DIVERSIDAD PARASITARIA DE Octopus hubbsorum (BERRY, … · a mis padres, por la vida, por nunca dejar de creer en mi, por todo su infinito apoyo y amor. a mis queridos hermanos, mis

INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL

CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

DIVERSIDAD PARASITARIA DE Octopus

hubbsorum (BERRY, 1953) EN LA COSTA DE

BAJA CALIFORNIA SUR, MÉXICO.

TESIS QUE PARA OBTENER EL GRADO DE

MAESTRÍA EN CIENCIAS

EN

MANEJO DE RECURSOS MARINOS

PRESENTA

ELISA TÉLLEZ CHÁVEZ

LA PAZ, B.C.S., JUNIO DE 2016

DEDICATORIA

A MIS PADRES, POR LA VIDA, POR NUNCA DEJAR DE CREER EN MI, POR TODO SU INFINITO

APOYO Y AMOR.

A MIS QUERIDOS HERMANOS, MIS AMIGOS DE TODA LA VIDA, PORQUE DE USTEDES Y CON

USTEDES HE APRENDIDO TANTO.

A LOS QUE YA NO ESTÁN.

A TI, QUIEN NUNCA ME DEJÓ TIRAR LA TOALLA, QUIEN ME TOMÓ DE LA MANO HASTA EL FINAL

PORQUE POR USTEDES VALIÓ LA PENA . . .

AGRADECIMIENTOS Principalmente a mi familia, mis padres Alfonso Téllez Fuentes y Epifania Chávez

Suárez, mis hermanos JuanPablo y César Leonardo, por sacrificarse a extrañarme

día a día. A mi tía Gloria, tío Dago y mis primos Joel y Andy.

A mi codirectora, por toda su paciencia, apoyo y guía durante la identificación de

parásitos, gracias por hacerlo interesante. A mi director, por las salidas amenas en

campo, las oportunidades profesionales y sus valiosos comentarios. A mi comité

tutorial Dr. Andrés Abitia Cárdenas, Dr. Agustín Hernádez Herrera, M.C. Marcial

Trinidad Villalejo Fuerte y Dra. Patricia Ceballos Vázquez por sus valiosas

observaciones y consejos en el manuscrito.

A todos mis queridos compañeros de generación (winnies pa la banda): Juan Carlos,

Diego, Ania, Juanita, Rubén (chico plancton), Iván, Paquito, Kenny, Ilse, Noemí,

Rafa, Sharon, Bianca, Elena y Karen Pabon por haber compartido tantas

experiencias y aunque reunirnos era un desmadre, nunca faltó el pretexto de un

pastel de cumpleaños, un pozole, una ida a la playa, bienvenida o una posada para

juntarnos. A mis queridos amigos del instituto Yaraomir (Yaro) y Antonino (manito),

por las experiencias y siempre tenr un oído para cualquier tema y siempre sacarme

una sonrisa. Nefertiti por tu apoyo incondicional en campo y amistad. Cynthia por la

buena charla durante el trabaj en el lab.

A mis fieles amigos que de lejos nunca dejaron de creer en mi, Chuy, Gaby, Giovis,

Alex, Gera, Octavio, Daniel, Alfonso (Costeño), Dalia, Greben, Roger y que siempre

me demostraron su apoyo con más de un mensaje.

A ti Juan Carlos Castro Salgado, que fuiste parte de esta gran aventura, experiencia

profesional y personal, por todo tu cariño, tu fuerza, paciencia mucha paciencia y por

ser ese amigo incondicional. Gracias por todo y más, porque sin tu motivación y

palabras de aliento no se como lo habría conseguido. Gracias por dejarme compartir

el otoño a tu lado. Espero vengan muchos más.

A la B.M. Alma Rivera Camacho por todos tus consejos, aprendizaje y amistad. Al Dr.

Francisco Domínguez-Contreras por sus comentarios y orientación en el desarrollo

profesional. Así mismo, a los pescadores Martín Osuna de Santa Rosalía y a la

Sociedad Cooperativa de Pescadores de Bahía Magdalena. A Humberto Ceseña

Amador y César Casas Núñez por su valioso tiempo y paciencia en todos los

trámites desde el inicio del posgrado. A los administrativos de CICIMAR. A Blanca de

Jesús Carball Carballo, por su amable atención relacionado con trámites

económicos.

A los que sin formar parte del proyecto nunca me negaron su apoyo ante cualquier

duda: Dr. Rodrigo Moncayo Estrada, por su asesoría en los análisis estadísticos y

sabios consejos; Lic. Armando Hernández López, por la asesoría en la edición de

imágenes; al Dr. Mauricio Ramírez Rodríguez, por su orientación en la definición del

área de muestreo; Dr. Carlos Cedillo Peláez (INP) por sus consejos y apoyo en el

análisis histológico; Farallon Broughton (Santa Barbara, CA) por su oreintación en la

identificación de protozoarios. A todos mis profesores de clase de la maestría,

gracias por sus enseñanzas, especialmente al Dr. Arturo Tripp Quezada, por

permitirme conocer las maravillas del mar, hizo que la meta se cumpliera gracias por

la travesía.

Al Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas y al Instituto Politécnico

Nacional por ser parte de mi formación académica y profesional, así como al Consejo

Nacional de Ciencia y Tecnología, a la Comisión de Operación y Fomento de

Actividades Académicas del I.P.N., a la Beca de Estímulo Institucional de Formación

de Investigadores por los apoyos económicos y académicos para realizar el trabajo

de tesis.

ÍNDICE LISTA DE FIGURAS .................................................................................................... I

LISTA DE TABLAS ..................................................................................................... III

GLOSARIO DE TÉRMINOS ....................................................................................... IV

RESUMEN ................................................................................................................ VII

ABSTRACT .............................................................................................................. VIII

1. INTRODUCCIÓN .................................................................................................... 1

2. ANTECEDENTES ................................................................................................... 3

2.1 Parasitismo ........................................................................................................ 3

2.2 Parásitos en cefalópodos ................................................................................... 4

2.3 Mecanismos de defensa ante agentes parasitarios ........................................... 7

2.4 Parásitos en cefalópodos distribuidos en México ............................................... 7

2.5 Octopus hubbsorum ........................................................................................... 8

2.5.1 Biología general ........................................................................................... 8

2.5.2 Distribución .................................................................................................. 8

2.6 Importancia del pulpo como recurso pesquero .................................................. 9

3. JUSTIFICACIÓN ................................................................................................... 10

4. OBJETIVOS .......................................................................................................... 11

4.1 Objetivo general ............................................................................................... 11

4.2 Objetivos específicos ....................................................................................... 11

5. MATERIAL Y MÉTODOS ...................................................................................... 12

5.1 Áreas de estudio .............................................................................................. 12

5.2 Obtención de hospederos ................................................................................ 13

5.3 Búsqueda de parásitos .................................................................................... 14

5.3.1 Toma de muestras en campo .................................................................... 14

5.3.2 Toma de muestras en el laboratorio .......................................................... 14

5.4 Observación e identificación de parásitos ........................................................ 15

5.4.1 Tratamiento de nemátodos ........................................................................ 15

5.4.2 Identificación taxonómica de nemátodos ................................................... 15

5.4.3 Análisis histológico ..................................................................................... 16

5.4.4 Identificación taxonómica de protozoarios ................................................. 16

5.5 Prevalencia, intensidad media y abundancia ................................................... 17

5.6 Análisis estadísticos ......................................................................................... 17

6. RESULTADOS ...................................................................................................... 19

6.1 Análisis biométricos ......................................................................................... 19

6.2 Análisis histológico de protozoarios ................................................................. 21

6.2.1 Descripción de protozoarios ...................................................................... 21

6.2.2 Resumen taxonómico ................................................................................ 26

6.2.3 Observaciones del género Aggregata ........................................................ 26

6.3 Análisis microscópico de nemátodos ............................................................... 28

6.3.1 Descripción de nemátodos ........................................................................ 28

6.3.2 Resumen taxonómico ................................................................................ 33

6.3.3 Observaciones del género Hysterothylacium ............................................. 33

6.4 Análisis del hábitat de parásitos ....................................................................... 35

6.4.1 Preferencia de hábitat de protozoarios ...................................................... 35

6.4.2 Preferencia de hábitat de nemátodos ........................................................ 39

6.5 Prevalencia, intensidad media y abundancia ................................................... 40

6.6 Relación de tallas del hospedero con el número de parásitos ......................... 41

6.7 Lesiones al hospedero ..................................................................................... 42

6.7.1 Lesiones por protozoarios .......................................................................... 42

6.6.2 Lesiones por nemátodos ............................................................................ 46

7. DISCUSIÓN .......................................................................................................... 47

8. CONCLUSIONES .................................................................................................. 54

9. RECOMENDACIONES ......................................................................................... 55

10. LITERATURA CITADA ........................................................................................ 56

11. ANEXO ................................................................................................................ 64

I

LISTA DE FIGURAS Figura Página

1 Esquema del ciclo de vida directo e indirecto de un parásito……….. 4

2 Esquema del ciclo de vida del protozoario Aggregata……………….. 5

3 Serie histórica de la producción de pulpo en México………………... 9

4 Áreas de captura de Octopus hubbsorum…………………………….. 13

5 Presencia de ooquistes de Aggregata en Octopus hubbsorum……. 21

6 Microgamontes de Aggregata sp. en Octopus hubbsorum………….. 23

7 Macrogamontes de Aggregata sp. en Octopus hubbsorum……….... 24

8 Formación del cigoto y esporonte de Aggregata sp. en Octopus

hubbsorum…………………………………………………………………

24

9 Desarrollo de esporoblastos de Aggregata sp. en Octopus

hubbsorum…………………………………………………………………

25

10 Formación de esporozoitos de Aggregata sp. en Octopus

hubbsorum…………………………………………………………………

25

11 Extremo anterior de Hysterothylacium sp……………………………... 30

12 Extremo anterior de Hysterothylacium sp. larva L3 de Octopus

hubbsorum…………………………………………………………………

31

13 Esófago y apéndices de Hysterothylacium sp. larva L3 de Octopus

hubbsorum……………………………………………………..................

32

14 Esófago y apéndices de Hysterothylacium sp. larva L3 de Octopus

hubbsorum…………………………………………………………………

33

15 Número de quistes en los órganos más infectados en Octopus

hubbsorum, por mes de muestreo en la región de Santa Rosalía….

36

16 Número de quistes en los órganos más infectados en Octopus

hubbsorum, por zona de muestreo……………………………………..

37

17 Dendograma construido a partir del análisis de cluster para mostrar

la preferencia de hábitat de protozoarios en los órganos de Octopus

hubbsorum……………………………………………………..................

38

18 Número de nemátodos en Octopus hubbsorum, por zonas de

captura……………………………………………………………………...

39

II

19 Presencia de nemátodos en el intestino de Octopus hubbsorum…... 39

20 Relación del tamaño del hospedero y el número de quistes en

pulpos de Bahía Magdalena……………………………………………..

41

21 Relación del tamaño del hospedero y el número de quistes en

pulpos de la región de Santa Rosalía…………………………………..

42

22 Lesiones macroscópicas por Aggregata sp. sobre diversos órganos

de Octopus hubbsorum…………………………………………………..

42

23 Localización de quistes de Aggregata sp. en la región de la mucosa

y serosa del ciego de Octopus hubbsorum…………………………….

43 24 Efecto de quistes de Aggregata sp. en el tejido infectado de

Octopus hubbsorum………………………………………………………

44

25 Evidencia de mecanismos de defensa de Octopus hubbsorum en

presencia de quistes de Aggregata sp………………………………….

44

26 Evidencia de daño por protozoarios en el buche y ciego de Octopus

hubbsorum…………………………………………………………………

45

27 Evidencia histológica del manto de Octopus hubbsorum infectado

por Aggregata sp………………………………………………………….

45

28 Nemátodo atravesando el intestino de Octopus hubbsorum………… 46

III

LISTA DE TABLAS Tabla Página

1 Comparación de las variables biométricas de Octopus hubbsorum,

por mes de muestreo en Santa Rosalía………………………………..

19

2 Comparación de las variables biométricas de Octopus hubbsorum,

capturados en febrero en ambas áreas de estudio…………………...

20

3 Medidas de los caracteres morfológicos de la larva L3 de

Hysterothylacium sp. encontrados en Octopus hubbsorum……........

29

4 Número de quistes en los órganos poco parasitados de Octopus

hubbsorum, por zona y mes de muestreo………………………………

38

5 Datos totales de prevalencia, intensidad media y abundancia de

quistes de Aggregata sp. en Octopus hubbsorum, por mes de

muestreo……………………………………………………………............

40

6 Datos totales de prevalencias, intensidad media y abundancia del

nemátodo Hysterothylacium sp. en Octopus hubbsorum, por mes

de muestreo………………………………………………………..............

41

IV

GLOSARIO DE TÉRMINOS Coccidios. Protozoos intracelulares de importancia médica ubicados en el Phylum

Aplicomplexa. Parásitos de intestino y otros órganos y sistemas (Universidad

Nacional Autónoma de México, 2011. http://www.facmed.unam.mx/deptos/microbiolo

gia/glosario.html).

Diciémido. Orden de invertebrados parásitos del Phylum Mesozoa. Son animales

pequeños, con aspecto vermiforme, que viven como endoparásitos de moluscos

cefalópodos generalmente en los órganos renales de la sepia y del pulpo (Micronet,

2016). Endoparásito. Parásito cuyo hábitat se encuentra dentro del cuerpo de su

hospedero (Universidad Nacional Autónoma de México, 2011.

http://www.facmed.unam.mx/deptos/microbiologia/glosario.html).

Esporoquiste. En algunos protozoos del Phylum Apicomplexa, forma de resistencia

que contiene esporozoitos y se encuentra dentro del ooquiste (Universidad Nacional

Autónoma de México, 2011. http://www.facmed.unam.mx/deptos/microbiologia/glosar

io.html).

Esporozoíto. Organismo delgado, fusiforme, móvil, haploide, resultante de la

esporogonia en algunos protozoos del Phylum Apicomplexa. Forma invasiva de

algunos organismos del Phylum Apicomplexa (Universidad Nacional Autónoma de

México, 2011. http://www.facmed.unam.mx/deptos/microbiologia/glosario.html).

