e

d e s c r i b e d

a c c o r d i n g

t o

t h e

z o o l o g i c a l

c o d e ( 1 7 ) . F o r t h i s n o m e n c l a t u r a l

p u r p o s e o n l y ,

I h a v e c a l l e d t h e f i r s t

t h r e e

b o t a n i c a l

k i n g d o m s a n d t h e l a s t t h r e e z o o l o g i c a l k i n g d o m s ( 1 7 ) . B u t

t h i s

t e r m i n o l o g y w a s

a n d i s f o r

n o m e n c l a t u r a l

a n d n o t

t a x o n o m i c

p u r p o s e s .

T h e

a d o p t i o n

o f

t h i s

p r o p o s a l

w o u l d

s o l v e m o s t ( b u t

n o t

q u i t e a l l ) o f t h e p r o b l e m s

p o s e d b y t h e

p r e s e n t l y

o v e r l a p p i n g

j u r i s d i c t i o n

o f

t h e

d i s t i n c t l y

d i f f e r e n t

B o t a n i c a l

a n d

Z o o l o g i c a l C o d e s o f

N o m e n c l a t u r e

d i s c u s s e d

r e c e n t l y b y C o r l i s s ( 5 2 a ) : c r e a t i o n o f a s e p ar at e

c o d e o f

n o m e n c l a t u r e

f o r

p r o t i s t s w o u l d p r o b a b l y

c a u s e m o r e p r o b -

l e m s

t h a n i t w o u l d s o l v e . T h e r e i s , h o w e v e r , a c l e a r

n e e d f o r

s o m e

g r e a t e r h a r m o n i z a t i o n o f

t h e

t w o

c o d e s a n d m o r e

e x p l i c i t

r e c o g n i t i o n b y b o t h o f t h e m

o f

t h e s p e c i a l

p r o b l e m s

o f a p p l y i n g t h e m

t o p r o t i s t s . From

a p h y l o g en e t i c p e r s p ec -

t i v e , i t

i s

c l e a r

t h a t

b o t a n y

i s


w h i l e z o o l o g y

i s


T h e r e f o r e ,

a c c o r d i n g

t o u l t r a s t r i c t

c l a d i s t s

( 1 1 1 ) ,

n e i t h e r b o t a n y n o r

z o o l o g y

c a n

e v e n e x i s t

H o w e v e r ,

M I C R O B I O L .

R E V .



KINGDOM

PROTOZOA

AND I T S

PHYLA

9 8 3

I d o n o t s h a r e t h e i r a v e r s i o n t o p a r a p h y l y

a n d

b e l i e v e t h a t


b o t a n y

a n d p a r a p h y l e t i c p r o t o zo o l o g y b o t h

h a v e

v e r y

b r i g h t f u t u r e s . B u t f o r n o m e n c l a t u r a l

p u r p o s e s ,

e u g l e n o i d s

a n d d i n o f l a g e l l a t e s

s h o u l d i n

f u t u r e b e

t r e a t e d

u n d e r

t h e z o o l o g i c a l

c o d e o n l y :

t h i s

w i l l r e d u c e t h e c o n f u -

s i o n

c a u s e d b y t h e i r c u r r e n t

t r e a t m e n t

u n d e r t w o p a r t i a l l y

c o n t r a d i c t o r y

c o d e s .

I t a l s o

m e a n s

t h a t

we

c a n

r e t a i n

s u c h

w e l l - e s t a b l i s h e d


n a m e s

a s

P e r a n e m a

D u j a r -

d i n , 1 8 4 1

a n d

E n t o s i p h o n

S t e i n , 1 8 7 8 , w h i c h a r e j u n i o r

homonyms

u n d e r t h e B o t a n i c a l

C o d e ( 8 1 c ) .

T h o u g h

t h e b o u n d a r i e s

o f t h e p r e s e n t k i n g d o m P r o t o z o a

s e e m

a t

p r e s e n t

t o b e r a t h e r w e l l d e f i n e d , i t i s p o s s i b l e t h a t

t h e y

m a y r e q u i r e

r e v i s i o n

i n f u t u r e . T h e

p r o p o s e d

b o u n d -

a r i e s w i t h

t h e

k i n g d o m

F u n g i a n d t h e s u b k i n g d o m ( o r

k i n g d o m )


( b o t h i nd i s p u t ab l y m o n o p h y l e t i c

t a x a )

a r e p a r t i c u l a r l y

s h a r p

a n d s o a r e h i g h l y l i k e l y t o b e

s t a b l e . B u t t h e

b o u n d a r i e s

w i t h

t h e

A r c h e z o a , B i l i p h y t a ,

A n i m a l i a ,

a n d C h r o m i s t a ,

t h o u g h

p e r f e c t l y w e l l

d e f i n a b l e ,

a r e s t i l l

o p e n t o

q u e s t i o n

a n d f u t u r e

m i n o r a d j u s t m e n t s , s i n c e

o u r u n d e r s t a n d i n g

o f

d e t a i l e d p h y l o g e n y

a t

t h e i n t e r f a c e

b e t w e e n

t h e s e

t a x a

a n d

P r o t o z o a i s n o t

y e t d e f i n i t i v e .

T h e r e

a r e f o u r p a r t i c u l a r

s o u r c e s

o f

u n c e r t a i n t y .

T h e f i r s t

c o n c e r n s

t h e

b o u n d a r y

w i t h t h e

A r c h e z o a .

A 2 8 S

rRNA t r e e

b a s e d

o n

p a r t i a l

s e q u e n c e s

s h o w s


a s

b r a n c h i n g

w i t h i n

t h e


( 7 8 )

a n d

t h e r e f o r e

s u p p o r t s

t h e

i n c l u s i o n

o f

t h e


w i t h i n

t h e

P r o t o z o a

r a t h e r t h a n

t h e A r c h e z o a .

B u t r e c e n t

1 8 S

rRNA t r e e s

( 8 6 a ,

1 2 1 ) h a v e

s u g g e s t e d

t h a t t h e y

b r a n c h

s l i g h t l y m o r e d e e p l y

t h an o t h er

m e t a k a r y o t e s ,

r a i s i n g

a g a i n

t h e q u e s t i o n

o f

w h e t h e r t h e y

b e l o n g

i n

t h e A r c h e z o a ,

a s o r i g i n a l l y p r o p o s e d

( 2 1 ) .

H o w e v e r ,

i n

F i g . 1

t h e y

a p p e a r

t o b r a n c h

j u s t

w i t h i n

t h e

m e t a k a r y o t e s .

C l e a r l y ,

m any m o r e

s e q u e n c e s

a r e

n e e d e d

f o r


( s o

f a r o n l y

o n e i s

a v a i l a b l e ) , P e r c o l o z o a , E u -

g l e n o z o a ,

a n d

M e t a m o n a d a

b e f o r e we

c a n

b e

c o n f i d e n t o f

t h e b r a n c h i n g o r d e r

i n

t h a t p a r t

o f t h e

t r e e , s i n c e t a x a


b y

a s i n g l e s p e c i e s

h a v e s o m e t i m e s

b e e n

p l a c e d

s o m e w h a t

i n c o r r e c t l y

o n

t h e 1 8 S

rRNA t r e e .

I t

i s

a l s o

c l e a r

f r o m o u r

own u n p u b l i s h e d

s t u d i e s t h a t

t h e b r a n c h i n g

o r d e r

i n

t h e

r e g i o n

o f

t h e

1 8 S

rRNA t r e e

b e t w e e n

m e t a m o n a d s

a n d

t h e m y c e t o z o a n

D i c t y o s t e l i u m

i s n o t

v e r y r o b u s t : i t i s

s e n s i t i v e t o c h a n g e s

i n t h e

b a c t e r i a l

o u t g r o u p ( a s L e i p e e t a l .

[ 8 6 a ]

a l s o

s h o w ) ,

t h e

s p e c i e s

c o m p o s i t i o n

o f

t h e t r e e , t h e

w e i g h t i n g o r

m a s k i n g

o f d i f f e r e n t

p a r t s

o f t he s e q u e n c e ,

a n d

t h e a l g o r i t h m

u s e d t o

c a l c u l a t e

t h e t r e e . I t r e m a i n s

t o b e s e e n

w h e t h e r A r c h a m o e b a e

a r e g e n u i n e l y

A r c h e z o a ,

a n d a s d i s -

c u s s e d e a r l i e r ,

we c a n n o t

y e t

e v e n t o t a l l y

r u l e o u t

t h e


t h a t


a r e s e c o n d a r i l y


P r o t o z o a r a t h e r

t h a n g e n u i n e

a r c h e z o a .

T h e s e c o n d

a r e a

t h a t c a l l s

f o r m o r e s t u d y i s

t h e

m o n o -

p h y l y

( o r o t h e r w i s e )

o f t h e

C h r o m i s t a ,

w h i c h

w i l l b e

v e r y

h a r d

o r e v e n i m p o s s i b l e

t o

d e m o n s t r a t e b y

t h e rRNA

s e -

q u e n c e

t r e e s i f ,

a s I

h a v e a r g u e d

( 2 3 ,

3 2 , 3 9 ,

4 5 a ) ,

t h e f o u r

p h y l a

d i v e r g e d d u r i n g

t h e

v e r y

o r i g i n o f

t h e

k i n g d o m :

a l t h o u g h t h e C h r o m o b i o t a

a r e

v e r y p r o b a b l y


( 4 5 a ) ,

a

s p e c i f i c


b e t w e e n t h e m

a n d

t h e

C r y p t i s t a

a n d C h l o r a r a c h n i o p h y t a

i s

s t i l l

o p e n t o q u e s t i o n

( 3 9 ,

5 4 ,

5 4 a ,

9 3 ) .

I f c h r o m i s t m o n o p h y l y

i s

e v e n t u a l l y


r e f u t e d r a t h e r t h a n

c o n f i r m e d

b y

f u t u r e r e s e a r c h ,

t h e n

( a n d

o n l y

t h e n ) I

w o u l d f a v o r

t h e t r a n s f e r o f

t h e p h y l u m

C r y p t i s t a

a n d / o r

C h l o r a r a c h n i o p h y t a

f r o m t h e

C h r o m i s t a

i n t o t h e

P r o t o z o a o r

t h e i r

t r e a t m e n t

a s s e p a r a t e

k i n g d o m s

( 1 6 ) .

Even

i f t h e


a n d / o r

t h e C h l o r a r a c h n i o p h y t a

w e r e t o

b e r e t u r n e d t o

t h e P r o t o z o a ,

i t

w o u l d

b e i m p o r t a n t

t o

m a i n t a i n

a

c l e a r d i s t i n c t i o n

b e t w e e n

t h e

k i n g d o m s

P r o t o z o a

a n d

C h r o m i s t a

a n d

t o

c o n t i n u e

t o

t h in k o f

C h r o m i s t a a s

b e i n g

a

h i g h e r

k i n g d o m

( l i k e

P l a n t a e ,

F u n g i ,

a n d

A n i m a l i a )

d e r i v e d

f r o m

( a n d t h e r e f o r e e v o l u t i o n a r i l y

c o n t i n u o u s

w i t h ) ,

b u t

n o n e t h e l e s s

h a v i n g e v o l v e d

i n t o

a h i g h e r g r a d e o f


t h a n ,

t h e k i n g d o m

P r o t o z o a .

T h e t h i r d s o u r c e o f u n c e r t a i n t y i n t h e e i g h t - k i n g d o m

s y s t e m i s w h e t h e r

t h e

k i n g d o m P l a n t a e

i s


T h o u g h

I a m

i n c r e a s i n g l y c o n f i d e n t t h a t


h a d

o n l y

a

s i n g l e o r i g i n

f r o m c y a n o b a c t e r i a ( 3 9 ,

5 4 , 1 0 2 a , 1 3 9 ) ,

i t

i s

p o s s i b l e

t h a t

o n e

o f

t h e

t h r e e

p l a n t

t a x a

V i r i d i p l a n t a e ,

R h o d o p h y t a , a n d G l a u c o p h y t a ( m o s t l i k e l y G l a u c o p h y t a ,

w h i c h a r e u n i q u e among P l a n t a e i n h a v i n g c o r t i c a l a l v e o l i )

ma y

t u r n o u t t o

b e

m o r e c l o s e l y

r e l a t e d

t o


t h a n

t o R h o d o p h y t a :

t h e r e

m i g h t

t h e n b e

a

c a s e

f o r t r a n s f e r -

r i n g G l a u c o p h y t a t o t h e


w i t h i n

t h e

D i n o z o a ,

t h o u g h

I w o u l d

s t i l l

p r e f e r i t s

r e t e n t i o n

i n t h e

P l a n t a e

a s

t h e

b a s a l

g r o u p .

T h e

f o u r t h

s o u r c e

o f

u n c e r t a i n t y

c o n c e r n s

t h e

e x c l u s i o n

o f

M e s o z o a f r o m t h e

a n i m a l

k i n g d o m , w h i c h n e e d s

t o b e

c o n f i r m e d

( o r r e f u t e d ) b y rRNA p h y l o g e n y .

ENVOI

Th e p r e s e n t

c l a s s i f i c a t i o n o f P r o t o z o a

w i l l

u n d o u b t e d l y

r e q u i r e f u r t h e r r e v i s i o n . B u t s i n c e i t

g i v e s

a

much

b e t t e r

t r ea t m en t t h an

d i d t h e

p r e v i o u s

o n e

( 8 9 )

o f

t h e

f a n t a s t i c

c e l l u l a r d i v e r s i t y o f

t h e


( 4 5 )

( h e r e

s p r e a d

a c r o s s 3 7

c l a s s e s i n

t h e k i n g d o m s A r c h e z o a

[ 4

c l a s s e s ] ,

C h r o m i s t a

[ 5 c l a s s e s ] , a n d P r o t o z o a [ 2 8 c l a s s e s ]

r a t h e r t h a n

l u m p e d i n t o

a

s i n g l e

c l a s s ) ,

w i t h i n

w h i c h

m o s t o f t h e

m a j o r

s t e p s

i n e u k a r y o t e c e l l e v o l u t i o n

o c c u r r e d ( 3 8 ) ,

i t much

b e t t e r

r e f l e c t s t h e

c o m p l e x


h i s t o r y o f

t h e

k i n g -

d o m

t h a n d i d p r e v i o u s

c l a s s i f i c a t i o n s

a n d

t h e r e f o r e w i l l , I

h o p e , b e

m o r e

s t a b l e

t h a n

t h e y h a v e p r o v e d t o b e .

H o w e v e r ,

a b o u t

1 0 0

z o o f l a g e l l a t e

g e n e r a ,

w h i c h

l a ck c h a r a ct e r s

v i s i b l e

i n t h e l i g h t

m i c r o s c o p e t h a t

c a n

c l e a r l y p l a c e

t h e m i n a

p a r t i c u l a r

p h y l u m ,

h a v e n o t

b e e n s t u d i e d b y e l e c t r o n m i c r o s -

c o p y ( 1 1 6 )

a n d

t h e r e f o r e c an no t b e i n c l u d e d

i n t h e p r e s e n t

c l a s s i f i c a t i o n . W h i l e m a n y , p r o b a b l y e v e n m o s t , m ay

p r o v e

e v e n t u a l l y

t o

b e

a s s i g n a b l e

t o

t h e

O p a l o z o a ,

we

c a n n o t a t

p r e s e n t

r u l e

o u t

t h e


t h a t

a d d i t i o n a l

p r o t o z o a n

p h y l a

may o n e d a y

b e

n e e d e d

t o

a c c o m m o d a t e s o m e

o f

t h e m .

A p a r t

f r o m t h es e n eg l e c t ed z o o f l a g e l l a t e s ,

i t

i s i n t h e

f o r m e r

s a r c o d i n e p h y l a , a n d p o s s i b l y

i n

s o m e

o f t h e

s u p r a -

p h y l e t i c

g r o u p i n g s ,

t h a t we

s h o u l d e xp e c t t o s e e t h e m o s t

e x t e n s i v e f u t u r e r e v i s i o n s a s new m o l e c u l a r d at a a cc r u e .

APPENDIX 1 .

DIAGNOSES

OF SUBKINGDOMS, BRANCHES,

INFRAKINGDOMS,

PARVKINGDOMS, SUPERPHYLA,

PHYLA,

SUBPHYLA, AND

INFRAPHYIA OF THE

KINGDOM

PROTOZOA

( N o t e :

T h e s e a r e

d i a g n o s e s ,

n o t

d e s c r i p t i o n s , a n d s o a r e m o s t l y

r e s t r i c t e d t o

t h e c h a r a c t e r s

n e c e s s a r y

t o s e p a r a t e e a c h t a x o n

f r o m

o t h e r s

o f t h e s a m e r a n k t h a t a r e c l a s s i f i e d

t o g e t h e r

i n

t h e

n e x t -

h i g h e r - l e v e l

t a x o n . )

SUBKINGDOM

1 .

ADICTYOZOA

s u b k i n g .

n o v .

P r o t o z o a w i t h o u t

G o l g i d i c t y o s o m e s

P h y l u m 1 . P e r c o l o z o a

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 1


p r o t o z o a

l a c k i n g

G ol g i d i ct y o s o me s .

M i t o c h o n -

d r i a

o r ( m o r e

r a r e l y ) h y d r o g e n o s o m e s p r e s e n t . M i t o c h o n d r i a

i f

p r e s e n t

h a v i n g

f l a t ,

o f t e n s o m e w h a t d i s c o i d o r i r r e g u l a r l y v a r i a b l e

c r i s t a e .

H y d r o g e n o s o m e s

u s u a l l y a b s e n t

( p r e s e n t

i n


[ l O a ]

a n d

L y r o m o n a s

[ 1 0 ] o n l y ) .

Name b a s e d

o n

t h e g e n u s P e r c o l o m o n a s F e n c h e l P a t t e r -

s o n ,

1 9 8 6 ( 6 1 ) .

S u b p h y l u m

1 . T e t r a m i t i a


1 9 9 3

( 4 3 )

K i n e t i d q u a d r i c i l i a t e ,

b i c i l i a t e , o r a b s e n t . M i t o c h o n d r i a a n d

( p r o b a b l y )


u s u a l l y p r e s e n t : i f a b s e n t ( L y r o m o n a s )

o r

( p o s s i b l y )

d e g e n e r a t e

( P s a l t e r i o m o n a s ) ,

t h e n h y d r o g e n o s o m e s a l -

V O L .

5 7 ,

1 9 9 3




w a y s p r e s e n t .

C r i s t a e ,

i f

p r e s e n t ,

u s u a l l y d i s c o i d b u t f l e x i b l e .

F l a g e l l a t e s ,

a m o e b o f l a g e l l a t e s ,

o r r a r e l y n o n f l a g e l l a t e a m o e b a e ,

w i t h o n e o r

f o u r

k i n e t i d s .

S u b p h y l u m 2 . P s e u d o c i l i a t a


1 9 9 3

( 4 3 )

N u m e r o u s

k i n e t i d s ,

e a c h w i t h a s i n g l e

c i l i u m ;

c e n t r i o l e s

( f o l l o w i n g

H e y w o o d ' s

r e c o m m e n d a t i o n

[ 6 9 a ] ,

I u s e

c e n t r i o l e t o

i n c l u d e

b o t h

b a s a l

b o d i e s a n d

c e n t r i o l e s )

a r r a n g e d i n

l o n g i t u d i n a l

r o w s .

M u l t i n u c l e a t e .

M i t o c h o n d r i a

a n d

( p r o b a b l y )


a l w a y s

p r e s e n t .

R i g i d

d i s c o i d c r i s t a e .

SUBKINGDOM 2 .

DICTYOZOA


1 9 9 1

U n i c e l l u l a r , p l a s m o d i a l , c o l o n i a l ,

o r m u l t i c e l l u l a r

p r o t o z o a p o s -

s e s s i n g

G o l g i

d i c t y o s om es . M i t o c h o nd r i a

t y p i c a l l y p r e s e n t ,

w i t h

v a r i e d c r i s t a l

m o r p h o l o g y ;

i f m i t o c h o n d r i a

a r e

a b s e n t , h y d r o g e n o -

s o m e s

a r e

c o m m o n l y ( b u t

n o t

a l w a y s ) p r e s e n t

i n s t e a d .

BRANCH 1 . P a r a b a s a l i a n e w b r a n c h


f l a g e l l a t e s ( r a r e l y

a n

a m o e b a )

l a c k i n g

m i t o c h o n -

d r i a , p e r o x i s o m e s ,

o r

g l y c o s o m e s ,

b u t

h a v i n g


w i t h

a d o u b l e

e n v e l o p e ;

h i g h l y d e v e l o p e d G o l g i d i c t y o s o m e s

a s s o c i a t e d

w i t h

a c r o s s - s t r i a t e d

c i l i a r y

r o o t

f o r m a

p a r a b a s a l b o d y ;

c l o s e d

m i t o s i s

w i t h

e x o n u c l e a r

s p i n d l e .

R i b o s o m e s 7 0 S .

S p l i c e o s o m a l

a n d

s e l f - s p l i c i n g

i n t r o n s

u n k n o w n .

S o l e

p h y l u m :


H o n i g b e r g ,

1 9 7 3

s t a t .

n o v .

C a v a l i e r -

S m i t h ,

1 9 8 1

D i a g n o s i s

a s

f o r

b r a n c h


BRANCH 2 .

B i k o n t a

new

b r a n c h

D i c t y o z o a u s u a l l y

w i t h m i t o c h o n dr i a a n d

p e r o x i s o m e s ( i f


a b s e n t ,

t h e n

h a v i n g

b o t h

m a c r o -

a n d

m i c r o n u c l e i

[ s o m e c i l i a t e s ]

o r e l s e a n

i n t r a n u c l e a r c e n t r o s o m e

[ E n t a m o e b i a ] ) ;

G o l g i d i c t y o s o m e s

n o t a s s o c i a t e d

w i t h

a s t r i a t e d

f i b e r ;

k i n e t i d

u s u a l l y

w i t h

t w o


s o m e t i m e s w i t h o n e o r

v e r y r a r e l y

t h r e e

o r

f o u r ,

o r

a b s e n t ; c h l o r o p l a s t s ,

i f

p r e s e n t ( E u g l e n i a

a n d

many

D i n o k a r y o t a o n l y ) ,

l o c a t e d

i n

t h e

c y t o s o l

a n d

u s u a l l y

h a v i n g

a n

e n v e l o p e

o f t h r e e m e m b r a n e s .

INFRAKINGDOM 1 .

E u g l e n o z o a C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 8 1

s t a t . n o v .


D i c t y o z o a

w i t h

d i s c o i d o r

( r a r e l y ) p l a t e - l i k e

f l a t


c r i s t a e ;


w i t h

o n e

t o t w o

c i l i a

( r a r e l y u p

t o

f o u r ) ,

u s u a l l y

w i t h

p a r a x i a l

r o d s a n d o f t e n

s i m p l e

( n o n t u b u l a r )

h a i r s ;

a

r e g u l a r a r r a y

o f

l o n g i t u d i n a l s u b p e l l i c u l a r m i c r o t u b u l e s ;

e i t h e r


o r

g l y c o s o m e s ( n o t b o t h )

u s u a l l y p r e s e n t ;

t h r e e

a s y m -

m e t r i c


c i l i a r y r o o t s ;

c l o s e d m i t o s i s

w i t h

e n d o n u c l e a r

s p i n d l e ;


a b s e n t . A l l

n u c l e a r


g e n e s

h a v e

t r a n s - s p l i c i n g

o f

m i n i e x o n s t o

p r e - m R N A s

t o

c r e a t e

m a t u r e

mRNA

( 1 3 4 ;

t h e

p o s s i b l e


s i g n i f i c a n c e

o f t h e s e

a n d

o t h e r

p e c u l i a r i t i e s

o f l o w e r

e u k a r y o t e

g e n o m e s

a r e d i s c u s s e d i n

r e f e r e n c e

4 1 a ) . C h l o r o p l a s t s ,

i f

p r e s e n t ,

h a v e


a

a n d

b

a n d

a n

e n v e l o p e

o f t h r e e m e m b r a n e s b u t l a c k

s t a r c h : l o c a t e d i n

t h e

c y t o s o l .

S o l e

p h y l u m : E u g l e n o z o a


1 9 8 1

D i a g n o s i s

a s f o r t h e


E u g l e n o z o a .

S u b p h y l u m

1 .

D i p l o n e m i a

s u b p h .

n o v .

P h a g o t r o p h i c f l a g e l l a t e s

l a c k i n g k i n e t o p l a s t s ;

t w o

e q u a l

c i l i a

w i t h o u t

p a r a x i a l

r o d s

o r


h e l i x ; p e r o x i s o m e s

a r e

n o t

g l y c o s o m e s ; c h l o r o p l a s t s

a b s e n t ; f e e d i n g a p p a r a t u s

o f

t h e MTR/

p o c k e t

t y p e

a n d

w i t h

v a n e s

a n d t w o

s u p p o r t i n g r o d s ;

p e l l i c u l a r

p l a t e s

a b s e n t ;

p e l l i c u l a r m i c r o t u b u l e s

e v e n l y

s p a c e d ; n o s u r f a c e

r i d g e s

a n d

g r o o v e s ;

p r o n o u n c e d

e u g l e n o i d

m o v e m e n t ; p l a t e - l i k e

m i t o c h o n d r i a l c r i s t a e .


E u g l e n o i d a

B u i t s c h l i ,

1 8 8 4

s t a t .

n o v .

