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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA
Chironomus Meigen, 1803 (DIPTERA: CHIRONOMIDAE) NA CIDADE DE MANAUS,
AM, BRASIL: TAXONOMIA E BIOLOGIA
GIZELLE AMORA GUSMÃO
Manaus, Amazonas
Abril, 2012
Eple
r, J
. H
. (2
001)
II
GIZELLE AMORA GUSMÃO
Chironomus Meigen, 1803 (DIPTERA: CHIRONOMIDAE) NA CIDADE DE MANAUS,
AM, BRASIL: TAXONOMIA E BIOLOGIA
Orientadora: Dra. Neusa Hamada
Co-orientadora: Dra. Lívia Maria Fusari
Dissertação apresentada à Coordenação do
Programa de Pós-Graduação em Entomologia,
como parte dos requisitos para obtenção do
título de Mestre em Ciências Biológicas, área
de concentração Entomologia.
Manaus, Amazonas
Abril, 2012
III
Ficha Catalográfica
Sinopse
Uma nova espécie de Chironomus, coletada na área urbana da cidade de
Manaus é descrita; informações sobre comportamento de cópula,
oviposição, tempo de duração dos estágios de ovo, larva, pupa e adulto são
apresentados.
Palavras – chave:
Insetos aquáticos, taxonomia; bionomia; ciclo de vida.
G982 Gusmão, Gizelle Amora
Chironomus Meigen, 1803 (Diptera: Chironomidae) na cidade de
Manaus, AM, Brasil: taxonomia / Gizelle Amora Gusmão.--- Manaus :
[s.n.], 2012.
xvii, 85 f. : il. color.
Dissertação (mestrado) --- INPA, Manaus, 2012
Orientador : Neusa Hamada
Coorientador : Lívia Maria Fusari
Área de concentração : Entomologia
1. Insetos aquáticos – Amazônia. 2. Igarapés urbanos. 3. Chironomus.
4. Taxonomia. 5. Bionomia. 6. Ciclo de vida. I. Título.
CDD 19. ed. 595.771
IV
GIZELLE AMORA GUSMÃO
Chironomus Meigen, 1803 (DIPTERA: CHIRONOMIDAE) NA CIDADE DE MANAUS,
AM, BRASIL: TAXONOMIA E BIOLOGIA
Aprovado(a) em: ______/______/______
Banca Julgadora:
________________________________________________
Dra. Ana Maria Oliveira Pes (INPA)
________________________________________________
Dra. Vanderly Andrade Souza (INPA)
________________________________________________
Dra. Silvia Cássia B. Justiniano (UNINILTON LINS)
_________________________________________________
Dr. Jorge Luiz Nessimian (UFRJ)
_________________________________________________
Dra. Ruth Leila Ferreira Keppler (INPA)
V
Dedico esta dissertação a minha mãe, Rossicleide
Amora Gusmão e aos meus irmãos João Felix
Gusmão Junior e Gabriel Amora Gusmão; ao meu
avô Sr. José da Silva Amora (in memorian).
VI
AGRADECIMENTOS
À Dra. Neusa Hamada, pela orientação, ensinamentos, incentivo, amizade e principalmente
pela confiança, durante a realização deste trabalho.
À Dra. Lívia Maria Fusari pela co-orientação, incentivo, amizade e ter-me apoiado nos
momentos de dificuldades.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – CAPES pela concessão
da bolsa de Mestrado.
Aos gestores do programa de pós-graduação, Dra. Beatriz Ronchi Teles e Dra. Ruth Leila
Ferreira Keppler.
Ao curso de pós-graduação em Entomologia – PPG-Ent através da Lenir, Raiane, Mateus e
Rebeca, pela ajuda e atenção.
Ao corpo docente do curso de pós-graduação em Entomologia – PPG-Ent.
Ao Projeto “Insetos aquáticos: biodiversidade, ferramentas ambientais e a popularização da
ciência para a melhoria da qualidade de vida humana no Estado do Amazonas”, financiado no
âmbito do Programa de apoio a núcleos de excelência (PRONEX) – CNPq/FAPEAM e ao
Centro de Estudos de Adaptações da Biota Aquática da Amazônia ADAPTA‐AMAZÔNIA
pelo financiamento do projeto.
Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), pelo apoio logístico e por ter sido a
minha “casa” desde a iniciação científica.
Aos Drs. Humberto Mendes, Luis Carlos Pinho, Mateus Pepinelli e Susana Trivinho Strixino
pelas sugestões durante a execução deste trabalho.
Ao Renato Martins pelas sugestões no plano de dissertação e apoio durante as coletas nos
igarapés impactados, que mesmo sendo um trabalho árduo, nos divertimos muito.
À Dra. Ana Maria de Oliveira Pes pela amizade, carinho, por me ajudar todas as vezes em que
encontrava dificuldade no manuseio da lupa de aumontagem.
À Dra. Sheyla Couceiro pelas sugestões no projeto e pela ajuda nas análises dos dados e
principalmente pela amizade e carinho.
À minha turma de Mestrado: Cláudio Neto, Cláudio Jr., Augusto, Clayton, Marcos, Vitor,
Lucas, Alexandre, Valdeana, Walkyria, Josenir, Mery Jouse, Érika Gomes, Ledaiane.
Aos colegas do Laboratório de Citotaxonomia e Insetos Aquáticos: Vanessa, Franciane,
Ariane, Noemia, Evely, Higor, Tohnson, Roberta, Aldenira, Cícero, Galileu, Luciana, Ulisses,
Paulo, Cláudio Jr., Érick, Daniella, Janaína, Paula, Renato, Lucas, Thiago Vidovix,
Claudimir, Jeff, Vanderly, Nayra e Karina.
VII
Aos ex-colegas de laboratórios, mas eternos amigos: Thiago Bernardes, Steffane Silva,
Sabrina Rodrigues e Yuri pela amizade.
À turma dos “Ratões da Madrugada” que teve como precursores Edgar, Val e Renato, e aos
posteriores Galileu e Pio Colmenares. As madrugadas ficaram mais “leves” com suas
companhias.
Ao Leonardo Rosa e Valdeana Linard pela amizade, dois irmãos que ganhei durante o
mestrado e que juntos rimos e choramos, apoiando um ao outro durante os momentos de
dificuldade ao longo desses dois anos.
Ao Galileu Dantas por esclarecer minhas dúvidas (que não foram poucas) durante a descrição
da espécie, pelo apoio e amizade.
Um agradecimento mais que especial ao Jeferson por toda ajuda, apoio, momentos de
descontração e até pelas brigas. Valeu “papaixinho”! E à Nayra Gomes pela amizade, apoio e
incentivo não me deixando desanimar quando cansada e pela ajuda no Photoshop.
Aos meus eternos amigos Danielle Monteiro, Irles Castro, Vicente Moavero, Francisco Elifio,
Cristiana Herculano que sempre me apoiaram e me incentivaram durante esta caminhada e
por “entenderem” a minha ausência durante esse período.
Aos novos amigos Marciel Rodrigues, Carmony Adler, Karina Dias, Vicente Celestino, Ana
Tourinho, Glaucy Gomes pelo apoio e amizade.
Ao Etienne Lima que mesmo distante sempre me apoiou e me incentivou na realização dos
meus planos. Obrigada pelo apoio e amizade.
Enfim, a todos aqueles que não foram citados (peço desculpas), mas que torceram por mim e
ficaram felizes com a minha conquista.
MUITO OBRIGADO!
VIII
“A ciência por si só é incapaz de responder
todas as perguntas e apesar de seu
desenvolvimento, ele nunca vai.”
Claude Lévi-Strauss
IX
Resumo
Chironomus Meigen, 1803 (Diptera: Chironomidae) é o gênero-tipo da família, possui mais
de 100 espécies descritas e ocorre em todas as regiões zoogeográficas com exceção da
Antártida. Para o Brasil são conhecidas 16 espécies, a maioria registrada para a região
Sudeste, quatro espécies são reportadas para a Amazônia, C. gigas, C. paragigas, C. strenzkei
e C. latistylus. No presente estudo, uma nova espécie de Chironomus é descrita e informações
bionômicas e biométricas obtidas por meio de observação em condições de laboratório são
apresentadas. Informações sobre o comportamento de enxameamento, acasalamento, tempo
de desenvolvimento do ovo, da larva e da pupa e longevidade dos adultos são apresentadas.
Chironomus manaos sp. nov. difere das demais espécies da região Neotropical pelo padrão de
coloração do abdome e formato da volsela superior, que é fortemente arqueada. A fêmea
deposita em média 600 (±104,3) ovos, a massa ovígera tem 16,6 (±3,1, n=5) mm de
comprimento e 1,6 (±0,04, n=5) mm de largura. Os ovos medem 0,24 (±0,0162, n=50) mm de
comprimento e 0,10 (±0,0074) mm de largura e são de coloração castanho-escura, no início
do desenvolvimento. A larva de 1o estádio tem comprimento médio de 54,7 µm (± 4,2, n=81);
2o estádio 93,7 µm (± 4,5, n=53); 3
o estádio 157,1 µm (±7,2, n=68) e 4
o estádio 257,6 µm
(±16,7, n=314). A razão de crescimento das larvas segue a regra de Dyar, sendo esta em
progressão geométrica com razão média de 1,67 (±0,03). O enxameamento tem seu início no
final da tarde, por volta das 17:00 horas, com duração aproximada de 7 horas, a cópula dura
poucos segundos. O tempo de desenvolvimento do ovo é de 2,5 dias em temperatura ambiente
(26°C). Ao eclodirem, as larvas permanecem por aproximadamente 12 horas dentro da massa,
onde se alimentam. Ao abandonarem a massa ovígera, as larvas se dispersam no substrato
onde irão completar o seu desenvolvimento, até empuparem. As larvas completam seu
desenvolvimento, em média, em 10 dias. O estágio pupal tem duração de 2 (±0,24) dias. O
tempo de duração de vida dos adultos machos foi de 3,44 (±0,7045) dias e, das fêmeas 3,22
(±0,6481) dias. Essa espécie criada em condições de laboratório poderá ser utilizada como
organismo teste para diversos experimentos uma vez que sua biologia foi descrita no presente
estudo.
X
Abstract
The genus Chironomus Meigen, 1803 (Diptera: Chironomidae) is the type genus of this
family. There’s over than 100 species described and the wide distribution occurring in all
zoogeographical regions except Antarctica. In Brazil, 16 species are known, most recorded
for the Southeast region, four species are described on the Amazon: C. gigas, C. paragigas, C.
strenzkei and C. latytilus. In this study, a new species of Chironomus was described and the
bionomic and biometric information obtained are presented by observation under laboratory
conditions. Date behavior of swarming, mating, egg development time, the larva and pupa, as
well as information about the longevity of adults are knowned. Chironomus manaos sp. nov.
differs from other Neotropical species by the color of the abdomen and formed the volsela be
more strongly arched. The female lays on average 600 (±104.29) eggs, the egg mass is 16.6
(±3.07, n = 5) mm long and 1.59 (±0.04, n = 5) mm wide. The eggs measure 0.24 (±0.0162, n
= 50) long and 0.10 (±0.0074) mm in width and the color is dark brown. The first instar
larvae have a mean lenght of 54.67 (±4.17, n = 81) µm, 2th instar 93.74 (±4.47, n = 53), 3th
instar 157.12 (±7.18, n = 68) µm and 4th instar 257.58 (±16.75, n = 314) µm. The growth rate
of larvae follows Dyar’s rule, which is in geometric progression with a mean ratio of 1.67
(±0.03). The swarm has its beginnings in the late afternoon, around about seven hours,
starting intercourse that lasts a few seconds. The development time of eggs is 2 ½ days at
room temperature (26°C). At hatch, the larvae remain for approximately 12 hours within the
mass, where they feed. In abandoning the mass ovigerous, the larvae disperse in the substrate
where they will complete their development to adult emergence. The larvae complete their
development in 12 days. The pupal stage lasts 2 (±0.24) days. The duration of life adult males
was 3.44 (±0.7045) days, and females of 3.22 (±0.6481) days. This species created unter
laboratory conditions can be used as test organism forseveral experiments since their biology
has been described in this study.
XI
Sumário
1. Introdução geral................................................................................................................... 01
1.1 O Gênero Chironomus................................................................................................ 03
1.2 A biologia de Chironomus.......................................................................................... 04
2. Justificativa.......................................................................................................................... 09
3. Objetivos.............................................................................................................................. 10
3.1. Geral........................................................................................................................... 10
3.2. Específicos................................................................................................................. 10
4. Material e Métodos.............................................................................................................. 11
4.1 Taxonomia.................................................................................................................. 11
4.1.1 Montagem e descrição morfológica de imaturos e adultos.................................... 11
4.1.2 Caracterização dos ovos, larvas e pupas.................................................................. 11
4.2 Biologia....................................................................................................................... 11
4.2.1 Criação de Chironomus em condições de laboratório............................................. 11
4.2.2 Determinação, duração e taxa de crescimento dos estádios larval ......................... 12
5. Organização dos resultados.......................................................................................... 14
Capítulo 1- Uma nova espécie de Chironomus (Diptera: Chironomidae) para a Amazônia
Brasileira........................................................................................................................... 15
Capítulo 2 - Biologia de Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae) em condições
laboratoriais, Manaus, AM, Brasil........................................................................................... 32
Considerações finais............................................................................................................... 56
Referências.............................................................................................................................. 57
XII
Lista de Figuras
Figura 1. Principais estruturas morfológicas que caracterizam a larva do gênero Chironomus
(Diptera: Chironomidae). Modificado de Pinder e Reiss (1983) e Correia (2004).................. 06
Figura 2. Principais estruturas morfológicas que caracterizam a pupa de Chironomus (Diptera:
Chironomidae). Modificado de Pinder e Reiss (1983)............................................................ 07
Figura 3. Principais estruturas morfológicas que caracterizam os adultos machos de
Chironomus (Diptera: Chironomidae). Modificado de Correia (2004) e Sæther (1980)........ 08
Figura 4. Gaiolas utilizadas para criação de Chironomus manaos sp. nov. (Diptera:
Chironomidae)......................................................................................................................... 12
Figura 5. A - Medida da região ventral da cápsula cefálica, ápice do dente mediano até a
região pós-occipital; B – Medida do corpo da larva a partir da região anterior do primeiro
segmento torácico até a região do procercos, localizada no final do nono segmento
abdominal................................................................................................................................. 13
Capítulo 1
Figura 1. Chironomus manaos sp. nov. (Diptera: Chironomidae) macho adulto. A – Cabeça. B
– Tórax. C – Asa. D – Pernas. E – Abdome. F – Vista geral do Hipopígio............................. 20
Figura 2. Chironomus manaos sp. nov. (Diptera: Chironomidae) macho adulto. A – Vista
dorsal do tergito IX incluindo a ponta anal, vista dorsal do gonocoxito e gonóstilo esquerdos.
B – Hipopígio com ponta anal e tergito IX removidos, vista dorsal à esquerda e vista ventral à
direita....................................................................................................................................... 22
Figura 3. Chironomus manaos sp. nov. (Diptera: Chironomidae) fêmea adulta. A – Genitália,
vista ventral. B – Lobo ventrolateral, lobo dorsomediano do gonapófise VIII e lobo
ventrolateral do gonapófise IX................................................................................................. 24
XIII
Figura 4. Chironomus manaos sp. nov. (Diptera: Chironomidae) pupa. A – Tubérculo
cefálico. B – Abdome. C – Tórax. D – Anel basal. E – Esporão............................................. 25
Figura 5. Chironomus manaos sp. nov. (Diptera: Chironomidae) larva. A – Antena. B – Seta
labral I. C – Mandíbula. D – Mento. E – Pré mandíbula. F – Pente epifaríngeo. G – Vista
ventral da cápsula cefálica da larva de 4o estádio. H – Túbulos abdominais da larva de 4
o
estádio. I – Processo lateral da larva de 4o estádio.................................................................. 27
Figura 6. A - Massa ovígera de Chironomus manaos sp. nov. (Diptera: Chironomidae)
coletada na área urbana de Manaus; B – Vista geral do ovo de Chironomus manaos sp. nov.
