European Parliament - BBBBBBBBB...LISTA DE QUADROS Quadro 1: Relatórios de incidentes de proliferação de algas nos mares Mediterrâneo e Negro 28 Quadro 2: Relação entre grandes

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MissãoOs Departamentos Temáticos são unidades que prestam assessoriaespecializada às comissões, às delegações interparlamentares e a outros órgãosparlamentares.

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DIREÇÃO-GERAL DAS POLÍTICAS INTERNAS DA UNIÃO

DEPARTAMENTO TEMÁTICO B: POLÍTICAS ESTRUTURAIS E DE COESÃO

PESCAS

PODE A SOBREPESCA FAVORECER

A PROLIFERAÇÃO DE ALGAS?

NOTA

O presente documento foi solicitado pela Comissão das Pescas do Parlamento Europeu. AUTOR Britas Klemens ERIKSSON Department of Marine Benthic Ecology and Evolution, Centre for Ecological and Evolutionary Studies, University of Groningen Países Baixos ADMINISTRADOR RESPONSÁVEL Irina POPESCU Departamento Temático B: Políticas Estruturais e de Coesão Parlamento Europeu Endereço eletrónico: [email protected] ASSISTÊNCIA EDITORIAL Virginija KELMELYTE VERSÕES LINGUÍSTICAS Original: EN Traduções: DE, ES, FR, IT, PT SOBRE O EDITOR Para contactar o Departamento Temático ou para subscrever o seu boletim mensal queira escrever para: [email protected] Manuscrito concluído em Novembro de 2011. Bruxelas, © Parlamento Europeu, 2011.

O presente documento está disponível na Internet em: http://www.europarl.europa.eu/studies

CLÁUSULA DE EXONERAÇÃO DE RESPONSABILIDADE

As opiniões expressas no presente documento são da exclusiva responsabilidade dos seus autores e não refletem necessariamente a posição oficial do Parlamento Europeu. É autorizada a sua reprodução e tradução para fins não comerciais, desde que se indique a fonte, se informe previamente o editor e lhe seja remetido um exemplar.

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DIREÇÃO-GERAL DAS POLÍTICAS INTERNAS DA UNIÃO

DEPARTAMENTO TEMÁTICO B: POLÍTICAS ESTRUTURAIS E DE COESÃO

PESCAS

PODE A SOBREPESCA FAVORECER A PROLIFERAÇÃO DE ALGAS?

NOTA

Resumo A presente nota fornece prova científicas da existência de uma relação entre a sobrepesca e a proliferação de algas, apresentando diversos casos de estudo europeus em apoio desta tese. A sobrepesca contribuiu para o problema crescente da proliferação de algas na Europa. A sobre-exploração de unidades populacionais ao largo da costa alterou a estrutura de muitos ecossistemas marinhos, dando assim origem à acumulação de biomassa de algas. Atualmente, os efeitos negativos da sobrepesca nas cadeias alimentares ao largo da costa estão a alargar-se aos ecossistemas costeiros, causando problemas na qualidade da água e nos habitats mais próximos da costa.

IP/B/PECH/IC/2011-105 novembro de 2011 PE 474.461 PT

Pode a sobrepesca favorecer a proliferação de algas?

ÍNDICE

LISTA DE ABREVIATURAS 5

LISTA DE FIGURAS 7

LISTA DE QUADROS 9

SÍNTESE 11

1. INTRODUÇÃO 15

2. TIPOS E EFEITOS DA PROLIFERAÇÃO DE ALGAS 19

2.1. O que é a proliferação de algas? 19 2.2. Efeitos ecológicos da proliferação de algas 19 2.3. Grupos de algas nocivas 20 2.4. Problemas e custos sociais gerais 22 2.5. Efeitos específicos na pesca europeia 23

3. A ECOLOGIA DA PROLIFERAÇÃO DE ALGAS 27

3.1. Um processo natural que aumenta de frequência com a eutrofização 27 3.2. Nutrientes e "pastadores" em conjunto controlam a proliferação de algas 30 3.3. Decréscimo dos peixes predadores de topo coincide com aumento das algas 32 3.4. Cascatas tróficas dependem dos recursos e da diversidade dos predadores 33

4. A SOBREPESCA CONTRIBUI PARA A PROLIFERAÇÃO DE ALGAS NA EUROPA? 37

4.1. Efeitos em modelo da sobrepesca e da eutrofização 37 4.2. O estudo de caso do Mar do Norte 40 4.3. O estudo de caso do Mar Negro 43 4.4. O estudo de caso do Kattegat 46 4.5. O Mar Báltico - estudo de caso ao largo da costa 49 4.6. O Mar Báltico - estudo de caso junto à costa 54

5. CONCLUSÕES E RECOMENDAÇÃO 59

REFERÊNCIAS 63

3

Departamento Temático B: Políticas Estruturais e de Coesão

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LISTA DE ABREVIATURAS

ASP Intoxicação amnésica por marisco (Amnesic Shellfish Poisoning)

CFP Intoxicação por peixe com ciguatera (Ciguatera Fish Poisoning)

CPUE Capturas por Unidade de Esforço

DSP Intoxicação diarreica por marisco (Diarrhetic Shellfish Poisoning)

GBS Gestão baseada nos ecossistemas

HBNT Proliferações de biomassas elevadas não tóxicas (High Biomass Non-Toxic algal blooms)

HBT Proliferações de biomassas elevadas tóxicas (High Biomass Toxic algal blooms)

MLG Modelo Linear Geral

MP Proliferação com mortandade de peixe

NSP Intoxicação neurotóxica por marisco (Neurotoxic Shellfish Poisoning)

ONA Oscilação do Norte Atlântico

PAN Proliferação de algas nocivas

PSP Intoxicação paralítica por marisco (Paralytic Shellfish Poisoning)

ST Proliferações tóxicas no marisco (Seafood Toxic algal blooms)

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LISTA DE FIGURAS Figura 1: Efeitos potenciais da sobrepesca na estrutura da cadeia alimentar marinha onde se verifica uma ligação entre pesca e proliferação de algas 16

Figura 2: Grupos de organismos originadores de proliferações de algas nocivas e diferentes tipos de proliferações de algas nocivas 19

Figura 3: Um crescente pico de Verão da biomassa de algas ao longo do tempo no Mar Negro 27

Figura 4: Duração da estação de proliferação de algas no Mar de Wadden 29

Figura 5: A área da proliferação máxima de algas de cianobactérias no Mar Báltico entre 1997 e 2009 30

Figura 6: O efeito relativo dos "pastadores" na biomassa de algas em sistemas bentónicos e pelágicos 31

Figura 7: Declínios dos predadores de topo induzidos pela pesca coincidem com aumentos abruptos da população existente de algas no Atlântico Norte, no Mar Báltico e no Mar Negro 32

Figura 8: Crescente produção de biomassa a partir do enriquecimento de nutrientes acumula em diferentes níveis tróficos em função do número de níveis tróficos do ecossistema 35

Figura 9: Cadeia alimentar genérica de um ecossistema pelágico costeiro temperado 38

Figura 10: Cadeia alimentar genérica de um ecossistema pelágico costeiro temperado 39

Figura 11: Tendências verificadas nos desembarques de peixe grande e pequeno no Mar do Norte 41

Figura 12: Tendências verificadas nos desembarques de grandes espécies pelágicas no Mar do Norte 41

Figura 13: Tendências verificadas nos desembarques de grandes espécies demersais no Mar do Norte 42

Figura 14: Tendências da abundância de algas no Mar do Norte 42

Figura 15: Tendências do nível trófico médio dos desembarques no Mar do Norte 42

Figura 16: Tendências verificadas nos desembarques de atum e veleiros das pescas russas, romenas e turcas no Mar Negro 45

Figura 17: Tendências verificadas nos desembarques de espécies pelágicas de pequeno e médio porte no Mar Negro 45

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Figura 18: Tendências no nível trófico médio dos desembarques no Mar Negro 45

Figura 19: Tendências na biomassa relativa de zooplâncton e fitoplâncton no Mar Negro 46

Figura 20: Tendências verificadas nos desembarques de bacalhau e outros grandes peixes predadores no Kattegat 47

Figura 21: Tendências da biomassa total de bacalhau no Kattegat 48

Figura 22: Tendências na abundância de caranguejo da costa e peixe de tamanho médio com base na monitorização costeira em Ringhals no Kattegat 48

Figura 23: Relação entre bacalhau ao largo da costa e populações costeiras de predadores de tamanho médio = abundância total de caranguejo da costa, bodião e caboz-negro 48

Figura 24: Relação entre as temperaturas da primavera e as populações costeiras de predadores de tamanho médio = abundância total de caranguejo da costa, bodião e caboz-negro 49

Figura 25: Tendências das populações dominantes de peixes no Mar Báltico 50

Figura 26: Biomassa de zooplâncton e fitoplâncton no Mar de Gotland, no Sul do Mar Báltico 51

Figura 27: Intensidade da proliferação da primavera no Mar de Gotland, no Sul do Mar Báltico 51

Figura 28: A importância relativa dos diferentes fatores biológicos e ambientais para a determinação da densidade de espadilha no Mar Báltico. Modelagem MLG utilizando modelos de regressão com Mallows C como critérios de seleção; para mais pormenores ver publicação original 52

Figura 29: A importância relativa dos diferentes fatores biológicos e ambientais para a determinação da densidade de zooplâncton e fitoplâncton no Sul do Mar Báltico. Modelagem MLG utilizando modelos de regressão com Mallows C como critérios de seleção; para mais pormenores ver publicação original 53

Figura 30: Declínio da perca na costa sueca do Sul do Mar Báltico 55

Figura 31: Declínio do lúcio na costa sueca do Sul do Mar Báltico 55

Figura 32: Tendências da abundância de grandes peixes predadores costeiros em Kalmar, no Sul do Mar Báltico 56

Figura 33: Tendências das abundâncias de bacalhau, espadilha e peixe-espinho ao largo da costa 56

Figura 34: Abundância de peixe-espinho por arrasto à mão e percentagem de área coberta por algas filamentosas, em função da densidade dos predadores de topo da cadeia 57

Figura 35: A remoção da perca e do lúcio, juntamente com a eutrofização, aumentam o desenvolvimento da proliferação de algas filamentosas 57

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LISTA DE QUADROS Quadro 1: Relatórios de incidentes de proliferação de algas nos mares Mediterrâneo e Negro 28

Quadro 2: Relação entre grandes predadores pelágicos (biomassa de, por exemplo, atuns e veleiros) e níveis tróficos inferiores no Mar Negro ao longo do tempo 46

Quadro 3: Relação entre níveis tróficos adjacentes no Mar Báltico entre 1974 e 2006. A biomassa de bacalhau e espadilha tem por base estimativas totais para o Mar Báltico, enquanto a biomassa de zooplâncton e fitoplâncton provêm dos dados de monitorização do Sul do Mar Báltico (o Mar de Gotland). 51

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SÍNTESE

Contextualização Proliferação de algas é o nome coletivo que designa um crescimento rápido e excessivo de algas e de bactérias fotossintetizantes. Pela sua própria natureza, os organismos que produzem a proliferação de algas só estão remotamente relacionados entre si, e pertencem a um grupo extremamente variável de organismos aquáticos fotossintetizantes. A proliferação de algas pode causar danos significativos nos seres humanos ao afetar negativamente partes valiosas dos ecossistemas – a proliferação de algas nocivas (HAB). Uma recapitulação dos dados disponíveis sobre águas marinhas europeias demonstra que o impacto socioeconómico total das proliferações de algas nocivas se traduz, no mínimo, em 850 milhões de euros por ano. Esta estimativa não inclui, todavia, todos os países da Europa nem abrange incidentes não relatados. A frequência da proliferação de algas intensificou-se com a eutrofização e, na Europa, os efeitos negativos da proliferação de algas nocivas têm aumentado significativamente desde a década de 1950. Os efeitos negativos da proliferação de algas podem dividir-se em duas categorias gerais:

Proliferações de alta densidade: Acumulações grandes e visíveis de algas ou bactérias que coloram a água e causam danos pela simples afluência. As biomassas elevadas de algas podem ser nocivas para o ecossistema de várias maneiras como, por exemplo, formando tapetes de algas flutuantes e concentrações excessivas de mucosidades que obstruem as águas e se acumulam misturadas com espuma nas praias, ou induzindo anóxia pós-proliferação derivada da decomposição de grandes quantidades de matéria orgânica acumulada.

Produção de toxinas: Toxinas algáceas extremamente potentes são produzidas por um grupo de algas unicelulares onde predomina o grupo dos dinoflagelados. Essas toxinas são responsáveis por uma vasta mortalidade de peixe e crustáceos e podem ter um forte impacto na saúde humana quando se acumulam na cadeia alimentar, sobretudo através de intoxicações por marisco. As proliferações responsáveis por intoxicações por marisco, muitas vezes, não são visíveis a olho nu.

Há outras espécies que produzem efeitos negativos significativos diretamente no gado e nas pessoas, através de uma combinação de proliferações de alta densidade com uma toxicidade de baixo nível.

Na última década, começou a tomar-se cada vez mais consciência de que a sobrepesca pode contribuir para o problema da proliferação de algas. Numa série de sistemas marinhos, determinadas ocorrências como uma biomassa mais elevada e uma frequência acrescida de proliferação de algas coincidiram com declínios dramáticos das populações comerciais dos grandes peixes predadores. Um fenómeno comum nestes sistemas afetados é que os declínios dos grandes peixes predadores são seguidos de 1) acréscimos significativos das suas presas, os peixes mais pequenos, e de 2) decréscimos nos herbívoros "pastadores" que, além de serem as presas dos peixes mais pequenos, são eles próprios consumidores de algas. Conclui-se, assim, que existe uma possível ligação entre o declínio das populações comerciais de peixe e o aumento das proliferações de algas, mediada por alterações nas relações predador/presa que acabam por fazer diminuir a pressão dos "pastadores" sobre as algas.

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Objetivo O objetivo geral da presente nota informativa é descrever a contextualização necessária para se compreender a ligação entre a proliferação de algas e a pesca, assim como apresentar provas científicas de que a sobrepesca poderá contribuir para uma intensificação dos problemas associados à proliferação de algas. Nesse sentido, a nota apresenta estudos de casos europeus que comprovam que a proliferação de algas está ligada à sobrepesca, discutindo em que medida e em que circunstâncias é que o depauperamento das populações de peixe pode causar ou favorecer a proliferação de algas. Esta nota trata quatro questões específicas:

Quais são as consequências da proliferação de algas para a pesca?

A sobrepesca e a eutrofização têm efeitos sinérgicos?

Quais são os tipos de populações de peixe cujo depauperamento tende a facilitar a proliferação de algas?

Que tipos de proliferação de algas estão relacionados com a sobrepesca?

