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On 21 December 1993 in the Khao Sok National Park, Surat Thani province, Thailand, an ecotourism party consisting of 8 people visited a vertical limes-tone karst cliff, 40 m tall and flanked by grown trees ≥ 20 m tall (Fig. 1). The ground between the cliff and the forest consisted of a mosaic of bushes and patches of barren soil. At about 14:00 h, the group was wal-king loosely in a line along the base of the cliff. The first author and David Buttle were the last in line, separated from the two local guides in the lead by a distance of approximately 30-40 m. Sudden loud calling triggered us to run rapidly up to the front of the group, where we discovered the rest of the party standing 2–3 m from a Tokay Gecko (Gekko gecko) of ca. 15 cm SVL and a Garden Flying Snake (Chrysope-lea paradisi) of about 120 cm TL, lying close together on the bare ground (Fig. 2). Because neither reptile was moving or visibly breathing, we presumed that both were dead and begun discussing possible scenarios that could have led to their demise, including whether the situation could have been staged by locals in order to achieve extra attention and monetary reward from

When predation and defense intermingle – A predation attempt by a Flying Snake on a Tokay Gecko interrupted

Konrad meBert & Andrew M. durso

SummaryPredation and defense behavior in reptiles can take many forms (Vitt & Caldwell 2009) and its outcome depends on the interaction between predator and prey, as well as on intrinsic and extrinsic factors (Durso & Mullin 2013). These can include the arrival of secondary predators, which are sometimes attracted by the commotion caused by the initial predation event (e.g., Hödl & Gollman 1986, De Toledo et al. 2009). A human passing by a predation event might be perceived as a threat by both predator and prey, and may complicate the interpretation of their subsequent behavior. The following report describes an unusual interaction between a Garden Flying Snake (Chrysopelea paradisi) and a Tokay Gecko (Gekko gecko) in southern Thailand in 1993. The reptiles were engaged in predation and defense behaviors, respectively, an account of which (Buttle 1994) originally reported as involving an Ornate Flying Snake (C. ornata). This correction and more complete details and interpretations are reported herein.

ZusammenfassungUnter den Reptilien können Jagd- und Verteidigungsverhalten eine Vielzahl von Formen annehmen (Vitt & Cald-well 2009), wobei der Ausgang abhängig ist vom Zusammenspiel zwischen Jäger und Beute wie auch von inhärenten und äußeren Faktoren. Ein Beobachter, der zufällig am Ort des Geschehens vorbeikommt, wird manchmal vom Jäger wie auch von der Beute als Bedrohung angesehen, und erschwert auf diese Weise die Interpretation des Verhaltens. Im Folgenden wird die ungewöhnliche Interaktion einer Paradies-Schmuckbaumnatter (Chrysopelea paradisi) und eines Tokehs (Gekko gecko) beschrieben. Auf diesen Vorfall wurde bereits früher kurz hingewiesen und die Schlange wurde fälschlicherweise als Chrysopelea ornata identifiziert (Buttle 1994). Hiermit beschreiben wir die Beobachtung im Detail und analysieren das ungewöhnliche Verhalten.

ecotourists (which was promptly and vehemently de-nied by the guides). We eventually realized that the jaws of the Tokay Gecko were latched onto the snake’s forebody, immediately posterior to which the snake’s body was bent at an unusually sharp angle, suggesting a broken spine (Fig. 3), which we speculated to be the cause of the snake’s immobility or death. The biting and holding power of Tokay Geckos is well known (Bartlett & Bartlett 1995, Pianka & Vitt 2003). After about four minutes, the first author approached the two motionless reptiles to within 1 m and took a few more photographs (Fig. 3). We finally decided to pick up both reptiles to produce a more photogenic set up later in the day. The first author walked around the still-motionless reptiles and knelt down when sud-denly, to his great surprise, the snake and the gecko separated and fled in opposite directions. Fortunately, the open terrain allowed us to apprehend both reptiles. Upon closer inspection, we found both individuals to be healthy, except for a superficial open wound on the snake’s forebody from the lizard’s bite (Fig. 4). Both reptiles were brought back to the bungalows of the

SAURIA, Berlin, 2014, 36 (3): 41–46

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national park for further photographs before releasing them back into their habitat.

