8/4/2019 Arcese Et Al., 1996 - Nest Predation by Cowbirds and Its Consequences for Passerine Demography

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P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USAV o l . 9 3 , p p . 4 6 0 8 - 4 6 1 1 , May 1 9 9 6E c o l o g y

N e s t p r e d a t i o n by c o w b i r d s and i t s c o n s e q u e n c e s f o rp a s s e r i n e demography( b r o o d p a r a s it is m / h o s t- p a r a si te e v o l u ti o n / M o l o th r u s a t er / M el o s p i z a m e l o di a )

P E T E R A R C E S E * , J A M E S N . M. S M I T H t , AND MARGRET I . HATCH** D e p a r t m e n t o f W i l d l i f e E c o l o g y , U n i v e r s i t y o f W i s c o n s i n , M a d i s o n , WI 5 3 7 0 6 - 1 5 9 8 ; a n d t C e n t r e f o r B i o d i v e r s i t y a n d D e p a r t m e n t o f Z o o l o g y , U n i v e rs i ty o fB r i t i s h C o l u m b i a , V a n c o u v e r , BC V6 T 1 Z 4C o m m u n i c a t e d b y G o r d o n H . O r i a n s , U n i v e r s i t y o f W a s h i n g t o n , S e a t t l e , W A , J a n u a r y 5 , 1 9 9 6 ( r e c e i v e d f o r r e v i e w J u l y 2 7 , 1 9 9 5 )ABSTRACT B r o o d p a r a s i t i s m b y b r o w n - h e a d e d c o w b i r d s( M o l o t h r u s a t e r ) r e d u c e s r e p r o d u c t i v e s u c c e s s i n many p a s s e -r i n e s t h a t n e s t i n f r a g m e n t e d h a b i t a t s a n d e c o l o g i c a l e d g e s ,w h e r e n e s t p r e d a t i o n i s a l s o common. We t e s t e d t h e h y p o t h e s i st h a t p a r a s i t i s m a n d p r e d a t i o n a r e o f t e n l i n k e d b e c a u s e c o w -b i r d s d e p r e d a t e n e s t s d i s c o v e r e d l a t e i n t h e h o s t ' s n e s t i n gc y c l e t o e n h a n c e f u t u r e o p p o r t u n i t i e s f o r p a r a s i t i s m . O v e r a2 0 - y e a r s t u d y p e r i o d , b r o o d p a r a s i t i s m b y c o w b i r d s w a s ap r e r e q u i s i t e t o o b s e r v i n g m a r k e d i n t e r - a n d i n t r a a n n u a lv a r i a t i o n i n t h e r a t e o f n e s t f a i l u r e i n a n i n s u l a r s o n g s p a r r o w( M e l o s p i z a m e l o d i a ) p o p u l a t i o n . N e s t f a i l u r e i n c re a s ed w i t h t h ea r r i v a l a n d l a y i n g r a t e o f c o w b i r d s a n d d e c l i n e d when c o w -b i r d s c e a s e d l a y i n g . T h e a b s e n c e o r r e m o v a l o f c o w b i r d sy i e l d e d t h e l o w e s t n e s t f a i l u r e r a t e s r e c o r d e d i n t h e s t u d y . T h ea b s e n c e o f c o w b i r d s a l s o c o i n c i d e d w i t h t h e a b s e n c e o f a no t h e r w i s e s t r o n g p o s i t i v e c o r r e l a t i o n b e t w e e n h o s t n u m b e r sa n d t h e a n n u a l r a t e o f n e s t f a i l u r e . H o s t n u m b e r s , c o w b i r dp a r a s i t i s m , a n d n e s t f a i l u r e may b e c o r r e l a t e d b e c a u s e c o w -b i r d s f a c i l i t a t e n e s t f a i l u r e r a t h e r t h a n c a u s e i t d i r e c t l y .H o w e v e r , a n e x p e r i m e n t m i m i c k i n g e g g e j e c t i o n b y c o w b i r d sd i d n o t a f f e c t n e s t f a i l u r e , a n d , c o n t ra r y t o t h e m a i n p r e d i c t i o no f t h e p r e d a t i o n f a c i l i t a t i o n h y p o t h e s i s , n a t u r a l l y p a r a s i t i z e dn e s t s f a i l e d l e s s o f t e n t h a n u n p a r a s i t i z e d n e s t s . H i g h e r s u r -v i v a l o f p a r a s i t i z e d n e s t s i s e x p e c t e d u n d e r t h e c o w b i r dp r e d a t i o n h y p o t h e s i s when f e m a l e c o w b i r d s d e f e n d a c c e s s t oh o s t s b ec a us e c o w bi r d s s h o ul d o f t e n d e p r e d a t e u n p a r a s i t i z e dn e s t s b ut s h o ul d n o t d e p r e d a t e n e s t s t h e y h a v e l a i d i n . W h e r ef e m a l e c o w b i r d s h a v e o v e r l a p p i n g l a y i n g a r e a s , we e x p e c tp a r a s i t i z e d n e s t s t o f a i l more o f t e n t h a n o t h e r s i f d i f f e r e n tc o w b i r d s o f t e n d i s c o v e r t h e same n e s t s . We s u g g e s t t h a t n e s tp r e d a t i o n b y c o w b i r d s r e p r e s e n t s a n a d a p t a t i o n f o r s u c c e s s f u lp a r a s i t i s m a n d t h a t c o w b i r d s i n f l u e n c e h o s t d e m o g r a p h y v i an e s t p r e d a t i o n .B r o w n - h e a d e d c o w b i r d s ( M o l o t h r u s a t e r ) a r e b r o o d p a r a s i t e so f o v e r 2 2 0 s p e c i e s o f N o r t h A m e r i c a n p a s s e r i n e s a n d a r et h o u g h t t o r e d u c e h o s t p r o d u c t i v i t y , m a i n l y b e c a u s e a d u l t sremove h o s t e g g s a n d n e s t l i n g s u s u r p h o s t p a r e n t a l c a r e ( 1 , 2 ) .N e s t p r e d a t i o n a l s o r e d u c e s p r o d u c t i v i t y i n c o w b i r d h o s t s , a n dp a r a s i t i s m a n d p r e d a t i o n h a v e b e e n j o i n t l y l i n k e d t o p o p u l a -t i o n d e c l i n e s i n s e v e r a l s p e c i e s , i n c l u d i n g t h r e a t e n e d a n de n d a n g e r e d n e o t r o p i c a l m i g r a n t s ( 3 - 9 ) . T h i s l i n k i s c u r r e n t l yb e l i e v e d t o b e a c o i n c i d e n t a l r e s u l t o f t h e p r e f e r e n c e s o f n e s tp r e d a t o r s a n d c o w b i r d s f o r f r a g m e n t e d h a b i t a t s a n d e c o l o g i c a le d g e s ( 1 0 - 1 5 ) .I n c o n t r a s t , w e h a v e a r g u e d t h a t c o w b i r d s r e g u l a r l y d e p r e -d a t e n e s t s t h a t a r e d i s c o v e r e d t o o l a t e i n t h e h o s t ' s n e s t i n gc y c l e t o b e s u i t a b l e f o r p a r a s i t i s m , b e c a u s e t h i s e n h a n c e s f u t u r el a y i n g o p p o r t u n i t i e s ( 1 6 , 1 7 ) . N e s t p r e d a t i o n may a l s o i m p r o v ea c o w b i r d ' s a b i l i t y t o s y n c h r o n i z e i t s o wn l a y i n g w i t h t h a t o f i t sh o s t . T h i s i s b e c a u s e m o s t c o m m o n h o s t s a r e t e r r i t o r i a l a n d ,