Principais conclusões A proliferação de algas nocivas produz efeitos negativos na atividade de pesca na Europa. O custo total da proliferação de algas nocivas para o sector da pesca europeu está estimado em, pelo menos, 177 milhões de euros por ano, incluindo efeitos negativos na pesca comercial, prejuízo na previdência social e custo da monitorização das proliferações de algas para prevenção da intoxicação por marisco. A proliferação de algas tóxicas inflige custos elevados ao sector da aquicultura. As perdas diretas na comercialização de produtos do sector do mexilhão variam entre 15 e 62 milhões de euros por ano. As proliferações de alta densidade criam problemas para todos os tipos de pesca costeira. Os tapetes de algas flutuantes e as proliferações que formam mucilagem interferem com as artes de pesca e tornam-nas menos eficazes. A anóxia pós-proliferação é causa de uma mortandade significativa tanto na aquicultura como nas populações de peixes selvagens. Além disso, a anóxia interfere com a reprodução junto à costa, incluindo as principais zonas de recrutamento de muitas populações de peixe ao largo da costa. A sobrepesca dos grandes peixes predadores contribui para o aumento da frequência e da intensidade das proliferações de algas. As proliferações de algas são fenómenos naturais controlados por um conjunto de fatores ambientais. No entanto, ao debilitar um importante controlo biológico de crescimento excessivo, a sobrepesca contribui para o problema da proliferação de algas. A sobrepesca elimina os predadores de topo, provocando, assim, alterações nas estruturas da cadeia alimentar, o que, de um modo geral, promove o desenvolvimento dos peixes mais pequenos e causa o declínio dos "pastadores" de algas, como o zooplâncton e os herbívoros invertebrados. Juntamente com fatores abióticos, os "pastadores" controlam o desenvolvimento da biomassa algácea, pelo que o seu declínio facilita ainda mais a incidência de proliferações de algas. Atualmente, os efeitos nocivos da sobrepesca nas cadeias alimentares ao largo da costa estão a propagar-se aos ecossistemas costeiros, causando problemas de qualidade da água junto à costa e perda de qualidade dos habitats. É muito provável que a sobrepesca tenha contribuído para a intensificação do problema da proliferação de algas nocivas no Mar Báltico e no Mar Negro. Não obstante a complexidade da ecologia e regulação das proliferações de algas, as análises de séries temporais e de acontecimentos coincidentes sugerem consistentemente que a

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sobrepesca contribuiu para a intensificação do problema e dos custos económicos da proliferação de algas nos mares Báltico e Negro, provocando alterações em larga escala na estrutura destes ecossistemas marinhos. No Mar do Norte é muito provável que a sobrepesca tenha contribuído para a intensificação do problema da proliferação de algas nocivas. A modelização e as análises dos dados disponíveis sobre o Mar do Norte indicam que o aumento das massas de algas pode resultar de alterações induzidas pela pesca na estrutura da comunidade de peixes. Relativamente ao estreito de Kattegat, apesar de não dispormos de dados sobre a evolução da proliferação de algas, as experiências realizadas indicam que o decréscimo a longo prazo documentado da população de bacalhau teve um impacto prejudicial nas comunidades de ervas marinhas, fazendo aumentar as proliferações de algas filamentosas. Nos mares europeus, existe um problema geral de disponibilização de dados que restringe a capacidade de avaliar os efeitos da atividade de pesca. Há uma falta generalizada de análises de tendências que incluam mais de um grupo de organismos de diferentes bacias marítimas da Europa onde tenham sido relatados problemas de sobrepesca e de proliferação de algas. Quer isto dizer que faltam informações importantes, ao mesmo tempo que muitas organizações e instituições europeias não tornam públicos dados valiosos para consulta. Sobrepesca e eutrofização criam efeitos sinérgicos. As alterações nas comunidades de predadores de topo e as proliferações de algas coincidem com a eutrofização. Se bem que não reste qualquer dúvida de que uma eutrofização à escala europeia estimulou a proliferação de algas, as alterações na composição das comunidades de peixes vieram agravar o problema da proliferação de algas nocivas. Por exemplo, no atual estado rico em nutrientes do Mar Báltico, as tendências das populações comerciais de peixe descrevem uma evolução de biomassas de algas superior à dos nutrientes, indicando que a sobrepesca contribui significativamente para a proliferação de algas. O efeito sinérgico da sobrepesca e do enriquecimento de nutrientes é confirmado por experiências conduzidas no terreno, que demonstram claramente que o desenvolvimento de proliferações de algas filamentosas é facilitado tanto pelos nutrientes como pela eliminação dos peixes predadores de topo, e que agem de forma concertada, de modo que o efeito combinado de nutrientes e eliminação de predadores é, muitas vezes, mais forte do que os efeitos de cada um separadamente. A sobrepesca estimula a proliferação de algas sobretudo quando o alvo é uma única espécie que domina a afluência e a função da comunidade de peixe. Os efeitos nas espécies-presa da eliminação dos predadores são, em geral, muito mais fortes quando a comunidade predadora é dominada por uma única espécie, como por exemplo as populações demersais de bacalhau no Mar Báltico e no estreito de Kattegat, ou as comunidades pelágicas de anchovas no Mar Negro. As proliferações de alta densidade de algas estão mais fortemente associadas à sobrepesca. Os dados disponíveis sugerem que as proliferações de alta densidade não tóxicas são o tipo de proliferação mais sensível aos efeitos da sobrepesca. Assim, a sobrepesca estimula sobretudo as proliferações de alta densidade de algas e cria problemas relacionados com: 1) tapetes de algas flutuantes, 2) formação de mucilagem e de espuma e 3) anóxia pós-proliferação. No entanto, as análises genéricas de cadeias alimentares marinhas temperadas também demonstraram que uma maior intensificação da pesca, nomeadamente de peixes pelágicos mais pequenos, pode estimular a proliferação de algas tóxicas e medusas. A título de exemplo, temos a cadeia alimentar do Mar Negro onde se

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registou um aumento dramático de medusas após a pesca intensiva de anchovas que entraram em colapso na década de 1990.

Recomendação A presente nota informativa demonstra que a gestão tradicional dos recursos marinhos denota graves limitações, na medida em que ignora frequentemente interações tanto no interior das cadeias alimentares como entre as cadeias alimentares costeiras e ao largo da costa. Os efeitos em cascata da sobrepesca alteram as relações predador/presa, aumentando assim a frequência e a intensidade das proliferações de algas nocivas, as quais, por sua vez, interferem na rendibilidade do sector pesqueiro e podem produzir efeitos negativos de longo prazo em populações comercialmente importantes. Porém, o custo da sobrepesca não se resume ao sector pesqueiro e afeta igualmente as comunidades costeiras, onde os crescentes problemas com a proliferação de algas estão na origem de perdas substanciais a nível de receitas turísticas e de custos relacionados com os efeitos negativos para a saúde humana. As provas apontam para a necessidade de uma abordagem de gestão baseada nos ecossistemas (EBM) que reconheça simultaneamente: 1) os efeitos da pesca no resto do ecossistema e 2) os fluxos entre os habitats costeiros e ao largo da costa.

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1. INTRODUÇÃO Proliferação de algas é o nome coletivo que designa um crescimento rápido e excessivo de algas e de bactérias fotossintetizantes. A proliferação de algas pode causar danos significativos nos seres humanos ao afetar negativamente partes valiosas dos ecossistemas – a proliferação de algas nocivas (Hoagland e Scatasta, 2006). Esses efeitos são, nomeadamente, o atulhamento de praias e a obstrução de artes de pesca, a criação de condições destituídas de oxigénio causando a morte de invertebrados e peixes de fundo, e a toxicidade de água e alimentos provenientes do mar. Não subsiste qualquer dúvida de que a frequência das proliferações de algas nocivas aumentou, a nível global, a par da quantidade antropogénica de nutrientes (Hallegraeff, 1993; Sellner et al., 2003; Glibert e Burkholder, 2006; Heisler et al., 2008; Smith e Schindler, 2009). Contudo, na última década, começou a tomar-se cada vez mais consciência de que o depauperamento das populações de peixes de nível trófico superior pode contribuir para o problema da proliferação de algas (Frank et al., 2005; Scheffer et al., 2005; Daskalov et al., 2007; Casini et al., 2008; Moksnes et al., 2008; Eriksson et al., 2009; Eriksson et al., 2011). Numa série de sistemas marinhos, determinadas ocorrências como uma biomassa mais elevada e uma frequência acrescida de proliferação de algas coincidiram com declínios dramáticos das populações comerciais dos grandes peixes predadores. Um fenómeno comum nestes sistemas afetados é que os declínios dos grandes peixes predadores são seguidos de 1) acréscimos significativos das suas presas, os peixes mais pequenos, e de 2) decréscimos nos herbívoros "pastadores" que, além de serem as presas dos peixes mais pequenos, são eles próprios consumidores de algas. Conclui-se, assim, que existe uma possível ligação entre o declínio das populações comerciais de peixes e o aumento das proliferações de algas, mediada por alterações nas relações predador/presa que acabam por fazer diminuir a pressão dos "pastadores" sobre as algas (Figura 1). A presente nota informativa descreve o contexto científico necessário para se compreender a ligação entre a proliferação de algas e a pesca, e apresenta provas científicas de que a sobrepesca estimula a proliferação de algas. As algas são produtores primários na base da maioria das cadeias alimentares marinhas e, como tal, interagem com os níveis tróficos superiores por via da transferência de energia. A energia do sol captada pelas algas é canalizada até ao topo da cadeia alimentar e, em última instância, controla a produção de populações de peixe valiosas. Esta descrição de uma pirâmide trófica simples pode parecer trivial, mas as pirâmides tróficas não são meras cadeias lineares de acontecimentos através das quais a quantidade de recursos abióticos disponíveis é convertida num produto orgânico predeterminado a níveis tróficos mais elevados. Ao invés, existem interações complexas entre diferentes organismos biológicos que criam propriedades emergentes que podem ser consideradas desejáveis, ou não, para os seres humanos. Numa ótica de gestão, há duas propriedades muito importantes das cadeias alimentares marinhas que importa ter em conta para assegurar um ecossistema sustentável que produza populações valiosas de peixes comercialmente interessantes: 1) Qualquer consumidor depende tanto da quantidade como da qualidade dos alimentos. Por conseguinte, não é apenas a abundância, mas também a composição da comunidade de algas, o que determina a estrutura do sistema, ou seja, a produção e composição da comunidade de peixe. 2) Os níveis tróficos superiores afetam os níveis tróficos inferiores consumindo-os, ou seja, os peixes predadores reduzem a quantidade das suas presas que, por sua vez, eliminam a biomassa primária ao comerem plantas e algas. Esta bidirecionalidade de interações nas cadeias alimentares deu origem a um longo debate científico sobre o que controla a afluência de plantas e algas nos diferentes ecossistemas: os efeitos "ascendentes" (transferência de energia a partir dos recursos basais) ou os efeitos "descendentes" (consumo pelos níveis tróficos superiores). Atualmente, sabemos

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que consumidores, presas e recursos dependem geralmente uns dos outros, de tal forma que a acumulação de algas por aumento dos recursos depende da força da pressão consumidora dos herbívoros "pastadores" (Worm et al., 2002). Figura 1: Efeitos potenciais da sobrepesca na estrutura da cadeia alimentar

marinha onde se verifica uma ligação entre pesca e proliferação de algas

phytoplankton

zooplankton

planktivorous fish

piscivorous fish

sustainable fishing

phytoplankton

zooplankton

planktivorous fish

piscivorous fish

overfishingIncreased fishing

pressure

decreases in large predatory fish

increases in smaller predatory fish

decreases in organisms that eat algae ‐ grazers

increases in primary producing algae

Fonte: Retirado de Scheffer et al. (2005), baseado em Frank et al. (2005)

A interação comprovada entre recursos e consumidores aquáticos fez pensar que as alterações nas cadeias alimentares marinhas causadas pela sobrepesca podem provocar a proliferação de algas. Importa, desde já, salientar que a eliminação de consumidores não implica necessariamente um aumento da produtividade dos produtores primários. A produção primária é controlada por recursos primários, como luz e nutrientes, e por constrangimentos ambientais, como a temperatura. Assim, a eliminação de peixe em geral não alimenta o crescimento de algas. Não é isso que está aqui em discussão! O que a ciência tem demonstrado é que os consumidores têm a capacidade de moldar a estrutura das cadeias alimentares, dentro de limites definidos por certas condições básicas e constrangimentos ambientais. A consciencialização de que as interações da cadeia alimentar moldam ecossistemas e têm consequências para o seu funcionamento e capacidade de fornecer bens e serviços desencadeou um movimento geral em prol de uma gestão dos recursos marinhos baseada nos ecossistemas. A gestão baseada nos ecossistemas (EBM) é uma abordagem de gestão adaptável que se centra na complexidade das interações dentro dos sistemas ecológicos e sociais e entre eles, reconhecendo que a diversidade das espécies e as suas particularidades são importantes para o funcionamento e estabilidade dos ecossistemas (Christensen et al., 1996).

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Na verdade, relativamente à influência da pesca nas algas, as provas científicas resultantes de casos concretos que existem, à data, são limitadas; isto deve-se ao pouco interesse que existe em explorar ligações e relações entre níveis tróficos no âmbito de programas de monitorização marinha. A monitorização da proliferação de algas e dos seus consumidores - zooplâncton ou invertebrados "pastadores" – não tem de um modo geral sido efetuada com especial frequência, o que restringe muito a duração das séries temporais disponíveis. Os peixes mais pequenos, que constituem um elo importante entre os peixes maiores com interesse comercial e as algas, também têm sido, em regra, alvo de pouca atenção. Além disso, existem poucos resultados publicados ou bases de dados acessíveis que se tenham dedicado à monitorização de comunidades de peixes a par de algas e respetivos herbívoros, o que permitiria comparações pertinentes entre as tendências destes grupos. Isto reflete a existência de fronteiras e divisões de administração sectorial entre disciplinas académicas, tais como pesca vs. qualidade da água ou zoologia vs. botânica, sugerindo que pode ser necessária uma mudança na estrutura da organização administrativa para se poder avaliar convenientemente os efeitos da pesca à escala dos ecossistemas (Olsson et al., 2008; Osterblom et al., 2010). Ainda mais crítico é o facto de essas organizações que coligem os dados não disponibilizarem, em grande medida, as informações aos investigadores externos. Assim, as sínteses dos efeitos ecossistémicos nos grupos de organismos e níveis tróficos são geralmente impossibilitadas pelas estruturas das organizações e por interesses privados. Ainda assim, são cada vez mais as provas científicas circunstanciais a sugerir que a sobre-exploração das populações de peixes comerciais pode permitir o desenvolvimento de proliferações de algas quando as condições ambientais são favoráveis, ao eliminar uma restrição da cadeia alimentar sobre a acumulação de biomassa de algas. Esta nota informativa oferece uma breve contextualização da ecologia da proliferação de algas necessária para se compreender a ameaça que ela representa e como funciona, para passar, em seguida, a apresentar estudos de casos pertinentes e a investigação mais recente sobre a ligação entre a pesca e a proliferação de algas. O capítulo 2 apresenta a proliferação de algas e os seus efeitos negativos na sociedade e, mais precisamente, as suas consequências para o sector da pesca. O capítulo 3 apresenta a ecologia da proliferação de algas, descreve as tendências e explica a fundamentação subjacente à ligação entre a proliferação de algas e a pesca, enumerando os fatores ecológicos que podem favorecer essa ligação. O capítulo 4 especifica os potenciais efeitos sinérgicos entre sobrepesca, escoamento excessivo de nutrientes e proliferação de algas na Europa e apresenta provas de casos concretos de que a sobrepesca pode provocar a proliferação de algas.

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2. TIPOS E EFEITOS DA PROLIFERAÇÃO DE ALGAS

2.1. O que é a proliferação de algas? A proliferação de algas diz respeito a muitos tipos diferentes de algas que apenas remotamente estão relacionadas entre si. A sua forma biológica pode ser solitariamente unicelular, agrupada em colónias ou filamentosa, podendo ainda ser planctónica ou bentónica. Os grupos mais comuns de algas que formam proliferações são os dinoflagelados, outros flagelados, diatomáceas, cianobactérias e algas filamentosas verdes, castanhas ou vermelhas (Graneli e Turner, 2006). Em virtude da ampla composição taxonómica, é difícil definir com exatidão o que é uma proliferação de algas. Ao invés, a definição tem de variar em função do contexto. Consequentemente, os níveis de alerta de proliferações tóxicas definidos nos programas de monitorização podem variar desde 100-300 células por litro para os dinoflagelados até 150-200 000 células por litro para as diatomáceas e as cianobactérias (Organização Mundial de Saúde, 2002; Hinder et al., 2011). Na presente nota, entende-se por proliferações de algas as grandes acumulações de algas (incluindo as cianobactérias) com efeitos nocivos para o ecossistema circundante.

2.2. Efeitos ecológicos da proliferação de algas Em virtude da ampla composição taxonómica, as proliferações de algas também possuem efeitos perniciosos marcadamente divergentes. Ainda assim, é possível classificar os efeitos negativos em dois tipos principais: efeitos relacionados com as altas densidades por si só, e efeitos químicos da produção de toxinas (Figura 2) (Smayda, 1997; Nastasi, 2010). Figura 2: Grupos de organismos originadores de proliferações de algas nocivas e

diferentes tipos de proliferações de algas nocivas

Harmful algal blooms

diatoms

dino‐flagellates

flagellatescyano‐bacteria

filamen‐tous algae

Producing toxins/

”red tides”

shellfish poisioning

direct lethal toxicity

ambush predation

Producing high biomass/

”green tides”

mechanical disturbance

shading

anoxia

clogging the water & overgrowth

mucus & foam formation

Fonte: Granieli et al. (1996)

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As proliferações de alta densidade que coloram a água e causam danos pela simples afluência reportam-se a muitos tipos diferentes de algas constituintes de proliferações, mas são características das cianobactérias, de alguns flagelados (Phaeocystis, Crysocromulina), das diatomáceas e das algas filamentosas (marés verdes). A biomassa elevada das algas pode danificar o ecossistema de várias formas. Os danos mecânicos por irritações de partículas podem causar infeções nas brânquias dos peixes e dos crustáceos e as perfurações das brânquias por diatomáceas podem mesmo induzir uma paragem respiratória (Smayda, 1997). A produção de polímeros extracelulares pode provocar danos físicos noutros organismos, através, por exemplo, da obstrução das brânquias ou de quantidades excessivas de mucosidades que atulham as águas e se acumulam misturadas com espuma nas praias (Smayda, 2006). A decomposição das grandes quantidades de matéria orgânica acumulada após um incidente de proliferação pode consumir todo o oxigénio disponível, criando assim uma anóxia local que é letal para os organismos do fundo e afugenta ou mata a fauna móvel, como peixes e crustáceos (Hallegraeff, 1993; Vahteri et al., 2000; Cloern, 2001; Breitburg, 2002). As produtoras de toxinas são um grupo de 60 a 80 espécies de microalgas (algas unicelulares), três quartos das quais são dinoflagelados (Smayda, 1997; Van Dolah, 2000; Hinder et al., 2011). As toxinas algáceas são extremamente potentes e responsáveis por uma vasta mortalidade de peixe e crustáceos. Essas toxinas podem acumular-se na cadeia alimentar, produzindo assim um forte impacto na saúde humana, sobretudo através da intoxicação por marisco. Para estas produtoras de toxinas, as baixas densidades celulares são suficientes para atingir níveis de toxicidade perigosos e, por isso, as proliferações de algas nocivas, muitas vezes, não são visíveis a olho nu. Em contrapartida, as cianobactérias e outros flagelados (p. ex. chrysocromulina, prymnesium) formam habitualmente proliferações visíveis, produzindo também toxinas que têm efeitos negativos significativos diretamente no gado e nas pessoas (Organização Mundial de Saúde, 2002; Edvardsen e Imai, 2006; Peaerl e Fulton III, 2006).