What caused these two reptiles to lay motionless for approximately 5 minutes in front of 8 people at a distance of 1–3 m before trying to escape? Tree snakes of the genus Chrysopelea are well known predators of lizards (refs. in Das 2010, Minton & Das 2012), including large Tokay Geckos and other lizards (e.g., Grossmann 1999, Leong & Foo 2009, and nume-rous online photographs; links in Appendix 1). Not all attacks by flying snakes on Tokay Geckos are suc-

cessful (e.g., the gecko may be too large; online clip 1, Appendix 1), and large Tokay Geckos may even attack flying snakes (online clip 2, Appendix 1). Based on this information, we presume that the Garden Flying Snake tried to seize the Tokay Gecko somewhere in the canopy. During the struggle, both animals lost hold and fell together to the ground, where they remained for an unknown period of time until our arrival. The apparent lifelessness of both reptiles might have been a consequence of a hard impact upon landing from a high fall, during which the snake was fighting the gecko. In such a circumstance, the snake would likely have been unable to orchestrate a “soft” controlled “rolling” landing, whereby the tail touches the ground first, followed by a rolling motion of the body up to the head to reduce impact forces, absorb energy, and protect its head (Socha 2006, 2011). However, that such lightweight reptiles would both experience such “unlucky” shock or trauma appears unlikely. Rather, the gecko may have become temporarily paralyzed by a sub-lethal dose of the flying snake’s venom. Leong & Foo (2009) reported a similar predation attempt between Chrysopelea pelias and Gekko monarchus, whe-rein the gecko became limp after ca. 15–20 minutes due to the combined effects of the snake’s venom and sustained constriction.

Alternatively, the snake’s apparent immobility may represent a “freezing” behavior (see Brodie 1989; also photographic examples in Starace 1998 and online links in Appendix 2). Often when a snake moves across an open surface such as a road, it is extremely exposed, and its risk of detection by visual predators is signifi-cantly increased, (Cloudsley-Thompson 1994). To avoid detection when the nearest safe cover appears far, some snakes employ a “freezing” behavior upon encounter with potential large predators, including humans and oncoming vehicles that mimic predators (Andrews & Gibbons 2006). They suddenly stop crawling and remain motionless in an outstretched or zig-zag position. This might have been the case in

Fig. 1: Vertical karst cliffs flanked by grown trees of ≥ 20 m tall. Abb. 1: Vertikale Karstklippe umgeben von großwüch-sigen (≥ 20 m) Bäumen.

Fig. 2: Tokay Gecko (Gekko gecko) of ca. 15 cm SVL and Garden Flying Snake (Chrysopelea paradisi) of about 120 cm TL lying motionless on bare ground. Abb. 2: Ein circa 15 cm großer (KRL) Tokeh (Gekko gecko) und eine etwa 120 cm lange Paradies-Schmuckbaumnatter (Chrysopelea paradisi) liegen bewegungslos auf kahlem Grund.

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our observation, as the Garden Flying Snake would have had to flee across more than 5 m to the nearest cover. The temporary cessation of respiratory movements, as reported in death-feig-ning Eastern Hog-nosed Snakes (He-terodon platirhinos) by Burghardt (1991) and observed in both reptiles in our case, may enhance the effect of “freezing”.

Whether the immobility of our Garden Flying Snake represents a form of thanatosis (death feigning) cannot conclusively be answered. Thanatosis is often triggered by di-rect physical disturbance (touching and extended handling) from a pre-dator and presumably serves to re-duce interest in an apparently dead, unhealthy prey (Vogel & Han-Yuen 2010), but probably does not serve to reduce detection as in the “freezing” behavi-or. Both behaviors are employed when there is a low chance of a safe escape (e.g., large distance to next co-ver or when low temperatures prevent a quick escape; Mutoh 1983). In our situation there was no direct contact nor handling prior to encountering the lizard and the snake, and both reptiles were alert and tried to flee instead of remaining limp. Thus, thanatosis appears not to have been involved here.

The biting Tokay Gecko may have contributed to the apparent immobility of the Garden Flying Snake, as a safe escape for the snake became even more unli-kely when hindered by the lizard. A comparable case involving an approximately 120 cm Palawan Ratsnake (Coelognathus philippinus) and a Tokay Gecko was reported by Huang et al. (2008). In this case, the large Tokay Gecko had latched itself onto the mid-body of

the snake, which was struggling with the gecko and dragged it along as it moved, until it was killed by a local person.