(Diptera: Chironomidae)......................................................................................................... 28
Capítulo 2
Figura 1. Fêmea de Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae) realizando
oviposição................................................................................................................................ 38
Figura 2. Massa ovígera de Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae). A – Vista geral da
massa ovígera no momento da oviposição. B – Massa ovígera no momento da
expansão................................................................................................................................... 38
Figura 3. Eclosão da larva de 1o estádio de Chironomus manaos (Diptera:
Chironomidae)......................................................................................................................... 39
Figura 4. Figura 4. Pupa de Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae) momentos antes da
emergência............................................................................................................................... 39
Figura 5. Adulto de Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae) emergindo..................... 40
Figura 6. Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae). Larva de 1o estádio. A – Vista lateral
da cápsula cefálica, seta indica localização do espinho (egg burster) localizado no apótoma
XIV
dorsal. B – Região terminal do abdome evidenciando a ausência dos processos laterais
(segmento VII) e túbulos abdominais (segmento VIII)........................................................... 41
Figura 7. – Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae). Larva de 2o estádio. Vista ventral
da cápsula cefálica................................................................................................................... 42
Figura 8. Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae). Larva de 3o estádio. Vista ventral da
cápsula cefálica........................................................................................................................ 42
Figura 9. Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae). Larva de 4o estádio. A – Vista
ventral da cápsula cefálica. B – Vista lateral da larva.............................................................. 43
Figura 10. Pupa de Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae). A – Vista geral do corno
torácico. B – Vista lateral da pupa, próximo da emergência do adulto................................... 43
Figura 11. Distribuição de frequência do comprimento ventral da cápsula cefálica de
Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae) evidenciando os quatro estádios larvais........ 44
Figura 12. Relação entre o comprimento ventral da cápsula cefálica (μm) e o comprimento
total do corpo (μm) de larvas dos quatro estádios de Chironomus manaos (Diptera:
Chironomidae)......................................................................................................................... 44
Figura 13. Curva de crescimento da população de Chironomus manaos (Diptera:
Chironomidae) em condições laboratoriais.............................................................................. 45
Figura 14. Tempo de desenvolvimento para cada estágio de desenvolvimento de Chironomus
manaos (Diptera: Chironomidae) em condições laboratoriais................................................. 46
Y = 0.9419 + 0.0013. x
r2 = 0,97
p < 0,001
XV
Lista de Tabelas
Capítulo 1
Tabela 1. Lista das espécies de Chironomus Meigen, 1803 (Diptera: Chironomidae)
ocorrentes na região Neotropical. Legenda: ♂, macho; ♀, fêmea; P, pupa; L, larva; O, ovo. *
Espécies que ocorrem no estado do Amazonas; ** espécies que ocorrem no
Brasil........................................................................................................................................ 17
Tabela 2 – Comprimento (μm) e proporções das pernas de Chironomus manaos sp. nov.,
macho adulto (n = 10).............................................................................................................. 21
Tabela 3. Comprimento (μm) e proporções das pernas de Chironomus manaos sp. nov., fêmea
(n = 10)..................................................................................................................................... 23
Capítulo 2
Tabela 1 – Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae) larva. Tempo de desenvolvimento
(dias) de cada estádio, valores mínimo e máximo, média do comprimento da cápsula cefálica,
comprimento do corpo (µm) e Razão de crescimento (r)........................................................ 47
XVI
Lista de Abreviações
AR (Razão antenal) – Comprimento do flagelômero antenal distal dividido pela combinação
do comprimento dos flagelômeros proximais.
BV (Beinverhältnisse) – Soma do comprimento do fêmur (Fe), tíbia (Ti) e basitarso (ta1)
dividido pela soma do comprimento dos demais tarsômeros (ta2, ta3, ta4 e ta5).
DP – Desvio padrão
FCU – Forquilha entre M3+4 e Cu1.
Fe – Fêmur
HR (Razão do hipopígio) – Comprimento do gonocoxito dividido pelo comprimento do
gonóstilo.
HV (Valor hipopigial) – Comprimento total dividido pelo comprimento do gonóstilo
multiplicado por 10.
LR (Razão da perna) – Comprimento do basitarso (ta1) dividido pelo comprimento da tíbia
(Ti).
M - veia média
N = Número de exemplares utilizados nas análises taxonômicas e morfométricas
PI – Perna anterior
PII – Perna mediana
PIII – Perna posterior
R – Radial
RM – Radial mediana
SI – Seta labral anterior
SV (Schenkel – Schiene – Verhältnisse) – Combinação do comprimento do fêmur (Fe) e tíbia
(Ti) dividido pelo comprimento do basitarso (ta1).
Ta1 – Tarsômero 1
Ta2 – Tarsômero 2
Ta3 – Tarsômero 3
Ta4 – Tarsômero 4
Ta5 – Tarsômero 5
Ti – Tíbia
VR (Razão venação - asa) – Comprimento da Cubital (Cu) dividida pelo comprimento da
Média (M).
WW (Razão da asa) – Largura da asa divido pelo comprimento da mesma.
XVII
Prefácio
O nome atribuído à nova espécie de Chironomus Meigen, 1803 descrita neste trabalho
não é válido de acordo com o Artigo 8 do Código Internacional de Nomenclatura Zoológica
(1999), e não deve de forma alguma ser citada.
1
1. Introdução Geral
Chironomidae é a maior e mais freqüente família de insetos (Pinder 1986; Cranston
1995) em ambientes de água doce e ocorre em todas as regiões zoogeográficas (Reiss 1981;
Ashe et al. 1987). Essa família é composta por 11 subfamílias, das quais 10 ocorrem na
região Neotropical e seis (Tanypodinae, Chironominae, Orthocladiinae, Podonominae,
Diamesinae, Telmatogetoninae) são cosmopolitas. Quatro subfamílias (Chilenomyliidae,
Aphroteniinae, Prodiamensinae, Buchonomyiinae) tem distribuição restrita (Spies e Reiss
1996) e uma (Usamboramyiinae), é endêmica do continente Africano (Andersen e Saether
1994). No Brasil, são registradas cinco subfamílias, e na região amazônica, três (Tanypodinae,
Orthocladiinae, Chironominae) (Mendes e Pinho 2007).
Cranston (1995) estima que a fauna de Chironomidae para o mundo seja composta por
aproximadamente 15.000 espécies, porém alguns especialistas estimam que esse número
possa superar 20.000 (Coffmam e Ferrington 1996; Giller e Malmqvist 1998). O catálogo de
Chironomidae para região Neotropical (Spies e Reiss 1996) lista 710 espécies, em 155
gêneros. Porém, trabalhos recentes vêm aumentando o número de registro de espécies e
gêneros para esta região (e. g. Trivinho-Strixino e Strixino 2005; Sanseverino e Fittkau 2006;
Dantas et al. 2010; Fusari et al. 2009). No Brasil, é registrada a ocorrência de mais de 100
gêneros, no entanto, apenas 43 destes são descritos com base no adulto (Nessimian et al.
2003). Para a região Norte são conhecidas 179 espécies distribuídas em 25 gêneros (Mendes
2007).
As primeiras observações no Brasil sobre larvas datam de 1805. Na década de 1960 o
Dr. Ernest Fittkau começou a trabalhar com a fauna de Chironomidae da Amazônia em
projeto de cooperação entre o Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia e o Max-Planck
(Instituto Alemão de Limnologia) (Jurberg 2005). Desde então, estudos sobre Chironomidae
foram realizados sob diferentes aspectos, especialmente ecologia (e.g. Fittkau 1971; Walker
1998; Reis 2007), avaliação de impacto ambiental (e.g. Fonseca e Esteves 1999; Couceiro et
al. 2007, 2010) e taxonomia (e.g. Dantas et al. 2010). Esses trabalhos são ainda incipientes
frente à diversidade de habitats e nichos a serem explorados na região.
Os Chironomidae são holometábolos e, portanto, passam por quatro estágios distintos
em seu ciclo de vida: ovo, larva, pupa e adulto. A quase totalidade do ciclo de vida ocorre na
água; as massas ovígeras são depositadas diretamente na água ou sobre algum substrato, como
em vegetação submersa, folhiço, pedra e troncos (Oliver 1971; Trivinho-Strixino e Strixino
1989; Nolte 1993). O estágio larval é, na maioria dos casos, o período de vida mais longo,
2
sendo composto por quatro estádios. O estágio de pupa, geralmente, é o mais curto e finaliza
com a emergência do adulto (Trivinho-Strixino e Strixino 1995; Trivinho-Strixino 2011).
As larvas de Chironomidae caracterizam-se por apresentarem, geralmente, cabeça não
retrátil e bem desenvolvida; mandíbulas com movimentos de oblíquo a horizontal; corpo
segmentado, alongado, estreito. São apnêusticas, apresentam dois pares de pseudópodos
localizados nos segmentos protorácico e anal, além de um par de procercos localizado
dorsalmente no segmento anal, cada um com um tufo de cerdas em seu ápice (Armitage et al.
1995; Pinho 2008).
A pupa apresenta cefalotórax mais robusto que o abdome, sendo este último achatado
dorsoventralmente. Não apresenta divisões nos lóbulos anais, característica que pode ser
utilizada para distinguir as pupas de Chironomidae da maioria das pupas de outros
nematóceros (Armitage et al. 1995).
Os adultos têm aparelho bucal atrofiado, portanto, não se alimentam, com exceções.
Desempenham funções exclusivamente reprodutivas, obtendo a energia necessária para
completar seu ciclo de vida durante o estágio larval (Oliver 1971; Trivinho-Strixino e Strixino
1995). A duração do ciclo de vida varia entre as espécies e, também, pode ser influenciada
pela temperatura e disponibilidade de alimento (Strixino e Trivinho-Strixino 1985).
As larvas podem colonizar ambientes marinhos e terrestres, podendo viver em fontes
termais e microecossistemas aquáticos (Pinder 1995; Torreias et al. 2010), podem utilizar
diversos organismos como substrato, tais como esponjas de água doce (Roque e Trivinho-
Strixino 2005; Fusari et al. 2008, 2009), quelônios (Marques et al. 2008), peixes (Roque et al.
2004; Sydow et al. 2008) e em outros insetos (Pepinelli et al. 2009; Rosa et al. 2009). As
larvas de algumas espécies de Chironomidae apresentam habilidade fisiológica para tolerar
ambientes adversos, podendo sobreviver em locais com déficit de oxigênio, pelo fato de
possuírem hemoglobina que as auxiliam na absorção e armazenamento de oxigênio dissolvido
disponível na água (Hamburger et al. 1994; Armitage et al. 1995). Devido a essa
característica (e.g. Chironomus plumosus Linnaeus, 1758 e Goeldichironomus luridus
Trivinho-Strixino & Strixino, 2005) podem habitar ambientes sob extremos de temperatura,
pH, salinidade, profundidade, correnteza e elevado enriquecimento orgânico (Armitage et al.
1995). Muitos autores têm associado à presença de Chironomus com poluição orgânica e
degradação da qualidade de ecossistemas aquáticos (Coimbra et al. 1996; Marques et al.
1999; Callisto et al. 2001). No entanto, espécies desse gênero também podem ser encontradas
em ambientes não degradados (Correia et al. 2005; Takahashi et al. 2008).
3
Com relação aos hábitos alimentares, as larvas de Chironomidae podem ser
agrupadas em cinco categorias funcionais: fragmentadores, coletores, raspadores, predadores
e filtradores (Silva et al. 2008). Assim, participam ativamente do metabolismo intermediário
dos ecossistemas aquáticos e formam um importante elo da cadeia alimentar fazendo a
conexão entre produtores como algas (planctônicas e bentônicas) e consumidores secundários
(Trivinho-Strixino e Strixino 1995). As larvas consomem grande variedade de matéria
orgânica e, junto com as pupas, servem como alimento para outros invertebrados aquáticos,
como peixes e aves (Takeda et al. 1997).
Diversas espécies de Chironomidae constroem tubos durante o estágio larval
utilizando secreções das glândulas salivares para agrupar partículas de vários tipos e tamanhos
(Berg 1995). Esses tubos podem ser fixos ou transportáveis (Mendes 2007) e podem ser
considerados uma forma de adaptação contra a predação; em alguns grupos essa adaptação
foi modificada para facilitar a alimentação e a respiração (Hershey 1987).
Muitas espécies do gênero Chironomus, demonstram fortes preferências por
determinados tipos de habitat e tem sido utilizadas como importante ferramenta em estudos de
avaliação da qualidade ambiental da água (Kuhlmann et al. 2000; Callisto et al. 2002;
Couceiro et al. 2007, 2010).
1.1 O Gênero Chironomus
Chironomus é o gênero-tipo da família Chironomidae e tem mais de 100 espécies
descritas (Ashe 1983). Foi descrito em 1803 por Meigen, tendo sido três anos antes descritos
como Tendipes pelo mesmo autor. Após um século de uso da nomeclatura Chironomus,
iniciou-se discussão sugerindo a aplicação da Lei de Prioridade (Código Internacionais de
Nomenclatura Zoológica) para que a publicação de Meigen (1800) fosse validada como
Tendipes e a família Tendipedidae. Essa discussão somente foi encerrada em 1963, quando o
Comitê Internacional de Nomenclatura Zoológica (ICZN) decidiu que a descrição de Meigen
datada de 1800 deveria ser desconsiderada, tornando o nome Chironomus a base da
nomenclatura para a família.
Na Região Neotropical são registradas 31 espécies de Chironomus, sendo12 destas
nomina dubia (Spies e Reiss 1996). No Brasil são registradas 16 espécies (Mendes 2007),
quatro destas ocorrem no estado do Amazonas (C. strenzkei Fittkau, 1968; C. gigas Reiss,
1974; C. latistylus Reiss, 1974; C. paragigas Reiss, 1974) As espécies descritas por Reiss
(1974) foram coletadas durante uma pesquisa nas florestas inundáveis e lagos da Amazônia
4
Central. Esse autor observou que a distribuição das espécies estava relacionada com o tipo de
água, C. latystilus foi encontrada em lagos de várzea (águas brancas) e em lagos com forte
influência dessas águas; C. paragigas foi encontrada apenas em igapós (agua preta) e C. gigas
em ambos os ecossistemas. C. strenzkei encontrado no Rio Negro (Fittkau 1968).
As larvas de Chironomus caracterizam-se por apresentar a região hipostomal (mento)
em forma de uma placa escura com treze dentes (mediano trífido); um par de placas
ventromentais estriadas (placas paralabiais) bem separadas da linha mediana; um par de
mandíbulas largas, com dentes internos; um par de premandíbulas; um pente epifaríngeo
largo, constituindo-se de uma placa denteada distalmente; um par de antenas não retráteis,
com cinco segmentos. O corpo apresenta coloração vermelha (pela presença de hemoglobina);
dois pares de túbulos abdominais (no oitavo segmento abdominal, sendo o segundo mais
desenvolvido dependendo da espécie), dois pares de túbulos anais bem desenvolvidos
(dorsalmente, no nono segmento abdominal) e, em algumas espécies, dois processos laterais
no sétimo segmento abdominal (Figura 1) (Saether et al. 2000).
A pupa tem como características de identificação, anel basal localizado na base do
corno torácico, padrão de distribuição de pequenos espinhos e tubérculos (shagreen) nos
tergitos abdominais, forma do esporão no VIII segmento abdominal e par de setas L nas
margens laterais dos segmentos (Pinder e Reiss 1986) (Figura 2).
Os adultos machos diferenciam-se dos de outros gêneros de Chironomidae por
apresentarem, lobos antepronotais fundidos e pelo formato das volselas superior e inferior,
(Cranston et al. 1989; Kiknadze 2008). Para as fêmeas, além do padrão de coloração, são
analisados o comprimento do noto, coxoesternapódema, cercos, ovário, formato do lobo
ventrolateral, lobo dorsomediano da gonapófise VIII (Ramussen 1984; Correia et al. 2005,
2006) (Figura 3).
1.2 Biologia de Chironomus
Uma das características importantes na biologia de Chironomus é o fato de os machos
se agruparem durante o vôo (cerca de 30 cm acima do local de oviposição), formando
enxames. Relatos desse comportamento foram feitos para Chironomus riparius Meigen, 1804
(Caspary e Downe 1971). Diferenças interespecíficas são observadas, como por exemplo,
voos em forma de looping em Chironomus strenzkei Fittkau, 1968 (Syrjamaki 1965) e no
plano horizontal em C. riparius (Downe e Caspary 1973). O enxameamento é tido como um
comportamento padrão em Nematocera, onde os organismos envolvidos executam um dança
5
em vôo, perto ou sobre o local de oviposição, sendo geralmente por um período prolongado
(Downes 1969; Downe e Caspary 1973) e com função reprodutiva (Downes 1958, 1969).
A oviposição é realizada após a cópula; a fêmea posiciona-se próximo da superfície da
água e, através de contrações abdominais, dá início à liberação da massa ovígera (Oliver
1971; Trivinho-Strixino e Strixino 1989; Xue et al. 1994; Xue e Ali 1994).
No Brasil é conhecido o tempo de desenvolvimento da larva de três espécies,
Chironomus sancticaroli Trivinho-Strixino & Strixino, 1981 (Strixino e Strixino 1982;
Trivinho-Strixino e Strixino 1989); Chironomus xanthus Rempel, 1939 (Peck et al. 2002;
Fonseca e Rocha 2004) e Chironomus calligraphus Goeldi, 1905 (Canteiro e Albertoni 2011).