2.3. Grupos de algas nocivas Existem cinco categorias principais de algas constituintes de proliferações, identificadas com base na monitorização e/ou em literatura científica sobre proliferação de algas. A secção seguinte oferece uma breve descrição de cada uma. Para obter informações mais completas e pormenorizadas, é conveniente consultar a literatura sobre algas de Smayda (2006) e Graneli e Turner (2006).

2.3.1. Dinoflagelados Os dinoflagelados são organismos unicelulares compostos por uma célula flagelada que tem uma capacidade limitada, ainda que significativa, de se movimentar (Burkholder et al., 2006). São responsáveis por quatro dos cinco grupos mais comummente identificados de intoxicação por marisco: intoxicação paralítica por marisco (PSP), intoxicação neurotóxica por marisco (NPS), intoxicação por peixe com ciguatera (CFP) e intoxicação diarreica por marisco (DSP) (Smayda, 1997; Van Dolah, 2000). Na Europa, as proliferações nocivas de dinoflagelados que dão origem a intoxicações por marisco ocorrem sobretudo nas costas atlânticas (Smayda, 2006). Ocasionalmente, é relatada uma incidência de dinoflagelados relacionada com danos causados por proliferações de alta densidade, como a proliferação anóxica de ceratium tripos em Nova Iorque, que matou peixes numa área superior a um milhão de hectares, ou associada a outras algas em ocorrências formadoras de mucosidades no Mar Mediterrâneo ou no Mar de Mármara (em particular, gonyaulax fragilis) (Tufekci et al., 2010). Um outro dinoflagelado muito comum é karenia mikimotoi,

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que se considera ser muito perigoso para a aquicultura. Entre os incidentes nocivos relatados contam-se a mortalidade em grande escala de crustáceos ao longo da costa francesa e a mortalidade de marisco e salmão de viveiro na Noruega (Smayda, 2006). Além disso, há relatos regulares de problemas com proliferações de alta densidade de espécies Ostreopsis no Mediterrâneo.

2.3.2. Outros flagelados Os outros flagelados – para além dos dinoflagelados – que formam proliferações nocivas com efeitos negativos significativos para as pessoas incluem, principalmente, as classes prymnesiophyceae e raphidophyceae (Edvardsen e Imai, 2006). As primnesiófitas são uma classe de flagelados com uma distribuição cosmopolita que, ocasionalmente, formam proliferações nocivas, as quais, na Europa, são sobretudo relatadas no Mar do Norte. A alga prymnesium parvus pode atingir densidades até aos 800 milhões de células por litro (Smayda, 2006). É causa regular de mortandade de peixe ao longo da costa britânica, mas também ocorre em altas densidades estendendo-se até ao sul do Mar Báltico. A chrysochromulina polylepis é uma primnesiófita associada à morte de peixe. Em 1988, uma proliferação de C. polylepis nas costas atlânticas da Suécia e da Noruega produziu efeitos nocivos significativos em organismos selvagens e na aquicultura numa área de 75 000 km2 (Maestrini e Graneli, 1991; Granéli et al., 1996; Dahl et al., 2005). A espécie phaeocystis é uma primnosiófita que forma recorrentemente proliferações no norte do Atlântico e que produz quantidades elevadas de material mucilaginoso, que pode ser observado em camadas espessas de espuma à superfície da água ou em praias (Lancelot et al., 1998; Smayda, 2006). Em 2001, 10 milhões de quilogramas de mexilhões morreram num incidente de anóxia após uma proliferação de phaeocystis em Oosterschelde, um estuário na costa atlântica holandesa (Peperzak e Poelman, 2008). As rafidófitas contêm três taxa conhecidos por mortandade de peixe: espécie Chattonella, heterosigma akashiwo e fibrocapsa japonica. Têm sido relatados casos de mortandade de peixes associados a proliferações de rafidófitas no Adriático e ao longo das costas francesa, holandesa e britânica (de Boer, 2006). No norte da Europa, vários casos de morte de peixes em grande escala foram inicialmente associados à chattonella verruculosa, concluindo-se depois que a causa era o silicoflagelado pseudochattonella verruculosa. O primeiro caso de mortandade de peixe por proliferação desta espécie foi observado em Abril/Maio de 1998 em Skagerrak, no Mar do Norte. Desde então, a pseudochattonella tem sido responsabilizada por vários casos de mortalidade de peixes naquela região.

2.3.3. Diatomáceas As proliferações de diatomáceas, de um modo geral, não são tóxicas, embora haja relatos regulares de efeitos nocivos em peixes de viveiro, na Europa, causados por proliferações de alta densidade de 14 espécies de diatomáceas (Smayda, 2006). As diatomáceas têm frústulas de sílica – uma carapaça exterior dura feita de sílica – e exibem normalmente espinhas que podem causar danos mecânicos nas brânquias durante as proliferações (Smayda, 1997). Registam-se igualmente relatos frequentes de efeitos pós-proliferação por anóxia e formação de mucosidades (Smayda, 2006). Além disso, há uma diatomácea (Pseudo-nitzschia multiseries) que causa intoxicação amnésica por marisco. As proliferações de pseudo-nitzschia multiseries são regularmente relatadas ao longo da costa europeia do Mar do Norte, estando na origem de encerramentos temporários da pesca de vieiras e de mexilhões (Smayda, 2006).

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2.3.4. Cianobactérias As cianobactérias são habitualmente designadas algas azuis-verdes, mas são bactérias fotossintetizantes que formam colónias. As proliferações de cianobactérias são mais comuns em habitats de água salobra e mares intercontinentais como o Mar Báltico, o Mar de Mármara e estuários (Peaerl e Fulton III, 2006). É habitual formarem proliferações de alta densidade com mais de 200 000 organismos por litro, produzindo igualmente toxinas. São três os grupos comuns de cianotoxinas: hepatotoxinas que causam danos no fígado, neurotoxinas que agem sobre o sistema nervoso e dermatoxinas, causadoras de irritações cutâneas e reações alérgicas por contacto (Organização Mundial de Saúde, 2002).

2.3.5. Algas filamentosas As algas filamentosas são responsáveis por marés verdes costeiras e consistem numa mistura de algas filamentosas verdes, vermelhas e castanhas, incluindo espécies como cladophora, ectocarpus, pilayella, ulothrix, ulva e urospora, mas também diatomáceas coloniais como melosira. (Eriksson et al., 2009; Eriksson et al., 2011). Não são tóxicas, mas criam tapetes de algas flutuantes maciços e protuberâncias espessas que dominam os macrófitos bentónicos e causam anóxia localizada em pontos de entrada. As proliferações de algas filamentosas também obstruem as artes de pesca, embarcações e equipamentos nas praias, além de serem uma ameaça para o turismo local. Na Europa, os relatos de situações nocivas causadas por tapetes de algas flutuantes e proliferações de algas filamentosas são sobretudo provenientes do Mar Báltico, e dos estreitos de Kattegat e de Skagerrak (Bonsdorff et al., 1997; Pihl et al., 1999; Vahteri et al., 2000; Baden et al., 2003; Eriksson et al., 2009; Eriksson et al., 2011), mas também associadas a depósitos em praias ao longo da costa atlântica (Organização Mundial de Saúde, 2002).

2.3.6. Problemas e custos sociais gerais Há uma série de efeitos sociais negativos comprovadamente associados à proliferação de algas que têm um impacto económico significativo nas comunidades costeiras (Hoagland et al., 2002; Organização Mundial de Saúde, 2002; ECOHARM, 2003; Hoagland e Scatasta, 2006). A proliferação de algas tóxicas afeta a saúde humana por via de contacto, ingestão e pulverização (Organização Mundial de Saúde, 2002), com consequências económicas negativas para o turismo e para o sector marisqueiro (Hoagland et al., 2002; ECOHARM, 2003; Hoagland e Scatasta, 2006). Durante a decomposição, as elevadas biomassas de algas criam anóxia, produzindo efeitos negativos significativos nas populações de peixes e crustáceos (Hallegraeff, 1993; Breitburg, 2002). Os peixes em estágio juvenil, como as larvas e os ovos, podem ser especialmente afetados pela anóxia, devido aos movimentos limitados (Breitburg, 2002). As elevadas biomassas de algas afetam igualmente as artes de pesca, tornando as redes pesadas e propensas a danos por obstrução, nomeadamente protuberâncias e formação de mucosidades (Organização Mundial de Saúde, 2002). Além disso, as elevadas biomassas das algas tornam as águas costeiras e as praias pouco atrativas para as pessoas, seja por atulharem visivelmente a água, seja pelo odor fétido derivado da decomposição de grandes quantidades de material orgânico (Organização Mundial de Saúde, 2002). O programa ECOHARM (2003), apoiado pela Comissão Europeia, analisou os prejuízos socioeconómicos decorrentes da proliferação de algas nocivas na Europa. O ECOHARM divide as proliferações de algas nocivas em proliferações tóxicas no marisco (ST), proliferações com mortandade de peixe (MP), proliferações de biomassas elevadas tóxicas (HBT) e proliferações de biomassas elevadas não tóxicas (HBNT). Os resultados demonstram que a toxina do marisco é o dano causado por proliferação de algas nocivas

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relatado com mais frequência, seguido das proliferações de biomassas elevadas não tóxicas. O ECOHARM estimou que o prejuízo económico médio anual da proliferação de algas nocivas na Europa ascendia a 813 milhões de dólares americanos (dólares de 2005). Este montante repartia-se por efeitos sobre a saúde pública ($11 milhões), pesca comercial ($147 milhões), lazer e turismo ($637 milhões) e o custo da monitorização e avaliação das proliferações tóxicas ($18 milhões) (ver também Hoagland e Scatasta, 2006). Os efeitos não foram uniformemente distribuídos em toda a Europa e o ECOHARM dividiu os países europeus em países HBNT e ST em função do tipo de proliferação mais relatado. Os países HBNT eram: Alemanha, Estónia, Finlândia, França, Letónia, Países Baixos, Polónia e Suécia. Daqui se conclui que os problemas de proliferação de biomassas elevadas não tóxicas constituem a principal preocupação dos países do mar Báltico, incluindo o Mar de Wadden e os estuários na costa holandesa. Em França, o problema HBNT era essencialmente associado a acumulações de algas filamentosas nas praias, embora também se registasse um número elevado de incidentes com toxinas do marisco (a 5.ª taxa mais elevada da Europa). Os países ST eram: Dinamarca, Espanha, Irlanda, Itália, Noruega, Portugal e o Reino Unido. Juntamente com França, isto indica que a intoxicação por marisco é um problema principalmente atlântico e mediterrânico. É de notar que não existe uma avaliação do Mar do Norte nem do Mar de Mármara.

2.3.7. Efeitos específicos na pesca europeia O custo total da proliferação de algas nocivas para a pesca europeia inclui os efeitos negativos diretos na pesca comercial, o prejuízo na previdência social e o custo da monitorização das proliferações de algas destinada a evitar a intoxicação por marisco. Segundo o programa ECOHARM (2003), o custo total anual para o sector da pesca europeu está estimado em 177 milhões de euros. É difícil destacar as espécies originadoras de proliferação de algas nocivas mais ou menos importantes de controlar para benefício da atividade da pesca, porque os custos repartem-se por incidentes nocivos criados por todos os grupos de algas atrás indicados. No entanto, é possível dividir exemplos específicos, bem documentados do ponto de vista científico, por tipo de efeitos de modo a traçar um quadro geral, desde que se tenha em conta que existem ameaças adicionais e muitas exceções locais.

2.3.8. Proliferação tóxica no marisco A proliferação de algas é uma das três principais causas de prejuízos na aquicultura, juntamente com as doenças e o mau tempo (Rutter, 2010), e 99% de todos os relatos de proliferação tóxica no marisco na Europa envolvem crustáceos (ECOHARM, 2003). A perda direta de receitas para o sector da aquicultura do mexilhão varia entre 15 e 62 milhões de euros na Europa, sem contar com o custo de monitorização e de previdência social. A proliferação tóxica no marisco revela-se problemática sobretudo ao longo das costas atlântica e mediterrânica da Europa, concentrando-se naturalmente nos países com uma aquicultura significativa (ECOHARM, 2003). As principais preocupações centram-se em diferentes proliferações de dinoflagelados que podem causar intoxicação por marisco e mortandade de populações de peixes selvagens e de viveiro, como por exemplo as espécies Dinophysis, Alexandrium e Karenia mikimotoi (Smayda, 2006). Um outro motivo de grande preocupação é a diatomácea produtora de toxinas pseudo-nitzschia multiseries, que prolifera regularmente ao longo da costa europeia do Mar do Norte (Smayda, 2006). Todas estas espécies estão na origem de encerramentos temporários regulares da pesca de crustáceos ao longo das costas europeias. Também se toma cada vez mais consciência das ameaças que as rafidófitas heterosigma akashiwo e fibrocapsa japonica constituem para as populações de marisco (de Boer, 2006).

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2.3.9. Proliferação de biomassas elevadas Os principais problemas da proliferação de biomassas elevadas parecem concentrar-se em mares interiores intercontinentais e estuários (ECOHARM, 2003). Uma exceção de relevo parece ser as acumulações de pheocystis nas praias e as algas filamentosas nas costas francesa, belga e holandesa do Mar do Norte (Organização Mundial de Saúde, 2002). A proliferação de biomassas elevadas pode ter diferentes efeitos na pesca, nomeadamente distúrbios mecânicos, fome e asfixia (ver supra, Smayda, 1997; Van Dolah, 2000). No entanto, nos estudos de casos europeus, a obstrução por tapetes de algas flutuantes ou mucosidades na água e a anóxia pós-proliferação são os efeitos negativos mais frequentemente relatados como tendo consequências económicas para o sector da pesca.

Tapetes de algas flutuantes

Os efeitos negativos documentados dos tapetes de algas flutuantes são, sobretudo, relatados na região do Mar Báltico. Por exemplo, em 2005, na Finlândia, 65% dos pescadores profissionais que utilizavam artes de pesca fixas (armadilhas ou redes de emalhar) e 35% dos pescadores que utilizavam redes de arrasto comunicaram prejuízos económicos derivados de tapetes de algas flutuantes de cianobactérias (Viitasalo et al., 2005). Durante a proliferação, tinham de gastar muito tempo a limpar o equipamento e, além disso isso, as capturas diminuíram porque o peixe escapava às artes de pesca obstruídas por algas. Os tapetes de algas filamentosas flutuantes também infligiram declínios em grande escala na qualidade dos habitats de recrutamento para o peixe que utilizava vegetação e baías pouco profundas como zonas de reprodução (Pihl et al., 2006; Ljunggren et al., 2010). A qualidade dos habitats tem uma grande influência no recrutamento de peixe (Alheit e Niquen, 2004; Leggett e Frank, 2008). Nos estreitos de Kattegat e de Skagerrak, a forte deterioração dos leitos de ervas marinhas (zostera marina) devido às quantidades crescentes de algas filamentosas pôs em causa habitats de recrutamento importantes para as populações de bacalhau, costeiras e ao largo da costa (gadus morhua) (Pihl et al., 1999; Baden et al., 2003; Pihl et al., 2006). No Mar Báltico, as baías pouco profundas atulhadas de altas concentrações de tapetes de algas filamentosas flutuantes interferiram localmente com o recrutamento da perca predadora dominante no litoral (perca fluviatilis), que deposita os ovos em vegetação pouco profunda (Ljunggren et al., 2010).

Proliferação que forma mucilagem

O efeito negativo da mucilagem nas artes de pesca é sobretudo relatado nos mares Adriático e de Mármara (Zengin et al., 2009; Turk et al., 2010; Zengın et al., 2011). Nos mares Mediterrâneo e de Mármara, as proliferações de algas que formam uma massa mole e gelatinosa na água contêm uma comunidade rica de diferentes espécies, nomeadamente cianobactérias, diatomáceas e dinoflagelados (Tufekci et al., 2010; Turk et al., 2010). As diatomáceas skeletonema costatum e cylindrotheca closterium e o dinoflagelado gonyaulax fragilis são espécies produtoras de mucosidade muito comuns (Tufekci et al., 2010). As incidências de mucosidades que desde há muito são relatadas no Mar Adriático têm vindo a aumentar nas últimas décadas (Turk et al., 2010). No Mar de Mármara, os desembarques da pesca diminuíram para quase metade durante as fortes proliferações de mucilagem em 2007/2008, em comparação com 2006: de 75 000 para 44 450 e 38 400 toneladas, respetivamente (Zengin et al., 2009; Zengın et al., 2011). As artes de pesca ficaram demasiado pesadas devido à massa gelatinosa de algas misturadas com medusas, causando o rompimento das redes e impedindo que fossem

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rebocadas a bordo. Esta situação afetou todos os tipos de pesca no Mar de Mármara e estima-se que tenha eliminado 91% dos lucros anuais (Zengin et al., 2009; Zengın et al., 2011).