F l a g e l l a t e s

l a c k i n g k i n e t o p l a s t s ;

p h a g o t r o p h i c ,

p h o t o s y n -

t h e t i c ,

o r

o s m o t r o p h i c ;

c h l o r o p l a s t s o r

l e u k o p l a s t s p r es en t o r a b -

s e n t ;

t w o

o r

( v e r y

r a r e l y ) t h r e e o r f o u r

c i l i a w i t h p a r a x i a l

r o d s a n d

n o n t u b u l a r

h a i r s ;

c i l i a

a r i s e

w i t h i n a p e a r - s h a p e d r e s e r v o i r

c o n -

n e c t e d

t o

t h e c e l l s u r f a c e

b y a n a r r o w c a n a l ;

c i l i a e q u a l o r , v e r y

o f t e n ,

o n e

i s r e du c ed a n d

d o e s

n o t e m e r g e

f r o m

t h e

c a n a l ; p e l l i c l e

w i t h

g l y c o p r o t e i n s t r i p s

u n d e r l y i n g

t h e

p l a s m a

m e m b r a n e

a n d

s u b t e n d e d

b y

a s h o r t

row o f

m i c r o t u b u l e s ; s t r i p s

u s u a l l y

f o l d e d

i n t o

a

r i d g e

a n d

g r o o v e

p a t t e r n ; p e r o x i s o m e s a r e n o t

g l y c o s o m e s ;

f e e d i n g a p p a r a t u s

o f t h e

M T R / p o c k e t t y p e ,

o r

c o n s i s t i n g o f

v a n e s

a n d t w o

s u p p o r t i n g r o d s ,

o r

a b s e n t ;

d i s c o i d

m i t o c h o n d r i a l c r i s t a e ;

e u g l e n o i d

movement

p r e s e n t

o r

a b s e n t .

S u b p h y l u m

3 .

K i n e t o p l a s t a s u b p h .

n o v .

F l a g e l l a t e s w i t h

o n e

o r

m o r e k i n e t o p l a s t s i n t h e m i t o c h o n -

d r i a ; c r i s t a e u s u a l l y d i s c o i d ,

o c c a s i o n a l l y t u b u l a r i n o n e p h a s e

o f

t h e

l i f e

h i s t o r y ;

p e r o x i s o m e s a r e g l y c o s o m e s ;

o n e o r

t w o c i l i a ,

u s u a l l y

w i t h p a r a x i a l r o d s ;

n o n t u b u l a r c i l i a r y h a i r s p r e s e n t

o r a b s e n t ;

f e e d i n g

a p p a r a t u s

o f t h e

M T R / p o c k e t

t y p e

( 1 3 7 ) ;

a

f e e d i n g

a p p a r a t u s

c o n s i s t i n g

o f v a n e s a n d t w o

s u p p o r t i n g

r o d s i s

a b s e n t ;


o r

m i c r o p i n o c y t o t i c ; c h l o r o p l a s t s

a b s e n t ;

e u g l e n o i d

m o v e m e n t a b -

s e n t .

INFRAKINGDOM 2 .

N e o z o a

C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 ( 4 3 )

M i t o c h o n d r i a l c r i s t a e t y p i c a l l y n o n d i s c o i d :

u s u a l l y

t u b u l a r ,

s o m e t i m e s v e s i c u l a r o r

f l a t ;

i f

d i s c o i d ,

t h e n c i l i a a n d

p e l l i c l e

a b s e n t .

N u c l e a r


g e n e s o f t e n w i t h s h o r t

c i s - s p l i c e d s p l i c e o s o -

m a l i n t r o n s ,

n o t t r a n s - s p l i c e d

t o

m i n i e x o n s .

PARVKINGDOM

1 .

CILIOMYXA

p a r v k l g d .

n o v .

F l a g e l l a t e s w i t h o u t c o r t i c a l a l v e o l i o r

s l i m e

m o l d s

w i t h

s t a l k e d

f r u i t i n g b o d i e s ; g l y c o s o m e s a n d


a b s e n t ; c h l o r o -

p l a s t s

a b s e n t ;

m i t o ch o n dr i a w i t h t u b u l a r

o r

n o n d i s c o i d

f l a t

c r i s t a e

i n v a r i a b l y p r e s e n t .

A l m o s t

a l w a y s

f r e e - l i v i n g ;

o c c a s i o n a l l y

p a r a s i t -

i z e

p l a n t s

o r

c o m m e n s a l

i n a n i m a l

g u t s

o r

l u m e n s ;

n e v e r

p a r a s i t e s

o f

a n i m a l t i s s u e s .

SUPERPHYLUM

1 .

O p a l o m y x a

s u p e r p h y l .

n o v .


o r

c o l o n i a l

f l a g e l l a t e s ,

m u l t i c i l i a t e d

c e l l s ,

o r

n o n -

c i l i a t e d

a m o e b a e

o r

p l a s m o d i a

i n

t h e

t r o p h i c p h a s e ;

k i n e t i d

w i t h

o ne , t wo ,

o r f o u r c e n t r i o l e s o r a b s e n t

( D i c t y o s t e l e a

a n d

s o m e

p r o t o s t e l i d s

o n l y ) ;


w i t h

t u b u l a r

c r i s t a e

o r

v e r y

r a r e l y

i r r e g u l a r l y

f l a t t e n e d

( n o n d i s c o i d ) c r i s t a e ;

p e r o x i s o m e s p r e s e n t ( e x -

c e p t i n P r o t e r o m o n a d i d a

a n d

O p a l i n e a ) ; m i t o s i s c l o s e d

w i t h

e n d o -

n u c l e a r

s p i n d l e ,

o r

s e m i o p e n

o r

( r a r e l y ) o p e n ;

s t a l k e d

a e r i a l

f r u i t i n g

b o d i e s

t y p i c a l l y

p r e s e n t

i f

t r o p h i c

p h a s e

i s

a m o e b o i d o r

p l a s m o d i a l .

P h y l u m

1 .

O p a l o z o a


19 1 ( 4 4 )

M i t o c h o n d r i a l c r i s t a e

t y p i c a l l y

t u b u l a r

( i f

f l a t t e n e d

[ r a r e l y :

s o l e

k n o w n

e x a m p l e s

J a k o b a

a n d

A n c y r o m o n a s ] ,

t h e n

k i n e t i d

a n i s o k o n t w i t h t w o

c i l i a ,

t h r e e

a s y m m e t r i c m i c r o t u b u l a r r o o t s ,

a n d

l a c k i n g

b o t h

p e r i c i l i a r y

c o l l a r a n d

c r y p t o m o n a d - t y p e d o u b l e - s c r o l l

e j e c t i s o m e s ) ;


a n d a e r i a l

s p o r e - b e a r i n g

f r u i t i n g

b o d i e s

a b s e n t ;

h a v i n g s i n g l e

k i n e t i d

o f o n e

t o f o u r

c i l i a

( u s u a l l y

t w o )

o r

h a v i n g many

c i l i a ;

c i l i a l a c k

b i p a r t i t e

o r

t r i p a r t i t e r i g i d

s u r f a c e

h a i r s ;

u n i n u c l e a t e ,

o r m u l t i n u c l e a t e

w i t h

e q u i v a l e n t

n o n h e t e r o k a r y o t i c

n u c l e i ; m o s t l y u n i c e l l u l a r

f l a g e l l a t e s ;

r a r e l y

m u l t i c i l i a t e d

o r

o c c a -

s i o n a l l y p l a n t - p a r a s i t i c

m i c r o p l a s m o d i a

w i t h

b i c i l i a t e

s w a r m e r s o r

a n i m a l

s y m b i o n t s

w i t h a c h i t i n - w a l l e d

f i l a m e n t o u s s t a g e a n d b i c i l i a t e

s w a r m e r s .

S u b p h y l u m

1 .

P r o t e r o z o a

C a v a l i e r - S m i t h , 19 1

s t a t . n o v .

e m e n d .

U s u a l l y f r e e - l i v i n g

u n i n u c l e a t e


( r a r e l y

m i c r o p l a s -

m o d i a l

o r

f i l a m e n t o u s

p a r a s i t e s

w i t h

a b i c i l i a t e

s t a g e )

w i t h

o n e o r

m o r e ,

u s u a l l y

t w o ,

c i l i a ;

c e l l s u r f a c e

( u n l i k e

i n

O p a l i n e a )

n o t

e x t e n d e d

a s

n a r r o w f o l d s

s u p p o r t e d

b y

a v e r t i c a l

r o w

o f

m i c r o t u -

b u l e s ,

n o r

w i t h

c o r t i c a l

r i d g e s o f

e u g l e n o i d t y p e ; a x o p o d i a

a b s e n t ;


u s u a l l y

p r e s e n t ( a b s e n t

i n

P r o t e r o m o n a s ) ; m i t o c h o n -

d r i a l

c r i s t a e

t u b u l a r ,

o r

r a r e l y

( o n l y

J a k o b a ) f l a t t e n e d b u t

n o t

d i s c o i d ;

e x t m s o m e s

v a r i o u s , b u t n e v e r

k i n e t o c y s t s .

S u b p h y l u m

2 .

O p a l i n a t a W e n y o n ,

1 9 2 6

s t a t . n o v . e m e n d .

C a v a l i e r -

S m i t h ,

1 9 9 3

U n i n u c l e a t e


w i t h f o u r

c i l i a o r

m u l t i n u c l e a t e c e l l s

w i t h r o w s

o f

m o n o k i n e t i d

c i l i a t h a t

a r e d i v i d e d

l o n g i t u d i n a l l y ; c e l l

s u r f a c e e x t e n d e d

i n t o

n a r r o w

f o l d s ,

e a c h

s u p p o r t e d b y

a

v e r t i c a l

r o w o f

m i c r o t u b u l e s ;

p a r a s i t e s o r

c o m m e n s a l s

o f

t h e

g u t

o f t e r r e s -

t r i a l

v e r t e b r a t e s ;

e x t r u s o m e s

a b s e n t ;


p r o b a b l y

a b s e n t ;

m i t o c h o n d r i a l c r i s t a e

t u b u l a r a n d

u n b r a n c h e d .

S u b p h y l u m

3 .

K i n e t o m o n a d a

s u b p h .

n o v .

F r e e - l i v i n g

u n i n u c l e a t e f l a g e l l a t e s

w i t h t w o

o r f ou r c i l i a ; w i t h

o r w i t h o u t

a x o p o d i a

c o n t a i n i n g

a n

a x o n e m e o f


a x o p o -

d i a l

a x o n e m e s

n u c l e a t e d

b y

a n

a x o p l a s t

a s s o c i a t e d w i t h t h e

e x c e p -

t i o n a l l y

l o n g c i l i a r y

c e n t r i o l e s ;

e x t r u s o m e s

a r e

k i n e t o c y s t s w i t h

c y l i n d r i c a l

s u b s t r u c t u r e ;

m i t o c h o n d r i a l c r i s t a e

b r a n c h e d

t u b u l e s

( H e l i o m o n a d i d a

a n d

p r o b a b l y

H i s t i o n a ) o r

f l a t

( A n c y r o m o n a s ) ;

p e r o x i s o m e s p r e s e n t .

S u b p h y l u m

4 .

H e m i m a s t i g o p h o r a

F o i s s n e r ,

B l a t t e r e r

F o i s n e r ,

1 9 8 8 s t a t . n o v .

( 6 2 ,

6 3 )

U n i n u c l e a t e c e l l w i t h

t w o f o l d

r o t a t i o n a l

s y m m e t r y

h a v i n g a

p l i c a t e p e l l i c l e w i t h t w o

l a r g e p e l l i c u l a r p l a t e s ,

a d i s t i n c t e p i p l a s m ,

a n d

s u b p e l l i c u l a r m i c r o t u b u l e s ;

t w o r o w s

o f

i d e n t i c a l

c i l i a

i n t h e

g r o o v e s

b e t w e e n t h e

p l a t e s ;

t e m p o r a r y

c y t o s t o m e

a t a n t e r i o r

p o l e ;

MICROBIOL. REV.



KINGDOM

PROTOZOA AND I T S PHYLA

9 8 5

n u c l e u s

n o t

o b v i o u s l y

a s s o c i a t e d

w i t h o r a t t a c h e d t o t h e c e n t r i o l e s ;

c o m p l e x e x t r u s o m e s

s h a p e d

l i k e a w i n e b o t t l e w i t h

a

n a i l - l i k e

c o m p a r t m e n t e m b e d d e d

i n t h e n e c k ; c e n t r i o l e s e x c e p t i o n a l l y

s h o r t ;

c i l i a r y


p l a t e a n d

a v e r y

s l e n d e r t r a n s i t i o n a l h e l i x o r

c y l i n d e r ;

t u b u l a r m i t o c h o n d r i a l

c r i s t a e ,


c o n n e c t i n g

t o a

c a v e r n a .

P h y l u m

2 . M y c e t o z o a

d e

B a r y ,

1 8 7 3

s t a t .

n o v . E n g l e r

P r a n t l , 1 8 8 8

( f i r s t t r e a t e d

a s a

p h y l u m

[ M y x o m y -

c e t e s ]

b y

H a e c k e l ,

1 8 6 6 )


o r p l a s m o d i a l ,

f r e e - l i v i n g , n o n f l a g e l l a t e p h a g -

o t r o p h i c

t r o p h i c p h a s e s ; u n i c e l l u l a r

o r m u l t i c e l l u l a r

a e r i a l f r u i t i n g

b o d i e s

b e a r i n g o n e

t o many s p o r e s

w i t h

c e l l u l o s e

o r

c h i t i n o u s

w a l l s ;


c r i s t a e

t u b u l a r ;

c i l i a ,

n o n e t o f o u r , i n d i s p e r s a l

p h a s e

w i t h o n l y o n e

k i n e t i d

p e r c e l l .

SUPERPHYLUM

2 .

C h o a n o z o a


1 9 8 1 ,

e m e n d .

s t a t .

n o v .

U n i f l a g e l l a t e u n i c e l l u l a r

o r

c o l o n i a l

p r o t o z o a ;


c r i s t a e w i t h

f l a t t e n e d

n o n d i s c o i d

c r i s t a e ;

c i l i a r y r o o t a s y m m e t r i c

c o n e o r r a d i a l

a r r a y o f s i n g l e m i c r o t u b u l e s .

S o l e

p h y l u m

C h o a n o z o a


1 9 8 1 , e m e n d . 1 9 8 3 .

T r o p h i c c e l l s w i t h

a

s i n g l e

c i l i u m s u r r o u n d e d b y

a c o l l a r

o f

m i c r o v i l l i ( s u p p o r t e d

i n t e r n a l l y

b y a c t i n f i l a m e n t s ) t h a t a r e u s e d

t o

c a t c h

b a c t e r i a

p r i o r

t o t h e i r

p h a g o c y t o s i s . F r e e - l i v i n g . U n i c e l l u l a r o r

m u l t i c e l l u l a r .

PARVKINGDOM

2 .

A l v e o l a t a


1 9 9 1

s t a t . n o v .

H a v i n g


o r

a

l a r g e c o r t i c a l

m e m b r a n e - b o u n d

c i s t e r n a ;


o r p a r a s i t e s

o n p r o t o z o a

o r a n i m a l s .

M i t o c h o n -

d r i a w i t h t u b u l a r

c r i s t a e

a n d p e r o x i s o m e s

u s u a l l y

p r e s e n t ; i n

a n a e r -

o b i c

c i l i a t e s ,

b o t h

a r e

a b s e n t o r

r e p l a c e d

b y


M i t o s i s

c l o s e d o r

s e m i o p e n ;

s p i n d l e

e n d o -

o r e x o n u c l e a r .

C h l o r o -

p l a s t s

u s u a l l y a b s e n t ; i f

p r e s e n t , h a v e c h l o r o p h y l l s

a a n d c

a n d a n

e n v e l o p e

o f t h r e e

o r

r a r e l y

t w o m e m b r a n e s ;

l o c a t e d

i n c y t o s o l a n d

l a c k

p h y c o b i l i s o m e s .

SUPERPHYLUM

1 . M i o z o a


1 9 8 7

N u c l e i

h a p l o i d , m o n o m o r p h i c ;

m e i o s i s w i t h

o n l y

o n e

s t e p .

P h y l u m 1 . D i n o z o a


1 9 8 1


w i t h t u b u l a r ,

o f t e n

a m p u l l i f o r m


c r i s t a e a n d c o r t i c a l

a l v e o l i ; k i n e t i d

w i t h

t w o a n i s o k o n t

c i l i a ; u s u a l l y

o n e ,

r a r e l y s e v e r a l ,

k a r y o m a s t i g o n t s

p e r

c e l l ;

a p i c a l

c o m p l e x

a b -

s e n t ;

u s u a l l y

u n i c e l l s

l a c k i n g

c e l l w a l l s

( b u t ma y h a v e

c e l l u l o s e

p l a t e s

i n s i d e t h e a l v e o l i )

o r r a r e l y

w a l l e d

f i l a m e n t o u s

o r m y c e l i a l

m u l t i c e l l s

w i t h

l i m i t e d

c e l l d i f f e r e n t i a t i o n ;


c - c o n t a i n i n g


o f t e n

p r e s e n t ,

b u t f r eq u en t ly

a b s e n t ;

m i t o s i s c l o s e d .

S u b p h y l u m

1 .



1 9 9 1

M i t o t i c

s p i n d l e i n t r a n u c l e a r .

S u b p h y l u m

2 . D i n o f l a g e l l a t a B f i t s c h l i ,

1 8 8 5 s t a t .

n o v . C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 9 1

C l o s e d m i t o s i s w i t h

e x t r a n u c l e a r

m i t o t i c s p i n d l e .

P h y l u m

2 . A p i c o m p l e x a

L e v i n e ,

1 9 7 0 e m e n d .


p a r a s i t e s o r p r e d a t o r s

h a v i n g a t

s o m e

l i f e c y c l e

s t a g e

a n

a p i c a l

c o m p l e x ;

a p i c a l

c o m p l e x

o f

p o l a r

r i n g s , r h o p t r i e s ,

m i c r o n e m e s ,

s u b c o r t i c a l


a n d u s u a l l y

a

c o n o i d ( c o m -

p l e t e

o r

i n c o m p l e t e ) ;

o n e o r

m o r e l a r g e

s u b p l a s m a

m e m b r a n e ,

h i g h l y

c o m p r e s s e d ,

s m o o t h - m e m b r a n e d

c i s t e r n a e

u s u a l l y

p r e s e n t

i n

t h e

c e l l c o r t e x

o f

i n f e c t i v e

s t a g e s ; c i l i a

r a r e l y

p r e s e n t i n t h e

t r o p h i c

p h a s e ,

m o r e u s u a l l y r e s t r i c t e d t o

m a l e

m i c r o g a m e t e s

o r a b s e n t ;


c r i s t a e

t u b u l a r

o r much

r e d u c e d

( o r e v e n a b s e n t ) .

S u b p h y l u m

1 . A p i c o m o n a d a

s u b p h y l .

n o v .

C o n o i d

i n c o m p l e t e ;

p r e d a t o r s

o r

p a r a s i t e s ;

s e x

u n k n o w n ;

two

c i l i a .

S u b p h y l u m

2 . G a m o n t o z o a

s u b p h y l .

n o v .

C o n o i d

a n d

c o n o i d a l

r i n g s c o m p l e t e

o r a b s e n t ; p a r a s i t e s ;

a n i s o g a m o u s

s e x u a l i t y w i t h

n o n t r o p h i c

c e l l s ( m a l e

a n d

f e m a l e

g a m o n t s )

t h a t

g e n e r a t e

d i s s i m i l a r m a l e

a n d f e m a l e

g a m e t e s

( o f t e n

b y

m u l t i p l e f i s s i o n :

g a m o g o n y ) ;

s y n g a m y f o l l o w e d

b y m e i o s i s

a n d

m u l t i p l e

f i s s i o n

( s h i z o g o n y )

t o

g e n e r a t e

i n f e c t i v e

s p o r o z o i t e s

( i . e . ,

s p o r o g o n y ) ;

c i l i a

a b s e n t

o r p r e s e n t o n l y

o n m i c r o g a m e t e s

( o n e ,

t w o ,

o r

t h r e e

p e r

g a m e t e ) .

I n f r a p h y l u m 1 . S p o r o z o a

L e u c k a r t ,

1 8 7 9 s t a t .

n o v .

C e n t r i o l e s w i t h n i n e - s i n g l e t


c e n t r o s o m e

i s

a

c e n t r o c o n e ;

c e n t r i o l e s p r e s e n t

a t s p i n d l e

p o l e s ; m i c r o g a m e t e s

w i t h

o n e , t w o ,

o r t h r e e c i l i a ; c o m p l e t e

c o n o i d

a n d c o n o i d a l

r i n g s

p r e s e n t ;

z y g o t e

i m m e d i a t e l y

f o r m s a

t h i c k w a l l

( o o c y s t

i n

c o c c i d i a ,

z y g o c y s t

o r

s p o r o c y s t

i n g r e g a r i n e s ) ;

c a r b o h y d r a t e

s t o r e d

a s a m y l o p e c t i n

g r a n u l e s ; m i t o c h o n d r i a l

c r i s t a e

t u b u l a r

( b r o a d s t r a i g h t

t u b u l e s

o r

a m p u l l a e w i t h a n a r r o w

b a s e a s

i n

D i n o z o a ) ;

e x t r a c e l l u l a r o r


p a r a s i t e s

o f a n i m a l s .


2 .

H e m a t o z o a

V i v i e r , 1 9 8 2

s t a t . n o v .

I n t r a c e l l u l a r p a r a s i t e s a l t e r n a t i n g

b e t w e e n

t h e

g u t o f b l o o d -

s u c k i n g

a r t h r o p o d s

( w h e r e s y n g a m y

o c c u r s )

a n d t h e

e r y t h r o c y t e s o f

v e r t e b r a t e s ; m e r o g o n y i n v e r t e b r a t e e r y t h r o c y t e s ;

u n a b l e

t o s t o r e

c a r b o h y d r a t e

a s

a m y l o p e c t i n ;


c r i s t a e

u s u a l l y a b s e n t ;

c e n t r o s o m e s

a r e

n o t

c e n t r o c o n e s ;

c e n t r i o l e s

a b s e n t

f r o m s p i n d l e

p o l e s

( H a e m o s p o r e a )

o r t o t a l l y

a b s e n t

( P i r o p l a s m e a ) ;

i f

p r e s e n t ,

c e n t r i o l e s h a v e t r i p l e t m i c r o t u b u l e s ;

c o n o i d

a n d c o n o i d a l

r i n g s

a b s e n t ;

z y g o t e

i s

m o t i l e

a n d d o e s n o t i m m e d i a t e l y

f o r m

a t h i c k

w a l l ,

b u t

p e n e t r a t e s t h e

g u t

w a l l o f

t h e i n v e r t e b r a t e h o s t ; m i c r o g a m e t e s

w i t h

o n e c i l i u m , o r

n o n e .

SUPERPHYLUM 2 .


H i ck s o n, 1 9 03 s t a t . n o v .

N u cl e i d i mo r p h ic ; s e p a r a t e d i p l o i d m i c r o n u c l e i a n d m u l t i p l o i d

( 2 2 )

m ac r o nu c l ei . M ei o s i s

w i t h t w o s e p a r a t e

d i v i s i o n s .

P h y l u m

1 .

C i l i o p h o r a D o f l e i n , 1 9 0 1

s t a t . n o v .

C o p e l a n d , 1 9 5 6

e m e n d .

a u c t . ( = I n f u s o r i a

a u c t . )

N u m e r o u s m o n o - o r

b i c i l i a t e d

k i n e t i d s

a r r a n g e d

i n

l o n g i t u d i -

n a l r o w s

( a s k i n e t i e s ) w i t h

r e s p e c t

t o t h e

t r a n s v e r s e b i n a r y

f i s s i o n

a x i s ; h e t e r o k a r y o t i c , w i t h d i p l o i d m i c r o n u c l e i a n d u s u a l l y m u l t i p l o i d

( 2 2 )

m a c r o n u c l e i ; m i t o s i s c l o s e d w i t h e n d o n u c l e a r s p i n d l e ;

c o r t i c a l

a l v e o l i

u s u a l l y p r e s e n t ; m i t o c h o n d r i a l

c r i s t a e t u b u l a r ,

o f t e n

c u r v e d ;

o c c a s i o n a l l y i n

a n ae r o b e s m i t o ch o n dr i a

a r e

r e p l a c e d

b y

h y d r o g e n o -

s o m e s ( o f t e n

w i t h

a d o u b l e e n v e l o p e ) o r a r e

d e g e n e r a t e

o r a b s e n t .

PARVKINGDOM 3 .

A c t i n o p o d a C a l k i n s , 1 9 0 2 s t a t . n o v .

U n i c e l l u l a r p l a n k t o n i c

o r b en th i c p r o t o z o a w i t h a x o p o d i a b u t

n o c i l i a i n t h e t r o p h i c p h a s e ;

a x o p o d i a l

a x o n e m e s o f r e g u l a r l y

a r r a n g e d m i c r o t u b u l e s ; m i t o c h on d r i a a l w ay s

p r e s e n t ;


c r i s t a e

t u b u l a r , v e s i c u l a r o r

f l a t t e n e d , n e v e r d i s c o i d ; c o r t i c a l a l v e o l i

a b s e n t ; c i l i a t e d d i s p e r s a l

p h a s e , i f p r e s e n t , b i c i l i a t e d ; c h l o r o p l a s t s

a b s e n t .

P h y l u m 1 . H e l io z oa H a e ck e l , 1 8 6 6

s t a t .

n o v . M a r g u l i s ,

1 9 7 4

e m e n d .

