Upload
phungkiet
View
215
Download
0
Embed Size (px)
Citation preview
INSTITUTO POLITECNICO NACIONAL CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS
HÁBITOS ALIMENTICIOS DE LA TORTUGA
VERDE (Chelonia mydas) DEL LITORAL
CENTRAL DE QUINTANA ROO, MÉXICO: USO
DEL δ13C Y δ15N
TESIS
QUE PARA OBTENER EL GRADO DE
DOCTORADO EN CIENCIAS MARINAS
PRESENTA
ANA LUISA TALAVERA SÁENZ
LA PAZ, B.C.S., JUNIO DEL 2016
INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL SECRETARIA DE INVESTIGACIÓN Y POSGRADO
ACTA DE REVISIÓN DE TESIS
SIP-14 BIS
En la Ciudad de La Paz, B.c.s., siendo las 12:00 horas del día 07 del mes de
Junio del 2016 se reunieron los miembros de la Comisión Revisora de Tesis designada
por el Colegio de Profesores de Estudios de Posgrado e Investigación de CICIMAR ----------------
para examinar la tesis titulada:
"HÁBITOS ALIMENTICIOS DE LA TORTUGA VERDE (Chelonia mydas) DEL LITORAL CENTRAL
DE QUINTANA ROO, MÉXICO: USO DEL 613( Y 615N"
Presentada por el alumno: TALA VERA SÁENZ ANA LUISA
Apellido paterno materno nombre(r-s )--,---.-------,------,------,-----,------,
Con registro : 1 ._ _B--'--_1___,__2 __ _¡___0 ---'---5---'-__ 1___,_ __ 7---'
Aspirante de:
DOCTORADO EN CIENCIAS MARINAS
Después de intercambiar opiniones los miembros de la Comisión manifestaron APROBAR LA DEFENSA DE LA TESIS, en virtud de que satisface los requisitos señalados por las disposiciones reglamentarias vigentes.
LA COMISION REVISORA
Directores de Tesis
2•. Directora de Tesis
DR. FELIPE GALVÁN:f:;
DRA. HANNAH B. VANDER ZANDEN
INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL SECRETARÍA DE INVESTIGACIÓN Y POSGRADO
CARTA CESIÓN DE DERECHOS
En la Ciudad de La Paz, B.C.S., el día 14 del mes de Junio del año 2016 ----------- ---------
El (la) que suscribe MC. ANA LUISA TALAVERA SÁENZ Alumno (a) del Programa ------------------------------------------
DOCTORADO EN CIENCIAS MARINAS
con número de registro 8120517 adscrito al CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS
manifiesta que es autor( a) intelectual del presente trabajo de tesis, bajo la dirección de:
DR. ALBERTO SÁNCHEZ GONZÁLEZ y DRA. MARÍA CONCEPCIÓN ORTIZ HERNÁNDEZ
y cede los derechos del trabajo titulado:
"HÁBITOS ALIMENTICIOS DE LA TORTUGA VERDE ( Chelonia mydas) DEL LITORAL CENTRAL
DE QUINTANA ROO, MÉXICO: USO DEL l>13C Y l> 15N"
al Instituto Politécnico Nacional, para su difusión con fines académicos y de investigación.
Los usuarios de la información no deben reproducir el contenido textual, gráficas o datos del trabajo
sin el permiso expreso del autor y/o director del trabajo. Éste, puede ser obtenido escribiendo a la
siguiente dirección: [email protected] - [email protected] - [email protected]
Si el permiso se otorga, el usuario deberá dar el agradecimiento correspondiente y citar la fuente del
mismo.
~ MC. ANA LUISA TALA VERA SÁENZ
Nombre y firma del alumno
Dedicatoria
A mis padres, Manuel y Rosy.
A mi hermana Gaby y mi hermoso sobrino Diego.
A Marco.
¡Gracias por llenar mi vida de felicidad!
Agradecimientos
A mis directores de tesis, Dr. Alberto Sánchez González y Dra. María Concepción
Ortiz Hernández. Al Dr. Alberto agradezco el haberme introducido al mundo de los
isótopos estables, por orientarme, guiarme, siempre responder a mis dudas y tomar
en cuenta mi opinión. A la Dra. Conchita por haber confiado y pensado en mí para
formar parte de este grupo de trabajo y por estar siempre al pendiente a pesar de la
distancia. Gracias a ambos por todo el apoyo brindado durante estos cuatro años.
A los miembros del comité de tesis, Dr. Sergio Aguíñiga García, Dr. Felipe Galván
Magaña, Dra. Hannah B. Vander Zanden y Dra. Ana Judith Marmolejo Rodríguez.
Gracias por todos los comentarios y consejos brindados para mejorar el trabajo de
tesis. Agradezco particularmente a Hannah porque a pesar de la distancia siempre
tuvo tiempo para revisar mi trabajo, porque su opinión y consejos fueron muy
importantes en la realización de la tesis y en los trabajos presentados en congresos.
A las instituciones y apoyos económicos recibidos para la realización de este trabajo
de tesis, para manutención, salidas de comisión, estancias de investigación y
asistencia a congresos: CONACyT, BEIFI-IPN, SIP-IPN (20120689, 20130541,
20140132, 20150355, 20164779) CONACyT-PNPC, COFAA-IPN, ECOSUR, ISTS.
A todas las personas involucradas en la toma de muestras en campo: Flora, Fauna y
Cultura de México, A.C., Alejandro Arenas, Leonel Gómez, Miriam Tzeek, Joche,
Beto, Magda, Esmeralda, Alex y todos los voluntarios del campamento tortuguero
X´cacel-X'cacelito.
Al personal del Centro Ecológico Akumal: Paul Sánchez Navarro, Mauricio Acevez,
Iván Penié y todos los voluntarios que colaboraron durante los dos años de colectas.
Agradezco en especial a los tortugueros de corazón Mariano Suárez y Sofía Sarre
por su ayuda invaluable en la recolecta de muestras, por darme hospedaje y
brindarme su amistad, muchas gracias chicos.
Al personal del acuario del Parque X'caret por su colaboración y ayuda en la
obtención de muestras de tortugas en cautiverio. Especialmente a la M.V.Z. Ana
Negrete por su ayuda, no sólo con las tortugas en cautiverio, sino también con las
juveniles de Akumal.
Gracias a mi padre tortuguero que me enseñó todo lo que sé de las tortugas en
campo, Roberto Herrera, sin él este proyecto no se hubiera logrado. Gracias por
siempre acompañarme, ayudarme, enseñarme y estar al pendiente de todo. Gracias
por ser mi maestro y amigo durante tanto tiempo. Espero seguir trabajando a tu lado
durante muchos años más.
Gracias a Jorge Barrera por todo su apoyo brindado para la colecta de pastos.
Gracias también a mis pequeños asistentes de campo que soportaron desveladas y
regaños, Rudy Castellanos y Santos Luna. Gracias por acompañarme a la aventura.
Un agradecimiento especial a mi otro padre tortuguero, Julio Zurita, por siempre estar
al pendiente del proyecto y por su orientación y consejos. Gracias por enseñarme
toda la teoría de las tortugas de Quintana Roo y por siempre alentarme a seguir.
Gracias a Dilian Anguas por ayudarme con la molienda y pesado de muestras.
Gracias a Ángel Ruvalcaba del LESMA-CICIMAR por el análisis de muestras y toda
la orientación previa al procesamiento de muestras.
Gracias a mi familia chetumaleña, sin ella no hubiera sido lo mismo. Nancy Mercado
(gracias también por la colecta de muestras), Sofía y Lucia. Gracias por darme
hospedaje y por hacer el trabajo menos pesado, por las tardes en Bacalar y todo el
des estrés incluido.
A mis hermanitos académicos Myriam, Fernando y Sara por hacer al trabajo más
leve, siempre echando porras y por las largas pláticas de des estrés. Gracias
también a Mamm, que si bien no es hermanita académica, forma parte de la familia.
Gracias también a mi familia paceña, Beto, Lili, Job y Vale (sí, ya los hice paceños a
todos). Por siempre estar al pendiente y por considerarnos familia.
Gracias a mi familia, mis padres, mi hermana y mi sobrino. Porque a pesar de la
distancia siempre están presentes y por apoyarme durante este largo camino que
decidí seguir. Ustedes son y serán siempre mi motor y mi ejemplo a seguir.
Finalmente, gracias a la persona que ha estado a mi lado desde hace 15 años,
apoyándome en todo y soportando mis locuras. Gracias Marco, por dejarme volar y
por creer en mí. Gracias por las noches de desvelo a mi lado, por los consejos y por
ayudarme a aclarar mis pensamientos. Gracias por las hermosas ilustraciones que
hiciste para ésta tesis. Gracias por acompañarme siempre, aunque sea en la
distancia.
I
Índice
Lista de figuras ............................................................................................................. IV
Lista de tablas ............................................................................................................. VII
Glosario.. .................................................................................................................... VIII
Resumen ....................................................................................................................... X
Palabras clave ............................................................................................................... X
Abstract ........................................................................................................................ Xi
Keywords...................................................................................................................... Xi
1. Introducción ............................................................................................................. 1
2. Antecedentes ............................................................................................................ 5
2.1 Hábitos alimenticios de la tortuga verde ......................................................... 5
2.2 Isótopos estables en tortugas marinas ........................................................... 6
2.3 Tortuga verde de Quintana Roo ...................................................................... 7
3. Justificación ............................................................................................................... 9
4. Hipótesis.................................................................................................................. 10
4.1 Hipótesis I ..................................................................................................... 10
4.2 Hipótesis II .................................................................................................... 10
5. Objetivos ................................................................................................................. 10
5.1 Objetivo I ....................................................................................................... 10
5.2 Objetivo II ...................................................................................................... 11
II
6. Área de estudio ....................................................................................................... 12
7. Materiales y métodos .............................................................................................. 15
7.1 Recolecta de muestras ................................................................................. 15
7.1.1 Presas potenciales ............................................................................ 15
7.1.2 Tejidos de tortuga verde .................................................................... 16
7.1.3 Grupo control ..................................................................................... 17
7.1.3.1 Muestreo de tejido en tortugas adultas .................................. 17
7.1.3.2 Muestreo de tejido en tortugas juveniles ................................ 18
7.2 Preparación de las muestras ........................................................................ 19
7.3 Análisis estadísticos ...................................................................................... 21
8. Resultados .............................................................................................................. 24
8.1 Identificación de posibles zonas de alimentación de hembras anidadoras de
tortuga verde (Chelonia mydas) de la playa X'cacel-X'cacelito ........................... 24
8.1.1 Isótopos estables en presas potenciales ........................................... 24
8.1.2 Isótopos estables en hembras anidadoras de tortuga verde ............. 30
8.2 Hábitos alimenticios de juveniles de tortuga verde (Chelonia mydas) de la
Bahía de Akumal ................................................................................................. 35
8.2.1 Isótopos estables (δ 13C y δ15N) y factores de discriminación (Δ13C y
Δ15N) en el grupo control del Parque X'caret .............................................. 35
8.2.2 Isótopos estables y variación en presas potenciales de la Bahía de
Akumal ....................................................................................................... 42
III
8.2.3 Isótopos estables en juveniles de tortuga verde de la Bahía de
Akumal ....................................................................................................... 44
9. Discusión ................................................................................................................. 53
9.1 Identificación de posibles zonas de alimentación de hembras anidadoras de
tortuga verde (Chelonia mydas) de la playa X'cacel-X'cacelito ........................... 53
9.1.1 Isótopos estables en presas potenciales de la costa de Quintana
Roo.. ........................................................................................................... 53
9.1.2 Isótopos estables en hembras anidadoras de tortuga verde de
X'cacel-X'cacelito ........................................................................................ 54
9.2 Hábitos alimenticios de juveniles de tortuga verde (Chelonia mydas) de la
Bahía de Akumal ................................................................................................. 60
9.2.1 Isótopos estables (δ13C y δ15N) y factores de discriminación (Δ13C y
Δ15N) en el grupo control del Parque X'caret .............................................. 60
9.2.2 Isótopos estables en presas potenciales y juveniles de tortuga verde
de la Bahía de Akumal ............................................................................... 64
9.2.2.1 Presas potenciales de Akumal ............................................... 64
9.2.2.2 Variación isotópica en juveniles de tortuga verde .................. 65
10. Conclusiones ......................................................................................................... 70
11. Literatura citada ..................................................................................................... 72
IV
Lista de figuras
Figura 1: Ciclo de vida de las tortugas marinas durante el cual habitan diferentes
hábitats y realizan varias migraciones. Las flechas rosas representan las migraciones
que realizan las hembras cada 2 o 4 años entre la zona de alimentación y las playa
de anidación .................................................................................................................. 2
Figura 2: La playa de anidación X'cacel-X'cacelito y la bahía de Akumal localizadas
en el litoral central del estado de Quintana Roo, México. ........................................... 12
Figura 3: Playa de anidación X'cacel-X'cacelito, santuario de la tortuga marina ......... 13
Figura 4: Bahía de Akumal, zona de alimentación de juveniles de tortuga verde ....... 14
Figura 5: Cinco sitios de recolecta de presas potenciales a lo largo de la costa del
estado de Quintana Roo. De Norte a Sur, Cancún (CS), Puerto Morelos (PMS),
Akumal (AB), Tulum y Mahahual (MS) ........................................................................ 15
Figura 6: Imagen de una tortuga verde donde se muestran los sitios de donde se
tomaron las muestras de piel (A) y caparazón (B). Modificado de Reich et al.
(2007)........................................................................................................................... 17
Figura 7: Variación de δ13C y δ 15N (media ± DE) en las presas potenciales
recolectadas en cinco sitios de la costa de Quintana Roo, a) Cancún, b) Puerto
Morelos, c) Akumal, d) Tulum, y e) Mahahual ............................................................. 27
Figura 8: Variación isotópica de T. testudinum de diferentes sitios de la costa de
Quintana Roo. Las letras (a,b,c) indican diferencias significativas entre los sitios ...... 29
Figura 9: Variaciones de δ 13C y δ15N en tejidos de hembras de tortuga verde. a)
Media ± DE de los valores isotópicos en tejidos de hembras anidadoras de la
temporada 2013. b) Media ± DE de los valores isotópicos en tejidos de hembras
anidadoras de la temporada 2014 ............................................................................... 32
Figura 10: Variaciones de δ 13C y δ15N en sangre total (ST), plasma (PLA), eritrocitos
(ERT) y piel de hembras anidadoras de tortuga verde (temporadas 2013 y 2014),
V
hojas de T. testudinum de cinco sitios de Quintana Roo y esponjas de la Bahía de
Akumal. Los valores están expresados en media ± DE. Los cuadros de colores (azul,
morado, rojo, verde y amarillo) representan los valores en T. testudinum en los
diferentes sitios ........................................................................................................... 33
Figura 11: Comparación de los valores de δ13C y δ15N corregidos de plasma (PLA),
eritrocitos (ERT) y piel de hembras anidadoras de tortuga verde (valor promedio de
ambas temporadas) con los de los pastos marinos de Puerto Morelos (morado),
Akumal (rojo) y Mahahual (amarillo). Los valores están expresados en Media ± DE .. 34
Figura 12: Variación isotópica en tejidos de machos de tortuga verde en cautiverio. a)
Valores de δ13C en tres grupos de machos. b) Valores de δ15N en tres grupos de
machos. Las letras (a,b,c) indican diferencias significativas entre los tejidos ............. 38
Figura 13: Variaciones isotópicas de δ 13C y δ15N en sangre total (ST), plasma (PLA),
eritrocitos (ERT), piel y caparazón (CAP) de machos de tortuga verde en cautiverio y
del alimento (pellet) con el que se han alimentado desde 2010. Los valores están
expresados en media ± DE ......................................................................................... 39
Figura 14: Variaciones isotópicas de δ13C (a) y δ15N (b) en tejidos de juveniles de
tortuga verde de diferentes edades (10, 12 y 14 meses). Las letras (a,b,c) indican
diferencias significativas entre las cohortes (M= 2013, m= 2014) ............................... 40
Figura 15: Variaciones isotópicas de δ13C y δ15N en tejidos de juveniles de tortuga
verde de diferentes edades 10 y 12 meses (cohorte 2013, negro y gris,
respectivamente) y 10 y 14 meses (cohorte 2014, azul y rojo, respectivamente) y del
alimento (gelatina y pellets). Los valores están expresados en Media ± DE ............... 41
Figura 16: Variación de δ13C y δ15N de las presas potenciales de la Bahía de Akumal.
Los valores están expresados en media ± DE ............................................................ 43
Figura 17: Variación entre años (2013 vs. 2014) de los valores isotópicos de
nitrógeno en los pastos marinos de la Bahía de Akumal ............................................. 43
VI
Figura 18: Variación de δ13C (a) y δ15N (b) en piel, eritrocitos (ERT), sangre total (ST)
y plasma (PLA) de juveniles de tortuga verde ............................................................. 46
Figura 19: Correlación entre talla y los isótopos estables de carbono y nitrógeno en
los diferentes tejidos de juveniles de tortuga verde. Sangre total (a), plasma (b),
eritrocitos (c, d) y piel (e) ............................................................................................. 47
Figura 20: Variación de δ13C (a) y δ15N (b) en tejidos de juveniles de tortuga verde de
acuerdo a las clases de talla: pequeña (< 50 cm LCC), mediana (50 cm a 70 cm
LCC) y grande (> 70 cm LCC) ..................................................................................... 48
Figura 21: Variación entre años (2013 vs. 2014) de los valores isotópicos de
nitrógeno en plasma de las juveniles de tortuga verde de la bahía de Akumal ........... 49
Figura 22: Posible contribución de las presas de la Bahía de Akumal a la dieta del
individuo XD875, de acuerdo a los valores isotópicos en sangre. Se muestra la
contribución a la dieta en la primera captura (a), segunda captura (b) y última captura
(c) de acuerdo a los intervalos de confianza del SIAR (95, 75 y 25 %) ....................... 51
Figura 23: Posible contribución de las presas de la Bahía de Akumal a la dieta del
individuo XT045, de acuerdo a los valores isotópicos en sangre. Se muestra la
contribución a la dieta en la primera a la última captura (a, b, c, d, e) de acuerdo a
los intervalos de confianza del SIAR (95, 75 y 25 %) .................................................. 52
Figura 24: Análisis de similitud de los valores de δ13C y δ15N en piel de hembras de
tortuga verde de X'cacel, Bahamas (Long Island e Inagua), Nicaragua (RAAN y
RAAS), y Akumal. a) Temporada de anidación 2013, los números (1 a 67)
representan a las hembras de X'cacel. b) Temporada de anidación 2014, los
números (1 a 29) representan a las hembras de X'cacel ............................................ 58
VII
Lista de tablas
Tabla 1: Cronograma mensual de toma de muestras de tejidos de machos adultos de
tortuga verde (Chelonia mydas) del parque X'caret, de agosto de 2013 a enero de
2015 ............................................................................................................................ 18
Tabla 2: Factores de discriminación (Δ13C y Δ15N) de diferentes tejidos de juveniles y
machos de tortuga verde ............................................................................................. 23
Tabla 3: Número total de muestras (N), porcentaje de carbono y nitrógeno, valores de
δ13C y δ15N, y δ13Cnormalizado de las presas potenciales recolectadas en la costa de
Quintana Roo. Los valores están expresados en rangos y corresponde a los sitios de
recolecta ...................................................................................................................... 24
Tabla 4: Número de muestras (N), porcentaje de carbono y nitrógeno, valores de
δ13C y δ15N, razón C:N y δ13Cnormalizado de los diferentes tejidos de hembras
anidadoras de tortuga verde para las temporadas 2013 y 2014. Los valores están
expresados en intervalos ............................................................................................ 31
Tabla 5: Porcentaje de carbono y nitrógeno, valores de δ13C y δ15N, razón C:N y
δ13Cnormalizado de los diferentes tejidos de machos adultos y juveniles (10, 12 y 14
meses) de tortuga verde en cautiverio. Los valores están expresados en intervalos .. 36
Tabla 6: Factores de discriminación de carbono y nitrógeno (Δ13C y Δ15N) calculados
para diferentes tejidos de machos de tortuga verde en cautiverio .............................. 42
Tabla 7: Información general de los 12 juveniles de tortuga verde recapturados en la
Bahía de Akumal entre noviembre de 2012 a diciembre de 2014 ............................... 44
Tabla 8: Número total de muestras, porcentaje de carbono y nitrógeno, valores de
δ13C y δ15N, razón C:N y δ13Cnormalizado de los diferentes tejidos de juveniles de tortuga
verde de la Bahía de Akumal. Los valores están expresados en intervalos ................ 45
Tabla 9: Posible contribución (%) de las presas potenciales de la Bahía de Akumal a
la dieta de las juveniles de tortuga verde recapturadas .............................................. 50
Tabla 10: Factores de discriminación de carbono y nitrógeno (Δ13C y Δ15N)
calculados para machos y hembras de tortuga verde ................................................. 63
VIII
Glosario
δ13C: Relación isotópica de13C/12C sobre un estándar (Pee Dee Belemnite),
expresado en partes por mil.
δ15N: Relación isotópica de15N/14N sobre un estándar (N2 atmosférico), expresado en
partes por mil.
Autoinjerto: Técnica también conocida como "marca viva". Es utilizada con crías de
tortugas marinas a las cuales se les toman biopsias de diferentes escudos del
caparazón y del plastrón para ser intercambiadas, quedando así un "lunar" claro en
el caparazón y un "lunar" oscuro en el plastrón. Los escudos en que están las
marcas indican el año de nacimiento y la playa.
Enriquecimiento isotópico: Hace referencia a que el tejido del consumidor presenta
valores isotópicos mayores (más positivos) que la dieta.
Eritrocitos: También llamados glóbulos rojos. Son los elementos de la sangre
encargados de transportar el oxígeno hacia los diferentes tejidos del cuerpo.
Factores de discriminación: Diferencia isotópica entre el tejido del consumidor y la
dieta.
Isótopo: Átomos del mismo elemento químico con el mismo número atómico (mismo
número de protones y electrones), pero con diferente masa atómica (número de
neutrones).