Anóxia pós-proliferação

A anóxia afeta principalmente mares interiores intercontinentais e estuários. A deterioração das condições de oxigenação devido a biomassas elevadas de algas degradantes é mais fácil de desenvolver quando a água evidencia uma estratificação de densidades durante o Verão, que limita a circulação de águas profundas (Cloern, 2001; Breitburg, 2002). A anóxia constitui uma ameaça significativa para todas as comunidades aquícolas e bentónicas de invertebrados. Por exemplo, em 2001, um incidente de anóxia, na sequência de uma proliferação de phaeocystis, causou a morte de 10 milhões de quilogramas de mexilhões de viveiro (Mytilus edulis), em Oosterschelde, um estuário na costa atlântica holandesa, infligindo prejuízos estimados da ordem dos 15 a 20 milhões de euros (Peperzak e Poelman, 2008). A anóxia também ameaça as populações de peixes selvagens. É habitual que as águas superficiais sirvam de refúgio para os peixes adultos durante incidentes anóxicos nas águas profundas (Breitburg, 2002). No entanto, de vez em quando, a privação de oxigénio estende-se às águas menos profundas. Em 1997, uma anóxia associada a uma proliferação de dinoflagelados (prorocentrum minimum) propagou-se rapidamente a toda a coluna de água numa área de 25 km em Mariager Fjord, no norte da Dinamarca, provocando uma elevada mortandade de peixes e invertebrados (Fallesen et al., 2000). A anóxia constitui uma potencial ameaça em grande escala ao recrutamento das populações de peixes selvagens. Os tapetes de algas flutuantes causam anóxia local em baías pouco profundas, causando a morte de ovos e de larvas de peixes costeiros (Pihl et al., 1996; Ljunggren et al., 2010). Além disso, os ovos pelágicos podem afundar-se nas camadas anóxicas inferiores da água (Breitburg, 2002). Mais precisamente, devido à estratificação do Mar Báltico, a sobrevivência dos ovos do bacalhau depende da disponibilidade de água com uma salinidade suficientemente elevada para criar flutuabilidade (para que os ovos não se afundem) e com um teor de oxigénio suficiente. Isto designa-se por volume reprodutivo da água disponível (Österblom et al., 2007). Durante os fortes declínios da população de bacalhau em finais da década de 1980, a salinidade estava muito baixa nas águas profundas e cerca de 95% dos ovos de bacalhau foram descobertos a níveis de oxigenação muito abaixo do limite mínimo de sobrevivência (Breitburg, 2002; Österblom et al., 2007). A salinidade e o teor de oxigénio da água no Mar Báltico dependem dos afluxos de água com um elevado teor de oxigénio e de salinidade provenientes do Atlântico, mas o volume de águas profundas anóxicas é promovido pela decomposição em grande escala de plâncton (HELCOM, 2009). Deste modo, as proliferações de algas poderão contribuir diretamente para o declínio do recrutamento de bacalhau, se bem que esta questão, até agora, tenha sido pouco estudada.

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3. A ECOLOGIA DA PROLIFERAÇÃO DE ALGAS

3.1. Um processo natural que aumenta de frequência com a eutrofização

As proliferações de algas são fenómenos naturais na maior parte dos sistemas marinhos, com ciclos anuais de acumulações de diferentes espécies na Primavera e no Verão. De um modo geral, são controladas pelos recursos abióticos, como a luz e os nutrientes, e pelas condições ambientais, como a temperatura e a turbulência. Quando os recursos estão disponíveis e as temperaturas são suficientemente elevadas para proporcionar um crescimento rápido, poderá ocorrer uma proliferação de algas. As proliferações de alta densidade requerem, geralmente, condições meteorológicas calmas, porque a turbulência induzida por vento dificulta a acumulação de algas na água. Durante os últimos 30 anos, uma crescente disponibilidade de recursos graças a uma eutrofização generalizada contribuiu significativamente para um aumento global da frequência de proliferações de algas e de danos por elas causados (Hallegraeff, 1993; Van Dolah, 2000; Cloern, 2001; Sellner et al., 2003; Heisler et al., 2008). A documentação das tendências da proliferação de algas apresenta dois problemas de ordem geral. Em primeiro lugar, existem grandes restrições sobre os dados que podem ser utilizados para documentar as tendências da proliferação de algas. As proliferações de algas são difíceis de monitorizar e apenas nas últimas décadas é que se têm desenvolvido esforços importantes nesse sentido. Em segundo lugar, as proliferações são episódios extremos e, portanto, denotam uma enorme variabilidade. Assim, uma monitorização limitada, e apenas no passado mais recente, significa que não é normalmente possível distinguir a variabilidade natural das tendências. No entanto, na Europa, há provas diretas e circunstanciais que sugerem que os problemas com a proliferação de algas nocivas têm aumentado de um modo geral. Figura 3: Um crescente pico de Verão da biomassa de algas ao longo do tempo

no Mar Negro As barras mostram o valor máximo em perfis chl A, que indicam a intensidade máxima das proliferações de algas. De notar que em 1995 e 1996 a frequência de amostragem é muito baixa e, em Junho e Julho, não foram recolhidas amostras. Isto significa que as proliferações deverão ter sido subestimadas em 1995 e em 1996. De notar também que as barras omitidas correspondem a anos em que não existem dados.

0

1

2

3

1960 1965 1970 1975 1980 1985 1990 1995

Chl a

(mg per m

3 ) Chl A maximum

Fonte: Retirado de Yunev et al. (2005)

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No Mar Negro, o aumento da afluência de algas constituintes de proliferação coincidiu com o início da eutrofização moderna (Zaitsev, 1992). A biomassa de fitoplâncton média duplicou na década de 1980 e a frequência e intensidade das proliferações de fitoplâncton aumentaram de forma dramática desde a década de 1970 (Zaitsev, 1992; Kideys, 1994; Daskalov, 2002; Yunev et al., 2002; Yunev et al., 2005) (Figura 3). A contribuição relativa dos dinoflagelados cresceu de 10% nas décadas de 1960/70 para 30% na década de 1980 e, com ela, aumentou significativamente a ocorrência de marés vermelhas e a afluência de algumas espécies de dinoflagelados nocivos (nomeadamente prorocentrum cordatum e noctiluca miliaris) (Kideys, 1994). Quadro 1: Relatórios de incidentes de proliferação de algas nos mares

Mediterrâneo e Negro

Ano Espécies de algas denunciadas como responsáveis pela

proliferação

Fim década 1960 Norte do Adriático: Prorocentrum

Década 1970 Norte do Adriático: Noctiluca, Gonyaulax, Prorocentrum, Gyrodinium, Glenodinium

Década 1980

Norte do Adriático: Katodinium, Noctiluca, Glenodinium, Prorocentrum, Gyrodinium, Gonyaulax, Scrippsiella, Massarthia Espanha 1984: Gonyaulax Mar Negro 1986: Prorocentrum Mediterrâneo 1989: Gymnodinium

Década 1990

Mar Negro: Pseudo-nitzschia, Nitzschia, Cheatoceros, Ditylum, Cylindrotheca, Rhizosolenia, Heterocapsa, Protoperidinium, Scripsiella, Emiliania, Gonyaulax, Prorocentrum Mar Negro 1993: Dinoflagelados Tunísia 1994: Karenia Espanha 1994 e 1996-1999: Alexandrium Grécia 1994 e 1997: Prorocentrum, Noctiluca, Erythropsidinium França 1998: Alexandrium Grécia 1998: Chattonella França 1999: Prorocentrum Mar de Tyrrhenian 1998, 2000-2001: Ostreopsis

Década 2000

Mar Negro: Skeletonema, Cerataulina, Prorocentrum, Gymnodinium Espanha 2003: Alexandrium, Gymnodinium Grécia 2000-2004: Prorocentrum, Noctiluca, Gymnodinium, Alexandrium, Dinophysis, Pseudo-nitzschia Mar da Ligúria 2005-2006: Ostreopsis Tunísia 2006: Coolia Norte do Adriático 2007: Ostreopsis Itália 2010: Ostreopsis Apúlia 2010 Sicília 2010

Fonte: Nastasi (2010)

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No Mar Mediterrâneo, tanto a noroeste (Catalunha) como a nordeste (Mar Adriático), tem sido detetada uma frequência elevada de proliferações de algas potencialmente nocivas nas últimas décadas (Degobbis 1989, Vila et al. 2001a, Vila et al. 2001b). No Mar Adriático, a produção primária duplicou entre a década de 1960 e a década de 1980, e incidências de mucosidades, em grande escala, associadas a proliferações de diatomáceas (Skeletonema costatum) causaram problemas económicos às comunidades costeiras (Solic et al., 1997; Thornton et al., 1999; Cloern, 2001). Desde a década de 1980, têm sido relatadas proliferações maciças de algas nos mares Mediterrâneo e Negro, compostas por dinoflagelados ostreopsis, prorocentrum, noctiluca, gymnodinium, alexandrium, dinophysis e gonyaulax, assim como por diatomáceas pseudo-nitzschia e skeletonema (Quadro 1; Nastasi, 2010). No Atlântico, nas décadas de 1980 e de 1990, aumentaram os relatos de incidências de potenciais proliferações de algas tóxicas e de intoxicações de crustáceos, ao longo de toda a costa europeia (por exemplo, por rafidófitas, ver de Boer, 2006). Além disso, as acumulações de proliferações mucilaginosas que se acumulam como espuma nas praias causam perturbações ao longo do litoral da França, Bélgica, Países Baixos e Alemanha (Organização Mundial de Saúde, 2002). Há indícios de que a frequência dessas proliferações de phaeocystis aumentou na costa sul do Mar do Norte (Lancelot et al., 1987; Passow e Wassmann, 1994; Riebesell et al., 1995). No Mar de Wadden holandês, também há indícios de que a produção primária e a população de algas bentónicas duplicaram entre as décadas de 1960 e 1980 (Cloern, 2001; Eriksson et al., 2011), e a duração das proliferações de phaeocystis cresceu drasticamente (Figura 4) (Cloern, 2001). No estreito de Kattegat, na fronteira entre o Mar do Norte e o mar Báltico, a produção primária na década de 1980 era o dobro da registada na década de 1950 (Richardson e Heilmann, 1995). Simultaneamente, a transparência da água e as concentrações de oxigénio nas águas profundas registaram um declínio acentuado, assinalando a existência de uma quantidade mais elevada de plâncton na água, a absorver luz e a consumir oxigénio à medida que se decompunha (HELCOM, 2009). A norte de Kattegat, no estreito de Skagerrak, as comunidades locais de ervas marinhas diminuíram 60% devido aos desenvolvimentos maciços de algas filamentosas (Pihl et al., 1999; Baden et al., 2003). Figura 4: Duração da estação de proliferação de algas no Mar de Wadden

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50

100

150

200

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300

350

1970 1975 1980 1985 1990

Days

Duration of the bloom season in days

Fonte: Retirado de Cloern (2001)

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Figura 5: A área da proliferação máxima de algas de cianobactérias no Mar Báltico entre 1997 e 2009

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2000

4000

6000

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10000

12000

14000

1997 1999 2002 2004 2006 2008

km2

Areal extent of algal blooms

Fonte: Hansson e Öberg (2009) - SMHI No Mar Báltico, entre as décadas de 1960 e de 1980, verificou-se um aumento substancial das concentrações de azoto e de fósforo na água, tendo diminuído a transparência da água em todas as subregiões nos últimos 100 anos (HELCOM, 2009). As proliferações de cianobactérias constituem agora uma parte natural do sistema báltico, mas antes da década de 1940 eram raros os relatos de danos relacionados com proliferações (Finni et al., 2001), o que se pode confirmar pelos depósitos de sedimentos que mostram que as proliferações de cianobactérias aumentaram fortemente na última metade do século XX (Poutanen e Nikkila, 2001). A monitorização por satélite comprova o forte desenvolvimento das proliferações de cianobactérias durante as décadas de 1990 e de 2000 (Figura 5) (Kahru et al., 1994; Hansson, 2005), enquanto os taxa nodularia e aphanizomenon, produtores de toxinas, formaram as maiores proliferações da década de 2000 (HELCOM, 2009). De um modo geral, as concentrações de oxigénio nas águas profundas da região do Mar Báltico diminuíram drasticamente entre as décadas 1960 e 1980, mantendo-se baixas ao longo das décadas de 1990 e de 2000, com uma anóxia de longo prazo a afetar zonas substanciais (HELCOM, 2009). Além disso, há relatos de problemas de tapetes de algas filamentosas relacionados com a eutrofização na maioria das zonas costeiras do Mar Báltico (Pihl et al., 1997; Ljunggren et al., 2002).

3.2. Nutrientes e "pastadores" em conjunto controlam a proliferação de algas

Não subsiste qualquer dúvida de que o enriquecimento dos nutrientes aumentou o problema da proliferação de algas na Europa (ver capítulo 2.1). No entanto, nas últimas décadas foi-se desenvolvendo um consenso científico com base num grande número de experiências, segundo o qual as consequências do enriquecimento de nutrientes para os sistemas marinhos também dependem da pressão de "pastagem" do zooplâncton e dos herbívoros invertebrados (Worm et al., 2002). Daqui se inferiu a ideia de que os herbívoros "pastadores" podem agir como fator de controlo limitando ou impedindo os efeitos negativos da eutrofização, através do consumo do excesso de produção da biomassa de algas (Worm e Lotze, 2006; Eriksson et al., 2007). Os "pastadores" produzem efeitos significativos na acumulação de biomassa de algas, mas o efeito depende do contexto e varia no espaço e no tempo. As sínteses ecológicas, que calculam os efeitos médios com base em muitas experiências diferentes, demonstram que

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a eliminação dos "pastadores" ou a adição de nutrientes faz aumentar muito a biomassa de algas em todos os tipos de sistemas marinhos – geralmente, para mais do dobro (Worm et al., 2002; Gruner et al., 2008). Numa síntese da autoria de Gruner et al. (2008), a eliminação de "pastadores" aumentou o efeito relativo dos nutrientes em costas rochosas (efeito significativo de interação), o que significa, por exemplo, que os nutrientes, com "pastadores", podem aumentar a biomassa de algas em 40% mas, sem eles, aumentam-na em 80%. Em fundos macios, os nutrientes, em média, duplicam a biomassa com ou sem "pastadores", mas os "pastadores" continuam a reduzir a biomassa total a metade. Worm e Lotze (2006) realizaram uma experiência coordenada com nutrientes e "pastadores" em baías eutrofizadas do Mar Báltico e da Nova Escócia e concluíram que os "pastadores" diminuíram a biomassa das algas filamentosas formadoras de proliferação em cerca de 80% em todas as zonas analisadas, mas que os nutrientes continuavam a ter um efeito positivo na acumulação de biomassa não obstante as pressões de "pastagem" elevadas. Por conseguinte, os efeitos negativos da eutrofização podem ser evitados, mas ocasionalmente o enriquecimento de nutrientes sobrepõe-se ao controlo dos "pastadores" e a biomassa de algas começa a acumular. Ainda assim, os níveis naturais de "pastagem" reduzem, de um modo geral, a afluência de algas para níveis significativamente mais baixos do que aconteceria sem "pastadores". A partir de um conjunto acumulado de experiências aquáticas realizadas com manipulação de "pastadores" em todo o mundo, é possível fazer uma avaliação geral da força do controlo dos "pastadores" nos ecossistemas bentónicos e pelágicos. Recapitulando 650 experiências - 507 bentónicas e 143 pelágicas – conclui-se que a presença de "pastadores" limita a biomassa de algas bentónicas a cerca de 50% da biomassa acumulada quando se elimina os "pastadores", e a biomassa de algas pelágicas a cerca de 70% (Figura 6). Assim, existe um forte consenso científico de que os "pastadores" melhoram a resistência das comunidades costeiras aos efeitos negativos da eutrofização. Figura 6: O efeito relativo dos "pastadores" na biomassa de algas em sistemas

bentónicos e pelágicos O eixo y mostra o rácio de registo/resposta com a eliminação dos "pastadores"; assim, uma resposta positiva significa que a biomassa de algas aumentou quando se eliminaram os "pastadores". Um rácio de registo/resposta de 0,69 significa que a biomassa duplicou. Na figura, a eliminação dos "pastadores" aumentou a biomassa de algas bentónicas 100% e a de algas pelágicas 40%. O estudo tem por base a síntese de 650 experiências diferentes de todo o mundo.