b a r r i n g r e n e s t i n g d i s p e r s a l , w i l l r e n e s t w i t h i n 5 - 7 d a y s o f n e s tf a i l u r e ( 1 , 8 , 1 8 - 2 3 ) . T h e p o t e n t i a l b e n e f i t s o f n e s t p r e d a t i o nt o c o w b i r d s a r e t h u s a n a l o g o u s t o t h o s e o f s e x u a l l y s e l e c t e di n f a n t i c i d e i n o t h e r s p e c i e s ( 2 4 , 2 5 ) . Our h y p o t h e s i s o f f e r s af u r t h e r e x p l a n a t i o n f o r l i n k s b e t w e e n n e s t p r e d a t i o n a n d b r o o dp a r a s i t i s m i n f r a g m e n t e d h a b i t a t s a n d n e a r e c o l o g i c a l e d g e s ,a n d i t s u g g e s t s t h a t t h e c u m u l a t i v e i m p a c t o f c o w b i r d s o n t h ed e m o g r a p h y o f t h e i r h o s t s i s g r e a t e r t h a n c u r r e n t l y a p p r e c i -a t e d . I n t h i s p a p e r w e t e s t s e v e r a l a s s u m p t i o n s a n d p r e d i c t i o n so f t h e c o w b i r d p r e d a t i o n h y p o t h e s i s .Our 2 0 - y e a r s t u d y o f c o w b i r d s a n d s o n g s p a r r o w s ( M e l o s p i z am e l o d i a ) i n v o l v e s a n i n s u l a r h o s t p o p u l a t i o n w i t h f e w r e s i d e n tp r e d a t o r s , o n e t o t h r e e v i s i t i n g c o w b i r d s , a n d a c o l o r - b a n d e dp o p u l a t i o n o f h o s t s ( 1 6 , 1 7 ) . Much w o r k o n t h i s p o p u l a t i o n h a sb e e n a i m e d a t u n d e r s t a n d i n g i t s d y n a m i c s , f o c u s i n g on a no b s e r v e d d e n s i t y - d e p e n d e n t d e c l i n e i n r e p r o d u c t i v e s u c c e s s( 1 6 , 1 7 , 2 6 , 2 7 ) . T h e k e y f a c t o r a f f e c t i n g t h i s d e c l i n e i s t h e r a t eo f n e s t f a i l u r e , w h i c h i n c r e a s e s w i t h p o p u l a t i o n s i z e ( 1 6 , 2 7 ) .T h u s , we r e c e n t l y h a v e w o r k e d t o d i s c o v e r w h a t c a u s e s n e s tf a i l u r e t o v a r y w i t h d e n s i t y a n d t o d e t e r m i n e i f c o w b i r d s p l a ya r o l e . D e t a i l s o f o u r s t u d y s i t e , s p e c i e s , m e t h o d s u s e d t o f i n da n d f o l l o w i n d i v i d u a l n e s t i n g a t t e m p t s , a n d o u r a p p r o a c h t os t a t i s t i c a l a n a l y s e s a r e g i v e n i n r e f s . 1 6 - 1 8 , 2 6 , a n d 2 7 .

RESULTS AND DISCUSSIONO u r r e s u l t s s h o w t h a t c o w b i r d p a r a s i t i s m was a p r e r e q u i s i t e t oo u r o b s e r v a t i o n o f m a r k e d i n t e r - a n d i n t r a a n n u a l v a r i a t i o n i nt h e r a t e o f n e s t f a i l u r e . I n 5 o f 1 9 y e a r s , w h e n c o w b i r d s w e r er a r e o r a b s e n t f r o m t h e i s l a n d , n e s t f a i l u r e w a s l o w a n di n d e p e n d e n t o f p o p u l a t i o n s i z e ( F i g . l a ) . N e s t f a i l u r e w a s a l s ol o w e r w h e n c o w b i r d s w e r e r a r e o r a b s e n t ( 2 0 . 4 0 % 1 . 5 0 % S E ,n = 5 y e a r s ) t h a n w h e n t h e y w e r e c o m m o n ( 3 1 . 7 0 % 4 . 9 0 %S E , n = 6 y e a r s ) , w h e n o n l y d a t a f r o m a s u b s e t o f y e a r s w i t ha s i m i l a r n u m b e r o f h o s t s was u s e d ( F i g . l a ; n u m b e r o f f e m a l e s= 4 - 5 0 ; t = 2 . 9 5 , d f = 7 . 7 , P = 0 . 0 1 9 ; t w o - s a m p l e t t e s t ; v a l u e sw e r e n o r m a l i z e d b y l o g i o t h e n w ei g h te d b y t h e s q u a r e r o o t o ft h e n u m b e r o f f e m a l e s t o r e d u c e e r r o r v a r i a t i o n i n a n n u a le s t i m a t e s o f f a i l u r e r a t e ) . M o r e o v e r , 84% o f t h e a n n u a l v a r i a t i o ni n n e s t f a i l u r e o v e r t h e e n t i r e s t u d y w a s a c c o u n t e d f o r b y t h es t a t i s t i c a l i n t e r a c t i o n o f p o p u l a t i o n s i z e a n d p a r a s i t i s m ( F i g . l b ) .T h i s o c c u rr ed b ec a u se c o w bi r d s v i s i t e d f o r l o n g e r p e r i o d s o f t i m ea n d l a i d more e g g s a s h o s t n u m b e r s i n c r e a s e d ( 1 7 ) .T e m p o r a l a n a l y s e s o f n e s t f a i l u r e w i t h i n s e a s o n s s h o w e d t h a tn e s t f a i l u r e r a t e s p e a k e d j u s t b e f o r e t h e l a y i n g o f t h e f i r s tc o w b i r d e g g , r e m a i n e d h i g h d u r i n g t h e c o w b i r d l a y i n g p e r i o d ,a n d t h e n d e c l i n e d a f t e r c o w bi r d s c e a se d l a y i n g ( F i g . 2 ) . I nc o n t r a s t , t h e r e was no s e a s o n a l v a r i a t i o n i n n e s t f a i l u r e i n y e a r sw h e n c o w b i r d s w e r e r a r e o r a b s e n t ( F i g . 2 ) .T h e c o w b i r d p r e d a t i o n h y p o t h e s i s a s s u m e s t h a t c o w b i r d sf i n d n e s t s o f u n k n o w n a g e . We t e s t e d t h i s b y p l a c i n g s e v e ns p a r r o w n e s t s w i t h two a d d l e d e g g s i n s i t e s u s e d i n p r i o r y e a r s .F i v e o f t h e s e n e s t s w e r e v i s i t e d b y c o w b i r d s w i t h i n 4 d a y s , a si n d i c a t e d b y p u n c t u r e m a r k s i n e g g s m a t c h i n g t h o s e i n e g g se j e c t e d f r o m p a r a s i t i z e d n e s t s . T h e s e m a r k s w e r e a l s o c o m m o n