O tempo de desenvolvimento larval de C. sancticaroli variou em diferentes temperaturas
(Strixino-Strixino 1982), enquanto que de C. xanthus foi mais acelerado quando estas foram
expostas a temperatura de 27 ºC (Peck et al. 2002). De acordo com Dyar (1980), os estádios
larvais de insetos podem ser determinados através das medidas de estruturas esclerosadas,
como por exemplo, a cápsula cefálica. A razão de crescimento (r) pode ser determinada
utilizando essas medidas, utilizando a regra de Dyar. Esse autor verificou que a cápsula
cefálica cresce em progressão geométrica, aumentando de largura a cada ecdise, numa razão
constante (em média 1,4) para uma dada espécie. Essa regra tem sido aplicada em vários
estudos sobre o tempo de desenvolvimento larval de Chironomidae (Strixino 1973; Corbi e
Trivinho- Strixino 2006; Canteiro e Albertoni 2011; Zilli et al. 2008, 2009).
A emergência dos adultos é crepuscular (Kureck 1979; Pinder 1986; Armitage et al.
1995), com longevidade de 2 a 3 dias, como relatado para algumas espécies, como C. riparius
(Caspary e Downe 1971) e Chironomus kiiensis Tokunaga, 1936 (Maeda e Yano 1988).
6
Figura 1. Principais estruturas morfológicas que caracterizam a larva de Chironomus (Diptera: Chironomidae). Modificado de Epler (2001) e
Correia (2004).
Prémandíbula
Processo lateral
Túbulos
abdominais
Túbulos
anais
Mento
Placa
Ventromental
Pente Epifaríngeo
Antena
1
2
3
5
Lâmina
antenal
4
Dentes
internos
Mandíbula
Seta interna
7
Figura 2. Principais estruturas morfológicas que caracterizam a pupa de Chironomus (Diptera: Chironomidae). Modificado de Correia (2004).
Tubérculo
Cefálico
Anel Basal
Cerdas
dorsocentrais Cerdas
pré-corneais
Cerdas
antepronotais
Pedes spurii B
Esporão
Chagreen
Cerdas L
Chagrin nas
conjuntivas
IV/V ou V/VI
Taeniae
Seta dorsal
Ganchos do
2º tergito
Pedes spurii A
8
Figura 3. Principais estruturas morfológicas que caracterizam os adultos machos e fêmeas de Chironomus (Diptera: Chironomidae). Modificado
de Correia (2004).
Cerdas
supra-alares
Cerdas
escutelares
Cerdas pré-
alares
Cerdas
dorsocentrais Cerdas
acrosticais
Volsela
Inferior
Volsela
Superior
Gonóstilo
Gonocoxito
Ponta anal
Cerdas
medianas
Ovários
Cerco
Placa
pós-genital
IX
VIII
VII
Lobo dorsomediano
Coxoesternapódema
9
2. Justificativa
Vários trabalhos, principalmente ecológicos, reportam a presença do gênero
Chironomus e seu potencial como bioindicador. Porém, com nível de identificação de gênero
(Callisto e Esteves 1998; Couceiro et al. 2007; Silva et al. 2008). O conhecimento sobre as
diferentes fases de desenvolvimento de Chironomus é importante uma vez que gera
informações sobre os estágios imaturos, subsidiando estudos ecológicos (Abílio et al. 2005;
Hirvenoja 2006); toxicológicos (Oliver et al. 2003; Iannacone-Oliver e Pérez-Dávila 2008);
citogenéticos (Kumar e Gupta 1990; Correia et al. 2006; Kiknadze et al. 2008); genéticos
(Dreese et al. 1988; Sharley et al. 2004; Lee et al. 2006; Park e Kwak 2009); filogenéticos
(Guryev et al. 2001); biogeográficos (Sublette e Mulla 2000; Hribar et al. 2008) e
taxonômicos (Fittkau 1968; Reiss 1974; Wülker et al. 1989; Correia et al. 2005, 2006; Correia
e Trivinho-Strixino 2007).
Informações biológicas são fundamentais para o desenvolvimento e implementação de
métodos de criação em condições de laboratório para bioensaios e comercialização dessas
larvas para alimentação de peixes ornamentais (Faria et al. 2006). Uma vez que algumas
espécies de Chironomus são citadas na literatura como pragas de arroz irrigado no Brasil,
Japão (Heinrichs et al. 1994) e Malásia (Al-Shami et al. 2008), informações dessa natureza
também podem ser úteis para desenvolver métodos de controle populacional.
A manutenção das larvas de Chironomidae em condições de laboratório é importante
para a obtenção de informações biológicas, uma vez que essas são de difícil obtenção no
campo. Esse fato explica a escassa literatura sobre esse assunto no Brasil (Strixino-Strixino
1982; Peck et al. 2002; Fonseca e Rocha 2004; Canteiro e Albertoni 2011) e nenhuma para a
Amazônia.
10
3. Objetivos
3.1. Geral
Incrementar o conhecimento sobre a diversidade e biologia de Chironomus no
Amazonas.
3.2. Específicos
- Descrever uma nova espécie de Chironomus, da área urbana da cidade de Manaus;
- Caracterizar morfologicamente massas ovígeras, larvas, pupas e adultos;
- Identificar os estádios e a taxa de crescimento larval por meio de morfometria da
cápsula cefálica e do corpo;
- Estimar o tempo de duração de cada estádio larva e estágio de desenvolvimento;
- Observar aspectos biológicos em condições de laboratório.
11
4. Material e Métodos
4.1 Taxonomia
4.1.1 Montagem e descrição morfológica de imaturos e adultos.
Adultos e larvas foram montados entre lâmina/lamínula utilizando Euparal® como meio de
montagem, de acordo com protocolo descrito por Epler (2001) e Sæther (1980). Para
identificação dos espécimes utilizou-se chaves taxonômicas e artigos com descrição de
espécies de Chironomus para a região Neotropical (e.g. Say 1823; Goeldi 1905; Rempel 1939;
Fittkau 1968; Reiss 1974; Wülker et al. 1989; Correia, Trivinho-Strixino e Michailova 2005,
2006; Correia e Trivinho-Strixino 2007). Foi utilizada a terminologia de Sæther (1980) e o
sistema de medidas morfológicas de Epler (1988). As dimensões estão apresentadas em
valores mínimos e máximos, em micrômetro, com exceção das medidas de estruturas maiores
(comprimento total de larvas, pupas, adultos e asas) que são apresentadas em milímetros,
ambos seguidos da média. O número de espécimes medidos esta indicado no início de cada
descrição entre parênteses. O termo taeniae foi aplicado para designar as setas largas
presentes nos segmentos abdominais da pupa (Langton 1994). Os desenhos foram feitos em
microscópio óptico, Zeiss Stantard 2.0 com auxílio de uma câmara clara, utilizando lápis,
posteriormente transferidos para papel vegetal utilizando caneta a nanquim e digitalizados. As
medidas foram feitas em microscópio óptico Olympus e uma câmera digital (Olympus DP72),
utilizando o software Cell D (Olympus).
4.1.2 Caracterização dos ovos, larvas e pupas.
As massas ovígeras e os ovos foram caracterizados quanto ao formato e tamanho
(comprimento e largura), o número de ovos em cada massa foi contabilizado. As estruturas
morfológicas das larvas utilizadas para a caracterização foram: mento, placas paralabiais,
presença de túbulos abdominais e processo lateral. As pupas foram caracterizadas com base
no corno torácico, formato dos esporões e padrão de distribuição de pequenos espinhos e
tubérculos (chagreen) localizados no abdome. As imagens foram obtidas sob microscópio
estereoscópio (Leica M165C), com uma câmara digital DFC420 e Software de Processamento
de Imagem Digital, Leica Application Suite V3.6 e microscópio óptico Olympus e uma
câmera digital (Olympus DP72), utilizando o software Cell D (Olympus).
4.2 Biologia
4.2.1 Criação de Chironomus em condições de laboratório.
12
As massas ovígeras foram colocadas individualmente em bandejas plásticas brancas
(19,5x31x6,5cm), utilizando 300 gramas de areia esterilizada em mufla a 500°C como
substrato, adicionado 1,5 l de água, aeradas permanentemente com auxílio de bombas de ar.
Essas bandejas foram cobertas com uma estrutura de madeira e tela, seguindo o modelo
modificado de Fonseca e Rocha (2004) (Figura 04). As larvas foram alimentadas a cada 48
horas com ração em flocos para peixe (TETRAMIM®) triturada.
Figura 4. Gaiolas utilizadas para criação de Chironomus manaos sp. nov. (Diptera:
Chironomidae).
4.2.2 Determinação, duração e taxa de crescimento dos estádios larval.
A estimativa do tempo de desenvolvimento dos ovos teve início no momento da
oviposição, quando as massas ovígeras foram isoladas (n = 10) e o desenvolvimento dos ovos
acompanhado até a eclosão das larvas. Os ovos foram retirados da massa ovígera com auxílio
de um bisturi, montados entre lâmina e lamínula, hidratados com água destilada. As imagens
foram obtidas sob microscópio óptico Olympus e uma câmera digital (Olympus DP72),
utilizando o software Cell D (Olympus).
Os estádios larvais foram caracterizados por meio de medidas do comprimento ventral
da cápsula cefálica (ápice do dente mediano até a região pós-occipital) (Figura 5A), definido
13
pelo número de dias em que larvas de cada estádio foram observadas, para isso, três larvas
eram coletadas diariamente e montadas em Hoyer para possibilitar a mensuração de sua
cápsula cefálica. O número de estádios foi obtido através do agrupamento das medidas da
região ventral em intervalos de classe de 0,5 µm e obtidas as frequências de ocorrência desses
valores. Essas frequências foram analisadas no programa BioEstat 5, gerando os picos no
gráfico, indicando os estádios larvais (Strixino 1973). A regra de Dyar (1980) foi aplicada
para determinar a razão de crescimento.
Para verificar a relação entre o comprimento da cápsula cefálica e o comprimento total
do corpo foi utilizado um diagrama de dispersão. A relação do comprimento do corpo e o
tempo (dias após a eclosão) foi obtida utilizando um teste de regressão linear simples, com
base no comprimento do corpo e o tempo (dias após a eclosão). Os corpos das larvas foram
medidos a partir da região anterior do primeiro segmento torácico até a região do procerco no
nono segmento abdominal (Figura 5B).
Figura 5. A - Medida da região ventral da cápsula cefálica, do ápice do dente mediano até a
margem pós-occipital; B – Medida do corpo da larva a partir da margem anterior do primeiro
segmento torácico até a base do procercos, localizada no final do nono segmento abdominal.
As pupas foram acompanhadas a partir do momento em que as larvas transformaram-
se em pupa até a emergência do adulto.
Os adultos que emergiam diariamente eram isolados aos pares em gaiolas
confeccionadas com garrafas PET com as laterais revestidas com filó para ventilação, e com
14
uma placa de Petri no fundo contendo água. As gaiolas foram observadas até que todos os
indivíduos estivessem mortos, estimando assim a longevidade dos adultos.
Foram realizadas observações quanto ao horário de enxameamento e emergência dos
adultos, assim como comportamento de cópula e oviposição. A razão sexual (rs) da população
foi estimada, seguindo o modelo proposto por Fisher (1930).
total de fêmeas
total de fêmeas + total de machos
5. Organização dos resultados
A dissertação está organizada em dois capítulos:
O Capítulo 1 apresenta a descrição de uma nova espécie de Chironomus para a
Amazônia Brasileira, com ilustrações de todos os estágios de desenvolvimento.
O Capítulo 2 consiste na descrição dos aspectos biológicos da nova espécie de
Chironomus em condições laboratoriais, com informações sobre tempo de desenvolvimento
dos ovos, larval, pupal e longevidade dos adultos.
Razão sexual (rs) =
15
Capítulo 1
Gusmão, G. A; Hamada, N. & Fusari, L. M. 2012.
Uma nova espécie de Chironomus (Diptera:
Chironomidae) para a Amazônia Brasileira.
Manuscrito formatado para Zootaxa
16
Título: Uma nova espécie de Chironomus (Diptera: Chironomidae) uma nova espécie da
Amazônia Brasileira.
Resumo: Uma nova espécie de Chironomus coletada na área urbana da cidade de Manaus,
Amazonas, é descrita e ilustrada com base em todos os estágios de desenvolvimento. O
número de espécies de Chironomus se eleva para cinco, no estado do Amazonas e para 17 no
Brasil.
Palavras-chave: Insetos aquáticos, Amazonas, Área urbana, Taxonomia.
Title: A new species of Chironomus (Diptera: Chironomidae) a new species of the Brazilian
Amazon.
Abstract: A new species of Chironomus collected in the urban area of Manaus is described
and illustrated based on all life stages. The number of Chironomus species increases to five in
the state of Amazonas and to 17 in Brazil.
Key-words: Aquatic insects, Amazon, Urban area, Taxonomy.
1.1 – Introdução
A região Neotropical abriga 23 espécies válidas de Chironomus (Spies & Reiss 1996;
Correia & Trivinho-Strixino 2005), enquanto que no Brasil 16 espécies são registradas
(Tabela 1). Neste trabalho foi feita a descrição morfológica de uma nova espécie de
Chironomus da área urbana da cidade de Manaus. Todos os estágios de desenvolvimento
foram descritos e ilustrados.
17
Tabela 1. Lista das espécies de Chironomus Meigen, 1803 (Diptera: Chironomidae) ocorrentes na região Neotropical. Legenda: ♂, macho; ♀,
fêmea; P, pupa; L, larva; O, ovo. * Espécies que ocorrem no estado do Amazonas; ** espécies que ocorrem no Brasil.
Espécies Neotropicais Semaforontes Distribuição
Chironomus anonymus Williston, 1896 ♂ São Vicente; Costa Rica; Porto Rico; Neártico
Chironomus antarcticus Walker, 1837 ♂♀ Chile; Argentina
Chironomus atripennis Rempel, 1939** ♂♀ Brasil
Chironomus atriramus Kieffer, 1925 ♂ Argentina
Chironomus antonioi Correia & Trivinho-Strixino, 2007 ♂, P, L Brasil
Chironomus calligraphus Goeldi, 1905** ♂♀, P, L, O Brasil, ?Argentina, Colômbia, Panamá, ?Ilhas Virgens, Neártico
Chironomus columbiensis Wulker, Sublette, Morath & Martin, 1989** ♂, P, L Brasil, Colômbia, Guatemala
Chironomus detriticola Correia & Trivinho-Strixino, 2007** ♂, P, L Brasil
Chironomus fittkaui Correia & Trivinho-Strixino, 2007** ♂, P, L Brasil
Chironomus gigas Reiss, 1974* ♂, P, L Brasil, Colômbia
Chironomus inquinatus Correia, Trivinho-Strixino & Michailova, 2006** ♂, P, L Brasil
Chironomus latistylus Reiss, 1974* ♂, P, L Brasil, Colômbia
Chironomus nitidiventris Edwards, 1931 ♂ Argentina
Chironomus oliveirai Correia & Trivinho-Strixino, 2007** ♂♀, P, L Brasil
Chironomus paragigas Reiss, 1974* ♂, P, L Brasil
Chironomus phytophilus Correia & Trivinho-Strixino, 2007** ♂, P, L Brasil
Chironomus reissi Correia, Trivinho-Strixino & Michailova, 2005** ♂♀, P, L Brasil
Chironomus rincon Sublette & Sasa, 1994 ♂ Guatemala
Chironomus stigmaterus Say, 1823** ♂, P, L EUA, México, Brasil
Chironomus strenzkei Fittkau, 1968* ♂♀, P, L, O Brasil
Chironomus vittiventris Edwards, 1931 ♂♀ Argentina
Chironomus xanthus Rempel, 1939** ♂♀, P, L, O Brasil, Argentina
Chironomus wuelkeri Sublette & Sasa, 1994 ♂♀ Guatemala
18
1.2 - Metodologia
1.2.1 - Descrição morfológica
O primeiro estágio a ser coletado no campo foi o ovo, contido em massas ovígeras
encontradas em um recipiente com água, na área urbana (3°06’50,17”S 59°58’30,99”W) de
Manaus. As coletas foram realizadas manualmente, as massas ovígeras foram acondicionadas
em potes coletores e transportadas para o laboratório de criação no INPA. No laboratório, elas
foram colocadas em bandejas plásticas brancas, utilizando areia (esterelizada em mufla 500⁰
C, por 4 horas) como sedimento, cobertas com gaiolas, seguindo o modelo modificado de
Fonseca & Rocha (2004), aerada e alimentadas com ração em flocos para peixe, triturada, da
marca TETRAMIM®
, até a emergência dos adultos. As larvas, exúvias de pupa e adultos
(macho e fêmea) foram montados entre lâmina e lamínula, utilizando Euparal® como meio de
montagem, seguindo os métodos proposto por Epler (2001) e Trivinho-Strixino (2011). A
identificação foi realizada sob microscópio óptico, com o auxílio das descrições de
Chironomus para a região Neotropical Say 1823, Walker 1837, Williston 1896, Goeldi 1905,
Kieffer 1925, Edwards 1931, Rempel 1939, Fittkau 1968, Reiss 1974, Wülker et al. 1989,
Sublette e Sasa 1994, Correia et al. 2005, 2006; Correia e Trivinho-Strixino 2007. Foi
utilizada a terminologia de Saether (1980) e o sistema de medidas morfológica de Epler
(1988). As dimensões estão apresentadas em valores mínimos e máximos, em micrômetro,
com exceção das medidas de estruturas maiores (comprimento total de larvas, pupas, adultos e
asas) que são apresentadas em milímetros, ambos seguidos da média. O número de espécimes
analisados esta indicado no início de cada descrição entre parênteses. O termo taeniae foi
aplicado para designar as setas largas presentes nos segmentos abdominais da pupa (Langton
1994).