0

0.5

1

benthic pelagic

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alg

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)

Fonte: Autor

31


3.3. Decréscimo dos peixes predadores de topo coincide com aumento das algas

O aumento do potencial de produção por via de eutrofização induzida por ação humana é acompanhado de alterações em grande escala nos níveis tróficos devido à sobrepesca. Numa série de sistemas marinhos, os fortes declínios dos predadores de topo e as subsequentes alterações em cascata nos níveis tróficos inferiores coincidem com aumentos abruptos da população existente de algas, nomeadamente no Mar Negro, no Mar Báltico e na plataforma da Nova Escócia do Atlântico ocidental (Figura 7) (Daskalov, 2002; Frank et al., 2005; Daskalov et al., 2007; Casini et al., 2008; Eriksson et al., 2011). Em todos estes sistemas, o menor controlo dos "pastadores" causado pela sobrepesca parece contribuir para aumentos em grande escala da biomassa de algas. A acumulação acrescida de biomassa de algas aumenta as probabilidades de uma proliferação de algas. Segue-se uma descrição da cadeia de acontecimentos registados no Atlântico ocidental e discussão dos fatores que contribuíram para a ligação entre os níveis tróficos superiores e a proliferação de algas, enquanto os estudos de casos europeus, incluindo uma análise da cadeia alimentar do Mar do Norte, serão descritos no capítulo 4. Figura 7: Declínios dos predadores de topo induzidos pela pesca coincidem com

aumentos abruptos da população existente de algas no Atlântico Norte, no Mar Báltico e no Mar Negro

phytoplankton

larger zooplankton

planktivorous fish

demersal top predators

(mainly cod)

overfishingIncreased fishing

pressure

decreases in large predatory fish

increases in smaller predatory fish

decreases in organisms that eat algae ‐ grazers

increases in primary producing algae

phytoplankton/ dinoflagellates

larger zooplankton

planktivorous fish (mainly anchovy)

pelagic top predators

overfishing

Scotian shelf Black Sea

phytoplankton

larger zooplankton

planktivorous fish (sprat)

cod

overfishing

Baltic Sea

Fonte: Frank et al. (2005), Daskalov (2007), Casini et al. (2008) Na plataforma da Nova Escócia, no Atlântico noroeste, (Nova Escócia, Canadá), o colapso da comunidade de peixe bentónico, alvo de uma pesca intensiva, entre 1985 e 1995, correspondeu a uma alteração geral na afluência do fitoplâncton, de um valor mínimo nas décadas de 1960/70 para um valor máximo nas décadas 1990/2000 (Frank et al., 2005). A comunidade de peixe bentónico era dominada por bacalhau (gadus morhua), mas houve outras espécies de grandes demersais que também diminuíram, como a arinca (melanogrammus aeglefinus), as pescadas (urophycis tenuis, merluccius bilinearis) e o escamudo (pollachius virens). Após o colapso dos principais grandes predadores, muitas das espécies-presa cresceram significativamente, nomeadamente a biomassa total dos

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pequenos peixes pelágicos, caranguejos e camarão (Frank et al., 2005). Durante esta evolução para os peixes planctívoros mais pequenos, a comunidade do zooplâncton também evoluiu de altas para baixas afluências das espécies encorpadas (Mountain e Kane, 2010; Pierik et al., 2011). Um zooplâncton maior é a fonte alimentar preferida dos pequenos peixes pelágicos, registando-se um acréscimo de 45% na afluência do zooplâncton maior no início da década de 1980, em comparação com a década de 1990, enquanto as afluências do zooplâncton mais pequeno permaneceram constantes. As análises da correlação demonstraram que as variações anuais no peixe bentónico desde a década de 1970 foram negativamente refletidas nos pequenos peixes pelágicos e no fitoplâncton e positivamente no zooplâncton maior: verificou-se uma correlação negativa significativa entre a biomassa do peixe bentónico e dos pequenos peixes pelágicos (r=-0,61, n=33), uma correlação positiva significativa entre a biomassa do peixe bentónico e o zooplâncton maior (r=0,45, n=23), e uma correlação negativa significativa entre a biomassa do peixe bentónico e o fitoplâncton (r=-0,72, n=24) (Frank et al., 2005). Estas variações recíprocas na afluência dos níveis tróficos indicam que o declínio nos grandes peixes demersais pode ter estimulado o aumento da afluência do fitoplâncton, ao diminuir indiretamente a afluência das espécies maiores do zooplâncton, reduzindo, consequentemente, a pressão de "pastagem" geral. As alterações na estrutura da cadeia alimentar, em que os declínios dos predadores de topo são seguidos de alterações alternadas nos níveis tróficos – tais como, aumento dos grandes predadores, diminuição dos herbívoros e aumento das plantas ou da biomassa de algas – são denominadas "cascatas tróficas" (Pace et al., 1999). São poucas as experiências ecossistémicas a uma escala relevante que estabelecem uma relação causal entre predadores e algas nos sistemas marinhos. No entanto, começam a acumular-se as provas circunstanciais de cascatas tróficas à escala do sistema marinho (Estes et al., 1998; Jackson et al., 2001; Daskalov, 2002; Frank et al., 2005; Casini et al., 2008; Eriksson et al., 2011), e foram realizadas algumas experiências de pequena escala que fundamentam a importância dos predadores para a biomassa de algas (Shurin et al., 2002; Borer et al., 2005; Borer et al., 2006; Eriksson et al., 2009; Sieben et al., 2011a, 2011b). As cascatas tróficas são reconhecidas no âmbito da gestão de lagos, onde experiências conduzidas em lagos demonstraram que a libertação de predadores de topo em lagos turvos anteriormente dominados por fitoplâncton pode reduzir significativamente a biomassa de algas e limpar as águas do lago (Carpenter et al., 2001). Assim, a biomanipulação dos níveis tróficos superiores tornou-se um instrumento útil para limitar o desenvolvimento das proliferações de algas em lagos eutrofizados (Sondergaard et al., 2007).

3.4. Cascatas tróficas dependem dos recursos e da diversidade dos predadores

Os efeitos ecossistémicos do declínio dos predadores têm sido minuciosamente analisados nas últimas décadas, tanto em exercícios de modelação como em estudos de campo. Atualmente, sabe-se que as alterações sequenciais (em cascata) na estrutura das cadeias alimentares, após o declínio dos predadores de nível trófico superior, são comuns em diversos ecossistemas, como por exemplo lagos (Carpenter et al., 1985), ribeiros (Power, 1990), florestas de laminárias (Estes et al., 1998), estuários (Jackson et al., 2001), sistemas rochosos entre-marés (Menge, 2000), plataformas continentais (Frank et al., 2007), e no mar alto (Ward e Myers, 2005). No entanto, também se começa a perceber que as cascatas tróficas dependem de interações complexas entre condições ambientais, oferta de recursos, particularidades das espécies e complexidade da cadeia alimentar (Strong, 1992; Polis e Strong, 1996; Menge, 2000; Oksanen e Oksanen, 2000; Shurin et al., 2002; Borer et al., 2005; Borer et al., 2006; Hopcraft et al., 2010). Assim, os efeitos dos predadores na configuração da cadeia alimentar dependem muito do contexto, e as

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propriedades do ecossistema irão determinar as eventuais respostas à sobrepesca dos predadores de topo. No entanto, há algumas noções gerais que podem servir para sinalizar os sistemas que são vulneráveis a cascatas tróficas e, por conseguinte, onde a sobrepesca poderá contribuir para a proliferação de algas. As cascatas tróficas são reforçadas pela produtividade (Pace et al., 1999), o que significa que o declínio do predador de topo pode interagir com a eutrofização marinha. As cascatas tróficas, no fundo, implicam que cada segundo nível trófico seja controlado por recursos e por cada segundo nível de consumidor (Oksanen e Oksanen, 2000), criando assim uma relação positiva entre produção primária e cada segundo nível trófico. Assim, num sistema marinho com quatro níveis tróficos efetivos (1) algas, 2) herbívoros, 3) pequenos predadores que comem herbívoros e 4) predadores de topo que comem os pequenos predadores, os herbívoros e os predadores de topo deverão aumentar em função do enriquecimento de nutrientes. Em contrapartida, se reduzirmos o sistema para três níveis tróficos efetivos através da sobrepesca dos predadores de topo, as algas e os pequenos predadores deverão aumentar em função do enriquecimento de nutrientes (Oksanen e Oksanen, 2000; Eriksson, 2011) (Figura 8). Este exemplo reflete casos documentados de efeitos em cascata causados pelo declínio de predadores de topo coincidente com o aumento da biomassa de algas nos mares Negro e do Báltico (ver estudos de casos infra; Daskalov, 2002; Casini et al., 2008), em que a sobrepesca e a eutrofização ocorreram em simultâneo. Estudos práticos, tanto em terra como no mar, suportam a existência de uma relação positiva entre a produtividade em grande escala e as cascatas tróficas (Sinclair et al., 2000; Elmhagen e Rushton, 2007; Vasas et al., 2007; Hopcraft et al., 2010); além disso, experiências de pequena escala realizadas no bentos marinho apoiam especificamente a formulação de que o enriquecimento de nutrientes promove a propagação de cascatas tróficas do predador de topo até às algas (Moksnes et al., 2008; Eriksson et al., 2009; Sieben et al., 2011b). Por exemplo, Vasas et al. (2007) criaram um modelo de cadeia alimentar baseado em estudos publicados sobre o Mar do Norte, e demonstraram que a sobrepesca e a eutrofização tinham efeitos sinérgicos que estimulam a proliferação de algas nocivas (ver 4.2 estudo de caso do Mar do Norte). Sieben et al. (2011b) demonstraram que a eliminação de predadores bentónicos de topo com a utilização de gaiolas induziu uma cascata trófica que aumentou drasticamente a biomassa de algas bentónicas, mas apenas em conjugação com o enriquecimento de nutrientes (ver 4.6 estudo de caso do Mar Báltico). Assim, as consequências para a proliferação de algas, ao eliminar os predadores de topo, dependem da disponibilidade de recursos. As cascatas tróficas são mais fortes no bentos marinho do que no plâncton marinho (Strong, 1992; Shurin et al., 2002; Borer et al., 2005). De um modo geral, os efeitos positivos da eliminação dos herbívoros sobre as plantas ou a biomassa de algas são mais fortes na água do que em terra (Strong, 1992). No entanto, trata-se sobretudo de efeitos em cascata muito fortes em algas do bentos marinho (Shurin et al., 2002). Com base na análise de todos os estudos sobre cascatas tróficas marinhas publicados àquela data, Borer et al.(2005) demonstraram que os predadores médios que consomem herbívoros tinham efeitos positivos significativos tanto no fitoplâncton marinho como nas algas bentónicas, mas que, enquanto os predadores aumentavam a biomassa de plâncton em cerca de 30%, a predação aumentava a biomassa de algas bentónicas várias vezes. Assim, é de esperar que a eliminação de predadores de topo produza efeitos mais fortes na proliferação de algas filamentosas do que na proliferação de fitoplâncton. Além disso, as cascatas tróficas com fortes efeitos recíprocos entre predador/presa são sobretudo antecipadas em sistemas em que a força da interação é determinada por algumas espécies funcionalmente dominantes (Strong, 1992; Pace et al., 1999). Uma

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compilação de 108 experiências sobre eliminação de predador demonstra que os predadores, em média, eliminaram 57% das presas ou da biomassa (dados pessoais), o que corresponde perfeitamente à eliminação média de biomassa produtora por herbívoros, analisada numa síntese de 191 experiências (Gruner et al., 2008). No entanto, o efeito da predação na biomassa das suas presas de nível trófico inferior era consistentemente negativo apenas em sistemas onde a comunidade predadora era dominada por uma única espécie. Nessas comunidades com um predador dominante, a predação em média eliminou dois terços da biomassa das presas, enquanto em sistemas com maior diversidade de predadores de topo não se registaram efeitos negativos significativos da predação, o que indica que, embora os predadores eliminem obviamente biomassa, a sua pressão predatória, geralmente, não é suficientemente forte para controlar a biomassa das presas quando a diversidade de predadores é grande, provavelmente devido a interações negativas entre os próprios predadores. Assim, é de esperar efeitos fortes da sobrepesca nos sistemas marinhos onde a comunidade de peixes é dominada por algumas espécies extremamente abundantes e funcionalmente importantes. Esta situação é bem exemplificada pelo sistema do Mar Negro, onde a anchova domina a comunidade de peixes pelágicos, e pelo sistema do Mar Báltico, onde o bacalhau domina a comunidade de predadores e os clupeídeos (espadilha e arenque), a comunidade de peixes planctívoros (ver estudos de casos 4.3 e 4.5). Figura 8: Crescente produção de biomassa a partir do enriquecimento de

nutrientes acumula em diferentes níveis tróficos em função do número de níveis tróficos do ecossistema

Smaller predators

Algae

nutrients

Herbivores

Herbivores

Smaller predators

Top‐predators

Algae

4 trophic levels

3 trophic levels

Fonte: Frank et al., (2005); Daskalov (2007); Casini et al. (2008)

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36


4. A SOBREPESCA CONTRIBUI PARA A PROLIFERAÇÃO DE ALGAS NA EUROPA?

De um ponto de vista metodológico, é quase impossível descobrir provas conclusivas dos efeitos de processos tão vastos como a sobrepesca. Os efeitos da pesca sobrepõem-se e interagem com toda uma série de variáveis ambientais importantes. Uma vez que não podemos manipular os sistemas à escala das bacias oceânicas, temos de proceder a análises de tendências e modelos baseados em dados de campo, combinadas com experiências em pequena escala, com vista a avaliar os cenários e os efeitos mais prováveis. As provas recolhidas acerca dos efeitos das pescas sobre a proliferação de algas, apesar de, em grande parte, circunstanciais, mostram que a sobrepesca contribui muito provavelmente para a proliferação de algas em determinados sistemas marinhos europeus. Assim, temos de concluir que a sobrepesca contribui para a proliferação de algas, estando cientes, no entanto, de que a amplitude e a gravidade dessas proliferações vão mudando com o tempo ao longo da estação, e também com o espaço, entre e no seio dos sistemas marinhos.

4.1. Efeitos em modelo da sobrepesca e da eutrofização Para testar especificamente os efeitos conjuntos da pesca e da eutrofização marinha, Vasas et al. (2007) construíram um modelo de rede genérico de um ecossistema pelágico costeiro temperado. O modelo de rede consiste numa cadeia alimentar topológica, que se limita a uma simples descrição das relações entre os diferentes grupos de espécies importantes e à informação de quem come quem. Fica assim definida a organização básica do ecossistema, que pode ser utilizada para estudar o seu comportamento geral quando exposto a perturbações específicas, não podendo ser utilizada, no entanto, para prever abundâncias concretas ou qualquer comportamento dinâmico. Os bancos de nutrientes e os grupos de espécies mais importantes funcionalmente, bem como as relações entre os grupos de espécies, foram identificados graças a uma análise geral de 25 estudos sobre transferência trófica, ou seja, consumo de um banco de nutrientes ou de um grupo de espécies, ou contribuição para um banco de nutrientes por libertação de nutrientes ou sedimentação, e graças igualmente à utilização de bases de dados relativas ao Mar do Norte (Rousseau et al., 2000). Assim, os resultados da presente análise são pertinentes para todos os ecossistemas costeiros na Europa, mas sobretudo para o Mar do Norte. Baseando-se na literatura existente, Vasas et al. (2007) identificaram 19 grupos de espécies e 7 bancos de nutrientes como relevantes para o funcionamento das comunidades pelágicas costeiras temperadas, incluindo quatro grupos de proliferação de algas em formação: 1) grandes diatomáceas, 2) grandes dinoflagelados não tóxicos, 3) algas não alimentícias, incluindo algas e bactérias nocivas, que constituem proliferações de algas tóxicas ou não alimentícias; a análise incluiu, por exemplo, espécies de algas nocivas do tipo cianobactérias (Nodularia spumigena), dinoflagelados (Noctiluca, Alexandrium spp., Karenia brevis), primnesiofitas (Prymnesium parvus, Chrysochromulina polylepis, Phaeocystis spp.) e rafidofitas (Heterosigma akashiwo). Pertinente para a presente análise, a rede incluiu também o grande zooplâncton que come as grandes diatomáceas e os grandes dinoflagelados alimentícios (grupos 1 e 2), os peixes planctívoros (o pequeno peixe pelágico que come plâncton), os peixes piscívoros (o maior peixe pelágico que come peixe), e a medusa, a saber, o zooplâncton gelatinoso dos filos das Cnidárias (alforrecas) e dos Ctenóforos (carambolas-do-mar) (Figura 9).