Isótopos estables: Estos elementos no sufren decaimiento radioactivo, es decir, no
se descomponen de manera espontánea a través del tiempo.
Nivel trófico: Posición de un organismo dentro de la trama trófica. Esta en relación a
la manera en que obtiene su materia y energía.
IX
Plasma: Es la fracción líquida de la sangre. Es el elemento mayoritario de la sangre
y se encarga de transportar los elementos formes (leucocitos, eritrocitos y plaquetas)
y otros sustancias (productos del metabolismo celular).
Routing o enrutamiento isotópico: Se refiere a que los nutrientes de la dieta son
distribuidos diferencialmente en los tejidos.
Sangre total: La sangre es un tejido conjuntivo especializado. En este caso, "sangre
total" hace referencia a que el tejido no ha sido separado en eritrocitos y plasma.
Tasa de recambio isotópico: Tiempo que tardan los tejidos del consumidor en
reflejar la señal isotópica de la dieta. Este periodo está relacionado con la tasa de
formación de los tejidos.
X
Resumen
Las tortugas marinas son organismos con ciclos de vida complejos que habitan diversos ecosistemas a lo largo de su vida. La tortuga verde (Chelonia mydas) del Caribe es considerada una especie herbívora, sin embargo, en poblaciones fuera del Caribe han presentado hábitos omnívoros. Por lo tanto, es importante conocer el papel de estos organismos dentro y entre ecosistemas (depredadores, presas, etc.). Ya que la tortuga verde es una especie protegida en México bajo el estatus de "en peligro de extinción", resalta la importancia de conocer los hábitos alimenticios de esta especie. La utilización de isótopos estables de carbono y nitrógeno (δ13C y δ15N ) es una de las mejores técnicas para describir las relaciones tróficas, ya que permite conocer los recursos que han sido asimilados, hacer una descripción de la dieta y considera distintos tiempos de integración de los alimentos al utilizar tejidos con diferentes tasas metabólicas. Los objetivos de este trabajo son: 1) Identificar las posibles zonas de alimentación de las hembras anidadoras de tortuga verde de la playa de X'cacel; y 2) evaluar los hábitos alimenticios de juveniles de tortuga verde en Akumal, Quintana Roo. Para ello se compararon los valores δ13C y δ15N en tejidos de tortuga (sangre, piel y caparazón) y sus presas potenciales (pastos marinos, algas e invertebrados) de diferentes sitios de Quintana Roo. Además, se trabajó con un grupo control para determinar los factores de discriminación de los diferentes tejidos utilizados. En la población de hembras anidadoras, se encontró que los valores isotópicos del plasma sugieren que las hembras se alimentan en Puerto Morelos, Akumal o Mahahual. Mientras que la piel puede reflejar valores isotópicos de la dieta de sitios de alimentación previos a la migración. Los factores de discriminación para los tejidos de los machos en cautiverio variaron: Δ13C: 1.72 ± 0.8 (eritrocitos y caparazón) a 2.43 ± 0.83 (plasma), mientras que los de Δ15N fueron de 3.13 ± 0.16 (eritrocitos) a 5.36 ± 0.56 (piel). Estos valores son similares a los factores de discriminación reportados para hembras de tortuga verde. La variación isotópica en los tejidos y por lo tanto en los factores de discriminación se ve afectada por la tasa de crecimiento, periodo reproductivo, dieta y contenido de lípidos, entre otros. Las juveniles de Akumal parecen alimentarse principalmente del pasto marino Syringodium filiforme. La población presenta un alto grado de herbivoría y la especialización de algunos individuos que exhiben una alimentación omnívora no necesariamente relacionada con la edad del individuo. Por lo tanto, el presente trabajo muestra los hábitos alimenticios de la tortuga verde del Caribe mexicano durante distintas etapas de vida. Resalta la importancia de conocer y conservar las zonas de alimentación, así como la protección de los recursos que utiliza la especie.
Palabras clave: Tortuga verde, pastos marinos, ecología trófica, isótopos estables, herbivoría, factores de discriminación.
XI
Abstract
Sea turtles are organisms with complex life cycles that inhabit diverse ecosystems throughout his life. Green turtles (Chelonia mydas) from the Caribbean are considered herbivorous species. However, in populations outside the Caribbean, green turtles exhibit omnivorous habits. Therefore, it is important to understand the role of these organisms within and among ecosystems (predators, preys, etc.). Since green turtle in Mexico are protected under the status of "endangered species ", it highlights the importance of knowing the feeding habits of this species. The use of carbon and nitrogen stable isotopes (δ13C y δ15N ) is a technique used to describe the trophic relationships, because it allows to investigate the resources that have been assimilated, described the diet and considered different integration times of the diet by using tissues with different metabolic rates. The objectives of this work are: 1) to identify potential feeding areas of nesting female green turtle from X'cacel beach, and 2) to evaluate the feeding habits of juvenile green turtle in Akumal, Quintana Roo. Thus, stable isotopes values of green turtle tissues (blood, skin and carapace) were compared to the stable isotope composition of diet items (seagrass, algae and, invertebrates) from different sites at Quintana Roo. In addition, stable isotopes from green turtles in captivity were measured to calculate diet-tissue discrimination factors (Δ13C: 1.72 ± 0.8, red blood cells and scute; to 2.43 ± 0.83, plasma; Δ15N: 3.13 ± 0.16, red blood cells, to 5.36 ± 0.56, skin). These discrimination factors were similar to those reported for female green turtles. Plasma isotopic values suggest that nesting females feed in Puerto Morelos, Akumal or Mahahual. While the skin may reflect isotopic values of the diet from sites before the migration to the nesting sites. The isotopic variation in tissues, and thus, in discrimination factors is affected by factors such growth rate, reproductive period, diet and lipid content. Akumal juveniles appear to feed mainly on the seagrass Syringodium filiforme. The population has a high degree of herbivory and specialization of some individuals that exhibited omnivorous feeding, which was not necessarily related to age. Therefore, this study presents the feeding habits of the green turtle in the Mexican Caribbean during different life stages. Highlights the importance of identify and conserve feeding areas, and the protection of the resources used by the species.
Keywords: Green turtles, seagrass, trophic ecology, stable isotopes, herbivory, discrimination factors.
1
1. Introducción
Las tortugas marinas son organismos longevos de lento crecimiento cuyo ciclo de vida
complejo incluye una gran diversidad de ecosistemas (Fig. 1). En los hábitats
terrestres ocurren la anidación y el desarrollo de embriones; mientras que en aguas
oceánicas y costeras sucede el desarrollo de los individuos y se encuentran las zonas
de alimentación (Carr, 1986; Bolten & Balazs, 1995).
Las tortugas verdes (C. mydas) se distribuyen en aguas tropicales y subtropicales de
los océanos Atlántico, Pacifico e Índico. Habitan en zonas neríticas donde se
alimentan principalmente de pastos marinos como Thalassia sp., Syringodium sp.,
Halophila sp., Posidonia sp., Halodule sp y Zostera sp., y algas como Chaetomorpha
sp., Sargassum sp., Hypnea sp y Gracilaria sp., además en menor cantidad pueden
alimentarse de medusas, tunicados y esponjas (Mortimer, 1995; Spotila, 2004).
Temporalmente habitan zonas oceánicas durante las migraciones desde las áreas de
alimentación y reproducción hacia las playas de anidación (Carr, 1965; Luschi et al.,
1998). Las tortugas neonatas pasan sus primeros años de vida en hábitats oceánicos
y cuando alcanzan una talla de caparazón de entre 20 y 35 cm migran hacia la costa a
zonas con praderas de pastos marinos donde se alimentan. Generalmente, los
juveniles se hacen residentes de las zonas de alimentación y permanecen ahí por
varios años hasta que alcanzan la madurez sexual, con una talla promedio de
aproximadamente 100 cm de caparazón (Bjorndal & Carr, 1989; Bjorndal, 1997;
Spotila, 2004).
Las hembras migran desde aéreas de alimentación a sus playas natales (Meylan et
al., 1990) cada 2 a 4 años (Fig. 1) y presentan un alto grado de fidelidad al sitio de
anidación o filopatría (Miller, 1997). El apareamiento ocurre en la ruta hacia las playas
de anidación (Meylan et al., 1992) y puede ocurrir lejos de éstas, en las zonas de
reproducción (Limpus, 1993), o en las costas cercanas a la playa (Broderick & Godley,
1997; Godely et al., 2002). Durante la temporada de anidación las hembras depositan
varias nidadas en intervalos de 10 a 17 días (Miller, 1997) y permanecen cerca de la
costa durante este tiempo (Carr et al., 1974).
2
Figura 1: Ciclo de vida de las tortugas marinas durante el cual habitan diferentes
hábitats y realizan varias migraciones. Las flechas rosas representan las migraciones
que realizan las hembras cada 2 o 4 años entre la zona de alimentación y las playa de
anidación.
3
Después de anidar, las hembras migran a las zonas de alimentación (Papi et al., 1995;
Schroeder et al., 1996; Broderick et al. 2007). Estas migraciones pueden ocurrir en
lapsos de tiempo relativamente cortos y con movimientos directos hacia zonas
específicas (Schroeder et al., 1996; Luschi et al., 1998), las cuales pueden estar cerca
de la costa o en aguas oceánicas (Balazs, 1994; Luschi et al., 1998).
Aunque a lo largo de su vida las tortugas marinas permanecen poco tiempo en
hábitats terrestres, los estudios en ambientes acuáticos han quedado rezagados
debido a la dificultad de trabajar en estas zonas. Por lo que es necesario establecer el
papel de estas especies dentro y entre ecosistemas (Bjorndal, 2000).
En los últimos años ha habido un aumento en estudios de hábitats marinos. En las
zonas que son accesibles, es importante ahondar en los conocimientos sobre las
tortugas en su fase juvenil ya sea uso de hábitat, distribución, dietas, comportamiento
e impacto antropogénico, entre otros. Esto permitirá definir y proteger áreas
específicas que habitan a las tortugas y otros organismos que dependen de ellas
(Eckert, 2000). Además de identificar los recursos que están siendo utilizados, las
características y distribución de los hábitats, es importante considerar que estos
aspectos podrían estar influyendo en las diferencias observadas en la estructura
poblacional, tasas de crecimiento y reproducción en distintas poblaciones de tortugas
marinas (Seminoff et al., 2002).
Los hábitos alimenticios de las tortugas silvestres pueden ser determinados por
diversos métodos como: lavado o enjuague estomacal, observaciones de las tortugas
alimentándose en condiciones naturales, la recolecta de fragmentos de comida de la
boca de las tortugas capturadas en el mar, realizando prospecciones directas bajo el
agua o analizando muestras fecales (Forbes, 2000). Sin embargo, en la mayoría de
los trabajos, el análisis de la dieta se ha hecho principalmente por lavados
estomacales y en menor medida, por la observación directa de los individuos
alimentándose (López-Mendilaharsu et al., 2005).
Si bien estos métodos tradicionales pueden proporcionar mayor información a nivel
taxonómico, sus resultados deben considerarse sólo como una aproximación relativa,
4
ya que impide hacer inferencias precisas de la dieta (Santos-Baca, 2008). Por
ejemplo, la información obtenida mediante métodos tradicionales, sólo representa el
periodo entre la ingestión y la digestión del alimento (Peterson & Fry, 1987), lo que
impide detectar patrones a largo plazo. Además, estas técnicas no identifican los
componentes que realmente son asimilados por los organismos, por lo que podría
sobreestimarse la proporción no-digerible de las presas y subestimar la proporción que
no pueda ser identificada (Santos-Baca, 2008).
Se ha propuesto la utilización de isótopos estables de carbono y nitrógeno (δ13C y
δ15N) como una alternativa para describir relaciones tróficas (Peterson et al., 1985;
Peterson & Fry, 1987; Godley et al., 1998). El fundamento de esta técnica es, que las
señales isotópicas en las presas se verán reflejadas en los consumidores y estas se
transmiten a lo largo de la cadena trófica desde la base de la trama trófica hasta los
depredadores tope (DeNiro & Epstein, 1978, 1981; Schoeninger & DeNiro, 1984;
Hobson & Welch, 1992; Hobson et al., 1994; Aguíñiga et al., 2010). Para detectar la
contribución de las posibles fuentes de alimento, sólo se necesita que estas puedan
ser distinguidas isotópicamente y se conozca el cambio en la proporción isotópica
entre los consumidores y sus presas (Pearson et al., 2003; Martínez del Rio et al.,
2009; Phillips, 2012).
Esta técnica tiene ciertas ventajas con respecto a los análisis tradicionales de la dieta,
ya que permite conocer los recursos que realmente han sido asimilados y hacer una
descripción de la dieta. Además, considera distintos tiempos de integración del
alimento al utilizar tejidos con diferentes tasas metabólicas (Hobson et al., 1996;
Martínez del Rio et al., 2009; Boecklen et al., 2011; Vander Zanden et al., 2015a).
Asimismo, para la realización del análisis de los isótopos estables sólo es necesaria
una pequeña muestra de tejido tanto de organismos vivos como muertos (Revelles et
al., 2007; Payo-Payo et al., 2013), incluso es posible la utilización de huevos inviables
como método no invasivo para la determinación de isótopos estables en poblaciones
de hembras anidadoras (Ceriani et al., 2014).
Debido a que los isótopos estables son considerados trazadores biológicos (Román-
Reyes, 2003; Rubenstein & Hobson, 2004) han sido utilizados para la identificación de
5
grupos residentes en áreas específicas. Esto se basa en el hecho de que la
abundancia relativa de los isótopos estables en los tejidos de los animales, está
asociada a determinadas localidades geográficas (Rodríguez-Barón, 2010; McMahon
et al., 2013; Sánchez et al., 2013; Vander Zanden et al., 2015b), debido a procesos
que afectan las señales isotópicas de los productores primarios de cada región como
la temperatura, procesos de desnitrificación, fijación de nitrógeno, entre otros
(Goericke & Fry, 1994; Montoya, 2007).
2. Antecedentes
2.1 Hábitos alimenticios de la tortuga verde
Los estudios sobre hábitos alimenticios de la tortuga verde son diversos. Ha sido
descrita como un organismo herbívoro que se alimenta principalmente de pastos
marinos y macroalgas. Sin embargo, se han observado diferencias temporales y
geográficas en el nivel trófico de las tortugas y en la composición específica de la dieta
(Mortimer, 1995; Bjorndal, 1997; López-Mendilaharsu et al., 2005).
En las tortugas neonatas, si bien no se conoce exactamente su distribución, se sabe
que se dirigen a un ambiente pelágico, por lo que su alimentación debería
conformarse, principalmente, de organismos zooplactónicos como ctenóforos,
moluscos y huevos dispersos de varios organismos (Frick, 1976; Frist, 1981; Bjorndal,
1997).
Una vez en hábitats neríticos, las tortugas verdes modifican su dieta hacia hábitos
herbívoros. Se ha observado una etapa de transición omnívora durante el crecimiento
antes de trasladarse completamente hacia los sitios de alimentación costeros o ya
dentro de ellos, con organismos juveniles alimentándose de algunas especies de
invertebrados, además de pastos o algas (Mortimer, 1995; Hirth, 1997; Bjorndal, 1997;
Godley et al., 1998).
6
Si bien, las tortugas verdes adultas se alimentan principalmente de fanerógamas
marinas, las macroalgas pueden complementar su dieta (Mortimer, 1995; Bjorndal,
1997) y en ausencia de pastos, llegan a representar el alimento principal de algunas
poblaciones (Seminoff et al., 2002).
También se ha encontrado material animal en contenidos estomacales, como:
poliquetos, equinodermos, tunicados, esponjas, medusas y crustáceos (Casas-Andreu
& Gómez-Aguirre, 1980; Mortimer, 1995; Forbes, 2000; López-Mendilaharsu et al.,
2005). Por lo que se ha sugerido que las tortugas verdes se podrían estar alimentado
de animales de manera frecuente, incluso se cree que algunas poblaciones podrían
presentar una dieta carnívora en comparación a otras (Bjorndal, 1997; Seminoff et al.,
2002; Hatase et al., 2006; Amorocho & Reina, 2007, Burkholder et al., 2011; Lemons
et al., 2011; González-Carman et al., 2014).
2.2 Isótopos estables en tortugas marinas
La utilización de los isótopos estables ha complementado la información que se tenía
sobre algunos aspectos de la ecología de las tortugas marinas. Los estudios se han
diversificado a través del tiempo y se han combinado con otras técnicas para obtener
resultados más precisos.
Por ejemplo, los estudios de posición trófica de las tortugas marinas, han ido de
simplemente corroborar el estatus trófico de diferentes especies de tortugas marinas
(Godley et al., 1998), hasta replantear la posición trófica de especies como la
caguama (Caretta caretta) del Mar Mediterráneo (Revelles et al., 2007). Además, al
utilizar diversas técnicas (isótopos estables en tejido, en aminoácidos, y transmisores
satelitales) se ha podido determinar si la variación isotópica en hembras de diferentes
orígenes se debe a que se alimentan en diferente posición trófica o las variaciones son
reflejo de las diferencias de los productores primarios en la base de la cadena trófica
(Vander Zanden et al., 2013).
Al incrementarse los estudios de isótopos estables en tortugas marinas fue necesario
determinar factores específicos para estas especies, esenciales para los estudios de
7
ecología trófica, como: la diferencia isotópica entre un tejido específico del consumidor
y la dieta (discriminación isotópica), y el tiempo que tardan los valores isotópicos de la
dieta en verse reflejados en los tejidos del consumidor (tasa de recambio). Se ha
encontrado que los factores de discriminación isotópica en tortugas marinas varían
entre especies, etapa de vida y tejidos (Seminoff et al., 2006; Reich et al., 2008;
Seminoff et al., 2009; Vander Zanden et al., 2012). Asimismo, la tasa de recambio
varía de acuerdo al tipo de dieta, el tejido y etapa de vida (Reich et al., 2008). Estos
estudios destacan la necesidad de generar información específica para cada grupo de
estudio.
Por otro lado, se ha sugerido la utilización de tejidos en descomposición y huevos
como método indirecto y no invasivo para determinar los valores isotópicos de
poblaciones de tortugas marinas (Revelles et al., 2007; Caut et al., 2008; Ceriani et al.,
2014).
Finalmente, la utilización de isótopos estables ha permitido identificar diferencias entre
poblaciones de juveniles de tortuga verde, en relación al cambio ontogénico en la
alimentación. En lo que respecta a las tortugas verdes del Caribe y de Australia, se
sugiere que una vez que ocurre el cambio en la dieta, los invertebrados son
remplazados por el consumo de macrofitas o pastos marinos (Reich et al., 2007;
Arthur et al., 2008). Sin embargo, en poblaciones de juveniles del Mediterráneo y del
sureste del Atlántico se ha encontrado que sus hábitos no son estrictamente
herbívoros y que el cambio en la alimentación se da de manera gradual (Cardona et
al., 2009 y 2010; González-Carman et al., 2012 y 2014; Vélez-Rubio et al., 2016).
2.3 Tortuga verde de Quintana Roo
El estado de Quintana Roo se caracteriza por tener diversas playas de anidación de
tortugas marinas. En total tiene 200 km de playas de las cuales en un 65 % se protege
la anidación de la tortuga verde (PACE, 2012). Sin embargo, los esfuerzos de
conservación de la especie se enfocan a la instalación y manejo de campamentos y el
acercamiento con los habitantes de las comunidades ribereñas (Zurita & Miranda,
1993; FFCM, 2007). Por lo tanto, los estudios de esta especie se restringen a estudios
8
de salud poblacional (Herrera et al., 2001; Muñoz, 2006) o de genética (Encalada et
al., 1996; 1999; Abreu et al., 2008) que identificaron unidades demográficas distintas e
independientes unas de otras, por lo que resalta la importancia de realizar planes de
manejo para las diferentes unidades.
Además, existen trabajos utilizando diferentes métodos de marcado (programa de
iniciación, marcas metálicas y autoinjerto), los cuales han ayudado a identificar la
población de tortugas anidadoras de la región central de Quintana Roo. De 1990 al 2008
se marcaron en X'cacel y X'caret un total de 94,393 crías de tortuga verde con la
técnica de autoinjerto (Herrera el at., 2007). Con estas técnicas se ha logrado
determinar que la edad de madurez sexual de la tortuga verde ocurre entre los 11 y 16
años (Zurita et al., 1994; Zurita et al., 2005; Negrete, 2006; Herrera et al., 2007).
Además, han sido reportadas tortugas verdes con marcas metálicas en Cuba,
Guatemala, Honduras, Nicaragua y Panamá (Zurita et al., 1994; Moncada et al., 2006;
Meylan et al., 2014).
Aunado a estudios de telemetría, ha sido posible registrar tortugas verdes marcadas
en Isla Mujeres que llegaron hasta las costas de Florida, e Isla Blanca y Cabo
Catoche, Quintana Roo (Garduño et al. 2001). Blumenthal y colaboradores (2006)
reportaron que tortugas con transmisores satelitales colocados en Florida y Gran
Caimán llegaron a alimentarse a las costas de Quintana Roo.
Existen además registros de tortugas alimentándose en la parte sur del estado, cerca
de la Bahía de Chetumal, incluyendo Banco Chinchorro (Herrera, 1991). García- Téllez
y colaboradores (1993) indicaron la presencia de juveniles en la porción central de la
reserva de la Biosfera de Sian Ka´an. También, se han detectado ejemplares con
marcas de autoinjerto con edades de 2 a 7 años en áreas de alimentación como la
Bahía de Akumal (Negrete, 2006; Herrera et al., 2007).
En lo que respecta a estudios de hábitos alimenticios en las tortugas de Quintana Roo,
el principal estudio es de la tortuga verde de Akumal (Ruiz, 2008). En este estudio se
observó fidelidad a una parcela de pasto marino específico, de acuerdo a la talla del
caparazón. Se encontró que las tallas <50 cm (Largo Curvo del Caparazón, LCC) y las
9
tallas <70 cm (LCC) se alimentaban en la parcela de Thalassia testudinum, mientras
que las tortugas de talla mediana (50-70 cm LCC) se alimentaban de Halodule wrightii
y S. filiforme. Además, observaciones directas documentan que las tortugas de talla
pequeña se pueden alimentar de restos de pescado.