Why the sudden escape attempt was evoked by the first author kneeing down, but not before, is unclear. Probably neither reptile perceived immobility as bene-ficial anymore as the potential threat from a large (hu-man) ‘predator’ crossed a threshold and triggered an escape response. It remains to restate that it is unusual to observe two reptiles that are actually involved in a deadly predation/defense interaction, lying motionless on bare ground for approximately 5 minutes, while human spectators stand around the scene at less than 2–3 m distance.

AcknowledgementsThanks to Herbert Billing and David Buttle for sharing our passion for field herpetology and joining the ecotouristic tour to Thailand.

Wenn Jagdverhalten und Verteidigung sich vermischen – Ein unterbrochener Beuteversuch einer Schmuckbaumnatter auf einen Tokeh

Fig. 3: Tokay Gecko biting the snake’s forebody. Abb. 3: Der Tokeh hat sich in den Vorderkörper der Schlange verbissen.

Am 21. Dezember 1993 besuchte eine Gruppe von Naturtouristen im Khao Sok National Park, Surat Thani Provinz, Thailand ein Gebiet mit einer 40 m hohen, vertikalen Kalkstein-Karstklippe, die von etwa 20 m hohen Bäumen flankiert war (Abb. 1). Das Ge-lände zwischen der Klippe und dem Wald war mit Büschen bestanden und ansonsten offen. Gegen etwa 14:00 Uhr entdeckten wir in etwa 2-3 m Entfernung

von unserer Gruppe einen Tokeh (Gekko gecko) von ca. 15 cm KRL und eine Paradiesschmuckbaumnat-ter (Chrysopelea paradisi) von etwa 120 cm GL, die nahe beieinander am Boden lagen (Abb. 2). Da beide Reptilien sich weder bewegten noch sichtbar atmeten, gingen wir davon aus, dass sie tot sind. Wir diskutier-ten mögliche Szenarien, die zu ihrem Tod hätten füh-ren können inklusive der Möglichkeit, dass die ganze

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Situation von einheimischen Führern gestellt worden war, um zusätzliche Aufmerksamkeit zu erregen und eventuell ein Extratrinkgeld zu erhalten (was prompt und vehement von den Führern verneint wurde). Nach einiger Zeit entdeckten wir, dass der Tokeh sich in den Vorderkörper der Schlange verbissen hatte. Beißkraft und das Haltevermögen von Tokehs ist gut bekannt (Bartlett & Bartlett 1995, Pianka & Vitt 2003). Da die Schlange nahe der Bissstelle ungewöhnlich ge-krümmt erschien, gingen wir davon aus, dass ihre Wir-belsäule gebrochen (Abb. 3) und dies der Grund für die Regungslosigkeit beziehungsweise den Tod sei. Nach einigen Minuten näherte sich der Erstautor den Tieren bis auf etwa 1 m und machte weitere Photografien (Abb. 3). Als er sich niederkniete, um die Tiere schliesslich aufzuheben, trennten sich die Reptilien plötzlich und unerwartet flohen sie in entgegen gesetzte Richtungen. Glücklicherweise gelang es uns die Tiere zu fangen. Beim genauen Hinsehen konnten wir feststellen, dass beide Reptilien gesund waren, abgesehen von einer Bissverletzung am Vorderkörper der Schlange (Abb. 4). Nach weiteren Aufnahmen wurden beide Tiere wieder im Originalbiotop ausgesetzt.

Es stellt sich nun die Frage, was hat die beiden Rep-tilien veranlasst, bewegungslos 5 Minuten liegen zu bleiben? Schmuckbaumnattern der Gattung Chryso-pelea sind als Echsenfresser (Ref. in Das 2010, Min-ton & Das 2012) inklusive Tokehs bekannt (siehe z. B. Grossmann 1999, Leong & Foo 2009 sowie die zahlreichen Belegfotos im Internet; Anhang 1). Nicht alle Angriffe von Schmuckbaumnattern auf Tokehs sind von Erfolg gekrönt und umgekehrt sind Angriffe

von großen Tokehs auf Schmuck-baumnattern bekannt (Online Clips 1 & 2, Anhang 1). Wir nehmen an, dass die Schmuck-baumnatter in der Baumkrone versucht hat, den Gecko zu er-beuten. Dabei kam es zu einem Gerangel, bei dem die Tiere den Halt verloren und auf den Boden fielen, wo sie regungslos liegen blieben. Die scheinbare Leblosig-keit der beiden Reptilien könnte eine Konsequenz des harten Auf-pralls sein. Typischerweise „lan-den” Schmuckbaumnattern mit dem Schwanz zuerst und führen dann Abrollbewegungen aus, die zur Verminderung und Absorp-tion der Aufprallenergie führen und den Kopf schützen (Socha 2006, 2011). Allerdings ist es