Heteroxeno. Parásito que requiere dos o más hospederos para completar su ciclo de

vida (Universidad Nacional Autónoma de México, 2011. http://www.facmed.unam.mx/

deptos/microbiologia/glosario.html).

Hospedero definitivo o final. Organismo que aloja las formas adultas o

sexualmente maduras del parásito (Universidad Nacional Autónoma de México,

2011. http://www.facmed.unam.mx/deptos/microbiologia/glosario.html).

Hospedero intermediario. Organismo que aloja las formas larvarias, asexuales, o

inmaduras del parásito (Universidad Nacional Autónoma de México, 2011.

http://www.facmed.unam.mx/deptos/microbiologia/glosario.html).

V

Hospedero de transferencia o paraténico. Hospedero facultativo, innecesario para

que el agente patógeno completa su ciclo vital (Universidad Nacional Autónoma de


Infección. Colonización y multiplicación de agentes patógenos en un organismo.

Puede o no dar lugar a una enfermedad manifiesta (Universidad Nacional Autónoma

de México, 2011. http://www.facmed.unam.mx/deptos/microbiologia/glosario.html).

Metazoario. Organismos pluricelulares del reino Animalia, subreino Metazoa, con

sus células organizadas para formar tejidos; incluye a todos los animales, excepto los

protozoarios (Cruz-Reyes & Camargo-Camargo, 2001).

Metacíclico. Formas infestantes de un parásito protozoario (Gállego-Berenguer,

2006).

Nemátodo. Gusano cilíndrico no segmentado, con simetría bilateral, cavidad

celómica y tubo digestivo completo, dioico (Universidad Nacional Autónoma de


Ontogenia. Secuencia de fases fisiológicas y morfológicas que los organismos

experimentan a medida que avanzan sus ciclos vitales. Historia del desarrollo de un

organismo individual desde su origen hasta su muerte (Universidad Nacional

Autónoma de México, 2011. http://www.facmed.unam.mx/deptos/microbiologia/

glosario.html).

Ooquiste. Forma quística resultante de la esporogonia en los Apicomplexa, que

contiene esporozoítos, los cuales pueden estar cubiertos adicionalmente por una

envoltura, denominada esporoquiste o estar desnudos (Universidad Nacional


glosario.html).

Parasitismo. Estado de simbiosis en el cual el simbionte se beneficia de la

asociación, y el hospedador es dañado de manera “metabólica” y/o “ecológica”

(Cruz-Reyes & Camargo-Camargo, 2001).

Parásito. Organismo que vive en o sobre un hospedero, adquiere de él sus

nutrientes durante una parte o toda su vida. Causa daño de diferente grado

VI

(Universidad Nacional Autónoma de México, 2011. http://www.facmed.unam.mx/

deptos/microbiologia/glosario.html).

Patógeno. Organismo capaz de producir enfermedad (Universidad Nacional


glosario.html).

Potencial zoonótico. Es la capacidad de transmitir de manera natural aquellas

enfermedades e infecciones entre animales y el hombre (Gállego-Berenguer, 2006).

Prevalencia. El número de hospederos infectados por 1 ó más individuos de una

especie parásita dividido por el número de hospederos examinados para dicha

especie (Universidad Nacional Autónoma de México, 2011. http://www.facmed.unam.

mx/deptos/microbiologia/glosario.html).

Protozoarios. Organismos unicelulares eucarióticos con uno o más núcleos del

subreino Protozoa; cada célula realiza las funciones necesarias de metabolismo y

reproducción para vivir (Cruz-Reyes & Camargo-Camargo, 2001).

Quiste. Organismo (u organismos) encapsulado o cubiertos por una capa protectora,

en ocasiones en estadio latente, se forma en respuesta a condiciones ambientales

adversas (Cruz-Reyes & Camargo-Camargo, 2001).

VII

RESUMEN El conocimiento de la carga parasitaria en pulpos permite comprender el

impacto económico de las enfermedades que los parásitos pueden causar al

hospedero, ya sea reduciendo poblaciones o la calidad del producto, y el de su

posible efecto en el humano. Octopus hubbsorum es la principal especie de pulpo

capturada en Baja California Sur, y la información acerca de su carga parasitaria y su

papel como hospedero es poco conocido. En este estudio se analizó la diversidad

parasitaria de O. hubbsorum de Bahía Magdalena (BM) y de la región de Santa

Rosalía (SR) B.C.S., México. Se identificaron las principales características

morfológicas de los parásitos, así como su estadio ontogénico y se determinó y

comparó la prevalencia, intensidad media y abundancia, así como la evidencia de

daño del parásito a su hospedero. El análisis histológico permitió identificar diversos

estadios del ciclo de vida de protozoarios como micro y macrogamontes

representativos de la fase gamogónica, así como esporontes, esporoblastos y

esporozoitos pertenecientes a la fase esporogónica, tales características son

específicas del género Aggregata. El análisis microscópico permitió identificar larvas

de nemátodos en estadio L3 pertenecientes al género Hysterothylacium, por la

presencia de un ciego intestinal y un apéndice ventricular, así como del poro excretor

localizado inmediatamente después del anillo nervioso. Se observó una preferencia

de hábitat de los protozoarios en cada zona de captura, donde el buche fue el órgano

más parasitado en los pulpos de BM y el ciego en los de la región de SR, mientras

que los nemátodos siempre se localizaron en el intestino del hospedero. La

prevalencia total de protozoarios fue del 90%, aunque la intensidad media y la

abundancia fue mayor en los organismos de BM. La prevalencia total de nemátodos

fue del 7%, y en BM se registraron los valores máximos de prevalencia, intensidad

media y abundancia. Finalmente, mediante el análisis histológico también se

observaron evidencias de ruptura del tejido por la presencia de ambos parásitos, así

como alteración en la estructura celular de los órganos más parasitados por

protozoarios. En este trabajo se demuestra que el pulpo O. hubbsorum se

desempeña como hospedero definitivo para protozoarios y como hospedero

intermediario para nemátodos, ambos descritos por primera vez en esta especie.

VIII

ABSTRACT The knowledge of the parasites in octopuses allows to comprise the economic impact

of diseases in the host, reducing populations or the product quality, and its posible

effect on the human. Octopus hubbsorum is the main species of octopus captured in

Baja California Sur, and the information about their parasites and its role as host is

little known. In this study, we analyzed the parasitic diversity of O. hubbsorum of

Bahía Magdalena (BM) and Santa Rosalía (SR) region B.C.S., Mexico. the main

morphological characteristics of the parasites and their ontogenetic stage were

identified and we determined and compared the prevalence, mean intensity and

abundance, as well as evidence of damage in the host by the parasite. Whit

histological analysis we identified various stages of the life cycle of protozoan as

micro and macrogamonts, of the gamogonic phase, and sporonts, sporoblasts and

sporozoites belonging to the esporogonic phase, such features are specific of

Aggregata genus. Microscopic analysis identified nematode larvae in L3 stage

belonging to the genus Hysterothylacium, by the presence of a caecum intestinal and

atrial appendage, and the excretory pore located immediately after the nerve ring. A

preference habitat protozoans in each capture zone was observed, where the crop

was the most parasitized organ in octopuses of BM and the caecum in the octopuses

of SR region, while nematodes always located in the host intestine. The prevalence of

protozoan was 90%, although the mean intensity and abundance was higher in the

octopuses of Bahía Magdalena. The prevalence of nematodes was 7%, and the

maximum prevalence, mean intensity and abundance were in BM. Finally, by

histological analysis also evidence tissue breakdown were observed by the presence

of both parasites and alteration in the cellular structure of the organs parasitized by

protozoa. This paper shows that the octopus O. hubbsorum serves as the definitive

host for protozoans and as intermediate host for nematodes, both described for the

first time in this species.

1

1. INTRODUCCIÓN Los parásitos representan más de la mitad de todas las especies del planeta

(González et al., 2003; Rhode, 2005). En la actualidad, el conocimiento de la

parasitología en moluscos como los cefalópodos aún se considera escaso

(Castellanos-Martínez & Gestal, 2013), sin embargo, su importancia económica en la

pesca y acuicultura ha favorecido el interés por conocer agentes zoonóticos

patógenos y entender las relaciones parásito hospedero (González et al., 2003;

Castellanos-Martínez & Gestal, 2013); debido a las enfermedades que causan en

otros animales (Estévez et al., 1998). En ocasiones, las enfermedades infecciosas

pueden alterar el sistema inmune del hospedador y facilitar la multiplicación de

parásitos que en condiciones normales estaría controlada; al mismo tiempo, la

presencia de organismos parasitarios puede favorecer la infección del hospedador

por agentes infecciosos similares o de otro tipo (Gállego-Berenguer, 2006).

Hace 20 años, se estimó que alrededor de 150 especies de protozoarios y

metazoarios parasitan alrededor de 650 especies de cefalópodos (Pascual et al.,

1996), de los cuales, algunos nemátodos provocan enfermedades en el humano al

ser consumidos (Audicana & Kennedy, 2008; Food and Agriculture Organization,

2014). Dentro del ecosistema marino, los pulpos participan como hospederos

definitivos en el ciclo de vida de algunos parásitos heteroxenos (Pascual et al., 1997),

tal es el caso de coccidios del género Aggregata (Gestal et al., 2002a), los cuales no

generan un daño letal en los cefalópodos como tal, sino que esto los hace

vulnerables ante factores bióticos o abióticos de estrés (Castellanos-Martínez &

Gestal, 2013), llegando a afectar el potencial pesquero de este recurso (González et

al., 2003).

La importancia económica en la pesca y acuacultura de pulpos en México, ha

favorecido el interés por conocer su fauna parasitaria, así como entender sus

relaciones parásito-hospedero (González et al., 2003). Sin embargo, estos estudios

hasta ahora se han centrado en la descripción y definición taxonómica de las

especies (Castellanos-Martínez et al., 2011). En Baja California Sur, Octopus

hubbsorum es una de las principales especies de pulpo capturada (López-Uriarte et

al., 2005) y para la cual la información acerca de su diversidad parasitaria es escasa,

2

por lo que hasta ahora sólo se ha descrito una especie de diciémido para la Bahía de

La Paz (Castellanos-Martínez et al., 2011).

Por lo anterior, la necesidad por conocer la carga parasitaria en O.

hubbsorum, no sólo radica en ampliar el conocimiento de la biología y ecología de

esta especie, sino que permitirá comprender mejor las relaciones interespecíficas

con otros organismos, para que se puedan generar estrategias ante patógenos con

impacto humano, ya sea en la salud o económicamente. Evidentemente, no es

posible comprender a fondo la magnitud del problema para los hospederos sin antes

conocer los tipos de patógenos parásitos, así como el sitio que habitan dentro del

hospedero, lo cual es importante para definir el grado de infección e identificar

especies. Con base a lo anterior, la presente investigación pretende ampliar el

conocimiento de la carga parasitaria en O. hubbsorum, así también proporcionar una

breve descripción del daño tisular en los órganos principalmente dañados.

Este trabajo registra por primera vez parásitos protozoarios y nemátodos en O.

hubbsorum. En los resultados se señalan las características morfológicas de los

parásitos utilizando técnicas histológicas y de microscopía compuesta, con el fin de

reconocer el estadio ontogénico, el papel del hospedero, y asimismo su identificación

taxonómica a partir de claves especializadas. Por otro lado, se identifican los

principales órganos infectados y se determinan la prevalencia, intensidad media y

abundancia, mediante el conteo de nemátodos y quistes, para analizar diferencias

entre zonas de captura y su relación con la talla de los hospederos. Finalmente, se

señalan lesiones en el tejido del hospedero, empleando nuevamente técnicas

histológicas y de microscopía compuesta, para tener un conocimiento previo del

impacto de parásitos en O. hubbsorum.

3

2. ANTECEDENTES En México, el estudio de pulpos se enfoca principalmente en su importancia

ecológica y biológica, a pesar de esto, el conocimiento de su parasitismo y las

relaciones parásito – hospedero, así como las enfermedades que le generan al

pulpo, han sido poco estudiadas. A pesar de la importancia comercial del pulpo O.

hubbsorum en Baja California Sur, esta información aún es limitada.

2.1 Parasitismo

De manera natural, los seres vivos establecen asociaciones interespecíficas

durante una parte o la totalidad de sus vidas (Gállego-Berenguer, 2006), tal es el

caso del parasitismo, una asociación constituida por hospedador y parásito, donde el

segundo ocupa al hospedero como su hábitat y se alimenta de sus tejidos o

sustancias nutricias, haciendo que resulte o no perjudicado (Rhode, 2005; Gállego-

Berenguer, 2006).

Durante su ciclo de vida, en los parásitos pluricelulares se identifican estadios

adultos y juveniles, mientras que en los organismos unicelulares se reconocen

formas sexuadas o asexuadas, esta separación permite distinguir el papel del

hospedero en definitivo o intermediario (Fig. 1A) (Gállego-Berenguer, 2006). El

hospedero definitivo es indispensable para la culminación del ciclo del parásito y es

el único que participa cuando dicho ciclo es directo, mientras que aquellos

organismos que tienen un ciclo de vida indirecto, requieren de uno o más hospederos

intermediarios que son utilizados por las formas juveniles o asexuales (Gállego-

Berenguer, 2006). Por otro lado, existen hospederos paraténicos (Fig. 1B), los cuales

no son indispensables para el desarrollo del parásito pero facilitan su llegada hacia el

hospedero definitivo (Gállego-Berenguer, 2006).

4

Figura 1. Esquema del ciclo de vida directo (A) e indirecto (B) de un parásito. En ocasiones, las fases juvenil o asexual ocurren en vida libre. 2.2 Parásitos en cefalópodos

Los cefalópodos, tienen un papel importante durante el ciclo de vida de

algunos parásitos, pues son importantes como hospederos definitivos para

protozoarios, diciémidos y crustáceos, y al mismo tiempo sirven como hospederos

intermediarios a larvas de digéneos, céstodos, acantocéfalos y nemátodos (Kinne,

1990). Kinne (1990) y Pascual et al. (1996) mencionaron que alrededor de 150

especies de organismos protistas y metazoarios son capaces de parasitar al menos

650 especies de cefalópodos, pero en los últimos 20 años estos datos no se han

actualizado. Entre los agentes patógenos más comunes se encuentran las bacterias,

protozoarios, mesozoarios, céstodos, tremátodos, nemátodos y crustáceos (Forsythe

et al., 1991; Castellanos-Martínez & Gestal, 2013).