C o r l i s s , 1 9 8 4

U s u a l l y p l a n k t o n i c , o f t e n

l a r g e

a n d s p h e r i c a l ,


p h a g o t r o p h s

w i t h

a x o p o d i a w i t h r i g i d

m i c r o t u b u l a r a x o n e m e s ;

a x o n e m a l m i c r o t u b u l e s , u s u a l l y i n h e x a g o n a l a r r a y s ,

s o m e t i m e s

i n

d o u b l e

s p i r a l p a t t e r n s o r

i r r e g u l a r , n e v e r d o d e c ag o na l , n ev e r q u i n -

c u n x ; t r o p h i c p h a s e n o n c i l i a t e ;

many

e n t i r e l y n o n c i l i a t e , s o m e

w i t h

s m a l l

b r i e f c i l i a t e d p h a se s ; m i t o ch o n dr i a l c r i s t a e t u b u l a r o r

f l a t -

t e n e d ; k i n e t o c y s t s o r f u n c t i o n a l l y

s i m i l a r

e x t r u s i v e o r g a n e l l e s u s u -

a l l y

p r e s e n t .

L a c k i n g c e n t r a l c a p s u l e o r

s p a s m i n - l i k e m y o n e m e s ;

s k e l e t o n

s i l i c e o u s ,

o r g a n i c , o r a b s e n t ; d o n o t s e c r e t e s t r o n t i u m

s u l f a t e .

P h y l u m 2 . R a d i o z o a


1 9 8 7

U s u a l l y

p l a n k t o n i c , o f t e n l a r g e a n d s p h e r i c a l ,


p h a g o t r o p h s w i t h a x o p o d i a

w i t h

r i g i d

m i c r o t u b u l a r a x o n e m e s ;

a xo p o d i a l m i c r o t u b u l es

o f t e n i n d o d e c a g o n a l

a r r a y , o r h e x a g o n a l , o r

a s b r a n c h i n g p a l i s a d e s , n e v e r

s p i r a l ;

c e n t r a l c a p s u l e u s u a l l y ,

b u t

n o t

a l w a y s , p r e s e n t ; i f c e n t r a l c a p s u l e a b s e n t , t h e n p o s s es s i ng

s p a s m i n -

l i k e m y o n e m e s ; m i t o c h o n d r i a l c r i s t a e t u b u l a r o r f l a t t e n e d ;

l a r g e

t r o p h i c

p h a s e i s

n o t

c i l i a t e d . Some

w i t h s m a l l

b r i e f

b i c i l i a t e d

s t a g e s ;

u s u a l l y a b l e

t o

s e c r e t e s t r o n t i u m

s u l f a t e ( e i t h e r i n

t r o p h i c

c e l l s

o r

i n

s w a r m e r s ) .

S u b p h y l u m

1 . S p a s m a r i a

s u bp h y l . n o v .

S i l i c i o u s s k e l e t o n a b s e n t ; s k e l e t o n ,

i f

p r e s e n t ( a b s e n t

i n

S t i c h o l o n c h e ) , o f s t r o n t i u m s u l f a t e ( c e l e s t i t e ) ; s k e l e t o n s

w i t h 1 0

d i a m e t r a l

o r

2 0 r a d i a l

s p i c u l e s d i v e r g i n g

a c c o r d i n g

t o M u l l e r ' s l a w

( 5 8 ) ;

C a 2 + - s t i m u l a t e d

c o n t r a c t i l e

myonemes

o f 3 - n m

n o n - a c t i n s p a s -

m i n - l i k e

m i c r o f i l a m e n t s p r e s e n t ;

myonemes

e i t h e r

l i n k

s p i c u l e

t i p s

t o

t h e

p e r i p la s mi c c o r t ex ( Ac a nt h a re a ) o r

a r e

a t t a c h e d t o t h e

b a s e s

o f t h e a xo p o di a a n d

a r e u s e d f o r

r o w i n g ( S t i c h o l o n c h e ) ;

a x o p o d i a l

a x o n e m e

m i c r o t u b u l e s i n h e x a g o n a l ,

o r m o r e r a r e l y

d o d e c a g o n a l ,

a r r a y s ;


c r i s t a e f l a t t e n e d t u b ul e s ( Ac an t h ar i a )

o r

r o u n d e d

t u b u l e s

( S t i c h o l o n c h e a ) .

S u b p h y l u m

2 . R a d i o l a r i a H a e c k e l ,

1 8 8 7

S i l i c i o u s o r m i x e d s i l i c a - o r g a n i c s k e l e t o n u s u a l l y p r e s e n t ;

c y t o p l a s m

d i v i d e d

i n t o e c t o p l a s m

a n d e n d o p l a s m b y a d e n s e c e n t r a l

c a p s u l e s e c r e t e d

e i t h e r

w i t h i n n u m e r o u s a l v e o l i

( i n P o l y c y s t i n e a )

o r

w i t h i n

a

l a r g e c i s t e r n a p e r f o r a t e d

b y

o n e l a r g e

a n d t w o s m a l l p o r e s

( i n

P h a e o d a r e a ) ; s w a r m e r s w i t h

s t r o n t i u m

s u l f a t e

c r y s t a l s

i n v a c u -

V O L .

5 7 ,

1 9 9 3




o l e ;

a x o p o d i a l

a x o n e m e m i c r o t u b u l e s

a r r a n g e d i n d o d e c a g o n a l

a r r a y s

o r a s

c u r v e d b r a n c h i n g

p a l i s a d e s ;

o b v i o u s

s p a s m i n - l i k e

myonemes

a b s e n t ; m i t o c h o n d r i a l

c r i s t a e t u b u l a r

o r ,

r a r e l y ,

f l a t -

t e n e d .

PARVKINGDOM 4 . N e o s a r c o d i n a

p a r v k i n g d .

n o v .

T r o p h i c s t a g e

l a c k s c i l i a o r a x o p o d i a

a n d u s u a l l y

h a s

f i l o s e ,

l o b o s e ,

o r

r e t i c u l o s e

p s e u d o p o d i a ;

n e a r l y

a l w a y s

f r e e - l i v i n g ;

m i t o -

c h o n d r i a

a l w a y s

p r e s e n t ; c r i s t a e

u s u a l l y

t u b u l a r , r a r e l y f l a t t e n e d

o r

v e s i c u l a r ;

h y d r o g e n o s o m e s a b s e n t ;


a b s e n t ( e x c e p t

p o s -

s i b l y

i n P a u l i n e l l a ) ; c i l i a t e d s t a g e ,

i f

p r e s e n t ,

b i c i l i a t e d ; c o r t i c a l

a l v e o l i a b s e n t ; a e r i a l f r u i t i n g b o d i e s

u s u a l l y a b s e n t ,

b u t i f

( r a r e l y )

p r e s e n t

t h en w i t h o u t a s t a l k

( C o p r o m y x i d a e )

o r

e l s e m i t o c h o n d r i a l

c r i s t a e

f l a t

( F o n t i c u l a ) .

P h y l u m

1 . R e t i c u l o s a

C a r p e n t e r , 1 8 6 2 s t a t .

n o v . e m e n d .

M a i n l y

b e n t h i c ,

m a i n l y

m a r i n e , p h a g o t r o p h i c p r o t o z o a w i t h

a

n o n f l a g e l l a t e t r o p h i c p h a s e h av i ng

f i n e l y g r a n u l a r

o r h y a l i n e

r e t i c u -

l o p o d i a

o r , r a r e l y ,

f i n e l y

p o i nt e d b u t

n o n a n a s t o m o s i n g p s e u d o p o d i a ;

a x o p o d i a

a b s e n t

b u t

r e t i c u l o p o d i a

o f t e n

c o n t a i n i n g i r r e g u l a r l y a r -

r a n g e d

m i c r o t u b u l e s ; g a m e t e s

u s u a l l y

b i c i l i a t e ; m i t o c h o n d r i a l

c r i s -

t a e t u b u l a r ;

c e n t r a l

c a p s u l e , s p a s m i n - l i k e

m y o n e m e s ,

a n d c o r t i c a l

a l v e o l i

a l l a b s e n t .

S u b p h y l u m

1 .

A t h a l a m i a s u b p h y l .

n o v .

N a k e d ,

t e s t a b s e n t .

S u b p h y l u m

2 . F o r a m i n i f e r a

( D ' O r b i g p y ,

1 8 2 6 ) E i c h w a l d ,

1 8 3 0 s t a t .

n o v .

M i k h a l e v i c h , 1 9 8 0

W i t h

a

t e s t ;

t e s t s i n g l e c h a m b e r e d

( c l a s s M o n o t h a l a m e a ) o r

m u l t i c h a m b e r e d ( c l a s s

P o l y t h a l a m e a ) .

P h y l u m

2 . R h i z o p o d a

D u j a r d i n ,

1 8 3 5 s t a t .

n o v .

H a ec k el , 1 8 6 6

e m e n d .

N o n f l a g e l l a t e d ,

u n i c e l l u l a r o r p l a s m o d i a l

p h a g o t r o p h s u s u a l l y

l a c k i n g

a e r i a l

s p o r a n g i a ; u s u a l l y p s e u d o p o d i a ( l o b o p o d i a

o r

f i l o p o -

d i a )

s e r v e f o r

b o t h l o c o m o t i o n

a n d

f e e d i n g ;


t y p i c a l l y

a b s e n t f r o m

n o n d i v i d i n g t r o p h i c

c e l l s ; d i c t y o s o m e s

a n d

m i t o c h o n -

d r i a i n v a r i a b l y p r e s e n t ;

c r i s t a e

u s u a l l y

t u b u l a r , r a r e l y

v e s i c u l a r

( C r i s t i v e s i c u l a t i a )

o r

d i s c o i d

( C r i s t i d i s c o i d i a ) ;

c o r t i c a l

a l v e o l i , s p a s -

m i n - l i k e

m y o n e m e s ,

a n d c e n t r a l c a p s u l e

a l l

a b s e n t ;

f l a g e l l a t e s t a g e s

( b i c i l i a t e )

r e p o r t e d

o n l y

f o r

T r i c h o s p h a e r i u m ; k i n e t o c y s t s

a n d

o t h e r

e x t r u s o m e s

a b s e n t .

M u l t i c e l l u l a r

f r u i t i n g

b o d i e s

( i f p r e s e n t : C o p r o -

m y x i d a e

a n d F o nt i c u l a o n l y )

d o

n o t d e v e l o p

f r o m a

p l a s m o d i u m

a n d

u s u a l l y

( C o p r o m y x i d a e )

h a v e n o s t a l k .

PARVKINGDOM 5 .

E n t a m o e b i a

p a r v k i ng d . n o v .

A m o e b o i d g u t s y m b i o n t s

o f a n i m a l s ; c i l i a a n d

c e n t r i o l e s

a b s e n t ;

m i t o c h o n d r i a , p e r o x i s o m e s ,

a n d h y d r o g e n o s o m e s

a b s e n t ; d i c t y o -

s o m e s s m a l l o r

p o s s i b l y

s o m e t i m e s

a b s e n t ;

c h l o r o p l a s t s a b s e n t ;

c l o s e d m i t o s i s

w i t h

e n d o n u c l e a r s p i n d l e ; e n d o n u c l e a r c e n t r o s o m e

p r e s e n t o n l y d u r i n g

p r o p h a s e .

P h y l u m

E n t a m o e b i a

p h y l .

n o v .

D i a g n o s i s

a s f o r i n f r a k i n g d o m E n t a m o e b i a .

PARVKINGDOM 6 .

M y x o z o a

Gr a s s6 , 1 9 7 0

e m e n d . s t a t .

n o v .

A m o e b o i d

p a r a s i t e s

o f a ni m a ls w i t h n o c i l i a , n o

a p i c a l c o m p l e x ,

n o

c e n t r a l c a p s u l e ,

a n d

n o

c o r t i c a l

a l v e o l i o r a x o p o d i a . T r o p h i c

p h a s e

u n i c e l l u l a r o r

p l a s m o d i a l .

M i t o c h o nd r i a a l w a y s p r e s e n t ;

c r i s -

t a e

t u b u l a r

t o

i r r e g u l a r ;


a n d c h l o r o p l a s t s a b s e n t .

D i c t y o s o m e s

n o t

a s s o c i a t e d w i t h a s t r i a t e d

f i b e r ;


s p o r e s .

P h y l u m

1 .


B u i t s c h l i ,

1 8 8 1 s t a t . n o v .

G r a s s e ,

1 9 7 0

e m e n d . ( s y n . M y x o z o a G r a s s e ,

1 9 7 0 )

A m o e b o i d

p a r a s i t e s o f a ni ma l s w i t h

n o

t r a c e

o f c i l i a o r


h a v i n g

s p o r e s o f


o r i g i n ,

w i t h

o n e

o r

m o r e

p o l a r

c a p s u l e s a n d s p o r o p l a s m s ; w i t h o n e , t w o ,

o r t h r e e ( r a r e l y

m o r e )

v a l v e s ; m i t o c h o n d r i a l c r i s t a e

o f i r r e g u l a r ,

o f t e n i n d i s t i n c t ,

c h a r a c t e r .

P h y l u m 2 .


C a u l l e r y a n d M e s n i l , 1 8 9 9 s t a t .

n o v .

C o r l i s s ,

1 9 8 4

N o n f l a g e l l a t e d u n i c e l l u l a r p a r a s i t e s o f

i n v e r t e b r a t e s

f o r m i n g

s p o r e s

w i t h o u t

p o l a r

c a p s u l e s a n d h a v i n g n o t r a c e

o f

c i l i a

o r


h a p l o s p o r o s o m e s

p r e s e n t i n


o r

m u l t i n u c l e a t e

t r o p h i c c e l l s ;

m i t o c h o n d r i a l c r i s t a e t u b u l a r ; s p o r e s

n o t

made

o f

s e v e r a l

c e l l s e n c l o s e d i n s i d e e a c h o t h e r .

P h y l u m

3 .

P a r a m y x i a C h a t t o n ,

1 9 1 1

s t a t .

n o v .

C e n t r i o l e s

n i n e - s i n g l e t , b u t a p i c a l c o m p l e x

a n d

i n n e r mem-

b r a n e

c o m p l e x

o f t h e

p e l l i c l e

a b s e n t ; s p o r e s

o f s e v e r a l

c e l l s e n c l o s e d

i n s i d e e a c h

o t h e r ; p o l a r

c a p s u l e s a b s e n t ; d e n s e m i c r o n e m e -

o r

h a p l o s p o r o s o m e - l i k e b o d i e s

d i s p e r s e d t h r o u g h o u t t h e c y t o p l a s m .

PARVKINGDOM 7 . M e s o z o a v a n

B en e de n , 1 8 7 7

s t a t . n o v .

M u l t i c e l l s

w i t h d i f f e r e n t i a t i o n b e t w e e n c i l i a t e d e p i t h e l i u m a n d

i n t e r n a l g e r m c e l l s ; c o l l a g e n o u s

c o n n e c t i v e t i s s u e

a b s e n t ;

m i t o c h o n -

d r i a w i t h

t u b u l a r c r i s t a e ; h y d r o g e no s o m e s a n d c h l o r o p l a s t s a b s e n t ;

p a r a s i t e s

o f a n i m a l s . D i c t y o s o m e s

n o t a s s o c i a t e d

w i t h

a

s t r i a t e d

f i b e r .

S o l e

p h y l u m . M e s o z o a

v a n

B e n e d e n , 1 8 7 7

D i a g n o s i s

a s f o r p a r v k i n g d o m

M e s o z o a .

APPENDIX 2 .

DIAGNOSES OF THE NEW

PROTOZOAN

SUPERCLASSES,

C L A S S E S ,

SUBCLASSES,

ORDERS, AND

FAMILIES

D es c r i p t i o ns o f

t h e p r e v i o u s l y e s t a b l i s h e d p r o t o z o a n s u p e r c l a s s e s ,

c l a s s e s ,

a n d o r d e r s c an b e f o u n d i n r e f e r e n c e s

8 3 a n d 8 9 .

1 . P h y l u m

P e r c o l o z o a

S u p e r c l a s s

P e r c o l o m o n a d a

s u p e r c l . n o v .

K i n e t i d w i t h o u t s t r i a t e d

r o o t s .

S u p e r c l a s s S t r i a t o r h i z a s u p e r c l . n o v .

K i n e t i d

w i t h s t r i a t e d

r o o t s .

C l a s s L y r o m o n a d e a

c l .

n o v .


w i t h

t w o p a i r s o f a n t e r i o r c i l i a a s s o c i a t e d w i t h

s t r i a t e d m i c r o t u b u l a r

r o o t s

s i m i l a r t o t h o s e o f S c h i z o p y r e n i d a a n d

w i t h

f o u r

p a r a l l e l c e n t r i o l e s .

E a c h

k i n e t i d

i s

a s s o c i a t e d

w i t h a

g r o o v e

s u p p o r t e d

b y a s i n g l e

b r o a d

a r c- s h ap e d r i b b o n

o f

m i c r o t u -

b u l e s t h a t i s c o a t e d

o n

i t s

c o n c a v e s i d e w i t h a d o u b l e l a y e r

o f

c r y s t a l l i n e m a t e r i a l ; i n c o n t r a s t

t o

o t h e r T e t r a m i t i a ,

b e t w e e n t h e

t w o

e n d s o f t h e a r c

o f t h i s m i c r o t u b u l e - o r g a n i z i n g r i b b o n

i s a u n i q u e

b a n d

o f

m i c r o f i l a m e n t s

g i v i n g t h e w h o l e t h e

a p p e a r a n c e o f a h a r p

o r

l y r e ( h e n c e t h e n a m e

o f

t h e

c l a s s )

( 1 0 , 1 0 a ) . C a t a l a s e

a n d p e r o x i -

s o m e s

a r e a b s e n t ; c y t o c h r o m e o x i d a s e

a b s e n t , m i t o ch o n dr i a a b se n t

( L y r o m o n a s )

o r p o s s i b l y p r e s e n t i n a d e g e n e r a t e

f o r m

t h a t

l a c k s

c r i s t a e ( P s a l t e n i o m o n a s ) . H y d r o g e n o s o m e s

w i t h

a n e n v e l o p e

o f

t w o

m e m b r a n e s

p r e s e n t . C y s t s u n k n o w n .

M i t o s i s

c l o s e d

w i t h a n

i n t r a -

n u c l e a r s p i n d l e .

O r d e r L y r o m o n a di d a

o r d .

n o v .

D i a g n o s i s

a s

f o r

c l a s s

L y r o m o n a d e a .

F a m i l y L y r o m o n a d i d a e

f a m .

n o v .

O n l y o n e

k i n e t i d

a n d

o n e

n u c l e u s

p e r c e l l ;

n o t r a c e

o f


T y p e

g e n u s

L y r o m o n a s

g e n .

n o v .


w i t h n o a mo e b o i d p h a s e ;

s i n g l e k i n e t i d w i t h

f o u r c i l i a ; n o t r a c e o f


T y p e s p e c i e s L y r o m o n a s

v u l g a n i s ( B r o e r s e t

a l . ) C a v a l i e r -

S m i t h ( o r i g i n a l l y d e s c r i b e d

b y B r o e r s e t a l .

( 1 0 a )

u n d e r

t h e n a m e


v u l g a r i s )

F a m i l y P s a l t e r i o m o n a d i d a e C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 9 3 ( 4 3 )

e m e n d e d

d i a g n o s i s .

F o u r k i n e t i d s , f o u r

n u c l e i , a n d f o u r

g r o o v e s

p e r

c e l l ;

a l s o a

n o n - f l a g e l l a t e a m o e b o i d s t a g e c o n s i s t i n g o f a

l i m a x - t y p e

a m o e b a ;

c r i s t a - l e s s

o r g a n e l l e s

r e s e m b l i n g

d e g e n e r a t e


o r

s y m -

b i o t i c g r a m - n e g a t i v e

b a c t e r i a p r e s e n t a n d a r e s u r r o u n d e d b y

a

c i s t e r n a o f t h e RER.

T y p e g e n u s P s a l t e n i o m o n a s B r o e r s , S t u m m ,

V o g e l s

a n d

B r u g e r o l l e ,

1 9 9 0

2 .

P h y l u m

E u g l e n o z o a

C l a s s

D i p l o n e m e a

c l .

n o v .

B i f l a g e l l a t e s l a c k i n g p e l l i c u l a r p l a t e s b u t

h a v i n g a f e e d i n g

a p p a r a t u s

c o n t a i n i n g

b o t h a n

M T R - p o c k e t

a n d

f o u r

p l i c a t e

v a n e s

a n d

t w o

s u p p o r t i n g

r o d s . M i t o s i s w i t h n o r m a l c h r o m o s o m e

c o n d e n -

s a t i o n c y c l e , n u c l e o l a r d i s p e r s i o n ,

a n d a n a p h a s e s A a n d

B

( a l l i n

c o n t r a s t t o

E u g l e n o i d a ) .

O r d e r D i p l o n e m i d a

o r d .

n o v .

D i a g n o s i s a s f o r

c l a s s D i p l o n e m e a .

F a mi l y D i p l o n e mi d a e

f a m .

n o v .

D i a g n o s i s

a s f o r D i p l o n e m i d a .

T y p e

g e n u s

D i p l o n e m a

G r i e s s m a n n ,

1 9 1 3 .

C l a s s P e t a l o m o n a d e a

c i .

n o v .

S t r i c t l y b a c t e r i v o r o u s , n o n p h o t o s y n t h e t i c ,


e u g l e n o i d s

w i t h a n a p l a s t i c p e l l i c l e

( 1 3 7 ) o f

a

f e w l o n g i t u d i n a l l y

a r r a n g e d s t r i p s ;

n e v e r e x h i b i t i n g m e t a b o l y ; f e e d i n g a p p a r a t u s

o f t h e

M T R - p o c k e t t y p e ; s u p p o r t i n g r o d s

a n d

v a n e s

a b s e n t .

M I C ' R O B I O L .

R E V .



KINGDOM PROTOZOA AND

I T S PHYLA

9 8 7

O r d e r

P e t a l o m o n a d i d a

o r d .

n o v.

D i a g n o s i s

a s

f o r c l a s s

P e t a l o m o n a d e a .

T y p e g e n u s

P e t a l o m o n a s

S t e i n ,

1 8 5 9

C l a s s

P e r a n e m e a

c l .

n o v.

P h a g o t r o p h i c e u g l e n o i d s

w i t h

a

p l a s t i c

or

a p l a s t i c

p e l l i c l e

( 1 3 7 ) ;


a b s e n t ;

m e t a b o l y

a b s e n t

o r

p r e s e n t

t o

v a r y i n g

d e g r e e s ;

f e e d i n g

a p p a r a t u s

w i t h two

s u p p o r t i n g

r o d s

a n d

w i t h v a n e s .

O r d e r

P l o e o t i i d a

o r d . n o v.

A p l a s t i c

p e l l i c l e ;

b a c t e r i v o r o u s ; f e e d i n g

a p p a r a t u s

o f

two

s u p p o r t i n g

r o ds w i th no

i n t e r n a l

m i c r o t u b u l e s a n d

w i t h

p l i c a t e

va nes.

T y p e

g e n u s

P l o e o t i a

D u j a r d i n ,

1 8 4 1

O r d e r

P e r a n e m i d a

o r d .

n o v.

P h a g o t r o p h i c e u g l e n o i d s

a b l e

t o e a t

b a c t e r i a

or

e u k a r y -

o t i c

p r e y ; f e e d i n g

a p p a r a t u s

w i t h

f o u r

n o n p l i c a t e

va n es

a n d

two

s u p p o r t i n g

r o d s

h a v i n g

i n t e r n a l

m i c r o t u b u l e s .

T y p e g e n u s

P e r a n e m a

D u j a r d i n ,

1 8 4 1

C l a s s

A p h a g e a

c l . n o v .

N o n p h a g o t r o p h i c e u g l e n o i d s , o s m o t r o p h i c

or

w i t h

p h o t o -

s y n t h e t i c

c h l o r o p l a s t s ;

v e s t i g i a l

f e e d i n g

a p p a r a t u s ,

i f

p r e s e n t ,

o f

M T R - p o c k e t

t y p e , l a c k i n g

v a n e s o r

s u p p o r t i n g

r o d s .

S u b c l a s s

E u g l e n i a

s u b c l .

n o v.

W i t h


o r

c o l o r l e s s

p l a s t i d s .

{ O r d e r s

E u t r e p t i d a

L e e d a l e ,

1 9 6 7

( 8 5 )

o r t h o g .

e m e n d . ;

A s t a s i d a

E h r e n b e r g ,

1 8 3 8

( 5 7 )

s t a t . n o v .

[ s y n . E u g l e n i d a ,

E u g l e n a -

l e s

L e e d a l e ,

1 9 6 7

( 8 5 ) ;

i n c l u d i n g

E u g l e n a m o r p h a l e s

L e e d a l e ,

1 9 6 7

( 8 5 ) ]

t y p e g e n u s

A s t a s i a

D u j a r d i n ,

1 8 4 1 }

S u b c l a s s

R h a b d o m o n a d i a

s u b c l . nov.

W i t h o u t

p l a s t i d s .

( S o l e

o r d e r

R h a b d o m o n a d i d a

L e e d a l e ,

1 9 6 7

[ 8 5 ] o r t h o g .

e m e n d . )

3 .

P h y l u m

O p a l o z o a

C l a s s H e t e r o m i t e a


1 9 9 3

S u b c l a s s

P h a g o d i n i a

s u b c l .

n o v .

P h a g o t r o p h i c


p a r a s i t e s

o f

a l g a e

w h i c h

u n d e r g o

m u l t i p l e

f i s s i o n w i t h i n

s p o r a n g i a ;

c y t o p l a s m i c s t a r c h ;

G o l g i

d i c t y o -

somes

n u m e r o u s ;

extrusomes a n d


a b s e n t ;

c e l l s u n i n u -

c l e a t e ;

z o o s p o r e s

w i t h two

d i v e r g e n t

c i l i a

w i t h a


h e l i x ;

p e l l i c u l a r


r e s t r i c t e d

t o

t h e

f o u r

c i l i a r y

r o o t s .

S o l e

o r d e r

P h a g o d i n i i d a

o r d .

n o v.

D i a g n o s i s

as f o r

s u b c l a s s

P h a g o d i n i a .