As massas ovígeras foram identificadas de acordo com Nolte (1993). O registro
fotográfico e as medidas foram realizados utilizando um microscópio óptico Olympus e uma
câmera fotográfica digital para aquisição de imagem, modelo Olympus DP72, acoplada,
utilizando o software Cell D (Olympus). Os desenhos foram feitos em papel branco com
auxílio de uma câmara clara acoplada a um microscópio óptico, Zeiss Stantard 2.0.
Os tipos foram depositados na Coleção de Invertebrados do Instituto Nacional de
Pesquisas da Amazônia – INPA, Museu de Zoologia de São Paulo – MZUSP, São Paulo e
Laboratório de Entomologia Aquática da Universidade Federal de São Carlos – UFSCar, São
Paulo, Brasil.
19
Chironomus manaos sp. nov.
Holótipo: ♂, BRASIL: Amazonas, Manaus, área urbana (3°06’50,17”S 59°58’30,99”W),
24.i.2011, leg. Gusmão, G. A. (INPA). Parátipos: 3 ♂, 4 ♀, 7 exúvias pupais, 7 exúvias
larvais, mesmo dados do holótipo. (Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA,
Manaus, AM, Brasil); 3 ♂, 3 ♀, 7 exúvias pupais, 7 larvas, mesmo dados do holótipo (Museu
de Zoologia de São Paulo – MZUSP, São Paulo, Brasil); 3 ♂, 3 ♀, 6 exúvias pupais, 6 larvas,
mesmo dados do holótipo (Laboratório de Entomologia Aquática da Universidade Federal de
São Carlos – UFSCar, São Paulo, Brasil).
Etimologia. Em homenagem a cidade onde foi realizado o primeiro registro da espécie.
Diagnose. O macho de Chironomus manaos sp. nov. diferencia-se das outras espécies da
região Neotropical pelo formato da volsela superior, que é fortemente arqueada, na região
distal. Coloração das asas como em C. strenzkei. O esporão da pupa é similar ao de C.
anonymus. A larva de distingue-se das outras espécies pela disposição dos dentes no mento,
sendo o dente mediano afastado do 1o dente e o 2
o do 3
o dente lateral e padrão de coloração da
região gular.
Macho (n = 10, exceto quando assinalado)
Comprimento total de 4.34 (4.09 – 5.31) mm. Coloração: Castanho-amarelada. Cabeça
com flagelo antenal castanho-escuro. Palpos maxilares castanho-claros. Asa com, membrana
transparente com manchas escuras, nervuras castanho-claras. RM e FCu mais escura que as
outras nervuras; RM mais escura que FCu. Bifurcação da veia M castanho-escura. Tórax,
castanho-claro com manchas mesonotais e região central escura. Pós-noto com porções
laterais castanho-escuras e região central clara em forma de triângulo invertido. Abdome,
castanho-claro com manchas longitudinais castanho-escuras com muitas setas distribuídas de
forma aleatória nos segmentos. Segmentos abdominais I – VII com mancha longitudinal
central e segmento VIII sem mancha (Figura 1E). Pernas, castanho-amareladas com faixa
escura próximo da extremidade distal do fêmur, tarsômeros 1 – 3 com extremidade distal
escura, tarsômeros 4 e 5 escuros (Figura 1D).
20
Figura 1. Chironomus manaos sp. nov. (Diptera: Chironomidae) macho adulto. A – Cabeça. B
– Tórax. C – Asa. D – Pernas. E – Abdome. F – Vista geral do Hipopígio.
21
Cabeça. (Figura 1A) AR = 2,15–2,72; 2,47. Flagelômero distal: 641–947; 806 µm de
comprimento. Plumas longas de coloração castanho-escura. Tubérculos frontais presentes
medindo 35,6 µm de comprimento. Palpo maxilar com quatro sensilas clavadas na parte distal
do terceiro palpômero. Temporais 10–27; 20. Distância interocular dorsal: 151–200; 165 µm
(n=7) e ventral: 135–203; 159 µm (n=9) respectivamente. Clípeo com 13–22; 16 setas.
Comprimento dos palpômeros 1 – 5 (µm) 23 – 39, 33; 26 – 115, 45; 98 – 156, 130; 114 –
161, 135; 95 – 253, 190.
Tórax. (Figura 1B) Antepronotais: 9–16; 12 setas distribuídas em duas fileiras.
Acrosticais: 10–15; 12 em duas fileiras. Prealares: 3–5; 4. Supra-alar: 1 seta (n=9).
Escutelares: 8–14; 11 setas em duas fileiras.
Asa. (Figura 1C) Comprimento de 1.90 (1.61 – 2.20) mm. VR: 1,01–1,07; 1,04. WW:
0,25–0,27; 0,26. Brachiolum com 1–3; 2 setas. Squama com 11–19; 15 setas (n=9). R com
20–28; 26. R1 com 14–21; 18. R4+5 com 16–23; 19 setas.
Pernas. Presença de 5–10; 6 sensila chaetica no tarsômero 1 da perna mediana e 4–
10; 6 no tarsômero 1 da perna posterior. Comprimento (μm) e proporções dos artículos das
pernas na Tabela 2.
Tabela 2 – Comprimento (μm) e proporções das pernas de Chironomus manaos sp. nov.,
macho adulto (n = 10).
Hipopígio. (Figura 1F, 2A-B). Lateroesternito IX com 3–6; 4 setas. Tergito anal com
5–12; 8 setas inseridas na porção mediana. Falapódema com 116–146; 124 μm de
comprimento, esternapódema transverso com 41–77; 64 μm. Volsela superior com 64–95; 80
μm de comprimento, delgada com margens paralelas e fortemente curvada. Volsela inferior
com 98 μm de comprimento, não se alongando além da porção mediana do gonóstilo e 12–19;
15 setas longas. Lobo basal da volsela superior com 6 – 9; 6 setas longas. Ponta anal com 54–
Fe Ti ta1 ta2 ta3
PI 832 – 1242, 1057 616 – 917, 753 1335 – 1466, 1187 568 – 777, 694 423 – 587, 509
PII 914 – 1257, 1093 713 – 1023, 880 444 – 599, 530 241 – 367, 322 173 – 266, 230
PIII 875 – 1423, 1175 734 – 1286, 1065 625 – 1243, 843 347 – 695, 494 254 – 480, 370
ta4 ta5 LR BV SV
PI 318 – 450, 403 174 – 249, 216 1,60 – 1,79; 1,71 2,09 – 2,29; 2,22 1,27 – 1,47; 1,41
PII 125 – 182, 158 82 – 102, 113 0,56 – 0,62; 0,60 2,97 – 3,32; 3,04 3,51 – 3,92; 3,72
PIII 157 – 395, 242 96 – 206, 146 0,69 – 1,69; 0,82 1,61 – 2,92; 2,55 2,93 – 4,04; 3,55
22
68; 63 μm de comprimento, com base mais estreita que o ápice. Gonocoxito com 189 μm de
comprimento. Gonóstilo com 116–166; 139 μm de comprimento. HR: 0,55–1,53; 1,28. HV:
0,29–0,33; 0.31.
Figura 2. Chironomus manaos sp. nov. (Diptera: Chironomidae) macho adulto. A – Vista
dorsal do tergito IX incluindo a ponta anal, vista dorsal do gonocoxito e gonóstilo esquerdos.
B – Hipopígio com ponta anal e tergito IX removidos, vista dorsal à esquerda e vista ventral à
direita.
Fêmea (n = 10 exceto quando assinalado)
Comprimento total de 4,34–5,50; 4,91 mm. Coloração similar ao macho.
Comprimento da asa 2,10–2,50; 2,29 mm.
Cabeça. AR 0,25–0,34; 0,29. Comprimento dos flagelômeros (μm): 130–146; 138/
99–117; 107 / 108–128; 125 / 102–123; 114 / 125–161; 147. Tubérculos frontais presentes
com 22–53; 31 µm de comprimento. Palpo maxilar com 4–6; 5 sensilas clavadas na parte
distal do terceiro palpômero. Clípeo com 20–27; 24 setas. Setas temporais 14–21; 17.
Distância interocular dorsal: 145–173; 157 µm (n=6) e ventral: 140–226; 186 µm (n=9).
Comprimento dos palpômeros (μm): 35–47; 40 / 25–43; 38 / 121–157; 139 / 128–168; 147 /
207–263; 227.
A
23
Tórax. Setas acrosticais: 10–15; 12 distribuídas em duas fileiras. Dorsocentrais: 21–
30; 27 em duas fileiras. Prealares: 4–5. Supra-alar: 1 seta (n=9). Escuterares: 10–19; 14 em
duas fileiras.
Asa. VR: 1,05–1,10; 1,08. WW: 0,30– 0,34; 032. Squama com 19–29; 22 setas (n=9).
Brachiolum com 2–3; 1 setas. R com 27–33; 30; R1 com 26–35; 29; R4+5 com 24–44; 39 setas.
Pernas. Presença de 35–42; 37 sensila chaetica no ta1 da perna mediana e 35–50; 43
no ta1 da perna posterior. Comprimento (μm) e proporções dos segmentos das pernas na
Tabela 3.
Tabela 3. Comprimento (μm) e proporções das pernas de Chironomus manaos sp. nov., fêmea
(n = 10).
Genitália da fêmea (Figura 3A). Gonocoxito IX com 10 – 12, 8 cerdas. Cápsula seminal com
71–88; 79 (7) μm de comprimento. Largura da cápsula seminal 66–83; 77 (7) μm. Noto com
169–206; 189 μm de comprimento. Coxoesternapódema 131–165; 145 μm de comprimento.
Lobo dorsomediano, lobo ventrolateral e lobo do apótoma como na Figura 3B. Cerco com
140–174; 158 μm de comprimento.
Fe Ti ta1 ta2 ta3
PI 1144 – 1319, 1243 770 – 926, 852 1316 – 1553, 1436 674 – 793, 726 525 – 625, 579
PII 1169 – 1366, 1279 939 – 1136, 1038 536 – 626, 587 299 – 358, 326 221 – 264, 242
PIII 1295 – 1476, 1379 1183 – 1395, 1284 825 – 981, 912 472 – 563, 514 381 – 447, 414
ta4 ta5 LR BV SV
PI 487 – 565, 528 232 – 266, 249 1,63 – 1,76; 1,69 1,64 – 1,80; 1,69 1,42 – 1,52; 1,46
PII 149 – 182, 172 110 – 137, 121 0,55 – 0,58; 0,57 3,28 – 3,48; 3,37 3,87 – 4,05; 3,95
PIII 228 – 270, 254 139 – 173, 156 0,69 – 0,74; 0,71 2,62 – 2,70; 2,67 2,79 – 3,00; 2,92
24
Figura 3. Chironomus manaos sp. nov. (Diptera: Chironomidae) fêmea adulta. A – Genitália,
vista ventral. B – Lobo ventrolateral, lobo dorsomediano da gonapofise VIII e lobo
ventrolateral da gonapófise IX.
Pupa (n = 20)
Comprimento do abdome 3,89 – 5,29; 4,57 mm. Coloração da exúvia do cefalotórax
castanha e do abdome castanho-clara.
Cefalotórax. Tubérculos cefálicos cônicos com setas frontais inseridas pré-apicalmente
(Figura 4A). Anel basal com ramos fundidos (Figura 4D). Tórax granuloso na região antero-
mediana dorsal (Figura 4C); 2 setas precorneais, 1 seta lateral e 1 mediana antepronotais e 4
(3) dorsocentrais presentes (com disposição variando, sendo a mais freqüente Dc1, Dc2, Dc3,
Dc4).
Abdome. Tergito I sem granulação (chagrin). Tergito II com chagrin mais fino, na
região central do segmento. Tergito III – IV como no segmento anterior, diferenciado-se por
apresentarem chagrin mai forte e mais distribuído para as laterais na região distal. Tergito V
com chagrin distribuído por toda a largura do segmento. Tergito VI com chagrin na largura
do segmento na região proximal, afunilando na região distal ocupando metade da largura do
segmento. Tergitos VII e VIII com chagrin fino na região proximal em duas bandas.
Conjuntivas IV/V e V/VI sem fino chagrin. Segmenos IV – VII com fino chagreen postero-
lateral (Figura 4B). Fileira de ganchos do tergito II com 310–493; 405 μm de comprimento,
ocupando aproximadamente metade da largura do segmento, composta por 57–72; 65
A
25
ganchos. Segmento VIII com um par de esporões postero-laterais castanho-escuros (Figura
4E). Quetotaxia abdominal: segmentos I–IV com 0, 3(2,4), 4(3,5), 4(3,5) setas L; V – VIII
com 4(3), 4(0,3), 4(1,3), 5(4,6) taeniae. Lobo anal com 1 seta dorsal de cada lado e
aproximadamente 134 taeniae dispostas em forma de franja. Pedes spurii B presente e pedes
spurii A presente de forma acentuada.
Figura 4. Chironomus manaos sp. nov. (Diptera: Chironomidae) pupa. A – Tubérculo
cefálico. B – Abdome. C – Tórax. D – Anel basal. E – Esporão.
A
26
Larva (n = 20)
Comprimento total 5,9–11,5; 8,1 mm.
Cabeça. Região gular com mancha escura; apótoma frontoclipeal escuro (Figura 5G).
Comprimento da cápsula cefálica 237–289; 264 μm. Largura da cápsula cefálica 407–469;
455 μm. IC 1,61–1,81; 1,72. Pente epifaríngeo com aproximadamente 12 dentes sub-iguais
(Figura 5F). Premandíbula com 2 dentes castanho-escuros (Figura 5E) com 73–111; 98 μm de
comprimento. SI plumosa (Figura 5B). Antena com 111–155; 133 μm de comprimento e 5
artículos (Figura 5A) e 22–28; 26μm de largura. AR 1,20–1,79; 1,42, órgão anelar próximo à
base; lâmina antenal chegando ao ápice do 5o antenômero. Mandíbula medindo 141–189; 173
μm de comprimento com 5 dentes (1 apical, 3 internos e 1 dorsal). Dente apical e internos
castanho-escuros e dente dorsal castanho-claro (Figura 5C). Mento com dente mediano trífido
(Figura 5D). Largura do dente mediano aproximadamente 30–35; 33 μm. Mento com 138–
147; 142 μm de largura. Placas ventromentais mais largas que o mento com 131–168; 154
μm. Distância entre as placas ventromentais maior que a largura do dente mediano com 36–
49; 43 μm.
27
Figura 5. Chironomus manaos sp. nov. (Diptera: Chironomidae) larva. A – Antena. B – Seta
labral I. C – Mandíbula. D – Mento. E – Pré mandíbula. F – Pente epifaríngeo. G – Vista
ventral da cápsula cefálica da larva de 4o estádio. H – Túbulos laterais da larva de 4
o estádio. I
– Processo lateral da larva de 4o estádio.
G H I
A
28
Abdome. Processos laterais do segmento abdominal VII presentes (Figura 5H),
medindo aproximadamente 0,09–0,23; 0,14 mm. Túbulos abdominais relativamente curtos,
medindo 0,30–0,92; 0,61 mm de comprimento (Figura 6I). Túbulos anais medindo 0,16 –
0,34; 0,26 mm de comprimento, sem constrição mediana.
Massa ovígena (n = 5)
A massa que envolve os ovos tem aspecto gelatinoso, é trasparente e fica aderida ao
substrato por um pedúnculo formado no momento da oviposição. Os ovos são dispostos em
pseudo espiral em fileiras paralelas, alternados ao longo do eixo principal (Figura 6ª). As
massas ovígeras de Chironomus manaos sp. nov. medem em média 16,60 µm de
comprimento e 1,59 µm de largura (na região mediana). Os ovos (n = 50) medem 0,24 µm de
comprimento e 0,10 µm de largura, possuindo formato elíptico (Figura 6B).