Los principales agentes bacterianos descritos en cefalópodos, pertenecen al

género Vibrio, y generalmente aparecen en condiciones de cultivo tanto en piel como

en ojos (Kinne, 1990). Algunas especies donde se han registrado estos vibrios son

O. vulgaris (Fichi et al., 2015), O. bimaculoides, O. joubini y O. briareus, así como en

la sepia Seppia officinalis (Kinne, 1990).

Dentro del grupo de protozoarios, los apicomplexos del género Aggregata son

parásitos generalmente localizados en la cutícula del tracto digestivo, en branquias y

en el manto de cefalópodos bentónicos. Los cefalópodos parasitados por este

5

género, participan como hospederos definitivos (Fig. 2), pues en estos se desarrollan

las fases de gamognia (gamogónica o sexual) y esporogonia (esporogónica)

(Pascual et al., 1996), mientras que la fase de Merogonia (agomogónica o asexual)

se desarrolla dentro de crustáceos, (Castellanos-Martínez & Gestal, 2013), dichas

características permiten diferenciar entre especies de acuerdo a las diferencias

morfológicas en su último hospedero (Estévez et al., 1998). Se han descrito especies

como A. eberthi en S. officinalis, A. octopiana en O. vulgaris, entre otras especies en

Todaropsis eblanae y Todarodes sagittatus (Pascual et al., 1996).

Figura 2. Esquema del ciclo de vida del protozoario Aggregata. Modificado de

Gállego-Berenguer (2006).

Los mesozoarios diciémidos son parásitos con una amplia distribución a nivel

mundial que se alojan en los órganos excretores, generalmente dentro de los sacos

renales (nefronas) de cefalópodos bentónicos (Pascual et al., 1996; Castellanos-

Martínez et al., 2011) y epibentónicos (Kinne, 1990). Entre sus formas parasitarias se

6

pueden identificar estadios vermiformes maduros y embrionarios, así como

infusorígenos y larvas infusoriformes (Pascual et al., 1996). Se ha descrito una gran

diversidad de especies en sepias como S. officinalis y S. orbignyana, y en pulpos

como Bathypolypus sponsalis y O. vulgaris (Pascual et al., 1996).

En el caso de los Platelmintos, dentro del tracto digestivo de algunas especies

de calamares neríticos y oceánicos, se albergan comúnmente larvas plerocercoides

de Tetraphyllidea y metacéstodos de Trypanorhyncha (Kinne, 1990), estos últimos

también han sido localizados en sepias (Pascual et al., 1996). La presencia de dichas

larvas permite comprender mejor las interrelaciones tróficas en ambientes marinos

(Kinne, 1990; Pascual et al., 1996). Por otro lado, los cefalópodos participan como

hospederos paraténicos de tremátodos monogéneos; en loligínidos se han hallado

dentro de la cavidad del manto, vasos sanguíneos, branquias y brazos (Kinne, 1990).

Asimismo, los cefalópodos son capaces de albergar larvas de digéneos, participando

como el hospedero final o el segundo intermediario, ante el consumo de

invertebrados o peces (Kinne, 1990). Por otra parte, el conocimiento de nemátodos

en cefalópodos se resume a estadios larvarios, tal es el caso de espirúridos

encontrados en el estómago de O. vulgaris (Pascual et al., 1996). Referente a los

ascaroideos, Anisakis simplex es un parásito localizado en su fase larvaria 3, dentro

del tracto digestivo y gónadas principalmente de calamares como Loligo vulgaris,

Illex coindetii, T. eblanae y T. sagittatus (Pascual et al., 1996), estos nemátodos

llegan incidentalmente al cefalópodo facilitando el paso del parásito al ser humano,

mediante su consumo, llegando a provocar una zoonosis y enfermedades

gastrointestinales (Audicana & Kennedy, 2008; Food and Agriculture Organization,

2014).

En relación a crustáceos parásitos, se han registrado copépodos de

Octopicola en branquias del pulpo O. vulgaris (Pascual et al., 1996). También se han

hallado estadios postembrionarios de Pennella varians en las laminillas branquiales y

en la cavidad del manto de Eleodone moschata, S. officinalis, S. elegans, L. vulgaris

y T. eblanae (Pascual et al., 1996).

7

2.3 Mecanismos de defensa ante agentes parasitarios

El estudio de mecanismos ante agentes parasitarios en organismos marinos

requiere de especial atención ya sea por su potencial zoonótico o especialmente

para establecer medidas preventivas de enfermedades que pueden afectar su

producción (Carella et al., 2015).

Los cefalópodos, carecen de una respuesta inmune que les permita atacar a

agentes infecciosos como bacterias, virus y parásitos (Kinne, 1990); por lo tanto, no

adquieren memoria inmunológica (Castellanos-Martínez & Gestal, 2013). Se ha

observado, que los coccidios originan la ruptura de la membrana basal y de células

epiteliales, así como la disminución en la actividad enzimática y absorción de las

mismas (Gestal et al., 2002b).

Respecto a la presencia de diciémidos en cefalópodos, Kinne (1990)

mencionó que no se ha observado que estos organismos dañen de manera

considerable a su hospedero, mientras que Castellanos-Martínez & Gestal (2013)

indicaron que ayudan a eliminar el amonio de la orina, llegando a saturar los ductos

del animal en presencia de una sobrepoblación de individuos.

Por otro lado, los protozoarios del género Aggregata son parásitos capaces de

alterar la absorción de nutrientes en cefalópodos infectados (Poynton et al., 1992;

Gestal et al., 2002a; Gestal et al., 2002b). Generalmente infectan el tracto digestivo,

donde se origina el desprendimiento de las células digestivas y un daño a nivel

celular (Castellanos-Martínez & Gestal, 2013); sin embargo, no se les considera

como la principal causa de muerte en pulpos, pero sí son un factor que los vuelve

vulnerables ante otros agentes de estrés (Gállego-Berenguer, 2006; Storero &

Narvarte, 2013), pues una vez que dañan la epidermis se ha observado la presencia

de infecciones bacterianas en heridas (Forsythe et al., 1991; Castellanos-Martínez &

Gestal, 2013).

2.4 Parásitos en cefalópodos distribuidos en México

En México los registros de parásitos en cefalópodos están representados sólo

por mesozoarios en pulpos. El primer registro que se tiene es del diciémido Dicyema

shorti en el pulpo O. burryi, de Veracruz, Golfo de México, donde únicamente se

8

registran embriones vermiformes y nematógenos dentro de los pliegues de los sacos

renales, los demás estadios de su ciclo de vida no han sido descritos (Furuya et al.,

2002).

Por otro lado, en el sur de la Bahía de La Paz, Baja California Sur, se tiene el

registro del diciémido Dicyema guaycurense en el pulpo O. hubbsorum, dentro del

término anterior entre los pliegues de los apéndices renales de los sacos renales,

donde se encontraron nematógenos, embriones vermiformes, rombógeneos,

infusorígenos y embriones infusiformes (Castellanos-Martínez et al., 2011).

2.5 Octopus hubbsorum

2.5.1 Biología general

Octopus hubbsorum es una especie que habita en sustratos rocosos (Roper et

al., 1995; López-Uriarte et al., 2005), entre las zona submareal e intermareal a

profundidades de hasta 30m (Keen, 1971). Su cuerpo es redondeado a oval, no

presenta ocelos, sus brazos son robustos y musculosos, el segundo par aún más

que los demás, y presentan una longitud de 3 a 4 veces el manto (López-Uriarte,

2006). Son organismos dioicos (Roper et al., 1995), con hectocótilo diminuto y

cuentan con 8 a 10 laminillas branquiales (López-Uriarte, 2006). Su color va del gris

oscuro, verde, café y rojizo (Domínguez-Contreras et al., 2013), y su alimentación se

basa principalmente en crustáceos, moluscos, peces óseos, así como de pulpos de

su misma especie (Roper et al., 1995; López-Uriarte, 2006).

2.5.2 Distribución

Su distribución contempla el litoral del Pacífico Mexicano desde Bahía San

Carlos, Sonora, hasta Salina Cruz, Oaxaca (Berry, 1953; Keen, 1971; Aguilar &

Godínez-Domínguez, 1997; López-Uriarte et al., 2005), contemplando también las

islas Revillagigedo (Gotshall, 1987). Asimismo, se distribuye en la costa de la

Península de Baja California, del lado oriental, desde Bahía de los Ángeles (López-

Uriarte et al., 2005) hasta Cabo San Lucas (Gotshall, 1987), y por el occidente de la

península en Bahía Magdalena (Domínguez-Contreras et al., 2013).

9

2.6 Importancia del pulpo como recurso pesquero

En México, la producción pesquera de pulpo ocupa el onceavo lugar, y por su

valor comercial alcanza a posicionarse hasta el cuarto lugar (CONAPESCA, 2013).

Durante el 2013, de 24,847 toneladas de pulpo obtenidas para consumo humano,

1,626 toneladas fueron producidas en el Pacífico Mexicano (Fig. 3) (CONAPESCA,

2013). Baja California Sur tan sólo produce el 1.57% de las capturas totales

(CONAPESCA, 2013) y O. hubbsorum es la especie que soporta la pesquería (Roper

et al., 1995; Sánchez-García, 2013), pero al no estar considerada en la Carta

Nacional Pesquera, se desconocen sus datos de captura (SEMARNAT, 2009).

Figura 3. Serie histórica de la producción de pulpo en México.

En la región central del Golfo de California, en los puertos de Santa Rosalía y

San Bruno se destaca la captura de pulpo (Ramírez-Rodríguez & Hernández-

Herrera, 2000; Arce-Acosta, 2015). Por otro lado, el puerto de Santa Rosalía y Bahía

Magdalena, son de los principales sitios de pesca de O. hubbsorum (López-Uriarte et

al., 2005; Sánchez-García, 2013), siendo Bahía Magdalena la que soporta el mayor

porcentaje de captura del sistema lagunar Bahía Magdalena-Almejas (Sánchez-

García, 2013).

10

3. JUSTIFICACIÓN La mayoría de los estudios parasitarios, son referidos a organismos marinos

como la principal fuente de investigación, pues son un reflejo de la estructura del

ecosistema. De igual modo, los parásitos sirven como indicadores de cambios en la

cadena trófica, la estabilidad del ecosistema y en ocasiones, del cambio climático.

Puesto que los cefalópodos son organismos distribuidos y consumidos

mundialmente, el estudio de su parasitología debe consistir en la importancia sobre

el daño morfológico hacia su hospedero, así como el de su posible efecto en el

humano. Sin embargo, para alcanzar estos objetivos es necesario primero

comprender la función de los cefalópodos como hospederos e identificar descriptiva y

morfológicamente sus parásitos.

Los pulpos son un importante recurso pesquero y han adquirido un gran

potencial en estudios ecológicos, etológicos y de acuacultura, debido al aumento en

su consumo dado que son una fuente considerable de proteína para el humano.

Dicho potencial, hace que surja la necesidad por evitar y prevenir enfermedades,

tanto en cautiverio como en vida libre, abriendo un nuevo panorama en el estudio del

parasitismo en cefalópodos, así como del conocimiento del papel que desempeñan

en el ecosistema marino. En México, el conocimiento de parásitos en pulpos está

representado por sólo dos trabajos, uno para el Golfo de México en O. burryi (Furuya

et al., 2002) y otro para el Golfo de California en O. hubbsorum (Castellanos-

Martínez et al., 2011), en ambos casos se registra un parásito mesozoario.

En Bahía Magdalena, la información acerca de sus aspectos ecológicos aún

es escasa, y en la región de Santa Rosalía no se han llevado a cabo estudios de este

organismo, lo cual las hace zonas adecuadas para su investigación. Asimismo,

ambos sitios tienen características diferentes entre sí por presentarse una al oriente y

otra al occidente de la Península de Baja California, por lo que son sitios ideales para

realizar análisis comparativos del parasitismo en O. hubbsorum.

11

4. OBJETIVOS 4.1 Objetivo general

Analizar la diversidad parasitaria del pulpo Octopus hubbsorum en dos

principales áreas de pesca en Baja California Sur, México.

4.2 Objetivos específicos

• Determinar el estadio ontogénico del parásito en el hospedero por medio de

técnicas histológicas y de microscopía compuesta.

• Describir las características morfológicas relevantes para la identificación

taxonómica de los parásitos.

• Identificar los principales órganos infectados y conocer si existen diferencias

para cada área de estudio.

• Determinar la prevalencia, intensidad media y abundancia en cada área de

estudio.

• Comparar el número de parásitos de cada zona entre tallas.

• Determinar las lesiones en el tejido del hospedero, por efecto de los parásitos.

12

5. MATERIAL Y MÉTODOS 5.1 Áreas de estudio

Las áreas de recolecta son importantes zonas de pesca de pulpo en Baja

California Sur (Fig. 4). La región de Santa Rosalía, que en este estudio, incluye los

puertos de Santa Rosalía y San Bruno, se localiza en el corredor Santa Rosalía-

Mulegé, dentro de la región central-occidental del Golfo de California (Arce-Acosta,

2015). Esta región es considerada mesotrófica debido a la distribución promedio de

clorofila (Espinosa-Carreón & Valdez-Holguín, 2007), y a la generación de surgencias

a lo largo de la costa, influenciadas por vientos del norte, prevalentes en invierno, y

por los vientos del sur, presentes en verano (Rodríguez-Meza, 2004; Espinosa-

Carreón & Valdez-Holguín, 2007). Por otro lado, es una región minera caracterizada

por tener depósitos de Cobre (Cu), Cobalto (Co), Zinc (Zn) y manganeso-yeso

(Coordinación General de Minería, 2008), y también es caracterizada por su actividad

pesquera (Shumilin et al., 2013; Arce-Acosta, 2015), donde el pulpo comprende el

cuarto lugar en orden de importancia de especies objetivo (Arce-Acosta, 2015).