3. Justificación
La tortuga verde es una especie protegida a nivel mundial y en México se encuentra
dentro de la NOM-059-SEMARNAT-2010 bajo el estatus de "en peligro de extinción"
(Diario Oficial de la Federación, 2010). X’cacel es una de las playas de anidación de
mayor importancia en la región (Zurita et al. 1993). Es considerada el sitio con mayor
densidad de anidación a nivel nacional de las especies de caguama y tortuga verde
por lo que fue nombrada Área Natural Protegida (INE, 2001). Cuenta con una
población de hembras anidadoras de las que no existen registros de sus zonas de
alimentación. Hay reportes de algunas tortugas mexicanas alimentándose en Florida
(Goshe et al. 2010) y otras en Akumal (Ruiz, 2008), sin embargo, no se conoce el
origen de la mayor parte de la población. Es por eso que el estudio de isótopos
estables de carbono y nitrógeno es importante, ya que puede indicar en dónde se
están alimentando algunas de las hembras que anidan en X’cacel y así se podrá
reforzar la conservación de esta población.
Por otro lado, aunque se tiene información limitada con respecto a los hábitos
alimenticios de las juveniles de tortuga verde, existen registros que determinan a la
Bahía de Akumal como un sitio de alimentación de gran importancia (Ruiz, 2008). La
información sólo se basa en observaciones, por lo que los estudios de isótopos
estables en tortugas marinas pueden aportar información sobre aspectos de la
ecología alimenticia de estos organismos. Además, cada población se comporta
distinto ya que existe influencia de diversos factores, tanto ambientales como
biológicos. También, hay que considerar los cambios que pueden haber sucedido en
el ecosistema en los últimos años. Actualmente los pescadores ya no desechan los
restos de los peces en la bahía (Com. per. Biól. Mariano Suárez). Por lo tanto, es
10
importante determinar si las tortugas más jóvenes se siguen alimentando de fuentes
animales o si los pastos marinos son los recursos más utilizados, o si hay variación
temporal con respecto a la selección de las presas.
4. Hipótesis
4.1 Hipótesis I
Las hembras anidadoras de tortuga verde de la playa X'cacel provienen de distintos
sitios de alimentación en el Mar Caribe. Es de esperarse que los valores isotópicos
encontrados en las hembras varíen entre individuos y que algunos de estos valores
sean similares a los de las praderas de pastos marinos de Quintana Roo.
4.2 Hipótesis II
Los juveniles de tortuga verde de la Bahía de Akumal se alimentan principalmente de
pastos marinos, aunque la composición de la dieta puede ser afectada por la edad.
Por lo tanto, se esperaría que los valores isotópicos encontrados en las tortugas de
menor edad (menor talla) sean más cercanos a los valores isotópicos de fuentes
animales que a los de pastos marinos.
5. Objetivos
5.1 Objetivo I
Identificar las posibles zonas de alimentación de las hembras anidadoras de tortuga
verde (Chelonia mydas) de la playa de X´cacel, Quintana Roo, por medio de la
comparación de isótopos estables de δ13C y δ15N en sangre, piel y caparazón con los
de los de las presas potenciales de diferentes regiones de la costa de Quintana Roo.
Para lograr esto se pretende:
11
• Conocer las variaciones en δ13C y δ15N en presas potenciales de cinco sitios
(Cancún, Puerto Morelos, Bahía de Akumal, Tulum y Mahahual) de Quintana
Roo, así como en diferentes temporadas (lluvias, secas y nortes).
• Determinar las variaciones en las señales isotópicas en tejidos de tortuga verde
de X'cacel.
• Comparar los valores isotópicos de los tejidos de tortuga verde, considerando el
tiempo de integración de cada tejido, con los valores de las presas potenciales
para establecer los posibles sitios de alimentación de la población anidadora.
5.2 Objetivo II
Evaluar los hábitos alimenticios de juveniles de tortuga verde (Chelonia mydas) en
Akumal, Quintana Roo, mediante la comparación de los valores de δ13C y δ15N en
sangre, piel y caparazón con los de sus presas potenciales.
Para lograr esto se pretende:
• Determinar las variaciones en δ13C y δ15N en tejidos de tortuga verde de un
grupo control en cautiverio en el Parque X'caret.
• Determinar los factores de discriminación (Δ13C y Δ15N) en los diferentes tejidos
del grupo control en cautiverio en el Parque X'caret.
• Establecer las variaciones en δ13C y δ15N en las presas potenciales
(fanerógamas marinas e invertebrados) en diferentes temporadas (lluvias,
secas y nortes).
• Determinar las variaciones en δ13C y δ15N en tejidos de tortuga verde, así como
las variaciones en distintas clases de talla y variaciones temporales (lluvias,
secas y nortes).
• Comparar los valores isotópicos de los tejidos de tortuga, considerando el
tiempo de integración isotópica de cada tejido, con los valores de sus presas
potenciales para establecer los posibles componentes de su dieta.
12
6. Área de estudio
El estado de Quintana Roo se localiza en la costa oriental de la Península de Yucatán
(Figura 2). Limita al Norte con el Golfo de México, al Este con el Mar Caribe, al Sur
con Belice y Guatemala y al Oeste con los estados de Campeche y Yucatán. En las
costas del estado se encuentran pantanos, manglares, zonas inundables, bajos y
humedales. A lo largo del Mar Caribe y frente a sus costas, Quintana Roo posee la
segunda cadena de arrecifes más larga del mundo (Jordán, 1993). Presenta un clima
cálido subhúmedo con abundantes lluvias en verano. La precipitación media anual
varía entre 1000 y 1200 mm, de junio a septiembre es la mayor incidencia de
huracanes (Prezas, 2000).
Figura 2: La playa de anidación X'cacel-X'cacelito y la bahía de Akumal localizadas en
el litoral central del estado de Quintana Roo, México.
La playa X'cacel-X'cacelito (Figs. 2 y 3) se localiza en el municipio de Tulum y es
considerada de gran importancia para la anidación de la caguama y la tortuga verde
(Zurita et al., 1993; Parque X'caret, 2002). Asimismo, es de gran interés por la
cantidad de información histórica de los anidamientos de tortuga verde en esta zona,
ya que se tiene más del 90% en eficiencia de marcado de las hembras anidadoras
13
desde 1996 (Zurita et al., 2002). Esta playa fue declarada por el gobierno estatal como
santuario de la tortuga marina en 1998 (INE, 2001, Torres et al., 2003).
Figura 3: Playa de anidación X'cacel-X'cacelito, santuario de la tortuga marina.
La Bahía de Akumal (Figs. 2 y 4) se localiza en la costa de la comunidad de Akumal
(municipio de Tulum) en el estado de Quintana Roo, en la costa Este de la península
de Yucatán, México. Como su nombre lo indica en la lengua maya (Lugar de
Tortugas), Akumal es un importante sitio de anidación y, debido a los parches de
fanerógamas marinas y la presencia del arrecife en zonas someras, también es un
importante sitio de alimentación y desarrollo para las tortugas marinas. Debido a las
características de la bahía, se puede observar a los juveniles de tortuga verde que se
encuentran alimentándose en los parches de fanerógamas, a escasos metros de la
costa (Ruiz, 2008).
Dentro de la bahía existe una zonación de las fanerógamas que forman parte de la
dieta de la tortuga verde. Con ésta distribución se identifican dos parcelas principales,
una con predominio de T. testudinum (extensión aproximada de 0.25 km2) y otra con
predominio de S. filiforme y H. wrightii (extensión aproximada de 0.25 km2) (Ruiz,
2008).
14
Figura 4: Bahía de Akumal, zona de alimentación de juveniles de tortuga verde.
Las tortugas marinas de Akumal han sido monitoreadas desde 1994 por el Centro
Ecológico Akumal (CEA) mediante el programa de “Protección, Conservación e
Investigación de Tortugas Marinas” en el cual se lleva un seguimiento de las playas de
anidación durante la temporada de puesta y eclosión de las nidadas. Además, desde
2004 tiene un programa de monitoreo y marcaje de las juveniles de tortuga verde
residentes que se alimentan en la bahía, con el cual se ha identificado a más del 90%
de la población (Ruiz, 2008). También, se ha registrado que algunas de estas tortugas
que se alimentan en Akumal, al ser adultas anidan en X'cacel, una de las playas más
importantes de anidación a nivel nacional (Ruiz, 2008), lo que resalta la importancia
del sitio de alimentación.
15
7. Materiales y métodos
7.1 Recolecta de muestras
7.1.1 Presas potenciales
La recolecta de las fanerógamas marinas, macroalgas e invertebrados se realizó de
noviembre de 2012 a agosto de 2014 durante las temporadas de secas (febrero a
mayo), lluvias (junio a septiembre) y nortes (octubre a febrero). Las muestras fueron
recolectadas aleatoriamente en cinco sitios distribuidos a lo largo de la costa de
Quintana Roo: Cancún con cinco puntos de muestreo (4 dentro de la Laguna
Nichupté), Puerto Morelos, Bahía de Akumal, Tulum y Mahahual, éste último con 4
puntos de muestreo (Fig. 5). Se recolectaron de uno a tres organismos (algas, pastos
marinos o invertebrados) por sitio, dependiendo de la presencia/ausencia de estos.
Todas las muestras fueron colocadas en bolsas de plástico y se mantuvieron
congeladas hasta su análisis en el laboratorio.
Figura 5: Cinco sitios de recolecta de presas potenciales a lo largo de la costa del
estado de Quintana Roo. De Norte a Sur, Cancún (CS), Puerto Morelos (PMS),
Akumal (AB), Tulum y Mahahual (MS). Modificado de Sánchez et al., 2013.
16
7.1.2 Tejidos de tortuga verde
La toma de muestras de tejidos (sangre, piel y caparazón) de juveniles de la Bahía de
Akumal se llevó a cabo de noviembre de 2012 a diciembre de 2014 durante el
monitoreo realizado por el Grupo Tortuguero del Caribe, a través de El Proyecto de
Salud Poblacional de Tortuga Verde en Quintana Roo, aproximadamente cada cuatro
meses (febrero, junio, octubre). La captura de los individuos se realizó de manera
manual, mediante buceo libre con equipo de snorkel. Los individuos se colocaron a
bordo de una lancha donde fueron marcados, medidos y se tomaron las muestras de
los tejidos.
Las muestras de las hembras anidadoras de X'cacel se tomaron durante las
temporadas de anidación (junio-agosto) 2013 y 2014. Se tomaron datos morfométricos
y se registró el número de serie de la marca metálica correspondiente a cada
individuo.
Las muestras de sangre de las tortugas se tomaron del seno venoso cervical (Owens
& Ruiz, 1980; Owens, 2000) utilizando tubos vacutainers con heparina de sodio como
anticoagulante (Lemons et al., 2012), procurando obtener ≈ 3ml de cada organismo.
Aproximadamente la mitad de cada muestra (≈1.5 ml) se separó y centrifugó a 3000
rpm durante 20 minutos con el fin de separar el plasma y las células rojas. Obteniendo
así, muestras de sangre total (ST), plasma (PLA) y eritrocitos (ERT) de la mayoría de
los individuos, ya que en algunas ocasiones la muestra recolectada no fue suficiente
para separar en los diferentes tejidos. Todas las muestras fueron congeladas hasta su
análisis en el laboratorio.
Las muestras de piel se tomaron de la aleta delantera en la región cercana a la axila
(Fig. 6), utilizando sacabocados de 6 mm de diámetro. Las muestras se colocaron en
viales de plástico (Eppendorf) y se congelaron para su posterior tratamiento. Las
muestras de caparazón (CAP) se tomaron con un sacabocados de 6 mm, obteniendo
una biopsia de la parte inferior interna del segundo escudo lateral (Fig. 6). Las
muestras se colocaron en viales de plástico (Eppendorf) y se congelaron hasta su
análisis.
17
Figura 6: Imagen de una tortuga verde donde se muestran los sitios de donde se
tomaron las muestras de piel (A) y caparazón (B). Modificado de Reich et al. (2007).
7.1.3. Grupo control
Se utilizó un grupo control conformado por las tortugas verdes criadas en cautiverio en
el Parque de X'caret con el fin de evaluar la variabilidad de asimilación de las dietas en
el tiempo y entre dos grupos de edad (juveniles y adultas). Las muestras de tejidos de
las tortugas adultas fueron tomadas por un periodo de 18 meses, de agosto de 2013 a
enero de 2015 (Tabla 1). Las muestras de tejidos de las tortugas juveniles fueron
tomadas a individuos del programa de iniciación de las cohortes 2013 y 2014 de 10,
12 y 14 meses de edad.
7.1.3.1 Muestreo de tejido en tortugas adultas
Se recolectó ≈2 ml de sangre del seno venoso cervical. Las muestras de piel fueron
tomadas utilizando sacabocados de 6 mm de diámetro. En el caso de las muestras de
caparazón, no fue posible tomar biopsia por lo que sólo se realizó un raspado
superficial de caparazón (≈ 0.5 g) utilizando una hoja de bisturí. La toma de muestras
se realizó siguiendo la misma metodología que con las tortugas silvestres. Se tomaron
muestras de un total de 9 machos adultos (90 a 110 cm, LCC). Se formaron tres
18
grupos con tres individuos en cada grupo (G1,G2 y G3). Durante los 18 meses, cada
grupo fue muestreado alternadamente, obteniendo un total de 6 muestreos por grupo
(Tabla 1).
Tabla 1: Cronograma mensual de toma de muestras de tejidos de machos adultos de
tortuga verde (Chelonia mydas) del parque X'caret, de agosto de 2013 a enero de
2015.
2013 2015
A S O N D E F M A M J J A S O N D E
G1 n=3 X X X X X X
G2 n=3 X X X X X X G3 n=3 X X X X X X
Cabe mencionar que en el mes de mayo de 2014, uno de los machos del G2 perdió
sus placas de identificación por lo que no fue posible seguir tomándole muestras.
Además, para el mes de septiembre de 2014, otro macho de este mismo grupo
falleció, por lo que en los dos últimos muestreos del G2 sólo se obtuvieron muestras
de un individuo.
7.1.3.2 Muestreo de tejido en tortugas juveniles
En el caso de los juveniles en cautiverio y debido a que son del programa de iniciación
por lo que sólo permanecen por un lapso de 12 a 14 meses en las instalaciones de
X'caret, se recolectaron únicamente muestras de tejido de los juveniles con 10, 12 y
14 meses. La recolecta de sangre fue de ≈1ml, la piel se tomó utilizando un
sacabocados de 3 mm de diámetro y el raspado superficial de caparazón se realizó
con una hoja de bisturí tomando ≈0.5 g para cada tortuga juvenil. El primer periodo de
muestreo se llevó a cabo en agosto y octubre de 2013, tomando muestras de 8
19
individuos de 10 meses y 6 individuos de 12 meses, respectivamente. El segundo
periodo se llevó a cabo en agosto y diciembre de 2014, tomando muestras de 6
individuos de 10 meses y 5 individuos de 14 meses, respectivamente. Debido a que
los juveniles no tenían placas de identificación y no era posible tomar muestras del
mismo individuo a diferentes edades, las muestras de cada mes se tomaron de lotes
diferentes, para evitar así que algún individuo fuera muestreado más de una vez. Por
lo tanto, en total se tomaron muestras de 14 juveniles de la cohorte 2013 y 11
juveniles de la cohorte 2014.
Asimismo, se tomaron muestras de los diferentes tipos de alimento (pellets y gelatina)
que se les brinda a las tortugas en cautiverio. A las crías se les da alimento en gelatina
(n= 2, δ15N: 8.0 ± 0.01 ‰, δ13C: -18.5 ± 0.2 ‰) que es preparado por el personal del
parque X'caret, a partir de los 5 meses se integra a su dieta el alimento seco (pellets,
n= 5, δ15N: 6.2 ± 0.5 ‰, δ13C: -20.4 ± 0.4‰) que se les da también a los adultos. Se
tomaron aproximadamente 1 a 5 gramos de cada tipo de alimento.
En el caso del alimento en gelatina, sólo se tiene muestra de 2013. El alimento es
preparado por el personal del Parque X'caret y sus principales ingredientes son algas
(espirulina) y pescado (Com. pers. M.V.Z. Ana Negrete).
En el caso del alimento seco se les empezó a dar a las tortugas en cautiverio del
parque en el año 2010, se tienen muestras de este alimento correspondientes a 2013
y 2014. Este alimento es manufacturado por PMI Nutrition International y contiene 35%
de proteína cruda, 7% de grasa cruda, 4% de fibra cruda, 1.75% a 2.25% calcio, 1%
fósforo, y 11% de cenizas.
7.2 Preparación de las muestras
Las muestras de las presas potenciales fueron lavadas con agua desionizada para
quitar restos de arena y/o epífitas. Posteriormente se secaron a 60°C durante 48
horas. Una vez secas las muestras se molieron y homogenizaron con la ayuda de un
mortero de ágata.
20
En lo que respecta a los tejidos de tortuga verde, las muestras de piel y caparazón
fueron lavadas con agua desionizada y secadas a 60°C por 48 horas. Las muestras de
sangre total, plasma y eritrocitos fueron congeladas para posteriormente ser
liofilizadas por aproximadamente 48 horas. Las muestras de piel y caparazón fueron
cortadas en trozos pequeños utilizando un bisturí.
Todas las muestras maceradas fueron pesadas (0.300 a 1.000 mg, dependiendo del
tipo de muestra) en una microbalanza, se realizaron replicas cada cinco muestras
aproximadamente. Las muestras se colocaron en cápsulas de estaño y se analizaron
en el Analizador Elemental COSTECH 4012 acoplado al Espectrofotómetro de Masas
de Relaciones Isotópicas Delta Plus V en el Laboratorio de Espectrometría de Masas
(LEsMa) del CICIMAR-IPN en La Paz, Baja California Sur.
Las proporciones de isotopos estables de carbono y nitrógeno se expresan como
valores δ en partes por mil (‰) de acuerdo a la siguiente ecuación:
δX(‰)= �𝑅𝑅𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑅𝑅𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚
− 1� × 103
donde:
δX(‰) = δ15N o δ13C
Rmuestra = relación del C o N de la muestra
Rest = relación del C o N del estándar (PDB para C y N atmosférico para N).
Durante los análisis, se incluyeron estándares primarios (BBDT, urea, nitrato de
amonio, sulfato de potasio y calcina) y secundarios (musculo de marlín y sangre de
bovino). Se analizaron por triplicado y se incluyeron al inicio, a la mitad y al final de
cada corrida. Los valores de δ13C y δ15N de los estándares primarios y secundarios
analizados durante todo el periodo de estudio (n= 297) mostraron una desviación
estándar ≤ 0.2.
21
No se realizó la extracción de lípidos a las muestras, por lo que los valores de δ13C
fueron normalizados cuando fue necesario. Las muestras de las presas potenciales
(macroalgas y pastos marinos) que presentaron valores de C% mayores a 40 %
fueron normalizadas utilizando la ecuación 13 (para plantas) de Post et al. (2007).
δ13Cnormalizado = δ13Cmedido - 5.38 + 0.14 x % Carbón
En el caso de las muestras de origen animal (invertebrados y tejidos de tortugas)
fueron normalizadas cuando la razón C:N de la muestra ≥3.5 utilizando la ecuación 3
(para animales acuáticos) de Post et al. (2007).
δ13Cnormalizado = δ13Cmedido - 3.32 + 0.99 x C:N
7.3 Análisis estadísticos
Se realizaron pruebas de normalidad (Kolmogorov-Smirnov) y pruebas de
homogeneidad de varianza (Bartlett). Debido a que no todas las muestras cumplieron
con estos supuestos, se aplicó estadística no paramétrica. Se llevaron a cabo pruebas
Kruscal-Wallis y su prueba a posteriori (comparaciones múltiples no paramétricas)
para determinar diferencias isotópicas (δ15N y δ13C) entre los grupos de las presas
potenciales de la tortuga verde (pastos marinos, algas e invertebrados), así como a
nivel especie (T. testudinum, H. wrightii y S. filiforme), y entre sitios (Cancún, Puerto
Morelos, Bahía de Akumal, Tulum y Mahahual).
Esta misma prueba se realizó para comparar las señales isotópicas de los tejidos de
tortuga verde (sangre total, plasma, glóbulos rojos, piel y caparazón), con los valores
isotópicos tanto de las presas como de los tejidos de tortuga en las diferentes
temporadas (lluvias, secas y nortes), y para determinar variaciones en los valores
isotópicos de los tejidos de las tortugas con los rangos de talla o edad. Asimismo, se
realizaron pruebas Mann-Whitney para comparar entre temporadas de anidación.
También se aplicó una prueba de correlación de Spearman para determinar si hay
algún efecto de la talla en los valores de δ15N y δ13C. El nivel de significancia utilizado
para las pruebas fue de 0.05. Los análisis se realizaron en Statistica 8.0.
22
Para mostrar el efecto del enriquecimiento trófico en la interpretación de la dieta, se
aplicaron correcciones de los valores isotópicos en tejidos de las hembras de X'cacel
utilizando los factores de discriminación (Δ13C y Δ15N) que se determinaron para
hembras (Vander Zanden et al. 2012) en los tejidos de suero sanguíneo, eritrocitos,
epidermis y dermis. Para corregir los valores de PLA se utilizó el factor de
discriminación del suero debido a la similitud de estos tejidos; para la piel, se utilizó un
valor promedio de los valores de epidermis y dermis. Los factores de discriminación
utilizados fueron: Δ13C: 2.10 ‰ (piel), 0.24 ‰ (PLA) y 0.30 ‰ (ERT); y Δ15N: 4.48 ‰
(piel), 4.17 ‰ (PLA) y 2.48 ‰ (ERT). La corrección se realizó utilizando la ecuación de
Cerling y Harris (1999):
Δdt = δtejido - δdieta
donde δtejido o δdieta representan la proporción isotópica promedio del tejido de las
tortugas o presas, respectivamente. Para obtener el valor corregido de los tejidos sólo
se despejó la fórmula de la siguiente manera:
δdieta = δtejido - Δdt
La contribución de las tres especies de pastos marinos y de las fuentes de origen
animal (gasterópodos y esponjas) a la dieta de los juveniles de Akumal fue estimada a
partir de un modelo de mezcla utilizando el programa Stable Isotope Analysis in R
(SIAR). Se consideraron cuatro fuentes de alimento: 1) T. testudinum, 2) H. wrightii, 3)
S. filiforme, y 4) invertebrados (esponjas y gasterópodos). Se incluyeron los valores
isotópicos (δ13C y δ15N) y concentraciones elementales (C% y N%) de cada recurso.