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Figura 9: Cadeia alimentar genérica de um ecossistema pelágico costeiro temperado

Os círculos mostram os grupos tróficos de organismos ou de nutrientes, e as setas mostram quem come quem. A cadeia alimentar sustentável (a) baseia-se nas relações tróficas descritas para os modernos mares da Europa onde não se verificam fortes declínios nas unidades populacionais comerciais de peixe. O cenário relativo à sobrepesca dos grandes peixes predadores (b) mostra a alteração prevista na relação entre grupos tróficos quando a cadeia alimentar está exposta tanto à sobrepesca dos grandes peixes piscívoros, como à eutrofização. No cenário relativo à sobrepesca dos grandes peixes predadores, esperam-se aumentos significativos dos peixes planctívoros mais pequenos e a proliferação de algas não tóxicas.

pisci‐vorous fish

plank‐

tivorous

fish

large zoo‐

plankton

large nontoxic algae

toxic algae

jelly fish

nutrients

plank‐tivorous fish


nutrients

jelly fish

toxic algae

large zoo‐plankton

piscivorous fish

Overfishing of larger

predatory fish

Sustainablemodern food‐web

”larger fish that eat fish”

”smaller fish that eat zoo‐plankton”

a) b)

Fonte: Vasas et al. (2007) Impacto da sobrepesca dos grandes predadores: A análise da rede genérica previu que a sobrepesca de grandes predadores iria favorecer a proliferação de grandes diatomáceas e dinoflagelados não tóxicos, mas apenas na condição de ocorrer, em simultâneo, um enriquecimento em nutrientes (Vasas et al., 2007). A redução do número de grandes predadores aumenta a biomassa de peixes planctívoros e, assim, indiretamente, diminui a abundância do zooplâncton maior que se alimenta das diatomáceas e dos dinoflagelados não tóxicos (Figura 9b). Por conseguinte, a sobrepesca de grandes peixes predadores deve gerar uma cascata trófica linear nas relações predador-presa, a qual favorece a proliferação da alta densidade de algas não tóxicas.

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Figura 10: Cadeia alimentar genérica de um ecossistema pelágico costeiro temperado

Os círculos mostram os grupos tróficos de organismos ou de nutrientes, e as setas mostram quem come quem. A cadeia alimentar sustentável (a) baseia-se nas relações tróficas descritas para os modernos mares da Europa onde não se verificam fortes declínios nas unidades populacionais comerciais de peixe. No cenário "pesca no nível mais baixo da rede trófica" (b), a cadeia alimentar é exposta à sobrepesca das unidades populacionais de peixes pelágicos comerciais mais pequenos, o que é habitual quando as unidades populacionais de peixes maiores colapsam e os pescadores passam a dedicar-se à pesca dos peixes planctívoros mais pequenos (por exemplo, no Mar Negro). No cenário "pesca no nível mais baixo da rede trófica", é previsível uma abundância crescente de medusas e a proliferação de algas tóxicas.

nutrients

jelly fish

toxic algae

large zoo‐

plankton

largenon‐toxicalgae

piscivorous fish

planktivorous fish

”Fishing down the food web”pisci‐

vorous fish

plank‐

tivorous

fish

large zoo‐

plankton


toxic algae

jelly fish

nutrients

Sustainablemodern food‐web

”larger fish that eat fish”

”smaller fish that eat zoo‐plankton”

a) b)

Fonte: Vasas et al. (2007) Impacto da sobrepesca dos peixes planctívoros: A análise da rede genérica previu que a sobrepesca de peixe planctívoro iria favorecer a proliferação de algas não comestíveis e de medusas, independentemente da eutrofização (grupos 3, 4 e 5) (Figura 10) (Vasas et al., 2007). De facto, ao remover o peixe planctívoro, o zooplâncton maior aumenta fortemente, conduzindo a uma diminuição da sua principal presa, as diatomáceas e os dinoflagelados de maiores dimensões. O que significa, por sua vez, que as algas não comestíveis ficam fora da competição de nutrientes com as algas comestíveis, pelo que aumentam. Ao mesmo tempo, as medusas ficam igualmente fora da competição com os peixes planctívoros, pelo que também aumentam. Assim, a sobrepesca de peixes piscívoros favorece a proliferação de algas tóxicas e de medusas, já que as liberta da competição.

39


Em conclusão, o modelo genérico da cadeia alimentar de um ecossistema pelágico costeiro temperado elaborado por Vasas et al. (2007) prevê que: 1) a sobrepesca de grandes peixes predadores, em conjunto com a eutrofização, deve facilitar o desenvolvimento da proliferação de algas não tóxicas de elevada biomassa; e 2) a sobrepesca de peixes planctívoros mais pequenos - "pesca no nível mais baixo da rede trófica" - deve facilitar o desenvolvimento da proliferação de algas tóxicas e um aumento da abundância de zooplâncton gelatinoso. Esta simples análise fornece um modelo para a compreensão de como a sobrepesca pode contribuir para as tendências cronológicas nos estudos de caso abaixo descritos.

4.2. O estudo de caso do Mar do Norte No Mar do Norte, a redução dos volumes de grandes peixes predadores provocada pela sobrepesca está bem documentada desde a década de setenta (Pauly et al., 1998; Christensen et al., 2003). No entanto, a partir dos anos oitenta assiste-se também a uma alteração geral no ecossistema do Mar do Norte, que inclui alterações na composição da comunidade de peixes e aumentos na abundância de fitoplâncton (Reid et al., 2001; Weijerman et al., 2005; McQuatters-Gollop et al., 2007). As capturas de peixes predadores com um comprimento máximo superior a 90 centímetros têm diminuído de forma constante desde 1970, de um pico de 1 000 000 de toneladas para 200 000 t em 2000 (Figura 11). A pesca do atum e dos veleiros, os grandes predadores pelágicos, entrou em colapso logo no início dos anos sessenta, enquanto a pesca do tubarão e da raia teve um pico na década de sessenta e depois um declínio contínuo a partir da década de setenta (Figura 12). Atualmente, os grandes predadores comercialmente dominantes são as espécies demersais como o bacalhau e o escamudo (Pollachius virens). As capturas de bacalhau e escamudo tiveram um pico durante a década de setenta, altura em que as capturas eram duas vezes e meia as de hoje. Desde cerca de 1980, as capturas de bacalhau e escamudo decresceram significativamente (Figura 13). Em meados dos anos setenta a composição das capturas alterou-se muito, já que o declínio dos peixes de maiores dimensões foi acompanhado por um forte aumento da captura de peixes com menos de 30 cm (Figura 11). Juntamente com o declínio geral das unidades populacionais de grandes predadores, a mudança para peixes de menores dimensões deve-se a um forte aumento da pesca industrial de galeota (seaaroundus.org). Por volta de 1980, a estrutura do ecossistema do Mar do Norte mudou, principalmente no que respeita a um rápido aumento da biomassa de algas (Figura 14) (McQuatters-Gollop et al., 2007). Uma comparação entre os períodos de 1947-1979 e de 1980-2003 revela, em média, uma concentração 13% superior de pigmentos de fitoplâncton na água ao largo da costa do Mar do Norte, e uma concentração 21% superior nas regiões costeiras do mesmo Mar (McQuatters-Gollop et al., 2007). Análises realizadas às grandes variáveis climáticas sugerem que uma série de potenciais variáveis ambientais está a afetar toda a região Noroeste da Europa, desencadeando esta mudança na estrutura biológica, sobretudo a salinidade, as condições meteorológicas e as importantes alterações na claridade da água (Reid et al., 2001; Weijerman et al., 2005; McQuatters-Gollop et al., 2007). Tal facto conduziu à sugestão de que as mudanças em grande escala nas condições climáticas induziram uma vasta mudança de regime no Mar do Norte, afetando todos os níveis tróficos, desde o plâncton e os peixes ao largo da costa até aos invertebrados bentónicos e aos peixes costeiros (Beaugrand, 2004). Todavia, a mudança coincide também com um declínio no nível trófico médio da captura, que decorre do efeito combinado de um aumento das pescarias de peixes mais pequenos com a queda do número de grandes predadores (Figura 15). Assim, verificamos mudanças paralelas no peixe e na comunidade fitoplanctónica, em que a intensificação da pesca e o declínio do peixe de maiores dimensões, sobretudo o bacalhau, estão relacionados com o aumento da biomassa de

40


fitoplâncton, correspondendo aos efeitos conjuntos previstos da sobrepesca de grandes peixes predadores e da eutrofização no Mar do Norte (Vasas et al., 2007). Em conclusão, embora seja altamente especulativo, as tendências patentes no Mar do Norte indicam que precisamos de verificar se as mudanças induzidas tanto pela pesca como pelo clima contribuíram para o aumento da biomassa de fitoplâncton, com um risco potencialmente maior de proliferação de algas. Figura 11: Tendências verificadas nos desembarques de peixe grande e pequeno

no Mar do Norte

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

1600

1950 1960 1970 1980 1990 2000

catch tonnes x 10

3

small < 30 cm

large > 90 cm

Fonte: Seaaroundus.org

Figura 12: Tendências verificadas nos desembarques de grandes espécies

pelágicas no Mar do Norte

0

10

20

30

40

50

60

1950 1960 1970 1980 1990 2000

catch tonnes x 10

3

Sharks & rays

Tuna & billfishes


41


Figura 13: Tendências verificadas nos desembarques de grandes espécies demersais no Mar do Norte

0

50

100

150

200

250

300

350

400

1950 1960 1970 1980 1990 2000

catch tonnes x 10

3

Atlantic cod

Saithe


Figura 14: Tendências da abundância de algas no Mar do Norte

2

2.5

3

3.5

4

4.5

1950 1960 1970 1980 1990 2000

Chl a

(mg m

‐3)

coastal North Sea

open North Sea

Fonte: McQuatters-Gollop et al. (2007) Figura 15: Tendências do nível trófico médio dos desembarques no Mar do Norte

3.1

3.2

3.3

3.4

3.5

3.6

1950 1960 1970 1980 1990 2000

mean trophic level

Mean trophic level


42


4.3. O estudo de caso do Mar Negro No Mar Negro, a uma forte diminuição dos grandes predadores, que culminou no início da década de setenta, seguiu-se um crescimento em flecha da biomassa de fitoplâncton, que atingiu o seu pico no início da década de oitenta com um aumento relativo de 100% (Daskalov, 2002; Daskalov et al., 2007). A partir da mudança da composição dos peixes na década de setenta, a frequência e a intensidade das proliferações de fitoplâncton aumentaram drasticamente (Zaitsev, 1992; Kideys, 1994; Daskalov, 2002; Yunev et al., 2002; Yunev et al., 2005). Durante toda a década de sessenta, os grandes predadores dominantes no Mar Negro foram intensamente explorados, incluindo golfinhos e grandes espécies migratórias como o bonito (Sarda sarda), o atum e o espadarte (Daskalov, 2002). Contudo, no final dos anos sessenta a pesca das espécies de maiores dimensões colapsou e suas unidades populacionais ficaram muito depauperadas ou chegaram mesmo a desaparecer. Hoje vemos uma lenta recuperação do atum e dos veleiros nas estatísticas de capturas, principalmente graças a capturas crescentes de anchova nas pescas turcas e russas (Figura 16). Após o declínio das grandes espécies pelágicas, as suas principais presas, as espécies pelágicas pequenas e médias como o biqueirão (Engraulis encrasiccolus), a espadilha (Sprattus sprattus) e o carapau do Mediterrâneo (Trachurus mediterraneus), aumentaram fortemente no início da década de setenta, o que atraiu a pesca comercial (Figura 17) (Kideys, 1994; Daskalov, 2002). Consequentemente, o nível trófico médio das capturas no Mar Negro diminuiu significativamente ao longo da segunda metade do século XX, dando origem a uma mudança na composição da comunidade haliêutica que passou das grandes espécies pelágicas para as médias e as pequenas (Figura 18). Após a mudança na comunidade haliêutica de grandes predadores para peixes planctívoros mais pequenos, a biomassa de zooplâncton diminuiu fortemente e a de fitoplâncton aumentou em conformidade (Figura 19) (Daskalov, 2002; Daskalov et al., 2007). Os peixes planctívoros alimentam-se sobretudo do zooplâncton maior, e as mudanças na composição da comunidade de zooplâncton sugerem que o declínio da biomassa decorre, em parte, do facto de as espécies maiores terem sido substituídas por espécies mais pequenas de plâncton de crustáceos (Zaitsev, 1992; Kideys, 1994). O caráter da comunidade de fitoplâncton também mudou, uma vez que o fitoplâncton maior, dominado por dinoflagelados, aumentou em abundância, em comparação com o fitoplâncton mais pequeno, dominado por diatomáceas (Kideys, 1994; Daskalov, 2002). Nomeadamente, no Mar Negro, constatamos uma segunda cascata que estabelece uma abundância ainda maior de biomassa de fitoplâncton e uma frequência de proliferação de algas na década de noventa. Após a mudança das pescarias comerciais, na década de sessenta, dos grandes predadores do topo da cadeia trófica para as espécies pelágicas mais pequenas, a pesca do biqueirão aumentou fortemente, passando a ser a pesca comercial mais importante de peixes planctívoros na Turquia. Entre 1988 e 1991, as capturas de biqueirão caíram para 25% das capturas dos anos oitenta. O declínio das capturas de biqueirão é confirmado por uma diminuição abrupta da biomassa geral total de peixes planctívoros mais pequenos no Mar Negro (Daskalov et al., 2007). Todavia, a comunidade de zooplâncton não recuperou. Em contrapartida, aumentaram fortemente duas espécies de zooplâncton gelatinoso que competem com os peixes planctívoros pelas suas principais presas de zooplâncton, o que sugere que a pesca pode ter gerado a proliferação de algas no Mar Negro em duas situações de sobrepesca independentes, que conduziram ambas a uma diminuição da pressão do zooplâncton sobre o fitoplâncton. Existem provas circunstanciais muito fortes de que a sobrepesca e a eutrofização contribuíram, em conjunto, para uma cascata trófica de aumento da biomassa de fitoplâncton no Mar Negro (Daskalov, 2002; Daskalov et al., 2007). Em primeiro lugar, a

43


correlação entre os níveis tróficos adjacentes ao longo do tempo (entre 1950-1960 e 2003) é uma correlação inversa, enquanto a correlação entre os níveis tróficos não adjacentes é uma correlação positiva (Quadro 2) (Daskalov, 2007): verifica-se, nomeadamente, uma relação significativamente negativa entre a abundância dos grandes predadores pelágicos e a biomassa de fitoplâncton (n=43, r=-0,39). Em segundo lugar, Daskalov (2002) construiu um modelo da cadeia alimentar (um modelo de equilíbrio de massas dinâmico) do sistema pelágico da década de sessenta procedendo a um mapeamento das médias de biomassa, produção, taxas de consumo e regimes alimentares de 15 grupos importantes da cadeia alimentar, incluindo golfinhos, grandes predadores, peixes planctívoros, larvas de peixe, zooplâncton gelatinoso de tipos diferentes, e grande e pequeno zooplâncton e fitoplâncton. Daskalov (2002) procedeu depois a simulações do modelo de pesca e de eutrofização. Um cenário exclusivo de pesca, onde se assumiu que a pressão de pesca triplicou durante um período de 30 anos, reproduziu corretamente as mudanças alternadas em níveis tróficos observados nas décadas de setenta e oitenta na cadeia alimentar do Mar Negro, incluindo: 1) aumento dos peixes planctívoros, 2) diminuição da biomassa de zooplâncton, causada pela diminuição da abundância relativa de espécies maiores de zooplâncton, e 3) aumento da biomassa de fitoplâncton, provocado pelo aumento da abundância relativa de espécies maiores de fitoplâncton. Note-se que a pressão de pesca aplicada representa uma estimativa mínima, de forma a evitar efeitos exagerados. Ainda assim, o modelo de "pesca exclusiva" só mostrou um aumento da biomassa de fitoplâncton de cerca de 30%, o que subestima o aumento observado de 100%. Contudo, assumindo simultaneamente um aumento para o triplo da pesca e um aumento da produção primária do sistema por eutrofização, previu corretamente um aumento da biomassa de fitoplâncton entre 95% e 100%. Em conclusão, considerando 1) a elevada frequência de proliferações de algas desde os anos setenta (Zaitsev, 1992; Kideys, 1994; Daskalov, 2002; Yunev et al., 2002; Yunev et al., 2005), 2) as mudanças paralelas na composição das comunidades haliêuticas e nas relações entre predadores e presas (Figuras 16-19) (Daskalov, 2002; Daskalov et al., 2007), e 3) os resultados do modelo de cadeia alimentar de Daskalov (2002) que indicam que o declínio na diminuição do controle do predador pelos grandes peixes predadores, juntamente com a eutrofização, provocam uma biomassa de fitoplâncton geralmente mais elevada, é provável que a sobrepesca e a eutrofização em conjunto contribuam para a proliferação de algas no Mar Negro. Nomeadamente, as algas que previsivelmente deverão aumentar com a sobrepesca no Mar Negro são o fitoplâncton, sobretudo o de grande dimensão, como, por exemplo, os dinoflagelados Prorocentrum cordatum e Noctiluca miliaris maiores que formaram a maré vermelha, os quais também aumentaram fortemente nos anos setenta na altura do colapso da pesca aos grandes peixes pelágicos (Kideys, 1994; Daskalov, 2002).