Bahía Magdalena conforma la zona central del complejo lagunar Bahía

Magdalena-Almejas, está ubicada en la costa sur-occidental de la península de Baja

California. Se comunica con mar abierto a través de una amplia boca de acceso de

5.6 km de ancho y 40m de profundidad máxima (Funes-Rodríguez et al., 2007). En

esta bahía, se obtiene el mayor porcentaje de captura de O. hubbsorum del complejo

lagunar Bahía Magdalena-Almejas, B.C.S. (Sánchez-García, 2013). El sistema

lagunar está provisto de una gran cantidad de nutrientes generalmente en primavera,

debido al flujo de marea por parte del área adyacente al sistema lagunar, generado

por las corrientes a través de la boca de acceso (Funes-Rodríguez et al., 2007), y

puede presentar variaciones debido a la batimetría y al efecto de los vientos

(Rodríguez-Meza, 2004), por su gran productividad, es el centro de varias pesquerías

importantes (Lluch-Belda et al., 2000). La salinidad es alta en la zona de canales y

esteros ubicados al noroeste, mientras que en la región sureste la salinidad es baja

debido a la alta tasa de evaporación, la variación en la salinidad se relaciona con los

cambios de marea (Rodríguez-Meza, 2004).

13

Figura 4. Áreas de captura de Octopus hubbsorum

5.2 Obtención de hospederos

Por medio de buceo libre, se obtuvieron organismos de O. hubbsorum en la

región de Santa Rosalía en septiembre y noviembre del 2014, y febrero y octubre del

2015, mientras que en Bahía Magdalena sólo se capturaron en febrero del 2015.

Debido a que no fue posible registrar la temperatura del agua durante la obtención de

los pulpos, se obtuvieron datos de la temperatura superficial del mar por medio de

imágenes satelitales para cada día de muestreo (http://es.magicseaweed.com).

En campo, los ejemplares fueron colocados en una hielera para su

preservación. De cada organismo, se registraron con una cinta métrica (±0.5mm de

precisión), la longitud total (LT, distancia de la punta de la cabeza hasta el brazo

más largo) y la longitud del manto dorsal (LMD, distancia de la punta de la cabeza

hasta el ojo); también se registraron el peso total (PT) y el peso de la masa visceral

(PMV), con una balanza electrónica (±0.1 g). Asimismo, los organismos fueron

sexados por medio del hectocótilo en el tercer brazo derecho y mediante la

observación de gónadas masculinas y femeninas.

14

5.3 Búsqueda de parásitos

5.3.1 Toma de muestras en campo

Los pulpos fueron revisados externamente en búsqueda de parásitos o

posibles formas metacíclicas, anotando el tipo de órgano en que se localizaban, así

como alguna otra evidencia de daño o infección en el organismo. También se

tomaron muestras de músculo del manto (de 5 a 10 mm3), cuya apariencia mostró

alteraciones como abultamientos pequeños y coloración diferente. Estas muestras de

tejido fueron colocadas en Finefix (Anexo) para su preservación. Asimismo, se llevó a

cabo una inspección exhaustiva de los órganos de los pulpos en búsqueda de

endoparásitos, se procedió con la disección de la masa visceral que contiene los

órganos internos y fueron preservados en el fijador para su posterior análisis

histológico.

5.3.2 Toma de muestras en el laboratorio

En el laboratorio, las muestras preservadas en campo se colocaron al chorro

de agua para lavar el exceso de fijador. Después, la masa visceral fue colocada en

una caja petri de vidrio para llevar a cabo la separación de órganos. Los órganos se

revisaron con ayuda de un microscopio estereoscópico Olympus SZX9® en

búsqueda de parásitos o posibles formas metacíclicas, anotando el tipo de órgano en

que se localizaba, así como alguna otra evidencia de daño o infección en el

organismo, tal como se hizo cuando los pulpos se revisaron en campo.

De acuerdo al acomodo de los órganos internos y para facilitar su

manipulación e inspección, primero se separaron branquias, corazones branquiales,

gónadas, sacos renales y corazón central, seguido de las glándulas salivales

anteriores y posteriores, la boca y la glándula digestiva, y finalmente separando el

buche, estómago, ciego pilórico, intestino y ano. A cada órgano, se le realizó una

incisión a lo largo y su contenido fue removido poco a poco con un pincel, para evitar

desechar algún tipo de parásito sumergido en cada espacio. Cuando se encontraron

estructuras metacíclicas (quistes) o parásitos, estos fueron contabilizados y, a su

vez, se tomó una porción del tejido aparentemente alterado y una porción de tejido

sin evidencia de daño, para su procesamiento histológico.

15

Para la extracción de nemátodos parásitos, se realizó una disección sagital del

intestino y se observó minuciosamente con un microscopio estereoscópico. Los

nemátodos obtenidos, fueron lavados con agua de la llave para eliminar el fijador y

colocados en alcohol etílico anhidro 70% para su preservación y posterior

observación.

5.4 Observación e identificación de parásitos

5.4.1 Tratamiento de nemátodos

Con el fin de facilitar la observación de estructuras internas de los nemátodos

con el microscopio compuesto, se procedió a su deshidratación en una serie gradual

de alcoholes etílico anhidro, colocándolos en un portaobjetos cóncavo y

sumergiéndolos en gotas de alcohol al 70%, en tres tiempos de 5 minutos cada uno,

seguido de 7 minutos en alcohol al 96% y 5 minutos en alcohol al 100%. Finalmente,

se sumergieron en glicerina por al menos 10 minutos para su transparentación, y así

llevar a cabo su identificación y toma de fotografías.

5.4.2 Identificación taxonómica de nemátodos

Los nemátodos, una vez transparentados, se observaron con un microscopio

compuesto Zeiss® equipado con una cámara clara. Con un micrómetro ocular marca

Reichert® se tomaron medidas de la longitud total, del esófago (región muscular y

glandular) y de los apéndices (ventricular e intestinal), de la anchura corporal máxima

y del anillo nervioso, así como de la longitud del extremo anterior al anillo nervioso y

del extremo anterior al poro excretor. La identificación de los nemátodos se realizó

empleando los trabajos de Kinne (1990) y Anderson (2000). Todas las medidas

fueron expresadas en micrómetros, a menos que se indique lo contrario. Después de

su análisis, los nemátodos se sumergieron, en tiempos de cinco minutos, en una

serie de alcoholes etílico anhidro de concentración decreciente (100% - 96%) y

finalmente en alcohol al 70% para ser almacenados.

16

5.4.3 Análisis histológico

Para el análisis microscópico de los protozoarios, las secciones de tejido

extraídas fueron procesadas mediante la técnica histológica convencional (Humason,

1979), que consiste en la deshidratación del tejido a través de una serie de alcoholes

de concentraciones crecientes (70% - 80% - 90% - 100%), aclarado con Hemo-De®

e inclusión en Paraplast-Xtra®. Posterior a esto, se hicieron cortes de 4µm de grosor

con un micrótomo marca LEICA RM2245®, y los tejidos se colocaron en laminillas

para teñirlos con hematoxilina y eosina en un aparato automático marca Tissue-Tek

DRS®. Finalmente, los tejidos se observaron con un microscopio compuesto marca

Olympus BX41®.

5.4.4 Identificación taxonómica de protozoarios

Para la identificación taxonómica se caracterizaron las etapas de desarrollo de

los protozoarios (por medio de fotografías), considerando la forma y el tamaño del

esporocisto, así como el número y la longitud de los esporoblastos, y el tamaño de

los ooquistes de acuerdo con Poynton et al. (1992). Las imágenes obtenidas fueron

digitalizadas y analizadas por medio del programa Corel Draw Graphics Suite X3 y

Sigma Scan Pro 5. Los protozoarios fueron identificados utilizando claves

especializadas (Lom & Dyková, 1992; Estévez et al., 1996; Pascual et al., 1996;

Gestal et al., 1999b; Lee et al., 2000; Sardella et al., 2000; Ibáñez et al., 2005).

Todas las medidas se tomaron con un micrómetro ocular marca Edmund Optics® y

fueron expresadas en micrómetros, a menos que se indique lo contrario.

Para determinar la preferencia de hábitat de los protozoarios, los quistes

fueron contabilizados para cada uno de los órganos infectados. Por otro lado, el

número de individuos de protozoarios utilizado para el posterior cálculo de la

intensidad media y la abundancia, se sustituyó por el número de quistes de

protozoarios.

17

5.5 Prevalencia, intensidad media y abundancia

La frecuencia con que un parásito afecta a una población determinada, es

elemental para seguir la evolución de la parasitosis (Gállego-Berenguer, 2006). Por

lo tanto, se calculó la prevalencia, la intensidad media y la abundancia.

La prevalencia expresa la frecuencia del parasitismo en una población, y se

define como el número de hospederos infectados con uno o más individuos de un

parásito en particular, dividido por el número de hospederos revisados para esa

especie (Morales et al., 1991; Bush et al., 1997):

Prevalencia= número de hospederos infectados por una especie en particularnúmero de hospederos revisados para una especie en particular x 100

La intensidad media, se calculó dividiendo el número total de parásitos de un

taxa en particular entre el número de hospederos parasitados con ese parásito (Bush

et al., 1997).

Intensidad media =número de parásitos de una especie

número de hospederos parasitados con una especie

La abundancia, es el número promedio de parásitos que se encuentran por

hospedero, incluyendo a los parasitados como a los no parasitados (Morales et al.,

1991; Bush et al., 1997).

Abundancia = número de parásitos de una especie en particular

total de hospederos revisados

5.6 Análisis estadísticos

Se realizaron análisis de varianza de una vía para examinar las variaciones

mensuales de las variables biométricas (LM, LT, PT, PMV) en la región de Santa

Rosalía, seguido de pruebas a posteriori de comparación de medias (Tukey) para

determinar el mes más significativo. También se utilizaron ANDEVAs de una vía para

18

observar diferencias entre las variables biométricas y las prevalencias totales de las

dos localidades. Por otro lado, se llevaron a cabo correlaciones lineales simples, para

averiguar la relación entre el número de quistes y el tamaño de los individuos

(hospederos) capturados en cada zona. Las comparaciones entre zonas únicamente

fueron llevadas a cabo con el número de organismos capturados en febrero, debido a

que en Bahía Magdalena no fue posible obtener pulpos en los otros meses.

Finalmente para visualizar la preferencia de hábitat donde se desarrolla el ciclo de

vida de los protozoarios en O. hubbsorum, considerando todos los órganos

analizados, se construyó un dendograma a partir de un análisis de agrupación

jerárquico, empleando el algoritmo de agrupación por el método de aglomeración de

Ward 2 y el coeficiente de distancia de Bray-Curtis. Los análisis estadísticos se

diseñaron con el programa Rstudio® con un nivel de significancia de 0.05.

19

6. RESULTADOS

6.1 Análisis biométricos

Se capturaron un total de 112 organismos, 81 en la región de Santa Rosalía y

31 en Bahía Magdalena. En los pulpos de la región de Santa Rosalía, todas las

variables biométricas presentaron diferencias significativas entre los meses de

muestreo (Andeva de una vía, p<0.05). De acuerdo a lo anterior, se observó que los

pulpos más grandes se presentaron en febrero (Tabla 1). El peso total y de masa

visceral fueron significativamente mayores en los pulpos capturado en febrero.

Tabla 1. Comparación de las variables biométricas de Octopus hubbsorum, por mes de muestreo en Santa Rosalía.

Septiembre n = 16

Noviembre n = 25

Febrero n = 23

Octubre n = 17 Andeva

LT 43.2 ± 7.5a

(27.7 - 60.0) 50.8 ± 6.0b

(40.0 - 64.0) 58.5 ± 8.5c

(45.5 - 78.0) 35.2 ± 4.2d

(28.0 - 43.0) p<0.05

LM 9.2 ± 2.1 a (5.5 - 14.0)

10.3 ± 1.2 ac (9.0 - 13.0)

11.8 ± 1.7 b (9.0 - 15.0)

8.5 ± 1.3ad (7.0 - 11.0)

p<0.05

PT 506.2 ± 234.2a (162.8 - 1022.8)

598.6 ±144.7b

(406.0 - 1045.7) 792.7 ± 266.6ab

(381.0 - 1392.1) 397.3 ± 150.5b (172.3 - 673.5)

p<0.05

PMV 43.4 ± 24.0a (14.6 - 113.2)

52.8 ± 23.8ª (10.3 - 138.5)

73.7 ± 34.7b (38.1 - 188.2)

37.8 ± 13.3a (17.4 - 58.1)

p<0.05

Los datos corresponden a la media ± desviación estándar (mínimo y máximo). LT, longitud total; LM, longitud del manto; PT, peso total; PMV, peso de la masa visceral. Datos en cm y g. N=81.

El análisis de las variables biométricas de los pulpos obtenidos en febrero

mostró que en su mayoría no presentaron diferencias significativas entre las dos

localidades (Andeva de una vía, p>0.05) (Tabla 2). Sin embargo, los pulpos de Bahía

Magdalena tuvieron una longitud de manto y masa visceral mayor que los capturados

en febrero en la región de Santa Rosalía (Andeva de una vía, p<0.05). Entre sexos,

el peso de la masa visceral de los machos de Bahía Magdalena fue

significativamente mayor que el de las hembras (Andeva de una vía, p<0.05).

20

Tabla 2. Comparación de las variables biométricas de Octopus hubbsorum, capturados en febrero en ambas áreas de estudio.

Bahía Magdalena n = 31

Santa Rosalía n = 23

ANDEVA

LM

Total Machos Hembras

13.38 ± 0.49 (8.0-21.0)

13.36 ± 0.64 (10.0-21.0)

13.18 ± 0.82 (8.0-16.0)

11.87 ± 0.36 (9.0-15.0)

11.58 ± 0.43 (9.5-14.0)

12.31 ± 0.66 (9.0-15.0)

p < 0.05

p > 0.05

p > 0.05

LT


54.88 ± 1.85 (27.0-77.0)

52.84 ± 2.50 (27.0-65.0)

58.04 ± 2.76 (47.0-77.0)

58.54 ± 1.79 (45.5-78.0)

56.12 ± 1.35 (50.5-66.0) 62.3 ± 3.48 (45.5-78.0)

p > 0.05

p > 0.05

p > 0.05

PT


950.44 ± 78.51 (444.0-2270.0) 957.8 ± 102.95 (444.0-2270.0) 934.7 ± 119.7 (485.3-1526.7)

792.74 ± 55.59 (381.0-1392.1) 812.2 ± 83.38 (447.0-1392.1) 767.91 ± 84.0 (381.0-1203.9)

p > 0.05

p > 0.05

p > 0.05

PMV


101.80 ± 6.46 (50.7-171.9) 98.07 ± 8.54 (51.6-171.9)

103.7 ± 10.02 (50.7-156.0)

73.75 ± 7.25 (38.1-188.2) 70.24 ± 7.40 (38.1-131.0)

78.27 ± 14.53 (40.6-188.2)

p < 0.05

p < 0.05

p > 0.05

Los datos corresponden a la media ± desviación estándar (mínimo y máximo). LT, longitud total; LM, longitud del manto; PT, peso total; PMV, peso de la masa visceral. Datos en cm y g. N=54.