El modelo de mezcla es dependiente de las variaciones en el enriquecimiento trófico,
por lo que se realizaron pruebas del análisis utilizando diferentes factores de
discriminación (Δ13C y Δ15N. Tabla 2).
23
Tabla 2: Factores de discriminación (Δ13C y Δ15N) de diferentes tejidos de juveniles y
machos de tortuga verde.
Seminoff et al.
(2006)a Vander Zanden et al.
(2012)a Este estudiob Δ13C
Sangre total -0.92 ± 0.06 ----- 1.82 ± 0.91 Plasma/Suero -0.12 ± 0.03 1.16 ± 0.56 2.43 ± 0.83
Eritrocitos -1.11 ± 0.05 0.51 ± 0.56 1.72 ± 0.82 Piel/Epidermis/
Dermis 0.17 ± 0.03 1.87 ± 0.56/ 2.18 ± 0.59 2.06 ± 0.49
Δ15N Sangre total 0.57 ± 0.09 ----- 3.32 ± 0.19
Plasma/Suero 2.92 ± 0.03 4.06 ± 0.37 4.48 ± 0.20 Eritrocitos 0.22 ± 0.03 2.36 ± 0.37 3.13 ± 0.16
Piel/Epidermis/Dermis 2.80 ± 0.11 3.77 ± 0.40 / 4.15 ± 0.47 5.36 ± 0.56
a Factores de discriminación calculados para juveniles de Chelonia mydas. b Factores de discriminación calculados para machos de Chelonia mydas.
De acuerdo a estas pruebas se eligió utilizar los factores de discriminación de
Seminoff et al. (2006) ya que es el que mejor se ajustó al programa de acuerdo a las
matrices de diagnóstico que se generan en el análisis del modelo SIAR. El modelo se
realizó tres veces, una vez para cada tejido (PLA, ERT y Piel), utilizando los datos de
las juveniles de Akumal con al menos tres recapturas. Para identificar posibles
cambios en la dieta con el tiempo, se realizó otro modelo con los individuos que
mostraron diferentes contribuciones de los recursos entre tejidos (de acuerdo a los
resultados del primer análisis), con el fin de identificar si la dieta del individuo varió de
la primera a la última captura. Éste último modelo se corrió utilizando los tres tejidos
sanguíneos (sangre total, plasma y eritrocitos) de cada individuo para cumplir con el
requerimiento de al menos tres observaciones por grupo (Inger et al. 2010). Además
se utilizó el factor de discriminación para sangre total, ya que los principales
constituyentes de éste tejido son el plasma y los eritrocitos, por lo tanto, las señales
isotópicas de la ST deben derivarse de ambos tejidos (Seminoff et al., 2006).
24
8. Resultados
8.1 Identificación de posibles zonas de alimentación de hembras anidadoras de tortuga verde (Chelonia mydas) de la playa X'cacel-X'cacelito
8.1.1 Isótopos estables en presas potenciales
Las presas potenciales recolectadas en la costa de Quintana Roo fueron macroalgas,
invertebrados, y fanerógamas marinas (T. testudinum, H. wrightii y S. filiforme). Siendo
estas últimas las más abundantes y recolectadas en mayor número, especialmente T.
testudinum por considerarse el principal alimento de la tortuga verde. Por el contrario,
los invertebrados sólo se recolectaron en la Bahía de Akumal (Tabla 3).
Tabla 3: Número total de muestras (N), porcentaje de carbono y nitrógeno, valores de
δ13C y δ15N, y δ13Cnormalizado de las presas potenciales recolectadas en la costa de
Quintana Roo. Los valores están expresados en intervalos y corresponde a los sitios
de recolecta.
Sitio Presas potenciales N C %
(Mín-Máx) N %
(Mín-Máx) δ13C ‰
(Mín-Máx) δ15N ‰
(Mín-Máx) δ13C ‰
Normalizado Cancún
CS1 Algas verdes 4 24.0 a 39.0 2.0 a 2.7 -17.7 a -10.1 4.3 a 14.8 N/A
CS1 Halodule wrightii 13 36.8 a 49.4 1.9 a 3.2 -17.4 a -11.7 0.1 a 10.6 -17.6 a -10.6
CS1 Thalassia testudinum 9 34.0 a 54.0 1.9 a 4.1 -14.0 a -10.0 2.0 a 10.1 -14.0 a -9.3
CS2 Algas rojas 1 47.4 2.9 -27.1 1.2 -26.3 CS2 Algas verdes 1 39.8 3.6 -12.3 7.8 N/A
CS2 Halodule wrightii 2 43.2 a 48.8 1.7 a 2.9 -13.29 a -8.9 4.6 a 5.3 -13.1 a -7.9
CS2 Thalassia testudinum 8 35.6 a 48.3 2.1 a 4.0 -14.2 a -9.5 8.1 a 11.3 -14.4 a -8.8
CS3 Algas rojas 3 33.0 a 36.8 1.6 a 4.4 -17.7 a -16.3 5.0 a 8.5 N/A CS3 Algas verdes 2 28.5 a 32.3 1.9 a 2.9 -21.7 a -20.3 6.3 a 7.0 N/A
CS3 Halodule wrightii 3 43.1 a 53.8 2.0 a 2.9 -13.5 a -10.5 0.3 a 10.2 -13.3 a -8.8
CS3 Thalassia testudinum 9 31.7 a 45.8 2.1 a 5.5 -13.3 a -8.7 3.4 a 13.1 -13.4 a -8.2
25
CS4 Algas verdes 1 39.6 2.5 -23.6 12.0 N/A
CS4 Halodule wrightii 1 40.1 2.1 -11.3 7.7 -11.5
CS4 Thalassia testudinum 7 36.6 a 47.8 2.1 a 3.3 -14.0 a -10.5 9.8 a 13.0 -14.0 a -10.0
CS5 Halodule wrightii 9 38.1 a 51.1 2.3 a 3.4 -13.2 a -8.8 1.7 a 8.0 -12.5 a -7.7
CS5 Syringodium filiforme 3 29.2 a 35.3 1.1 a 1.3 -7.5 a -7.1 2.4 a 4.6 N/A
CS5 Thalassia testudinum 9 32.5 a 49.8 2.0 a 3.3 -11.8 a -8.3 0.8 a 10.2 -11.0 a -8.1
Puerto
Morelos Algas verdes 1 27.0 1.8 -17.2 9.0 N/A
Halodule wrightii 1 46.2 1.9 -9.6 2.6 -8.9
Syringodium filiforme 8 30.5 a 57.6 1.3 a 2.2 -9.4 a -4.2 0.1 a 7.5 -9.4 a -4.2
Thalassia testudinum 12 33.7 a 49.0 1.4 a 2.0 -9.4 a -6.2 1.9 a 5.9 -9.4 a -5.3
Akumal Algas rojas 1 49.9 2.7 -17.7 7.3 -16.6
Algas verdes 1 29.4 1.6 -9.4 3.4 N/A
Halodule wrightii 19 35.1 a 52.0 1.5 a 2.8 -11.0 a -8.3 1.5 a 5.4 -11.0 a -7.2
Syringodium filiforme 19 23.7 a 42.6 0.9 a 2.4 -7.3 a -4.0 -2.5 a 4.1 -7.2 a -4.0
Thalassia testudinum 19 31.6 a 53.5 1.1 a 2.9 -9.0 a -6.0 -2.3 a 5.5 -9.1 a -5.2
Esponjas 5 24.6 a 34.2 3.3 a 6.1 -14.5 a -11.6 6.8 a 9.9 -12.1 a -7.2a Gasterópodos 3 41.1 a 44.8 10.8 12.1 -13.6 a -11.8 7.4 a 8.3 -12.6 a -10.7 a
Tulum Algas rojas 2 37.0 a 39.3 2.4 a 4.4 -28.4 a -32.3 7.6 a 7.3 N/A
Algas verdes 1 31.2 2.3 -19.4 8.0 N/A
Halodule wrightii 1 68.2 3.6 -17.4 6.7 -13.7
Syringodium filiforme 4 41.7 a 46.1 1.7 a 2.1 -15.1 a -8.7 3.7 a 7.3 -15.1 a -8.1
Thalassia testudinum 9 35.7 a 52.9 2.0 a 2.8 -15.7 a -11.9 5.3 a 9.2 -14.7 a -11.0
Mahahual
MS1 Syringodium filiforme 1 50.6 2.1 -9.8 4.0 -8.5
MS2 Algas cafés 1 40.4 1.7 -14.4 5.0 -14.6 MS2 Algas rojas 1 48.4 2.9 -14.5 7.8 -13.6 MS2 Syringodium 3 33.2 a 40.7 1.6 a 2.0 -10.2 a -7.6 1.4 a 2.0 -10.2 a -7.7
26
filiforme
MS2 Thalassia testudinum 6 34.2 a 75.6 1.5 a 4.0 -11.3 a -6.9 2.3 a 4.7 -10.3 a -6.3
MS3 Halodule wrightii 5 40.2 a 51.9 1.9 a 3.5 -11.4 a -8.3 -2.6 a 1.9 -11.0 -7.4
MS3 Syringodium filiforme 8 31.0 a 45.2 1.1 a 1.7 -9.9 a -6.0 0.5 a 2.0 -9.4 a -5.6
MS3 Thalassia testudinum 8 36.0 a 45.4 1.5 a 2.3 -10.6 a -8.5 0.8 a 2.7 -10.6 a -8.3
MS4 Halodule wrightii 2 39.1 a 43.9 1.7 a 2.5 -12.5 a -5.8 -1.0 a 2.5 -12.2 a -5.8
MS4 Syringodium filiforme 7 33.6 a 66.0 1.7 a 2.4 -10.2 a -4.8 -0.5 a 3.9 -10.2 a -4.3
MS4 Thalassia testudinum 8 36.9 a 51.4 1.9 a 2.6 -11.3 a -8.3 0.7 a 4.2 -11.1 a -7.6
N/A: No Aplica, refiriéndose a que la normalización del δ13C no se realizó debido a que no era necesario (C <40%). a: Los valores δ13Cnormalizada fueron calculados utilizando la razón C:N en lugar de %C.
El porcentaje de carbono en la mayoría de las muestras de algas fue menor al 40%
por lo que no fue necesario normalizar los valores δ13C. Por el contrario, en los pastos
marinos fue necesaria la normalización (Tabla 3), utilizando la ecuación 13 de Post et
al. (2007). Por lo que, en adelante los resultados se presentan utilizando los valores
δ13Cnormalizado.
De manera general, los valores de δ13C y δ15N de las presas potenciales (excepto los
invertebrados) presentan intervalos muy amplios (Tabla 3 y Fig. 7). Las variaciones
isotópicas en las algas van de -32.3 ‰ (alga roja, Tulum, Fig. 7d) a -9.4 ‰ (alga
verde, Akumal, Fig. 7c) para δ13C; y de 1.2 ‰ (alga verde, CS2) a 14.8 ‰ (alga
verde, CS1) para δ15N (Tabla 3). En el caso de los pastos marinos, el δ13C varió de -
17.6 ‰ (H. wrightii, CS1) a -4.0 ‰ (S. filiforme, Akumal, Fig. 7c), y el δ15N de -2.6 ‰
(H. wrightii, MS3) a 13.1 ‰ (T. testudinum, CS3, Tabla 3). Finalmente, los
invertebrados, que sólo fueron recolectados en Akumal, presentaron rangos de -12.6
‰ a -7.2 ‰ para δ13C y de 6.8 ‰ a 9.9 ‰ para δ15N (Tabla 3 y Fig. 7c). Las presas
potenciales de Akumal se retomarán más adelante en la sección de resultados de los
hábitos alimenticios de las juveniles de tortuga verde (8.2.2).
27
Figura 7: Variación de δ13C y δ 15N (media ± DE) en las presas potenciales
recolectadas en cinco sitios de la costa de Quintana Roo, a) Cancún, b) Puerto
Morelos, c) Akumal, d) Tulum, y e) Mahahual.
Al hacer la comparación de los valores isotópicos por grupos (algas vs. pastos marinos
vs. invertebrados), con todos los sitios juntos, se encontró que las algas mostraron
valores de δ13C significativamente menores que el resto de las presas (K-W: H= 35.85,
P< 0.001), asimismo, los valores de δ15N en pastos fueron menores que en los otros
dos grupos de presas potenciales (K-W: H= 22.19, P< 0.001).
a)
b)
c)
d)
e)
28
En lo que respecta a las comparaciones geográficas, debido a que no se obtuvieron
muestras suficientes de algas en todos los sitios para hacer las comparaciones, sólo
se utilizaron los valores isotópicos de los pastos marinos. Se compararon los valores
isotópicos de los sitios utilizando las tres especies de pastos marinos como un sólo
grupo. Se encontró que Cancún y Tulum son similares, siendo estos dos sitios los que
presentan valores de δ13C menores con respecto a los otros sitios (K-W: H= 100.75,
P< 0.001), asimismo, estos mismos sitios presentan valores de δ15N mayores en
comparación con Puerto Morelos, Akumal y Mahahual (K-W: H= 69.89, P< 0.001). Al
realizar estas comparaciones geográficas utilizando sólo los valores isotópicos de T.
testudinum, (debido a que se obtuvieron muestras en todos los sitios) se observó el
mismo patrón, siendo Cancún y Tulum los sitios con menores y mayores valores
isotópicos (δ13C y δ15N, respectivamente, Fig. 8).
Asimismo, se realizaron comparaciones en cada sitio. En Cancún se utilizó T.
testudinum para identificar diferencias entre los puntos de muestreo. Se encontró que
los valores δ13C de las hojas de T. testudinum de CS5 están enriquecidos con
respecto a los de CS1, CS3 y CS4 (K-W: H= 16.28, P= 0.002, Tabla 3); y los valores
de δ15N en T. testudinum del CS4 están enriquecidos en comparación con los de CS1
y CS5 (K-W: H= 13.97, P= 0.007, Tabla 2). En el caso de Mahahual no se encontraron
diferencias significativas entre los valores isotópicos de T. testudinum de los diferentes
sitios de colecta.
29
Mediana 25%-75% Min-Max
CANCUN PM AKUMAL TULUM MAHAHUAL-16.0
-14.0
-12.0
-10.0
-8.0
-6.0
-4.0
δ13C
Mediana 25%-75% Min-Max
CANCUN PM AKUMAL TULUM MAHAHUAL-4.0
-2.0
0.0
2.0
4.0
6.0
8.0
10.0
12.0
14.0
δ15N
Figura 8: Variación isotópica de T. testudinum de diferentes sitios de la costa de
Quintana Roo. Las letras (a,b,c) indican diferencias significativas entre los sitios.
Por último, dentro de las comparaciones por sitio se trató de identificar diferencias
entre las presas potenciales. Se obtuvo que en Cancún (todos los sitios) las algas
presentan valores δ13C menores que las tres especies de pastos marinos (K-W: H=
28.08, P< 0.001), mientras que los valores de δ15N en T. testudinum fueron
a
a
a
b b b
a
ab
bc
bc
c
(‰ v
s. P
DB
) (‰
vs.
Aire
)
30
significativamente mayores que en las otras dos especies de pastos marinos (K-W: H=
24.30, P< 0.001). En Akumal, H. wrightii presentó los valores de δ13C más bajos (K-W:
H= 41.79, P< 0.001). En Tulum, los valores más bajos de δ13C se encontraron en las
algas (algas vs. pastos. U= 0.00, P< 0.008), mientras que el δ15N fue menor en S.
filiforme en comparación con T. testudinum (U= 4.00, P= 0.03). De igual manera en
Mahahual (MS2) los valores de δ15N en S. filiforme fueron menores que los de T.
testudinum (U= 0.00, P= 0.02).
En el caso de las variaciones temporales, los análisis estadísticos no mostraron
diferencias significativas (P> 0.05) en los valores isotópicos de las presas potenciales
entre temporadas (lluvias vs. secas vs. nortes), así como tampoco se encontraron
diferencias entre los diferentes años (2013 vs. 2014).
8.1.2 Isótopos estables en hembras anidadoras de tortuga verde
Las temporadas de anidación 2013 y 2014 fueron muy distintas, el número de
hembras anidando fue mayor en 2013, respecto a 2014. Se tomaron muestras a un
total de 93 individuos en 2013 y 29 en 2014. Debido a que no se pudieron tomar
muestras a todos los individuos, el mayor número de muestras se obtuvo en 2013 con
67 (piel), mientras que en 2014 fueron 29 (piel). Si bien, el número de muestras de
caparazón recolectadas fue igual o mayor a las de piel, sólo se logró analizar un
número reducido, las cuales se presentan como referencia de los valores isotópicos en
dicho tejido (Tabla 4). Las tallas de las hembras variaron de 94 cm a 117 cm (LCC) en
2013 y de 100 cm a 117 cm (LCC) en 2014.
La razón C:N varió dependiendo del tipo de tejido (Tabla 4), siendo mayor en plasma
(5.2 a 8.9) y menor en los de piel (3.3 a 4.0). Todos los valores δ13C fueron
normalizados (utilizando la ecuación 3 de Post et al. 2007), por lo que de ahora en
adelante, los valores δ13C se referirán a los δ13Cnormalizado.
Los valores isotópicos presentes en los tejidos de hembras de tortuga verde
presentaron un intervalo amplio (Tabla 4) en ambas temporadas (δ13C: -16.6 a -3.7 ‰
y δ15N: 2.3 a 9.6 ‰, en 2013; y δ13C: -15.0 a -4.4 ‰ y δ15N: 2.9 a 9.2 ‰; 2014.
31
Tabla 4: Número de muestras (N), porcentaje de carbono y nitrógeno, valores de δ13C
y δ15N, razón C:N y δ13Cnormalizado de los diferentes tejidos de hembras anidadoras de
tortuga verde para las temporadas 2013 y 2014. Los valores están expresados en
intervalos.
Tejido N C % (Mín-Máx)
N % (Mín-Máx)
δ13C ‰ (Mín-Máx)
δ15N ‰ (Mín-Máx)
C:N (Mín-Máx)
δ13C ‰ Normalizado
(Mín-Máx) 2013
Sangre total 36 57.2 a 89.1 11.9 a 19.5 -15.1 a -6.7 2.7 a 7.5 5.0 a 5.8 -13.0 a -4.6 Plasma 32 26.7 a 63.8 3.9 a 10.2 -15.3 a -7.5 3.3 a 8.1 6.3 a 8.9 -11.1 a -3.7 Eritrocitos 32 56.5 a 62.9 13.6 a 15.2 -15.5 a -6.3 2.3 a 7.5 4.8 a 5.1 -14.0 a -4.9 Piel 67 40.6 a 47.5 11.9 a 14.7 -16.8 a -5.8 4.1 a 9.6 3.3 a 4.0 -16.6 a -5.6 Caparazón 1 41.1 14.5 -6.6 7.4 3.3 -6.7
2014
Sangre total 27 33.9 a 47.7 9.2 a 13.7 -15.7 a -6.9 2.9 a 7.8 3.9 a 4.4 -14.8 a -6.1 Plasma 16 42.3 a 49.3 8.3 a 9.9 -14.7 a -6.9 3.1 a 8.8 5.2 a 6.6 -12.0 a -4.4 Eritrocitos 16 46.0 a 48.9 14.2 a 15.2 -15.4 a -6.1 3.2 a 7.7 3.7 a 3.8 -15.0 a -5.7 Piel 29 39.7 a 45.3 12.5 a 14.4 -13.1 a -5.5 4.2 a 9.2 3.4 a 3.8 -13.0 a -5.3 Caparazón 3 44.9 a 46.4 13.4 a 14.0 -9.7 a -7.4 6.6 a 7.4 3.8 a 3.9 -9.3 a -6.8
Se encontraron diferencias significativas en los valores isotópicos de los tejidos en
ambos años. En 2013, los valores de δ13C en plasma fueron mayores que aquellos en
ST, ERT y piel (K-W: H=18.72, P= 0.0003, Fig. 9a) mientras que los valores de δ15N
en piel fueron mayores que los de ST y ERT (K-W: H= 38.29, P< 0.000, Fig. 9b). Los
valores de 2014 fueron similares, ya que PLA presentó valores enriquecidos de 13C (K-
W: H=18.92, P= 0.0008, Fig. 9a) y la piel presentó valores enriquecidos de 15N (K-W:
H= 32.62, P< 0.0001, Fig. 9b). Además, al comparar los tejidos entre ambos años, se
encontró que las muestras de piel de 2013 están empobrecidas en 13C en
comparación con las muestras de piel de 2014 (U= 589.00, P= 0.002, Fig. 9a, b).
32
No obstante la diferencia en los valores isotópicos de carbono en piel, los intervalos de
variación de δ13C y δ15N de los tejidos en ambos años son muy similares. Como se
puede observar en la gráfica de dispersión (Fig. 9), el plasma presenta los valores más
altos de δ13C en ambos años. En contraste, se puede ver que los valores de ST y ERT
están inversos al comparar 2013 vs. 2014, al igual que los valores de piel y CAP. Sin
embargo, los valores de CAP deben ser tomados con cautela por el reducido número
de muestras.
Figura 9: Variaciones de δ 13C y δ15N en tejidos de hembras de tortuga verde. a) Media
± DE de los valores isotópicos en tejidos de hembras anidadoras de la temporada
2013. b) Media ± DE de los valores isotópicos en tejidos de hembras anidadoras de la
temporada 2014.