recht unwahrscheinlich, dass derart leichtgewichtigen Tieren einen Schock oder ein Trauma davontragen. Eine weitere Möglichkeit ist, dass der Gecko durch eine nicht tödliche Giftmenge zeitweilig gelähmt war. Leong & Foo (2009) berichten über einen Angriff einer Chrysopelea pelias auf einen Gekko monarchus, wobei der Gecko nach ca. 15–20 Minuten aufgrund von Giftwirkung und kontinuierlichem Strangulieren schwach wurde.

Alternativ könnte die offensichtliche Regungs-losigkeit auf Erstarrungsverhalten („freezing“) zu-rückzuführen sein (s. Brodie 1989; Photografien in Starace 1998 und online Links im Anhang 2). Dieses Verhalten legen insbesondere einige Schlangen an den Tag, um einer Entdeckung durch potentielle Feinde – darunter auch Menschen und herankom-menden Autos, die grosswüchsigen Feinden ähneln – zu entgehen, wenn schützende Deckung schwer oder nicht erreichbar ist. Typischerweise bleiben die Schlangen unvermittelt ausgestreckt regungslos liegen oder Verharren in einer Zick-Zack-Stellung (Cloudsley-Thompson 1994; Andrews & Gib-bons 2006). Im vorliegenden Fall, wäre die naheste Schutzdeckung für die Schmuckbaumnatter 5 m entfernt gewesen. Das Erstarrungsverhalten kann noch weiter gehen, indem die Atmung derart zu-rückgenommen wird, dass äußerlich keine Atmungs-bewegungen erkennbar sind, wie wir es bei beiden Reptilien beobachten konnten. Diese Erweiterung des Verhaltensmusters wurde von Burghardt (1991) für die Östliche Hakennasennatter (Heterodon pla-tirhinos) beschrieben.

Fig. 4: Garden Flying Snake with a wound behind the neck from the Tokay Gecko bite. Abb. 4: Schmuckbaumnatter mit Bissverletzung am hinteren Teil des Halses aufgrund des Geckobisses.

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Ob die Regungslosigkeit der Schmuckbaumnatter eine Form von Thanatosis (Vortäuschen des Todes) sein könnte, kann nicht eindeutig beantwortet werden. Dieses Verhalten wird oft durch direkte Störungen wie Berührung oder Fang durch einen Feind ausgelöst und dient wahrscheinlich dazu, ein totes bzw. krankes Beutetier vorzutäuschen (Vogel & Han-Yuen 2010), und nicht dazu, der eigentlichen Entdeckung zu ent-gehen wie dies beim Erstarren („freezing“) der Fall ist. Beide Verhaltensweisen treten dann auf, wenn die Chance, sicher zu entkommen, gering ist. Da vor un-serem Eintreffen weder die Schlange noch der Gecko in irgendeiner Weise gehandhabt wurden, und beide Tiere bei direkter Annäherung die Flucht ergriffen, spielt Thanatosis hier wahrscheinlich keine Rolle.

Der Biss des Tokehs könnte zur Regungslosigkeit der Schmuckbaumnatter beigetragen haben, da eine sichere Flucht aufgrund der Behinderung durch den Tokeh aussichtslos war. Über einen ähnlichen Fall be-richteten bereits Huang et al. (2008), wobei sich da-bei ein Tokeh in der Körpermitte in eine etwa 120 cm lange Palawan-Rattennatter (Coelognathus philippinus) verbissen hatte. Der Schlange gelang es selbst in der Fortbewegung nicht, sich des Tokehs zu entledigen.

Warum das Niederknien des Erstautors einen sofor-tigen Fluchtversuch beider Reptilien ausgelöst hat, ist unklar. Wahrscheinlich wurde durch die Annäherung eines großen „Feindes” (hier Mensch) eine Schwelle überschritten, die eine Fluchtreaktion zur Folge hat. Es bleibt zu betonen, dass die 5-minütige Regungs-losigkeit der Reptilien während eines Beutefang- und Verteidigungsvorgang trotz Anwesenheit von Beob-achtern in nur 2–3 m Abstand ungewöhnlich ist.