En la región de Santa Rosalía las temperaturas registradas fueron alrededor

de 30°C en septiembre, 27°C en noviembre, 21°C en Febrero y de 29°C en Octubre,

observando en febrero la temperatura mínima y la máxima en septiembre. Asimismo,

la temperatura registrada en Bahía Magdalena fue de alrededor de 21°C, similar a la

registrada en febrero en la región de Santa Rosalía.

21

6.2 Análisis histológico de protozoarios

6.2.1 Descripción de protozoarios

Del total de organismos capturados en ambas zonas, en 108 pulpos se

observaron ooquistes sobre el epitelio de los órganos internos (Fig 5A) y el manto del

pulpo (Fig. 5B), su color en fresco es blanco y una vez fijados toman un color amarillo

mostaza (Fig. 5C), su forma va de lo esférico a lo irregular, con 161.7-517.1 µm de

longitud (media = 290.3 ± 73.3 D.E.) y 90.5-366.5 µm de ancho (media= 179.8 ± 64.8

D.E.), contienen una gran cantidad de esporocistos (Fig. 5D ).

Figura 5. Presencia de ooquistes de Aggregata en Octopus hubbsorum. (A) Ooquistes en órganos sin fijador. (B) Ooquistes en manto (círculos). (C) Ooquistes en órganos con fijador. (D) Esporocistos extraidos de ooquiste (flechas).

22

Por medio del análisis microscópico de los diferentes órganos de O. hubbsorum

capturados en Bahía Magdalena y la región de Santa Rosalía se identificaron

protozoarios del género Aggregata sp. cuya ubicación taxonómica es:

Phylum Apicomplexa Levine, 1970

Clase Conoidasida Levine, 1988

Subclase Coccidiasina Leuckart, 1879

Orden Eucoccidiorida Léger y Duboscq, 1910

Suborden Eimeriorina Léger, 1911

Familia Aggregatidae Labbé, 1899

Género Aggregata Frenzel, 1885

Aggregata sp. (Figs. 6, 7, 8, 9, 10)

Se identificaron estructuras características de la fase gamogónica

(Gamogonia), donde se observaron microgamontes (célula sexual masculina

inmadura) (Fig. 6A-B) con un núcleo central rodeado por un área poco teñida y

numerosas inclusiones en el interior del citoplasma. Los microgamontes en desarrollo

(Fig. 6C-D) presentaron una serie de plegamientos citoplasmáticos y diversos

núcleos alargados rodeando el citoplasma. No se observaron microgametos en los

organismos capturados en Bahía Magdalena. Por otro lado, los macrogamontes

(célula sexual femenina inmadura) (Fig. 7) se distinguen de los microgamontes por

ser más grandes, no presentan inclusiones en el citoplasma y presenta un citoplasma

de apariencia poroso (esponjoso).

La fase esporogónica (Esporogonia), inicia una vez que se forma el cigoto

(Fig. 8A) como producto de la unión del macro y microgametos. En esta fase, el

cigoto da origen al esporonte mediante una serie de plegamientos citoplasmáticos y

la presencia de núcleos en la periferia del citoplasma (Fig. 8B-C). Los núcleos se

desprenden del citoplasma del esporonte y forman esporoblastos uninucleados (Fig.

9A-B), y durante su desarrollo el número de núcleos aumenta de 2 a 4 (Fig. 9C-D)

hasta 6 a 8 (Fig. 9E-F) por esporocisto. El desarrollo de los esporozoitos ocurre

23

dentro de los esporocistos, por medio de la segmentación nuclear y citoplasmática de

los esporoblastos, donde los núcleos de los esporozoitos se dirigen hacia uno de los

polos y forman una espiral. (Fig. 10A-B). Los esporocistos maduros tienen una

superficie lisa, son esféricos a subovoidales, y su longitud es de 15.7-26.4 (media =

19.1 ± 2.2 D.E.) y 7.5-15.7 (media = 12.5 ± 2.1 D.E.) de ancho. Debido a la presencia

de cuerpo residuales de esporocistos se puede indagar que una vez maduros los

esporozoitos son liberados en el organismo.

Figura 6. Microgamontes de Aggregata sp. en Octopus hubbsorum. (A-B) Microgamonte con inclusiones en el citoplasma. Barra = 50 µm y 10 µm. (C-D) Microgamonte con núcleos aglomerados. Barra = 50 µm y 10 µm. Estadios registrados en pulpos de la región de Santa Rosalía. ci, citoplasma; in, inclusiones; mic, microgamonte; n, núcleo.

24

Figura 7. Macrogamontes de Aggregata sp. en Octopus hubbsorum. Barra = 50 µm. (A) Maduración del macrogameto, el núcleo no presenta inclusiones y el citoplasma empieza a tener una apariencia esponjosa. (B) Macrogameto maduro. Estadios registrados en pulpos de la región de Santa Rosalía (A) y Bahía Magdalena (B). ci, citoplasma; n, núcleo.

Figura 8. Formación del cigoto y esporonte de Aggregata sp. en Octopus hubbsorum. (A) Desarrollo del cigoto en esporonte, se observa el inicio del plegamiento del citoplasma. Barra = 50 µm. (B-C) Segmentación del esporonte en esporoblastos. Barra = 50 y 10 µm. Estructuras presentes en pulpos de la región de Santa Rosalía. ci, citoplasma; eb, esporoblasto; ep, esporonte; n, núcleo.

25

Figura 9. Desarrollo de esporoblastos de Aggregata sp. en Octopus hubbsorum. Barra 10 µm. (A-B) Esporoblastos uninucleados. (C-D) Esporoblastos con 2 a 4 núcleos. (E-F) Esporoblastos con 8 a 10 núcleos. eb, esporoblasto; ec, esporocisto; n, núcleo. Estructuras presentes en pulpos de la región de Santa Rosalía (A, C, E) y Bahía Magdalena (B, D, F).

Figura 10. Formación de esporozoitos de Aggregata sp. en Octopus hubbsorum. Barra = 20 µm. Esporozoitos maduros en pulpos en la región de Santa Rosalía (A) y Bahía Magdalena (B). ec, esporocisto; ez, esporozoito.

26

6.2.2 Resumen taxonómico

Hospederos: O. hubbsorum (Berry), ‘pulpo de Hubb’, (Octopodidae).

Localidades: Costa de Bahía Magdalena y región de Santa Rosalía, Baja

California Sur, México.

Sitio de infección. La gamogonia y esporogonia se desarrollan en la región no

cuticularizada del ciego pilórico, intestino, buche, glándula digestiva, ductos del

segundo par de glándulas salivales, branquias, músculo del manto, ano, boca,

gónada, corazones branquiales, estómago, hectocótilo, ojos y sacos renales. Se

localizan generalmente en la región de la mucosa y serosa del tejido.

6.2.3 Observaciones del género Aggregata

En los últimos 20 años, el género Aggregata Frenzel, 1885 ha sido sujeto de

diversas revisiones taxonómicas (Hansson, 1997), y hasta ahora se han descrito

alrededor de 25 especies. Las especies reconocidas de acuerdo a Hansson (1997),

Perkins et al. (2000) y las páginas de internet Global Biodiversity Information Facility,

Global Names Index y World Register of Marine Species (WoRMS Editorial Board)

son:

Aggregata andresi Gestal, Nigmatullin, Hochberg, Guerra & Pascual,

2005; A. coelomica Léger, 1901; A. dobelli Poynton, Reimschussel & Stoskopf,

1992; A. eberthi (Labbé, 1895) Léger & Duboscq, 1906; A. inachi (Smith, 1905)

Léger & Duboscq, 1906; A. jacquementi Moroff, 1906; A. kudoi

Narasimhamurti, 1979; A. labbei Moroff, 1908; A. leandri (Goodrich, 1950)

Théodoridès & Desportes, 1975; A. legeri Moroff, 1908; A. máxima

Théodoridès & Desportes, 1975; A. millerorum Poynton, Reimschussel &

Stoskopf, 1992; A. octopiana (Schneider, 1875) Frenzel, 1885; A. ovata Moroff,

1908; A. patagonica Sardella, Re & Timi, 2000; A. portunidarum Frenzel, 1885;

A. reticulosa Morof, 1908; A. sagittata Gestal, Guerra, Abollo & Pascual; A.

schneideri Moroff, 1908; A. sepiae Lankester, 1863; A. siedleckii Moroff, 1908;

A. spinosa Moroff, 1906; A. stellata Moroff, 1908; A. vagans Léger & Duboscq,

1903; A. valdessensis Sardella, Re & Timi, 2000.

27

Son sinónimos Benedenia Schneider, 1875, pro parte; Legeria Blanchard,

1900; Eucoccidium Lühe, 1902, pro parte: Legendaria Jacquement, 1903 (Perkins et

al., 2000). También se ha considerado que A. portunidarum Frenzel, 1885 podría ser

un sinónimo junior de A. eberthi Labbé, 1895 o de A. octopiana Schneider, 1875 por

ser una especie tipo. Por otro lado, A vagans Léger & Duboscq, 1903 fue

considerada como el gregarínido Cephaloidophora ocellata (Sprague & Couch,

1971).

Los parásitos del género Aggregata requieren de hospederos intermediarios

para completar su ciclo de vida, donde la fase merogónica (asexual) ocurre en el

intestino de crustáceos decápodos (Olsen, 1974; Hansson, 1997; Perkins et al.,

2000) y las fases gamogonia y esporogonia se desarrollan principalmente en el tracto

digestivo de cefalópodos (Olsen, 1974), convirtiéndolos en su hospedero definitivo.

Algunas especies de coccidios pueden generar enfermedades en vertebrados e

invertebrados, sin embargo, para Aggregata no existen evidencias de daño hacia el

ser humano.

En este trabajo, se registra por primera vez en el pulpo O. hubbsorum el

género Aggregata en dos localidades de la costa oriental y occidental de Baja

California Sur, México, con lo que se consigue conocer su distribución en México y

ampliar su distribución mundial.

28

6.3 Análisis microscópico de nemátodos

6.3.1 Descripción de nemátodos

Dentro del intestino de 112 individuos de O. hubbsorum se encontraron 19

ejemplares de nemátodos del género Hysterothylacium sp. en fase larvaria L3,

ubicados taxonómicamente de la siguiente manera:

Phylum Nematoda (Rudolphi, 1808) Lankester, 1877

Clase Secernentea Von Linstow, 1905

Orden Ascaridida Skrjabin y Schulz, 1938

Superfamilia Ascaridoidea Railliet y Henry, 1915

Familia Anisakidae (Railliet y Henry, 1912) Skrjabin y Karokhin, 1945

Género Hysterothylacium Ward y Magath, 1917

Hysterothylacium sp. (Larvas) (Figs. 11, 12, 13, 14)

Los especímenes son de color blanco, de cuerpo alargado y cilíndrico, de 2.5

a 3.9 mm de longitud por 83.2 a 99.3 de anchura mayor corporal (Tabla 3). Es

evidente la presencia de una cutícula y muda (Fig. 12A). El extremo anterior es romo,

tiene tres labios gruesos y un diente cuticular anteroventral, así como un par de

papilas en el lado dorsal (Fig. 12A). El anillo nervioso rodea la región anterior del

esófago muscular y por debajo de éste, se sitúa el poro excretor (Fig. 12B).

El esófago tiene una longitud de 577.9 a 630, es largo y cilíndrico, y está

conformado por una región muscular casi en su totalidad de 535.6 a 588.2, y una

glandular en una última porción que mide de 41.8 a 42.2, la cual constituye un

pequeño ventrículo (Fig. 13). Se aprecian dos apéndices, uno intestinal (ciego) de

89.7 a 105 de longitud y otro ventricular en forma de saco y más grande que el

apéndice intestinal, con una longitud de 164.6 a 181 (Fig. 13). El intestino se conecta

con la región glandular del esófago (Fig. 13) y ocupa el resto del cuerpo, con una

longitud de 2.4 a 3 mm y termina en la cloaca en organismos machos o en el ano en

hembras (Figura 14).

29

El extremo posterior es cónico (termina en punta) y está conformado por

pequeñas espinas, son evidentes 4 glándulas rectales piriformes y la cola tiene una

longitud de 56.1 a 158.2 (Fig. 14). Todos los valores están expresados en

micrómetros (µm) a menos que se indique lo contrario.

Tabla 3. Medidas de los caracteres morfológicos de la larva L3 de Hysterothylacium sp. encontrados en Octopus hubbsorum.

Rango

Media ± desviación estándar

Longitud total (mm) 2.5-3.9 3.2 ± 0.6

Ancho máximo 83.2-99.3 90.8 ± 8.1

L o

n g

i t u

d

Cola 56.1-158.2 113.1 ± 43.4

Esófago 577.9-630.0 603.9 ± 36.9

Región muscular 535.6-588.2 561.9± 37.2 Región glandular 41.8-42.2 42.0± 0.3 Ciego intestinal 89.7-105.0 97.3± 10.8 Apéndice ventricular 164.6-181.0 172.8± 11.6 Extremo anterior al: anillo nervioso 162.7-189.1 175.9± 18.7 poro excretor 197.8-208.4 203.1± 7.5 Intestino (mm) 2.4-3.0 2.7± 0.4 Espinas 2.4-3.9 3.2± 1.1

A n

c h

u r a

Cabeza 39.8-49.5 45.5 ±4.6

Anillo nervioso 18.9-67.4 46.3 ± 20.2 Región muscular 19.1-23.7 21.4± 3.3 Región glandular 24.9-36.5 30.7± 8.3 Ciego intestinal 5.3-7.3 6.3± 1.4 Apéndice ventricular 8.0-13.1 10.5± 3.6

Todos los valores están expresados en micrómetros (µm) a menos que se indique lo contrario.