3.0
4.0
5.0
6.0
7.0
8.0
9.0
-11.0 -10.0 -9.0 -8.0 -7.0 -6.0 -5.0 -4.0
δ15N
(‰ v
s. A
ire)
δ13C (‰ vs. PDB)
Sangre totalPlasmaEritrocitosPielCaparazón
3.0
4.0
5.0
6.0
7.0
8.0
9.0
-11.0 -10.0 -9.0 -8.0 -7.0 -6.0 -5.0 -4.0
δ15N
(‰ v
s. A
ire)
δ13C (‰ vs. PDB)
Sangre totalPlasmaEritrocitosPielCaparazón
a
b
33
Los valores de T. testudinum de los diferentes sitios y las esponjas de Akumal fueron
utilizados como referencia de comparación con valores isotópicos de los tejidos de las
hembras anidadoras. Se pudo identificar que los valores de los tejidos están cercanos
a los de los pastos de Puerto Morelos, Akumal y Mahahual, mientras que los valores
de pastos de Cancún, Tulum y las esponjas de Akumal están alejados (Fig. 10).
Figura 10: Variaciones de δ 13C y δ15N en sangre total (ST), plasma (PLA), eritrocitos
(ERT) y piel de hembras anidadoras de tortuga verde (temporadas 2013 y 2014), hojas
de T. testudinum de cinco sitios de Quintana Roo y esponjas de la Bahía de Akumal.
Los valores están expresados en media ± DE. Los cuadros de colores (azul, morado,
rojo, verde y amarillo) representan los valores en T. testudinum en los diferentes sitios.
34
Ya que los valores de δ13C y δ15N de los pastos marinos en Puerto Morelos, Akumal y
Mahahual son más representativos de los valores de δ13C y δ15N de PLA, ERT y piel,
fueron contrastados nuevamente (Fig. 11), esta vez utilizando los valores isotópicos de
los tejidos corregidos con los factores de discriminación (Δ13C y Δ15N) propuestos por
Vander Zanden et al. (2012).
El plasma está más cercano a los valores de T. testudinum y S. filiforme de Akumal;
los valores de los eritrocitos están entre los valores de T. testudinum de Akumal y
Mahahual, los valores de S. filiforme de Mahahual y los de H. wrightii de Puerto
Morelos; y los valores de piel, se encuentran cerca de los valores de T. testudinum de
Mahahual y de H. wrightii de Puerto Morelos y Akumal (Fig. 11).
Figura 11: Comparación de los valores de δ13C y δ15N corregidos de plasma (PLA),
eritrocitos (ERT) y piel de hembras anidadoras de tortuga verde (valor promedio de
ambas temporadas) con los de los pastos marinos de Puerto Morelos (morado),
Akumal (rojo) y Mahahual (amarillo). Los valores están expresados en Media ± DE.
35
8.2 Hábitos alimenticios de juveniles de tortuga verde (Chelonia mydas) de la Bahía de Akumal
8.2.1 Isótopos estables (δ13C y δ15N) y factores de discriminación (Δ13C y Δ15N) en el grupo control del Parque X'caret
La razón C:N varió de acuerdo al tejido, teniendo que PLA > ST > ERT ≥ CAP > Piel,
tanto en adultos como en juveniles (Tabla 5). Debido a que la razón C:N de todos los
tejidos fue ≥ 3.5, los valores δ13C fueron normalizados (Tabla 5) de acuerdo a la
ecuación 3 de Post et al. (2007).
Los valores isotópicos variaron entre machos y juveniles. En el caso de los machos,
los intervalos isotópicos fueron de -20.1 ‰ (ST, G3) a -16.1 ‰ (PLA, G1) para δ13C;
y de 9.0 ‰ (ERT, G3) a 13.7 ‰ (Piel, G1) para δ15N (Tabla 5). En los juveniles, el
δ13C varió de -20.3 ‰ (ST, 14 meses) a -14.0 ‰ (PLA y Piel, 10 y 12 meses), y el
δ15N de 7.2 ‰ a 12.4 ‰ (ERT y CAP, 10 y 14 meses. Tabla 5 ).
Al comparar los valores isotópicos de los tejidos de los machos no se encontraron
diferencias significativas (P> 0.05) entre grupos (ej. ST G1 vs. ST G2 vs. ST G3). Sin
embargo, sí se encontraron diferencias al comparar entre tejidos, teniendo que para el
G1 y G2, los valores de δ13C en CAP fueron menores al PLA o piel (K-W: H= 15.33 a
9.60, P< 0.05, Fig. 12a). En el caso del δ15N, los valores de piel y CAP fueron los más
altos y los de ST y ERT los más bajos, además PLA fue mayor que ERT (K-W: H=
53.10 a 72.22, P< 0.05, Fig. 12b) en los tres grupos. Esta diferencia entre tejidos se
aprecia con mayor claridad en la figura 13, donde además se observa la diferencia
isotópica entre el alimento y los tejidos de ≈3 ‰ (en ST y ERT) a ≈5 ‰ (en piel y
CAP).
36
Tabla 5: Porcentaje de carbono y nitrógeno, valores de δ13C y δ15N, razón C:N y
δ13Cnormalizado de los diferentes tejidos de machos adultos y juveniles (10, 12 y 14
meses) de tortuga verde en cautiverio. Los valores están expresados en Intervalos.
Tejido C % (Mín-Máx)
N % (Mín-Máx)
δ13C ‰ (Mín-Máx)
δ15N ‰ (Mín-Máx)
C:N (Mín-Máx)
δ13C ‰ Normalizado
Adultos
G1 (n= 15)
Sangre Total 44.8 a 67.9 13.6 a 14.6 -20.4 a -19.5 9.3 a 10.0 3.8 a 5.6 -20.0 a -17.3
Plasma 38.6 a 60.4 10.6 a 12.2 -19.9 a -19.3 10.4 a 11.0 4.1 a 6.3 -19.0 a -16.1
Eritrocitos 45.4 a 68.3 14.2 a 15.3 -20.0 a -19.5 9.2 a 9.6 3.7 a 5.4 -19.7 a -17.5 Piel 41.1 a 47.7 12.7 a 14.8 -19.1 a -17.1 10.5 a 13.7 3.5 a 4.0 -18.7 a -17.2
Caparazón 41.0 a 47.3 12.4 a 14.0 -20.7 a -19.1 10.5 a 12.6 3.9 a 4.2 -19.9 a -18.5 G2 (n= 14) Sangre
Total 45.5 a 83.7 13.6 a 16.6 -20.4 a -19.5 9.4 a 10.0 3.7 a 6.0 -20.0 a -17.2
Plasma 40.2 a 66.7 11.4 a 12.6 -19.8 a -19.2 10.4 a 11.3 4.1 a 6.4 -19.1 a -16.7 Eritrocitos 46.1 a 72.4 14.4 a 15.5 -19.9 a -19.5 9.2 a 9.6 3.6 a 5.8 -19.5 a -17.3
Piel 43.1 a 47.1 13.4 a 14.5 -19.4 a -17.8 11.0 a 12.4 3.4 a 4.0 -18.9 a -17.3 Caparazón 39.8 a 47.6 11.1 a 14.1 -20.8 a -18.8 10.6 a 12.1 3.9 a 4.4 -19.9 a -18.4 G3 (n= 18) Sangre
Total 44.1 a 70.6 13.4 a 14.9 -20.5 a -18.9 9.2 a 9.8 3.7 a 5.9 -20.1 a -17.5
Plasma 38.7 a 64.6 10.7 a 12.0 -20.0 a -19.3 10.4 a 11.0 4.1 a 6.4 -19.1 a -16.8 Eritrocitos 44.9 a 75.4 14.0 a 15.6 -20.3 a -19.6 9.0 a 9.8 3.7 a 5.9 -19.9 a -17.6
Piel 42.2 a 47.7 11.6 a 14.8 -20.2 a -17.2 10.8 a 12.1 3.5 a 4.2 -19.5 a -17.1 Caparazón 41.3 a 68.4 12.1 a 14.4 -20.7 a -18.6 10.8 a 12.3 3.9 a 6.0 -20.0 a -17.0 Juveniles
2013 10 meses (n= 8) Sangre Total 53.9 a 57.9 13.2 a 14.0 -17.9 a -17.3 9.6 a 10.4 4.8 a 5.1 -16.2 a -15.8
Plasma 48.4 a 53.1 10.0 a 11.4 -18.5 a -17.3 9.8 a 10.5 5.0 a 6.2 -15.7 a -15.1 Eritrocitos 58.0 a 60.8 14.4 a 14.9 -17.6 a -17.0 9.6 a 10.5 4.6 a 4.8 -16.3 a -15.6
Piel 42.0 a 43.6 13.4 a 14.2 -15.8 a -14.2 10.1 a 11.2 3.5 a 3.7 -15.4 a -14.0 Caparazón 42.2 a 45.4 12.6 a 13.6 -16.8 a -16.2 11.5 a 12.4 3.9 a 4.0 -16.3 a -15.6 12 meses
(n= 6)
37
Sangre Total 63.3 a 65.4 13.0 a 13.5 -17.6 a -16.6 9.3 a 10.0 5.5 a 5.7 -15.4 a -14.5
Plasma 53.9 a 56.7 9.6 a 10.7 -17.9 a -16.7 9.8 a 10.8 5.9 a 6.8 -14.6 a -14.0 Eritrocitos 70.4 a 71.8 14.5 a 14.8 -17.5 a -16.6 9.3 a 10.7 5.6 a 5.8 -15.2 a -14.3
Piel 43.2 a 45.3 13.6 a 15.0 -15.2 a -14.1 10.1 a 11.0 3.4 a 3.7 -15.0 a -14.0 Caparazón 42.0 a 46.3 12.7 a 14.2 -17.0 a -15.6 10.5 a 11.5 3.8 a 3.9 -16.5 a -15.1
2014 10 meses (n= 6) Sangre Total 43.2 a 46.1 12.7 a 13.8 -20.4 a -19.0 7.6 a 8.3 3.9 a 4.0 -19.8 a -18.4
Plasma 39.3 a 41.8 9.6 a 105. -20.7 a -19.2 8.7 a 9.8 4.5 a 5.1 -18.9 a -18.1 Eritrocitos 37.6 a 38.4 14.0 a 14.4 -20.4 a -19.1 7.2 a 8.1 3.7 a 3.8 -20.0 a -18.7
Piel 41.4 a 43.7 13.2 a 14.1 -19.0 a -17.4 8.8 a 9.7 3.5 a 3.7 -18.7 a -17.2 Caparazón 41.6 a 45.9 11.1 a 13.4 -20.2 a -17.2 7.9 a 9.9 3.9 a 4.7 -19.0 a -16.6 14 meses
(n= 5) Sangre Total 43.5 a 45.6 13.2 a 13.9 -20.7 a -19.3 7.3 a 7.5 3.8 a 3.9 -20.3 a -18.8
Plasma 39.6 a 41.6 10.0 a 11.0 -19.7 a -19.2 8.4 a 8.6 4.2 a 4.9 -18.6 a -18.2 Eritrocitos 43.9 a 47.3 13.9 a 14.9 -20.3 a -19.5 7.2 a 7.5 3.7 a 3.7 -20.0 a -19.2
Piel 42.3 a 42.9 13.8 a 14.2 -17.9 a -17.2 8.2 a 8.9 3.5 a 3.6 -17.7 a -17.0 Caparazón 41.3 a 43.6 12.6 a 13.1 -19.8 a -18.4 8.0 a 8.5 3.8 a 3.9 -19.2 a -18.0
38
Figura 12: Variación isotópica en tejidos de machos de tortuga verde en cautiverio. a)
Valores de δ13C en tres grupos de machos. b) Valores de δ15N en tres grupos de
machos. Las letras (a,b,c) indican diferencias significativas entre los tejidos.
-25.0
-23.0
-21.0
-19.0
-17.0
-15.0
Sangre total Plasma Eritrocitos Piel Caparazón
δ13C
(‰ v
s. P
DB
)
G1G2G3
0.0
2.0
4.0
6.0
8.0
10.0
12.0
14.0
Sangre total Plasma Eritrocitos Piel Caparazón
δ15N
(‰ v
s. A
ire)
G1G2G3
a
b
ab ab a a a b
ab b
a
c c
39
Figura 13: Variaciones isotópicas de δ13C y δ15N en sangre total (ST), plasma (PLA),
eritrocitos (ERT), piel y caparazón (CAP) de machos de tortuga verde en cautiverio y
del alimento (pellet) con el que se han alimentado desde 2010. Los valores están
expresados en media ± DE.
Contrario a los machos, las juveniles si mostraron diferencias entre grupos, teniendo
que los valores isotópicos de las juveniles de 10 y 12 meses (cohorte 2013) fueron
mayores (K-W: H= 16.79 a 20.46, P< 0.05) que los de las juveniles de 10 y 14 meses
(cohorte 2014), en todos los tejidos (Fig. 14a y b). Además, dentro de cada clase de
edad hubo diferencias significativas entre tejidos, donde los valores de δ13C en PLA y
piel fueron los más altos (K-W: H= 16.92 a 27.32, P< 0.05). Asimismo, los valores de
δ15N en PLA, piel y CAP fueron los mayores (K-W: H= 16.92 a 27.32, P< 0.05)
40
dependiendo de la clase de edad (Fig. 14a y b). Debido a estas variaciones, en la
figura 15 no se observan agrupamientos de tejidos, sino por cohortes donde la de
2013 (10 y 12 meses) se separa de la de 2014 (10 y 14 meses), además estos últimos
están más cerca de los valores isotópicos de los alimentos (gelatina y pellets).
Figura 14: Variaciones isotópicas de δ13C (a) y δ15N (b) en tejidos de juveniles de
tortuga verde de diferentes edades (10, 12 y 14 meses). Las letras (a,b,c) indican
diferencias significativas entre las cohortes (M= 2013, m= 2014).
-25.0
-23.0
-21.0
-19.0
-17.0
-15.0
-13.0
-11.0
Sangre total Plasma Eritrocitos Piel Caparazón
δ13C
(‰ v
s. P
DB
)
10 M12 M10 m14 m
0.0
2.0
4.0
6.0
8.0
10.0
12.0
14.0
Sangre total Plasma Eritrocitos Piel Caparazón
δ15N
(‰ v
s. A
ire)
10 M12 M10 m14 m
a a a
b
a a a a
a
a
b b b
b b
a a a
a
b b
b b b
41
Figura 15: Variaciones isotópicas de δ13C y δ15N en tejidos de juveniles de tortuga
verde de diferentes edades 10 y 12 meses (cohorte 2013, negro y gris,
respectivamente) y 10 y 14 meses (cohorte 2014, azul y rojo, respectivamente) y del
alimento (gelatina y pellets). Los valores están expresados en Media ± DE.
Debido a lo anterior, se consideró que sólo los machos se encontraban en equilibrio
isotópico con la dieta, por lo tanto, sólo se calcularon los factores de discriminación
para los machos. Los factores de discriminación de carbono (Δ13C) variaron de 1.72 ±
0.8 (ERT y CAP) a 2.43 ± 0.83 (PLA), mientras que los de Δ15N fueron de 3.13 ± 0.16
(ERT) a 5.36 ± 0.56 (piel, Tabla 6).
42
Tabla 6: Factores de discriminación de carbono y nitrógeno (Δ13C y Δ15N) calculados
para diferentes tejidos de machos de tortuga verde en cautiverio.
Tejido Δ13C Δ15N Sangre total (n= 45) 1.82 ± 0.91 3.32 ± 0.19
Plasma (n= 45) 2.43 ± 0.83 4.48 ± 0.20 Eritrocitos (n= 45) 1.72 ± 0.82 3.13 ± 0.16
Piel (n= 43) 2.06 ± 0.49 5.36 ± 0.56 Caparazón (n= 42) 1.72 ± 0.86 5.34 ± 0.54
8.2.2 Isótopos estables y variación en presas potenciales de la Bahía de Akumal
Como se mencionó anteriormente (sección 8.1.1), las presas potenciales de Akumal
fueron: macroalgas, T. testudinum, H. wrightii, S. filiforme, esponjas y gasterópodos
(Tabla 3). Debido al bajo número de muestras de las algas (n= 2) no se tomaron en
cuenta para los análisis de esta sección. Los valores isotópicos de las esponjas y los
gasterópodos no fueron diferentes (P> 0.05). Sin embargo, los valores de δ15N de los
invertebrados fueron mayores que los de los pastos marinos (K-W: H= 23.43, P<
0.001, Fig. 16) y los de δ13C fueron menores (K-W: H= 48.98, P< 0.001, Fig. 16).
Además, los valores de δ13C en pastos marinos fueron diferentes en las tres especies,
teniendo S. filiforme > T. testudinum > H. wrightii (K-W: H= 41.79, P< 0.001, Fig. 16).
Por último, no se encontró un efecto de las temporadas (lluvias, secas y nortes) sobre
los valores isotópicos en las presas, sin embargo se encontraron diferencias
significativas entre años al comparar los valores δ15N de los pastos marinos (tres
especies combinadas), siendo los valores δ15N del 2013 mayores a los del 2014 (U=
42.00, P= 0.01, Fig. 17).
43
Figura 16: Variación de δ13C y δ15N de las presas potenciales de la Bahía de Akumal.
Los valores están expresados en media ± DE.
Mediana 25%-75% Min-Max
2013 2014-2.0
0.0
2.0
4.0
6.0
8.0
δ15N
(‰ v
s. A
ire)
Figura 17: Variación entre años (2013 vs. 2014) de los valores isotópicos de nitrógeno
en los pastos marinos de la Bahía de Akumal.
-1.0
1.0
3.0
5.0
7.0
9.0
-15.0 -13.0 -11.0 -9.0 -7.0 -5.0 -3.0
δ15N
(‰vs
. Aire
)
δ13C (‰ vs. PDB)
T. testudinumH. wrightiiS. filiformeEsponjasGasterópodos
44
8.2.3 Isótopos estables en juveniles de tortuga verde de la Bahía de Akumal
En total se capturaron 84 individuos, 12 de los cuales fueron recapturados (Tabla 7) en
más de tres ocasiones. El mayor número de muestras analizadas fueron de sangre
total (n= 131), mientras que de caparazón sólo fue una (Tabla 8). Las tallas de los
juveniles variaron de 33 cm a 83 cm (LCC).
Asimismo, la razón C:N varió de un tejido a otro (Tabla 8), siendo mayor en los tejidos
de plasma (4.3 a 7.2) y menor en los de piel (3.5 a 4.4). Por lo tanto, como la razón
C:N fue ≥ 3.5, todos los valores δ13C fueron normalizados, utilizando la ecuación 3 de
Post et al. (2007). Por lo que de ahora en adelante, los valores δ13C aquí reportados
se referirán a los δ13Cnormalizados.
Tabla 7: Información general de los 12 juveniles de tortuga verde recapturados en la
Bahía de Akumal entre noviembre de 2012 a diciembre de 2014.
Marca de identificación
Primera captura
Última captura
Total de recapturas
Tiempo total (días)
Talla de primera captura
(LCC, cm)
Talla de última captura
(LCC, cm) XD851 06/07/2013 13/12/2014 4 525 58.6 64.5
XD856/XT092 05/07/2013 13/12/2014 3 526 58.6 63
XD861/XT093 15/11/2012 18/07/2014 3 610 75.3 82.2
XD869 15/11/2012 13/03/2014 5 483 64.7 69.9
XD875 15/11/2012 12/03/2014 3 482 56.5 61.5
XD881 16/11/2012 18/07/2014 3 609 76.1 82.4
XD882 16/11/2012 23/08/2014 4 645 58 67
XD891 17/05/2013 18/07/2014 3 427 52.1 59.2
XH608 15/11/2012 13/03/2014 4 483 69.2 73.6
XH625 15/11/2012 13/12/2014 4 758 57.6 69.5
XT045 15/11/2012 17/07/2014 5 609 69.8 75.5
XT087 12/03/2014 13/12/2014 3 295 48.2 54
45
En lo que respecta a los valores isotópicos presentes en los tejidos, presentaron
intervalos amplios (Tabla 8) que van de -10.9 ‰ (ERT) a -2.9 ‰ (PLA) para δ13C y de
2.0 ‰ (PLA) a 8.0 ‰ (PLA y piel) para δ15N.
Tabla 8: Número total de muestras, porcentaje de carbono y nitrógeno, valores de
δ13C y δ15N, razón C:N y δ13Cnormalizado de los diferentes tejidos de juveniles de tortuga
verde de la Bahía de Akumal. Los valores están expresados en intervalos.
Tejido N C % (Mín-Máx)
N % (Mín-Máx)
δ13C ‰ (Mín-Máx)
δ15N ‰ (Mín-Máx)
C:N (Mín-Máx)
δ13C ‰ Normalizado
(Mín-Máx) Sangre
total 131 42.0 a 66.1 12.0 a 14.6 -12.4 a -5.8 2.3 a 7.8 4.4 a 6.3 -9.8 a -4.0
Plasma 115 39.6 a 57.8 9.4 a 11.7 -10.8 a -5.8 2.0 a 8.0 4.3 a 7.2 -9.7 a -2.9 Eritrocitos 115 44.6 a 63.4 13.6 a 15.4 -13.2 a -5.9 2.3 a 7.9 3.7 a 5.7 -10.9 a -4.4
Piel 77 40.2 a 50.4 10.8 a 17.0 -11.2 a -5.5 3.1 a 8.0 3.5 a 4.4 -10.2 a -5.2 Caparazón 1 47.9 13.8 -9.0 6.1 4.0 -8.3
Se encontraron diferencias significativas en los valores isotópicos de los tejidos de las
juveniles. Los valores de δ13C en plasma fueron mayores que aquellos en ST, ERT y
piel (K-W: H=135.44, P< 0.001, Fig. 18a). Mientras que, los valores de δ15N en piel
fueron mayores que los de ST, PLA y ERT (K-W: H= 46.13, P< 0.001, Fig. 18b).