4608

T h e p u b l i c a t i o n c o s t s o f t h i s a r t i c l e w e r e d e f r a y e d i n p a r t b y p a g e c h a r g ep a y m e n t . T h i s a r t i c l e m u s t t h e r e f o r e b e h e r e b y m a r k e d " a d v e r t i s e m e n t " i na c c o r d a n c e w i t h 1 8 U . S . C . 1 7 3 4 s o l e l y t o i n d i c a t e t h i s f a c t .

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P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA 9 3 ( 1 9 9 6 ) 4 6 0 9- o 06a)2 040

C 020L 0 .

0 250 500 7

v 0 . 6a )

C Do 0 . 2c0

I T 0 . 0L-50

Number o f f e m a l e s b r e e d i n g

F I G . 1 . ( a ) T h e f r a c t i o n o f n e s t s f a i l i n g b ef o re h a tc h v e r s u s t h en u m b e r o f b r e e d i n g f e m a l e s o n g s p a r r o w s f r o m 1 9 7 5 t o 1 9 9 4 ( n o d a t af o r 1 9 8 0 ) . S o l i d d i a m o n d s a r e 1 4 y e a r s w h e n f e m al e c o w bi rd s p a r a -s i t i z e d >5 n e s t s a nd w e r e p r e s e n t f o r p e r i o d s >29 d a y s . Opend i a m o n d s a r e 3 y e a r s when p a r a s i t e s w e r e a b s e n t n a t u r a l l y ( n = 2 ) o rr e m o v e d ( n = 1 ; a r r o w ) , p l u s 2 y e a r s when c o w b i r d s p a r a s i t i z e d o n l y1 n e s t a n d w en t u n o b s e r v e d . S o l i d l i n e s a r e t h e l e a s t - s q u a r e s f i t t o t h es o l i d d i a m o nd s a n d t h e 9 5 % c o n f i d e n c e i n t e r v a l s o n t h e s l o p e [ f r a c t i o no f n e s t s f a i l e d = 0 . 2 0 ( + ) 0 . 0 5 9 S E ) + 0 . 0 0 4 ( + 0 . 0 0 1 S E ) x n u m b e r o ff e m a l e s b r e e d i n g ; r 2 = 0 . 5 1 , F 1 , 1 2 = 1 2 . 7 0 , P = 0 . 0 0 4 ) ; t h e d o t t e d l i n ei s t h e f i t t o t h e o p e n d i a m o n d s [ f r a c t i o n o f n e s t s f a i l e d = 0 . 2 0 ( + 0 . 0 6 1S E ) - 0 ) . 0 0 1 ( + ( 0 . 0 0 2 S E ) x n u m b e r o f f e m a l e s b r e e d i n g ; r 2 = 0 . 0 6 , F 1 , 3= 0 . 1 8 , P = 0 . 7 0 ) . I n c l u d i n g p r e s e n c e / a b s e n c e o f c o w b i r d s i n ah e t e r o g e n e i t y o f s l o p e s a n a l y s i s o f c o v a r i a n c e g a v e a s i g n i f i c a n ti n c r e a s e i n f i t ( F I I ( , = 1 1 . 9 0 , P = 0 . 0 0 3 ) . ( b ) T h e a n n u a l f r a c t i o n o fn e s t s f a i l e d v e r s u s t h e n u m b e r o f f e m a l e s b r e e d i n g a n d t h e f r a c t i o n o fn e s t s p a r a s i t i z e d . T h e i n t e r a c t i o n b e t w e e n t h e l a t t e r t w o f a c t o r s a c -c o u n t e d f o r 8 4 % o f t h e a n n u a l v a r i a t i o n i n n e s t f a i l u r e [ f r a c t i o n o f n e s t sf a i l e d = ( 1 . 1 9 ( - 0 . 0 2 S E ) + 0 . 0 0 0 1 8 ( - 0 . 0 0 0 0 2 S E ) x ( n u m b e r o f f e m a l e sb r e e d i n g x f r a c t i o n o f n e s t s p a r a s i t i z e d ) ; F 1 , 1 7 = 9 1 . 2 8 , P < 0 . 0 0 0 1 ) .i n p l a s t i c i n e e g g s i n 2 7 2 n e s t s u s e d i n a r e l a t e d e x p e r i m e n t a ta m a i n l a n d s i t e ( J . N . M . S . , u n p u b l i s h e d r e s u l t s ) . D i r e c t o b s e r -v a t i o n s o f c o w b i r d n e s t s e a r c h i n g b e h a v i o r ( 2 8 ) a l s o s u p p o r tt h i s a s s u m p t i o n , a s d o s e v e r a l a c c o u n t s t h a t d e s c r i b e c o w b i r d sd e s t r o y i n g h o s t e g g s o r n e s t l i n g s ( r e f s . 2 9 - 3 1 ; J . M . S h e p p a r d ,p e r s o n a l c o m m u n i c a t i o n ) . O n M a n d a r t e I s l a n d we o b s e r v e dc o w b i r d s s e a r c h i n g t h r o u g h s h r u b b e r y a n d b e i n g c h a s e d f r o ml a t e i n c u b a t i o n n e s t s b y f e m a l e s o n g s p a r r o w s a n d f r o m n e s t sw i t h a l a r m - c a l l i n g n e s t l i n g s .As e x p e c t e d i f c o w b i r d s d e p r e d a t e n e s t s t o f a c i l i t a t e p a r a -s i t i s m , we f o u n d t h a t t h e a n n u a l n u m b e r o f c o w b i r d e g g s l a i dp r e d i c t e d t h e p o p u l a t i o n r a t e o f n e s t f a i l u r e ( F i g . 3 ) . F a i l u r er a t e i n c r e a s e d 0 . 8 % 0 . 1 % SE w i t h e a c h c o w b i r d e g g l a i d ,a b o v e t h e a m b i e n t r a t e o f 18% - 2 . 6 % SE i n t h e a b s e n c e o fp a r a s i t i s m . U s i n g r e g r e s s i o n a n d s t a t i s t i c a l l y c o n t r o l l i n g f o rt h e a n n u a l n u m b e r o f n e s t a t t e m p t s , we e s t i m a t e t h a t 1 . 4 1 0 . 1 6 SE ( t = 8 . 7 7 , P < 0 . 0 0 0 1 ) n e s t s f a i l e d f o r e a c h n e s tp a r a s i t i z e d .A c r i t i c a l p r e d i c t i o n o f t h e c o w b i r d p r e d a t i o n h y p o t h e s i s i st h a t p a r a s i t i z e d n e s t s w i l l s u r v i v e b e t t e r t h a n o t h e r s w h e nc o w b i r d s a r e t e r r i t o r i a l i n t h e i r n e s t i n g a r e a s . T h i s i s b e c a u s ec o w b i r d s s h o u l d o f t e n d e p r e d a t e u n p a r a s i t i z e d n e s t s b u ts h o u l d n o t d e p r e d a t e n e s t s t h e y h a v e l a i d i n . O n t h e c o n t r a r y ,w h e n s e v e r a l c o w b i r d s l a y i n t h e s a m e a r e a , we e x p e c t p a r a -s i t i z e d n e s t s t o f a i l more o f t e n t h a n o t h e r s , b e c a u s e d i f f e r e n t