S o l e

f a m i l y P h a g o d i n i i d a e

f a m .

n o v .

D i a g n o s i s

as

f o r

s u b c l a s s

P h a g o d i n i a .

T y p e g e n u s


K r i s t i a n s e n ,

1 9 9 3

( 8 1 a )

4 .

P h y l u m

D i n o z o a

C l a s s 1 .

C o l p o n e m e a

c l .

n o v.

N o n p h o t o s y n t h e t i c


u n i c e l l u l a r ,




w i t h two

a n i s o k o n t ,

n o t

d i n o k o n t , c i l i a ;

n u c l e i

w i t h

n o r m a l

( n o t

d i n o k a r y o t i c )

c h r o m a t i n ;

c l o s e d

m i t o s i s

w i t h


s p i n d l e .

O r d e r

C o l p o n e m i d a

o r d .

n o v.

C h a r a c t e r s

as

f o r

c l a s s

C o l p o n e m e a ;

extrusomes

t o x i -

c y s t s .

C l a s s 2 .

O x y r r h e a C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 8 7

N o n p h o t o s y n t h e t i c

p h a g o t r o p h i c f l a g e l l a t e s

w i t h two

d i -

n o k o n t

c i l i a

b u t w it h o u t

a s u l c u s o r

c i n g u l u m ;

c l o s e d

m i t o s i s

w i t h


s p i n d l e

a n d

numerous

c e n t r o s o m a l

p l a q u e s ;

c h r o m a t i n

a p p e a r s

o f

t h e

n o r m a l

e u k a r y o t e

t y p e ,

n o t

d i n o k a r y o t i c . T o x i c y s t s

a b s e n t .

S u p e r c l a s s

1 .

S y n d i n a

s u p e r c l .

n o v.

C e n t r i o l e s a t

s p i n d l e p o l e s d u r i n g

d i v i s i o n ;

n o r m a l

h i s t o n e s

p r e s e n t t h r o u g h o u t

l i f e ;


p a r a s i t e s

o f i n v e r t e -

b r a t e s .

S u p e r c l a s s

2 .

H e m i d i n i a

s u p e r c l .

n o v .

H i s t o n e s

p r e s e n t

i n

l a r g e r

t r o p h i c

c e l l s b u t

a b s e n t

i n

s m a l l e r

s w a r m e r s ;

t r o p h i c

c e l l s

l a c k

t h e c a .

C l a s s 1 .

N o c t i l u c e a

H a e c k e l ,

1 8 6 6

s t a t . n o v .

( s y n .

C y s t o -

f l a g e l l a t a ,

H a e c k e l ,

1 8 7 4 ;

R h y n c h o f l a g e l l a t a ,

L a n k e s t e r ,

1 8 8 5 ;

N o c -

t i l u c i p h y c e a e

F e n s o m e e t

a l . ,

1 9 9 3 )

N o n p h o t o s y n t h e t i c f r e e - l i v i n g

p h a g o t r o p h s ;

g i a n t

v a c u o -

l a t e d

t r o p h i c

c e l l s .

C l a s s

2 .


P o c h e ,

1 9 1 1

( s y n .

B l a s t o d i n i p h y c e a e

F e n s o m e e t

a l . ,

1 9 9 3 )

P a r a s i t i c ,

n o t

h i g h l y

v a c u o l a t e d .

S o l e o r d e r B l a s t o d i n i d a .

S u p e r c l a s s

3 .

D i n o k a r y o t a s u p e r c l . n o v .

T y p i c a l h i s t o n e s

a b s e n t

t h r o u g h o u t

l i f e ;

c o m m o n l y ,

5 OH

u r a c i l

p a r t i a l l y

o r

e n t i r e l y r e p l a c e s

t h y m i n e ;

c e n t r i o l e s n o t

p r e s e n t

a t

s p i n d l e p o l e s ; m u l t i p l e

c y t o p l a s m i c

c h a n n e l s

t h r o u g h

n u c l e u s

d u r i n g

d i v i s i o n ; m o s t l y

f r e e - l i v i n g ,

some

p a r a s i t e s ;

m o s t

f r e q u e n t l y

p h o -

t o t r o p h i c o r

p h a g o p h o t o t r o p h i c ,

b u t

many a p l a s t i d i c

p h a g o t r o p h s .

C l a s s

1 .

P e r i d i n e a

E h r e n b e r g ,

1 8 3 0

s t a t .

n o v .

W e t t s t e i n ,

1 9 0 1

e m e n d .

C h l o r o p l a s t s

when

p r e s e n t

l a c k

p h y c o b i l i n s

a n d h a v e a n

e n v e l o p e o f

t h r e e

membranes

( o r

r a r e l y two

o v e r p a r t o f

t h e i r

s u r f a c e ) . Body

f o r m

v a r i e s ,

n e v e r

d i n o p h y s o i d .

S u b c l a s s 1 .

G y m n o d i n o i d i a

P o c h e ,

1 9 1 3 s t a t . n o v .

W i t h

c i n g u l u m

a n d

s u l c u s ;

numerous c o r t i c a l a l v e o l i

i n

more t h a n s i x l a t i t u d i n a l s e r i e s o r w i t h

a

p e l l i c l e ;

t h e c a l

p l a t e s

w i t h i n

t h e

c o r t i c a l a l v e o l i t o o t h i n

t o

b e d e t e c t a b l e

b y

l i g h t m i c r o s c o p y ,

or

a b s e n t .

S u b c l a s s 2 . P e r i d i n o i d i a

P o c h e ,

1 9 1 3 s t a t . n o v .

W i t h

c i n g u l u m a n d s u l c u s ; c o r t i c a l a l v e o l i

c o n t a i n

t h i c k

t h e c a l

p l a t e s , r e a d i l y

d e t e c t a b l e

b y l i g h t m i c r o s c o p y ,

a n d

a r e

a r r a n g e d i n f i v e o r s i x l o n g i t u d i n a l s e r i e s

( i n c l u d e s a t

l e a s t s o m e

P h y t o d i n i a l e s ) .

S u b c l a s s

3 .

P r o r o c e n t r o i d i a

Lemmermann,

1 8 9 9 s t a t . n o v .

Two

a p i c a l c i l i a , o n e

w i t h

m u l t i p l e

w a v e s ;

t h e c a l

p l a t e s ,

b u t

n o c i n g u l u m

o r

s u l c u s .

S u b c l a s s

4 .

D e s m o c a p s o i d i a

P a s c h e r ,

1 9 1 4 s t a t .

n o v .

Two

a p i c a l

r i b b o n - l i k e

c i l i a ,

b o t h w i t h o u t

m u l t i p l e

w a v e s ;

t h e c a

u n k n o w n .

S u b c l a s s 5 . T h o r a c o s p h a e r o i d i a s u b c l .

n o v .

V e g e t a t i v e

c e l l

c o cc o i d w i t h c a l c a r e o u s

w a l l ;

t h ec a a b -

s e n t

i n

m o t i l e c e l l s . S o l e

g e n u s T h o r a c o s p h a e r a .

C l a s s

2 .

B i l i d i n e a


1 9 9 3 ( p u b l i s h e d

a s

n o m e n

nudum

i n

r e f e r e n c e

3 8 a n d d e f i n e d

i n r e f e r e n c e

4 1 )

C h l o r o p l a s t s when

p r e s e n t h a v e

p h y c o b i l i p r o t e i n

p i g m e n t s

i n s i d e

t h e

t h y l a k o i d s

a n d

a n

e n v e l o p e

o f t w o

m e m b r a n e s ; i f

p h y c o -

b i l i n - c o n t a i n i n g p l a s t i d s a b s e n t , b o d y f o r m i s d i n o p h y s o i d ,

i . e . ,

w i t h

a

c i n g u l u m , s u l c u s ,

a n d

s a g i t t a l

s u t u r e .

( O r d e r s


P a s c h e r , 1 9 3 1 ;

N a n n o c e r a t o p s i d a

P i e l a n d E v i t t ,

1 9 8 0 )

5 .

P h y l u m A p i c o m p l e x a

C l a s s

A p i c o m o n a d e a

c l .

n o v .

D i a g n o s i s

a s

f o r

s u b p h y l u m

A p i c o m o n a d a .

O r d e r

C o l p o d e l l i d a

o r d . n o v .

( f o r m e r l y

S p i r o m o n a d i d a

K r y l o v

M y l n i k o v , 1 9 8 6

[ 1 0 4 a ] )


w i t h

two

a n i s o k o n t

c i l i a ;

e c t o p a r a s i t i c

o r

e c t o p r e d a t o r y

o n o t h e r

p r o t i s t s ;

h a v i n g

m i c r o n e m e s ,

p e l l i c u l a r

m e m b r a n e s ,

a n d

m i c r o p o r e s

a n d

s u b p e l l i c u l a r


a s i n

o t h e r

A p i c o m p l e x a ; l a r g e p o s t e r i o r

v a c u o l e

w i t h

d i v e r s e

i n c l u s i o n s ;

w i t h

( 6 3 a )

o r

w i t h o u t

( 1 2 )

a n

a p i c a l

f i x a t i o n

a p p a r a t u s c o n s i s t i n g o f

a n

a p i c a l r i n g

o f


s i m i l a r t o t h e

s p o r o z o a n c o no i d ; w i t h

( 1 2 )

o r

w i t h o u t

( 6 3 a )

c o n t r a c t i l e

v a c u o l e s ;

w i t h

( 1 2 )

o r w i t h o u t

( 6 3 a )

t r i c h o c y s t s

l i k e t h o s e

o f

d i n o f l a g e l l a t e s .

T y p e g e n u s C o l p o d e l l a

C i e n k o w s k y ,

1 8 6 5

( fo r me r ly m is -

c a l l e d

S p i r o m o n a s

[ s e e

r e f e r e n c e

1 1 6 ] ;

D i n o m o n a s

v o r a x

[ 1 0 4 a ] i s

n o w

r e g a r d e d

a s a

s y n o n y m

f o r

A l p h a m o n a s e d a x ,

w h i c h

i n

t u r n i s

n o w

a s s i g n e d

t o t h e

g e n u s C o l p o d e l l a ,

n o t

A l p h a m o n a s

[ 1 1 6 ] . )

C o l p o d e l l a p e r f o r a n s ( 1 2 )

a n d

C

g o n d e r i ( 6 3 a ) d i f f e r

s o

g r e a t l y

t h a t

t h e y o u g h t

t o b e

p l a c e d

i n

s e p a r a t e g e n e r a

a n d

f a m i l i e s ;

t h i s

i s

n o t

d o n e

h e r e

s i m p l y

b e c a u s e

o f

t h e

n o m e n c l a t u r a l p r o b l e m s

t h a t

w o u l d b e i n v o l v e d . T h e

f a m i l y S p i r o m o n a d i d a e

H o l l a n d e , 1 9 5 2

a l s o must b e

a b a n d o n e d .

S u p e r c l a s s G r eg a ri n ia D u f o u r ,

1 8 2 8 .

G a m o n t s

( e x c e p t

i n

B l a s t o g r e g a n n i a ) p a i r

a n d

s e c r e t e

a

c o m m o n

g a m o n t o c y s t w a l l ;

m a l e a n d f e m a l e

g a m o n t s

b o t h

d i v i d e

t o

p r o d u c e e q u a l - s i z e d

a m o e b o i d

g a m e t e s ;

m a l e

g a m e t e s

w i t h

o n e

c i l i u m ,

f e m a l e

g a m e t e s

h a v e no

c i l i a ; d u r i n g

m i t o s i s

o n e

c e n t r i o l e

p e r c e nt r o co n e; z y g o t e

w a l l

( z y g o c y s t )

i s

a l s o t h e

s p o r o c y s t

w a l l

( i . e . ,

no

i n t e r v e n i n g

s p o r o b l a s t d i v i s i o n s ) ;

p a r a s i t e s

o f

i n v e r t e b r a t e s .

C l a s s

E o g r e g a r i n e a

c l .

n o v .

E x t r a c e l l u l a r

p a r a s i t e s u s u a l l y

w i t h o u t

m e r o g o n y .

( O r d e r s B l a s t o g r e g a r i n i d a

C h a t t o n

V i l l e n e u v e ,

1 9 3 6 ;

A r c h i g r e g a r i n i d a G r a s s e ,

1 9 5 3 ;

E u g r e g a r i n i d a L e g e r ,

1 8 9 9 )

V O L .

5 7 ,

1 9 9 3



9 8 8

CAVALIER-SMITH

C l a s s


ci .

n o v .

I n t r a c e l l u l a r p a r a s i t e s

u s u a l l y w i t h

m e r o g o n y .

( O r d e r N e o g r e g a r i n i d a G r as s e ,

1 9 5 3 )

S u p e r c l a s s C o c ci d i a L e u ck a r t ,

1 8 7 9

s t a t . n o v.

O o g a m o u s

w i t h l a r g e n o n m o t i l e m a c r o g a m e t e s

( f e m a l e

g a m o n t d o e s

n o t d i v i d e )

a n d

s m a l l m i c r o g a m e t e s

w i t h two o r

t h r e e

c i l i a ;

d u r i n g

m i t o s i s

two c e n t r i o l e s

pe r c e n t r o c o n e ;

gamonts

d o

n o t

p a i r

o r

s e c r e t e

a

g a m o n t o c y s t

w a l l .

Z y g o t e

d i r e c t l y

f o r m s

a n

o o c y s t

w h i c h d i v i d e s

i n t o s p o r o b l a s t s ; s p o r o z o i t e s

u s u a l l y e n v e l o p e d b y

a

s p o r o c y s t

w a l l

t h a t i s

e n t i r e l y d i s t i n c t

f r o m t h e e a r l i e r

o o c y s t

w a l l .

C l a s s 1 . C o e l o t r o p h e a c l .

n o v .

E x t r a c e l l u l a r

t r o p h i c

p h a s e

w i t h

no

m e r o g o n y .

( O r d e r C o e l ot r o p h i i d a

V i v i e r , 1 9 8 2 )

C l a s s

2 .

E u c o c c i d e a

c l . n o v.

I n t r a c e l l u l a r

t r o p h i c p h a s e w i t h m e r o g o n y .

( O r d e r s

A d e l e i d a

L e g e r ,

1 9 1 1 ;

E i m e r i i d a

L e g e r ,

1 9 1 1 )

C l a s s

3 .

H a e m o s p o r e a c l .

n o v .

M i c r o g a m e t e s w i t h o n e

c i l i u m ;

gamonts

w i t h o u t a xo p o di a ;

c e n t r i o l e a b s e n t d u r i n g m e r o g o n y ;

s e x u a l

s t a g e s

i n

b l o o d - s u c k i n g

d i p t e r a n f l i e s ;

a f t e r

c r o s s i n g

t h e

g u t

w a l l ,

t he k in et e f o r m s

a

t h i n - w a l l e d

o o c y s t ;

l o c a t e d

w i t h i n a

p a r a s i t o p h o r o u s

v a c u o l e

i n

t h e

h o s t c y t o p l a s m ,

n o t f r e e

i n

t h e

c y t o s o l .

( O r d e r

H a e m o s p o r i d a D a n i l e w s k y ,

1 8 8 5 )

C l a s s 4 .

P i r o p l a s m e a

W e n y o n ,

1 9 2 6

s t a t .

n o v.

L e v i n e ,

1 9 6 1

M i c r o g a m e t e s

w i t h o u t

c i l i a ;

gamonts

w i t h

a n t e r i o r

a n d

p o s t e r i o r

a x o p o d i a

w i t h m i c r o t u b u l a r

a xo n e m e s;

c e n t r i o l e s

t o t a l l y

a b s e n t ; o o c y s t

a b s e n t ;

s e x u a l

s t a g e s ,

when

k n o w n ,

i n

b l o o d - s u c k i n g

t i c k s ;

l o c a t e d

f r e e l y

i n

c y t o s o l

o f h o s t .

O r d e r A n t h e m o s o m i d a

o r d .

n o v.

S e x u a l

s t a g e s

u n k n o w n ; p e l l i c u l a r


a b s e n t ;

5 t o 3 2

m e r o z o i t e s

f o r m e d

b y

m e r o n t . S o l e

F a m i l y

Anthemosoma-

t i d a e L e v i n e ,

1 9 8 0 .

O r d e r

h x o p l a s m i d a

o r d .

n o v .

S e x u a l

s t a g e s

i n

t i c k s ; p e l l i c u l a r


p r e s e n t

o r

a b s e n t ;

t wo

o r f o u r

m e r o z o i t e s

f o r m e d

pe r

m e r o n t .

( F a m i l i e s

B a b e s i i d a e

P o c h e , 1 9 1 3 ,

T h e i l e r i i d a e

d u

T o r t ,

1 9 1 8 )

6 .

P h y l u m

H e l i o z o a

C l a s s

1 .

N u c l e o h e l e a

cl . n o v.

H e l i o z o a

w i t h o u t

a c e n t r o p l a s t

or

a x o p l a s t ( e . g . ,

C l a t h -

r u l i n a , A c t i n o p h r y s ,

a n d A c t i n o s p h a e n u m ) ; a x o p o d i a l


n u c l e a t e

on

t h e n u c l e a r

e n v e l o p e .

C l a s s 2 .

C e n t r o h e l e a

c l .

n o v.

H e l i o z o a

w i t h a centrosome

( c e n t r o p l a s t

o r

a x o p l a s t )

as t h e

a x o p o d i a l

m i c r o t u b u l e n u c l e a t i n g

c e n t e r .

7 .

P h y l u m

R a d i o z o a

C l a s s A c a n t h a r i a

H a e c k e l ,

1 8 8 1

s t a t . n o v.

S u b c l a s s

1 . H o l a c a n t h i a

s u b c l . n o v.

A c a n t h a r i a w i t h

1 0 d i am e t r a l s p i n e s ; a x o p o d i a l m i c r o t u b u -

l a r s k e l e t o n i n

d o d e c a g o n a l a r r a y .

S u b c l a s s

2 .

E u a c a t h a r i a

s u b c l . n o v.

A c a n t h a r i a

w i t h 2 0 r a d i a l

s p i n e s ;

a x o p o d i a l


s k e l e t o n h e x a g o n a l

o r

i r r e g u l a r .

8 .

P h y l u m

R h i z o p o d a

C l a s s L o b o s e a

C a r p e n t e r ,

1 9 6 1 s t a t . n o v.

e m e n d .

U n i n u c l e a t e ,


m u l t i n u c l e a t e

( r a r e l y b i n u c l e a t e )

a m o e b a e

o r

r a r e l y p l a s m o d i a ;


l o b o s e ,

s o m e t i m e s

( A c a n t h o p o d i d a )

w i t h f i l o s e s u b p s e u d o p o d i a .

C i l i a a b s e n t ; m i t o -

c h o n d r i a l c r i s t a e t u b u l a r , o f t e n b r a n c h e d ;

s t a l k e d

a e r i a l f r u i t i n g

b o d i e s

a b s e n t ,

b u t

i n

a

f e w

c a s e s

( C o p r o m y x i d a )

a m o e b a e

a g g r e g a t e

t o

f o r m

u n d i f f e r e n t i a t e d m u l t i c e l l u l a r

f r u i t i n g

b o d i e s ;

c i l i a a b s e n t

( e x c e p t

f o r

S c h a u d i n n ' s

1 9 t h c e n t u r y

c l a i m

f o r b i c i l i a t e z o o s p o r e s i n

T n i c h o s p h a e r i u m s i e b o l d i i ) .

O r d e r

C o p r o m y x i d a

o r d .

n o v.

D i a g n o s i s

a s

f o r f a m i l y C o p r o m y x i d a e O l i v e

S t o i a n o -

v i t c h ,

1 9 7 5 .

C l a s s

F i l o s e a

L e i d y ,

1 8 7 9

e m e n d .

Amoebae w i t h

h y a l i n e f i l o p o d i a , o f t e n

b r a n c h i n g , some

t i m e s

a n a s t o m o s i n g ;

u n l i k e i n

A c a n t h o p o d i d a n o t

p r o d u c ed f r o m

l o b o p o d i a ;

c i l i a

a b s e n t ; f r u i t i n g b o d i e s

a b s e n t , e x c e p t i n F o n t i c u l a ;

m i t o c h o n d r i a l c r i s t a e f l a t

( r o u g h l y

d i s c o i d : C r i s t i d i s c o i d i a ) ,

v e s i c u -

l a r

( C r i s t i v e s i c u l o i d i a ) ,

o r t u b u l a r

( T e s t a c e a f i l o s i a ) .

S u b c l a s s

1 .

C r i s t i d i s c o i d i a s u b c l .

n o v .

M i t o c h o n d r i a l c r i s t a e

f l a t , r o u g h l y d i s c o i d ;

t e s t

a b s e n t ;


o n s m a l l e r

m i c r o o r g a n i s m s .

O r d e r

1 . N u c l e a r i d a o r d . n o v .

S o l i t a r y a m o e b a e

w i t h o u t

f r u i t i n g

b o d i e s .

F a m i l i e s N u c l e a r i i d a e

C a n n

P a g e ,

1 9 7 9 ;

P o m p h o l y x -

o p h y i d a e P a g e ,

1 9 8 7

O r d e r 2 .

F o n t i c u l i d a

o r d . n ov .

Amoebae

w h i c h

a g g r e g a t e

t o

f o r m

s t a l k e d

f r u i t i n g

b o d i e s

b e a r i n g a

s o r u s

w i t h

n u m e r o u s

s p o r e s .

F a m i l y

F o n t i c u l i d a e W o r l e y ,

R a p e r

a n d

H o h l ,

1 9 7 9

S u b c l a s s

2 .

C r i s t i v e s i c u l a t i a P a g e ,

1 9 8 7

s t a t .

n o v .

M i t o c h o n d r i a l

c r i s t a e

v e s i c u l a r ; t e s t a b s e n t ;

f e e d

b y

b o r i n g

h o l e s i n t o a l g a l o r f u n g a l

c e l l

w a l l s .

S o l e o r d e r V a m p y r e l i i d a S t a u r o b o g a t o v

e x

K r y l o v

e t

a l . ,

1 9 8 0

F a m i l i e s V a mp y r e l l i d a e Z op f , 1 8 8 5 ;

A r a c h n u l i d a e P a g e ,

1 9 8 7

S u b c l a s s

3 .

T e s t a c e a f i l o s i a

De

S a e d e l e e r ,

1 9 3 4

D i a g n o s i s a s

s o l e

o r d e r G r o m i i d a ( 8 9 ) .

8 a . N e o s a r c o d i n a

i n c e r t a e

s e d i s

C l a s s H o l o s e a

c l .

n o v .

( G r . h o l o ,

e n t i r e ;

t o

s i g n i f y

t h a t

t h e

c e l l

s u r f a c e

h a s

n o

p r o j e c t i n g p s e u d o p o d s ,

u n l i k e o t h e r

N e o s a r c o -

d i n a )

F r e e - l i v i n g


u n i c e l l s w i t h o u t

c i l i a , c e n t r i o l e s ,

p s e u d o p o d s , o r c h l o r o p l a s t s ;

c o v e r e d

i n

a

r i g i d s c a l y

t e s t

w i t h o u t a n

o p e n i n g ;


c r i s t a e

t u b u l a r .

O r d e r L u f f i s p h a e r i d a

o r d . n o v .

D i a g n o s i s

a s

f o r c l a s s H o l o s e a .

S o l e f a m i l y L u f f i s p h a e r i d a e

f a m .

n o v .

S c a l e s

h o l l o w

w i t h a

l a t t i c e d

w a l l ;

b o w l

s h a p e d ,

o f t e n

w i t h a n

a d d i t i o n a l

l o n g

c y c l i n d r i c a l , f u s i f o r m ,

o r

d o m e - s h a p e d

p r o j e c t i o n .

T y p e

a n d

s o l e

g e n u s :

L u f f i s p h a e r a

B e l c h e r S w a l e ,

1 9 7 5 .

F o u r f r e s h w a t e r

( 6 )

a n d

t h r e e m a r i n e

( 1 4 1 b )

s p e c i e s .

9 .

P h y l u m

E n t a m o e b i a

C l a s s E n t a m o e b e a C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 9 1

D i a g n o s i s

a s f o r

p h y l u m

E n t a m o e b i a .

O r d e r

E n t a m o e b i d a

o r d .

n o v .

D i a g n o s i s

a s f o r

p h y l u m

E n t a m o e b i a .

APPENDIX

3 .

DIAGNOSES

OF NEW

CHROMIST

TAXA

S u b k i n g d o m

CHLORARACHNIA

s u b r e g n u m

novum

C h l o r o p h y l l

b

i n s t r u c t a ;

s i n e

c h l o r o p h y l l c ;

m e m b r a n a

e x -

t e r n a i n v o l u c r i p e r i p l a s t i d a l i

s i n e

r i b o s o m i s ; c i l i u m

u n i c u m

p o s t e r i u s

p i l o s u m ,

s i n e

m a s t i g o n e m a e

t u b u l a t a e ; c e nt r i o lu m u n i c u m .

W i t h

c h l o r o p h y l l b ; c h l o r o p h y l l

c a b s e n t ;

t h e

o u t e r m o s t

m e m b r a n e

a r o u n d

t h e


l a c k s

r i b o s o m e s o n i t s c y t o s o l i c

f a c e ;

k i n e t i d w i t h a

s i n g l e

c e n t r i o l e a n d a p o s t e r i o r c i l i u m

w i t h f i n e

n o n r i g i d h a i r s .

S u b k i n g d o m

EUCHROMISTA

s u b r e g n u m

novum

L a t i n d i a g n o s i s

a s f o r

k i n g d o m

C h r o m i s t a


1 9 8 1 .