Además, se encontró una correlación entre la talla y los valores isotópicos de los
cuatro tejidos (P< 0.05, Fig. 19). Asimismo, siguiendo la clasificación de tallas
propuesta por Ruiz (2008), se encontró que las juveniles de talla pequeña (< 50 cm
LCC) presentaron valores bajos de δ13C y δ15N en todos los tejidos (K-W: H= 6.31 a
13.66, P< 0.05, Fig. 20a y b) excepto PLA, donde las juveniles de talla mediana (50
cm a 70 cm LCC) presentaron valores enriquecidos en 13C (K-W: H= 8.02, P< 0.01,
Fig. 20a) en comparación con las tallas grandes (> 70 cm LCC).
46
Mediana 25%-75% Min-Max
PIEL ERT ST PLA-12.0
-10.0
-8.0
-6.0
-4.0
-2.0
δ13C
(‰ V
s. P
DB
)
Mediana 25%-75% Min-Max PIEL ERT ST PLA
1.0
3.0
5.0
7.0
9.0
δ15N
(‰ V
s. A
ire)
Figura 18: Variación de δ13C (a) y δ15N (b) en piel, eritrocitos (ERT), sangre total (ST) y
plasma (PLA) de juveniles de tortuga verde.
a a a a
b
a b b
b
b b b a
47
Figura 19: Correlación entre talla y los isótopos estables de carbono y nitrógeno en los
diferentes tejidos de juveniles de tortuga verde. Sangre total (a), plasma (b), eritrocitos
(c, d) y piel (e).
30 40 50 60 70 80 90
LCC (cm)
2.0
3.0
4.0
5.0
6.0
7.0
8.0δ15
N (‰
vs.
Aire
)
rs= 0.297, p< 0.05
30 40 50 60 70 80 90
LCC (cm)
1.0
2.0
3.0
4.0
5.0
6.0
7.0
8.0
9.0
δ15N
(‰ v
s. A
ire)
rs= 0.294, p< 0.05
30 40 50 60 70 80 90
LCC (cm)
2.0
3.0
4.0
5.0
6.0
7.0
8.0
9.0
δ15N
(‰ v
s. A
ire)
rs= 0.227, p< 0.05
30 40 50 60 70 80 90
LCC (cm)
-12.0
-11.0
-10.0
-9.0
-8.0
-7.0
-6.0
-5.0
-4.0
δ13C
(‰ v
s. P
DB
)
rs= 0.277, p< 0.05
30 40 50 60 70 80 90
LCC (cm)
-11.0
-10.0
-9.0
-8.0
-7.0
-6.0
-5.0
δ13C
(‰ v
s. P
DB
)
rs= 0.392, p< 0.05
e
a
b
c
d
48
Figura 20: Variación de δ13C (a) y δ15N (b) en tejidos de juveniles de tortuga verde de
acuerdo a las clases de talla: pequeña (< 50 cm LCC), mediana (50 cm a 70 cm LCC)
y grande (> 70 cm LCC).
Por último, aunque no se encontró una variación significativa de los valores isotópicos
entre temporadas (lluvias, secas y nortes), la prueba de Mann-Whitney mostró
diferencias significativas en los valores δ15N de plasma de los diferentes años,
teniendo que los valores del 2013 fueron mayores que los de 2014 (U= 44.00, P= 0.02,
Fig. 21), siendo éste el mismo patrón observado en los pastos marinos (Fig. 17).
-9.0
-7.0
-5.0
-3.0
Sangre total Plasma Eritrocitos Piel
δ13C
(‰vs
. PD
B)
Pequeña
Mediana
Grande
0.0
2.0
4.0
6.0
8.0
Sangre total Plasma Eritrocitos Piel
δ15N
(‰vs
. Aire
)
Pequeña
Mediana
Grande
a a a a a
b
a
ab
a a
b b b
c
b
b b ab b
a b
b
a ab
b
a b
b a ab b
49
Mediana 25%-75% Min-Max
2013 20142.0
4.0
6.0
8.0
δ15N
(‰ v
s. A
ire)
Figura 21: Variación entre años (2013 vs. 2014) de los valores isotópicos de nitrógeno
en plasma de las juveniles de tortuga verde de la bahía de Akumal.
El modelo de mezcla mostró que los pastos marinos son los que tienen una mayor
contribución a la dieta de las juveniles de Akumal. Los intervalos de contribuciones
fueron S. filiforme (mediana: 21 a 54 %) > T. testudinum (mediana: 17 a 39 %) > H.
wrightii (mediana: 7 a 35 %) > Invertebrados (mediana: 2 a 39 %) para los tres tejidos
(PLA, ERT y piel). Solamente dos de los 12 individuos mostraron una aparente
contribución relevante de los invertebrados, ambos en ERT, donde las medianas
fueron: 28 % (percentil 1 - 99: 8 - 50) y 39 % (percentil 1 - 99: 21 - 59), para los
individuos XD875 y XT045, respectivamente (Tabla 9). Asimismo, estos individuos
mostraron diferentes contribuciones a la dieta entre los tejidos, lo que se consideró
como indicador de posible variación de la dieta a través del tiempo (Tabla 9).
El modelo de mezcla para determinar variación con el tiempo en la dieta de los dos
individuos (utilizando los tres tejidos sanguíneos) indicó que, para el individuo XD875,
la posible contribución de los invertebrados disminuyó un 13 % y la contribución de S.
filiforme aumentó de manera proporcional entre la primer y la última captura
(invertebrados: 26 % a 13 %; S. filiforme: 25 % a 38%, Fig. 22). Para el individuo
XT045 se observó un patrón similar pero en menor grado, con una reducción del 12 %
en la contribución de los invertebrados a la dieta y un aumento del 5 % en la
contribución de S. filiforme, entre la primer y la última captura (invertebrados: 41 % a
29 %; S. filiforme: 23 % a 28%. Fig. 23).
50
Tabla 9: Posible contribución (%) de las presas potenciales de la Bahía de Akumal a
la dieta de las juveniles de tortuga verde recapturadas.
Marca de identificación Tejido
Thalassia testudinum
Mediana (Percentil 1–99)
Halodule wrightii Mediana
(Percentil 1–99)
Syringodium filiforme Mediana
(Percentil 1–99)
Invertebrados Mediana
(Percentil 1–99)
XD851 PLA 31 (1 - 70) 21 (0 - 58) 35 (2 - 91) 7 (0 - 46) ERT 29 (2 - 66) 26 (1 - 64) 36 (2 - 82) 7 (0 - 33) Piel 32 (2 - 69) 18 (0 - 56) 36 (2 - 79) 8 (0 - 54)
XD856/ XT092 PLA 33 (1 - 77) 19 (0 - 57) 38 (2 - 91) 3 (0 - 41) ERT 28 (1 - 59) 26 (0 - 64) 33 (2 - 82) 11 (1 - 35) Piel 30 (1 - 64) 14 (0 - 41) 50 (20 - 84) 4 (0 - 17)
XD861/ XT093 PLA 32 (1 - 77) 20 (1 - 63) 34 (1 - 81) 7 (0 - 46) ERT 29 (1 - 65) 27 (1 - 60) 35 (2 - 76) 8 (1 - 37) Piel 31 (1 - 70) 23 (1 - 58) 35 (2 - 72) 6 (0 - 46)
XD869 PLA 35 (1 - 70) 20 (0 - 60) 42 (3 - 80) 2 (0 - 12) ERT 26 (1 - 56) 27 (1 - 63) 35 (5 - 75) 11 (4 - 22) Piel 30 (1 - 69) 24 (1 - 64) 32 (2 - 76) 9 (0 - 53)
*XD875 PLA 33 (1 - 73) 18 (1 -61) 41 (3 - 83) 4 (0 - 32) ERT 24 (1 - 53) 22 (1 - 55) 27 (1 - 60) 28 (8 - 50) Piel 31 (2 - 66) 35 (3 - 68) 21 (1 - 48) 13 (1 - 33)
XD881 PLA 31 (1 - 81) 24 (1 - 59) 33 (1 - 76) 6 (0 - 48) ERT 30 (2 - 62) 28 (0 - 63) 35 (0 - 84) 7 (0 - 34) Piel 34 (2 - 76) 9 (0 - 44) 51 (11 - 79) 2 (0 - 11)
XD882 PLA 30 (1 - 72) 23 (1 - 62) 30 (1 - 74) 11 (0 - 49) ERT 31 (1 - 69) 27 (1 - 66) 36 (2 - 76) 4 (0 - 32) Piel 31 (1 - 65) 12 (0 - 52) 45 (3 - 90) 3 (0 - 40)
XD891 PLA 32 (1 - 71) 22 (1 - 59) 34 (1 - 80) 6 (0 - 47) ERT 28 (1 - 64) 25 (1 - 61) 32 (2 - 75) 13 (2 - 38) Piel 31 (1 - 69) 24 (1 - 55) 33 (3 - 64) 8 (0 - 43)
XH608 PLA 33 (1 - 88) 17 (0 - 54) 39 (1 - 94) 3 (0 - 33) ERT 28 (1 - 60) 29 (1 - 69) 35 (3 - 79) 7 (0 - 23) Piel 34 (2 - 72) 7 (0 - 37) 54 (18 - 88) 2 (0 - 12)
XH625 PLA 39 (2 - 79) 16 (0 - 59) 37 (2 - 77) 2 (0 - 32) ERT 29 (2 - 64) 27 (1 - 62) 36 (5 - 74) 8 (1 - 24) Piel 33 (2 - 74) 27 (2 - 54) 36 (6 - 64) 4 (0 - 16)
*XT045 PLA 25 (1 - 58) 12 (0 - 53) 49 (6 - 87) 8 (1 - 20) ERT 17 (0 - 46) 13 (0 - 44) 29 (1 -59) 39 (21 -59) Piel 28 (1 - 61) 14 (1 - 48) 42 (10 - 74) 13 (3 - 25)
XT087 PLA 31 (1 - 71) 20 (0 - 55) 35 (2 - 85) 6 (0 - 45) ERT 28 (1 - 62) 24 (1 - 60) 38 (2 - 87) 8 (1 - 35) Piel 32 (1 - 66) 21 (0 - 53) 37 (2 - 71) 6 (0 - 44)
* Indica los individuos con diferentes contribuciones a la dieta entre tejidos.
Negritas, indica la mayor contribución a la dieta.
51
Figura 22: Posible contribución de las presas de la Bahía de Akumal a la dieta del
individuo XD875, de acuerdo a los valores isotópicos en sangre. Se muestra la
contribución a la dieta en la primera captura (a), segunda captura (b) y última captura
(c) de acuerdo a los intervalos de confianza del SIAR (95, 75 y 25 %).
52
Figura 23: Posible contribución de las presas de la Bahía de Akumal a la dieta del
individuo XT045, de acuerdo a los valores isotópicos en sangre. Se muestra la
contribución a la dieta en la primera a la última captura (a, b, c, d, e) de acuerdo a los
intervalos de confianza del SIAR (95, 75 y 25 %).
53
9. Discusión
9.1 Identificación de posibles zonas de alimentación de hembras anidadoras de tortuga verde (Chelonia mydas) de la playa X'cacel-X'cacelito
9.1.1 Isótopos estables en presas potenciales de la costa de Quintana Roo
En el presente estudio se encontraron diferencias entre los grupos de presas
potenciales, siendo las macroalgas las que presentaron valores menores de δ13C y los
pastos fueron los que presentaron valores menores de δ15N. Asimismo, las
variaciones geográficas son importantes para poder diferenciar de un sitio a otro. Los
sitios de Cancún y Tulum difieren significativamente de Puerto Morelos, Akumal y
Mahahual. Estas mismas variaciones geográficas se ven reflejadas en los amplios
intervalos isotópicos en algas y pastos marinos.
Patrones de variación similares se han encontrado en otros estudios (Vizzini et al.,
2002; Sepúlveda-Lozada et al., 2015; Vaslet et al., 2015) donde los pastos marinos
presentan valores enriquecidos en 13C (algas: -19.5 a -12.1 ‰; pastos: -11.3 a -10.0
‰) y empobrecidos en 15N (algas: 1.1 a 9.5 ‰; pastos: -2.2 a 3.0) en comparación con
las macroalgas. Estas diferencias entre productores primarios, que es más notoria en
los valores δ13C, se deben principalmente a las diferencias fisiológicas (discriminación
durante la fotosíntesis) y a la utilización de diferentes fuentes (bicarbonato o CO2
disuelto) de carbono (Fry, 1991; Hemminga & Mateo, 1996). Estos factores pueden
incluso causar gran variabilidad en los valores isotópicos entre los diferentes grupos
de macroalgas de una misma región (Vizzini et al., 2002). Además, el tamaño del alga
también afecta los valores isotópicos ya que el área superficial tiene influencia en el
intercambio gaseoso entre la planta y el ambiente (Hein et al., 1995).
Aunado a las variaciones naturales en el ambiente, los aportes puntuales o difusos de
nutrientes de origen antropogénico vertidos hacia la zona costera pueden ocasionar
que los valores isotópicos de la base de la cadena trófica se vean enriquecidos en 15N
y empobrecidos en 13C (Carruthers et al., 2005; Sánchez et al., 2013). De hecho, las
diferencias isotópicas entre los sitios de muestreo, manifiestan que Cancún y Tulum
54
tienen un patrón similar de enriquecimiento en 15N y empobrecimiento en 13C. Estos
dos sitios son consideradas como de alto y mediano desarrollo en relación a la
afluencia de turismo (Sánchez et al., 2013). Por lo que, el número de turistas es
considerado uno de los factores que afectan la variabilidad del δ15N en la laguna
Nichupté (Cancún), además de la fuente de nitrógeno inorgánico disuelto, que en éste
caso es la descarga de aguas residuales tratadas y no tratadas (Carruthers et al.,
2005; Herrera-Silveira & Morales-Ojeda, 2009; Talavera et al., sometido).
9.1.2 Isótopos estables en hembras anidadoras de tortuga verde de X'cacel-X'cacelito
Los tejidos de las hembras anidadoras mostraron una variabilidad isotópica en ambas
temporadas. Los valores de δ13C mostraron el mayor intervalo de variación de 11 ‰
en los tejidos de piel de las hembras anidadoras del 2013. Mientras que, las muestras
de PLA del 2014 presentaron mayor variación en los valores de δ15N con diferencia de
5.7 ‰.
Variaciones isotópicas similares se han reportado en otros estudios de hembras
anidadoras. Hatase y colaboradores (2006) reportan diferencias isotópicas de 11.7 ‰
en δ13C y 7.6 ‰ en δ15N en muestras de huevos de 89 hembras anidando en las
costas de Japón. Asimismo, Vander Zanden y colaboradores (2013) reportan valores
isotópicos en piel de hembras de Tortuguero, Costa Rica, donde la diferencia en los
valores de δ13C es de 11.7 ‰ y para δ15N es de 6.4 ‰. Hatase y colaboradores (2006)
concluyen que el 69 % de las hembras de su población de estudio son herbívoras y
habitan zonas neríticas, mientras que el 31 % restante se distribuyen en zonas
pelágicas y presentan hábitos planctívoros. Vander Zanden y colaboradores (2013)
determinan que la variación isotópica en los tejidos de las hembras no se debe a que
se alimenten en diferentes niveles tróficos. La variabilidad isotópica en los tejidos fue
atribuida a diferencias espaciales de la composición isotópica de los pastos marinos.
55
Considerando lo anterior, los valores de δ15N de las tortugas de X'cacel tienen un
intervalo de variación menor que las tortugas de Japón y Costa Rica, lo que puede ser
indicativo de mínima variabilidad isotópica en la dieta. Sin embargo, ésta variabilidad
podría ser debido a diferencias en δ15N en la base de la cadena trófica, similar a la
población de Tortuguero. De hecho, los valores de los tejidos corregidos con los
factores de discriminación (Δ13C y Δ15N) coinciden con los valores de los pastos
marinos (Fig. 11) y quedan muy por debajo de los valores de las esponjas (Fig. 10).
Esto sugiere que las hembras anidadoras de X'cacel presentan hábitos herbívoros,
como se ha sugerido para las poblaciones de tortuga verde del Caribe (Mortimer,
1981; Bjorndal, 1997; Bjorndal & Jackson, 2002).
La importancia de los factores de discriminación se resalta al identificar los posibles
sitios de alimentación, en función de la variación isotópica de presas y consumidores.
La comparación visual de los valores isotópicos, sin considerar la corrección con los
factores de discriminación (Fig. 10), indica una separación de aproximadamente 1‰
entre los valores de la piel y los valores sanguíneos en ambos isótopos (δ13C y δ15N).
Por el contrario, al hacer las correcciones, estas diferencias en los valores de piel
respecto a los otros tejidos se hacen evidentes sólo en los valores δ13C. Es decir, los
valores δ15N corregidos en piel son muy similares a los de PLA y ERT (Fig. 11), lo que
puede indicar que las tortugas se alimentan principalmente de pastos marinos, todo el
tiempo. Sin embargo, el hecho de que los valores δ13C corregidos sean menores
respecto a los tejidos sanguíneos y los pastos marinos, puede indicar diferencias
geográficas. Es decir, es posible que la piel esté reflejando señales isotópicas de
recursos de otro sitio de alimentación. Aunque también existe la posibilidad de que la
corrección para el δ13C no sea precisa.
La tasa de recambio en juveniles de tortuga caguama (C. caretta) reportada para
plasma es de 2 a 3 meses, para eritrocitos de ≈3.5 meses y para piel de ≈4 meses
(Reich et al., 2008). Vander Zanden y colaboradores (2013) consideran que la tasa de
recambio en piel de tortuga verde adulta debe ser mayor a los 4 meses, lo que
reflejaría la señal isotópica de la dieta en los sitios de alimentación previa a la
migración hacia las playas de anidación. Siguiendo esta misma premisa, los valores
56
δ13C y δ15N en PLA de las hembras anidadoras de X'cacel estarían reflejando la señal
isotópica de la dieta en los sitios de alimentación visitados durante la temporada de
anidación y los valores isotópicos en piel estarían reflejando la dieta previa a la
migración. Mientras que, los ERT podrían estar mostrando una señal isotópica de
transición de la dieta antes y después de la migración. Si bien, se cree que las
tortugas marinas no se alimentan durante la temporada de anidación, se han
reportado algunos casos donde sí se alimentan cuando hay recursos disponibles
(Hays et al., 2002). Aunque en el caso de las hembras de X'cacel, se desconoce si se
alimentan o no. Bajo el supuesto de que si se alimenten, los valores isotópicos de PLA
sugieren que las hembras de X'cacel estarían alimentándose, durante la temporada de
anidación, en Akumal, Mahahual o Puerto Morelos o de sitios cercanos con señales
isotópicas similares. Por ejemplo, se tiene referencia de pastos marinos de Punta Allen
(n= 7, δ13C: -5.6 ± 2.2 ‰ y δ15N: 2.1 ± 2.0 ‰) y X'cacel (n= 2, δ13C: -7.8 ± 1.3 ‰ y
δ15N: 2.8 ± 1.8 ‰) con valores similares a los de los pastos marinos de Akumal y
Mahahual.
Por otro lado, estudios utilizando transmisores satelitales, recaptura de tortugas con
marcas metálicas o análisis genéticos, indican que las tortugas del Caribe mexicano
migran hacia Florida, Carolina del Norte, Bahamas, Cuba, Barbados, entre otros sitios
(Garduño et al., 2001; Luke et al., 2004; Bass et al., 2006; Moncada et al., 2006;
Meylan et al., 2014), lo que sugiere que la población de hembras anidadoras de
X'cacel está conformada por individuos que provienen de múltiples sitios de
alimentación a lo largo del Caribe. Por lo tanto, los isótopos estables de carbono y
nitrógeno en piel podrían reflejar los valores de la dieta previa de algún sitio de
alimentación en el Caribe.
Para estimar cuántos posibles grupos (diferentes orígenes) existen dentro de la
población de hembras anidadoras de X'cacel, se realizaron dos análisis de similitud,
uno para cada temporada de anidación. Se utilizó un método de agrupación completo
(máxima distancia) y distancias euclidianas como distancias de ligado. Esto se hizo
considerando los valores isotópicos de la piel, ya que fue el único tejido que mostró
diferencias significativas entre ambas temporadas. En el análisis se incluyeron las
57
medias de valores isotópicos de piel de tortuga verde de sitios de alimentación
conocidos: Inagua, Bahamas; Long Island, Bahamas; RAAN, Nicaragua; RAAS,
Nicaragua (Vander Zanden et al., 2013) y por último, las juveniles de Akumal del
presente estudio. Esto, para tomarlos como puntos de referencia respecto a la
variabilidad isotópica en poblaciones de tortugas que se alimentan en distintas
regiones del Caribe.
En general, se observa que las hembras de la temporada 2013 se separan en dos
grandes grupos (Fig. 24a). En un grupo se agrupan junto con las tortugas de
Nicaragua (RAAN y RAAS) y Long Island, y en el otro grupo se encuentran las
tortugas de Akumal. Sólo un individuo queda independiente y es debido a que, el valor
de δ13C es muy bajo (-16.6 ‰). En la temporada 2014, las hembras de X'cacel forman
dos grupos principales (Fig. 24b), donde sólo las tortugas de Akumal quedan dentro de
uno de estos grupos. Un sólo individuo, con δ13C bajo (-13.0 ‰) se agrupa con los
valores de las tortugas de Nicaragua y Long Island. Mientras que, las tortugas de
Inagua quedan separadas en un grupo independiente.
De acuerdo a esto, las hembras de X'cacel de ambas temporadas parecen separarse
en dos grandes grupos. Sin embargo, debido a que no se tienen los valores isotópicos
de todas las posibles zonas de alimentación en el Caribe es difícil definir los posibles
orígenes de la población de X'cacel. Aparentemente tienen una distribución amplia y
se alimentan en diversas zonas del Caribe, y podrían incluir zonas como Nicaragua y
Bahamas. Sin embargo, la variabilidad isotópica de los pastos marinos dentro de un
mismo sitio hace difícil el poder diferenciar zonas geográficas. Esto se observa en
ambos dendrogramas ya que los sitios de Bahamas y Nicaragua se agrupan
cercanamente, lo cual no concuerda con la distancia geográfica entre los sitios. El
análisis de similitud resalta las diferencias isotópicas entre las hembras de las dos
temporadas, ya que las hembras de la temporada 2014 parecen alimentarse en sitios
distintos a los de las de la temporada 2013. Sin embargo, el reducido número de
muestras recolectadas en 2014 (n= 29) en comparación con 2013 (n= 67), limita ésta
interpretación sobre los sitios de alimentación previos a la temporada de anidación.