Figura 6. A – Massa ovígera de Chironomus manaos sp. nov. (Diptera: Chironomidae)
coletada na área urbana de Manaus; B – Vista geral do ovo de Chironomus manaos sp. nov.
(Diptera: Chironomidae).
29
Comentários: As massas ovígeras de Chironomus manaos sp. nov. foram coletadas na área
urbana da cidade de Manaus, durante o mês de Janeiro de 2011. Elas foram coletadas na água
contida em vasilhas, que serviram de local de oviposição, localizadas em ambiente peri-
domiciliar. Esse tipo de comportamento oportunista já foi registrado para outras espécies de
Chironomus, como por exemplo C. strenzkei e C. calligraphus que utilizam esses substratos
alternativos como local de oviposição.
Agradecimentos
Ao MSc. Galileu Dantas pela ajuda durante a descrição da espécie. À Coordenação de
aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – CAPES pela concessão da bolsa de
Mestrado. O apoio financeiro fornecido pelos projetos PRONEX-CNPq-FAPEAM, ADAPTA
e CNPq.
Referência
Correia, L.C.S, Trivinho-Strixino, S. & Michailova, P. (2005) A new species
of Chironomus Meigen, 1803 (Diptera, Chironomidae) from the southeast of
Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 40, 29-38.
Correia, L.C.S, Trivinho-Strixino, S & Michailova, P. (2006) A new species
of Chironomus Meigen (Diptera: Chironomidae: Chironominae) from polluted streams
of southeastern Brazil. Zootaxa, 1130, 57-68.
Correia, L.C.S. & Trivinho-Strixino, S. (2007) New species of Chironomus Meigen (Diptera:
Chironomidae: Chironominae) from Brazil. Zootaxa, 1504, 53-68.
Couceiro, S.R.M.; Hamada, N.; Luz, S.L.B.; Forsberg, B.R. & Pimentel, T.P. (2007)
Deforestation and sewage effects on aquatic macroinvertebrates in urban streams in
Manaus, Amazonas, Brazil. Hydrobiologia (The Hague), Netherlands, 575(1), 271-284.
Edwards, F.W. (1931) Diptera of Patagonia and South Chile. Parte II. Fascículo 5.
Chironomidae. Trustees of the British Museum (Natural History). London, 233-331.
Epler, J.H. (1988) Biosystematics of the genus Dicrotendipes Kieffer, 1913 (Diptera:
Chironomidae) of the world. Memoirs of the American Entomological Society, 36, 1-
124.
Epler, J.H. (2001) Identification Manual for the larval Chironomidae (Diptera) of North and
South Carolina A guide to the taxonomy of the midges of the southeastern United States,
30
including Florida North Carolina. Department of Environment and Natural Resources,
Raleigh, North Carolina & St Johns River Water Management District, Palatka, Florida,
526.
Fittkau, E.J. (1968) Chironomus strenzkei sp. N. (Chironomidae, Diptera) ein neues
Laboratoriumstier. Zeitschrift für Morphologie der Tiere, 63, 239-250.
Fonseca, A.L. & Rocha, O. (2004) Laboratory cultures of the native species Chironomus
xanthus Rempel, 1939 (Diptera-Chironomidae). Acta Limnologica Brasiliensia, 16(2),
153-161.
Goeldi, E.A. (1905) Os mosquitos no Pará: reunião de quatro trabalhos sobre os mosquitos
1905 indígenas, principalmente as espécies que molestam o homem. Museu Paraense de
Historia Natural e Ethnographia, Belém, 186 pp.
Kieffer, J.J. (1925) Chironomides de la Republique Argentine. Annales de la Société
Scientifique de Bruxelles, 44 (2ieme partie), 73-92.
Langton, P. H. (1994) If not “filaments” then what? Chironomus, 6, 9.
Nolte, U. (1993) Egg masses of Chironomidae (Diptera): a review, including new
observations and a preliminary key. Entomologica Scandinavica Supplement, 43, 75.
Reiss, F. (1974) Vier neue Chironomus-Arten (Chironomidae, Diptera) und irhe ökologische
Bedeutung für die Benthosfauna zentralamazonischer Seen und
Überschwemmungswälder. Amazoniana, 5, 3-23.
Rempel, J.G. (1939) Neue Chironomiden aus Nordostbrasilien Zoologischer. Anzeiger, 127,
209- 216.
Say, T. (1823) Descriptions of dipterous insects of the United States. Journal of
the Academy of Natural Sciences of Philadelphia, 3, 9-54, 73-104.
Saether, O.A. (1980) Glossary of chironomid morphology terminology (Diptera:
Chironomidae). Entomologica Scandinavica Supplement, 14, 1-51.
Spies, M. & Reiss, F. (1996) Catalog and bibliography of Neotropical and Mexican
Chironomidae (Insecta, Diptera). Spixiana, 22, 61-119.
Sublette, J.E. & Sasa, M. (1994) Chironomidae collected in Onchocerciasis endemic areas of
Guatemala. Spixiana, 20, 1-60.
Trivinho-Strixino, S. (2011) Larvas de Chironomidae. Guia de identificação São Carlos,
Departamento de Hidrobiologia/Laboratório de Entomologia Aquática/UFSCar. 371 pp.
Walker, F. (1837) Descriptions, & c of the Diptera. In: Curtis, Haliday, A.H & Walker, F.
Descriptions, & c of the insects collected by Captain P.P. King, R.N., F.R.S., in the
31
survey of the Straits of Magellan – Transactions of the Linnean Society of London,
17(3), 315-359.
Williston, S.W. (1896) On the Diptera of St Vincent (West Indies).
Transactions of the Entomological Society of London, 3, 253-308.
Wuelker, W., Sublette, J.S., Morath, E. & Martin, J. (1989) Chironomus columbiensis sp. N.
in South America and Chironomus anonymus Williston in North America – closely
related species. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 24, 121-136.
32
Capítulo 2
Biologia de Chironomus manaos Gusmão, Hamada
& Fusari, 2012 (Diptera: Chironomidae) em
condições laboratoriais, Manaus, AM, Brasil
33
Título: Biologia de Chironomus manaos Gusmão, Hamada & Fusari, 2012 (Diptera:
Chironomidae) em condições laboratoriais, Manaus, AM, Brasil
Resumo: O presente trabalho tem como objetivo fornecer informações biológicas de uma
espécie de Chironomus, tais como comportamento de enxameamento, acasalamento, tempo de
desenvolvimento dos ovos, larva e pupa, além da longevidade dos adultos. As massas
ovígeras foram coletadas em um recipiente com água, na área urbana de Manaus e
acondicionadas em bandejas cobertas com gaiolas, mantidas sob temperatura ambiente. Após
a eclosão, diariamente, três larvas de cada massa ovígera foram fixadas até o momento em
que todas as larvas atingissem o estágio de pupa. As larvas fixadas foram montadas entre
lâmina e lamínula para possibilitar as medidas da cápsula cefálica e tamanho do corpo, sob
microscópio estereoscópico. As larvas completam seu desenvolvimento em média em 10 dias
após a eclosão das larvas de 1o estádio, com a emergência dos primeiros adultos a partir do
12o dia. A fêmea deposita em média 600 ovos; o ovo tem 0,24 µm de comprimento e 0,10 µm
de largura. As larvas de 1o estádio tem comprimento médio do corpo de 54,67 (± 4,17) µm, a
de 2o, 93,74 (± 4,47)µm, a de 3
o, 157,12 (± 7,18) µm e a de 4
o estádio, 257,58 (± 16,75) µm.
A razão média de crescimento foi de 1,67 (± 0,03), corroborando com a regra de Dyar.
Palavras-chave: Insetos aquáticos, Amazonas, Desenvolvimento larval, Chironominae, Ciclo
de vida.
Title: Biology of Chironomus manaos Gusmão, Hamada & Fusari, 2012 (Diptera:
Chironomidae) under laboratory conditions, Manaus, AM, Brazil.
Abstract: The present work aims to provide biological information of a species of
Chironomus, such as the swarming behavior, mating, development time of eggs, larva and
pupa, and adult longevity. The egg masses were collected in a container with water in the
urban area of Manaus and packed in trays covered with cages, kept at room temperature. After
hatching, daily, three larvae of each oviferous mass was fixed to the moment when all the
larvae reach the pupal stage. The fixed larvae were mounted between slide and coverslip to
enable measurements of read capsule and body size, under a stereomicroscope. The larvae
complete their development on average 10 days after eclosion of first instar, with the
34
emergence of the first adult from the 12th
day.The female lays an average of 600 eggs, the egg
is 0.24 mm in length and 0.10 mm in width. The first instar larvae have average body length
of 54.67 (± 4.17) µm, the 2th 93.74 (± 4.47) µm, that of 3th 157.12 (± 7.18) µm and the 4th
instar 257.58 (± 16.75) µm. The average rate of growth was 1.67 (± 0.03), which is consistent
with the Dyar’s rule.
Key-words: Aquatic insects, Amazonas, Larval development, Chironominae, life cycle
1 - Introdução
Chironomidae apresenta ciclo de vida curto, com quatro fases larvais bem definidas
(Oliver 1971; Armitage et al. 1995). Por serem relativamente fáceis de criar em condições
laboratoriais, informações sobre o tempo de desenvolvimento larval, taxas de eclosão,
emergência e razão sexual da população são de fácil obtenção (Corbi e Strixino 2006; Strixino
e Strixino 1982; Zilli et al. 2008, 2009). Informações dessa natureza são importantes para
subsidiar diversos estudos, tais como toxicológicos, possibilitando a utilização dessas larvas
em bioensaios (Taylor et al. 1991; Halpern et al. 2002; Péry et al. 2003; Majumdar e Gupta
2012). Outros estudos que podem ser incrementados com conhecimentos biológicos são;
taxonômicos, permitindo a associação dos estágios imaturos e identificação correta das
espécies do gênero (Sanseverino et al. 2009) e de deformidades (Kuhlmann et al. 2000;
Callisto et al. 2000; Wise et al. 2001; Nazarova et al. 2004). Porém, poucos estudos sobre a
biologia das espécies de Chironomus foram realizados no Brasil (Strixino 1973; Strixino e
Strixino 1982; Strixino e Trivinho-Strixino 1985; Trivinho-Strixino e Strixino 1989; Fonseca
e Rocha 2004; Canteiro e Albertoni 2011). Na região Amazônica, não há na literatura
nenhuma informação disponível sobre esse assunto. Desta forma, o presente trabalho é o
primeiro nessa área para a região, contribuindo com informações bionômicas em condições de
laboratório.
2 - Material e Métodos
2.1 - Coleta das massas ovígeras.
As massas de ovos de C. kiiensis foram coletadas em recipientes plásticos na área
urbana (S 3°06’50.17” W 59°58’30.99”) da cidade de Manaus, Amazonas.
35
2.2 - Criação dos ovos de Chironomus manaos em laboratório.
Após a coleta, as posturas foram individualizadas em potes plásticos, identificadas e
cobertas com tela. Essas posturas foram observadas diariamente até a eclosão das larvas e
abandono da massa gelatinosa. Após a eclosão, as larvas foram colocadas em bandejas
plásticas brancas, cobertas com gaiolas de filó (37cm x 32cm), seguindo modelo modificado
de Fonseca e Rocha (2004), para retenção dos adultos e observações comportamentais. As
larvas foram alimentadas com ração para peixes TETRAMIM® a cada 48 horas até que todas
as larvas atingissem o estágio de pupa. Foi utlizado como substrato areia esterelizada em
mufla a 500°C por 4 horas.
2.3 - Caracterização dos estágios de desenvolvimento
As massas ovígeras foram caracterizadas quanto ao formato, dimensão (comprimento
e largura) e número de ovos. Os ovos foram mensurados em sua largura e comprimento
máximos. A caracterização morfológica das larvas foi realizada com base no mento, placas
paralabiais, presença de túbulos abdominais e processo lateral. As pupas foram caracterizadas
com base no formato dos esporões e o padrão de distribuição de pequenos espinhos e
tubérculos (chagrin) localizados no abdome.
2.4 - Determinação dos estádios larvais e a taxa de crescimento
Foram determinados por meio de medidas do comprimento ventral da cápsula cefálica,
tomadas entre o ápice do dente mediano até a margem pós-occipital. Para taxa de crescimento
foram realizadas medidas do comprimento do corpo, tomadas entre o primeiro seguimento
torácico e a região do prócerco, localizada no final do último segmento abdominal.
2.5 - Tempo de duração de cada estágio
O tempo no estágio de ovo (n = 10) foi estimado a partir da postura até a eclosão das
larvas. Para determinação do estágio larval foram fixadas diariamente três larvas e montadas
entre lâmina e lamínula, utilizando Hoyer como meio de montagem, para a mensuração de sua
cápsula cefálica e do comprimento do corpo. Para as pupas (n = 50) foram realizada
observações diárias, a partir do momento da pupação até a emergência dos adultos. Os adultos
emergidos (n = 50) no mesmo dia foram isolados aos pares (macho e fêmea) em gaiolas
confeccionadas com garrafas PET e observados até que não houvesse mais sobreviventes.
36
2.6 - Análise dos dados.
Os valores diários obtidos nas medidas das larvas foram agrupados em intervalos de
classe de 0,5 µm usando o software BioEstat 5.0 (Ayres et al. 2007) e plotados em gráficos
para avaliação da distribuição da frequência e, dessa forma, determinar os estádios larvais.
Diagrama de dispersão foi utilizado para verificar a relação entre as variáveis comprimento da
cápsula cefálica e comprimento total do corpo. A taxa de crescimento foi calculada utilizando
o comprimento do corpo vs. tempo (dias após a eclosão) através da análise de regressão linear
simples. A regra de Dyar (1980) determina a razão de crescimento (r), tendo como base a
medida da cápsula cefálica. Segundo esta regra, r1 é a média de crescimento do segundo
estádio dividida pela média de crescimento do primeiro; r2 é a média de crescimento do
terceiro estádio dividida pela média de crescimento do segundo e r3 é a média de crescimento
do quarto estádio dividida pela média de crescimento do terceiro estádio. A razão sexual da
população (rs) foi estimada utilizando a seguinte fórmula:
total de fêmeas
total de fêmeas + total de machos
2.7 - Medidas e Fotografias.
Foram realizadas em microscópio óptico Olympus e uma câmera fotográfica digital
para aquisição de imagem, modelo Olympus DP72, utilizando o software Cell D (Olympus) e
em microscópio estereoscópio Leica M165C, com o programa auto montagem Leica,
Aplicativo Suite V3.
Todas as medidas foram realizadas em microscópio óptico Olympus e uma câmera
fotográfica digital para aquisição de imagem, modelo Olympus DP72, utilizando o software
Cell D (Olympus). A aquisição das imagens foi feita como na descrição anterior e em
microscópio estereoscópio Leica M165C, com o programa auto montagem Leica, Aplicativo
Suite V3.
rs =
37
3 - Resultados
3.1 - O ciclo de vida de Chironomus manaos
O enxameamento tem início no final da tarde finalizando à noite, ocorrendo entre
17:00 e 24:00 horas. A maioria dos indivíduos no enxame era composta por machos. Após o
término do enxameamento os machos procuram as fêmeas que ficam pousadas nas laterais das
gaiolas. O acasalamento é rápido, durando poucos segundos; o macho ao encontrar a fêmea
receptiva se posiciona sobre ela em posição “ponta-a-ponta” (Armitage et al. 1995),
conectando as genitálias. Após a cópula, a fêmea sai à procura de um local para oviposição,
voando sobre a lâmina d’água. Em condições de laboratório a maioria das massas ovígeras
foram depositadas nos cantos das bandejas utilizadas para criação. Ao escolher o local para
oviposição, a fêmea se mantém parada com o abdome próximo à lâmina da água, iniciando a
oviposição contraindo o abdome para liberação dos ovos, movimentando o final do abdome
para cima e para baixo, liberando a massa ovígera (Figura 1). A massa ovígera é escura, com
aspecto de bastão no momento da oviposição (Figura 2A). Ao finalizar esse ato, a fêmea
levanta vôo. Ao entrar em contato com a água a massa ovígera se expande, até adquirir o
formato curvilínio, característico das posturas de Chironomus (Figura 2B).