U s u a l l y

w i t h


c l

a n d / o r

c 2

( e x c e p t i o n E u s t i g -

m i s t a ) ;


b

a b s e n t ;

t h e o u t e r m o s t

m e m b r a n e

a r o u n d t h e


h a s

r i b o s o m e s

o n i t s

c y t o s o l i c f a c e ;

c i l i a r y h a i r s r i g i d ,

a n d t u b u l a r ( e x c e p t

i n

G o n i o m o n a s ) .


R a p h i d o i s t a C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 8 6 e m e n d . s t a t .

n o v .

P l a s t i d s

n u m e r o u s o r

a b s e n t ; p e r i c h l o r o p l a s t

RER n e v e r

a t t a c h e d

t o

t h e

n u c l e a r

e n v e l o p e .

S u p e r c l a s s

R a p h i d o m o n a d i a s u p e r c l a s s i s n o v a .

D i a g n o s i s

a s

f o r c l a s s

R a p h i d o m o n a d e a C h a d e f a u d

e x

S i l v a ,

1 9 8 0 ;

k i n e t i d w i t h t w o c i l i a .

R a p h i d o c h l o r i d a e

s u b c l a s s i s n o v a

( e . g . , G o n y o s t o m u m

a n d V ac u o -

l a n a )

S i n e f u c o x a n t h i n .

F u c o x a n t h i n

a b s e n t ; d i a d i n o x a n t h i n t h e

m a j o r c a r o t e n o i d .

R a p h i d o c h r y s i d a e


( e . g . , C h a t t o n e l l a , F i b r o c a p s a ,

H e t e r o s i g m a , O l i s t h o d i s c u s )


i n s t r u c t a .


t h e

m a j o r

c a r o t e n o i d .

S u p e r c l a s s D i c t y o c h i a H a e c k e l ,

1 8 9 4

s t a t . n o v . e m e n d .

K i n e t i d

o f a

s i n g l e

c i l i u m .

M I C R O B I O L . R E V .



KINGDOM

PROTOZOA AND

I T S PHYLA

9 8 9

O i k o m o n a d e a

c l a s s i s

n o v a

S i n g l e

c i l i u m

w i t h o n e

row o f

t u b u l a r

m a s t i g o n e m e s ;

c h l o r o -

p l a s t s , a x o p o d i a ,

a n d s i l i c a

s k e l e t o n

a l l a b s e n t .

S a r c i n o c h r y s i d a e


D i a g n o s i s

a s

f o r

i t s

s o l e

c o n s t i t u e n t

o r d e r ,

S a r c i n o c h r y s i d a l e s

G a y r a l

a n d B i l l a r d , 1 9 7 7

a s

e m e n d e d b y

O ' K e l l y a n d

B i l l a r d ( 1 0 6 a ) .

C h r y s o m e r i d a e

s u b c l a s s i s

n o v a

D i a g n o s i s

a s

f o r

i t s s o l e c o n s t i t u e n t

o r d e r , C h r y s o m e r i d a l e s

O ' K e l l y a n d

B i l l a r d ( 1 0 6 a ) .

F l a v o r e t e a

c l a s s i s

n o v a

( R e t i c u l o s p h a e r a )

M a s t i g o n e m a e

t u b u l a t a e u n i p a r t i t a e , n o n t r i p a r t i t a e .

T u b u l a r

c i l i a r y

h a i r s

u n i p a r t i t e ,

n o t t r i p a r t i t e .

( L .

f l a v u s ,

y e l l o w , a n d r e t e ,

n e t ; a f t e r t h e i r

c o l o r

a n d b o d y

f o r m ) .

R h i z o c h l o r i d a e

s u b c l a s s i s

n o v a ( o r d e r s

C h l o r a mo e b a l e s a nd

R h i z o c h l o r i d a l e s ;

p l u s H e t e r o g l o e a c e a e

a n d M a l l o d e n d r o n )

C e l l u l a e s i n e m u r o .

C e l l s w i t h o u t a

c e l l w a l l : n a k e d o r e m b e d d e d

i n m u c i l a g e .

T y p e s p e c i e s R h i z o c h l o n i s

T r i b o p h y c i d a e

s u b c l a s s i s

n o v a

( o r d e r s

M i s c h o c o c c a l e s

a n d T r i b o n e -

m a t a l e s ; p l u s P l e u r o c h o r i d e l l a

a n d

C h a r a c i d i o p s i s )

C e l l u l a e

m u r i c e l l u l o s i

i n s t r u c t a e .

V e g e t a t i v e

c e l l s

w i t h a

c e l l u l o s e

c e l l

w a l l .

T y p e s p e c i e s

T r i b o n e m a .

I n f r a d i v i s i o n

E u s t i g m i s t a

i n f r a d i v i s i o

n o v a .

D i a g n o s i s

a s f o r c l a s s

E u s t i g m a t o p h y c ea e H i b b e r d

e t

L e e d a l e , 1 9 7 1 .

E u c e n t r i c i d a e

s u b c l a s s i s n o v a .

V a l v a e n o n - c a l y p t r i f o r m e s ;

p e r i p h e r i a

u n i u s v a l v a e f r u s t u l i

p r o c e s s i b u s u n g u i f o r m i b u s

n o n m u n i t a .

V a l v e s

n o t

c a l y p t r i f o r m ;

a n d

v a l v e s l a c k i n g u n g u i f o r m

p r o -

c e s s .

T y p i c a l

c e n t r i c

d i a t o m s

e x c l u d i n g

C o r e t h r o p h y c i d a e

a n d

R h i z o s o l e n i o p h y c i d a e .

R a p h o i d a e

s u b c l a s s i s

n o v a .

R a p h e e t s t e r n u m

p r a e s e n s .

R a p h e a n d

s t e r n u m p r e s e n t .

R a p h i d

p e n n a t e d i a t o m s .

P a t e l l i f e r e a

c l . n o v . ( r e p l a c e s

s u b c l a s s

P r y m n e s i d a e C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 8 6 )

( D e s c r i p t i v e name b a s e d

o n L . p a t e l l a ,

k n e e - c a p , i n

r e f e r e n c e t o

t h e

p a t e l l i f o r m s h a p e o f t h e

s c a l e s ;

a n d f e r o ,

I b e a r )

C i l i a

g l a b r a ,

a e q u a l a v e l

f e r e a e q u a l a :

i n t e g u m e n t u m

s q u a -

marum

p a t e l l i f o r m i s .

C i l i a

e q u a l

o r s u b e q u a l , w i t h o u t

h a i r s .

Body c o v e r e d

i n

p a t e l l i f o r m

s c a l e s .

M i t o t i c c e n t r o s o m e

n o t

a

r h i z o p l a s t .

P a v l o v e a

c l .

n o v . ( r e p l a c e s

s u b c l a s s

P a v l o v i d a e C a v a l i e r - S m i t h ,

1 9 8 6 )

( t y p i f i e d

name b a s e d o n P a v l o v a )

C i l i u m

unum

a n t e r i u s ,

p i l o s u m f r e q u e n s ;

c i l i u m p o s t e r i u s

u n u m ;

s i n e s q u a m a e ;

c e n t r o s o m a

r a d i x

a m o r p h a .

A n i s o k o n t ,

w i t h

t w o v e r y

u n e q u a l c i l i a ,

t h e a n t e r i o r

o n e o f t e n

w i t h

s i m p l e h a i r s

a n d / o r

k n o b b e d h a i r s ; s c a l e s

a b s e n t ;

m i t o t i c

c e n t r o s o m e

i s t h e

a m o r p h o u s

c i l i a r y r o o t

w h i c h i s

t h e r h i z o p l a s t

( c o n n e c t i n g t o

t h e n u c l e u s )

i n i n t e r p h a s e .

ACKNOWLEDGMENTS

I

t h a n k

t h e

C a n a d i a n I n s t i t u t e

f o r

A d v a n c e d R e s e a r c h

f o r a

f e l l o w s h i p

a n d

NSERC

f o r

g r a n t s u p p o r t .

I

t h a n k

T .

C h a p p e l l

f o r t y p i n g ;

E .

C h a o f o r

h e l p w i t h a l i g n m e n t

a n d t h e

f i g u r e s ;

G . M c F a d d e n ,

U . M a i e r , a n d

M .

A . R a g a n f o r

c o m m u n i c a t i n g

s e q u e n c e s

p r i o r t o

p u b l i c a t i o n , a n d

C . F .

B a r d e l e ,

J . 0 . C o r l i s s , a n d

D .

J .

P a t t e r s o n f o r

s t i m u l a t i n g

d i s c u s s i o n

a n d / o r

e n c o u r a g e m e n t .

ADDENDUM

I N PROOF

( i )

A new h e t e r o k o n t a l g a l

c l a s s

( P e l a g o p h y c e a e )

h a s b e e n

d i s c o v e r e d

( l a ) .

I t s

c i l i a r y

c h a r a c t e r s c l e a r l y

p l a c e

i t i n t h e

s u p e r c l a s s

D i c t y o c h i a .

I t s

b i p a r t i t e r e t r o n e m e s

a d d t o t h e

f o rc e o f m y a r g u m e n t

( 4 5 a )

b a s e d o n R e t i c u l o s p h a e r a

t h a t

h e t e r o k o n t

r e t r o n e m e s a r e

n o t i n v a r i a b l y t r i p a r t i t e

a n d t h a t

t h e

b i p a r t i t e n e s s

o f c r y p t o m o n a d

r e t r o n e m e s

i s

n o t

a

g o o d

a r g u m e n t

f o r e x c l u d i n g t h e m

f r o m

t h e k i n g d o m C h r o m i s t a .

( i i ) T h e n e w f l a g e l l a t e g e n u s

C a e c i t e l l u s

( D .

J .

P a t t e r s o n ,

K . N y g a a r d , G . S t e i n b e r g , a n d

C .

M. T u r l e y

J .

M a r . B i o l .

A s s o c . U . K . , 7 3 : 6 7 - 9 5 , 1 9 9 3 ) b e l o n g s i n O p a l o z o a

i n

t h e

c l a s s H e t e r o m i t e a . T h e c u r i o u s

ne w

p r o t i s t M i n i s t e r i a

( P a t t e r s o n e t

a l . , J . M a r .

B i o l .

A s s o c .

U . K . , 1 9 9 3 )

m a y

p o s s i b l y b e l o n g i n t h e s u b c l a s s C r i s t i d i s c o i d i a

o f

t h e r h i z o -

p o d

c l a s s

F i l o s e a .

( i i i ) We

n o w

h a v e e v i d e n c e

f r o m

P C R ,

c l o n i n g ,

a n d

s e q u e n c i n g f o r U6

snRNA

i n t h e m i c r o s p o r i d i a n

Nosema

l o c u s t a e

A .

R o g e r , T . C a v a l i e r - S m i t h ,

a n d W . F .

D o o l i t t l e ,

u n p u b l i s h e d d a t a ) .

REFERENCES

1 . A nd e r s o n, R .

0 .

1 9 8 3 .

R a d i o l a r i a . S p r i n g e r - V e r l a g ,

B e r l i n .

l a . A n d e r s e n ,

R .

A . , G . W .

S a u n d e r s ,

M .

P . P a s k i n d a n d

J .

P .

S e x t o n .

1 9 9 3 . U l t r a s t r u c t u r e a n d 1 8 s rRNA g e ne s e q u e nc e f o r

P e l a g o m o n a s c a l c e o l a t a g e n . e t s p . n o v .

a n d

t h e d e s c r i p t i o n

o f

a

new a l g a l c l a s s , t h e P e l a g o p h y c e a e

c l a s s i s

n o v . J .

P h y c o l .

2 9 : 7 0 1 - 7 1 5 .

2 . A s h k i n , A. , K . S c h u t z e , J . M. D z i e d z i c , U . E u t e ne u er ,

a n d

M.

S ch l iw a. 1 9 9 0. F o r c e g e n e r a t i o n m e a s u r e d

i n

v i v o

b y

a n i n f r a -

r e d l a s e r t r a p . N a t u r e

( L o n d o n )

3 4 8 : 3 4 6 - 3 4 8 .

3 .

A s h l o c k , P . D . 1 9 7 1 .

Monophyly

a n d

a s s o c i a t e d

t e r m s . S y s t .

Z o o l .

2 0 : 6 3 - 6 9 .

3 a . B a k k e r - G r u n w a l d ,

T . ,

a n d

C .

W o s t m a n n .

1 9 9 3 .

Entamoeba

h i s t o l y t i c a

a s a m o d e l f o r t h e p r i m i t i v e e u k a r y o t i c c e l l . P a r a -

s i t o l .

T o d a y 9 : 2 7 - 3 1 .

4 .

B a r d e l e , C . F . , I .

H u t t e n l a u c h , a n d

H .

S c h o p p m a n .

1 9 8 6 . T h e

c i l i a t e

c o r t e x

s t u d i e d

b y

TEM

a n d

SEM c r y o f r a c t u r e

t e c h -

n i q u e s .

S y m p o s i a

B i o l o g i c a

H u n g a r i c a

3 3 : 1 1 5 - 1 2 4 .

5 . B a r k l e y ,

F . A . 1 9 4 9 . Un e s b o z o

d e

c l a s i f i c a t i 6 n

d e l o s o r g a n -

i s m o s .

R e v .

F a c .

N a c .

A g r o n . M e d e l l i n , C o l o m b i a 1 0 : 8 3 - 1 0 3 .

6 .

B e l c h e r ,

J .

H . , a n d E .

M.

F . S wa l e . 1 9 75 . L u f f i s p h a e r a g e n .

n o v . , a n

e n i g m a t i c s c a l y m i c r o - o r g a n i s m . P r o c . R . S o c. L o n -

d o n S e r . B 1 8 8 : 4 9 5 - 4 9 9 .

7 . B h a t t a c h a r y a , D . ,

H . J .

E l w o o d ,

L .

J . G o f f ,

a n d M.

L . S o g i n.

1 9 9 0 . P h y l o g e n y

o f

G r a c i l a r i a

l e m a n e i f o r m i s ( R h o d o p h y t a )

b a s e d

o n s e q u e n c e

a n a l y s i s o f i t s s m al l s u b u ni t r i b o s o m a l RNA

c o d i n g r e g i o n .

J . P h y co l . 2 6: 1 8 1 - 1 8 6 .

8 .

B o w m a n ,

B . H . , J . W . T a y l o r , A . G . B r o w n l e e,

J . L e e ,

S . - D .

L u , a n d

T . J . W h i t e .

1 9 9 2 . M o l e c u l a r e v o l u t i o n o f t h e f u n g i :


o f

t h e

B a s i d i o m y c e t e s , A s c o m y c e t e s ,

a n d

C h y t r i d i o m y c e t e s .

M o l . B i o l . E v ol . 9 : 2 85 -2 9 6.

9 .

B r e m e r , K . ,

C .

J .

H u m p h r i e s ,

B . D . M i s c h l e r , a n d S . P .

C h u r c h i l l . 1 9 8 9 .

On c l a d i s t i c


i n g r e e n p l a n t s .

T a x o n 3 6 : 3 3 9 - 3 4 9 .

1 0 . B r o e r s ,

C . A .

M . , H . H .

M. M e y e r s ,

J .

C . S y m e n s ,

G .


C . K .

S t u m m , a n d G .

D . V o g e l s . 1 9 9 3 .

S y m b i o t i c

a s s o c i a t i o n o f


v u l g a r i s n .

s p e c .

w i t h

M e t h a n o -

b a c t e r i u m

f o r m i c i c u m .

E u r .

J . P r o t i s t o l . 2 9 : 9 8 - 1 0 5 .

1 0 a . B r o e r s ,

C .

A . M . , C .

K .

S t u m m ,

G .

D . V o g e l s , a n d G .

B r u g e r o l l e .

1 9 9 0 . P s a l t e r i o m o n a s

l a n t e m a

g e n .

n o v . ,

s p .

n o v . ,

a f r e e - l i v i n g

a m o e b o f l a g e l l a t e

i s o l a t e d

f r o m

f r e s h w a t e r a n a e r -

o b i c s e d i m e n t s .

E u r . J . P r o t i s t o l .

2 5 : 3 6 9 - 3 8 0 .

1 1 .

B r u g e r o l l e , G . ,

a n d L . J o y o n .

1 9 7 5 . E t u d e c y t o l o g i q u e u l t r a -

s t r u c t u r a l e

d e s g e n r e s


e t K a r o t o m o r p h a .

( Z o o m a s t i g o p h o r e a ,

P r o t e r o m o n a d i d a

G r a s s e 1 9 5 2 ) . P r o t i s -

t o l o g i c a

1 1 : 5 3 1 - 5 4 6 .

1 2 .


G . ,

a n d J . - P . M i g n o t .

1 9 7 9 . O b s e r v a t i o n s s u r

l e

c y c l e l ' u l t r a s t r u c t u r e

e t

l a p o s i t i o n

s y s t d m a t i q u e

d e S p i r o m o -

n a s p e r f o r a n s

( B o d o p e r f o r a n s

H o l l a n d e

1 9 3 8 ) ,

f l a g e l l e

p a r a s i t e

d e

C h i l o m o n a s

p a r a m a e c i u m :

s e s

r e l a t i o n s

a v e c

l e s

d i -

n o f l a g e l l e s

e t

s p o r o z o a i r e s .

P r o t i s t o l o g i c a 1 5 : 1 8 3 - 1 9 6 .

1 3 .


G . , a n d

J . - P . M i g n o t .

1 9 8 4 . The

c e l l c h a r a c t e r s

o f

t w o h e l i o f l a g e l l a t e s

r e l a t e d

t o

t h e c e n t r o h e l i d i a n

l i n e a g e .

O r i -

g i n s

L i f e 1 3 : 3 0 5 - 3 1 4 .

1 4 .

B r u n s ,

T . D .

1 9 9 1 . F u n g a l m o l e c u l a r

s y s t e m a t i c s .

A n n u .

R e v .

E c o l . S y s t . 2 2 : 5 2 5 - 5 6 4 .

1 5 .

B u t s c h l i , 0 .

1 8 8 5 .

D r . H .

G .

B r o nn ' s K l as s e n

u n d O r d n u n g e n

d e s T h i e r - R e i c h s ,

v o l . 1 . P r o t o z o a .

A b t . I I .

M a s t i g o p h o r a ,

p .

1 0 1 6 . C . F .

W i n t e r , H e i d e l b e r g ,

G e r m a n y .

1 6 .

C a v a l i e r - S m i t h , T .

1 9 7 8 .

The


o r i g i n a n d

p h y l o g -

V O L .

5 7 ,

1 9 9 3



9 9 0

CAVALIER-SMITH

e n y o f m i c r o t u b u l es , m i t o t i c s p i n d l e s

a n d e u k a r y o t e f l a g e l l a .

B i o S y s t e m s

1 0 : 9 3 - 1 1 4 .

1 7 .


T .

1 9 8 1 .

E u k a r y o t e

k i n g d o m s :

s e v e n o r n i n e ?

B i o S y s t e m s 1 4 : 4 6 1 - 4 8 1 .

1 7 a . C a v a l i e r - S m i t h ,

T .

1 9 8 1 .

T h e

o r i g i n a n d e a r l y e v o l u t i o n

o f

t h e

e u k a r y o t i c c e l l , p . 3 3 - 84 . I n M .

J .

C a r l i l e , J . F . C o l l i n s , a n d

B .

E . B . M o s e l e y

( e d . ) , M o l e c u l a r a n d

c e l l u l a r a s p e c t s o f

m i c r o b i a l

e v o l u t i o n .

C a m b r i d g e U n i v e r s i t y

P r e s s ,

C a m b r i d g e .

1 8 .


T . 1 9 8 2 . T h e o r i g i n s o f

p l a s t i d s . B i o l .

J .

L i n n .

S o c. 1 7 :2 8 9 -3 0 6.

1 9 . C a v a l i e r - S m i t h ,

T . 1 9 8 2 . T h e


o r i g i n a n d p h y l o g -

e n y

o f

e u k a r y o t e

f l a g e l l a , p . 4 6 5 - 4 9 3 .

I n

W.

B .

Amos a n d

J . G .

D u c k e t t ( e d . ) ,

P r o k a r y o t i c

a n d

e u k a r y o t i c

f l a g e l l a .

C a m b r i d g e

U n i v e r s i t y

P r e s s ,

C a m b r i d g e .

2 0 .

C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 8 3 . E n d o s y m b i o t i c

o r i g i n o f t h e m i t o -

c h o n d r i a l

e n v e l o p e , p .

2 6 5 - 2 7 9 . I n W .

S c h w e m m l e r

a n d

H . E . A .

S c h e n k

( e d . ) ,

E n d o c y t o b i o l o g y

I I . d e

G r u y t e r ,

B e r -

l i n .

2 1 . C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 8 3 .

A

6 - k i n g d o m


a n d

a

u n i f i e d p h y l o g e n y , p . 1 0 2 7 - 1 0 3 4 . I n W.

S c h w e m m l e r

a n d

H . E . A .

S c h e n k

( e d . ) ,


I I . d e G r u y t e r , B e r l i n .

2 2 .


1 9 8 5 .

C e l l

v o l u m e

a n d t h e e v o l u t i o n

o f

g e n o m e

s i z e , p .

1 0 5 - 1 8 4 . I n T . C a v a l i e r - S m i t h

( e d . ) ,

E v o l u t i o n

o f g e n o m e

s i z e . W i l e y ,

C h i c h e s t e r , E n g l a n d .

2 3 .


T . 1 9 8 6 . T h e

k i n g d o m

C h r o m i s t a : o r i g i n a n d

s y s t e m a t i c s ,

p .

3 0 9 - 3 4 7 .

I n

F .

E .

R o u n d

a n d D .

J . Chapman

( e d . ) , P r o g r e s s

i n

p h y c o l o g i c a l r e s e a r c h , v o l . 4 .

B i o p r e s s L t d . ,

B r i s t o l ,

E n g l a n d .

2 4 .


T .

1 9 8 6 .

C i l i a

v e r s u s

u n d u l o p o d i a . B i o s c i e n c e

3 6 : 2 9 3 - 2 9 4 .

2 4 a . C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 8 6 . T h e k i n g d o m s o f

o r g a n i s m s .

N a t u r e

( L o n d o n )

3 2 4 : 4 1 6 - 4 1 7 .

2 5 . C a v a l i e r - S m i t h ,

T . 1 9 8 7 . T h e

o r i g i n

o f f u n g i a n d

p s e u d o f u n g i .

S y m p . B r . M y c o l .

S o c . 1 3 : 3 3 9 - 3 5 3 .

2 6 . C a v a l i e r - S m i t h ,

T .

1 9 8 7 .

T h e

o r i g i n o f c e l l s : a

s y m b i o s i s

b e t w e e n g e n e s , c a t a l y s t s , a n d

m e m b r a n e s .

C o l d S p r i n g

H a r b o r

S y m p . Q u a n t . B i o l .

5 2 : 8 0 5 - 8 2 4 .

2 7 .


T .

1 9 8 7 . T h e o r i g i n o f

e u k a r y o t e

a n d a r c h a e -

b a c t e r i a l c e l l s . A n n . N . Y .

A c a d .

S c i .

5 0 3 : 1 7 - 5 4 .

2 8 .


T .

1 9 8 7 .

T h e s i m u l t a n e o u s


o f



a n d

m i c r o b o d i e s . A n n .

N . Y .

A c a d . S c i .

5 0 3 : 5 5 - 7 1 .

2 9 .


T .

1 9 8 7 .

G l a u c o p h y c e a e

a n d

t h e o r i g i n

o f

p l a n t s . E v o l .

T r e n d s

P l a n t s

2 : 7 5 - 7 8 .

3 0 . C a v a l i e r - S m i t h ,

T .

1 9 8 7 .

E u k a y o t e s

w i t h o u t


N a t u r e ( L o n d o n )

3 2 6 : 3 3 2 - 3 3 3 .

3 0 a . C a v a l i e r - S m i t h ,

T .

1 9 8 8 . O r i g i n o f t h e

c e l l n u c l e u s .

B i o E s s a y s

9 : 7 2 - 7 8 .

3 1 .


T . 1 9 8 8 . S y s t e m s o f

k i n g d o m s ,

p . 1 7 5 - 1 7 9 . I n

M c G r a w - H i l l

1 9 8 9

y e a r b o o k

o f s c i e n c e a n d

t e c h n o l o g y .

M c G r a w - H i l l Book C o . ,

Ne w

Y o r k .

3 2 . C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 8 9 .

T h e

k i n g d o m C h r o m i s t a , p .

3 7 9 - 4 0 5 .

I n J . C .

G r e e n , B .

S .

C .

L e a d b e a t e r ,

a n d

W.

C .

D i v e r

( e d . ) ,

T h e c h r o m o p h y t e

a l g a e :

p r o b l e m s

a n d

p e r s p e c t i v e s . C l a r e n -

d o n P r e s s , O x f o r d .

3 3 . C a v a l i e r - S m i t h ,

T . 1 9 9 0 .

T h e s y m b i o t i c

o r i g i n

o f


p .

5 1 5 - 5 2 1 . I n P .

N a r d o n ,

V .

G i a n i n a z z i - P e a r s o n , A .

M .

G r e n i e r , L .

M a r g u l i s ,

a n d D . C . S m i t h

( e d . ) ,


I V . I n s t i t u t N a t i o n a l

d e l a R e c h e r c h e

A g r o n o m i q u e ,

P a r i s .

3 3 a . C a v a l i e r - S m i t h ,

T .

1 9 9 0 .

A u t o g e n o u s

o r i g i n

o f

e u k a r y o t e s b u t


o f

m e t a k a x y o t e s ,

p .

5 7 1 -5 7 4 . I n P . N a r d o n ,

V .

G i a n i n a z z i - P e a r s o n , A .

M . G r e n i e r , L . M a r g u l i s ,

a n d D .

C .

S m i t h

( e d . ) ,

E n d o c y t o b i o l o g y I V .