30

Figura 11. Extremo anterior de Hysterothylacium sp.

31

Figura 12. Extremo anterior de Hysterothylacium sp. larva L3 de Octopus hubbsorum. Barra = 50 µm. (A) Extremo anterior, recuadro: corte transversal del extremo anterior. (B) Región del anillo nervioso y del poro excretor. an, anillo nervioso; c, cutícula; dc, diente cuticular; e, esófago; l, labios; m, muda; p, papilas; pe, poro excretor.

32

Figura 13. Esófago y apéndices de Hysterothylacium sp. larva L3 de Octopus hubbsorum. Barra = 50 µm. (A-B) Unión del esófago e intestino, donde se aprecian el ciego intestinal y apéndice ventricular. av, apéndice ventricular; ci, ciego intestinal; rges, i, intestino; región glandular del esófago; rmes, región muscular del esófago.

33

Figura 14. Extremo posterior de Hysterothylacium sp. larva L3 de Octopus hubbsorum. Barra = 50 µm. En el recuadro se aprecian las espinas en la punta de la cola del nemátodo. a, ano; c, cloaca; es, espinas; gr, glándulas rectales; i, intestino; p, papilas.

6.3.2 Resumen taxonómico

Hospederos: Octopus hubbsorum (Berry) (Octopoda: Octopodidae).

Localidad: Santa Rosalía y Bahía Magdalena, B.C.S.

Sitio de infección: Mucosa del intestino.

6.3.3 Observaciones del género Hysterothylacium

El género Hysterothylacium, antes contemplado como Thynnascaris Dollfus,

1933 o Contracecum sensu lato, fue revisado por Deardorff & Overstreet (1981), y en

los últimos 10 años, se han registrado nuevas especies del género Hysterothylacium

en organismos marinos (Angelucci et al., 2011). Las siguientes especies son

reconocidas de acuerdo a la página de internet Global Names Index:

Hysterothylacium aduncum (Rudolphi, 1802) Deardorff y Overstreet, 1981; H.

aetobatum Lakshmi, 2005; H. amoyense Hsu, 1933; H. analarum Rye & Baker,

1984; H. arnoglossi (Lebre & Petter, 1983) Petter & Maillard, 1988; H. auctum

Rudolphi, 1802; H. bidentatum Linstow, 1899; H. bifidalatum Petter & Maillard,

1988; H. brachyurum Ward & Magath, 1916; H. carutti Rajyalakshmi,

Hanumantha Rao & Shyamasundari, 1993; H. cayugensis Wigdor, 1918; H.

34

cenaticum Bruce & Cannon, 1989; H. cenotae Pearse, 1936; H. channai

Rajyalakshmi, 1995; H. chaunaxi, Olsen 1952; H. chorinemi Parukhin, 1966; H.

chrysostomi Bruce, 1990; H. clavatum (Rudolphi, 1809) Deardoff & Overstreet,

1981; H. collare Cobb, 1929; H. cornutum (Stossich, 1904) Derdoff &

Overstreet, 1981; H. corrugatum Deardorff & Overstreet, 1981; H.

coryphaenoidi Parukhin, 1989; H. cyclopteri Kreis, 1952; H. elurensis

Rajyalakshmi & Lakshmi, 1995; H. eurycheilum Olsen, 1952; H. fabri

(Rudolphi, 1819) Derdoff & Overstreet, 1981; H. fluviatile Moravec & Sey,

1988; H. fortalezae Klein 1973; H. fossilii Rajyalakshmi 1996; H. gadi (O.F.

Müller, 1777) Derdoff & Overstreet, 1981; H. ganeshi Rajya Lakshmi &

Sreeramulu 2007; H. geschei Torres, Andrade & Silva 1998; H. histiophori

Yamaguti 1935; H. hospitum Solovjeva & Pozdnjakov 1984; H. increscens

(Molin, 1858) Derdoff & Overstreet, 1981; H. incurvum (Rudolphi, 1819)

Derdoff & Overstreet, 1981; H. japonicum Rajyalakshmi 1996; H. kiranii

Rajyalakshmi 1993; H. krishnai Rajyalakshmi 1992; H. legendrei Dollfus, 1933;

H. leptaspi Bruce 1990; H. liparis Liang Li, Zhen Xu & Luping Zhang 2007; H.

makairi Bruce & Cannon 1989; H. marinum Linnaeus, 1767; H. muraenesoxin

Luo 1999; H. narayanensis Rajyalakshmi 1997; H. nellorensis Rajyalakshmi

1996; H. neocornutum Rajyalakshmi, Hanumantha Rao & Shyamasundari

1992; H. nipponense Moravec & Nagasawa 1998; H. ogcocephali Olsen 1952;

H. patagonense Moravec, Urawa & Coria 1997; H. pelagicum Deardorff &

Overstreet 1982; H. perezi Gopar-Merino, Osorio-Sarabia & Garcia-Prieto,

2005; H. petteri Sheenko 1991; H. physiculi Moravec & Nagasawa 2000; H.

poecilurai Rajyalakshmi & Sreeramulu 2005; H. psettodi Parukhin 1989; H.

pseudotumbili Rajya Lakshmi, Hanumantha Rao & Shyamasundari 1991; H.

punctati Rajyalakshmi 1995; H. reliquens Norris & Overstreet, 1975; H.

rhacodes Deardorff & Overstreet, 1978; H. rhamdiae Brizzola & Tanzola 1995;

H. rigidum Rudolphi, 1809; H. scomberoidei Bruce & Cannon 1989; H.

scomberomori Yamaguti 1941; H. sebae Bruce 1990; H. seriolae Yamaguti,

1941; H. sinense Li, An & Zhang 2007; H. tasmaniense Johnston & Mawson,

35

1945; H. tetrapteri Bruce & Cannon 1989; H. thalassini Bruce 1990; H. trichiuri

Thwaite 1927; H. winteri Torres & Soto, 2004 y H. zenopsis, Yamaguti, 1941.

Los nemátodos adultos del género Hysterothylacium generalmente se

localizan en el tracto digestivo de peces, mientras que las larvas son capaces de

parasitar diversos tejidos tanto de peces como de invertebrados (Deardorff &

Overstreet, 1981), mismos que pueden actuar como hospederos definitivos,

intermediarios o paraténicos (Norris & Overstreet, 1976). Por otro lado, los

nemátodos del género Hysterothylacium y Contracecum son registrados

principalmente en cefalópodos con hábitos alimenticios bentónicos (Cannon, 1977).

Con este trabajo, se consigue ampliar el conocimiento de la distribución de

Hysterothylacium sp., registrado por primera vez en O. hubbsorum en dos

localidades de ambas costas de Baja California Sur, México.

6.4 Análisis del hábitat de parásitos

6.4.1 Preferencia de hábitat de protozoarios

En general, los órganos más parasitados fueron el intestino, el ciego pilórico,

la glándula digestiva y el buche. En los pulpos de la región de Santa Rosalía, se

observaron quistes sobre el ciego y el intestino en todos los meses de captura,

mientras que la glándula digestiva y el buche, no presentaron quistes en todos los

meses de captura (Fig. 15).

36

Figura 15. Número de quistes en los órganos más infectados en Octopus hubbsorum,

por mes de muestreo en la región de Santa Rosalía.

En Bahía Magdalena el buche fue el órgano más parasitado (Fig. 16). La

comparación del número de quistes entre zonas fue similar en el ciego pilórico y el

intestino, mientras que el total de quistes en el buche es mayor en Bahía Magdalena

que en la región de Santa Rosalía (Fig. 16).

37

Figura 16. Número de quistes en los órganos más infectados en Octopus hubbsorum, por zona de muestreo.

En los demás órganos se presentó un menor número de quistes (Tabla 4), sin

embargo, en algunos organismos capturados en Bahía Magdalena, se observó un

número elevado de quistes sobre el par de glándulas salivales posteriores, debido a

su cercanía con el buche. No se encontraron protozoarios en el par de glándulas

salivales anteriores, la masa bucal, el hemipene, el corazón central ni en el

estómago.

38

Tabla 4. Número de quistes en los órganos poco parasitados de Octopus hubbsorum, por zona y mes de muestreo.

Órganos Sep Nov Feb Oct Órganos Sep Nov Feb Oct BM SR BM SR

Ano 0 0 42 0 0 Hectocótilo 0 0 3 2 0 Boca 0 4 18 5 0 Manto 0 3 34 40 0 Branquias 63 4 81 25 0 S. renales 1 0 1 0 0 Corazones 10 3 0 5 0 Ojos 0 0 2 1 0 Estómago 7 0 4 0 0 Sifón 0 0 2 4 0 Gl. sal. post. 0 0 373 0 42 Tentáculos 0 1 0 1 0 Gónada 3 5 14 4 0 Umbrela 0 1 0 46 0 BM, Bahía Magdalena; Gl. sal. post., Glándulas salivales posteriores; S. renales, sacos renales, SR, Santa Rosalía.

En la figura 17 se muestra el dendograma construido a partir del análisis de

cluster. Este análisis evidenció dos agrupaciones, una representada por los órganos

más parasitados (el sistema digestivo, las branquias y el segundo par de glándulas

salivales) y otro grupo donde se representan los órganos menos parasitados (Fig.

17).

Figura 17. Dendograma construido a partir del análisis de cluster para mostrar la preferencia de hábitat de protozoarios en los órganos de Octopus hubbsorum.

39

6.4.2 Preferencia de hábitat de nemátodos

Los organismos con más nemátodos fueron los capturados en Bahía

Magdalena. En la región de Santa Rosalía sólo se encontró un nemátodo en un

organismo capturado en septiembre (Fig. 18). En todos los organismos de ambas

zonas que presentaron nemátodos, estos siempre se localizaron en la mucosa del

intestino (Fig. 19), aunque también se observaron dos nemátodos atravesando la

pared interna, indicando su salida de este para migrar, probablemente, a otro órgano.

Figura 18. Número de nemátodos en Octopus hubbsorum, por zonas de captura.

Figura 19. Presencia de nemátodos en el intestino de Octopus hubbsorum.

40

6.5 Prevalencia, intensidad media y abundancia

De los 112 organismos capturados en ambas zonas, la prevalencia total de

protozoarios fue del 96%, mientras que la prevalencia total de nemátodos fue del 7%.

Los organismos capturados en la región de Santa Rosalía presentaron las

prevalencias más altas de protozoarios, principalmente en febrero, sin embargo, su

abundancia total fue menor que la reportada para los organismos de Bahía

Magdalena (Tabla 5).

Tabla 5. Datos totales de prevalencia, intensidad media y abundancia de quistes de Aggregata sp. en Octopus hubbsorum, por mes de muestreo.

Santa Rosalía Bahía

Magdalena

Septiembre Noviembre Febrero Octubre Febrero

Hospederos revisados 16 25 23 17 31

Hospederos parasitados 15 24 23 16 30

Número de parásitos 718 174 1587 1322 29922

Prevalencia (%) 93.75 96 100 94.12 96.77

Intensidad media 47.87 7.25 71.2 82.63 997.4

Abundancia 44.87 6.96 71 77.76 965.22

Por otro lado, los valores de prevalencia de nemátodos en ambas áreas de

estudio fueron muy bajos, sin embargo, en Bahía Magdalena la abundancia fue

mayor que el total obtenido en los cuatro meses de muestreo en Santa Rosalía,

donde únicamente se localizó un nemátodo en septiembre (Tabla 6).

41

Tabla 6. Datos totales de prevalencias, intensidad media y abundancia del nemátodo Hysterothylacium sp. en Octopus hubbsorum, por mes de muestreo.

Santa Rosalía Bahía

Magdalena

Septiembre Noviembre Febrero Octubre Febrero

Hospederos revisados 16 25 23 17 31

Hospederos parasitados 1 0 0 0 7

Número de parásitos 1 0 0 0 18

Prevalencia (%) 6.25 0 0 0 22.58

Intensidad media 1 0 0 0 2.5

Abundancia 0.06 0 0 0 0.58

6.6 Relación de tallas del hospedero con el número de parásitos

No se encontró relación lineal entre el tamaño del hospedero y la cantidad de

quistes en cada individuo, ni en Bahía Magdalena (R2=0.024) ni en la región de

Santa Rosalía (R2=0.01), ya que no siempre los organismos más parasitados fueron

los más grandes (Figs. 20 y 21).

Figura 20. Relación del tamaño del hospedero y el número de quistes en pulpos de Bahía Magdalena.

42

Figura 21. Relación del tamaño del hospedero y el número de quistes en pulpos de la

región de Santa Rosalía.

6.7 Lesiones al hospedero

6.7.1 Lesiones por protozoarios

Todos los ejemplares parasitados con protozoarios presentaron lesiones

visibles por la presencia de quistes, similares a nódulos blanquecinos, que estaban

dispersos en diferentes áreas de los órganos infectados (Fig. 22)

Figura 22. Lesiones macroscópicas por Aggregata sp. sobre diversos órganos de Octopus hubbsorum (flechas). b, buche; c, ciego; g, gónada; gd, glándula digestiva; in, intestino, sr, sacos renales.

43

Por medio del análisis histológico se identificaron fases de protozoarios del

género Aggregata ubicados en la región de la mucosa y la serosa de los órganos del

sistema digestivo (Fig. 23).

Figura 23. Localización de quistes de Aggregata sp. en la región de la mucosa y serosa del ciego de Octopus hubbsorum. Barra = 100 µm. m, mucosa; q, quiste; s, serosa.

En los órganos infectados por quistes de protozoarios, se observó la

distención del tejido (Fig. 24A-B), así como la ruptura de la membrana basal y el

desprendimiento de células epiteliales (Fig. 24C). Por otro lado, se observó una

infiltración de hemocitos alrededor de los quistes (Fig. 25A-B), así como un aumento

del tejido conectivo (respuesta inflamatoria) (Fig. 25C).

44

Figura 24. Efecto de quistes de Aggregata sp. en el tejido infectado de Octopus hubbsorum. Barra = 100 µm. (A-B) Distención del tejido (flechas). (C) Ruptura de la membrana basal y desprendimiento de células epiteliales (flechas). q, quistes.