P r i o r P r i o rWeek D u r i n g A f t e rP e r i o d

F I G . 2 . T h e f r a c t i o n o f n e s t s f a i l e d i n r e l a t i o n t o c o w b i r d l a y i n g ." P r i o r " i n c l u d e s n e s t s i n i t i a t e d >7 d a y s b e f o r e t h e f i r s t c o w b i r d e g gw a s l a i d ; " p r i o r w e e k " i n c l u d e s n e s t s i n i t i a t e d i n t h e 7 d a y s b e f o r e t h ef i r s t c o w b i r d e g g , c o r r e s p o n d i n g t o a t y p i c a l p e r i o d b e t w e e n a f a i l u r ea n d r e n e s t i n g a t t e m p t ( 7 ) ; " d u r i n g " i n c l u d e s n e s t s i n i t i a t e d d u r i n gc o w b i r d l a y i n g ; a n d " a f t e r " i n c l u d e s n e s t s i n i t i a t e d a f t e r t h e l a s tc o w b i r d e g g w a s l a i d . S o l i d s q u a r e s a r e 1 4 y e a r s w h e n c o w b i r d sp a r a s i t i z e d >5 n e s t s ( s e e F i g . 1 ) ; o p e n s q u a r e s a r e 3 y e a r s w h e nc o w b i r d s w e r e a b s e n t ; a n d o p e n s q u a r e s w i t h x ' s a r e 2 y e a r s w h e nc o w b i r d s p a r a s i t i z e d o n l y o n e n e s t . T h e m e d i a n d a t e s o f th e f i r s t a n dl a s t c o w bi r d e g g i n 1 4 y e a r s when p a r a s i t i s m w a s common w e r e u s e dt o g r o u p n e s t s i n o t h e r y e a r s . B a r s g i v e 95% b i n o m i a l c o n f i d e n c ei n t e r v a l s . F a i l u r e v a r i e d b y p e r i o d when c o w b i r d s w e r e common ( G =1 7 . 4 2 , n = 1 2 6 8 , d f = 3 , P < 0 . 0 0 1 ) b u t n o t w h e n r a r e ( G = 0 . 1 8 , n= 1 3 6 , d f = 3 , P = 0 . 9 8 ) o r a bs en t ( G = 0 . 7 8 , n = 2 2 9 , d f = 3 , P =0 . 8 6 ) , o r w i t h t h e l a t t e r c a t e g o r i e s p o o l e d ( G = 0 . 8 0 , d f = 3 , P = 0 . 8 5 ) .I n a l o g - l i n e a r a n a l y s i s o f t h e e f f e c t o f p a r a s i t i s m a n d p e r i o d o n t h ef r e q u e n c y o f n e s t f a i l u r e , o n l y th e f u l l m o d e l w i t h a l l i n t e r a c t i o n t e r m sy i e l d e d a n o n s i g n i f i c a n t l a c k o f f i t t o t h e d a t a ( 3 2 ) . T h e i n t e r a c t i o nb e t w e e n f a i l u r e a n d c o w b i r d p r e s e n c e w a s h i g h l y s i g n i f i c a n t ( G =4 6 . 9 2 , d f = 1 , P < 0 . 0 0 0 1 ) .c o w b i r d s w i l l b e more l i k e l y t o d i sc o v er t he s a m e n e s t . Whenf e m a l e c o w bi r d s d i sc o v er t he s a m e nest a n d b y c h a n c e h a v es i m i l a r l a y i n g s c h e d u l e s , m u l t i p l e p a r a s i t i s m may r e s u l t ; o t h -e r w i s e , l a t e r - a r r i v i n g f e m a l es s h o u l d o f t e n c a u s e n e s t f a i l u r e .O n M a n d a r t e I s l a n d , s e v e r a l l i n e s o f e v i d e n c e s u g g e s t t h a tf em a l e c o wb ir d s d e f en d m o r e o r l e s s e x c l u s i v e a c c e s s t o t h ei s l a n d , o r , i n y e a r s o f v er y h i g h h o s t d e n s i t y , t o p o r t i o n s o f i t( 1 7 ) . T h u s , a s p r e d i c t e d a b o v e , we f o u n d t h a t 72% o f 2 4 3p a r a s i t i z e d n e s t s s u r v i v e d t o h a t c h v e r s u s 64 % o f 6 5 1 c o n t r o l s( G = 6 . 0 2 , d f = 1 , P = 0 . 0 1 4 ; l i k e l i h o o d r a t i o t e s t ; t h e n u m b e ro f n e s t s i n i t i a t e d i n t h e p e r i o d f r o m 7 d a y s b e f o r e t h e f i r s tc o w b i r d e g g b e i n g l a i d t o t h e l a s t d a y o f c o w b i r d l a y i n g i n e a c ho f 1 6 s e a s o n s w h e n p a r a s i t i s m o c c ur re d w a s u s e d t o c o n t r o l f o rp e r i o d ; s e e F i g . 3 ) . T h e mean s u r v i v a l r a t e o f p a r a s i t i z e d n e s t s( 0 . 7 8 0 . 0 3 S E ) a l s o e x c e e d e d t h a t o f c o n t r o l s ( 0 . 7 0 + 0 . 0 5S E ) w i t h n e s t s p o o l e d b y y e a r ( P = 0 . 0 4 8 , n = 1 6 y e a r s ;W i l c o x o n m a t c h e d - p a i r s t e s t ) .O ne a l t e r n a t e h y p o t h e s i s f o r p o s i t i v e c o r r e l a t i o n s b e t w e e np a r a s i t i s m a n d p r e d a t i o n i s t h a t c o w b i r d s f a c i l i t a t e f a i l u r e v i at h e i r a c t i v i t i e s a t h o s t n e s t s ( 1 6 ) . F o r e x a m p l e , c o w b i r d s o f t e ne j e c t h o s t e g g s p r i o r t o l a y i n g t h e i r own ( 3 3 - 3 5 ) , a n d t h e s e e g g sc o u l d a t t r a c t p r e d a t o r s . S c o t t e t a l . ( 3 6 ) r e p o r t f i n d i n g 3 9 e g g s

0 . 62 o 0 . 4a )Dcc 0 . 2C)o 4c D1 )

1 5 . 0 3 0 . 0 4 5 . 0Number o f c o w b i r d eggs l a i d

F I G . 3 . T h e a n n u a l f r a c t i o n o f n e s t s f a i l e d v e r s u s th e n u m b e r o fc o w b i r d e g g s l a i d ( r 2 = 0 . 7 7 , F i , 1 7 = 5 7 . 9 2 , P < 0 . 0 0 0 1 ) .