58
Figura 24: Análisis de similitud de los valores de δ13C y δ15N en piel de hembras de
tortuga verde de X'cacel, Bahamas (Long Island e Inagua), Nicaragua (RAAN y
RAAS), y Akumal. a) Temporada de anidación 2013, los números (1 a 67) representan
a las hembras de X'cacel. b) Temporada de anidación 2014, los números (1 a 29)
representan a las hembras de X'cacel.
δ13C
: -16
.6 ‰
δ15
N: 8
.5 ‰
δ13C
: -6.
9 ±
0.7
‰
δ15N
: 6.0
± 1
.3 ‰
δ13C
: -9.
1 ±
1.0
‰
δ15N
: 7.3
± 1
.1 ‰
δ13C:
-10.
3 ±
1.8
‰
δ15N
: 6.0
± 0
.7 ‰
δ13C:
-6.4
‰
δ15N:
1.7
‰
δ13C:
-7.1
± 1
.1 ‰
δ15
N: 8
.5 ±
0.5
‰
δ13C:
-6.7
± 0
.9 ‰
δ15
N: 6
.4 ±
0.8
‰
a
b
59
Referente a estudios con transmisores satelitales, sólo se tiene conocimiento de una
hembra de X'cacel a la que se le colocó un transmisor en la temporada de anidación
2011. Sin embargo, la transmisión duró poco tiempo y cesó en el mes de diciembre del
mismo año, la tortuga se encontraba frente a las costas de Celestun, Yucatán,
después de haber permanecido varias semanas en la zona cercana a Cabo Catoche,
al Norte de Quintana Roo (Pronatura, 2011). Garduño et al. (2001) reportan que una
hembra con transmisor satelital salió de Isla Mujeres y se dirigió a Florida donde
permaneció durante los 5 meses de transmisión.
De manera general, los resultados muestran que las presas potenciales de la costa de
Quintana Roo presentan valores isotópicos variables de acuerdo al sitio. Los
principales factores que afectan estas variaciones isotópicas son los aportes de
nutrientes de origen antropogénico y el desarrollo turístico, además de las diferencias
fisiológicas de cada grupo. Por otro lado, las hembras anidadoras presentan intervalos
de variación isotópica amplios. Sin embargo, los valores de δ13C y δ15N son más
cercanos a los valores de los pastos marinos respecto a los valores de los
invertebrados. Esto sugiere que las hembras de X'cacel son de hábitos herbívoros.
Los valores isotópicos del PLA sugieren que las hembras se pueden alimentar durante
la temporada de anidación en sitios como Puerto Morelos, Akumal y Mahahual.
Mientras que los valores isotópicos de la piel pueden indicar sitios de alimentación
previos a la migración hacia zonas de alimentación, de diferentes regiones del Mar
Caribe.
Determinar los sitios de alimentación y múltiples orígenes de la población de las
hembras anidadoras de X'cacel es difícil debido a que es necesario conocer la
variabilidad isotópica de los pastos marinos en las diferentes zonas de alimentación.
Por lo tanto, es necesario realizar estudios adicionales. Por esto es recomendable
mantener el monitoreo de esta población anidadora y conjuntar los estudios isotópicos
con transmisores satelitales para lograr tener resultados más robustos. Eso permitiría
complementar la información sobre los sitios de alimentación y las rutas migratorias
postanidatorias.
60
9.2 Hábitos alimenticios de juveniles de tortuga verde (Chelonia mydas) de la Bahía de Akumal.
9.2.1 Isótopos estables (δ13C y δ15N) y factores de discriminación (Δ13C y Δ15N) en el grupo control del Parque X'caret
Los intervalos isotópicos encontrados en tejidos de tortuga verde en cautiverio son
ligeramente mayores en machos que en juveniles. Para el δ13C, la variación media
(todos los tejidos) fue de 2.3 ‰ para machos, y en juveniles de 0.9 ‰ para la cohorte
2013 y 1.3 ‰ para la cohorte 2014. Mientras que, en el δ15N fue de 1.9 ‰ para
machos y en juveniles de 0.9 ‰ para la cohorte 2013 y 0.8 ‰ para la cohorte 2014.
Vander Zanden y colaboradores (2012) reportan intervalos para epidermis de juveniles
en cautiverio de 0.8 ‰ y 1.5 ‰ (δ13C y δ15N, respectivamente), los cuales son distintos
a los intervalos de δ13C de piel de machos y juveniles (combinados) de este estudio
(δ13C:1.8 ‰) y similar al δ15N (1.3 ‰). Si bien, los intervalos en las tortugas en
cautiverio de ambos estudios son menores comparados con los encontrados en piel
de poblaciones de juveniles silvestres (δ13C:5.4 ‰ y δ15N: 6.6 ‰, Bjorndal & Bolten,
2010; δ13C: 5.0 ‰ y δ15N: 4.9 ‰, juveniles de Akumal del presente estudio), Vander
Zanden y colaboradores (2012) sugieren que estas diferencias entre poblaciones de
tortugas silvestres y tortugas en cautiverio se deben principalmente a la variabilidad en
el alimento de las poblaciones silvestres, mientras que la poca variabilidad en las
poblaciones en cautiverio es debida a las diferencias fisiológicas entre los individuos.
En este estudio, las juveniles en cautiverio fueron alimentadas con dos dietas
diferentes (pellets y gelatina), lo que marcó isotópicamente una variación entre las
cohortes, adicional a la variación innata entre ambos grupos. Es notorio que la cohorte
2013 presenta valores isotópicos mayores que la cohorte 2014 (Fig. 15). La variación
isotópica entre estos dos grupos puede deberse a que las dietas fueron suministradas
en diferentes periodos, la aceptación de la dieta por parte de las juveniles y a la
preparación de las dietas de gelatina que son realizadas manualmente en el Parque
X'caret. Sin embargo, la variabilidad de la composición isotópica de la gelatina no es
posible conocerla debido a que sólo se obtuvieron muestras del 2013.
61
La diferencia en las tasas de crecimiento es otro factor que interviene en la
composición isotópica de los tejidos de los individuos (Kurle et al., 2014; Steinitz et al.,
2015). Esta relación con la tasa de crecimiento es más clara para el δ15N, ya que los
organismos en crecimiento tienen un balance proteico positivo, es decir, retienen más 14N en su cuerpo (vía depositación en tejidos) del que eliminan en la excreción de
desechos, a diferencia de individuos con poco o nulo crecimiento que presentan un
balance proteico nulo o negativo (Martínez del Rio & Wolf, 2005). Por lo tanto, los
juveniles podrían presentar valores de δ15N menores que los adultos (Steinitz et al.,
2015). Sin embargo, este comportamiento no se observa en las juveniles de X'caret, ni
siquiera al comparar las edades de una misma cohorte, al contrario, las de edad más
pequeña presentan valores δ15N mayores, aunque las diferencias no son significativas
(Fig. 15). Esto sugiere que las tasas de crecimiento pueden no variar lo suficiente
entre las edades de 10, 12 y 14 meses. Además hay que tomar en cuenta la posible
inconsistencia en la proporción entre alimentos (pellet y gelatina) proporcionado en los
distintos años.
Por otro lado, las tortugas verdes de X'caret (machos y juveniles) mostraron valores de
δ13C mayores en PLA y piel y valores de δ15N mayores en PLA, piel y CAP. Éstas
diferencias en los valores isotópicos entre tejidos mostraron un patrón similar a lo
reportado en otros estudios de tortugas verdes en cautiverio (Seminoff et al., 2006;
Vander Zanden et al., 2012). La diferencia isotópica entre tejidos se debe
principalmente a que están constituidos por diferentes aminoácidos con diferentes
valores de δ13C y δ15N (Popp et al., 2007; Martínez del Rio et al., 2009), algunos
pueden mantener valores similares a los de la dieta y otros pueden cambiar debido a
procesos metabólicos (Popp et al., 2007). Es por eso que los animales mantenidos
con una dieta constante pueden mostrar valores isotópicos variables en sus tejidos
(Kurle et al., 2014). Por ejemplo, se ha visto que en tejidos que contienen queratina,
como la piel y el caparazón (Tieszen et al., 1983; Popp et al., 2007), los altos valores
de δ13C pueden estar relacionados con los aminoácidos específicos de estos tejidos
(glicina, serina y glutamato), los cuales presentan altos valores de δ13C en
comparación con otros aminoácidos (Marshall et al., 1991; Newsome et al., 2010). En
el caso del δ13C las diferencias entre tejidos también pueden deberse al contenido de
62
lípidos, ya que estos tienden a estar empobrecidos en 13C (DeNiro & Epstein, 1977).
Sin embargo, en este estudio se realizó la normalización de los valores de δ13C,
mediante corrección matemática, para eliminar el efecto de los lípidos en los valores
isotópicos (Post et al., 2007).
Estas mismas variaciones de δ13C y δ15N en los tejidos se ven reflejadas en los
factores de discriminación en diferentes especies (Vander Zander et al., 2012; Kurle et
al., 2014; Steinitz et al., 2015). En este caso los factores de discriminación para
machos fueron Δ13C: PLA > Piel > ST > ERT > CAP, y Δ15N: Piel > CAP > PLA > ST >
ERT.
Al comparar los factores de discriminación de los machos del presente estudio con los
de los juveniles reportados por Seminoff et al. (2006) y Vander Zanden et al. (2012),
se observa que los de los machos son mayores que en los juveniles del estudio de
Seminoff, mientras que son ligeramente mayores que los del estudio de Vander
Zanden (Tabla 2). Lo cual concuerda con lo mencionado anteriormente sobre la tasa
de crecimiento, ya que en este caso las juveniles de menor talla (estudio de Seminoff)
probablemente tengan una tasa de crecimiento mayor. Esto hace referencia a lo
mencionado por Vander Zanden et al. (2012) sobre su población de juveniles de
mayor talla, que probablemente tienen una tasa de crecimiento reducida, lo que
conlleva a valores de Δ15N altos. Por lo tanto, la tasa de crecimiento de los machos
sería nula por lo que es de esperarse que sus Δ15N (Martínez del Rio & Wolf, 2005)
sean mayores que los de los juveniles. Por otro lado, al comparar los factores de
discriminación de los machos con los reportados por Vander Zanden et al. (2012) para
hembras adultas (Tabla 10) no se observan grandes diferencias entre los valores de
Δ15N. Si bien es probable que no haya efecto por la tasa de crecimiento, es posible
que las diferencias sean principalmente por el tipo de alimento. Aunque, el alimento es
similar en contenido energético, las diferencias isotópicas en el alimento son notables
en lo que respecta al δ15N, siendo los valores del alimento de los machos mayores a
los de las hembras (media: 6.2 ‰; media: 2.5 ‰, respectivamente).
63
Tabla 10: Factores de discriminación de carbono y nitrógeno (Δ13C y Δ15N) calculados
para machos y hembras de tortuga verde.
Tejido Machos Hembrasa
Δ13C Δ15N Δ13C Δ15N Sangre total 1.82 ± 0.91 3.32 ± 0.19 --- ---
Plasma/Suero 2.43 ± 0.83 4.48 ± 0.20 0.24 ± 0.61 4.17 ± 0.41 Eritrocitos 1.72 ± 0.82 3.13 ± 0.16 0.30 ± 0.58 2.48 ± 0.35
Piel/Epidermis-dermis 2.06 ± 0.49 5.36 ± 0.56 1.62 ± 0.61 /
2.58 ± 1.19 4.04 ± 0.44 / 4.93 ± 0.59
Caparazón 1.72 ± 0.86 5.34 ± 0.54 --- --- a Vander Zanden et al. 2012.
En este caso del Δ13C es posible que también el alimento tenga efecto en las
diferencias entre clases de edad y sexos. Se ha observado en mamíferos alimentados
de dietas complejas (con varias fuentes de proteína animal y vegetal), un efecto de las
rutas isotópicas (routing), provocando que haya una mayor variación en los Δ13C entre
tejidos (Kurle et al., 2014). Sin embargo, estas diferencias sólo se pueden identificar
conociendo los valores isotópicos de cada componente de la dieta (proteínas,
carbohidratos y lípidos). Otro aspecto a considerar son las diferencias fisiológicas
entre hembras y machos, ya que es posible que haya un efecto por la producción de
huevos, aumentando el nivel de triglicéridos en el plasma de las hembras (Hamann et
al., 2002), lo que podría generar valores Δ13C menores. En el estudio de Vander
Zanden et al. (2012) las hembras fueron muestreadas antes de la temporada de
anidación. En este mismo sentido, los lípidos pueden tener un gran efecto en los Δ13C
de los estudios en comparación. Por ejemplo, Seminoff et al. (2006) realizaron
extracción de lípidos en la dieta y en los tejidos de piel, pero no en los tejidos de
sangre; esto puede tener un efecto en los factores de discriminación de la sangre ya
que se sabe que el plasma puede contener una gran cantidad de lípidos (Lehninger,
1982). Esto se respalda con la razón C:N, ya que en este estudio el PLA fue el que
presentó los valores más altos (4.1 a 6.4, Tabla 5). En el estudio de Vander Zanden et
al. (2012) no se realizó la extracción de lípidos a ningún tejido porque la razón C:N fue
< 3.5, sin embargo, la dieta presentó una razón C:N de 7.5, por lo que es posible que
haya un efecto de los lípidos en el δ13C y, por ende, en el Δ13C. Por último, en este
64
estudio no se realizó extracción de lípidos y debido a que todos los tejidos presentaron
una razón C:N ≥ 3.5 fue necesaria la normalización matemática de los valores δ13C.
Sin embargo, la dieta (C:N 7.8 a 12.3) no pudo ser normalizada ya que no se puede
aplicar ninguna de las ecuaciones matemáticas existentes debido a la naturaleza
compleja del alimento.
En general, se puede concluir que las variaciones isotópicas en los tejidos de machos
y juveniles del Parque X'caret son similares a los de otras tortugas verdes en
cautiverio. A pesar de que las juveniles no presentan un patrón claro debido a la
diferencia de alimentos y a las variaciones naturales entre las cohortes, los valores
isotópicos en los diferentes tejidos se comportan similar a los de los machos (δ13C:
mayor en PLA y piel, δ15N: mayor en piel, CAP y PLA). En el caso de los factores de
discriminación obtenidos para los machos se encontró que son diferentes a los Δ13C y
Δ15N de juveniles de tortuga verde y en menor medida a los de hembras adultas.
Estos factores pueden ser afectados por la tasa de crecimiento, periodo reproductivo,
dieta y contenido de lípidos. Por lo tanto, se considera que los Δ15N pueden ser
utilizados como referencia en estudios tróficos de tortugas marinas machos. Sin
embargo, para los Δ13C se recomienda cautela para su utilización, asimismo, se
recomienda la extracción de lípidos de los tejidos y de la dieta, en caso de ser
necesario.
9.2.2 Isótopos estables en presas potenciales y juveniles de tortuga verde de la Bahía de Akumal
9.2.2.1 Presas potenciales de Akumal
Los isótopos estables obtenidos en H. wrightii y S. filiforme son similares a los
reportados por Mutchler et al. (2007 y 2010) para la Bahía de Akumal (δ15N: 2.4 a 3.0
‰, y 1.5 a 5.0 ‰, S. filiforme y H. wrightii, respectivamente; δ13C media ± DE: -7.1 ±
3.7 ‰, y -10.0 ± 1.0 ‰, S. filiforme y H. wrightii, respectivamente). En el caso de T.
testudinum, para la Bahía de Akumal, Sánchez y colaboradores (2013) reportaron que
los valores de δ15N no habían cambiado significativamente entre el periodo 2005 a
2012. Sin embargo, los valores de δ15N (2005: 6.0 a 8.0 ‰, Mutchler et al., 2007;
65
2007: 3.6 a 8.0 ‰, Mutchler et al., 2010; 2011 - 2012: 7.3 a 7.0 ‰, Sánchez et al.,
2013) son mayores a los encontrados en este estudio (2012: 3.9 a 5.5 ‰, 2013: 1.6 a
5.2 ‰, y 2014: -2.3 a 4.3 ‰); lo cual demuestra que en los últimos años hubo un
cambio en los valores δ15N. Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas
entre las temporadas (nortes, secas y lluvias) al comparar los valores isotópicos de las
tres especies de pastos marinos. Por lo que, la disminución en el δ15N podría deberse
a un cambio en las condiciones ambientales que afectó la entrada de nutrientes
nitrogenados a la bahía. Esto podría estar relacionado con las diferencias encontradas
entre años (2013 y 2014) en los valores δ15N de los productores primarios (Fig. 17).
Los resultados mostraron que las hojas de las tres especies de pastos marinos de
2013 están enriquecidas en 15N en comparación con los de 2014. En la laguna
Nichupté (Cancún) se encontró un patrón similar en las hojas de T. testudinum, donde
la disminución en los valores de δ15N de 2014 puede ser el resultado de un periodo
atípico de lluvias intensas durante el 2013 que afectó esta región del Caribe mexicano;
causando un enriquecimiento en 14N en los tejidos de T. testudinum debido a la
contribución de agua subterránea con composición isotópica de depositación
atmosférica (Talavera et al., sometido). Esta variación no se pudo apreciar en los
valores isotópicos de los invertebrados posiblemente debido al bajo número de
muestras.
9.2.2.2 Variación isotópica en juveniles de tortuga verde
Los juveniles de la Bahía de Akumal presentaron variaciones isotópicas entre tejidos,
al igual que las tortugas del grupo control del Parque X'caret (sección 9.2.1), donde los
valores más altos de δ13C se encontraron en el PLA y los de δ15N en piel. Como ya se
mencionó antes, estas variaciones en los tejidos se deben principalmente por las
diferencias en aminoácidos de cada tejido (Popp et al., 2007, Martínez del Rio et al.,
2009).
Asimismo, las correlaciones de los valores isotópicos en PLA, ERT y piel (Fig. 19) y
las diferencias entre clases de talla (Fig. 20) pueden explicarse por el balance
proteico. Si bien, es posible que la tasa de crecimiento no sea muy diferente entre los
66
juveniles de Akumal, la correlación encontrada no es muy fuerte, sin embargo es
significativa. Esto puede indicar que hay un efecto por parte de la tasa de crecimiento
en los valores isotópicos de los tejidos de las juveniles, siendo las tortugas más
pequeñas las que presentan valores isotópicos empobrecidos en 15N y 13C debido a la
retención del isótopo ligero en los tejidos (Martínez del Rio & Wolf, 2005). Si bien este
comportamiento se presenta generalmente en el δ15N, Steinitz et al. (2015) reportaron
un patrón similar en reptiles terrestres, donde los individuos más jóvenes y con tasas
de crecimiento mayores mostraron valores δ13C menores a los de los adultos.
Con respecto a la variación entre años (2013 y 2014) en los valores δ15N de PLA (Fig.
21), es evidente que refleja el cambio en los valores isotópicos de los productores
primarios, como se mencionó en la sección anterior.
Las tortugas verdes son consideradas principalmente herbívoras y se ha documentado
que en el Mar Caribe su recurso principal es T. testudinum (Moritmer, 1985; Bjorndal &
Bolten, 2010). También, hay referencias sobre la importancia del forrajeo de estas
especies sobre las praderas de pastos, así como sus posibles repercusiones
(Bjorndal, 1980; Bjorndal & Bolten, 2010; Molina-Hernández & van Tussenbroek,
2014). Sin embargo, existen poblaciones fuera del Caribe que presentan una
omnivoría incluso después del reclutamiento en zonas de alimentación neríticas
(Cardona et al., 2009; González- Carman et al., 2014). Además, las poblaciones con
una gran variedad de recursos disponibles parecen preferir alimentarse de algas o
recursos animales en lugar de los pastos marinos (Burkholder et al., 2011).
Al comparar los valores isotópicos de las juveniles de Akumal con los de las tortugas
verdes de otras zonas geográficas, se observa que los tejidos en este estudio están
enriquecidos en 13C y empobrecidos en 15N en comparación con las tortugas verdes
de hábitos omnívoros de Shark Bay, Australia (piel: -22.4 a -9.8 ‰ para δ13C y 4.7 a
10.8 ‰ para δ15N; Burkholder et al., 2011); San Diego Bay, E.U.A. (piel: -18.9 a -13.7
‰ para δ13C y 8.7 a 19.3 ‰ para δ15N; Lemons et al., 2011); Florida, E.U.A.
(epidermis: -15.6 a -8.7 ‰ para δ13C y 7.4 a 11.6 ‰ para δ15N; Williams et al., 2013) y
Samborombón, Argentina (varios tejidos: -17.9 a -15.5 ‰ para δ13C y 8.8 a 12.1 ‰
para δ15N; González-Carman et al., 2014).
67
Aunque en este estudio los intervalos isotópicos son más pequeños que los
reportados para tortugas verdes omnívoras, son lo suficientemente amplios como para
considerar que la población puede tener individuos con diferentes posiciones tróficas.
Esto es debido a que los intervalos de δ15N en PLA, ERT y piel (4.9 ‰, 4.7 ‰ y 4.2 ‰,
respectivamente) son mayores a los valores de enriquecimiento trófico (0.22 a 4.06 ‰)
reportados para los juveniles de tortuga verde (Seminoff et al., 2006; Vander Zanden
et al., 2012). Esto respalda los resultados obtenidos de individuos recapturados como
el XD882 y el XT045 que parecen ocupar diferentes niveles tróficos debido a que las
diferencias entre las medias de los valores de δ15N de los tejidos de ambos juveniles
es mayor a 3.0 ‰ (ej. pielXD882: 4.3 ‰; pielXT045: 7.6 ‰).