44


Figura 16: Tendências verificadas nos desembarques de atum e veleiros das pescas russas, romenas e turcas no Mar Negro

0

5

10

15

20

25

30

1950 1960 1970 1980 1990 2000

catch tonnes x 10 3

Tuna & Billfishes Atlantic bonito

Atlantic bluefin tuna


Figura 17: Tendências verificadas nos desembarques de espécies pelágicas de

pequeno e médio porte no Mar Negro

0

100

200

300

400

500

600

700

800

900

1950 1960 1970 1980 1990 2000

catch tonnes x 10

3

Perch ‐likes

Herring ‐likes

Anchovies


Figura 18: Tendências no nível trófico médio dos desembarques no Mar Negro

3.1

3.2

3.3

3.4

3.5

1950 1960 1970 1980 1990 2000

trophic level

Mean trophic level


45


Figura 19: Tendências na biomassa relativa de zooplâncton e fitoplâncton no Mar Negro

‐1.5

‐0.5

0.5

1.5

2.5

3.5

4.5

1950 1960 1970 1980 1990 2000

relative biomass

Zooplankton

Phytoplankton

Fonte: Daskalov 2002

Quadro 2: Relação entre grandes predadores pelágicos (biomassa de, por

exemplo, atuns e veleiros) e níveis tróficos inferiores no Mar Negro ao longo do tempo

Número (n) Coeficiente de

relação (r) Importância

(p)

Biomassa de peixes planctívoros 38 -0,55 <0,01

Biomassa de zooplâncton 43 0,44 <0,01

Biomassa de fitoplâncton 43 -0,39 <0,01

Fonte: Daskalov et al., (2007)

4.4. O estudo de caso do Kattegat No Kattegat, na costa sueca do Mar do Norte, a tendência a longo prazo para o declínio do predador demersal dominante, o bacalhau, coincide com um declínio de 60% dos leitos de algas marinhas atribuído à proliferação da formação de tapetes de algas filamentosas (Baden et al., 2003; Moksnes et al., 2008; Baden et al., 2010; Eriksson et al., 2011). O bacalhau é o predador demersal dominante naquela área e foi submetido a uma intensa pesca comercial, dando origem a um contínuo declínio das capturas a partir dos anos setenta (Figura 20). A avaliação das unidades populacionais mostra um declínio na biomassa total de bacalhau de 25-35 para 5-10 106 kg, no Kattegat, entre 1976 e 2008 (Figura 21). Simultaneamente, as populações costeiras locais estacionárias de bacalhau têm diminuído drasticamente. No Kattegat, os juvenis da população de bacalhau ao largo da costa estabelecem-se em habitats costeiros, e os juvenis maiores alimentam-se sobretudo nas comunidades costeiras de pequenos peixes predadores, incluindo o caboz, o caranguejo-verde comum da costa (Carcinus maenus) e o bodião (Pihl, 1982; Pihl e Ulmestrand, 1993; Salvanes e Nordeide, 1993). Assim, juntamente com o declínio das populações de bacalhau, tem aumentado de forma contínua ao longo da costa a abundância de caboz-negro (Gobius niger), de caranguejo da costa e de bodiões, predominantemente o bodião-vulgar (Symphodus melops) e o bodião-rupestre

46


(Ctenolabrus rupestris) (Figura 22) (Eriksson et al., 2011). O caboz-negro, o caranguejo da costa e o bodião têm potencial para regular a abundância de crustáceos e gastrópodes herbívoros ("mesograzers"), que, por sua vez, pastam nas algas que formam as proliferações de algas filamentosas (Norderhaug et al., 2005; Newcombe e Taylor 2010). Nesse sentido, comparando as comunidades de animais em leitos de algas marinhas entre os anos oitenta e 2000, verificamos que uma comunidade mesograzer de crustáceos, abundante na década de oitenta, desapareceu totalmente dos leitos de sargaço na década de 2000 (Baden et al., 2011). Simultaneamente, a ocorrência de bacalhau diminuiu quatro vezes e os pequenos predadores, como o caboz-negro, aumentaram seis vezes. Assim, a sobrepesca de bacalhau provocou, potencialmente, efeitos de cascata que deram origem à proliferação de algas filamentosas devido a uma redução indireta da pressão de pastoreio de herbívoros invertebrados (Moksnes et al., 2008; Baden et al., 2010; Eriksson et al., 2011). A hipótese de as mudanças na estrutura da cadeia alimentar no Kattegat, provocadas pelo declínio de bacalhau induzido pela pesca, terem contribuído para o aumento da proliferação de algas e a redução em larga escala de ervas marinhas, é apoiada tanto circunstancial como experimentalmente. Em primeiro lugar, existe uma correlação significativa entre o declínio do bacalhau ao largo da costa e o aumento do pequeno peixe costeiro (Figura 23). Há também uma correlação significativa entre as elevadas temperaturas das águas costeiras na primavera e a maior abundância do pequeno peixe costeiro (Figura 24). Contudo, não existe qualquer tendência para um aumento da temperatura das águas costeiras onde o peixe é monitorizado, e a correlação com o declínio do bacalhau é estatisticamente mais forte - o bacalhau explica 47% da variação da abundância total de pequenos peixes predadores e a temperatura apenas justifica 28% (comparar os valores de R nas Figuras 23 e 24) -, o que significa que, embora a temperatura seja importante para a sobrevivência do peixe costeiro, é mais provável que tenha sido o declínio do bacalhau a provocar o aumento dos pequenos peixes predadores (Eriksson et al., 2011). Além disso, existem fortes provas experimentais de que os pequenos peixes predadores geram uma maior biomassa de algas filamentosas alimentando-se dos crustáceos que pastam no sistema (Moksnes et al., 2008; Baden et al., 2010). A remoção no local dos herbívoros e dos predadores com diferentes tipos de gaiolas mostrou que a abundância natural de pequenos predadores nos leitos de algas diminuiu a presença de crustáceos mesograzers em 98% e afetou negativamente o crescimento das algas marinhas ao aumentar a carga de algas filamentosas que formam tapetes nocivos nas áreas costeiras do Kattegat. Figura 20: Tendências verificadas nos desembarques de bacalhau e outros

grandes peixes predadores no Kattegat

0

50

100

150

200

250

300

350

400

1975 1985 1995 2005

Catch per unit effort

Cod ‐ offshore bottom trawl survey

Other large predators (haddock, ling,pollack)


47


Figura 21: Tendências da biomassa total de bacalhau no Kattegat

0

5

10

15

20

25

30

35

40

1975 1985 1995 2005

biomass (kg 106)

Estimated total biomass of cod in Kattegat

Fonte: Eriksson et al. (2011)

Figura 22: Tendências na abundância de caranguejo da costa e peixe de tamanho

médio com base na monitorização costeira em Ringhals no Kattegat

0

0.2

0.4

0.6

0.8

0

5

10

15

20

25

30

35

1975 1985 1995 2005

Catch per unit effort

Costal monitoring of:

wrasses

shore crab

black goby


Figura 23: Relação entre bacalhau ao largo da costa e populações costeiras de predadores de tamanho médio = abundância total de caranguejo da costa, bodião e caboz-negro

R² = 0.4723

0

10

20

30

40

0 10 20 30 4

total CPUE coastal fish

Total cod biomass kg 1060


48


Figura 24: Relação entre as temperaturas da primavera e as populações costeiras de predadores de tamanho médio = abundância total de caranguejo da costa, bodião e caboz-negro

R² = 0.2844

0

10

20

30

40

3 4 5 6 7 8 9

total CPUE coastal fish

Water temperature Celsius

Fonte: Eriksson et al. (2011) Assim, é altamente plausível que o decréscimo de bacalhau causado pela sobrepesca e os fortes aumentos subsequentes de pequenos peixes predadores ao longo da costa tenham contribuído para uma maior proliferação de algas filamentosas. Note-se que os efeitos negativos do aumento da proliferação de algas filamentosas afetaram drasticamente as comunidades de sargaço. Antigamente, encontrava-se bacalhau juvenil em grande abundância nos leitos de algas marinhas, o que indica que estas constituem importantes zonas de alevinagem para a população de bacalhau ao largo da costa. Surge assim a preocupação de a sobrepesca de bacalhau dar origem a uma resposta negativa no que respeita ao recrutamento de bacalhau no Kattegat, contribuindo para a perda de áreas costeiras de recrutamento.

4.5. O Mar Báltico - estudo de caso ao largo da costa No Mar Báltico, a cadeia alimentar ao largo da costa mudou drasticamente desde a década de oitenta, com fortes quedas nas unidades populacionais do peixe demersal dominante, o bacalhau, e um aumento da biomassa de fitoplâncton e da frequência das proliferações de algas (Kahru et al., 1994; Poutanen e Nikkila, 2001; Alheit et al., 2005; Hansson, 2005; Casini et al., 2008; Möllmann et al., 2008; HELCOM, 2009). Inicialmente, após uma expansão da pesca do bacalhau na década de setenta, as unidades populacionais de bacalhau ao largo da costa no Mar Báltico diminuíram 75% durante os anos oitenta (Figura 25) (CIEM, 2010). A este declínio seguiu-se um aumento para o quádruplo da população de espadilha (Sprattus sprattus), que constitui a principal presa do bacalhau e se tornou o peixe planctívoro pelágico dominante (Österblom et al., 2007; Casini et al., 2008). O zooplâncton está pouco representado, mas os dados relativos ao Mar de Gotland, no Sul do Mar Báltico, mostram que a biomassa de verão das principais espécies de zooplâncton presas da espadilha (um certo número de grandes copépodes e de cladóceros (crustáceos)) baixou para cerca de metade entre a década de oitenta e a década de noventa (Casini et al., 2008). Ao mesmo tempo, a biomassa de fitoplâncton, estimada pelas concentrações de clorofila na água, duplicou (Figura 26). Além disso, no Mar de Gotland, a biomassa de fitoplâncton em águas superficiais durante a proliferação da primavera, de março a maio, aumentou fortemente da década de oitenta para a de noventa (Figura 27) (Wasmund et al., 1998).

49


Existem fortes provas circunstanciais de que as alterações na composição da comunidade de peixes do Mar Báltico também afetaram os níveis tróficos inferiores (Österblom et al., 2007; Casini et al., 2008). Antes de mais, entre 1974 e 2006 as relações entre a biomassa de bacalhau e espadilha, a biomassa de espadilha e zooplâncton, e a biomassa de zooplâncton e fitoplâncton foram todas elas significativamente invertidas entre si (dados de Casini et al. (2008), utilizando biomassa de zooplâncton e de fitoplâncton do Mar de Gotland, no sul do Mar Báltico; Quadro 3). Além disso, como previsto no caso de uma cascata trófica, os níveis tróficos não adjacentes relacionaram-se positivamente: a reduzida biomassa de bacalhau coincidiu com a reduzida biomassa de zooplâncton, enquanto a elevada biomassa de espadilha coincidiu com a elevada biomassa de fitoplâncton. Em segundo lugar, Casini et al. (2008) compararam o efeito de cada nível trófico mais elevado sobre o nível trófico inferior com o efeito de diversas variáveis ambientais, incluindo a temperatura, a salinidade e as variações no clima global (o índice NAO de inverno). A comparação mostrou de forma consistente que o principal fator que explica a variação no nível trófico inferior é o da biomassa ou abundância do nível trófico mais elevado: a abundância de bacalhau explicou 90% da variação anual de espadilha; a abundância de espadilha explicou 83% da variação anual na biomassa de zooplâncton; e a biomassa de zooplâncton explicou 91% da variação anual de fitoplâncton (Figura 28 e 29). Em conclusão, as quedas da população de bacalhau provocaram um aumento maciço da população de espadilha ao largo da costa do Mar Báltico, devido à libertação da pressão de predação, e é provável que isso tenha gerado uma cascata trófica com, de uma forma geral, biomassas de zooplâncton mais baixas e biomassas de fitoplâncton mais elevadas a partir do início dos anos noventa. O aumento da biomassa de fitoplâncton coincide com um aumento acentuado na intensidade da proliferação da primavera (Figura 27), e, nos anos noventa e 2000, ocorreram também, no Mar Báltico, proliferações de cianobactérias de elevadas frequência e intensidade (Figura 5) (Kahru et al., 1994; Poutanen e Nikkila, 2001; Hansson, 2005; HELCOM, 2009). Assim, a prova coletiva sugere acentuadamente que a sobrepesca de bacalhau contribuiu para um aumento geral da proliferação de algas. Figura 25: Tendências das populações dominantes de peixes no Mar Báltico

0

1

2

3

4

5

6

0

0.5

1

1.5

2

1970 1980 1990 2000 2010

#sprat 10

10

# cod 109

Atlantic cod Sprat


50


Figura 26: Biomassa de zooplâncton e fitoplâncton no Mar de Gotland, no Sul do Mar Báltico

0

1

2

3

4

0

100

200

300

400

500

600

700

800

1970 1980 1990 2000 2010

Chlorophyll a

(mg dm

‐3)

zooplankton biomass (mg m

‐3) zooplankton

phytoplankton

Fonte: Casini et al. (2008)

Figura 27: Intensidade da proliferação da primavera no Mar de Gotland, no Sul do

Mar Báltico. Biomassa média de fitoplâncton entre 0 e 10 m de profundidade.

0

500

1000

1500

2000

2500

1970 1980 1990 2000 2010

mean biomass (w

t mg m

3) spring bloom

intensity

Fonte: Wasmund et al. (1998)

Quadro 3: Relação entre níveis tróficos adjacentes no Mar Báltico entre 1974 e

2006. A biomassa de bacalhau e espadilha tem por base estimativas totais para o Mar Báltico, enquanto a biomassa de zooplâncton e fitoplâncton provêm dos dados de monitorização do Sul do Mar Báltico (o Mar de Gotland)

Número (n) Coeficiente de relação (r)

Biomassa de bacalhau vs espadilha 33 -0,60

Biomassa de bacalhau vs zooplâncton 33 0,46

Biomassa de espadilha vs zooplâncton 33 -0,53

Biomassa de espadilha vs fitoplâncton 28 0,62

Biomassa de zooplâncton vs fitoplâncton 28 -0,47 Fonte: Casini et al. (2008)

51


Figura 28: A importância relativa dos diferentes fatores biológicos e ambientais para a determinação da densidade de espadilha no Mar Báltico. Modelagem MLG utilizando modelos de regressão com Mallows C como critérios de seleção; para mais pormenores ver publicação original

sprat abundancecod abundance

temperature

salinity

NAO winter index

food availability adults

food availability juveniles

sprat biomasscod biomass

temperature

salinity

NAO winter index

food availability adults

food availability juveniles


52


Figura 29: A importância relativa dos diferentes fatores biológicos e ambientais para a determinação da densidade de zooplâncton e fitoplâncton no Sul do Mar Báltico. Modelagem MLG utilizando modelos de regressão com Mallows C como critérios de seleção; para mais pormenores ver publicação original

zooplankton biomasssprat biomass

temperature

salinity

NAO winter index

phytoplankton preyavailability

zooplankton abundancesprat abundance

temperature

salinity

NAO winter index

phytoplankton preyavailability

phytoplankton biomass

zooplankton biomass

temperature

salinity

NAO winter index

nutrient availability


53


4.6. O Mar Báltico - estudo de caso junto à costa Tal como no Kattegat, existem fortes indícios provenientes da costa central do Mar Báltico de que a proliferação de algas filamentosas aumentou como consequência direta da pesca do bacalhau ao largo da costa, embora neste caso em conjunto com declínios locais nas unidades populacionais costeiras da perca e do lúcio (Eriksson et al., 2009; Ljunggren et al., 2010; Eriksson et al., 2011; Sieben et al., 2011a, 2011b). Há desde 1990 um declínio contínuo das capturas dos grandes predadores costeiros dominantes - perca europeia (Perca fluviatilis) e lúcio do norte (Esox lucius) ao longo da costa sueca do Mar Báltico (Figuras 30 e 31). As quedas de perca e lúcio são locais, uma vez que, em certas áreas, as populações parecem estar bem, enquanto noutras áreas desapareceram completamente. Isto corresponde a falhas de recrutamento concentradas em áreas abertas de arquipélago, enquanto as áreas protegidas ao longo da costa parecem suportar ainda tanto o recrutamento como fortes unidades populacionais de perca e lúcio. De facto, uma monitorização a longo prazo do Kalmar Sound, uma área aberta de arquipélago na costa sueca do Báltico, mostra um declínio generalizado dos grandes predadores, incluindo as populações costeiras de bacalhau, antigamente fortes (Figura 32) (Eriksson et al., 2011). Assim, as mudanças na estrutura da comunidade de peixes ao largo da costa do Báltico também afetaram áreas costeiras. Nas décadas de setenta e oitenta, registavam-se habitualmente elevadas abundâncias de bacalhau junto da costa, mas este desapareceu a partir do início dos anos noventa. Atualmente, o peixe-espinho (Gasterosteus aculeatus) - um pequeno peixe predador que se alimenta de crustáceos e gastrópodes mesograzers - domina completamente muitas comunidades costeiras protegidas (Eriksson et al., 2009; Ljunggren et al., 2010). O peixe-espinho, ou espinelha, está pouco representado nos programas de monitorização costeira porque a maioria migra para o alto mar após o período de recrutamento, no verão; estão sobretudo presentes nos meses de maio e junho (dados não publicados). Contudo, eco-sondagens ao largo da costa mostram que o peixe-espinho aumentou exponencialmente entre 2006 e 2010 (Figura 33) (Ljunggren et al., 2010). Assim, o forte aumento do peixe-espinho pode depender tanto da diminuição da pressão de predação por parte das enfraquecidas populações costeiras de bacalhau, perca e lúcio, como do declínio das populações de bacalhau ao largo da costa. Existem provas de que as elevadas abundâncias de peixe-espinho foram provocadas por uma diminuição das populações de perca e lúcio, e que esta alteração da composição da comunidade de peixes gera indiretamente a proliferação de algas filamentosas. Não existe uma monitorização de herbívoros invertebrados ou séries cronológicas suficientemente longas de algas filamentosas para analisar tendências cronológicas. Todavia, ao longo da costa sueca do Mar Báltico, o desenvolvimento de algas filamentosas e as abundâncias de peixe-espinho aumentam com o declínio das abundâncias de perca e lúcio (Eriksson et al., 2009). Em zonas com baixa abundância de perca e lúcio, o peixe-espinho domina as comunidades de peixes e quase 50% das baías pouco profundas estão cobertas de algas filamentosas (Figura 34). Em zonas com elevada abundância de perca e lúcio, o peixe-espinho é raro e só 10% das baías estão cobertas. No Mar Báltico, as experiências demonstram também um nexo de causalidade entre os predadores costeiros e as algas. Numa baía infestada por peixe-espinho e frequentemente coberta por algas filamentosas, uma ação em larga escala de remoção de milhares de espinelhas de retângulos delimitados com 20 m por 30 m reduziu o recrutamento de algas filamentosas em 60%. Numa zona com populações saudáveis de predadores, pequenas experiências com jaulas mostraram igualmente que a exclusão da perca e do lúcio multiplicou a abundância de peixe-espinho, o que diminuiu a pressão sobre a pastagem de