Figura 25. Evidencia de mecanismos de defensa de Octopus hubbsorum en presencia de quistes de Aggregata sp. Barras = 100 µm. (A-B) Fagocitosis de quistes mediante la infiltración de hemocitos (flechas). (C) Aumento del tejido conectivo (flechas) alrededor de quiste. q, quiste.

En los órganos más parasitados como el buche y el ciego, la presencia de

quistes de protozoarios destruyó casi por completo la estructura celular y en algunos

casos, la mayoría del tejido fue reemplazado por parásitos (Fig. 26). En cambio, las

lesiones tisulares en el manto fueron menores ante la presencia de quistes (Fig. 27).

45

Figura 26. Evidencia de daño por protozoarios en el buche y ciego de Octopus hubbsorum. Barra = 100µm. (A) Tejido sano del ciego. (B) Tejido sano del buche. (C) Pérdida severa en la arquitectura del tejido del ciego por quistes de protozoarios (flechas). (D) Pérdida severa en la arquitectura del tejido del buche por quistes de protozoarios (flechas). cu, cutícula; epe, epitelio pseudoestratíficado; mb, membrana basal; pp, pliegue primario; ps, Pliegue secundario. (flechas

Figura 27. Evidencia histológica del manto de Octopus hubbsorum infectado por Aggregata sp. Barra = 500µm (A-B) Daño en la arquitectra del tejido por la presencia de quites de protozoarios (flechas). ts, tejido sano.

46

6.6.2 Lesiones por nemátodos

Los pulpos parasitados con nemátodos, presentaron lesiones visibles por

algunos individuos atravesando el epitelio del intestino (Fig. 28) y otros enroscados

en la región de la mucosa. No hay evidencia hstologica del daño generado por

nemátoods en el intestino de O. hubbsorum.

Figura 28. Nemátodo atravesando el intestino de Octopus hubbsorum.

47

7. DISCUSIÓN En relación a los meses de captura en la región de Santa Rosalía, la constante

del mal tiempo debido a fenómenos naturales evitó que los muestreos fueran

mensuales o temporales, lo que obligó a tomar en cuenta solo los meses donde se

facilitó la captura de organismos. Por otro lado, los elevados costos para las capturas

en Bahía Magdalena, hicieron obligada una sola visita a la isla.

Las principales zonas de captura de O. hubbsorum, forman parte del área de

distribución de pulpos como O. alecto, O. chierchia, O. digueti, O. penicillifer y O.

bimaculatus en el Golfo de California y de O. rubescens, O. veligero y O. bimaculatus

en la costa Pacífico de Baja California Sur (Roper et al., 1995; Norman et al., 2014), y

de las cuales no se tienen datos de su carga parasitaria. Por otro lado, Enteroctopus

dofleini es una especie de la que se tienen registros de parásitos protozoarios

(Poynton et al., 1992) y a su vez, comparte su distribución con O. rubescens y O.

bimaculatus al norte de California (Norman et al., 2014), debido a este tipo de

interacciones geográficas entre hospederos, los protozoarios del género Aggregata

son capaces de distribuirse cosmopolitamente y habitar en un gran número de

hospederos (Anexo).

Se han descrito alrededor de 17 especies de protozoarios del género

Aggregata, asimismo, se ha registrado la fase de merogonia en crustáceos

decápodos (Hansson, 1997) y portúnidos (Dobell, 1925) (Anexo), y la fase de

gametogonia y esporogonia en octópodos como O. vulgaris, en omastrépidos como I.

argentinus (paralarvas y juveniles) (Vidal, 1999), T. sagittatus (Gestal et al., 2000), y

en sépidos como S. officinalis (Hansson, 1997; Gestal et al., 2002a; Gestal et al.,

2002b), lo que concuerda con la presencia de estructuras representativas de las

fases de gametogonia y esporogonia en O. hubbsorum. En la fase esporogónica, las

características morfológicas como el tamaño y superficie de los esporocistos, así

como la longitud de los esporozoitos son determinantes de cada especie del género

Aggregata (Estévez et al., 1996). En este estudio, los esporocistos fueron más

grandes (15.7 a 26.4 µm) que los encontrados en A. octopiana (Estévez et al., 1996)

y T. sagittatus (Gestal et al., 2000), lo cual podría indicar que se trata de una especie

diferente. Por otro lado, para diferenciar entre especies, también es necesario tomar

48

en cuenta las características morfológicas de los esporozoitos, sin embargo, en este

trabajo no fue posible aislarlos. Los protozoarios descritos en la región de Santa

Rosalía y Bahía Magdalena, podrían pertenecer a la misma especie debido a la

preferencia del mismo hospedero (Rensch, 1938) y porque presentaron

características similares. Incluso, podría tratarse de una nueva especie, puesto que

los coccidios del género Aggregata, asociados al tracto digestivo de cefalópodos,

también son identificados de acuerdo al hospedero que habitan, debido a su alta

especificidad hospedatoria (Estévez et al., 1996; Peñalver et al., 2008).

El ingreso de coccidios en los cefalópodos, se debe al consumo de presas

infectadas, como crustáceos (Dobell, 1925), las cuales son necesarias para

completar el ciclo de vida del parásito. En el contenido visceral de O. hubbsorum se

observaron restos muy fragmentados de pulpos, valvas de moluscos, escamas y

espinas de peces, así como de anfípodos, copépodos y cangrejos, estos últimos

posiblemente pertenecientes a la familia de los porcelánidos de acuerdo a la dieta

descrita para O. hubbsorum en el Pacífico Mexicano (Alejo-Plata et al., 2009), ya que

se ha descrito el desarrollo de la fase de merogonia en porcelánidos (Dobell, 1925),

éstos podrían ser los transmisores del parásito en O. hubbsorum, sin embargo, no

se tomaron muestras de estos organismos.

Los principales órganos de O. hubbsorum parasitados por protozoarios fueron

el ciego, el intestino, el buche y la glándula digestiva, lo cual concuerda con lo

registrado en O. tehuelchus (Sardella & Ré, 1990), O. vulgaris (Estévez et al., 1996;

Gestal et al., 2002b; Cavaleiro, 2013; Linares et al., 2015), I. argentinus (Vidal, 1999),

T. sagittatus (Gestal et al., 2000), E. megalocyathus (Sardella et al., 2000; Ibáñez et

al., 2005), y S. officinalis (Linares et al., 2015), donde se observa que las principales

infecciones por coccidios en cefalópodos son desarrolladas en el tracto digestivo

(Estévez et al., 1996). Durante la digestión en pulpos, una vez que el alimento entra

en la boca, pasa a través de los órganos del sistema digestivo, donde por medio de

la liberación de enzimas digestivas, se llevará a cabo la absorción de nutrientes

(Linares et al., 2015), debido a esto, el sistema digestivo es el sitio ideal para el

establecimiento de Aggregata en cefalópodos. Por otro lado, de acuerdo a las

características del hábitat de los cefalópodos, se pueden presentar variaciones en los

49

procesos digestivos (Linares et al., 2015), por ejemplo, en S. officinalis la comida es

almacenada principalmente en el buche, mientras que en O. vulgaris el alimento se

almacena en el ciego, por lo que la absorción de nutrientes, será llevada a cabo en

estos órganos durante la mayor parte del proceso digestivo (Linares et al., 2015).

En la región de Santa Rosalía el mayor número de quistes se registró en el

ciego de los organismos capturados en febrero, debido a que los eventos de

surgencia aumentan en invierno (Rodríguez-Meza, 2004; Espinosa-Carreón &

Valdez-Holguín, 2007), lo cual traería como consecuencia mayor disponibilidad de

aliento. Por otro lado, el menor número de quistes se registró en noviembre, cuando

no se presentan grandes eventos de surgencias y la temperatura aumenta, sin

embargo, es necesario realizar muestreos mensuales para corroborarlo. En

comparación con los organismos capturados en la región de Santa Rosalía, el buche

de los pulpos de Bahía Magdalena fue el principal órgano parasitado, puesto que la

temperatura y la evidencia de surgencias estacionales fue similar en ambas zonas,

durante el mes de febrero, sugiriendo que los organismos se están alimentando y la

absorción de nutrientes se lleva a cabo principalmente en el buche.

Por otro lado, la presencia de quistes en el tejido muscular del manto de O.

hubbsorum es inusual, de acuerdo a lo registrado en O. vulgaris en el Río de Vigo,

España (Estévez et al., 1996) y en el Mar Adriático al sur de Europa (Mladineo &

Jozič, 2005). Por otra parte, debido a la frecuencia de infección de Aggregata sp. en

las branquias y las glándulas salivales de O. hubbsorum, en el análisis de clúster

fueron agrupados junto con los órganos del sistema digestivo. La presencia de

quistes en las branquias, concuerda con lo registrado en O. vulgaris (Peñalver et al.,

2008), y de acuerdo a Cavaleiro (2013) se debe a que funcionan como sitios

secundarios de infección por coccidios, cuando el ciego y el intestino están altamente

infectados, sin embargo, en la mayoría de los casos, las branquias estuvieron más

parasitadas cuando la infección en el intestino y el ciego fue menor, mientras que la

infección de las glándulas salivales está principalmente relacionada por su cercanía

al buche de O. hubbsorum y a la liberación de enzimas cuando el buche se

encuentra lleno de alimento (Linares et al., 2015). Por lo anterior, en órganos como

los sacos renales, los ojos, el sifón y tentáculos, la presencia de quistes puede ser

50

accidental por el contacto con otros órganos o fluidos del mismo pulpo. Asimismo, la

presencia de quistes en la gónada puede estar relacionada con su cercanía al tracto

digestivo, pues en la mayoría de los organismos con gónadas parasitadas, se

observó que la abundancia en el intestino era alta.

La elevada prevalencia (93%) de parásitos protozoarios fue común en ambos

lados de la península, similar a lo registrado por otros autores en octópodos del

Atlántico (Pascual et al., 1996), en costas españolas (Estévez et al., 1996; Peñalver

et al., 2008), y de Croacia (Mladineo & Bočina, 2007). Se ha observado que las

poblaciones de parásitos protozoarios prosperan de acuerdo al sistema inmune del

hospedero (Marcogliese, 2005), el cual se encuentra limitado en cefalópodos (Gestal

et al., 2002b), mientras que en otras poblaciones el incremento o decremento de

estos parásitos son el resultado de la contaminación directa de los hospederos

intermediarios (Marcogliese, 2005). En Santa Rosalía los valores de abundancia e

intensidad media fueron menores que en los organismos capturados en Bahía

Magdalena, posiblemente se deba a la contaminación por los residuos de la actividad

minera, los cuales más que tener un efecto negativo en los pulpos, podría estar

afectando a los hospederos intermediarios, evitando así la llegada de los parásitos al

hospedero definitivo.

Por otro lado, en paralarvas y juveniles de I. argentinus, Aggregata sólo se

observó en invierno (Vidal, 1999), en contraste con O. hubbsorum, donde se

encontraron en otoño e invierno, registrándose enla segunda temporada, los

menores valores de ntensidad y abundancia. Finalmente, en este trabajo, Aggregata

sp. es considerada especie núcleo por presentar valores de prevalencia mayores al

70% (Bush & Holmes, 1986). No hubo evidencia de especies secundarias, con

prevalencias entre el 40 y el 70% (Bush & Holmes, 1986), ni de especies satélite, con

valores de prevalencia menores al 40% (Bush & Holmes, 1986).

No se observó relación entre el número de quistes de protozoarios y la talla de

los organismos capturados en ambas zonas. Esto puede estar relacionado con los

hábitos alimentarios de cada individuo, donde se ha observado que las crías de

algunos pulpos se alimentan de zooplancton como isópodos, anfípodos y otras larvas

51

de crustáceos durante los primeros meses de vida (Rodríguez-Serna & Carmona-

Osalde, 2008).

Debido a la importancia pesquera que tienen los pulpos, es importante

conocer las relaciones parásito-hospedero que presentan en medio silvestre y con

ello poder describir posibles alteraciones en la salud del hospedador. La presencia

del parásito protozoario Aggregata en cefalópodos, está relacionada con daños a

nivel histopatológico los cuales varían de acuerdo al grado de infección (Gestal et al.,

2002a) y generan una degradación e hipertrofia celular, así como la ruptura de la

membrana basal y las células epiteliales (Gestal et al., 2002b). En O. hubbsorum, el

daño generado por el coccidio Aggregata sp. es similar al registrado en O. vulgaris

(Gestal et al., 2002a; Peñalver et al., 2008), por lo que es posible suponer que por el

alto grado de infección, en órganos como el buche y el ciego, le causan una

alteración en la absorción de nutrientes, así como una disminución en la actividad

enzimática (Gestal et al., 2002b), haciéndolo vulnerable a otros factores de estrés

(Castellanos-Martínez & Gestal, 2013; Storero & Narvarte, 2013). Por otra parte, ante

la presencia de patógenos, en el tejido del hospedero se llevan a cabo mecanismos

de defensa como la inflamación por aumento del tejido conectivo y la infiltración de

hemocitos que fagocitan a los patógenos (Gestal et al., 2002a), estos mecanismos

fueron observados en O. hubbsorum y son similares a los registrados en O. vulgaris

(Gestal et al., 2002b; Fichi et al., 2015).

La mayoría de los caracteres utilizados para la identificación de ascaroideos

se basa en estructuras de nemátodos adultos, y la información de larvas en

nemátodos de peces e invertebrados marinos, se centra en registros de presencia o

ausencia de individuos (Hochberg, 1990), lo que hizo complicada la identificación a

especie de los nemátodos encontrados en O. hubbsorum.

La presencia del nemátodo Hysterothylacium en cefalópodos ha sido

registrada en el Golfo de México (Anexo), donde se encontraron larvas de H.

reliquens en el calamar Lolliguncula brevis (Deardorff & Overstreet, 1981; Hochberg,

1990). La morfología de las larvas de nemátodos descritas en O. hubbsorum

concuerda con lo descrito por Anderson (1988) para larvas L3 del mismo género,

debido a la presencia de un ciego intestinal y un apéndice ventricular bien

52

desarrollados, y sobre todo porque el poro excretor se sitúa inmediatamente después

del anillo nervioso (Anderson, 1988). Por otro lado, O. hubbsorum participa como

hospedero intermediario o paraténico de Hysterothylacium sp., debido a que el

desarrollo del tercer o cuarto estadio larvario de ascaroideos ocurre principalmente

en hospederos paraténicos invertebrados, a excepción de algunas especies como

Hysterothylacium aduncum, donde los peces también participan como hospederos

intermediarios o paraténicos (Anderson, 1988).