1 1 01 3

D I M D p

E c o l o g y : A r c e s e e t a l .

. v * I-0

I

8/4/2019 Arcese Et Al., 1996 - Nest Predation by Cowbirds and Its Consequences for Passerine Demography

3/4

P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA 9 3 ( 1 9 9 6 )b e l o w 2 8 n e s t s o f c a r d i n a l s ( C a r d i n a l i s c a r d i n a l ) a n d 1 1 o t h e ri n s t a n c e s o f c o w b i r d s d r o p p i n g e g g s n e a r n e s t s . We o f t e nf o u n d e j e c t e d e g g s n e a r p a r a s i t i z e d s p a r r o w n e s t s b u t d i d n o tr e c o r d t h e i nc i de nc e o f t h i s b e h a v i o r s y s t e m a t i c a l l y .To e x p l o r e t h e p o s s i b i l i t y t h a t e g g e j e c t i o n f a c i l i t a t e s n e s tf a i l u r e , we s i m u l a t e d i t a t a c t i v e s p a r r o w n e s t s b y p l a c i n g a n e g gf r o m a f a i l e d n e s t o n t h e g r o u n d , 1 m f r o m t h e e x p e r i m e n t a ln e s t i n a d i r e c t i o n d e t e r m i n e d a t r a n d o m . " E j e c t e d " e g g s w e r ep u n c t u r e d t w i c e w i t h a p i n t o s i m u l a t e c o w b i r d h a n d l i n g . N e s t sw e r e d e s i g n a t e d a l t e r n a t e l y a s e x p e r i m e n t a l s o r c o n t r o l s i ne a r l y i n c u b a t i o n a n d v i s i t e d d a i l y t o m o n i t o r s u r v i v a l t h r o u g hd a y 6 o f n e s t l i n g a g e . H o w e v e r , we f o un d n o d i f f e r e n c e i n t h ef a i l u r e r a t e o f n e s t s w i t h e x p e r i m e n t a l l y e j e c t e d e g g s v e r s u sc o n t r o l s ( 7 % o f 1 4 e x p e r i m e n t a l a n d 15% o f 1 3 c o n t r o l n e s t sf a i l e d ; G = 0 . 5 6 , P = 0 . 4 6 ; l i k e l i h o o d r a t i o t e s t ) . We a l s or e j e c t e d t h e m a i n p r e d i c t i o n o f t h e p r e d a t i o n f a c i l i t a t i o nh y p o t h e s i s , b e c a u s e p a r a s i t i z e d n e s t s s u r v i v e d a s w e l l a s o rb e t t e r t h a n c o n t r o l s i n 1 2 o f 1 6 y e a r s t h a t c o w b i r d s b r e d o n t h ei s l a n d . O t h e r m e c h a n i s m s o f p r e d a t i o n f a c i l i t a t i o n p r o b a b l ye x i s t , b ut t he y r e m a i n t o b e t e s t e d .A s e c o n d a l t e r n a t e h y p o t h e s i s t o e x p l a i n o u r o b s e r v e dc o r r e l a t i o n s b e t w e e n p a r a s i t i s m a n d p r e d a t i o n i s t h a t c o w b i r d sa n d o n e o r m o r e u n i d e n t i f i e d n e s t p r e d a t o r s i n d e p e n d e n t l ys h o w e d f u n c t i o n a l r e s p o n s e s t o s p a r r o w d e n s i t y . T h e t w o o t h e rs p e c i e s t h a t p r o b a b l y c a u s e n e s t f a i l u r e o n M a n d a r t e I s l a n d a r ed e e r m i c e ( P e r o m y s c u s m a n i c u l a t u s ) a n d n o r t h w e s t e r n c r o w s( C o r v u s c a u r i n u s ) , a n d o u r a n e c d o t a l o b s e r v a t i o n s s u g g e s t t h a tt h e s e s p e c i e s m a y a c c o u n t f o r t h e =18% o f n e s t s t h a t f a i l e de a c h y e a r i n t h e a b s e n c e o f c o w b ir d s. H o w e v e r , a s n o t e d a b o v e ,we f o u n d t h a t i n t h e a b s e n c e o f c o w bi rd s, b o t h t h e a n n u a l a n ds e a s o n a l r a t e s o f n e s t f a i l u r e r e m a i n e d l o w a n d a b o u t c o n s t a n to v e r a r a n g e o f 4 - 4 5 b r e e d i n g f e m a l e s p a r r o w s ( F i g s . l a a n d2 ) . T h e s e r e s u l t s d o n o t s u p p o r t t h e h y p o t h e s i s t h a t r e s i d e n tn e s t p r e d a t o r s o n M a n d a r t e I s l a n d , s u c h a s m i c e o r c r o w s ,c a u s e d e n s i t y - d e p e n d e n t n e s t f a i l u r e . T h i s h y p o t h e s i s a l s o d o e sn o t e x p l a i n t h e s u p e r i o r s u r v i v a l o f p a r a s i t i z e d v e r s u s u n p a r a -s i t i z e d n e s t s .C h a n c e ( 3 7 ) o r i g i n a l l y s u g g e s t e d t h a t c u c k o o s ( C u c u l u s s p . )m i g h t c a u s e h o s t n e s t s t o f a i l t o e n h a n c e t h e i r o p p o r t u n i t i e s f o rp a r a s i t i s m . Z a h a v i ( 3 8 ) a r g u e d t h a t c uc k o o s a nd c o w b i r d s