54


algas, pelo que a biomassa de algas filamentosas aumentou 100-300%. Além disso, a influência da remoção da perca e do lúcio sobre a produção de algas filamentosas é significativamente reforçada pelo enriquecimento em nutrientes (Figura 35) (Sieben et al., 2011b), mostrando que o declínio de predadores, em conjunto com o enriquecimento de nutrientes, contribuem para o problema dos tapetes de algas filamentosas. Conclusão: a sobrepesca e a eutrofização, em conjunto, promovem o desenvolvimento da proliferação de algas filamentosas nas zonas costeiras do Mar Báltico. Os tapetes de algas flutuantes tornaram-se um problema mais habitual durante a década de noventa (Vahteri et al., 2000). O crescimento cada vez maior da proliferação de algas filamentosas e os problemas levantados pelos tapetes de algas flutuantes são agora relatados regularmente pelas zonas costeiras do Mar Báltico (Bonsdorff et al., 1997; Bonsdorff et al., 2002). Figura 30: Declínio da perca na costa sueca do Sul do Mar Báltico

0

20

40

60

80

100

120

0

1

2

3

1994 1996 1998 2000 2002 2004 2006 2008

commercial landings tons

monitoring # cpue

perch Mönsterås gilnet monitoring

Landings Area 27

Fonte: Ljunggren et al. (2010)

Figura 31: Declínio do lúcio na costa sueca do Sul do Mar Báltico

0

10

20

30

40

50

60

70

0

0.05

0.1

0.15

0.2

1994 1996 1998 2000 2002 2004 2006 2008

commercial landings tons

monitoring # cpue

pike Mönsterås gilnet monitoring

Landings Area 27

Fonte: Ljunggren et al. (2010)

55


Figura 32: Tendências da abundância de grandes peixes predadores costeiros em Kalmar, no Sul do Mar Báltico

0

500

1000

1500

2000

2500

1970 1980 1990 2000

# larger predatory fish cpue Perch

Pike

Atlantic cod

Fonte: Eriksson et al. (2011) Figura 33: Tendências das abundâncias de bacalhau, espadilha e peixe-espinho

ao largo da costa

0

1

2

3

4

5

6

0

0.5

1

1.5

2

1970 1980 1990 2000 2010

#sprat 1010 #stickleback 104

# cod 109

Atlantic cod Sprat Stickleback


56


Figura 34: Abundância de peixe-espinho por arrasto à mão e percentagem de área coberta por algas filamentosas, em função da densidade dos predadores de topo da cadeia

A) Baías com populações desaparecidas de perca e lúcio = abundâncias fracas de predadores de topo da cadeia; e em B) baías com populações saudáveis de perca e lúcio = abundância elevada de predadores de topo da cadeia

0

500

1000

A) Low B) High

Number cpue

Sticklebacks

0

10

20

30

40

50

60

A) Low B) High

Overgrown plots (%)

Filamentousalgae in August

Fonte: Eriksson et al. (2009) Figura 35: A remoção da perca e do lúcio, juntamente com a eutrofização,

aumentam o desenvolvimento da proliferação de algas filamentosas

0

50

100

150

200

Large fishexcluded

Large fishpresent

Volume dm

3per m

2

No nutrient addition

Nutrient enriched

Fonte: Sieben et al. (2011), dados não publicados

57


58


5. CONCLUSÕES E RECOMENDAÇÃO A presente análise fornece fortes provas de que a sobrepesca de grandes peixes predadores de topo da cadeia contribui para um aumento da frequência ou da intensidade da proliferação de algas na Europa: As proliferações são fenómenos naturais, controlados por uma série de fatores ambientais. Contudo, a sobrepesca contribui para o problema do desenvolvimento de proliferações de algas ao enfraquecer um importante controlo biológico de crescimento excessivo, o que acontece porque a pesca, ao remover predadores de topo da cadeia, gera alterações nas configurações da cadeia alimentar, o que em geral promove a abundância de peixes mais pequenos e provoca um declínio da abundância de herbívoros que se alimentam das algas, como, por exemplo, o zooplâncton ou os herbívoros invertebrados. Juntamente com fatores abióticos, os herbívoros controlam o desenvolvimento da biomassa de algas, pelo que, quando se verifica um declínio de herbívoros, a proliferação de algas desenvolve-se mais facilmente. Assim, os efeitos da pesca sobre a proliferação de algas variam com os sistemas, a estação e os anos, o que é importante notar, pois torna mais difícil a deteção e a gestão dos efeitos da pesca sobre a proliferação de algas. As reações das algas não estarão relacionadas linearmente com os predadores de topo da cadeia, pois dependem também de outras circunstâncias que tornam os efeitos da sobrepesca mais ou menos importantes. Assim, o acesso à correspondência dos dados a longo prazo, incluindo todos os níveis tróficos da cadeia alimentar marinha, é importante para clarificar a importância da contribuição da pesca para a proliferação de algas. No Mar Báltico e no Mar Negro, a sobrepesca alterou as configurações do ecossistema, e é muito provável que isso tenha contribuído para um agravamento do problema da proliferação de algas nocivas: Embora a ecologia e regulação da proliferação de algas seja complexa, existem fortes provas circunstanciais de que a sobrepesca contribuiu para um agravamento dos problemas de proliferação de algas devido a um declínio das populações comerciais de grandes peixes predadores e, simultaneamente, a fortes aumentos da biomassa de algas e à proliferação de algas nocivas numa série de mares europeus. No Mar Báltico e no Mar Negro, as análises de séries cronológicas e da coincidência de acontecimentos apoiam fortemente a tese de que a sobrepesca contribuiu para um problema crescente e o custo económico da proliferação de algas. Nomeadamente, as tendências verificadas no Mar Báltico mostram que os efeitos negativos da sobrepesca ao largo da costa estão a alargar-se aos ecossistemas costeiros, causando problemas na qualidade da água e nos habitats mais próximos da costa. No Kattegat não existem dados suficientes sobre a evolução da proliferação de algas, mas as experiências realizadas apoiam a tese de que os efeitos de uma queda a longo prazo, documentada, das populações ao largo da costa e costeiras de bacalhau tiveram efeitos negativos para as comunidades de sargaço, aumentando a proliferação de algas filamentosas. No Mar do Norte, a modelagem e as análises dos dados disponíveis preveem um aumento das cargas de algas devido a alterações documentadas induzidas pela pesca na estrutura da comunidade de peixes. Verifica-se uma carência generalizada de análises de tendências que incluam mais de um grupo de organismos de várias bacias marítimas na Europa, onde existam problemas já relatados de sobrepesca e de proliferação de algas, o que revela que há falta de informação importante, já que os dados não estão disponíveis ao público para um referenciamento cruzado. As análises do ecossistema dos mares Báltico, Negro e do Norte mostram que,

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para compreendermos os efeitos da pesca, precisamos de explorar as conexões entre os níveis tróficos. A sobrepesca e a eutrofização criam efeitos sinérgicos: duplo problema! Com a eutrofização, ocorrem alterações nas comunidades de predadores de topo da cadeia e proliferações de algas. Não há dúvida de que uma eutrofização em toda a Europa deu origem à proliferação de algas, mas, mais tarde, os efeitos das alterações na composição da comunidade de peixes juntaram-se ao problema da proliferação de algas nocivas. Por exemplo, no Mar Báltico, os problemas dos fundos anóxicos gerados por um aumento da produção de algas multiplicou-se durante o início da eutrofização das décadas de sessenta e setenta. Contudo, nas últimas décadas, a pastagem descreve a variação anual da biomassa de fitoplâncton muito melhor do que os nutrientes (baixa biomassa de zooplâncton = elevada biomassa de fitoplâncton; Figura 29). Assim, no atual estado rico em nutrientes do Mar Báltico, a sobrepesca contribuiu para um aumento da biomassa de algas. Além disso, as experiências no campo demonstram claramente que o desenvolvimento de proliferações de algas filamentosas é facilitado tanto pelos nutrientes como pela remoção dos grandes peixes predadores, e que estes dois elementos atuam concertadamente de tal forma que o efeito combinado dos nutrientes e da remoção dos predadores é frequentemente muito mais forte do que os seus efeitos de forma isolada. As proliferações costeiras de algas de alta densidade são mais fortes relativamente à sobrepesca Não existem provas conclusivas de que certas espécies ou tipos de proliferações de algas sejam mais ou menos sensíveis a alterações na composição da comunidade de peixes. Todavia, os dados disponíveis sugerem algumas tendências gerais. De todas as proliferações de algas nocivas, as proliferações de algas não tóxicas de alta densidade são as mais sensíveis à sobrepesca, uma vez que as proliferações tóxicas ou não comestíveis são menos sensíveis à pastagem. Assim, a prova mais conclusiva dos efeitos da sobrepesca provém de baías costeiras onde os declínios nos grandes peixes predadores dão origem às proliferações não tóxicas de formações de tapetes de algas filamentosas. Os resultados de modelos baseados no conhecimento disponível a partir dos mares costeiros temperados e dos dados relativos ao Mar do Norte mostram igualmente que os grandes e não tóxicos diatomáceas e dinoflagelados são os principais grupos que aumentariam com a sobrepesca de grandes peixes predadores. Assim, a sobrepesca deve gerar sobretudo proliferações de algas de alta densidade e gerar problemas com 1) os tapetes de algas flutuantes, 2) a produção de mucilagem e espuma, e 3) a anoxia pós-proliferação. Contudo, a análise da cadeia alimentar do Mar do Norte por Vasas et al. (2007) mostrou igualmente que a pesca intensiva pode gerar efeitos inesperados, alterando hierarquias competitivas entre algas e planctívoros. Os resultados sugerem que a autorização da pesca comercial, substituindo o declínio das capturas de grandes peixes predadores pela pesca intensiva de pequenos peixes planctívoros - pesca no nível mais baixo da rede trófica -, deu origem à proliferação de algas tóxicas e medusas, o que se reflete também na cadeia alimentar do Mar Negro, onde as medusas aumentaram espetacularmente depois do colapso da pesca intensiva do biqueirão na década de noventa. A sobrepesca promoverá sobretudo a proliferação de algas, quando o seu alvo consiste numa única espécie que domina a abundância e a função da comunidade de peixes Os efeitos sobre as espécies de presas resultantes da remoção dos predadores são em geral muito mais fortes se a comunidade de predadores for dominada por uma única

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espécie. Trata-se de uma situação típica nos estudos de caso europeus mais bem descritos. No Mar Báltico e no Kattegat, os efeitos estão relacionados com o declínio de um único predador, o bacalhau, que dominou as comunidades de predadores demersais de topo da cadeia. No Mar Negro, outros predadores de topo da cadeia estiveram envolvidos nas alterações iniciais do ecossistema, nas décadas de sessenta e setenta. Contudo, os efeitos mais fortes no ecossistema, incluindo os aumentos de algas, ocorreram quando a comunidade de pequenos peixes pelágicos colapsou, por volta de 1990. Esta comunidade era dominada por uma única espécie de biqueirão, explorada intensivamente, mostrando assim a necessidade de incluir a biodiversidade numa estratégia de gestão, já que manter uma pesca diversificada e uma comunidade de peixes rica em espécies protege os sistemas marinhos contra os efeitos de cascata nocivos que dão origem à proliferação de algas. A proliferação de algas nocivas exerce efeitos negativos sobre a pesca na Europa. O custo total da proliferação de algas nocivas para as pescas europeias estima-se em, pelo menos, 177 milhões de euros por ano. Este montante inclui os efeitos negativos sobre a pesca comercial, a perda de bem-estar social e o custo da monitorização das proliferações de algas para o envenenamento dos produtos do mar. A proliferação de algas tóxicas gera custos elevados para o setor da aquicultura. Para o setor do mexilhão, as perdas diretas em produtos vendáveis varia entre os 15 e os 62 milhões de euros por ano. As proliferações de algas de alta densidade criam problemas para todos os tipos de pesca costeira. Os tapetes de algas flutuantes e as proliferações que formam mucilagem interferem com as artes da pesca, tornando-as menos eficazes. A anoxia induzida pela proliferação provoca sérios danos tanto à aquicultura como às populações de peixes selvagens. A anoxia interfere também com a reprodução ao longo da costa, a qual inclui as principais áreas de recrutamento para muitas populações de peixes ao largo da costa. No Mar Báltico, o agravamento da anoxia de fundo pode mesmo interferir com o recrutamento de bacalhau ao largo da costa. Recomendação: gestão baseada nos ecossistemas A presente análise demonstra que a gestão tradicional dos recursos marinhos tem sérias limitações, uma vez que ignora frequentemente as interações tanto no seio das cadeias alimentares como entre cadeias alimentares ao largo da costa e costeiras. Os efeitos de cascata da sobrepesca mudam as relações entre predador e presa e, assim, aumentam a frequência e a intensidade das proliferações de algas nocivas, que, por sua vez, interferem com a rentabilidade da indústria da pesca e podem provocar efeitos negativos a longo prazo em unidades populacionais comercialmente importantes. Assim, quaisquer reações negativas podem ser prejudiciais para a sustentabilidade a longo prazo dos recursos marinhos. Todavia, o custo das pescas não se limita ao setor das pescas, afetando também as comunidades costeiras, onde os crescentes problemas com a proliferação de algas implicam perdas substanciais nas receitas turísticas e custos relacionados com os efeitos negativos para a saúde humana. É evidente que é necessária uma abordagem de gestão baseada nos ecossistemas a fim de proporcionar uma melhor plataforma à gestão integrada da pesca e do litoral. Os dois objetivos principais de uma futura abordagem de gestão baseada nos ecossistemas devem consistir 1) na incorporação dos efeitos provocados no ecossistema pela exploração de níveis tróficos mais elevados, e 2) em considerações espaciais que incluam fluxos entre os habitats ao largo da costa e costeiros. Isto tem duas consequências imediatas: Em primeiro lugar, do reconhecimento dos efeitos da pesca no ecossistema resultará a necessidade, antes de mais, de mudar as metas de gestão. Precisamos de reconstruir as populações de predadores, não só para maximizar a produção das espécies-alvo, mas também para que atinjam níveis em que a sua função ecológica seja restaurada nas

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cadeias alimentares tanto ao largo da costa como costeiras. Isto significa aumentar a abundância dos peixes predadores de topo da cadeia até um nível em que seja restabelecido o seu controlo sobre os níveis tróficos inferiores, o que inclui o reforço do controlo do pasto e da proliferação da formação de algas. Em segundo lugar, do reconhecimento de fluxos importantes entre os habitats ao largo da costa e costeiros, tornar-se-á visível a interdependência entre os diferentes objetivos de gestão por setores de gestão tradicionalmente separados, como, por exemplo, a importância de restaurar a função das populações de peixes ao largo da costa para uma melhoria da qualidade da água, através da limitação da proliferação de algas nocivas, e a importância de uma maior proteção dos valiosos habitats costeiros para o recrutamento de muitas unidades populacionais de peixes ao largo da costa com valor comercial.

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