Los estadios anteriores a L3 de Hysterothylacium, generalmente son ingeridos

por crustáceos como misidáceos, copépodos o isópodos (Anderson, 1988), sin

embargo, el conocimiento de su desarrollo y transmisión aún es escasa (Anderson,

1988). De acuerdo a lo anterior, en el contenido estomacal de O. hubbsorum se

observaron restos muy fragmentados de pulpos, valvas de moluscos, escamas y

espinas de peces, así como de crustáceos: anfípodos, copépodos y posiblemente

porcelánidos (Alejo-Plata et al., 2009), mismos que podrían corresponder al primer

hospedero intermediario del nemátodo.

La abundancia de nemátodos en los pulpos de Bahía Magdalena fue mayor

que la registrada en los organismos de la región de Santa Rosalía, esto se debe a

que Bahía Magdalena es un sitio rico en nutrientes debido a eventos de surgencia

costera (Álvarez-Borrego et al., 1975; Zaitsev et al., 2003), producidos por el flujo de

marea que genera corrientes a través de la boca de acceso en el complejo lagunar

Bahía Magdalena-Almejas (Funes-Rodríguez et al., 2007). Se ha observado que la

eutrofización en un ecosistema mejora la transmisión de algunos helmintos en

hospederos intermediarios, debido a que el sedimento aumenta y facilita la

transmisión entre hospederos, cuando este proceso es invertido los niveles de

infección disminuyen (Esch et al., 1986). La baja abundancia de parásitos nemátodos

en Santa Rosalía, puede deberse a factores de contaminación, debido a la actividad

minera, sobre los hospederos intermediarios, ya que en la mayoría de los parásitos

helmintos, se requiere de más de un hospedero para completar su ciclo de vida

(Marcogliese, 2005), asimismo, tales factores puede influir directamente sobre la fase

larvaria L2, pues estos son más vulnerables a cambios ambientales que sus

hospederos (Williams & MacKenzie, 2003 & Marcogliese, 2004).

53

O. hubbsorum podría tan solo participar como un hospedero ocasional de

nemátodos en Santa Rosalía, debido a la baja prevalencia (Sardella & Martorelli,

1997), sin embargo para confirmar esto, sería necesario llevar a cabo muestreos

mensuales por al menos un año. En cambio, la temperatura, la humedad, las

precipitaciones y la radiación solar, son factores que limitan la presencia, el

desarrollo y la distribución geográfica de parásitos, así como de los hospederos

(Gállego-Berenguer, 2006), por lo que son factores que tienen que ser tomados en

cuenta a futuro. Asimismo, la casi ausencia de parásitos nemátodos en O.

hubbsorum, puede deberse a que el tiempo de manipulación de los organismos en

campo fue demasiado, lo que pudo hacer que los organismos salieran del hospedero

debido a señales químicas relacionadas con el estrés y la muerte del pulpo. En este

trabajo, Hysterothylacium sp. es considerada especie satélite por tener valores de

prevalencia menores al 40% (Bush & Holmes, 1986). No hubo evidencia de especies

secundarias (prevalencia 40~70%), ni de especies núcleo (prevalencia > 70%) (Bush

& Holmes, 1986).

Ante la presencia de un patógeno, en el tejido celular se llevan a cabo

procesos inflamatorios como mecanismo de defensa (Marcogliese, 2005), mismos

que no fueron observados en el intestino en O. hubbsorum por la presencia de

nemátodos.

A pesar de que los cefalópodos participan como hospederos definitivos de

protozoarios, diciémidos y crustáceos, e intervienen como reservorios de larvas de

digéneos, céstodos, acantocéfalos y nemátodos (Kinne, 1990), en este trabajo no se

localizaron otros tipos de parásitos mesozoarios o metazoarios, posiblemente por el

tiempo de manipulación de los hospederos en campo y a la respuesta de estrés ante

la captura.

54

8. CONCLUSIONES El pulpo cumple un papel como hospedero definitivo para Aggregata sp., pues

en éste se lleva a cabo la fase sexual, evidenciada por la formación de

gamontes y la formación del cigoto.

El pulpo participa como hospedero intermediario o paraténico de

Hysterothylaciuim sp., pues en éste se desarrolla la fase larvaria L3 del

nemátodo.

Los protozoarios y nemátodos son considerados endoparásitos de O.

hubbsorum.

Aggregata sp. habita principalmente en el ciego de los pulpos de Santa

Rosalía y en el buche de los organismos de Bahía Magdalena.

Los nemátodos Hysterothylacium sp. habitan en el intestino de O. hubbsorum.

La prevalencia de protozoarios fue mayor en todos los meses de captura, la

intensidad media y la abundancia en febrero fue mayor en Bahía Magdalena,

mientras que en Santa Rosalía fueron mayores en octubre.

La prevalencia, intensidad media y la abundancia de nemátodos fue mayor en

Bahía Magdalena.

No existe una relación entre la cantidad de parásitos y el tamaño de los

pulpos.

La presencia de protozoarios causaron daño celular en los diversos tejidos de

O. hubbsorum.

55

9. RECOMENDACIONES

Para comprender mejor la participación de parásitos en el pulpo, es necesario

mejorar la metodología llevada a cabo, así como las condiciones para facilitar el

análisis de los organismos conforme a los resultados obtenidos. Por lo que se

sugiere:

Llevar a cabo muestreos mensuales durante un año, con la finalidad de que se

pueda reflejar el comportamiento estacional de los parásitos.

Se recomienda transportar los organismos completos para su revisión

detallada en laboratorio.

Analizar el contenido donde permanecieron los pulpos en campo, pues

durante el tiempo post mortem es posible perder evidencia de helmintos

dentro de éste.

Considerar la influencia de las variables ambientales como la temperatura, ya

que con esto se puede facilitar la interpretación de los datos de prevalencia en

las áreas de estudio.

Se requiere calcular el número de esporozoitos por quiste, para tener mejores

datos de abundancia e intensidad media parasita, utilizando una cámara

Neubauer.

56

10. LITERATURA CITADA Aguilar, S.C. & E. Godínez-Domínguez. 1997. Presencia del pulpo Octopus

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11. ANEXO Preparación de Finefix:

- FineFix 280 ml

- Alcohol absoluto 720 ml

Agregar el finefix al alcohol absoluto. Mezclar suavemente y almacenar etiquetado. Hospederos y distribución de protozoarios del género Aggregata:

Hospederos: Eledone massyae (Voss), ‘pulpo desflecado’; E. dofleini martini

(Pickford), ‘pulpo gigante’; E. megalocyathus (Gould), ‘pulpo gigante de Patagonia’;

O. bimaculoides (Pickford and McConnaughey), ‘pulpo con dos manchas’; O.

tehuelchus (d’Orbigny), ‘pulpo tehuelche’; O. vulgaris (Cuvier), ‘pulpo común’;

(Octopodidae). Martialia hyadesi (Gestal, Nigmatullin, Hochberg, Guerra &

Pascual); Todarodes sagittatus (Lamark), ‘calamar volador común’; Todaropsis

eblanae (Ball), ‘calamar volador menor’, (Ommastrephidae). Sepia officinalis

(Férussac), ‘sepia común’; S. elliptica (Hoyle), (Sepiidae). Atelecyclus rotundus

(Olivi), (Atelecyclidae). Carcinus aestuarii (C. mediterraneus) (Nardo), ‘cangrejo

mediterraneo común’, (Carcinidae). Corystes cassivelaunus (Pennant), (Corystidae).

Dromia personata (Linnaeus), (Dromiidae). Goneplax rhomboides (Linnaeus),

(Goneplacidae). Pachygrapsus marmoratus (Fabricius), ‘cangrejo corredor o

zapatero’, (Grapsidae). Acanthephrya eximia (J.J. Sm), (Hoplophoridae). Inachus

communissimus (Rizza); I. dorsettensis (Pennant), ‘araña de mar’; Macropodia

rostrata (Linnaeus), ‘cangrejo araña’, (Inachidae). Eupagurus prideauxi (Leach); E.

sp. (Frenzel), (Paguroidea). Leander squilla (Rathke), ‘camarón báltico’;

(Palaemonidae). Parthenope angulifrons (Latreille), (Parthenopidae). Artemesia

longinaris (Bate), ‘camarón argentino’; Solenocera membranácea (Risso);

Parapeneopsis sculptilis (Heller), (Penaeidae). Pilumnus spinifer (H. Milne Edwards);

P. hirtellus (Linnaeus), (Pilumnidae). Pinnotheres pinnotheres (Bosc); P. pisum

(Linnaeus)’ cangrejo guisante’, (Pinnotheridae). Macropipus depurator (Linnaeus); M.

corrugatus (Pennant); M. puber (Linnaeus); M. vernalis (Risso), ‘cangrejo nadador

gris’, (Polybiidae). Carcinus maena (Linnaeus), ‘cangrejo verde’; Portunus arcuatus

65

(Leach); P. depurator (Linnaeus); P. latipes (Pennant), (Portunidae). Sergestes

robustus (Smith), (Sergestidae). Pleoticus muelleri (Bate), ‘langostino patagónico’,

(Solenoceridae). Xantho poressa (Olivi), (Xanthidae).

Localidades: Costa de Bahía Magdalena y región de Santa Rosalía, Baja

California Sur, México. Allin Island, Long Island y Tacoma en Washington, USA.

Aguas del Pacífico americano, California y Canadá. Golfo San Matias, Golfo San

José, Golfo Nuevo y puerto Rawson en Argentina. Ancud y Quellón, Chiolé, X

Región, Chile. Island of Brač, Mar Adriático. Ría of Vigo, zona marítima limítrofe

entre Murcia y Alicante, costa mediterránea, noroeste y noreste de España.

Suroeste del Océano Atlántico. Nápoles, Italia. English Chanel y Banyuls Francia.

Bombai, India.

Hospederos, distribución y sitios de infección de nemátodos del género Hyterothylacium.

Hospederos: Paralichthys albigutta (Jordan & Gilbert), ‘lenguado del golfo’; P.

lethostigma (Jordan & Gilbert 1884), ‘lenguado de sur’ (Bothidae); Caranx crysos

(Mitchill), corredor azul; Trachinotus carolinus (Linnaeus), ‘pompano Florida’,

(Carangidae); Fundulus grandis (Baird & Girard), Gulf killifish, F. heterodltus

(Linnaeus), mummichog (Cyprinodontidae); Dactyloscopus moorei (Fowler),

stargazer (Dactyloscopidae); Anchoa hepsetus (Linnaeus), striped anchovy,

(Mitchilli) (Valenciennes), anchoa de bahía (Engraulidae); Chaetodipterus faber

(Broussonet), Atlantic spadefish (Ephippidae); Eucinostomus argenteus (Baird &

Girard), spotfin mojarra (Gerreidae); Lutjanus campechanus (Poey), red snapper

(Lutjanidae); Mugil cephalus (Linnaeus), striped mullet (Mugilidae); Ophichthus

gomesi (Castelnau), shrimp eel (Ophichthidae); Polydactylus octonemus (Girard),

Atlantic threadfin (Polynemidae); Oncorhynchus kisutch (Walbaum), salmón coho, O.

mykiss (Walbaum), trucha arcoíris, Salmo salar (Linnaeus), salmón del Atlántico

(Salmonidae); Cynoscion arenarius (Ginsburg), trucha de mar y arena, C. nebulosus

(Cuvier), spotted seatrout, Menticirrhus americanus (Linnaeus), pez real del sur,

Micropogonias imdulatus (Linnaeus), corvina del atlántico, Sciaenops ocellata

(Linnaeus), tambor rojo, Stellifer lanceolatus (Holbrook), tambor estrella

66

(Sciaenidae); Scomberomorus maculatus (Mitchill), jurel español (Scombridae);

Centropristis philadelphica (Linnaeus), lubina roca, Diplectrum formosiim (Linnaeus),

perca de arena, Epinephalus morio (Valenciennes), mero rojo (Serranidae);

Archosargus probatocephalus (Walbaum), cabeza de oveja (Sparidae); Peprilus

alepidotus (Linnaeus), harvestfish, P. burti (Fowler), Gulf butterfish (Stromateidae);

Trichiurus lepturus (Linnaeus), Atlantic cutlassfish (Trichiuridae); Prionotus scitulus

(Jordan and Gilbert), leopard searobin (Triglidae). Invertebrates: Cantharus

cancellarius (Conrad), cancellate cantharus (Gastropoda); Lolliguncula brevis

(Blainville), brief thumbstall squid (Cephalopoda); Callinectes sapidus (Rathbun),

cangrejo azul, Clibanarius vittatus (Bosc), cangrejo hermitaño rayado, Penaeus

aztecus (Ives), Brown shrimp, P. duorarum (Burkenroad), camarón rosa, P. setifems

(Linnaeus), camarón blanco (Decapoda); Luidia clathrata (Say), starfish (Asteroidea);

Sagitta hispida (Conant), S. tennis (Conant), Sagitta sp., gusanos flecha

(Chaetognatha).

Localidades: Santa Isla Sapelo, Georgia; Bahía Vizcaína, Florida (costa este);

Bahía de Tampa, costa de Tampa & Destin, Florida (costa oeste); Mississippi Sound

and Golfo de México, Mississippi; sureste de Louisiana; Bahía Galveston, Texas.

Sitio de infección: Mucosa del intestino. Mesenterio de peces, cavidad

corporal y órganos digestivos de invertebrados. Larvas enquistadas en la cavidad

del cuerpo, vísceras y musculatura de peces de escama y mariscos. Estómago,

intestino y ciego pilórico de truchas criadas

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DIVERSIDAD PARASITARIA DE Octopus hubbsorum (BERRY, … · a mis padres, por la vida, por nunca dejar de creer en mi, por todo su infinito apoyo y amor. a mis queridos hermanos, mis