As larvas eclodem (Figura 3) e permanecem por aproximadamente 12 horas dentro da
massa, onde é possível observar as larvas de primeiro estádio se alimentando da mesma. Ao
abandonarem a massa ovígera, as larvas migram para a areia no fundo da bandeja, onde
continuam a alimentar-se, no caso, de ração para peixes. Observou-se que após o abandono da
massa pela maioria das larvas, algumas ainda permanecem no seu interior alimentando-se da
mesma. A partir do quinto dia de vida, quando a maioria das larvas já atingiu o segundo
estádio larval, é possível observá-las em movimento, por apresentarem coloração rosada
conspícua, ocasionada pela presença de hemoglobina, e iniciando a construção dos casulos,
que tem forma de tubos.
A partir do terceiro estádio foi observado além dos tubos, construções em forma de
“trilhas” que podem ser compartilhadas com outras larvas. Ao se alimentarem, as larvas
permanecem com 1/3 do corpo fora do casulo. Ao atingirem o quarto estádio as larvas tem
uma coloração vermelho-viva e podem ser identificadas pelo entumecimento dos segmentos
torácicos e pelo formato do abdome que vai se expandindo lateralmente e seus movimentos
são mais lentos quando comparados com os dos estádios anteriores. As larvas empupam no
interior dos casulos, estas por sua vez permanecem no seu interior, saindo próximo da
emergência dos adultos.
38
Próximo da emergência do adulto, a pupa sai do casulo e permanece na areia, realiza
movimentos ondulatórios alternados entre rápidos e lentos. Após este período, começa a nadar
até atingir a superfície da água onde, no momento da emergência, alinha-se na superficie da
água (Figura 4) e começa a impulsionar-se para frente, dando início ao rompimento da linha
ecdisial, permitindo a emergência do adulto (Figura 5). A emergência ocorre durante a noite
ou próximo do amanhecer. Ao deixar a exúvia pupal, o adulto se mantém por curto período de
tempo sobre a lâmina d’água, levantando vôo em seguida. Assim, reiniciando o ciclo.
Figura 1. Fêmea de Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae) realizando oviposição.
Figura 2. Massa ovígera de Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae). A – Vista geral da
massa ovígera no momento da oviposição. B – Massa ovígera no momento da expansão.
39
Figura 3. Eclosão da larva de 1o estádio de Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae).
Figura 4. Pupa de Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae) momentos antes da
emergência.
40
Figura 5. Adulto de Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae) emergindo.
3.2 - Caracterização dos estágios de desenvolvimento.
As posturas (n= 5), de Chironomus manaos medem 16,6 µm de comprimento e 1,59
µm de largura (na região mediana) e contêm cerca de 600 ovos. Essas posturas têm
consistência gelatinosa, são transparentes, possibilitando a visualização dos ovos no seu
interior. Elas permanecem aderidas ao substrato por um pedúnculo formado no momento da
oviposição. Os ovos medem 0,24 µm de comprimento e 0,10 µm de largura e têm formato
elíptico; eles se distribuem em forma de pseudo-espiral, em fileiras paralelas e alternadas, ao
longo do eixo principal da massa gelatinosa.
As larvas de primeiro estádio não apresentam as setas internas das mandíbulas, as
setas SI não tem franjas e a região gular não tem manchas. Na região posterior do apótoma
frontal encontra-se um espinho, conhecido também com "egg burster" (Figura 6A), presente
apenas no primeiro estádio larval. As larvas, nesse estádio, não apresentam o processo lateral
(segmento abdominal VII) e túbulos abdominais (segmento abdominal VIII) (Figura 6B). No
segundo estádio, a margem pós-occipital é completamente escurecida e, as seguintes
estruturas podem ser observadas: setas internas das mandíbulas, estrias da placa ventromental,
franjas das setas SI, lamela labral, pente epifarígeo e pente mandibular. Neste estádio, também
estão presentes os processos laterais e a região gular é levemente escurecida (Figura 7).
41
No terceiro estádio, a região gular e o apótoma frontal estão totalmente escurecidos
(Figura 8), as larvas são bastante ativas e alimentam-se constantemente. Todas as
características necessárias para a identificação do grupo estão presentes neste estádio.
No quarto estádio, as larvas possuem a região gular mais escura (Figura 9A), quando
comparada com o estádio anterior, e apresentam coloração vermelho intensa (Figura 9B),
corpo mais robusto e têm movimentos mais lentos que as de terceiro estádio. No final desse
estádio, é possível visualizar, sob microscopia, algumas estruturas morfológicas da pupa, tais
como os esporões, lobo anal, pernas e formação do anel basal, também é possível visualizar a
formação dos olhos, localizados entre a região pós-occipital e os pseudópodes.
A pupa de Chironomus manaos tem o corno torácico plumoso assim como as pupas de
todas as espécies de Chironomus (Figura 10A). Neste estágio, durante as primeiras 24 horas, o
corpo é vermelho, depois, este vai escurendo gradativamente. Quando o adulto está próximo
de emergir, a pupa adquire uma coloração prateada nos segmentos abdominais (Figura 10B).
Figura 6. Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae). Larva de 1o estádio. A – Vista
lateral da cápsula cefálica, seta indica localização do espinho (egg burster) localizado no
apótoma dorsal. B – Região terminal do abdome evidenciando a ausência dos processos
laterais (segmento VII) e túbulos abdominais (segmento VIII).
A B
42
Figura 7. – Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae). Larva de 2o estádio. Vista ventral
da cápsula cefálica.
Figura 8. Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae). Larva de 3o estádio. Vista ventral da
cápsula cefálica.
43
Figura 9. Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae). Larva de 4o estádio. A – Vista
ventral da cápsula cefálica. B – Vista lateral da larva.
Figura 10. Pupa de Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae). A – Vista geral do corno
torácico. B – Vista geral da pupa, próximo da emergência do adulto.
B
44
3.3 - Determinação dos estádios e a taxa de crescimento.
Os estádios de 1o a 4
o (Figura11) têm duração média de três, três, três e 10 dias,
respectivamente (Figuras 12 e 13; Tabela 1). A regra de Dyar indica uma razão de
crescimento para os estádios larvais com r = 1,75. O crescimento das larvas em condições de
laboratório é praticamente contínuo (Figura 13).
Figura 11. Distribuição de frequência do comprimento ventral da cápsula cefálica de
Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae) evidenciando os quatro estádios larvais.
Figura 12. Relação entre o comprimento ventral da cápsula cefálica (μm) e o comprimento
total do corpo (μm) de larvas dos quatro estádios de Chironomus manaos (Diptera:
Chironomidae).
1o estádio
2o estádio
3o estádio
4o estádio
Y = 0.9419 + 0.0013. x
r2 = 0,97
p < 0,001
45
Figura 13. Tempo de desenvolvimento para cada estágio de desenvolvimento de Chironomus
manaos (Diptera: Chironomidae) em condições laboratoriais.
Figura 14. Curva de crescimento da população de Chironomus manaos (Diptera:
Chironomidae) em condições laboratoriais.
Y = 0.9419 + 0.0013. x
r2 = 0,97
p < 0,001
46
3.4 - Tempo de duração de cada estágio de desenvolvimento em Chironomus manaos.
O tempo de incubação dos ovos foi de 2 ¼ dias (54 horas) sob 26°C. O período de
desenvolvimento larval foi, em média, de 10 dias. O tempo médio de desenvolvimento das
pupas foi de 2 (± 0,24) dias. O tempo de vida dos adultos foi, em média, de 3 dias, tanto para
os machos (± 0,7045) quanto para as fêmeas (± 0,6481). A razão sexual foi 0,43.
47
Tabela 1 – Chironomus manaos (Diptera: Chironomidae) - larva. Tempo de desenvolvimento (dias) de cada estádio, valores mínimo e máximo,
média do comprimento da cápsula cefálica, comprimento do corpo (µm) e Razão de crescimento (r).
*Os valores máximos e mínimos correspondem aos dias nos quais larvas foram encontradas nas bandejas de criação (n = 10), até o momento da pupação.
Estádio Nº de larvas
analisadas
Tempo de desenvolvimento
(dias)
Comprimento ventral da
cápsula cefálica (µm) Média (± DP) do
comprimento do
corpo (µm)
Razão de
crescimento (r) Valores
máximos e
mínimos*
Média (± DP) Valores mínimos e
máximos Média (± DP)
I 81 0 - 4 3,1 (± 0,6) 37,35 – 72,47 54,38 (± 4,15) 992,97
(± 336,47) 1,71
II 53 3 - 6 3 (± 1,0) 81,46 – 103,68 93,74 (± 4,47) 1873,22
(± 458,82) 1,67
III 67 5 - 10 3,2 (± 1,1) 140,51 – 172,23 157,12 (± 7,18) 3535,70
(± 1101,83) 1,64
IV 316 6 - 20 10,7 (± 2,5) 207,63 – 284,82 257,58 (± 6,75) 6908,59
(± 1590,44) -
48
4 - Discussão
Chironomus manaos é de fácil manutenção em condições laboratoriais, sendo possível
obter gerações contínuas durante o ano inteiro, portanto, é uma espécie multivoltina, fato já
observado para outras espécies na região Neotropical (Strixino-Strixino 1982; Fonseca e
Rocha 2004; Canteiro e Albertoni 2011). Os ovos são disposto em pseudo-espiral em fileiras
paralelas, alternados ao longo do eixo principal, de forma similar a posturas de outras espécies
do mesmo gênero (e.g. Morrow et al. 1968; Strixino-Strixino 1982; Nolte 1993; Armitage et
al. 1995). De acordo com Strixino (1980), a disposição dos ovos na massa ovígera, é resultado
dos movimentos abdominais laterais executados pela fêmea durante o processo de postura,
porém não foram observados esses movimentos durante as observações no laboratório; a
fêmea no momento da oviposição movimenta o final do abdome para cima e para baixo,
liberando a massa ovígera.
O número de ovos por postura de C. manaos, a 26°C, é similar ao relatado para C.
atrella (300 – 600) (Anderson e Hitchcock 1968) sob temperatura de 24°C e C. xanthus (500
– 600) (Hooper et al. 2003; Fonseca e Rocha 2004). No entanto, Strixino-Strixino (1982),
encontrou número maior de ovos para esta mesma espécie (500 - 1045) sob a mesma
temperatura. O número de ovos depositado por C. manaos é similiar ao depositado por
espécies de outro gênero como por exemplo em Goeldichironomus luridus Trivinho-Strixino
& Strixino, 2005 (600 ovos) (Corbi e Trivinho-Strixino 2006). Vários autores citam que as
fêmeas de Chironomus podem realizar até três posturas (Wesler e Rempel 1962; Oliver 1968,
1971), estando este evento relacionado com a quantidade de ovócitos produzido pelos
ovaríolos (Strixino 1980).
O comprimento da desova na espécie estudada é menor do que em C. calligraphus
(317,7 µm) (Zilli et al. 2008). O tempo de desenvolvimento dos ovos foi superior ao
observado em C. sancticaroli com duração de 1,5 a 2 dias com temperatura entre 19° e 26°C
(Strixino-Strixino 1982). Os ovos de C. xanthus (Fonseca e Rocha 2004) e C. calligraphus
(Canteiro e Albertoni 2011), se desenvolveram em dois dias, a 26° e 25°C respectivamente,
porém esse tempo foi inferior ao encontrado para C. calligraphus por Zilli et al. (2008) com
duração de três dias sob temperatura variando entre 22,5° - 31°C. Peck et al. (2002)
observaram que o tempo de desenvolvimento dos ovos para C. crassiforceps Kieffer, 1916
sob 27°C, foi de 2 - 3 dias. Na região temperada, foi observado que tempo de
desenvolvimento dos ovos de C. plumosus Linnaeus, 1758 foi entre três e 14 dias, sob
temperatura de 5°C (Hilsenhoff 1966).
49
A taxa de desenvolvimento de Chironomidae pode ser influenciada dentre tantos outros
fatores, pela quantidade e qualidade de alimento disponível, assim como pela temperatura
(Ward e Cummins 1979; Hauer e Benke 1991; Benke 1998). A duração média larval de C.
manaos foi de 10 dias a 26°C. Canteiro e Albertoni (2011), encontraram para C. calligraphus
o mesmo valor para o tempo de duração média de desenvolvimento larval e emergência do
adulto. Quando comparado com outras espécies, o tempo de desenvolvimento larval foi
superior ao encontrado para C. crassiforceps (Peck et al. 2002) e inferior a C. sancticaroli
(Strixino-Strixino 1982) e C. calligraphus (Zilli et al. 2008).
Diversos autores citam a temperatura como um fator determinante em vários aspectos
do ciclo de vida de Chironomidae, incluindo tempo de desenvolvimento dos ovos, larvas e
taxa de crescimento (Oliver 1971; Biever 1965; Hilsenhoff e Narf 1967; Tokeshi 1995). Neste
estudo o 4o estádio larval foi o mais demorado em comparação aos outros. Essas informações
são semelhantes a outros trabalhos de cunho biológico realizado com Chironomus. Tokeshi
(1995) afirma que este comportamento está relacionado à estratégia para o aumento do corpo.
Oliver (1971), enfatiza que além da temperatura, outro fator que pode influênciar na variação
dos estádios larvais é o sexo. Esse fato foi observado em C. nuditarsus Keyl, 1961, onde no 4o
estádio apresentou razão de crescimento de 1,90 e 1,98 para machos e fêmeas,
respectivamente.
As larvas de primeiro estádio não se enterram no substrato, permanecem dispersas no
corpo d’agua, alimentando-se. Uma característica peculiar das larvas de primeiro estádio é o
espinho localizado na superficie dorsal da cápsula cefálica “eggbuster”, que auxilia na ruptura
do córion pela pressão exercida no momento da eclosão (Oliver 1971). Essa estrutura é
visualizada em outras famílias de Diptera, como em Simuliidae (Alvan-Aguilar e Hamada
2003), Culicidae (Secundino 2006) e Psychodidae (Secundino 2000).
A construção de casulos inicia-se no segundo estádio, fato também observado em C.
xanthus (Fonseca e Rocha 2004). Para a construção dos casulos as larvas aglutinam partículas
de sedimento utilizando secreção das glândulas salivares (Oliver 1971). Pelo período da
manhã quando a temperatura é mais amena, as larvas permanecem no interior dos casulos,
enquanto, no período da tarde, elas encontram-se fora de seus casulos, dispersas na coluna
d’água.
A larva de último estádio caracteriza-se pela presença do tórax inflado e pelo início
da formação dos histoblastos das pernas, asas e brânquias das pupas.
50
A determinação do número de estádios em Chironomidae é importante pela
possibilidade de se indentificar com qual estádio de desenvolvimento o estudo está sendo
realizado, principalmente para uso em experimentos em condições controladas. A regra de
Dyar (1980) baseia-se na medida da cápsula cefálica determinando a razão de crescimento (r)
e tem sido utilizada em diversos estudos sobre a história da vida de Chironomidae (Strixino
1973; Corbi e Trivinho-Strixino 2006; Zilli et al. 2008, 2009; Canteiro e Albertoni 2011).
Considerando a dificuldade de identificação das larvas do gênero, assim como, a
ausência de manuais de identificação dos estágios de desenvolvimento, estudos que trazem
informações dessa natureza podem fornecer subsídios para outras pesquisas que utilizam
Chironomidae como organismos testes. Informações biológicas também são essenciais para a
produção de grandes quantidades de larvas necessárias para estudos experimentais, tais como
os toxicológicos.
51
5 – Referencias bibliográficas
Alvan-Aguilar, M.A.; Hamada, N. 2003. Larval biometry of Simulium rubrithorax (Diptera:
Simuliidae) and size comparison between populations in the states Minas Gerais and Roraima,
Brazil. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 98(4): 507-511.
Anderson, J.F.; Hitchcock, S.W. 1968. Biology of Chironomus atrella in a Tidal Cove.
Annals of the Entomological Society of America, 61(6): 1597-1603.
Armitage, P.D.; Cranston, P.S.; Pinder, L.C.V. 1995. The Chironomidae: The Biology and
Ecology of Non-Biting Midges, Chapman & Hall, London. 538 pp.
Benke, A.C. 1998. Production dynamics of riverine chironomids: extremely high biomass
turnover rates of primary consumers. Ecology, 79(3): 899–910.
Biever, K.D. 1965. A rearing tecnique for the colonization of chironomid midges. Annals of
the Entomological Society of America, 58(2): 135 – 136.
Callisto, M.; Marques, M.M.; Barbosa, F.A.R.; 2000. Deformities in larval Chironomus
(Diptera, Chironomidae) from the Piracicaba River, Southeast Brazil. Verhandlungen des
Internationalen Verein Limnologie, 27: 2699-2702.
Canteiro, R.C.S.A.; Albertoni, E.F. 2011. Growth of immature Chironomus calligraphus
(Diptera, Chironomidae) in laboratory conditions. Anais da Academia Brasileira de Ciências,
83(4): 1279-1286.
Corbi, J.J.; Trivinho-Strixino, S. 2006. Ciclo de vida de duas espécies de Goeldichironomus
(Diptera, Chironomidae). Revista Brasileira de Entomologia, 50: 72-75.