m i g h t c a u s e n e s t f a i l u r e t o r e t a l i a t e f o r t h e r e j e c t i o n o fp a r a s i t i c e g g s b y h o s t s . A s e x p e c t e d b y t h e s e a u t h o r s , we f o u n dt h a t b r o o d p a r a s i t i s m a n d n e s t p r e d a t i o n a r e l i n k e d i n o u rs t u d y p o p u l a t i o n , p r o b a b l y b e c a u s e c o w b i r d s r e g u l a r l y d e p r e -d a t e n e s t s d i s c o v e r e d t o o l a t e i n t h e h o s t ' s n e s t i n g c y c l e t o b ep a r a s i t i z e d s u c c e s s f u l l y . A s a r e s u l t , c o w b i r d s p l a y e d a k e y r o l ei n r e g u l a t i n g h o s t p o p u l a t i o n s i z e ( 1 6 ) . B e c a u s e n e s t p r e d a t i o na f f e c t s a l l N o r t h A m e r i c a n p a s s e r i n e s t h a t s e r v e a s h o s t s o fc o w b i r d s , t h e i m p a c t o f c o w b i r ds o n h o s t d e m o g r a p h y i sp r o b a b l y g r e a t e r t h a n c u r r e n t l y b e l i e v e d . N es t p r ed a ti o n b yc o w b i r d s a l s o o f f e r s a f u r t h e r e x p l a n a t i o n f o r t h e " e d g e e f f e c t "( 1 0 - 1 5 ) , w h i c h h o l d s t h a t p a r a s i t i s m a n d p r e d a t i o n a c t i n d e -p e n d e n t l y t o d e p r e s s p a s s e r i n e r e p r o d u c t i o n n e a r h a b i t a te d g e s . I f we a r e c o r r e c t , t h e l o c a l r e m o y a l o f b r e e d i n g c o w b i r d sw i l l l e a d t o r e d u c e d n e s t f a i l u r e among h o s t s i n a l l h a b i t a t s ,i n c l u d i n g e d g e s . W h e r e h o s t p o p u l a t i o n s i z e i s l i m i t e d b ya n n u a l p r o d u c t i o n , a n d n o t b y t h e n u m b e r o f i n d i v i d u a l s a b l et o s u r v i v e t h e n o n b r e e d i n g p e r i o d , c o w b i r d r e m o v a l s h o u l da l s o r e s u l t i n p o p u l a t i o n g r o w t h .I t m i g h t b e a r g u e d t h a t o u r r e s u l t s a p p l y o n l y t o t h e i n s u l a rp o p u l a t i o n o r s p e c i e s we s t u d i e d , b u t t w o p o i n t s a r g u e a g a i n s tt h i s . F i r s t , s o n g s p a r r o w s a r e among t h e c o w b i r d ' s f i v e m o s tcommon h o s t s ( 1 , 2 ) , a n d t h e i r n e s t i n g c h r o n o l o g y r e s e m b l e st h a t o f many h o s t s ( 8 , 1 8 - 2 4 ) . I t i s p l a u s i b l e , t h e r e f o r e , t h a t t h eb e h a v i o r we a s c r i b e t o c o w b i r d s o c c u r s e l s e w h e r e . S e c o n d ,s e v e r a l a c c o u n t s h a v e c o n f i r m e d t h a t c o w b i r d s s o m e t i m e s e a th o s t e g g s a n d k i l l t h e i r y o u n g ( r e f s . 2 9 - 3 1 ; J . M . S h e p p a r d ,p e r s o n a l c o m m u n i c a t i o n ) a n d t h u s c a u s e n e s t f a i l u r e . Wes i m p l y p r o v id e e v id e nc e t h a t t h i s b e h a v i o r ( i ) i s c o m m o n , ( i i )a f f e c t s h o s t d e m o g r a p h y , a n d ( i i i ) r e p r e s e n t s a n a d a p t a t i o n f o r

s u c c e s s f u l p a r a s i t i s m . H o w e v e r , i n d e p e n d e n t t e s t s o f t h e m a i np r e d i c t i o n o f o u r h y p o t h e s i s , t h a t p a r a s i t i z e d n e s t s s h o u l de x p e r i e n c e b e t t e r o r w o r s e s u r v i v a l t h a n o t h e r s d e p e n d i n g o nt h e p r o b a b i l i t y t h a t t h e y a r e d i s c o v e r e d b y more t h a n o n ec o w b i r d , r e m a i n t o b e c o n d u c t e d . E v i d e n c e h a s s h o w n t h a tp a r a s i t i z e d n e s t s s u r v i v e b e t t e r t h an o t h er n e s t s among c a r d i -n a l s ( 3 9 ) , b ut t h e y s u r v i v e w o r s e among j u nc o s ( J un c o h y e m a -l i s ) t i n s e p a r a t e s t u d y a r e a s . F u t u r e c o m p a r a t i v e s t u d i e s m i g h ts e e k t o e s t i m a t e t h e c o r r e l a t i o n b e t w e e n t h e r e l a t i v e s u r v i v a lo f p a r a s i t i z e d a n d n o n p a r a s i t i z e d n e s t s w i t h i n p o p u l a t i o n s a n dt h e r a t e o f m u l t i p l e p a r a s i t i s m , b e c a u s e t h e l a t t e r p r o b a b l yi n d i c a t e s t h e p o p u l a t i o n - l e v e l c h a n c e t h a t m o r e t h a n o n ef e m a l e c o wb ir d f i n d s t h e s a m e n e s t . T h e c o w b i r d p r e d a t i o nh y p o t h e s i s p r e d i c t s a n e g a t i v e c o r r e l a t i o n b e t w e e n t h e s e t w ov a r i a b l e s .We a l s o p o i n t o u t , h o w e v e r , t h a t c o w b i r d s e m p l o y d i f f e r e n tt a c t i c s t o f i n d n e s t s ( 2 8 ) a n d t h a t h a b i t a t s t r u c t u r e may a f f e c tw h i c h o f t h e s e t a c t i c s i s e m p l o y e d m o s t p r o f i t a b l y ( 4 0 - 4 2 ) . F o re x a m p l e , p e r c h i n g q u i e t l y a n d s u r v e y i n g f o r h o s t s t h a t a r eb u i l d i n g n e s t s ( 3 4 ) may b e a n e f f i c i e n t w a y t o f i n d n e s t s i nf o r e s t e d h a b i t a t s , w h e r e c o w b i r d s c a n g o u n d e t e c t e d i n c a n o p yc o v e r . O n M a n d a r t e I s l a n d , h o w e v e r , p r o m i n e n t p e rc h es w i thc o n c e a l i n g c o v e r a r e s c a r c e , a s t h e y a l s o a r e i n many p r a i r i e s ,m a r s h e s , a n d l a r g e f o r e s t o p e n i n g s . As a r e s u l t , c o w b i r d s o nM a n d a r t e I s l a n d a r e o f t e n p r e v e n t e d f r o m q u i e t l y o b s e r v i n gh o s t s b u i l d n e s t s b e c a u s e h o s t s t y p i c a l l y c e a s e b u i l d i n g when ac o w b i r d a p p e a r s , a n d i n many c a s e s h o s t s mob t h e c o w b i r d( 4 3 ) . T h e r i s k o f b e i n g k i l l e d b y a p r e d a t o r w h i l e p e r c h i n g i no p e n v e r s u s f o r e s t e d h a b i t a t s may a l s o a f f e c t n e s t s e a r c h i n gt a c t i c s i n c o w b i r d s . We t h e r e f o r e p r e d i c t t h a t c o w b i r d s w i l le m p l o y n e s t p r e d a t i o n t o f a c i l i t a t e p a r a s i t i s m m o s t o f t e nw h e r e h a b i t a t s t r u c t u r e , h o s t m o b b i n g b e h a v i o r , o r p r e d a t i o nr i s k p r e c l u d e q u i e t o b s e r v a t i o n a s a n e f f i c i e n t n e s t - f i n d i n gt e c h n i q u e .* E c k e r l e , K . P . & B r e i t s w i s c h , R. 1 1 3 t h M e e t i n g o f t h e A m e r i c a nO r n i t h o l o g i s t s ' U n i o n , A u g us t 1 5 - 1 9 , 1 9 9 5 , C i n c i n n a t i ( a b s t r . )We t h a n k many p e o p l e who c o l l e c t e d d a t a a n d t h e T s a w o u t a n dT s e y c u m b a n d s f o r a l l o w i n g u s t o w o r k o n M a n d a r t e I s l a n d . T h i s p a p e rb e n e f i t e d f r o m c o m m e n t s b y S . R o t h s t e i n , S . R o b i n s o n , S . R o h w e r , J .B r a w n , a n d a n a n o n y m o u s r e v i e w e r . G . O r i a n s g a v e e n c o u r a g e m e n ta n d a d v i c e . O u r w o r k w a s s up p o r t ed b y t h e N a t u r a l S c i e n c e s a n dE n g i n e e r i n g R e s e a r c h C o u n c i l o f C a n a d a , t h e N a t i o n a l S c i e n c e F o u n -d a t i o n ( G r a n t I B N - 9 4 5 8 1 2 2 ) , t h e C a n a d i a n W i l d l i f e S e r v i c e , t h e J .Va n T y ne ( A m er ic a n O r n i t h o l o g i s t ' s U n i o n ) a n d F . M . C h a p m a n( A m e r i c a n Museum o f N a t u r a l H i s t o r y ) F u n d s , t h e Max McGrawW i l d l i f e F o u n d a t i o n , a n d t h e U n i v e r s i t i e s o f B r i t i s h C o l u m b i a a n dW i s c o n s i n . P . A . r e c e i v e d p o s t d o c t o r a l f f l l b w s h i p s f r o m t h e U n i v e r s i t yo f B r i t i s h C o l u m b i a , t h e N o r t h A t l a n t i c T r e a t y O r g a n i z a t i o n - N a t i o n a lS c i e n c e F o u n d a t i o n , a n d t h e N a t u r a l S c i e n c e s a n d E n g i n e e r i n g R e -s e a r c h C o u n c i l o f C a n a d a .