I n s t i t u t

N a t i o n a l d e l a R e -

c h e r c h e

A g r o n o m i q u e , P a r i s .

3 4 .

C a v a i i e r - S m i t h ,

T .

1 9 9 0 .

M i c r o o r g a n i s m

m e g a e v o l u t i o n :

i n t e -

g r a t i n g t h e

l i v i n g a n d f o s s i l

e v i d e n c e . R e v .

M i c r o p a l e o n t o l .

3 3 : 1 4 5 - 1 5 4 .

3 5 . C a v a l i e r - S m i t h ,

T .

1 9 9 1 .

E v o l u t i o n o f

p r o k a r y o t i c

a n d

e u k a r y -

o t i c

c e l l s , p .

2 1 7 - 2 7 2 .

I n

G . E . B i t t a r

( e d . ) , F o u n d a t i o n s

o f

m e d i c a l c e l l b i o l o g y , v o l .

1 . J . A .

I . P r e s s ,

G r ee n wi c h , C o nn .

3 6 .

C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 9 1 .

A r c h a m o e b a e :

t h e a n c e s t r a l

e u k a r y -

o t e s ? B i o S y s t e m s

2 5 : 2 5 - 3 8 .

3 7 .

C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 9 1 .

C e l l

e v o l u t i o n ,

p . 2 7 1 - 3 0 4 .

I n

S .

Osawa

a n d T . H o n j o

( e d . ) , E v ol u t i o n o f l i f e . S p r i n g e r - V e r l a g ,

T o k y o .

3 8 . C a v a l i e r - S m i t h ,

T . 1 9 9 1 . C e l l

d i v e r s i f i c a t i o n

i n h e t e r o t r o p h i c

f l a g e l l a t e s , p . 1 1 3 - 1 3 1 .

I n

D .

J . P a t t e r s o n a n d J . L a r s e n

( e d . ) ,

T h e

b i o l o g y o f f r e e - l i v i n g

h e t e r o t r o p h i c f l a g e l l a t e s . C l a r e n d o n

P r e s s ,

O x f o r d .

3 8 a . C a v a l i e r - S m i t h ,

T .

1 9 9 1 .

I n t r o n

p h y l o g e n y : a new

h y p o t h e s i s .

T r e n d s

G e n e t .

7 : 1 4 5 - 1 4 8 .

3 9 .

C a v a U l r - S m i t h , T . 1 9 9 2 . T h e

n u m b e r o f s y m b i o t i c

o r i g i n s

o f

o r g a n e l l e s .

B i o S y s t e m s

2 8 : 9 1 - 1 0 6 .

4 0 .

C a v a s e r - S m i t h ,

T .

1 9 9 2 .

O r i g i n o f t h e

c y t o s k e l e t o n ,

p .

7 9 - 1 0 6 .

I n

H . H a r t m a n

a n d

K . M a t s u n o

( e d . ) , T h e o r i g i n a n d e v o l u t i o n

o f t h e c e l l . W o r l d

S c i e n t i f i c

P u b l i s h i n g ,

S i n g a p o r e .

4 0 a . C a v a l i e r - S m i t h ,

T . 1 9 9 2 . O r i g i n s o f

s e c o n d a r y

m e t a b o l i s m , p .

6 4 - 8 7 . I n

D . J . C h a d w i c k a n d J . W h e l a n

( e d . ) ,

S e c o n d a r y

m e t a b o l i t e s : t h e i r f u n c t i o n a n d

e v o l u t i o n . W i l e y ,

C h i c h e s t e r .

4 0 b . C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 9 2 .

B a c t e r i a a n d


N a t u r e

( L o n d o n ) 3 5 6 : 5 2 0 .

4 1 .


1 9 9 3 .

T h e

o r i g i n , l o s s e s

a n d g a i n s o f

c h l o -

r o p l a s t s ,

p .

2 9 1 - 3 4 9 .

I n

R .

A .

L e w i n

( e d . ) ,

O r i g i n s

o f

p l a s t i d s :

s y m b i o g e n e s i s ,

p r o c h l o r o p h y t e s , a n d t h e o r i g i n s o f c h l o r o -

p l a s t s .

C h a p m a n

H a l l , Ne w Y o r k .

4 1 a . C a v a l l e r - S m i t h ,

T . 1 9 9 3 .

E v o l u t i o n

o f

t h e

e u k a r y o t i c

g e n o m e ,

p .

3 3 3 - 3 8 5 .

I n

P . M .

A .

B r o d a , S .

0 .

O l i v e r ,

a n d

P . F . G .

S i m s

( e d . ) ,

T h e

e u k a r y o t i c

g e n o m e .

C a m b r i d g e U n i v e r s i t y

P r e s s ,

C a m b r i d g e .

4 2 .

C a v a l i e r - S m i t h , T . Z o o f l a g e l l a t e

p h y l o g e n y

a n d m e g a e v o l u -

t i o n . S u b m i t t e d

f o r p u b l i c a t i o n .

4 3 .

C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 9 3 . P e r c o l o z o a

a n d t h e s y m b i o t i c

o r i g i n

o f t h e m e t a k a r y o t e

c e l l ,

p . 3 9 9 - 4 0 6 . I n H .

I s h i k a w a ,

M .

I s h i d a ,

a n d

S . S a t o

( e d . ) ,

E n d o c y t o b i o l o g y V . T u b i n g e n

U n i v e r s i t y

P r e s s ,

T u b i n g e n ,

G e r m a n y .

4 4 .

C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 9 3 .

T h e p r o t o z o a n

p h y l u m

O p a l o z o a .

J .

E u k a r y o t i c

M i c r o b i o l .

4 0 : 6 0 9 - 6 1 5 .

4 5 .


T . 1 9 9 3 .

E v o l u t i o n

a n d

d i v e r s i t y

o f

z o o f l a g e l -

l a t e s . J .

E u k a r y o t i c

M i c r o b i o l . 4 0 : 6 0 3 - 6 0 5 .

4 5 a . C a v a l l e r - S m i t h ,

T .

O r i g i n

a n d


o f

H a p t o p h y t a .

I n

J .

C . G r e e n

a n d B .

S .

C .

L e a d b e a t e r

( e d . ) ,

T h e

p r y n e s i o -

p h y t e

a l g a e , i n p r e s s . C l a r e n d o n

P r e s s ,

O x f o r d .

4 5 b . C a v a l l e r - S m i t h ,

T .

E u k a r y o t e s u p e r k i n g d o m s :

A r c h e z o a

a n d

M e t a k a r y o t a . B i o E s s a y s ,

i n p r e s s .

4 6 .

C a v a l i e r - S m i t h , T . , a n d J .

J .

L e e . 1 9 8 5 . P r o t o z o a a s

h o s t s

f o r

e n d o s y m b i o s e s

a n d

t h e

c o n v e r s i o n

o f

s y m b i o n t s

i n t o

o r -

g a n e l l e s .

J .

P r o t o z o o l .

3 2 : 3 7 6 - 3 7 9 ,

3 9 8 - 4 0 3 .

4 6 a . C e d h a g e n ,

T . , a n d

S . M a t t s o n .

1 9 9 2 .

S c h i z o c l a d u s

s u b l i t t o r a l i s

g e n . e t

s p . n . ( P r o t o z o a :

S a r c o d i n a :

S c h i z o c l a d e a

c l a s s i s N . )

f r o m t h e

S c a n d i n a v i a n

s u b l i t t o r a l .

S a r s i a

7 6 : 2 7 9 - 2 8 5 .

4 6 b . C h a n e y , W .

S . , H . S . C h i t t u m n , a n d

R L

S a m e l . 1 9 9 2 .

R i b o s o m e s f r o m t r i c h o m o n a d

p r o t o z o a

h a v e

p r o k a r y o t i c c h a r -

a c t e r i s t i c s .

I n t .

J . B i o c h e m .

2 4 : 1 1 2 5 - 1 1 3 3 .

4 7 .

C h r i s t e n , R,

A .

R a t t o ,

A .

B a r o i n ,

R .

P e r a s s o ,

K L

G .

G r e l l ,

a n d

A .

A d o u t t e . 1 9 9 1 . An

a n a l y s i s o f t h e

o r i g i n o f

m e t a z o a n s ,

u s i n g

c o m p a r i s o n

o f

p a r t i a l s e q u e n c e s o f

t h e 2 8 s RNA r e v e a l s a n

e a r l y e m e r g e n c e o f

t r i p l o b l a s t s .

EMBO

J .

1 0 : . 4 9 9 - 5 0 3 .

4 8 .

C o p e l a n d ,

H . F .

1 9 3 8 .

T h e k i n g d o m s

o f o r g a n i s m s . Q .

R e v .

B i o l .

1 3 : 3 8 3 - 4 2 0 .

4 9 .

C o p e l a n d , H . F . 1 9 4 7 .

P r o g r e s s r e p o r t

o n b a s i c


Am .

N a t . 8 1 : 3 4 0 - 3 6 1 .

5 0 .

C o p e l a n d , H . F .

1 9 5 6 . T h e

c l a s s i f i c a t i o n o f

l o w e r

o r g a n i s m s .

P a c i f i c

B o o k s ,

P a l o

A l t o ,

C a l i f .

5 1 .

C o r l i s s , J . 0 . 1 9 8 1 .

W h a t a r e t h e t a x o n o m i c

a n d


r e l a t i o n s h i p s o f

t h e

P r o t o z o a t o t h e

P r o t i s t a ?

B i o S y s t e m s

1 4 : 4 4 5 - 4 5 9 .

5 2 .

C o r l i s s ,

J .

0 . 1 9 8 4 .

T h e k i n g d o m P r o t i s t a

a n d

i t s

4 5 p h y l a .

B i o S y s t e m s

1 7 : 8 7 - 1 2 6 .

5 2 a . C o r l i s s ,

J .

0 . 1 9 9 2 . S h o u l d

t h e r e b e a

s e p a r a t e c o d e o f

n o m e n c l a t u r e

f o r

t h e

p r o t i s t s ?

B i o S y s t e m s

2 8 : 1 - 1 4 .

5 3 .

d e B a r y , A . 1 8 8 7 .

C o m p a r a t i v e

m o r p h o l o g y a n d

b i o l o g y

o f

t h e

f u n g i ,

p i y c e t o z o a

a n d b a c t e r i a .

C l a r e n d o n P r e s s ,

O x f o r d .

5 3 a . D e s p o r t e s , I . , a n d

F . 0 .

P e r i d n s .

1 9 9 0 .

P h y l u m

P a r a m y x e a ,

p .

3 0 - 3 5 .

I n L .

M a r g u l i s , J . 0 . C o r l i s s ,

M . M e l k o n i a n ,

a n d

D .

J .

C h a p m a n

( e d . ) ,

H a n d b o o k

o f


J o n e s

B a r t l e t t ,

B o s t o n .

MICROBIOL.

REV.



KINGDOM

PROTOZOA

AND

I T S PHYLA

9 9 1

5 4 .

D o u g l a s , S . E .

1 9 9 2 . E u k a r y o t e - e u k a r y o t e

e n d o s y m b i o s e s :

i n s i g h t s

f r o m s t u d i e s o f a c r y p t o m o n a d a l g a . B i o S y s t e m s

2 8 : 5 7 - 6 8 .

5 4 a . D o u g l a s , S .

E . ,

C . A . M u r p h y , D .

F .

S p e n c e r , a n d M. W .

G r a y .

1 9 9 1 .

C r y p t o m o n a d

a l g ae a r e e v o l u t i o n a r y c h i m a e r a s o f

t w o

p h y l o g e n e t i c a l l y d i s t i n c t


e u k a r y o t e s . N at u r e ( Lo n -

d o n )

3 5 0 : 1 4 8 - 1 5 1 .

5 5 .

D u c k e t t , J . G .

1 9 8 8 . E l e c t r o n

m i c r o s c o p y i n

s y s t e m a t i c s :

g e n e s i s

a n d

r e v e l a t i o n s ,

p .

2 1 7 - 2 3 3 .

I n D . L .

Hawksworth

( e d . ) , P r o s p e c t s i n s y s t e m a t i c s . C l a r e n d o n

P r e s s ,

O x f o r d .

5 5 a . D y l e w s k i , D .

P . 1 9 9 0 .

P h y l u m

P l a s m o d i o p h o r o m y c o t a ,

p . 3 9 9 -

4 1 6 .

I n L . M a r g u l i s , J . 0 . C o r l i s s ,

M.

M e l k o n i a n , a n d

D . J .

C h a p m a n ( e d . ) ,

H a n d b o o k

o f P r o t o c t i s t a . J o n e s

B a r t l e t t ,

B o s t o n .

5 6 .

E d m a n , J . C . , J . A .

K o v a c s ,

H . M a s u r ,

D .

V .

S a n t i ,

H .

J .

E l w o o d ,

a n d M.

L .

S og i n . 1 9 8 8 . R i b o s o m a l

RNA s e q u e n c e

s h o w s

P n e u m o c y s t i s

c a r i n i i t o

b e a

member

o f

t h e

F u n g i .

N a t u r e ( L o n d o n )

3 3 4 : 5 1 9 - 5 2 2 .

5 7 .

E h r e n b e r g ,

C . G . 1 8 3 8 . D i e

I n f u s i o n s t h i e r s c h e n

a l s

v o l l k o m -

m e n e

O r g an i s m e n . V o s s, L e i p z i g ,

G e r m a n y .

5 8 .

F e b v r e , J .

1 9 9 0 .

P h y l u m A c t i n o p o d a : c l a s s

A c a n t h a r i a ,

p .

3 5 3 -3 7 9 . I n L .

M a r g u l i s , J . 0 . C o r l i s s ,

M.

M e l k o n i a n , a n d

D .

J .

C h a p m a n

( e d . ) ,

H a n d b o o k

o f P r o t o c t i s t a . J o n e s B a r t l e t t ,

B o s t o n .

5 9 .

F e b v r e - C h e v a l i e r , C .

1 9 9 0 .

P h y l u m A c t i n o p o d a : c l a s s H e l i o -

z o a ,

p .

3 4 7 - 3 6 2 .

I n

L . M a r g u l i s ,

J .

0 .

C o r l i s s ,

M. M e l k o n i a n ,

a n d

D .

J . Chapman ( e d . ) , Handbook o f P r o t o c t i s t a .

J o n e s

B a r t l e t t ,

B o s t o n .

6 0 .

F e n c h e l , T .

1 9 8 7 .

E c o l o g y o f p r o t o z o a . S p r i n g er - V er l a g , B e r -

l i n .

6 1 .

F e n c h e l , T . , a n d

D .

J .

P a t t e r s o n .

1 9 8 6 . P e r c o l o m o n a s

c o s m o -

p o l i t u s ( R u i n e n )

n .

g e n . ,

a n ew

t y p e

o f

f i l t e r f e e d i n g

f l a g e l l a t e

f r o m

m a r i n e

p l a n k t o n .

J . M a r . B i o l . A s s o c .

U .

K .

6 6 : 4 6 5 - 4 8 2 .

6 1 a . F e n s o m e , R . A . ,

F .

J .

R .

T a y l o r , G . N o r r i s , W . A .

S .

S e r g e a n t ,

D .

I . W h a r t o n ,

a n d G .

L . W i ll i a ms .

1 9 9 3 . A c l a s s i f i c a t i o n

o f

l i v i n g a n d

f o s s i l

d i n o f l a g e l l a t e s . M i c r o p a l e o n t o l o g y , S p e c i a l

P u b l i c a t i o n n o . 7 .

6 1 b . F e r a t , J . ,

a n d F .

M i c h e l .

1 9 9 3 .

G r o u p

I I

s e l f - s p l i c i n g

i n t r o n s i n

b a c t e r i a . N a t u r e

( L o n d o n )

3 6 4 : 3 5 8 - 3 6 1 .

6 1 c . F i n l a y ,

M . ,

a n d T .

F e n c h e l .

1 9 8 9 .

H y d r o g e n o s o m e s

i n some

a n a e r o b i c

p r o t o z o a

r e s e m b l e m i t o c h o n d r i a .

FEMS M i c r o b i o l .

L e t t . 6 5 : 3 1 1 - 3 1 4 .

6 1 d . F l a v i n ,

M . ,

a n d

T .

A .

N e r a d .

1 9 9 3 .

R e c l i n o m o n a s

a m e r i c a n a

N . G . , N . S p . ,

a n e w

f r e s h w a t e r h e t e r o t r o p h i c

f l a g e l l a t e .

J .

E u k a r y o t i c M i c r o b i o l .

4 0 : 1 7 2 - 1 7 9 .

6 2 .

F o i s s n e r ,

I . ,

a n d W . F o i s s n e r . 1 9 9 3 . R e v i s i o n

o f

t h e

f a m i l y

S p i r o n e m i d a e

D o f l e i n

( P r o t i s t a ,

H e m i m a s t i g o p h o r a ) ,

w i t h

d e -

s c r i p t i o n

o f t w o

n ew

s p e c i e s ,

S p i r o n e m a

t e r 7 i c o l a N .

S p .

a n d

S t e r e o n e m a

g e i s e n i

N . G. , N . Sp .

J .

E u k a r y o t i c

M i c r o b i o l .

4 0 : 4 2 2 - 4 3 8 .

6 3 .

F o i s s n e r , W . ,

H .

B l a t t e r e r ,

a n d I . F o i s s n e r . 1 9 8 8 .

T h e H e m i -

m a s t i g o p h o r a

( H e m i m a s t i x

a m p h i k i n e t a

n o v .

g e n . ,

n o v .

s p e c . ) ,

a

n e w

p r o t i s t a n p h y l u m

f r o m

G o n d w a n i a n

s o i l s . E u r .

J .

P r o t i s t o l . 2 3 : 3 6 1 - 3 8 3 .

6 3 a . F o i s s n e r , W . ,

a n d

I . F o i s s n e r . 1 9 8 4 .

F i r s t

r e c o r d

o f

a n

e c t o p a r -

a s i t i c

f l a g e l l a t e

on c i l i a t e s : a n


i n v e s t i g a t i o n

o f

t h e

m o r p h o l o g y

a n d

t h e mode

o f a t t a c h m e n t o f

S p i r o m o n a s

g o n d e n

n o v .

s p e c . ( Z o o m a s t i g o p h o r a , S p i r o m o n a d i d a e )

i n v a d -

i n g

t h e

p e l l i c l e

o f c i l i a t e s

o f t h e

g e n u s C o l p o d a

( C i l i o p h o r a ,

C o l p o d i d a e ) .

P r o t i s t o l o g i c a

2 0 : 6 3 5 - 6 4 8 .

6 3 b . G a l l ,

J . G .

( e d . ) .

1 9 8 6 . M o l e c u l a r

b i o l o g y

o f

c i l i a t e d

p r o t o z o a .

A c a d e m i c

P r e s s ,

I n c . ,

Ne w Y o r k .

6 4 .

G i b b s ,

S .

P . 1 9 7 8 . T h e


o f

E u g l e n a ma y

h a v e

e v o l v e d

f r o m

s y m b i o t i c

g r e e n a l g a e .

C a n .

J .

B o t .

5 6 : 2 8 8 3 -

2 8 8 9 .

6 4 a . G i b b s ,

S .

P .

1 9 9 3 .

T h e e v o l u t i o n

o f

a l g a l


p .

1 0 7 - 1 2 1 .

I n

R . A . L e w i n

( e d . ) ,

O r i g i n s

o f

p l a s t i d s : s y m b i o g e n -

e s i s ,

p r o c h l o r o p h y t e s ,

a n d

t h e

o r i g i n s

o f

c h l o r o p l a s t s . C h a p -

m a n

H a l l ,

Ne w Y o r k .

6 5 .

G i c q u a u d ,

C . R .

1 9 7 9 .

E t u d e

d e l ' u l t r a s t r u c t u r e

d u

n o y a u

e t d e

l a

m i t o s e

d e E n t a m o e b a

h i s t o l y t i c a .

B i o l .

C e l l .

3 5 : 3 0 5 - 3 1 2 .

6 6 .

G l a u e r t ,

A . M. 1 9 6 2 . A

s u r v e y

o f

e m b e d d i n g

m e d i a f o r

e l e c t r o n

m i c r o s c o p y .

J .

R .

M i c r o s c . S o c . 5 3 :2 69 - 27 7.

6 6 a . G r a y ,

M. W . 1 9 9 2 .

T h e e n d o s y m b i o n t h y p o t h e s i s r e v i s i t e d .

I n t . R e v .

C y t o l .

1 4 1 : 2 3 3 - 3 5 7 .

6 6 b . G r e l l ,

K .

G .

1 9 9 1 .

C o r a l l o m y x a

n i p p o n i c a

n . s p . a n d t h e

p h y l o g e n y

o f

p l a s m o d i a l p r o t i s t s .

A r c h . P r o t i s t e n k d .

1 4 0 : 3 0 7 -

3 2 0 .

6 7 .

H a e c k e l ,

E .

1 8 6 6 .

G e n e r e l l e M o r p h o l o g i e

d e r

O r g a n i s m e n .

R e i m e r ,

B e r l i n .

6 8 .

H a e c k e l ,

E . 1 8 7 6 . T h e

h i s t o r y

o f

c r e a t i o n ,

3 r d

e d .

K e g a n , P a u l ,

T r e n c h

C o . ,

L o n d o n .

6 8 a . H a s e g a w a , M . ,

T .

H a s h i m o t o , J . A d a c h i ,

N .

I w a b e ,

a n d

T .

M i y a t a .

1 9 9 2 .

E a rl y d i v er g e nc es

i n t h e


e u k a r y -

o t e s : a n c i e n t

d i v e r g e n c e

o f E n t a m o e b a t h a t l a c k s m i t o c h o n d r i a

r e v e a l e d

b y p r o t e i n

s e q u e n c e

d a t a . J .

M o l . E v o l . 3 6 : 3 8 0 - 3 8 8 .

6 9 .

H e n n i g ,

W . 1 9 6 6 .

P h y l o g e n e t i c s y s t e m a t i c s . U n i v e r s i t y

o f

I l l i n o i s

P r e s s ,

U r b a n a .

6 9 a . H e y w o o d ,

P . 1 98 7 .

S t r u c t u r e ,

f u n c t i o n

a n d

t e r m i n o l o g y

o f

m i c r o t u b u l e - a n d

m i c r o f i l a m e n t - c o n t a i n i n g s t r u c t u r e s .

C e l l

B i o l .

I n t .

R e p .

1 1 : 8 3 7 - 8 4 7 .

7 0 .

H i b b e r d ,

D .

J .

1 9 8 5 . O b se r v a t i o ns o n

t h e u l t r a s t r u c t u r e o f n e w

s p e c i e s

o f

P s e u d o d e n d r o m o n a s

B o u r r e l l y

( P .

o p e r c i l i f e r a

a n d

P .

i n s i g n i s )

a n d

C y a t h o b o d o

P e t e r s e n a n d H a n s e n

( C .

p e l t a t u s

a n d C .

g e m m a t u s ) ,

P s e u d o d e n d r o m o n a d i d a

o r d . n o v .

A r c h .

P r o t i s t e n k d . 1 2 9 : 3 - 1 1 .

7 1 .

H i b b e r d ,

D .

J . ,

a n d

R .

E . N o r r i s .

1 9 8 4 .

C y t o l o g y

a n d u l t r a -



r e p t a n s ( C h l o r a r a c h n i o p h y t a

d i v i -

s i o

n o v a ,

C h l o r a r a c h n i o p h y c e a e

c l a s s i s

n o v a ) .

J .

P h y c o l .

2 0 :

3 1 0 - 3 3 0 .

7 1 a . H i g g i n s , D . ,

a n d P .

S h a r p .

1 9 8 9 . F a s t a n d s e n s i t i v e

m u l t i p l e

s e q u e n c e

a l i g n m e n t s

on a

m i c r o c o m p u t e r . C o m p u t .

A p p l .

B i o s c i . 5 : 1 5 1 - 1 5 3 .

7 2 .

H o g g ,

J .

1 8 6 0 .

On

t h e d i s t i n c t i o n s o f a

p l a n t

a n d a n

a n i m a l ,

a n d

on a f o u r t h

k i n g d o m

o f

n a t u r e . Ne w

P h i l o s . J .

( E d i n b u r g h )

1 2 ( N . S . ) : 2 1 6 - 2 2 5 .

7 3 .

H o l l a nd e , A . , J . C a c h o n ,

a n d M.

C a c h o n .

1 9 7 0 .

La

s i g n i f i c a t i o n

d e

l a

m e m b r a n e

c a p s u l a i r e

d e s

r a d i o l a i r e s

e t s e s

r a p p o r t s

a v e c

l a

p l a s m a l e m m e

e t

l e s m e m b r a n e s

d u

r e t i c u l u m

e n d o p l a s -

m i q u e . A f f i n i t e s

e n t r e

R a d i o l a i r e s ,

H 6 l i o z o a i r e s

e t

P e r i d i n i e n s .


6 : 3 1 1 - 3 1 8 .

7 4 .

I s h i h a r a , R . ,

a n d

Y .

H a y a s h i .

1 9 6 8 .

Some

p r o p e r t i e s

o f

r i b o -

somes

f r o m

t h e

s p o r o p l a s m

o f Nosema

b o m b y c i s .

J . I n v e r t .

P a t h o l . 1 1 : 3 7 7 - 3 8 5 .

7 5 .

I w a b e ,

N . ,

K .

K u m a ,

M.

H a s e g a w a ,

S .

O s a w a ,

a n d

T .

M i y a t a .

1 9 8 9 .

E v o l u t i o n a r y


o f

A r c h a e b a c t e r i a ,

E u b a c t e r i a

a n d

E u k a r y o t e s

i n f e r r e d

f r o m


t r e e s o f

d u p l i c a t e d

g e n e s .

P r o c .

N a t l .

A c a d .