Dyar, H.G. 1980. The number of molts lepidopterous larvae. Psyche, 5: 420-422.
Fisher, R.A. 1930. The genetical theory of natural selection. Oxford, Clarendon Press, 230
pp.
52
Fonseca, A.L.; Rocha, O. 2004. Laboratory cultures of the native species Chironomus xanthus
Rempel, 1939 (Diptera-Chironomidae). Acta Limnologica Brasiliensia, 16(2): 153-161.
Halpern, M.; Gasith, A.; Bresler, V.M.; Broza, M. 2002. The protective nature of Chironomus
luridus larval tubes against copper sulfate. Journal of Insect Science, 2:8.
Hauer, F.R.; Benke, A.C. 1991. Rapid growth of snagdwelling chironomids in a blackwater
river: the influence of temperature and discharge. Journal of the North American
Benthological Society, 10: 154–164.
Hilsenhoff, W.L. 1966. The Biology of Chironomus plumosus (Diptera: Chironomidae) in
Lake Winnebago, Wisconsin. Annals of the Entomological Society of America, 59(3): 465-
473.
Hilsenhoff, W.L.; Narf, R.P. 1967. Colonization of Chironomus plumosus (Diptera:
Chironomidae). Mosquito News, 27(3): 363 – 366.
Hooper, H.L.; Sibly, R.M.; Hutchinson, T.H.; Maund, S.J. 2003. The influence of larval
density, food availability and habitat longevity on the life history and population growth rate
of the midge Chironomus riparius. Oikos, 102: 515-524.
Kulmann, M.L.; Hayashida, C.Y.; Araújo, R.P.A. 2000. Using Chironomus (Chironomidae:
Diptera) mentum deformities in environmental assessment. Acta Limnologica Brasiliensia,
12: 55-61.
Majumdar, T.N.; Gupta, A. 2012. Acute and chronic toxicity of copper on aquatic insect
Chironomus ramosus from Assam, India. Journal of Environmental Biology, 33: 139-142.
Morrow, J.A.; Bath, J.L.; Anderson, L.D. 1968. Descriptions and key to egg masses of some
aquatic midges in Southern California (Diptera: Chironomidae). California vector views, 15:
99-108.
53
Nazarova, L.B.; Riss, H.W.; Kahlheber, A.; Werding, B. 2004. Some Observations of buccal
deformities in Chironomid larvae (Diptera: Chironomidae) from the Ciénaga Grande de Santa
Marta, Colombia. Caldasia, 26(1): 275 – 290.
Nolte, U. 1993. Egg masses of Chironomidae (Diptera): a review, including new observations
and a preliminary key. Entomologica Scandinavica Supplement, 43: 75.
Oliver, D.R.; 1968. Adaptations of Artic Chironomidae. Annales Zoologici Fennici, 5: 111–
118.
Oliver, D.R. 1971. Life history of the Chironomidae. Annual Reviews of Entomology, 16: 211-
30.
Peck, M.R.; Klessa, D.A.; Baird, D.J. 2002. A tropical sediment toxicity test using the
dipteran Chironomus crassiforceps to test metal bioavailability with sediment pH change in
tropical acid-sulfate sediments. Environmental Toxicology & Chemistry, 21: 720-728.
Pery,A.R.R.; Ducrota,V.; Monsa,R.; Miègeb,C.; Gahou,J.; D. Gorini, Garric, J. 2003.
Survival tests with Chironomus riparius exposed to spiked sediments can profit from DEBtox
model. Water Research, 37: 2691–2699.
Sanseverino, A.M.; Henriques-Oliveira, A.L.; Nessimian, J.L.; Messias, M.C.; Silva-da-Silva,
L.R.; Sodré, V.M.; Lobo-Rodrigues, J.J. 2009. Chironomidae (Insecta: Diptera do estado do
Rio de Janeiro: situação atual, lista das espécies e novos registros. Arquivos do Museu
Nacional, 67: 337-348.
Secundino, N.F.C.; Pimenta, P.F.P. 2000. Scanning electron microscopy study of the egg and
imature stages of the sandflies Lutzomyia longipalpis. Acta Microscópica, 8: 33-38.
Secundino, N.F.C.; Botelho, A.C.C.; Pinheiro, V.C.; Tadei, W.P.; Pimenta, P.F.P. 2006. Role
of egg buster in hatching of Aedes aegypti: scanning electron microscopy study. Journal of
medical entomology, 43(1): 68-72.
54
Strixino, S.T. 1973. A largura da cabeça na determinação das fases larvais de Chironomidae
na Represa do Lobo. Dissertação de Mestrado. Universidade de São Paulo (USP), São
Paulo. 149 pp.
Strixino, S.T.; Strixino, G. 1982. Ciclo de vida de Chironomus sancticaroli (Diptera:
Chironomidae). Revista Brasileira de Entomologia, 26(2): 183·189.
Strixino, G.; Trivinho-Strixino, S. 1985. A temperatura e o desenvolvimento larval de
Chironomus sancticaroli (Diptera: Chironomidae). Revista Brasileira de Zoologia, 3(4): 177-
180.
Strixino, S.T., 1980. Estudos sobre a fecundidade de Chironomus sancticaroli sp. n. (Diptera:
Chironomidae). Tese de Doutorado, Instituto Biociências, USP, São Paulo. 157pp.
Tokeshi, M. 1995. Life cycles and population dynamics, p. 225-250. In: Armitage, P.D.;
Cranston, P.S.; Pinder, L.C.V. (Eds.) The Chironomidae: Biology and Ecology of Non biting
Midges. Chapman and Hall, London.
Trivinho-Strixino, S.; Strixino, G. 1989. Observações sobre a biologia da reprodução de um
quironomídeo da região neotropical (Diptera, Chironomidae). Revista Brasileira de
Entomologia, 33(2): 207-216.
Taylor, E.J.; Maund, S.J.; Pascoe, D. 199l. Toxicity of Four Common Pollutants to the
Freshwater Macroinvertebrates Chironomus riparius Meigen (Insecta:Diptera) and
Gammarus pulex (L.) (Crustacea:Amphipoda). Archives of Environmental Contamination and
Toxicology, 21: 371-376.
Zilli, F.L.; Montalto, L.; Paggi, A.C.; Marchese, M.R. 2008. Biometry and life cycle of
Chironomus calligraphus Goeldi, 1905 (Diptera, Chironomidae) in laboratory conditions.
Interciência, 33(10): 767- 770.
Zilli, F.; Marchese, M.; Paggi, A. 2009. Life cycle of Goeldichironomus holoprasinus Goeldi
(Diptera: Chironomidae) in laboratory. Neotropical Entomology, 38(4): 472-476.
55
Ward, G.M.; Cummins, K.W. 1979. Effects of food quality on growth of a stream detritivore,
Paratendipes albimanus (Meigen) (Diptera: Chironomidae). Ecology, 60(1): 57-64.
Wensler, R.J.D.; Rempel, J.G. 1962. The morphology of the male and female reproductive
systems of the midge, Chironomus Plumosus L. Canadian Journal of Zoology, 40:(2) 199-
229.
Wise, R.R.; Pierstorff, C.A.; Nelson, S.L.; Bursek, R.M.; Plude, J.L.; McNello, M.; Hein.
2001. Morphological Deformities in Chirnomus (Chironomidae: Diptera) Larvae as Indicators
of Pollution in Lake Winnebago, Wisconsin. Journal of Great Lakes Research, 27 (4): 503 –
509.
56
CONSIDERAÇÕES FINAIS
Neste trabalho foi descrita uma nova espécie de Chironomus elevando de quatro para
cinco o número de espécies válidas conhecidas na Amazônia brasileira. Chironomus manaos
foi criada em condições laboratoriais, com temperatura e umidade ambiente e, foi
demonstrado ser uma espécie de fácil manutenção. Seu ciclo de vida foi similar ao de outras
espécies do gênero, criadas em condições controladas em laboratório com temperatura entre
19° e 26°C, com exceção de C. crassiforceps quando criado sobre a temperatura de 27°C, que
apresentou tempo de desenvolvimento mais acelerado. Apenas o tempo de desenvolvimento
dos ovos foi superior aos já registrados na literatura. Desta forma, devido às característica
apresentadas C. manaos pode ser considerada uma espécie promissora para uso em
experimentos em condições de laboratório, tais como estudos toxicológicos.
57
Referências Bibliográficas
Abílio, F.J.P.; Fonseca-Gessner, A.A.; Watanabe, T.; Leite, R.L. 2005. Chironomus gr.
decorus (Diptera: Chiromonidae) e outros insetos aquáticos de um açude temporário do semi-
árido paraibano, Brasil. Entomologia y Vectores, 12(2): 233-242.
Al-Shami, S.A.; Rawi, C.S.; Noor, S.A.; Ahmad, A.H. 2008. Distribution and abundance of
larval Chironomidae (Diptera) in a rice agroecosystem in Penang, Malaysia. Boletim do
Museu Municipal do Funchal, 13: 151-160.
Andersen, T.; Saether, O.A. 1994. Usambaronyia nigrala gen. n., sp. n., and
Usambaromyiinae, a new family among the Chironomidae. Aquatic Insects, 16(1): 21-29.
Armitage, P.D.; Cranston, P.S.; Pinder, L.C.V. 1995. The Chironomidae: The Biology and
Ecology of Non-Biting Midges, Chapman & Hall, London. 538 pp.
Ashe, P. 1983. A catalogue of chironomid genera and subgenera of the world including
synonyms (Diptera: Chironomidae). Entomologica Scandinavica, Supplement 20, 68 pp.
Ashe, P.; Murray, D.A.; Reiss, F. 1987. The zoogeographical distribuition of Chironomidae
(Insecta: Diptera). Annales de Limnologie, 23(1): 27-60.
Callisto, M.; Esteves, F. 1998. Biomonitoramento da macrofauna bentônica de Chironomidae
(Diptera, Insecta) em dois igarapés amazônicos sob influência das atividades de uma
mineração de bauxita. Oecologia Brasiliensis, 5: 299-309.
Callisto, M.; Morretti, M.; Goulart, M. 2001. Macroinvertebrados bentônicos como
ferramenta para avaliar a saúde de riachos. Revista Brasileira de Recursos Hídricos, 6(1): 71-
82.
Callisto, M.; Moreno, P.; Gonçalves Jr., J.F.; Leal, J.J.F.; Esteves, F.A. 2002. Diversity and
biomass of Chironomidae (Diptera) larvae in an impacted coastal lagoon in Rio de Janeiro,
Brazil. Brazilian Journal of Biology, 62(1): 77-84.
58
Canteiro, R.C.S.A.; Albertoni, E.F. 2011. Growth of immature Chironomus calligraphus
(Diptera, Chironomidae) in laboratory conditions. Anais da Academia Brasileira de Ciências,
83(4): 1279-1286.
Caspary, V.G.; Downe, A.E.R. 1971. Swarming and mating of Chironomus riparius (Diptera:
Chironomidae). Canadian Entomologist, 103: 444-448.
Coffmam, W.P.; Ferrington-Jr. L.C. 1996. Chironomidae, p. 635-764. In: Merritt, R.W.;
Cummins, K.W. (Eds.). An Introduction to the Aquatic Insects of North America, 3th Ed.,
Kendal/Hunt, USA.
Coimbra, C.N.; Graça, M.A.S.; Cortes, R.M. 1996. The effect of basic effluent on
macroinvertebrates communitu structure in a temporary Mediterranean river. Environmental
Pollution, 94(3): 301-307.
Corbi, J.J.; Trivinho-Strixino, S. 2006. Ciclo de vida de duas espécies de Goeldichironomus
(Diptera, Chironomidae). Revista Brasileira de Entomologia, 50: 72-75.
Correia, L.C.S.; Trivinho-Strixino, S.; Michailova, P. 2005. A new species
of Chironomus Meigen, 1803 (Diptera, Chironomidae) from the southeast of Brazil. Studies
on Neotropical Fauna and Environment, 40: 29-38.
Correia, L.C.S.; Trivinho-Strixino, S.; Michailova, P. 2006. A new species
of Chironomus Meigen (Diptera: Chironomidae: Chironominae) from polluted streams of
southeastern Brazil. Zootaxa, 1130: 57-68.
Correia, L.C.S.; Trivinho-Strixino, S. 2007. New species of Chironomus Meigen (Diptera:
Chironomidae: Chironominae) from Brazil. Zootaxa, 1504: 53-68.
Couceiro, S.R.M.; Hamada, N.; Luz, S.L.B.; Forsberg, B.R.; Pimentel, T.P. 2007.
Deforestation and sewage effects on aquatic macroinvertebrates in urban streams in Manaus,
Amazonas, Brazil. Hydrobiologia (The Hague), Netherlands, 575(1): 271-284.
59
Couceiro, S.R.M.; Hamada, N.; Forsberg, B.R.; Padovesi-Fonseca, C. 2010. Trophic structure
of macroinvertebrates in Amazonian streams impacted by anthropogenic siltation. Austral
Ecology, 36: 628-637.
Cranston P.S.; Dillon,M.E.; Pinder, L.C.V.; Reiss, F. 1989. The adult males of Chironominae
(Diptera: Chironomidae) of the Holarctic region - keys and diagnoses, p. 353-502. In:
Wiederholm, T. (Ed.), Chironomidae of the Holarctic region. Keys and diagnoses. Part 3.
Adult males. Entomologica Scandinavica Supplement, 34: 1-532.
Cranston, P.S. 1995. Introduction, p. 1–7. In: Armitage, P.D.; Cranston, P.S.; Pinder, L.C.V.
(Eds). The Chironomidae: The Biology and Ecology of non-biting Midges. Chapman & Hall,
London.
Dantas, G.P.S.; Hamada, N.; Mendes, H. F. 2010. A new Neotropical species of the genus
Stenochironomus Kieffer (Diptera: Chironomidae) with wood-mining larvae. Zootaxa, 2490:
47-54.
Downes, J. A. 1958. Assembly and mating in the biting Nematocera. Proceedings of the Tenth
International Congress of Entomology, 2: 425-434.
Downes, J. A. 1969. The swarming and mating flight of Diptera. Annual Review of
Entomology, 14: 271-298.
Downe, A.E.R.; Caspary, V.G. 1973. The swarming behaviour of Chironomus riparlus
(Diptera: Chironomidae ) in the laboratory. Canadian Entomologist, 105: 165-171
Dreesen, T.D.; Lezzi, M.; Case, S.T. 1988. Developmentally Regulated Expression of a
Balbiani Ring 1 Gene for a 180-kD Secretory l lypeptide in Chironomus tentans Salivary
Glands before Larval/Pupal Ecdysis. The Journal of Cell Biology, 106: 21-27.
Dyar, H.G. 1980. The number of molts lepidopterous larvae. Psyche, 5: 420-422.
60
Epler, J.H. 2001. Identification manual for the larval Chironomidae (Diptera) of North and
South Carolina. Departament of Enviromental and Natural Resources, Orlando, Releigh NC.
526 pp.
Epler, J. H. 1988. Biosystematics of the genus Dicrotendipes Kieffer, 1913 (Diptera:
Chironomidae) of the world. Memoirs of the American Entomological Society, 36: 1-124.
Faria, P.M.C.; Crepaldi, D.V.; Teixeira,
E.A.; Ribeiro, L.P.; Souza, A.B.; Carvalho, D.C.;
Melo, D.C.; Saliba, E.O.S. 2006. Criação, manejo e reprodução do peixe Betta splendens
(Regan 1910). Revista Brasileira de Reprodução Animal, Belo Horizonte, 30(4): 134-149.
Fittkau, E.J. 1968. Chironomus strenzkei n sp (Chironomidae, Diptera) ein neues
Laboratoriumstier. Zeitschrift für Morphologie der Tiere, 63: 239-250.
Fittkau, E.J. 1971. Distribution and ecology of Amazonian chironomids (Diptera). Canadian
Entomologist, 103: 407-413.
Fonseca, J.J.L.; Esteves, F.A. 1999. Influence of bauxite tailings on the structure of the
benthic macroinvertebrate community in an amazonian lake (lago Batata, Pará, Brazil).
Revista Brasileira de Biologia, 59(3): 397-405.
Fonseca, A.L.; Rocha, O. 2004. Laboratory cultures of the native species Chironomus xanthus
Rempel, 1939 (Diptera-Chironomidae). Acta Limnologica Brasiliensia, 16(2): 153-161.
Fisher, R.A. 1930. The genetical theory of natural selection. Oxford, Clarendon Press, 230
pp.
Fusari, L.M.; Roque, F.O.; Hamada, N. 2008. Sponge-Dwelling Chironomids in the Upper
Paraná River (Brazil): Little Known but Potentially Threatened Species. Neotropical
Entomology, 37(5): 522-527.