1 . F r i e d m a n n , H . ( 1 9 6 3 ) U . S . N a t l . h M u s . B u l l . 2 3 3 , 1 - 2 7 6 .2 . L o w t h e r , P . ( 1 9 9 3 ) i n T h e B i r d s o f N o r t h A m e r i c a , e d s . P o o l e , A .& G i l l , F . ( T h e A c a d e m y o f N a t u r a l S c i e n c e s , P h i l a d e l p h i a / T h eA m e r i c a n O r n i t h o l o g i s t ' s U n i o n , W a s h i n g t o n , D C ) , V o l . 4 7 .3 . M a y f i e l d , H . ( 1 9 7 7 ) Am . B i r d s 3 1 , 1 0 7 - 1 1 3 .4 . G r z y b o w s k i , J . A . , M a r s h a l l , J . T . & C l a p p , R . B . ( 1 9 8 6 ) A m . B i r d s4 0 , 1 1 5 1 - 1 1 6 1 .5 . A s k i n s , R . A . , L y n c h , J . F . & G r e e n b e r g , R . ( 1 9 9 0 ) C u r r . O r n i t h o l .7 , 1 - 5 7 .6 . R o b b i n s , C . S . , S a u e r , J . R . , G r e e n b e r g , R . S . & D r o e g e , S . ( 1 9 8 9 )P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA 8 6 , 7 6 5 8 - 7 6 6 2 .7 . H a g a n , J . M . , I I I , & J o h n s t o n , D . W . , e d s . ( 1 9 9 2 ) E c o l o g y a n dC o n s e r v a t i o n o f N e o t r o p i c a l M i g r a n t L a n d B i r d s . ( S m i t h s o n i a nI n s t i t u t i o n , W a s h i n g t o n , D C ) . .8 . T r a i l , P . W . & B a p t i s t a , L . F . ( 1 9 9 3 ) C o n s e r v . B i o l . 7 , 3 0 9 - 3 1 5 .9 . R o t h s t e i n , S . I . & R o b i n s o n , S . K . ( 1 9 9 4 ) T r e n d s E v o l . E c o l . 9 ,1 6 2 - 1 6 4 .1 0 . B r i t t i n g h a m , M . C . & T e m p l e , S . A . ( 1 9 8 3 ) B i o S c i e n c e 3 3 , 3 1 - 3 5 .

4 6 1 0 E c o l o g y : A r c e s e et a l .

8/4/2019 Arcese Et Al., 1996 - Nest Predation by Cowbirds and Its Consequences for Passerine Demography

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P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA 9 3 ( 1 9 9 6 ) 4 6 1 11 1 . T e r b o r g h , J . ( 1 9 8 9 ) W h e r e H a v e A l l t h e B i r d s G o n e ? ( P r i n c e t o nU n i v . P r e s s , P r i n c e t o n , N J ) .1 2 . M a r t i n , T . E . ( 1 9 9 2 ) i n E c o l o g y a n d C o n s e r v a t i o n o f N e o t r o p i c a lM i g r a n t L a n d B i r d s , e d s . H a g a n , J . M . , I I I , & J o hn st o n, D . W.( S m i t h s o n i a n I n s t i t u t i o n , W a s h i n g t o n , D C ) , p p . 4 5 5 - 4 7 3 .1 3 . R o b i n s o n , S . K . ( 1 9 9 2 ) i n E c o l o g y a n d C o n s e r v a t i o n o f N e o t r o p i c a lM i g r a n t L a n d B i r d s , e d s . H a g a n , J . M . , I I I , & J o h n s t o n , D . W.( S m i t h s o n i a n I n s t i t u t i o n , W a s h i n g t o n , D C ) , p p . 4 0 8 - 4 1 8 .1 4 . S h e r r y , T . W. & H o l m e s , R . T . ( 1 9 9 2 ) i n E c o l o g y a n d C o n s e r v a -t i o n o f N e o t r o p i c a l M i g r a n t L a n d B i r d s , e d s . H a g a n , J . M . , I I I , &