S c i .

USA

8 6 : 9 3 5 5 - 9 3 5 9 .

7 5 a . J a m e s - C l a r k ,

H . 1 8 6 6 . N o t e on t h e I n f u s o r i a

F l a g e l l a t a

a n d t h e

S p o n g i a e

C i l i a t a e .

Am .

J . S c i . 1 : 1 1 3 - 1 1 4 .

7 5 b . J a m e s - C l a r k ,

H .

1 8 6 8 .

On

t h e

S p o n g i a e

C i l i a t a e

a s I n f u s o r i a

F l a g e l l a t a ;

o r

o b s e r v a t i o n s on t h e

s t r u c t u r e ,

a n i m a l i t y ,

a n d


o f

L e u c o s o l e n i a

b o t r y o i d e s

B o w e r b a n k .

Mem.

B o s t .

S oc . N at . H i s t . 1 : 3 0 5 - 3 4 0 .

7 6 .

J e f f r e y ,

C . 1 9 7 1 .

T h a l l o p h y t e s

a n d

k i n g d o m s - a

c r i t i q u e .

K e w

B u l l .

2 5 : 2 9 1 - 2 9 9 .

7 7 .

J e f f r e y ,

C . 1 9 8 2 .

K i n g d o m s ,

c o d e s a n d c l a s s i f i c a t i o n s . K e w

B u l l . 3 7 : 4 0 3 - 4 1 6 .

7 8 .

J o h n s o n , A . ,

A .

A d o u t t e ,

D . H .

L y n n ,

a n d T . C a v a l i e r - S m i t h .

1 9 9 0 .

P h y l o g e n y

a n d

e v o l u t i o n

o f

P r o t o z o a . Z o o l .

S c i .

7 ( S u p p l . ) : 1 7 8 - 1 8 8 .

7 8 a . J o h n s o n ,

P .

J . ,

C . E .

D ' O l i v e r i r a ,

T . E .

G o r r e l l ,

a n d M.

M u l l e r .

1 9 9 0 .

M o l e c u l a r

a n a l y s i s

o f

t h e

h y d r o g e n o s o m a l

f e r r e d o x i n

o f

t h e a n a e r o b i c

p r o t i s t

T r i c h o m o n a s

v a g i n a l i s .

P r o c . N a t l . A c a d .

S c i .

USA 8 7 : 6 0 9 7 - 6 1 0 1 .

7 8 b . K a r p o v ,

S .

A . 1 9 9 0 .

S y s t e m

o f

P r o t i s t a .

B i o l .

N a u c h . I s s l e d .

I n s t . ,

O m s k ,

R u s s i a .

( I n

R u s si a n w i t h

E n g l i s h

s u m m a r y . )

7 9 .

K a r p o v ,

S .

A . ,

a n d B . F . Z h u k o v .

1 9 8 0 .

R o s t r o m o n a s

a p p l a -

n a t a

g e n .

e t

s p .

n .

( Z o o m a s t i g o p h o r e a , P r o t o z o a ) ,

a

new

r e p r e s e n t a t i v e

o f f r e s h w a t e r f au n a .

Z o o l .

Z h .

5 9 : 1 7 3 3 - 1 7 3 5 .

7 9 a . K e l l e r , G . - A . ,

S .

K r i s a n s ,

S .

J .

G o u l d ,

J .

M.

S o m m e r ,

C .

C .

W a n g ,

W .

S c h l i e b s ,

W .

K u n a u ,

S .

B r o d y ,

a n d

S .

S u b r a m a n i .

1 9 9 1 .

E v o l u t i o n a r y

c o n s e r v a t i o n

o f a

m i c r o b o d y t a r g e t i n g

s i g n a l

t h a t

t a r g e t s p r o t e i n s

t o

p e r o x i s o m e s , g l y o x y s o m e s

a n d

g l y c o s o m e s .

J . C e l l

B i o l .

1 1 4 : 8 9 3 - 9 0 4 .

8 0 .

K i e s ,

L . ,

a n d

B .

P . K r e m e r .

1 9 9 0 .

P h y l u m

G l a u c o c y s t o p h y t a ,

V O L .

5 7 ,

1 9 9 3



9 9 2

CAVALIER-SMITH

p .

1 5 2 - 1 6 6 . I n

L . M a r g u l i s ,

J . 0 .

C o r l i s s ,

M . M e l k o n i a n ,

a n d

D .

J .

Chapman ( e d . ) ,

H a n d b o o k

o f P r o t o c t i s t a . J o n e s

B a r t l e t t ,

B o s t o n .

8 1 .

K i v i c ,

P . A . ,

a n d

P . L .

W a l n e .

1 9 8 4 .

An

e v a l u a t i o n

o f a p o s s i b l e



b e t w e e n

t h e

E u g l e n o p h y t a

a n d

K i -

n e t o p l a s t i d a .

O r i g i n s

L i f e

1 3 : 2 6 9 - 2 8 8 .

8 1 a . K r i s t i a n s e n ,

J .

1 9 9 3 . T h e

t n d e n t a t a p a r a s i t e o f

M a l l o m o n a s

t e i l i n g i i

( S y n u r o p h y c e a e ) - a new

d i n o p h y t e ? - o r

w h a t ? A r c h .

P r o t i s t e n k d .

1 4 3 : 1 9 5 - 2 1 4 .

8 1 b . K r y l o v ,

M. V . ,

A . A .

D o b r o v o i s k y ,

I .

V . I s s i ,

V . I .

M i c h a l e v i c h ,

C .

A . P o d l i p a e v ,

V .

V .

R e s h e t n y a k ,

L . I . S e r a v i n ,

V . I .

S t a r o b o g a t o v ,

C .

C .

S h u l m a n ,

a n d A .

V .

Y a n k o v s k y .

1 9 8 0 .

Ne w

a d v a n c e s

i n

t h e

s y s t e m

o f l o w e r o r g a n i s m s .

A c a d .

N a u k . SSSR

Z o o l .

I n s t . T r . 9 4 : 1 2 2 - 1 3 2 .

8 1 c . L a r s e n ,

J . ,

a n d

D .

J .

P a t t e r s o n .

1 9 9 1 . T h e

d i v e r s i t y

o f h e t e r o -

t r o p h i c

e u g l e n i d s ,

p .

2 0 5 - 2 1 7 .

I n

D . J .

P a t t e r s o n

a n d J .

L a r s e n

( e d . ) ,

T h e

b i o l o g y

o f


h e t e r o t r o p h i c f l a g e l l a t e s .

C l a r -

e n d o n

P r e s s ,

O x f o r d .

8 1 d . L a r s s o n ,

R . 1 9 8 6 . U l t r a s t r u c t u r e ,

f u n c t i o n ,

a n d


o f

m i c r o s p o r i d i a .

P r o g .

P r o t i s t o l .

1 : 3 2 5 - 3 9 0 .

8 2 .

L e e , J . J .

1 9 9 0 .

P h y l u m G r a n u l o r e t i c u l o s a

( F o r a m i n i f e r a ) ,

p .

5 2 4 - 5 4 8 .

I n L . M a r g u l i s ,

J .

0 . C o r l i s s , M.

M e l k o n i a n ,

a n d

D .

J .

C h a p m a n

( e d . ) ,

H a n d b o o k

o f

P r o t o c t i s t a . J o n e s

B a r t l e t t ,

B o s t o n .

8 3 .

L e e ,

J .

J . ,

S .

H . H u t n er , a n d

E .

C . B o v e e

( e d . ) .

1 9 8 5 . I l l u s t r a t e d

g u i d e

t o t h e

p r o t o z o a .

S o c i e t y o f p r o t o z o o l o g i s t s .

A l l e n

P r e s s ,

L a w r e n c e ,

K a n s .

8 4 . L e e ,

R . , a n d

P .

K u g r e n s .

1 9 9 1 .

K a t a b l e p h a r i s

o v a l i s ,

a c o l o u r -

l e s s f l a g e l l a t e

w i t h i n t e r e s t i n g

c y t o l o g i c a l

c h a r a c t e r i s t i c s . J .

P h y c o l .

2 7 : 5 0 5 - 5 1 3 .

8 4 a . L e e ,

R . ,

a n d

P . K u g r e n s .

1 9 9 2 .

R e l a t i o n s h i p

b e t w e e n

t h e


a n d

t h e

c i l i a t e s . M i c r o b i o l .

R e v . 5 6 : 5 2 9 - 5 4 2 .

8 4 b . L e e ,

R .

E . ,

C . M i l l e r - H u g h e s ,

a n d

P . K u g r e n s .

1 9 9 3 .

U l t r a -

s t r u c t u r e

o f

m i t o s i s a n d

c y t o k i n e s i s

i n t h e c o l o r l e s s

f l a g e l l a t e

K a t a b l e p h a r i s

o v a l i s S k u j a .

J .

E u k a r y o t i c

M i c r o b i o l .

4 0 : 3 7 7 -

3 8 3 .

8 5 .

L e e d a l e ,

G . F .

1 9 6 7 .

E u g l e n o i d f l a g e l l a t e s .

P r e n t i c e - H a l l ,

E n -

g l e w o o d C l i f f s ,

N . J .

8 6 .

L e e d a l e ,

G . F .

1 9 7 4 .

Ho w

m a n y

a r e t h e

k i n g d o m s

o f o r g a n -

i s m s ?

Taxon

3 2 : 2 6 1 - 2 7 0 .

8 6 a . L e i p e ,

D .

L . , J .

H . G u nd e r s o n,

T .

A .

N e r a d ,

a n d

M. L . S o g i n .

1 9 9 3 .

S m a l l s u b u n i t r i b o s o m a l RNA

o f

H e x a m i t a

i n f l a t a

a n d

t h e

q u e s t

f o r t h e

f i r s t

b r a n c h

i n t h e

e u k a r y o t i c

t r e e .

M o l .

B i o c h e m .

P a r a s i t o l .

5 9 : 4 1 - 4 8 .

8 7 . L e n a e r s ,

G . , C . S c h o l i n ,

Y . B h a u d ,

D .

S a i n t - H i l a i r e , a n d

M.

H e r z o g .

1 9 9 1 . A

m o l e c u l a r

p h y l o g e n y o f


p r o t i s t s

( P y r r h o p h y t a )

i n f e r r e d f r o m

t h e

s e q u e n c e

o f 2 4 S rRNA

d i v e r -

g e n t

d o m a i n s

D l a n d

D 8 .

J . M o l .

E v o l .

3 2 : 5 3 - 6 3 .

8 8 .

L e v i n e ,

N .

D .

1 9 8 5 .

P h y l u m

I I .


L e v i n e ,

1 9 7 0 , p .

3 2 2 - 3 7 4 .

I n J . J .

L e e , S .

H .

H u t n e r ,

a n d

E .

C .

B o v e e ( e d . ) ,

I l l u s t r a t e d g u i d e

t o

t h e

p r o t o z o a .

S o c i e t y

o f p r o t o z o o l o g i s t s .

A l l e n P r e s s ,

L a w r e n c e , K an s .

8 9 . L e v i n e ,

N . D . , J . 0 .

C o r l i s s ,

F .

E . G .

C o x ,

G .

D e r o u x , J . G r a i n ,

B . M. H o n i g b e r g ,

G .

F . L e e d a l e , A .

R . L o e b l i c h

I I I , J . L o m ,

D .

L y n n ,

E . G . M e r i n f e l d ,

F . C .

P a g e , G . P o l j a n s k y ,

V . S p r ag u e,

J .

V a v r a ,

a n d

F .

G .

W a l l a c e .

1 9 8 0 . A n e w l y

r e v i s e d c l a s s i f i c a t i o n

o f

t h e

p r o t o z o a .

J . P r o t o z o o l .

2 7 : 3 7 - 5 8 .

9 0 .

L i p s c o m b ,

D .

1 9 9 1 .

B r o a d c l a s s i f i c a t i o n :

t h e k i n g d o m s

a n d t h e

p r o t o z o a ,

p .

8 1 - 1 3 6 .

I n

J .

P .

K r e i e r a n d

J .

R .

B a k e r

( e d . ) ,

P a r a s i t i c

p r o t o z o a ,

2 n d e d . ,

v o l . 1 . A c a d e m i c

P r e s s , I n c . ,

S a n

D i e g o ,

C a l i f .

9 1 .

L o m , J .

1 9 9 0 . P h y l u m

M y x o z o a ,

p . 3 6 -5 1 . I n L .

M a r g u l i s ,

J . 0 .

C o r l i s s ,


a n d D . J . C h a p m a n ,

( e d . ) ,

Handbook

o f P r o t o c t i s t a . J o n e s B a r t l e t t ,

B o s t o n .

9 1 a . L u t h e r ,

A .

1 8 9 9 . U e b e r

C h l o r o s a c c u s ,

e i n e n e u e

G a t t u n g

d e r

S u s s w a s s e r a l g e n . B i h a n g

K .

S v e n .

V e t e n s k .

A c a d .

H a n d l i n g a r

2 4 ( 1 1 1 ,

1 3 ) : 1 - 2 2 .

9 2 .

L y n n ,

D . H . ,

a n d E . B . S m a l l .

1 9 9 0 . P h y l u m

C i l i o p h o r a , p .

4 9 8 - 5 2 3 .

I n L .

M a r g u l i s ,

J . 0 .

C o r l i s s ,


a n d D .

J .

C h a p m a n

( e d . ) ,

H a n d b o o k

o f

P r o t o c t i s t a . J o n e s

B a r t l e t t ,

B o s t o n .

9 2 a . M a i e r ,

U .

G .

1 9 9 2 . T h e f o u r g e n o m e s

o f t h e

a l g a P y r e n o m o n a s

s a l i n a

( C r y p t o p h y t a ) .

B i o S y s t e m s

2 8 : 6 9 - 7 3 .

9 3 .

M a i e r ,

U .

G . , C . J .

B .

H o f i n a n n ,

S .

E s c h b a c h ,

J .

W o l t e r s , a n d

G . L. I g l o i .

1 9 9 1 . D e m o n s t r a t i o n

o f n u c l e o m o r p h - e n c o d e d

e u k a r y o t i c

s m a l l

r i b o s o m a l

RNA i n

c r y p t o m o n a d s .

M o l .

G e n .

G e n e t . 2 3 0 : 1 5 5 - 1 6 0 .

9 4 . M a n o d o n ,

A . , a n d

A . R .

G r o s s m a n .

1 9 9 0 . S e q u e n c e

h o m o l o g y

b e t w e e n l i g h t

h a r v e s t i n g

p o l y p e p t i d e s

o f

p l a n t s

a n d t h e d i a t o m

P h a e o d a c t y l u m

t r i c o r n u t u m ,

p . 5 4 1 - 5 4 4 .

I n M .

B a l t s c h e f f s k y

( e d . ) ,

C u r r e n t

r e s e a r c h

i n

p h o t o s y n t h e s i s ,

v o l .

3 .

K l u w e r ,

D o r d r e c h t ,

T h e

N e t h e r l a n d s .

9 4 a . M a r c h a n t ,

H . J . ,

a n d H . A .

T h o m s e n .

P r y m n e s i o p h y t e s

i n

p o l a r

w a t e r s .

I n J . C .

G r e e n

a n d B .

S .

C .

L e a d b e a t e r

( e d . ) ,

T h e

p r y m n e s i o p h y t e

a l g a e , i n

p r e s s .

C l a r e n d o n P r e s s ,

O x f o r d .

9 5 .

M a r g u l i s ,

L . 1 9 7 1 . W h i t t a k e r ' s

f i v e k i n g d o m s

o f

o r g a n i s m s :

m i n o r

r e v i s i o n s s u g g e s t e d

b y

c o n s i d e r a t i o n s

o f

t h e o r i g i n o f

m i t o s i s .

E v o l u t i o n

2 5 : 2 4 2 - 2 4 5 .

9 6 .

M a r g u l i s ,

L . 1 9 7 4 .

F i v e - k i n g d o m


a n d

t h e o r i g i n

a n d e v o l u t i o n

o f

c e l l s .

E v o l .

B i o l . 7 : 4 5 - 7 8 .

9 7 .

M a r g u l i s , L . 1 9 8 1 .

S y m b i o s i s i n

c e l l e v o l u t i o n .

F r e e m an , S a n

F r a n c i s c o .

9 8 .

M a r g u l i s ,

L . ,

J .

0 . C o r l i s s ,

M.

M e l k o n i a n ,

a n d D . J .

Chapman

( e d . ) .

1 9 9 0 .

H a n d b o o k

o f


J o n e s

B a r t l e t t ,

B o s -

t o n .

9 9 .

M a r g u l i s ,

L . , a n d K .

V . S c h w a r t z .

1 9 8 8 .

F i v e

k i n g d o m s , 2 n d

e d . F r e e m a n , Ne w

Y o r k .

9 9 a . M a r v i n - S i k k e m a ,

F .

D . ,

M.

N . K r a a k ,

M.

V e e n h u i s ,

J .

C .

G o t t s c h a l ,

a n d

R . A .

P r i n s . 1 9 9 3 . T h e

h y d r o g e n o s o m a l

e n z y m e

h y d r o g e n a s e

f r o m t h e

a n a e r o b i c

f u n g u s

N e o c a l l i m a s t i x

s p .

L2

i s r e c o g n i z e d

b y

a n t i b o d i e s ,

d i r e c t e d

a g a i n s t t h e

C - t e r m i n a l

m i c r o b o d y

p r o t e i n

t a r g e t i n g

s i g n a l S K L .

E u r .

J . C e l l

B i o l .

6 1 : 8 6 - 9 1 .

9 9 b . M c F a d d e n ,

G . 1 9 9 3 . T h e

o r i g i n o f

t h e c r y p t o m o n a d

c e l l .

A d v .

B o t .

R e s .

3 1 : 1 0 0 - 1 2 1 .

9 9 c . M c F a d d e n ,

G . ,

P .

R .

G i l s o n ,

C . J . B . H o f b n a n n ,

G . J .

A d c o c k ,

a n d

U . - G . M a i e r .

D o u b l e

e n d o s y m b i o s i s

c r e a t e d

p h o t o s y n -

t h e t i c a m o e b a e .

S u b m i t t e d

f o r p u b l i c a t i o n .

9 9 d . M e d l i n ,

L . , H . J .

E l w o o d , S . S t i c k e l ,

a n d

M. L .

S o g i n .

1 9 8 9 .

T h e c h a r a c t e r i z a t i o n

o f

e n z y m a t i c a l l y - a m p l i f i e d

e u k a r y o t i c

1 6 s - l i k e rRNA

c o d i n g

r e g i o n s . G e n e

7 1 : 4 9 1 - 4 9 9 .

1 0 0 .

M e l k o n i a n , M.

1 9 9 0 . P h y l u m

C h l o r o p h y t a :

c l a s s P r a s i n o -

p h y c e a e ,

p .

6 0 0 - 6 0 7 .

I n

L .

M a r g u l i s ,

J .

0 . C o r l i s s , M.

M e l k o -

n i a n , a n d

D . J . C h a p m a n

( e d . ) , H a n d b o o k o f


J o n e s

B a r t l e t t ,

B o s t o n .

1 0 0 a . M o e s t r u p ,

0 . , a n d

R . A .

A n d e r s e n . 1 9 9 1 .

O r g a n i z a t i o n

o f

h e t e r o t r o p h i c

h e t e r o k o n t s , p .

3 3 3 - 3 6 0 . I n

D .

J .

P a t t e r s o n

a n d

J .

L a r s e n ( e d . ) ,

T h e b i o l o g y

o f f r e e - l i v i n g


f l a g e l -

l a t e s .

C l a r e n d o n

P r e s s , O x f o r d .

1 0 1 . M 6 h n ,

E . 1 9 8 4 . S y s t e m

u n d P h y l o g e n i e

d e r L e b e w e s e n ,

B a n d

1 .

S c h w e i t z e r b a r t ' s c h e

V e r l a g ,

S t u t t g a r t ,

G e r m a n y .

1 0 2 . M o o r e ,

R . C .

1 9 5 4 . K i n g d o m

o f

o r g a n i s m s n a m e d

P r o t i s t a .

J .

P a l e o n t o l .

2 8 : 5 8 8 - 5 9 8 .

1 0 2 a . M o r d e n ,

C .

W . , C .

F .

D e h w i c h e ,

M.

K u b s e l ,

a n d J .

D . P a l m e r .

1 9 9 2 . G e n e

p h y l o g e n i e s

a n d

t h e

e n d o s y m b i o t i c

o r i g i n o f p l a s -

t i d s .

B i o S y s t e m s

2 8 : 7 5 - 9 0 .

1 0 2 b . M u c h a l ,

U . S . ,

a n d S . D .

S c h w a r t z b a c h .

1 9 9 2 . C h a r a c t e r i z a t i o n

o f

a E u g l e n a

g e n e

e n c o d i n g a p o l y p r o t e i n

p r e c u r s o r

t o

t h e

l i g h t - h a r v e s t i n g


a / b - b i n d i n g

p r o t e i n

o f

p h o t o s y s -

t e m

I I . P l a n t

M o l .

B i o l .

1 8 : 2 8 7 - 2 9 9 .

1 0 3 . M u l l e r ,

M. 1 9 9 2 . E n e r g y

m e t a b o l i s m o f

a n c e s t r a l

e u k a r y o t e s :

a

h y p o t h e s i s b a s e d

o n

t h e

b i o c h e m i s t r y

o f

a m i t o c h o n d r i a t e

p a r -

a s i t i c p r o t i s t s .

B i o S y s t e m s

2 8 : 3 3 - 4 0 .

1 0 3 a . M f l l e r ,

0 . 1 7 8 6 .

A n i m a l c u l a i n f u s o r i a f l u v i a t i l i a

e t

m a r i n a .

H a v n i a e e t

L i p s i a e .

1 0 4 . M y l n i o w v ,

A . P .

1 9 9 0 . C h a r a c t e r i s t i c

f e a t u r e s o f t h e

u l t r a s t r u c -

t u r e

o f

c o l o u r l e s s f l a g e l l a t e

H e t e r o m i t a

s p . C y t o l o g i a

3 2 : 5 6 7 -

5 7 1 .

1 0 4 a . M y l n i k o v ,

A .

P . 1 9 9 1 . T h e


a n d b i o l o g y

o f s o m e

r e p r e s e n t a t i v e s

o f o r d e r

S p i r o m o n a d i d a

( p r o t o z o a ) .

Z o o l . Z h .

7 0 : 5 - 1 5 .

1 0 5 .

O ' K e l l y ,

C .

J .

1 9 9 2 . F l a g e l l a r

a p p a r a t u s

a r c h i t e c t u r e

a n d t h e

p h y l o g e n y

o f

g r e e n

a l g a e : c h l o r o p h y t e s ,

e u g l e n o i d s ,

g l a u -

c o p h y t e s ,

p .

3 1 5 - 3 4 5 .

I n

D .

M e n z e l

( e d . ) ,

C y t o s k e l e t o n

o f t h e

a l g a e .

CRC P r e s s , B o c a R a t o n ,

F l a .

1 0 6 . O ' K e l l y ,

C . J . 1 9 9 3 . T h e

j a k o b i d

f l a g e l l a t e s :

s t r u c t u r a l

f e a t u r e s

MICROBIOL. REV.



KINGDOM PROTOZOA AND

IT S

PHYLA

993

o f

J a k o b a ,

R e c l i n o m o n a s

a n d

H i s t i o n a

a n d

i m p l i c a t i o n s

f o r

t h e

e a r l y

d i v e r s i f i c a t i o n o f


J .

E u k a r y o t i c

M i c r o b i o l .

4 0 : 6 2 7 - 6 3 6 .

1 0 6 a . O ' K e l l y ,

C .

J . , a n d C .

B i l l a r d .

U n p u b l i s h e d .

1 0 7 .

O w e n ,

R . 1 8 5 8 .

P a l a e o n t o l o g y , p . 9 1 - 1 7 6 .

I n

T . S . T r a i l l ( e d . ) ,

E n c y c l o p e d i a B r i t a n n i c a , 8 t h e d . , v o l .

1 7 .

B l a c k , E d i n b u r g h .

1 0 8 .

O w e n ,

R .

1 8 5 9 .

P al a eo n t o lo g y . B la c k ,

E d i n b u r g h .

1 0 9 . P a g e , F . C .

1 9 8 7 . T h e


o f

' n a k e d ' a m o e b a e ( P h y -

l u m

R h i z o p o d a ) . A r c h .

P r o t i s t e n k d .

1 3 3 : 1 9 9 - 2 1 7 .

1 1 0 .

P a g e ,

F . C . , a n d R . L . B la nt o n. 1 9 8 5 . T h e H e t e r o l o b o s e a

( S a r c o d i n a : R h i z o p o d a ) ,

a n ew c l a s s

u n i t i n g

t h e

S c h i z o p y -

r e n i d a a n d t h e A c r a s i d a e ( A c r a s i d a ) .


2 1 : 1 2 1 -

1 3 2 .

1 1 0 a . P a l m e r , J . D .

1 9 9 3 . A

g e n e t i c

r a i n b o w o f

p l a s t i d s .

N a t u r e

( L o n d o n )

3 6 4 : 7 6 2 - 7 6 3 .

1 1 1 . P a t t e r s o n , C . 1 9 8 0 .

C l a d i s t i c s .

B i o l o g i s t

2 7 : 2 3 4 - 2 4 0 .

1 1 2 .

P a t t e r s o n ,

D .

J . 1 9 8 5 .

T h e f i n e


O p a l i n a

r a n a r u m

( f a m i l y O p a l i n i d a e ) ; o p a l i n i d

p h y l o g e n y

a n d


P r o -

t i s t o l o g i c a 2 1 : 4 1 3 - 4 2 8 .

1 1 3 . P a t t e r s o n , D .

J .

1 9 8 8 . T h e e v o l u t i o n o f P r o t o z o a .