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Appendix 1Online links of interactions between flying snakes (Chrysopelea sp.) and Tokay (Gekko gecko) [Webseiten mit Interaktionen zwischen Schmuckbaumnattern (Chrysopelea sp.) und Tokehs (Gekko gecko)]— Photographs of flying snakes Chrysopelea spp. predating on

lizards, mostly Tokays, can be found on following websites: thailandsnakes.com, rhamphotheca.tumblr.com, factzoo.com, meblognature.blogspot.com, meblognature.blogspot.com, pbase.com, ecologyasia.com, rileypearce.com, flickr.com [Photographien von Schmuckbaumnattern Chrysopelea spp. beim Erbeuten von Echsen, meist Tokehs, sind auf den folgenden Webseiten zu finden: thailandsnakes.com, rham-photheca.tumblr.com, factzoo.com, meblognature.blogspot.com, meblognature.blogspot.com, pbase.com, ecologyasia.com, rileypearce.com, flickr.com]

— Online clip 1: unsuccessful attack of flying snake on large Tokay https://www.youtube.com/watch?v=8VkYrcavg18&-list=FLOLHcjiRejpWZ8_6jQwcFUgOnli[Online clip 1: erfolgloser Angriff einer Schmuckbaumnatter auf einen großen Tokeh https://www.youtube.com/watch?-v=8VkYrcavg18&list=FLOLHcjiRejpWZ8_6jQwcFUgOnli]

— Online clip 2: large Tokay attacks a flying snake, which already constricts another Tokay http://www.liveleak.com/view?i=86f_1319278521 [Online clip 2: Ein großer Tokeh attackiert eine Schmuckbaumnatter, die bereits ei-nen anderen Tokeh “würgt” http://www.liveleak.com/vie-w?i=86f_1319278521]

Appendix 2Snakes exposed on open surfaces and faced with an oncoming pre-dator often freeze and some even kink up (get into a into a thight zig-zag or narrow slalom shape), as shown by Starace (1998) for the Brown Sipo (Chironius fuscus) and Bird-eating Snake (Pseustes poecilonotus). Further photographic online examples are: [Schlangen, die sich im offenen Gelände befinden und eine dro-hende Gefahr bemerken, verfallen oft in eine Starre und verhar-ren in einer Zick-Zack-Haltung, wie dies von Starace (1998) Chironius fuscus und Pseustes poecilonotus dargestellt wird. Weitere photographische Beispiele finden sich im Internet unter:]Ratsnakes (Pantherophis spp.)

– http://www.fieldherpforum.com/forum/viewt-pic.ph-p?f=2&t=5442

– http://www.flickr.com/photos/74102791@N05/7390239130/in/photostream/

– http://fineartamerica.com/featured/kinky-kathy-gibbons.html

– http://photographyblog.dallasnews.com/2013/12/off-the-wall-kinda-kinky-rat-snake-adopts-a-defensive-posture-me-ant-to-make-it-harder-to-see.html/

– http://savvysavit.tumblr.com/– http://instagram.com/p/aivi24lUdD/#– http://goingtoseedinzone5.files.wordpress.com/2011/07/

img_39111.jpg

Gopher- and Bullsnakes [Kiefernnattern] (Pituophis spp.)– http://fcdn.mtbr.com/attachments/general-discussi-

on/711011d1342539949-snakes-post-your-pictures-sna-ke-road.jpg

– http://www.californiaherps.com/snakes/images/pcatenifer-sisk8102.jpg

– http://media.npr.org/assets/img/2013/03/05/bull-snake -on-385-1bee715c52fa6c94ba6e0c1e513ae-0fa2522e106-s6-c30.jpg

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Ringneck Snakes [Halsbandnattern] (Diadophis sp.)– http://www.herptrips.com/MO611/MO611p2.htm

Patch-nosed Snakes (Salvadora sp.)– http://www.flickr.com/photos/tommy750/7992665910/

Copperheads [Kupferkopf] (Agkistrodon contortrix)– http://www.snake-removal.com/copperhead.html

Konrad MebertSection of Conservation Biology, Department of Environmen-tal Sciences, University of BaselSt. Johanns-Vorstadt 10, 4056 Basel, Switzerlandkonradmebert@gmail.com

Andrew M. DursoDepartment of Biology, Utah State University5305 Old Main Hill, Logan, Utah, 84322USAamdurso@gmail.com

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