J o h n s t o n , D . W. ( S m i t h s o n i a n I n s t i t u t i o n , W a s h i n g t o n , D C ) , p p .4 3 1 - 4 4 2 .1 5 . R o b i n s o n , S . K . , T h o m p s o n , F . R . , I I I , D o n o v a n , T . M . , W h i t e -h e a d , D . R . & F a a b o r g , J . ( 1 9 9 5 ) S c i e n c e 2 6 7 , 1 9 8 7 - 1 9 9 0 .1 6 . A r c e s e , P . , S m i t h , J . N . M ., H o c h a c h k a , W. M . , R o g er s, C . M . &L u d w i g , D . ( 1 9 9 2 ) E c o l o g y 7 3 , 8 0 5 - 8 2 2 .1 7 . S m i t h , J . N . M . & A r c e s e , P . ( 1 9 9 4 ) C o n d o r 9 6 , 9 1 6 - 9 3 4 .1 8 . S m i t h , J . N . M . & R o f f , D . A . ( 1 9 8 0 ) C a n . J . Z o o l . 5 8 , 1 0 0 7 - 1 0 1 5 .1 9 . N o l a n , V . , J r . ( 1 9 7 9 ) O r n i t h o l . M o n o g r . 2 6 , 1 - 5 9 5 .2 0 . W h e e l w r i g h t , N . T . & R i s i n g , J . D . ( 1 9 9 3 ) T h e B i r d s o f N o r t hA m e r i c a , e d s . P o o l e , A . & G i l l , F . ( T h e P h i l a d e l p h i a A c a d e m y o fN a t u r a l S c i e n c e s , P h i l a d e l p h i a / T h e A m e r i c a n O r n i t h o l o g i s t ' sU n i o n , W a s h i n g t o n , D C ) , V o l . 4 5 .2 1 . C a r e y , M . , B u r h a n s , D . E . & N e l s o n , D . A . ( 1 9 9 3 ) T h e B i r d s o fN o r t h A m e r i c a , e d s . P o o l e , A . & G i l l , F . ( T h e P h i l a d e l p h i aA c a d e m y o f N a t u r a l S c i e n c e s , P h i l a d e l p h i a / T h e A m e r i c a n O r -n i t h o l o g i s t ' s U n i o n , W a s h in g to n , D C ) , V o l . 1 0 3 .2 2 . W e e k s , H . P . ( 1 9 9 3 ) T h e B i r d s o f N o r t h A m e r i c a , e d s . P o o l e , A .& G i l l , F . ( T h e P h i l a d e l p h i a A c a d e m y o f N a t u r a l S c i e n c e s ,P h i l a d e l p h i a / T h e A m e r i c a n O r n i t h o l o g i s t ' s U n i o n , W a s h in g to n ,D C ) , V o l . 9 4 .2 3 . Va n H o r n , M . A . & D o n o v a n , T . M . ( 1 9 9 3 ) T h e B i r d s o f N o r t hA m e r i c a , e d s . P o o l e , A . & G i l l , F . ( T h e P h i l a d e l p h i a A c a d e m y o fN a t u r a l S c i e n c e s , P h i l a d e l p h i a / T h e A m e r i c a n O r n i t h o l o g i s t ' sU n i o n , W a s h i n g t o n , D C ) , V o l . 8 8 .

2 4 . H i r a i w a - H a s e g a w a , M . ( 1 9 8 8 ) T r e n d s E c o l . E v o l . 3 , 1 0 2 - 1 0 5 .2 5 . R o b e r t s o n , R . J . ( 1 9 9 1 ) i n P o p u l a t i o n B i o l o g y o f P a s s e r i n e B i r d s :A n I n t e g r a t e d A p p r o a c h , e d s . B l o n d e l , J . , G o s l e r , A . , L e b r e t o n ,J . - D . & M c C l e e r y , R . ( S p r i n g e r , L o n d o n ) , p p . 3 8 1 - 3 9 0 .2 6 . S m i t h , J . N . M ., A r c e s e , P . & H o c h a c h k a , W. M. ( 1 9 9 1 ) i n B i r dP o p u l a t i o n S t u d i e s : R e l e v a n c e t o C o n s e r v a t i o n a n d M a n a g e m e n t ,P e r r i n s , C . M . , L e b r e t o n , J . - D . & H i r o n s , G . J . M. ( O x f o r d U n i v .P r e s s , O x f o r d ) , p p . 1 4 8 - 1 6 7 .2 7 . A r c e s e , P . & S m i t h , J . N . M . ( 1 9 8 8 ) J . A n i m . E c o l . 5 7 , 1 1 9 - 1 3 6 .2 8 . N o r m a n , R . F . & R o b e r t s o n , R . J . ( 1 9 7 5 ) Auk 9 2 , 6 1 0 - 6 1 1 .

2 9 . F r e i d m a n n , H . , K i f f , L . F . & R o t h s t e i n , S . I . ( 1 9 7 7 ) S m i t h s o n .C o n t r i b . Z o o l . 2 3 5 , 1 - 2 7 4 .3 0 . G r z y b o w s k i , J . A . , M a r s h a l l , J . T . & C l a p p , R . B . ( 1 9 8 6 ) A m . B i r d s4 0 , 1 1 5 1 - 1 1 6 1 .3 1 . S c o t t , P . S . & M c K i n n e y , B . R . ( 1 9 9 4 ) J . F i e l d O r n i t h o l . 6 5 ,3 6 3 - 3 6 4 .3 2 . F i e n b e r g , S . E . ( 1 9 8 0 ) T h eA n a l y s is o f C r o s s - C l a s s i f i e d C a t e g o r i c a lD a t a (MIT P r e s s , C a m b r i d g e , M A ) .3 3 . N i c e , M . M . ( 1 9 3 7 ) T r a n s . L i n n . S o c . N . Y . 4 , 1 - 2 3 7 .3 4 . H a n n , H . W. ( 1 9 4 1 ) W i l s o n B u l l . 5 3 , 2 1 1 - 2 2 1 .3 5 . S m i t h , J . N . M. ( 1 9 8 1 ) C o n d o r 8 3 , 1 5 2 - 1 6 1 .3 6 . S c o t t , D . M . , W e a t h e r h e a d , P . J . & A n k n e y , D . ( 19 9 2 ) C o n d o r 9 4 ,5 7 9 - 5 8 4 .3 7 . C h a n c e , E . ( 1 9 4 0 ) T h e T r u t h a b o u t t h e C u c k o o ( C o u n t r y L i f e ,L o n d o n ) .3 8 . Z a h a v i , A . ( 1 9 7 9 ) Am. N a t . 1 1 3 , 1 5 7 - 1 5 8 .

3 9 . W o l f , L . ( 1 9 8 7 ) W i l s o n B u l l . 9 9 , 3 3 8 - 3 5 0 .4 0 . G a t e s , J . E . & G y s e l , L . W. ( 1 9 7 8 ) E c o l o g y 5 9 , 8 7 1 - 8 8 3 .4 1 . G o c h f e l d , M . ( 1 9 7 9 ) Am. N a t . 1 1 3 , 8 5 5 - 8 7 0 .4 2 . F r e e m a n , S . , G o r i , D . F . & R o h w e r , S . ( 1 9 9 0 ) C o n d o r 9 2 ,3 3 6 - 3 4 0 .4 3 . S m i t h , J . N . M . , A r c e s e , P . & M c L e a n , I . G . ( 1 9 8 4 ) B e h a v . E c o l .S o c i o b i o l . 1 4 , 1 0 1 - 1 0 6 .

E c o l o g y : A r c e s e et a l .