Mem. I n s t .

O s w a l d o C r u z

8 3 ( S u p p l . 1 ) : 5 8 0 - 6 0 0 .

1 1 3 a . P a t t e r s o n ,

D .

J . 1 9 8 9 .

S t r a m e n o p i l e s : c h r o m o p h y t e s

f r o m a

p r o t i s t a n

p e r s p e c t i v e ,

p .

3 5 7 - 3 7 9 .

I n

J . C . G r e e n ,

B . S .

C .

L e a d b e a t e r ,

a n d

W .

C .

D i v e r

( e d . ) ,

T h e

c h r o m o p h y t e

a l g a e :

p r o b l e m s

a n d

p e r s p e c t i v e s .

C l a r e n d o n

P r e s s ,

O x f o r d .

1 1 4 .

P a t t e r s o n ,

D .

J .

1 9 9 0 .

J a k o b a

l i b e r a

( R u i n e n ,

1 9 3 8 ) , a h e t e r o -

t r o p h i c

f l a g e l l a t e

f r o m

d e e p

o c e a n i c

s e d i m e n t s . M a r . B i o l .

A s s o c .

U .

K .

7 0 : 3 8 1 - 3 9 3 .

1 1 4 a . P a t t e r s o n , D .

J .

1 9 9 3 .

T h e c u r r e n t

s t a t u s o f t h e f r e e - l i v i n g


f l a g e l l a t e s .

J .

E u k a r y o t i c

M i c r o b i o l . 4 0 : 6 0 6 - 6 0 9 .

1 1 5 . P a t t e r s o n , D . J . ,

a n d

T .

F e n c h e l . 1 9 9 0 .

M a s s i s t e r i a m a r i n a

L a r s e n P a t t e r s o n

1 9 9 0 ,

a

w i d e s p r e a d

a n d a b u n d a n t b a c t e -

r i v o r o u s

p r o t i s t

a s s o c i a t e d

w i t h

m a r i n e

d e t r i t u s . M a r .

E c o l .

P r o g .

S e r .

6 2 : 1 1 - 1 9 .

1 1 5 a . P a t t e r s o n , D . J . , a n d J . L a r s e n

( e d . ) . 1 9 9 1 . T h e

b i o l o g y

o f

f r e e - l i v i n g h e t e r o t r o p h i c f l a g e l l a t e s .

C l a r e n d o n

P r e s s ,

O x f o r d .

1 1 5 b . P a t t e r s o n , D .

J . ,

a n d

M. L .

S o g i n .

1 9 9 2 .

E u k a r y o t e

o r i g i n s

a n d

p r o t i s t a n d i v e r s i t y , p .

1 3 - 4 6 . I n

H . H a r t m a n a n d

K .

M a t s u n o

( e d . ) ,

T h e

o r i g i n

a n d e v o l u t i o n o f t h e c e l l . W o r l d S c i e n t i f i c

P u b l i s h i n g , S i n g a p o r e .

1 1 6 .

P a t t e r s o n ,

D .

J . ,

a n d M.

Z o l f f e l .

1 9 9 1 .

H e t e r o t r o p h i c f l a g e l l a t e s

o f u n c e r t a i n

t a x o n o m i c

p o s i t i o n ,

p .

4 2 7 - 4 7 6 .

I n

D .

J .

P a t t e r s o n

a n d J . L a r s e n

( e d . ) ,

T h e

b i o l o g y

o f



f l a g e l l a t e s .

C l a r e n d o n

P r e s s ,

O x f o r d .

1 1 6 a . P e r k i n s ,

F . 0 .

1 9 8 9 .

P h y l u m H a p l o s p o r i d i a , p .

1 9 - 2 9 .

I n

L .

M a r g u l i s ,

J .

0 .

C o r l i s s ,

M .

M e l k o n i a n ,

a n d D . J .

C h a p m a n

( e d . ) ,

H a n d b o o k o f


J o n e s

B a r t l e t t ,

B o s t o n .

1 1 7 .

P r i t c h a r d ,

A .

1 8 3 4 . T h e

n a t u r a l

h i s t o r y

o f a n i m a l c u l e s :

c o n -

t a i n i n g d e s c r i p t i o n s

o f a l l t h e

known

s p e c i e s

o f

I n f u s o r i a , p .

1 9 6 .

W h i t t a k e r ,

L o n d o n .

1 1 7 a . R a i k o v ,

I . B .

1 9 8 2 .

T h e

p r o t o z o a n

n u c l e u s :

m o r p h o l o g y

a n d

e v o l u t i o n .

S p r i n g e r - V e r l a g ,

V i e n n a .

1 1 7 b . R a i k o v ,

I . B . 1 9 9 2 . U n u s u a l

e x t r u s i v e

o r g a n e l l e s

i n

k a r y o r e l i c -

t i d

c i l i a t e s :

a n

a r g u m e n t

f o r t h e a n c i e n t

o r i g i n

o f t h e

g r o u p .

B i o S y s t e m s

2 8 : 1 9 5 - 2 0 1 .

1 1 7 c . R e m i l l a r d ,

S .

P . ,

E .

Y .

L a i ,

Y . Y .

L e v y ,

a n d C .

F u l t o n .

1 9 9 0 .

D i f f e r e n t i a l

e x p r e s s i o n

o f

a c a l c i n e u r i n

B

g e n e d u r i n g N a e g l e -

n a d i f f e r e n t i a t i o n . J .

C e l l

B i o l .

1 1 1 ( S u p p l . ) : 3 5 5 a .

1 1 8 .

R o t h m a l e r ,

W . 1 9 4 8 . U b e r

d a s n a t u r l i c h e

S y s t e m

d e r

O r g a n i s -

m e n .

B i o l . Z e n t r a l b l .

6 7 : 2 4 2 - 2 5 0 .

1 1 9 .

S a b b a t i n i ,

D .

D . ,

K .

B e n s c h ,

a n d R .

J .

B a r r n e t t .

1 9 6 3 . T h e

p r e s e r v a t i o n

o f

c e l l u l a r


a n d

e n z y m i c

a c t i v i t y b y

a l d e h y d e

f i x a t i o n .

J .

C e l l B i o l . 1 7 : 1 9 - 5 8 .

1 1 9 a . S a f f o ,

M.

1 9 8 1 . T h e

e n i g m a t i c p r o t i s t N e p h r o m y c e s .

B i o S y s -

t e m s

1 4 : 4 8 7 - 4 9 0 .

1 2 0 .

S a i t o u , N . ,

a n d

M. N e i .

1 9 8 7 . T h e

n e i g h b o r - j o i n i n g

m e t h o d :

a

n ew m e t h o d f o r

r e c o n s t r u c t i n g p h y l o g e n e t i c

t r e e s .

M o l . B i o l .

E v o l . 4 : 4 0 6 - 4 2 5 .

1 2 1 .

S c h l e g e l ,

M.

1 9 9 1 . P r o t i s t

e v o l u t i o n

a n d

p h y l o g e n y

a s

d i s -

c e r n e d f r o m s m a l l

s u b u n i t

r i b o s o m a l

RNA

s e q u e n c e c o m p a r -

i s o n s .

E u r .

J .

P r o t i s t o l . 2 7 : 2 0 7 - 2 1 9 .

1 2 2 .

S c h n e p f , E . ,

a n d M.

E l b r a c h t e r .

1 9 8 8 .

C r y p t o p h y c e a n - l i k e

d o u b l e - m e m b r a n e

b o u n d


i n t h e


D i -

n o p h y s i s

E h r e n b . :

e v o l u t i o n a r y ,


a n d

t o x i c o l o g i -

c a l

i m p l i c a t i o n s .

B o t . M a r .

1 0 1 : 1 9 6 - 2 0 3 .

1 2 3 .

S c h u s t e r ,

F . L . 1 9 9 0 .

P h y l u m

R h i z o p o d a , p .

3 - 1 8 . I n

L .

M a r g u l i s ,

J .

0 .

C o r l i s s ,

M.

M e l k o n i a n ,

a n d

D . J .

C h a p m a n

( e d . ) ,

H a n d b o o k

o f P r o t o c t i s t a .

J o n e s

B a r l e t t ,

B o s t o n .

1 2 3 a . S i b l e y ,

C .

G . ,

a n d

J .

E .

A h i q u i s t .

1 9 9 0 .

P h y l o g e n y

a n d

c l a s s i -

f i c a t i o n

o f

b i r d s :

a

s t u d y

i n m o l e c u l a r

e v o l u t i o n . Y a l e U n i v e r -

s i t y

P r e s s ,

Ne w

H a v e n ,

C o n n .

1 2 3 b . S i t t e ,

P .

1 9 9 3 .

S y m b i o g e n e t i c


c o m p l e x

c e l l s

a n d

c o m p l e x

p l a s t i d s .

E u r .

J .

P r o t i s t o l .

2 9 : 1 3 1 - 1 4 3 .

1 2 3 c . S k u j a ,

H .

1 9 3 9 .

B e i t r a g

zur

A l g e n f l o r a

L e t t l a n d s I I .

A c t a

H o r t i b o t . U n i v .

L a t .

1 V 1 2 : 4 1 - 1 6 9 .

1 2 4 .

S l e i g h ,

M.

A . ,

J .

D .

D o d g e ,

a n d D .

J .

P a t t e r s o n . 1 9 8 4 .

K i n g d o m

P r o t i s t a .

I n R . S . K .

B a r n e s

( e d . ) ,

A

s y n o p t i c


o f

l i v i n g o r g a n i s m s .

B l a c k w e l l ,

O x f o r d .

1 2 5 .

S l u i m a n ,

H .

J .

1 9 8 5 .

A

c l a d i s t i c

e v a l u a t i o n

o f t h e

l o w e r

a n d

h i g h e r

g r e e n p l a n t s ( V i r i d i p l a n t a e ) .

P l a n t

S y s t .

E v o l .

1 4 9 : 2 1 7 -

2 3 2 .

1 2 6 .

S m i t h ,

R . ,

a n d D .

J .

P a t t e r s o n .

1 9 8 6 .

A n a l y s i s

o f h e li o zo a n

i n t e r r e l a t i o n s h i p s :

an

e x a m p l e

o f t h e

p o t e n t i a l s

a n d l i m i t a t i o n s

o f


a p p r o a c h e s

t o t h e

s t u d y

o f

p r o t i s t a n

p h y l o g -

e n y .

P ro c. R . S o c . L o n d o n S e r .

B

2 2 7 : 3 2 5 - 3 6 6 .

1 2 7 .

S o g i n ,

M. L . 1 9 8 9 . E v o l u t i o n

o f

e u k a r y o t i c m i c r o o r g a n i s m s

a n d

t h e i r

s m a l l

s u b u n i t

r i b o s o m a l RNAs.

Am . Z o o l . 2 9 : 4 8 7 -

4 8 9 .

1 2 8 .

S o g i n ,

M.

L . ,

J .

H .

G u n d e r s o n ,

H .

J .

E l w o o d ,

R .

A .

A l o n s o ,

a n d

D .

A . P e a t t i e . 1 9 8 9 .

P h y l o g e n e t i c m e a n i n g

o f

t h e

k i n g d o m

c o n c e p t :

an u n u su a l r i b o s o ma l

RNA f r o m

G i a r d i a

l a m b l i a .

S c i e n c e 2 4 3 : 7 5 - 7 7 .

1 2 9 .

S p i e g e l ,

F .

1 9 9 0 .

P h y l u m

p l a s m o d i a l

s l i m e

m o u l d s : c l a s s P r o -

t o s t e l i d a ,

p .

4 8 4 - 4 9 7 .

I n L .

M a r g u l i s ,

J .

0 .

C o r l i s s ,

M. M e l k o -

n i a n ,

a n d D .

J .

C h a p m a n ( e d . ) ,

H a n d b o o k o f


J o n e s

B a r t l e t t ,

B o s t o n .

1 3 0 .

S t a n i e r ,

R . Y . 1 9 7 0 . Some

a s p e c t s

o f t h e

b i o l o g y

o f

c e l l s a n d

t h e i r

p o s s i b l e e v o l u t i o n a r y s i g n i f i c a n c e . S y m p .

S o c .

G e n .

M i c r o b i o l .

2 0 : 1 - 3 8 .

1 3 1 .

S w a n t o n ,

M.

T . ,

J .

M.

H e u m a n n ,

a n d

D . M. P r e s c o t t .

1 9 8 0 .

G e n e - s i z e d

DNA m o l e c u l e s

i n t h e m a c r o n u c l e i

o f

h y p o t r i c h s :

s i z e d i s t r i b u t i o n

a n d a b s e n c e o f

n i c k s . DNA o f

c i l i a t e d

p r o t o -

z oa

V I I I .

C h r o m o s o m a

7 7 : 2 1 7 - 2 2 7 .

1 3 2 .

T a y l o r ,

F .

J .

R . 1 9 7 6 .

F l a g e l l a t e p h y l o g e n y :

a

s t u d y

i n

con-

f l i c t s . J . P r o t o z o o l .

2 3 : 2 8 - 4 0 .

1 3 3 .

T a y l o r ,

F .

J .

R .

1 9 7 8 .

P r o b l e m s

i n

t h e

d e v e l o p m e n t

o f

a n

e x p l i c i t

p h y l o g e n y

o f t h e

l o w e r


B i o S y s t e m s

1 0 : 6 7 -

8 9 .

1 3 4 .

T e s s i e r ,

L . - H . ,

M.

K e l l e r ,

R . L .

C h a n ,

R .

F o u r n i e r ,

J . - H .

W e i l ,

a n d

P .

I m b a u l t .

1 9 9 1 .

S h o r t l e a d e r

s e q u e n c e s m a y

b e

t r a n s -

f e r r e d

f r o m

s m a l l

RNAs

t o

p r e - m a t u r e

mRNAs

b y

t r a n s -

s p l i c i n g

i n

E u g l e n a .

EMBO

J . 1 0 : 2 6 2 1 - 2 6 2 5 .

1 3 5 .

T h e r i o t ,

E . 1 9 8 8 .

A r e v i e w o f S l u i m a n ' s

c l a d i s t i c


o f

g r e e n p l a n t s

w i t h

p a r t i c u l a r

r e f e r e n c e

t o

f l a g e l l a r

d a t a

a n d t o

l a n d

p l a n t o r i g i n s .

T a x o n 3 7 : 9 1 3 - 9 1 9 .

1 3 6 .

T h o m s e n ,

H .

A . ,

K .

R .

B u c k ,

P . A .

B o l t ,

a n d

D .

L .

G a r r i s o n .

1 9 9 1 . F i n e s t r u c t u r e

a n d

b i o l o g y

o f

C r y o t h e c o m o n a s g e n .

n o v .

( P r o t i s t a ,

i n c e r t a e

s e d i s )

f r o m t h e i c e

b i o t a . C a n .

J . Z o o l .

6 9 : 1 0 4 8 - 1 0 7 0 .

1 3 7 .

T r i e m e r ,

R .

E . ,

a n d

M. A .

F a r m e r . 1 9 9 1 .

An u l t r a s t r u c t u r a l

c o m p a r i s o n

o f t h e

m i t o t i c

a p p a r a t u s , f e e d i n g a p p a r a t u s , f l a g e l -

l a r

a p p a r a t u s

a n d


i n

e u g l e n o i d s

a n d

k i n e t o p l a s -

t i d s .

P r o t o p l a s m a

1 6 4 : 9 1 - 1 0 4 .

1 3 7 a . T r i e m e r ,

R .

E . ,

a n d M. A . F a r m e r .

1 9 9 1 . T h e u l t r a s t r u c t u r a l


o f t h e

h e t e r o t r o p h i c e u g l e n i d s

a n d

i t s e v o l u t i o n -

a r y

i m p l i c a t i o n s ,

p .

1 8 3 - 2 0 4 .

I n D .

J .

P a t t e r s o n

a n d

J .

L a r s e n

( e d . ) ,

T h e

b i o l o g y

o f

f r e e - l i v i n g h e t e r o t r o p h i c f l a g e l l a t e s .

C l a r -

e n d o n

P r e s s ,

O x f o r d .

1 3 8 .

T r i e m e r ,

R .

E . ,

a n d

D .

W . O t t .

1 9 9 0 . U l t r a s t r u c t u r e

o f

D i p l o n e m a

a m b u l a t o r

L a r s e n

P a t t e r s o n

( E u g l e n o z o a )

a n d

i t s


t o

I s o n e m a .

E u r .

J .

P r o t i s t o l .

2 5 : 3 1 6 - 3 2 0 .

1 3 9 .

T u r n e r , S . ,

T .

B u r g e r - W i e r s m a ,

S .

J .

G i o v a n n o n i ,

L . R .

M u r ,

a n d N .

R . P a c e .

1 9 8 9 . T h e


o f a

p r o c h l o r o p h y t e

P r o c h l o r o t h r i x

h o l l a n d i c a

t o

g r e e n c h l o r o p l a s t s .

N a t u r e

( L o n -

d o n )

3 3 7 : 3 8 0 - 3 8 2 .

1 3 9 a . V i s c o g l i o s i ,

E . ,

H .

P h i l i p p e ,

A .

B a r o i n ,

R .

P e r a s s o ,

a n d

G .

V O L .

5 7 ,

1 9 9 3




B r u g e r o l l e . 1 9 9 3 . P h y l o g e n y

o f


b a s ed o n

p a r t i a l

s e q u e n c e s o f

l a r g e s u b u n i t

rRNA

a n d

o n

c l a d i s t i c

a n a l y s i s

o f

m o r p h o l o g i c a l

d a t a .

J . E u k a r y o t i c

M i c r o b i o l .

4 0 : 4 1 1 - 4 2 1 .

1 4 0 .

V i v i e r , E . ,

a n d

I . D e s p o r t e s .

1 9 9 0 . P h y l u m A p i c o m p l e x a , p .

5 4 9 - 5 7 7 .

I n

L . M ar g u l i s, J .

0 . C o r l i s s , M. M e l k o n i a n ,

a n d

D . J .

Chapman ( e d . ) , H a n d b o o k o f


J o n e s B a r t l e t t ,

B o s t o n .

1 4 1 .

V 0 r s ,

N .

1 9 8 8 .

D i s c o c e l i s s a l e u t a

g e n .

n o v .

e t

s p .

n o v .

( P r o t i s t a

i n c e r t a e s e d i s ) - a

n ew


m a r i n e

f l a g e l l a t e . E u r . J .

P r o t i s t o l . 2 3 : 2 9 7 - 3 0 8 .

1 4 1 a . V 0 r s ,

N .

1 9 9 2 .

U l t r a s t r u c t u r e

a n d

a u t e c o l o g y

o f t h e m a r i n e

h e t e r o t r o p h i c f l a g e l l a t e

L e u c o c r y p t o s

m a n n a

( B r a e r u d )

B u t c h e r 1 9 6 7

( K a t a b l e p h a r i d a c e a e / K a t a b l e p h a r i d a e ) ,

w i t h a

d i s c u s s i o n o f

t h e

g e n e r a

L e u c o c r y p t o s a n d

K a t a b l e p h a r i s l

K a t h a b l e p h a r i s .

E u r . J .

P r o t i s t o l .

2 8 : 3 6 9 - 3 8 9 .

1 4 1 b .V 0r s , N .

1 9 9 3 .

M a r i n e

h e t e r o t r o p h i c a m o e b a e , f l a g e l l a t e s a n d

h e l i o z o a

f r o m B e l i z e

( C e n t r a l

A m e r i c a ) a n d T e n e r i f e ( C a n a r y

I s l a n d s ) ,

w i t h

d e s c r i p t i o n s

o f

new

s p e c i e s ,

L u f f i s p h a e r a b u l b -

o c h a e t e

N .

S p . ,

L .

l o n g i h a s t i s N .

S p . , L .

t u m f o r m i s

N .

S p .

a n d P a u l i n e l l a i n t e r m e d i a N .

S p . J . E u k a r y o t i c

M i c r o b i o l .

4 0 : 2 7 2 - 2 8 7 .

1 4 1 c . V o s s b r i n c k ,

C .

R . ,

a n d P .

D i M a r i a .

P e r s o n a l c o m m u n i c a t i o n .

1 4 2 . V o s s b r i n c k , C .

R . ,

J .

V . M a d d o x , S .

F r i e d m a n ,

B .

A .

D e b r u n -

n e r - V o s s b r i n c k ,

a n d C . R . W o e s e .

1 9 8 7 .

R i b o s o m a l

RNA

s e q u e n c e

s u g g e s t s

t h a t


a r e

e x t r e m e l y

a n c i e n t


N a t u r e

( L o n d o n )

3 2 6 : 4 1 1 - 4 1 4 .

1 4 3 .

V o s s b r i n c k ,

C . R . ,

a n d C . R .

W o e s e .

1 9 8 6 .

E u k a r y o t i c r i b o -

s o m e s

t h a t

l a c k a 5 . 8 s RNA. N a t u r e ( L o n d o n ) 3 2 0 : 2 8 7 - 2 8 8 .

1 4 3 a . W a i n w r i g h t ,

P .

O . ,

G . H i n k l e , M.

L .

S o g i n , a n d

S .

K .

S t i c k e l .

1 9 9 3 .

M o n o p h y l e t i c o r i g i n s

o f

t h e

M e t a z o a : a n


l i n k w i t h

F u n g i .

S c i e n c e 2 6 0 : 3 4 0 - 3 4 2 .

1 4 4 .

W e s t , G .

S . ,

a n d F . E .

F r i t s c h .

1 9 3 2 . A t r e a t i s e

o n t h e

B r i t i s h

f r e s h w a t e r

a l g a e . C a m b r i d g e U n i v e r s i t y

P r e s s , C a m b r i d g e .

1 4 4 a . W h a t l e y , J . M . , P . J o h n , a n d

F .

R . W h a t l e y.

1 9 7 9 . From

e x t r a c e l l u l a r

t o i n t r a c e l l u l a r : t h e e s t a b l i s h m e n t

o f m i t o c h o n -

d r i a a n d c h l o r o p l a s t s . P r o c . R .

S o c .

L o n d o n S e r .

B

2 0 4 : 1 6 5 -

1 8 7 .

1 4 5 . W h i s l e r , H . C . 1 9 9 0 . I n c e r t a e s e d i s :

E l l o b i o p s i d a , p .

7 1 5 - 7 1 9 .

I n L . M a r g u l i s , J .

0 . C o r l i s s ,

M.

M e l k o n i a n ,

a n d D . J .

Chapman

( e d . ) ,

H a n d b o o k o f P r o t o c t i s t a . J o n e s B a r t l e t t ,

B o s t o n .

1 4 6 . W h i t t a k e r , R . H .

1 9 5 9 .

On t h e

b r o a d c l a s s i f i c a t i o n

o f

o r g a n -

i s m s . Q . R e v . B i o l . 3 4 : 2 1 0 - 2 2 6 .

1 4 7 . W h i t t a k e r , R . H .

1 9 6 9 . Ne w c o n c e p t s

o f

k i n g d o m s o f o r g a n -

i s m s . S c i e n c e

1 6 3 : 1 5 0 - 1 6 0 .

1 4 8 . W i l h e l m , C .

1 9 8 7 . T h e e x i s t e n c e

o f

c h l o r o p h y l l c i n t h e

c h l

b - c o n t a i n i n g ,

l i g h t - h a r v e s t i n g

c o m p l e x o f

t h e

g r e e n a l g a

M a n t o n i e l l a s q u a m a t a ( P r a s i n o p h y c e a e ) .

B o t . A c t a 1 0 1 : 7 -

1 0 .

1 4 8 a . W i l l i a m s o n ,

D . H .

1 9 9 3 .

M i cr o b i al m i t o ch o n dr i a l genomes-

w i n d o w s

o n o t h e r

w o r l d s , p .

7 3 - 1 0 6 .

I n P .

M.

A .

B r o d a , S . G .

O l i v e r ,

a n d

P . F .

G . S i m s

( e d . ) ,

T h e

e u k a r y o t i c g e n o m e .

C a m b r i d g e U n i v e r s i t y P r e s s , C a m b r i d g e .

1 4 8 b . W i l l i a m s o n ,

D .

H .

P e r s o n a l

c o m m u n i c a t i o n .

1 4 9 . W o e s e , C .

R . , a n d G . F o x . 1 9 7 7 .

T h e

c o n c e p t

o f

c e l l u l a r

e v o l u t i o n . J .

M o l .

E v o l .

1 0 : 1 - 6 .

1 4 9 a . W o e s e , C .

R . , 0 .

K a n d l e r ,

a n d M.

L . W h ee l i s.

1 9 9 0 . T o w a r d s

a

n a t u r a l

s y s t e m

o f

o r ga ni s ms : p r o p o s a l

f o r

t h e

d o m a i n s

A r c h a e a ,

B a c t e r i a ,

a n d

E u c a r y a .

P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA

8 7 : 4 5 7 6 - 4 5 7 9 .

1 5 0 .

W o l f , K . ,

a n d M. E .

M a r k i w .

1 9 8 4 .

B i o l o g y

c o n t r a v e n e s

t a x o n o m y

i n t h e

M y x o z o a :

n ew

d i s c o v e r i e s

s h o w

a l t e r n a t i o n

o f i n v e r t e b r a t e

a n d

v e r t e b r a t e h o s t s . S c i e n c e 2 2 5 : 1 4 4 9 - 1 4 5 2 .

1 5 1 . W o l t e r s , J .

1 9 9 1 . T h e

t r o u b l e s o m e

p a r a s i t e s - m o l e c u l a r a n d

m o r p h o l o g i c a l e v i d e n c e

t h a t


b e l o n g

t o t h e d i -

n o f l a g e l l a t e - c i l i a t e c l a d e . B i o S y s t e m s 2 5 : 7 5 - 8 3 .

M I CR O BI O L. R E V .

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