Fusari, L.M.; Roque, F.O.; Hamada, N. 2009. Oukuriella pesae, a new species of sponge-
dwelling chironomid (Insecta: Diptera) from Amazonia, Brazil. Zootaxa, 2146: 61 – 68.
61
Giller, P.S.; Malmqvist, B. 1998. The Biology of Streams and Rivers. Oxford University
Press, New York, USA. 296 pp.
Goeldi, E.A. 1905. Os mosquitos no Pará: reunião de quatro trabalhos sobre os mosquitos
1905 indígenas, principalmente as espécies que molestam o homem. Museu Paraense de
Historia Natural e Ethnographia, Belém. 186 pp.
Guryev, V.; Makarevitch, I.; Blinov, A.; Martin, J. 2001. Phylogeny of the genus Chironomus
(diptera) inferred from DNA sequences of mitochondrial cytochrome B and cytochrome
oxidase I. Molecular Phylogenetics and Evolution, 19: 9-21.
Hamburger, K.; Dall, P.C.; Lindegaard, C. 1994. Energy metabolism of Chironomus
anthracinus (Diptera: Chironomidae) from the profundal zone of Lake Esrom, Denmark, as a
function of body size, temperarture and oxygen concentration. Hydrobiologia, 294: 43-45.
Heindrichs, E. A.; Wiley, J.; Sons. 1994. Biology and management of rice insects. Chichester,
779 pp.
Hershey, A.E., 1987. Tubes and foraging behavior in larval Chironomidae: implication for
predator avoidance. Oecologia, 73: 236–241.
Hribar, J.; Epler, J.H.; Martin, J.; Sublette, J.E. 2008. Chironomus columbiensis (Diptera:
Chironomidae) New to the Fauna of the United States. Florida Entomological Society, 91(3):
470-471.
Hirvenoja, M. 2006. Contributions to the taxonomy and ecology of the Chironomus plumosus
sibling species aggregate (Diptera: Chironomidae): the brackish water populations of
Tvärminne area, Finland. Entomological Fennica, 17: 373-380.
Iannacone-Oliver, J.; Pérez-Dávila, D. 2008. Efectos tóxicos de cuatro plantas amazónicas
sobre Chironomus calligraphus Goeldi 1905 (Diptera: Chironomidae) y Artemia franciscana
Kellog 1906 (Anostraca: Artemiidae). Revista Brasileira de Toxicologia, 21(1): 25 – 32.
62
Jurberg, J. 2005. Sebastião José de Oliveira (1918-2005). Revista Brasileira de Zoologia,
22(4): 1219 – 1224.
Kiknadze, I.I.; Golygina, V.V.; Broshkov, A.D.; Gunderina, L.I.; Istomina, A.G.
2008. Mystery of Chironomus dorsalis Meigen karyotype (Diptera: Chironomidae).
Comparative Cytogenetics. 2: 21-35.
Kulmann, M.L.; Hayashida, C.Y.; Araújo, R.P.A. 2000. Using Chironomus (Chironomidae:
Diptera) mentum deformities in environmental assessment. Acta Limnologica Brasiliensia,
12: 55-61.
Kumar, A.; Gupta, J.P. 1990. Cytogenetic studies of Chironomus circumdatus from India
(Diptera: Chironomidae). Genetica, 82(3): 157-163.
Kureck, A. 1979. Two circadian eclosion times in Chironomus thummi (Diptera) alternately
selected with different temperatures. Oecologia, 40:395–401.
Langton, P. H. 1994. If not "filaments" then what? Chironomus, 6: 9.
Lee, S.M.; Lee, S.B.; Park, C.H.; Choi, J. 2006. Expression of heat shock protein and
hemoglobin genes in Chironomus tentans (Diptera, chironomidae) larvae exposed to various
environmental pollutants: a potential biomarker of freshwater monitoring. Chemosphere.
65(6):1074-81.
Maeda, M.; Yano, K. 1988. Biology of Chironomus kiiensis Tokunaga (Diptera:
Chironomidae). Bulletin of the Faculty of Agriculture, Yamaguchi University, 36, 37-47.
Marques, M.M.G.S.M.; Barbosa, F.A.R; Callisto, M. 1999. Distribution and abundace of
Chironomidae (Díptera) in an impacted watershed in south-east Brazil. Revista Brasileira de
Biologia, 59(4): 553-561.
Marques, T.S.; Ferronato, B.O.; Guardia, I.; Longo, A.L.B.; Trivinho-Strixino, S.; Bertoluci,
J.; Verdade, L.M. 2008. Primeiro registro de larvas de Chironomus inquinatus Correia,
63
Trivinho-Strixino & Michailova (Diptera, Chironomidae) vivendo no casco do cágado
Phrynops geoffroanus Schweigger (Testudines, Chelidae) na região Neotropical. Biota
Neotropica, 8(4): 201-203.
Mendes, H.F.; Pinho, L.C. 2007. Chironomidae: Lista de espécies registradas para o Brasil e
estados com registro de pelo menos uma espécie.
(http://sites.ffclrp.usp.br/aguadoce/chironomidae/chiroindex.htm).Atualização: 09 de outubro
de 2009. Acesso em 06/01/11.
Nessimian, J.L.; Amorim, R.M.; Henriques-Oliveira, A.L.; Sanseverino, A.M. 2003.
Chironomidae (Diptera) do Estado do Rio de Janeiro: Levantamento dos gêneros e habitats de
ocorrência. Publicação avulsa do Museu nacional, Rio de Janeiro, 98: 3-16.
Nolte, U. 1993. Egg masses of Chironomidae (Diptera): a review, including new observations
and a preliminary key. Entomologica Scandinavica Supplement, 43: 75.
Oliver, D.R. 1971. Life history of the Chironomidae. Annual Reviews of Entomology, 16: 211-
30.
Oliver, J.A.; Salazar Capcha, N.; Alvarino Flores, L. 2003. Variabilidad del Ensayo
Ecotoxicológico con Chironomus Calligraphus Goeldi (Diptera: Chironomidae) para evaluar
Cadmio, Mercurio y Plomo. Ecología Aplicada, 2(1): 103-1100.
Park, K.; Kwak, I. 2009. Alcohol dehydrogenase gene expression in Chironomus riparius
exposed to di(2-ethylhexyl) phthalate. Comparative Biochemistry and Physiology, Part C 150:
361–367.
Peck, M.R.; Klessa, D.A.; Baird, D.J. 2002. A tropical sediment toxicity test using the
dipteran Chironomus crassiforceps to test metal bioavailability with sediment pH change in
tropical acid-sulfate sediments. Environmental Toxicology and Chemistry, 21:720-728.
64
Pepinelli, M.; Siqueira, T.; Salles, F.F.; Shimbori, E.M. 2009. First report of Simuliidae and
Chironomidae (Diptera) living on nymphs of Lachlania Hagen (Ephemeroptera:
Oligoneuriidae) in South America. Biota Neotropica, 9(1): 245-247.
Pinder, L.C.V. 1986. Biology of freshwater Chironomidae. Annual Review of Entomology,
Stanford, 31: 1-23.
Pinder, L.C.V.; Reiss, F. 1986. The pupae of Chironominae (Diptera: Chironomidae) of the
Holartic region- Key and diagnoses, p. 299-456. In: Wiederholm, T. (Ed.). Chironomidae of
the Holartic region: Keys and diagnose. Pupae. Entomologica Scandinavica Supplement.
28(2).
Pinder, L.C.V. 1995. The hatitats of chironomid larvae, p. 108–135. In: Armitage, P.D.;
Cranston, P.S.; Pinder, L.C.V. (Eds.). The Chironomidae: biology and ecology of non-biting
midges. London: Chapman & Hall.
Pinho, L.C. 2008. Diptera. In: Guia on-line: Identificação de larvas de Insetos Aquáticos do
Estado de São Paulo. Froehlich, C.G. (org.). Disponível em:
http://sites.ffclrp.usp.br/aguadoce/guiaonline.
Rasmussen, J.B. 1984. Chironomus (Camptochironomus) vockerothi n. sp. (Diptera:
Chironomidae) from Alberta, Canada. Canadian Entomologist, 116: 1643-1646.
Reis, P.R. 2007. Estrutura da comunidade de Chironomidae na Reserva Florestal Adolpho
Ducke, Amazônia Central, e associação de larvas e adultos de gênero Polypedilum Kieffer
(Diptera: Nematocera). Dissertação de Mestrado. Instituto Nacional de Pesquisas da
Amazônia/Universidade Federal do Amazonas, Manaus, Amazonas. 80 pp.
Reiss, F. 1974. Vier neue Chironomus-Arten (Chironomidae, Diptera) und irhe ökologische
Bedeutung für die Benthosfauna zentralamazonischer Seen und
Überschwemmungswälder. Amazoniana, 5: 3-23.
65
Reiss, S. 1981. Chironomidae, p. 261-268. In: Helbert, S.H.; Rodrigues, G.; Santos, N.D.
(Eds.). Aquatic biota of tropical South America, 1: Arthropoda. San Diego State University.
Rempel, J.G. 1939. Neue Chironomiden aus Nordostbrasilien Zoologischer. Anzeiger, 127:
209- 216.
Roque, F. de O.; Trivinho-Strixino, S. 2005. Xenochironomus ceciliae (Diptera:
Chironomidae), a new chironomid species inhabiting freshwater sponges in Brazil.
Hydrobiologia, 534: 231–238.
Roque, F.O.; Trivinho-Strixino, S.; Jancso, M.; Fragoso, E.N. 2004. Records of Chironomidae
larvae living on other aquatic animals in Brazil. Biota Neotropica, 4(2): 1-9.
Rosa, B.F.J.V.; Martins, R.T.; Oliveira, V.C.; Alves, R.G. 2009. Phoretic association between
larvae of Rheotanytarsus (Diptera: Chironomidae) and genera of Odonata in a first-order
stream in an area of Atlantic Forest in southeastern Brazil. Zoologia, 26(4): 787–791.
Sæther, O.A.; Ashe, P.; Nurray, D.E. 2000. Family Chironomidae, p. 113-334. In: Papp, L.;
Darvas, B. (Eds.). Contributions to a manual of Palaearctic Diptera (with special reference to
the flies of economic importance). Budapest: Science Herald, vol. 4.
Sæther, O.A. 1980. Glossary of chironomid morphology terminology (Diptera:
Chironomidae). Entomologica Scandinavica Supplement, 14: 1-51.
Sanseverino, A.M.; Fittkau, E.J. 2006. Four new species of Tanytarsus van der Wulp, 1874
(Diptera: Chironomidae) from South America. Zootaxa, 1162: 1-18.
Say, T. 1823. Descriptions of dipterous insects of the United States. Journal of
the Academy of Natural Sciences of Philadelphia, 3: 9-54, 73-104.
Sharley, D.J.; Pettigrove, V.; Parsons, Y.M. 2004. Molecular identification of Chironomus
spp. (Diptera) for biomonitoring of aquatic ecosystems. Australian Journal of Entomology,
43: 359–365.
66
Silva, F.L.; Moreira, D.C.; Bochini, G.L.; Ruiz, S.S. 2008. Hábitos alimentares de larvas de
Chironomidae (Insecta: Diptera) do córrego Vargem Limpa, Bauru, SP, Brasil. Biotemas,
21(2): 155-159.
Silva, F.L.; Ruiz, S.S.; Moreira, D.C.; Bochini, G.L. 2008. Composição e diversidade de
imaturos de Chironomidae (Insecta, Diptera) no Ribeirão dos Peixes, Dois Córregos, SP.
Revista Brasileira de Biociências, 6(4): 341-346.
Spies, M.; Reiss, F. 1996. Catalog and bibliography of Neotropical and Mexican
Chironomidae (Insecta, Diptera). Spixiana, 22: 61-119.
Strixino, S.T. 1973. A largura da cabeça na determinação das fases larvais de Chironomidae
na Represa do Lobo. Dissertação de Mestrado. Universidade de São Paulo (USP). 149 pp.
Strixino, S.T.; Strixino, G. 1982. Ciclo de vida de Chironomus sancticaroli (Diptera:
Chironomidae). Revista Brasileira de Entomologia, 26(2): 183·189.
Strixino, G.; Trivinho-Strixino, S. 1985. A temperatura e o desenvolvimento larval de
Chironomus sancticaroli (Diptera: Chironomidae). Revista Brasileira de Zoologia, 3(4): 177-
180.
Sublette, J.E.; Mulla, M.S. 2000. Chironomus strenzkei Fittkau - a new Pan-American
distribution, with a review of a recent similar addition to the Neartic midges (Insecta, Diptera,
Chironomidae). Spixiana, 23: 145–149.
Sydow, V.G.; Vilella, F.S.; Hartz, S.M.; Rodrigues, G.G. 2008. Ichthyocladius (Diptera,
Chironomidae) on loricariid fishes in Atlantic Forest streams: influence of host size and
corporal region on larval attachment. Acta Limnoligica Brasiliensia, 20(4): 333-337.
67
Syrjämäki, J. 1965. Laboratory studies on the swarming behaviour of Chironomus
strenzkei Fittkau in Litt. (Dipt., Chironomidae). I. Mechanism of swarming and
mating. Annales Zoologici Fennici, 2: 145-152.
Takahashi, M.A.; Higuti, J.; Bagatini, Y.M.; Zviejkovski, I.P.; Velho, L.F.M.; 2008.
Composition and biomass of larval chironomid (Insecta, Diptera) as potential indicator of
trophic conditions in southern Brazil reservoirs. Acta Limnologica Brasiliensia, 20(1): 5-13.
Takeda, A.M.; Shimizu, G.Y.; Higuti, J. 1997. Variação espaço-temporais da comunidade
zoobentônica, p.157-177. In: Vazzoler, A.E.A.M; Agostinho, A.A.; Hann, N.S. (Eds.). A
planície de inundação do Alto rio Paraná: Aspectos físicos, biológicos e sócio-econômicos.
Editora da Universidade Estadual de Maringá.
Torreias, S.R.S.; Ferreira-Keppler, R.L.; Godoy, B.S.; Hamada, N. 2010. Mosquitoes
(Diptera: Culicidae) inhabiting foliar tanks in Guzmania brasiliensis Ule, 1907
(Bromeliaceae) in the Central Amazon, Brazil. Revista Brasileira de Entomologia, 54:618-
623.
Trivinho-Strixino, S.; Strixino, G. 1989. Observações sobre a biologia da reprodução de um
quironomídeo da região neotropical (Diptera, Chironomidae). Revista Brasileira de
Entomologia, 33(2): 207-216.
Trivinho-Strixino, S.; Strixino, G. 1995. Larvas de Chironomidae (Diptera) do Estado de São
Paulo: Guia de identificação e diagnose dos gêneros. São Carlos: Pograma de Pós-graduação
da Universidade Federal de São Carlos, São Carlos. 229 pp.
Trivinho-Strixino, S.; Strixino, G. 2005. Two new species of Goeldichironomus Fittkau from
southeast Brazil (Diptera, Chironomidae). Revista Brasileira de Entomologia, 49(4): 44-445.
Trivinho-Strixino, S. 2011. Larvas de Chironomidae. Guia de identificação. Departamento de
Hidrobiologia, Laboratório de Entomologia Aquática, São Carlos: UFSCar. 371 pp.
68
Xue, R.; Ali, A. 1994. Oviposition, Fecundity, and Body Size of a Pestiferous Midge,
Chironomus crassicaudatus (Diptera: Chironomidae). Environmental Entomological, 23(6):
1480-1484.
Xue, R.; Ali, A.; Lobinske, R.J. 1994. Oviposition, Hatching, and age composition of a
pestifereous midge, Glyptotendipes paripes (Diptera: Chironomidae). Journal of the American
Mosquito Control Association, 10(1): 24-28.
Zilli, F.L.; Montalto, L.; Paggi, A.C.; Marchese, M.R. 2008. Biometry and life cycle of
Chironomus calligraphus Goeldi, 1905 (Diptera, Chironomidae) in laboratory conditions.
Interciência, 33(10): 767- 770.
Zilli, F.; Marchese, M.; Paggi, A. 2009. Life cycle of Goeldichironomus holoprasinus Goeldi
(Diptera: Chironomidae) in laboratory. Neotropical Entomology, 38(4): 472-476.
Walker, I. 1998. Population dynamics of Chironomidae (Diptera) in the Central Amazonian
blackwater river Tarumã-Mirim (Amazonas, Brasil). Oecologia Brasiliensis, 5: 235-252.
Wüelker, W.; Sublette, J.S.; Morath, E.; Martin, J. 1989. Chironomus columbiensis sp. n. in
South America and Chironomus anonymus Williston in North America - closely related
species. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 24: 121-136.