En estos casos, los modelos de mezcla son de gran utilidad debido a que permiten
identificar una posible contribución de los recursos a la dieta de los consumidores
(Inger et al., 2010). Para el modelo de mezcla se utilizaron solamente los individuos
que fueron recapturados en más de tres ocasiones, lo cual permitió determinar qué tan
variable es la población con el paso del tiempo.
La variación isotópica de los individuos recapturados fue de -10.6 a -3.3 ‰ para δ13C y
de 3.1 a 8.0 ‰ para δ15N (todos los tejidos), mientras que la variación isotópica de los
84 individuos muestreados fue de -10.9 a -2.9 ‰ para δ13C y de 2.0 a 8.0 ‰ para δ15N
(todos los tejidos). De acuerdo a esto, se considera que los valores isotópicos de los
tejidos de las recapturas representan el nicho isotópico de la población de estudio de
juveniles de tortuga verde de la Bahía de Akumal.
El modelo de mezcla mostró que el recurso que parece contribuir más a la dieta de las
juveniles de Akumal es S. filiforme y no T. testudinum como se había reportado (Ruiz,
2008). Esto puede indicar lo siguiente: 1) la diferencia isotópica entre las tres especies
de pastos no es lo suficientemente robusta y, por lo tanto, el modelo puede estar
teniendo problemas para distinguir entre los recursos; 2) la población de juveniles
realmente se está alimentando en mayor proporción de S. filiforme.
El punto número 1) hace referencia a la sensibilidad del modelo de mezcla, si bien se
realizaron pruebas para asegurar el correcto funcionamiento del modelo (Inger et al.,
68
2010), es posible que el programa haya tenido problemas para diferenciar entre los
recursos, ya que para algunos individuos, la matriz diagnóstico mostró correlaciones
relativamente altas (-0.50 a -0.65) entre T. testudinum y S. filiforme, lo que puede
indicar que un recurso está siendo subestimado y el otro sobreestimado (Inger et al.,
2010; Phillips et al., 2014). Sin embargo, esa situación se dio con un número reducido
de individuos.
Referente al punto número 2) si la población de juveniles de Akumal realmente se está
alimentando de S. filiforme en mayor cantidad que T. testudinum puede deberse a una
variedad de situaciones: a) la selección de recurso está cambiando debido a la
disponibilidad. Algunos estudios realizados en las praderas de pastos de Akumal han
descrito que T. testudinum es la especie más consumida por las tortugas verdes
(Molina-Hernández & van Tussenbroek, 2014); sin embargo, también han reportado
una disminución importante en la biomasa de esta especie (Molina-Hernández & van
Tussenbroek, 2014; Lacey et al., 2014). Por lo que se podría considerar que, si la
biomasa de T. testudinum está disminuyendo, es posible que las tortugas estén
aprovechando otro recurso más abundante, en este caso sería S. filiforme. b) La
actividad de forrajeo y selección de recursos está siendo afectada por la presencia de
turistas en la región. La cantidad de visitantes anuales en la zona ha aumentado en los
últimos años. En 2013 la afluencia de turistas en la Riviera Maya rebasaba los 4
millones, para 2015 la afluencia turística aumentó a más de 4.6 millones (SEDETUR,
2013 y 2015). En la bahía de Akumal, las actividades de snorkel diarias en 2014
sobrepasaban las 700 (julio y agosto, CEA, datos sin publicar). Esta sobre carga de
turistas ha tenido como consecuencia un acoso constante hacia las tortugas marinas,
las cuales han modificado su comportamiento e incluso se ha observado, con estudios
de radio telemetría, que las tortugas salen de la bahía cuando el número de turistas es
grande (CEA, datos sin publicar). Es posible que esta modificación en el
comportamiento tenga como consecuencia la selección de otro recurso, por ejemplo
uno alejado de la costa. Ruiz (2008) reporta que las praderas de T. testudinum en
Akumal están más cercanas a la costa, mientras que las de S. filiforme y H. wrightii
están más alejadas.
69
Cualquiera que sea la razón por la cual los juveniles se alimenten de S. filiforme en
lugar de T. testudinum, este cambio en la selección de recursos podría ser un reflejo
del estrés en el que se encuentra el ecosistema. Si bien la disminución de T.
testudinum puede deberse al forrajeo constante como proponen Molina-Hernández &
van Tussenbroek (2014) no se puede obviar la posible afectación antropogénica en la
región, que incluso podría estar afectando más a las praderas de pastos marinos que
el forrajeo de las tortugas. Es importante determinar si la abundancia de S. filiforme en
comparación con la de T. testudinum está cambiando y si se está convirtiendo en una
especie dominante. El problema es que muchos de los estudios que se han hecho con
respecto a la cobertura de los pastizales, no toman en cuenta esta especie por sí sola,
sino que la estudian siempre junto a H. wrightii por lo que es difícil tener una visión
clara de si se ha modificado o no la abundancia de S. filiforme en la región (CEA,
datos sin publicar).
De acuerdo a los resultados del modelo de mezcla, son pocos los individuos que
reflejaron un cambio aparente en la dieta con el paso del tiempo. Solo en uno de ellos
(XD875) se observa una aparente disminución de consumo de recursos de origen
animal con el paso del tiempo (Fig. 22). Esto se respalda con el cambio ontogénico en
la alimentación que tienen los juveniles al reclutarse en una zona de alimentación
(Mortimer, 1995; Bjorndal, 1997; Cardona et al., 2009). Sin embargo, al parecer
algunos individuos podrían mantener el consumo del recurso animal por mucho
tiempo, como es el caso de la XT045 que aparentemente mantiene un consumo de
esponjas de entre 41 a 29 % (Fig. 23). Si se toma en cuenta el periodo de tiempo
durante el cual se capturó este individuo (646 días) y la tasa de recambio de los tejidos
(piel, aproximadamente 4 meses, Reich et al., 2008), es posible que este consumo de
invertebrados se haya mantenido por al menos dos años. Además, la talla de primera
captura de este individuo fue de 69.8 cm, lo que indica que está por entrar a la clase
de tallas de individuos grandes. Es decir, este individuo ya tenía tiempo de haberse
reclutado en la bahía, por lo que el consumo de invertebrados pudo haberse
mantenido por varios años, por lo que en este caso se puede decir que se trata de un
individuo con hábitos omnívoros.
70
Por lo tanto, ésta población puede caracterizarse por presentar un alto grado de
herbivoría y la especialización de algunos individuos que exhiben una alimentación
omnívora no necesariamente relacionada con la edad del individuo. Esta diferencia en
el nivel trófico se ve reflejada en el cambio de >3 ‰ de los valores isotópicos de
nitrógeno de los individuos XD882 y XT045, donde aparentemente un individuo se
alimenta principalmente de pastos marinos y el otro tiene un consumo relevante de
invertebrados (Tabla 9).
10. Conclusiones
• Los valores isotópicos de las presas potenciales de tortugas verde de la costa
de Quintana Roo mostraron variación entre sitios. Los principales factores que
afectan estas variaciones isotópicas se relacionan principalmente con los
aportes de nutrientes de origen antropogénico y el desarrollo turístico, además
de las diferencias fisiológicas de cada grupo.
• Aunque las hembras anidadoras de X'cacel presentan intervalos de variación
isotópica amplios, los valores de δ13C y δ15N en los tejidos de las hembras
(corregidos con los factores de discriminación) son más cercanos a los valores
de los pastos marinos con respecto a los valores de los invertebrados. Esto
sugiere que las hembras de X'cacel son de hábitos herbívoros.
• De acuerdo a los valores isotópicos corregidos con los factores de
discriminación, los valores en plasma y eritrocitos de las hembras anidadoras
coinciden con los de los pastos marinos de Puerto Morelos, Akumal y
Mahahual. Mientras que los valores isotópicos de la piel podrían indicar sitios
de alimentación previos a la migración hacia zonas de anidación, de diferentes
regiones del Mar Caribe. Lo anterior comprueba la hipótesis I planteada en éste
trabajo.
• Las variaciones isotópicas en los tejidos de machos y juveniles del Parque
X'caret son similares a los de otras tortugas verdes en cautiverio. Los intervalos
71
de variación tan reducidos pueden deberse a las diferencias fisiológicas entre
los individuos.
• Los valores isotópicos en los tejidos de los machos y los juveniles en cautiverio
muestran un patrón similar, sin importar que sólo los machos muestren un
equilibrio isotópico con la dieta. Estas variaciones isotópicas entre los tejidos se
debe principalmente a que están constituidos por diferentes aminoácidos con
señales isotópicas distintas.
• Los factores de discriminación (Δ13C y Δ15N) obtenidos para los machos son
diferentes a los de juveniles de tortuga verde y en menor medida a los de
hembras adultas. Estos factores pueden estar afectados por la tasa de
crecimiento, periodo reproductivo, dieta y contenido de lípidos. Por lo tanto, se
considera que los Δ15N pueden ser utilizados como referencia en estudios
tróficos de tortugas marinas machos. Sin embargo, para Δ13C se recomienda
cautela en su utilización.
• De acuerdo al modelo de mezcla, el recurso más utilizado por las juveniles de
Akumal es S. filiforme > T. testudinum > H. wrightii > invertebrados. Esta
selección de recursos puede deberse a factores como cambio en la
disponibilidad de los recursos o cambio en el comportamiento de forrajeo
debido a perturbaciones por un turismo excesivo.
• La población de juveniles de Akumal puede caracterizarse por presentar un alto
grado de herbivoría y la especialización de algunos individuos que exhiben una
alimentación omnívora no necesariamente se relaciona con la edad del
individuo. Lo anterior comprueba sólo una parte de la hipótesis II de este
estudio, ya que las tallas menores no mostraron valores isotópicos cercanos a
los de los recursos animales.
72
11. Literatura citada
Abreu-Grobois, F.A., O. Millín-Aguilar, N. Pérez-Ríos, R. Briseño-Dueñas, Ma. de los
A. Herrera-Vega, E. Cuevas, V. Guzmán-Hernández, A. Arenas-Martínez, R.
Bravo-Gamboa, R. Chacón, V.R. Peña & H.J. Martínez. 2008. Geographic
distribution of mtDNA sequence variation among mexican green turtle rookeries
from the Gulf of Mexico and Caribbean Sea. 28th Annual Symposium on Sea
Turtle Biology and Conservation. Loreto, B.C.S., México.
Amorocho, D.F. & R.D. Reina. 2007. Feeding ecology of the East Pacific green sea
turtle Chelonia mydas agassizii at Gorgona National Park, Colombia. Endang
Species Res 3: 43-51.
Aguíñiga, S., A. Sánchez & N. Silverberg. 2010. Temporal variations of C, N, δ13C and
δ15N in organic matter collected by a sediment trap in Cuenca Alfonso, Bahía de
La Paz, SW Gulf of California. Continental Shelf Research 30:1692-1700.
Arthur, K.E., M.C. Boyle & C.J. Limpus. 2008. Ontogenetic changes in diet and habitat
use in green sea turtle (Chelonia mydas) life history. Mar Ecol Prog Ser 362:
303-311.
Balazs, G.H. 1994. Homeward bound: satellite tracking of Hawaiian green turtles from
nesting beaches to foraging pastures. En: Schroeder, B.A. & B.E. Witherington
eds. Proceedings of the Thirteenth Annual Symposium on Sea Turtle Biology
and Conservation,. NOAA Tech. Memo., NMFS-SEFSC-341, 205, Miami, FL.
Bass, A.L., S.P. Epperly & J. Braun-McNeill. 2006. Green turtle (Chelonia mydas)
foraging and nesting aggregations in the Caribbean and Atlantic: Impact of
currents and behavior on dispersal. Journal of Heredity
doi:10.1093/jhered/esl004.
Bjorndal, K.A. 1997. Foraging ecology and nutrition of sea turtles. En: Lutz, P.L. & J.A.
Musick, eds. The Biology of Sea Turtles. CRC Press, Boca Raton, FL. 199–231.
Bjorndal, K.A. 2000. Prioridades para la investigación en hábitats de alimentación. En:
Eckert, K.L., F.A. Bjorndal, A. Abreu-Grobois & M. Donnely eds. Técnicas de
73
Investigación y Manejo para la Conservación de las Tortugas Marinas. Grupo de
Especialistas En tortugas Marinas UICN/CSE Publicación, 4: 13-15.
Bjorndal, K.A. & A.B. Bolten. 2010. Hawksbill sea turtles in seagrass pastures: success
in a peripheral habitat. Marine Biology 157: 135-145.
Bjorndal, K.A. & A. Carr. 1989. Variation in clutch size and egg size in the green turtle
nesting population at Tortuguero, Costa Rica. Herpetologica 45:181-189.
Bjorndal, K.A. & J.B. Jackson. 2002. Roles of sea turtles in marine ecosystems:
Reconstructing the past. En: Lutz, P.L., J.A. Musick, J. Wyneken, eds. The
Biology of Sea Turtles, CRC Press, Boca Raton, FL. 259-269.
Blumenthal, J.M., J.L. Solomon, D.B. Catherine, T.J. Austin, S.G. Ebanks-Petrie, M.S.
Coyne, A. C. Broderick, & B.J. Godley. 2006. Satellite tracking highlights the
need for international cooperation in marine turtle management. Endang Spec
Res 7:1–11.
Boecklen, W.J., C.T. Yarnes, B.A. Cook & A.C. James. 2011. On the use of stable
isotopes in trophic ecology. Annual Review of Ecology, Evolution, and
Systematics 42: 411-440.
Bolten, A.B. & G.H. Balazs. 1995. Biology of the early pelagic stage — the “lost year.”
Pages 579–581. En: Bjorndal, K.A., ed. Biology and Conservation of Sea
Turtles. Revised edition. Smithsonian Institution Press, Washington, DC.
Broderick, A.C. & B.J. Godley. 1997. Observations of reproductive behaviour of male
green turtles (Chelonia mydas) at a nesting beach in Cyprus. Chelonian
Conserv Biol 2: 615-615.
Broderick, A.C., M.S. Coyne, W.J. Fuller, F. Glen & B.J. Godley. 2007. Fidelity and
over-wintering of sea turtles. Proc R Soc Lond B: Biol Sci 27: 1533-1539.
Burkholder, D.A., M.R. Heithaus, J.A. Thomson & J.W. Fourqurean. 2011.Diversity in
throphic interactions of green turtles Chelonia mydas on a relatively pristine
coastal foraging ground. Mar Ecol Prog Ser 439: 277-293.
74
Cardona, L., A. Aguilar & L. Pazos. 2009. Delayed ontogenic dietary shift and high
levels of omnivory in green turtles (Chelonia mydas) from the NW coast of
Africa. Marine Biology 156:1487-1495.
Cardona, L., P. Campos, Y. Levy, A. Demetropoulos & D. Margaritoulis. 2010.
Asynchrony between dietary and nutritional shifts during the ontogeny of green
turtles (Chelonia mydas) in the Mediterranean. J Exp Mar Biol Ecol 393:83-89.
Carr, A. 1965. The navigation of the green sea turtle. Sci Am 2:72-79.
Carr, A.F. 1986. Rips, FADS, and little loggerheads. Bioscience 36: 92–100.
Carr, A., P. Ross & S. Carr. 1974. Internesting behaviour of the green turtle Chelonia
mydas at a mid ocean island breeding round. Copeia 3:703.
Carruthers, T.J.B., B.I. Van Tussenbroek & W.C. Dennison. 2005. Influence of
submarine springs and wastewater on nutrients dynamics of Caribbean
seagrass meadows. Estuarine, Coastal and Shelf Science 64:191-199.
Casas-Andreu, G. & S. Gómez-Aguirre. 1980. Contribución al conocimiento de los
hábitos alimenticios de Lepidochelys olivácea y Chelonia mydas agassizii
(Reptilia: Chelonidea) en el Pacífico mexicano. Boletin do Instituto
Oceanográfico. Sao Paulo 29:87-89.
Caut, S., E. Guirlet, E. Angulo, K. Das & M. Girondot. 2008. Isotope analysis reveals
foraging area dichotomy for Atlantic leatherback turtles. PLoS ONE 3:E1845.
doi:10.1371/journal.pone.0001845.
CEA. 2008. Turtle Research. http://www.ceakumal.org.
Ceriani, S., J.D. Roth, L.M. Ehrhart, P.F. Quintana-Asencio & J.F. Weishampel. 2014.
Developing a common currency for stable isotope analyses of nesting marine
turtles. Marine Biology. 161: 2257-2268.
Cerling, T.E. & J.M. Harris. 1999. Carbon isotope fractionation between diet and
bioapatite in ungulate mammals and implications for ecological and
paleontological studies. Oecologia 120:347-363.
75
DeNiro, M.J. & S. Epstein. 1978. Influence of diet on the distribution of carbon isotopes
in animals. Geochim Cosmochim Acta 42:495–506.
DeNiro, M.J. & S. Epstein. 1981. Influence of diet on the distribution of nitrogen
isotopes in animals. Geochim Cosmochim Acta 45:341–351.
Diario Oficial de la Federación. 2010. NORMA Oficial Mexicana NOM-059-
SEMARNAT-2010, Protección ambiental-Especies nativas de México de flora y
fauna silvestres-Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión,
exclusión o cambio-Lista de especies en riesgo.
Eckert, K.L. 2000. Diseño de un programa de conservación. Técnicas de Investigación
y Manejo para la Conservación de las Tortugas Marinas. En: Eckert, K.L., K.A.
Bjorndal, F.A. Abreu-Grobois & M. Donnelly eds. UICN/CSE Grupo Especialista
en Tortugas Marinas Publicación No. 4, 2000 (Traducción al español).
Encalada, S.E. 1994. Mitochondrial DNA structure of Atlantic green turtle nesting
grounds. En: Bjorndal K.A., A.B. Bolten, D.A. Johnson & P.J. Eliazar eds.
Proceedings of the fourteenth Annual Symposium on Sea Turtle Biology and
Conservation. NOAA-TM-NMFS-SEFSC-351. p. 38-39.
Encalada, S.E., P.N. Lahamas, K.A. Bjorndal, A.B. Bolten, M.M. Miyamoto, & B.W.
Bowen. 1996. Phylogeography and population structure of the green turtle
(Chelonia mydas) in the Atlantic Ocean and Mediterranean Sea: as inferred from
mitochondrial DNA control region assessments. Molecular Ecology 5:473-484.
Encalada, S.E., J.C. Zurita & B.W. Bowen 1999. Genetic Consequences of Coastal
Development: The Sea Turtle Rookeries at X'cacel, Mexico. Marine Turtle
Newsletter 83:8-10.
First, T.H. 1981. Pelagic feeding habitats of turtles in the Eastern Pacific. Marine Turtle
News 17:4.
Flora, Fauna y Cultura de México (FFCM). 2007. Programa de protección y
conservación de tortugas marinas en el litoral central de Quintana Roo: Informe
final, Temporada 2007. Flora, Fauna y Cultura de México, A.C. 55 pp.
76
Forbes, G. 2000. Muestreo y análisis de los componentes de la dieta. En: Eckert K.L.,
K.A. Bjorndal, F.A. Abreu-Grobois & M. Donnely eds. Técnicas de Investigación
y Manejo para la Conservación de las Tortugas Marinas. Grupo de Especialistas
En tortugas Marinas UICN/CSE Publicación 4: 165-170.
Frick, J. 1976. Orientation and behaviour of hatchling green turtles (Chelonia mydas) in
the sea. En: Lutz, P.L. & J.A. Musick eds. The biology of sea turtles. Vol 1, 429
pp.
Fry, B. 1991. Stable isotope diagrams of freshwater food webs. Ecology 72: 2293-
2297.
García-Tellez, N., M.E. García & A.G. Merediz. 1993. Tortugas marinas en la costa
sur de la Reserva de Sian Ka'an. Amigo de Sian Ka'an, A.C. y Facultad de
Ciencias de la UNAM. 44 pp.
Garduño, M., A. Maldonado, R. Márquez, B. Schroeder & G. Balazs. 2001. Satellite
tracking of an adult male and female Green turtles from Yucatan in the Gulf of
Mexico. En: Epperly, S.P. & J. Braun eds. Proceedings of the 19^th Annual
Symposium on Sea Turtle Biology and Conservation. NOAA Tech. Memo.
NMFS-SEFSC-443.
Godley, B.J., D.R. Thompson, S. Waldron & R.W. Furness. 1998. The trophic status of
marine turtles determined by stable isotope analysis. Mar Ecol Prog Ser 166:77-
284.
Godley, B.J., A.C. Broderick, R. Frauenstein, F. Glen & C. Hays. 2002.Reproductive
seasonality and sexual dimorphism in green turtles. Mar Ecol Prog Ser 226:125-
133.
Goericke, R. & B. Fry. 1994. Variations of marine plankton δ13C with latitude,
temperature, and dissolved CO2 in the wolrd ocean. Global Biogeochemical
Cycles 8:85-90.
González-Carman, V., V. Falabella, S. Maxwell, D. Albareda, C. Campagna & H.
Mianzan. 2012. Revisiting the ontogenetic shift paradigm: The case of juvenile
green turtles in the SW Atlantic. J Exp Mar Biol Ecol 429: 64-72.
77
González-Carman, V., F. Botto, E. Gaitán, D. Albareda, C. Campagna & H. Mianzan.
2014. A jellyfish diet for the herbivorous green turtle Chelonia mydas in the
temperate SW Atlantic. Marine Biology 161:339-349.
Goshe, L.R, L. Avens, F.S. Scharf & A.L. Southwood. 2010. Estimation of age at
maturation and growth of Atlantic green turtles (Chelonia mydas) using
skeletochronology. Marine Biology 157:1725-1740.
Hamann, M., C.J. Limpus & J.M. Whittier. 2002. Patterns of lipid storage and
mobilisation in the female green sea turtle (Chelonia mydas). J Comp Physiol
172B: 485-493.
Hatase, H., K. Sato, M. Yamaguchi, K. Takahashi & K. Tsukamoto. 2006. Individual
variation in feeding habitat use by adult female green sea turtles (Chelonia
mydas): are they obligately neritic herbivores? Oecologia 149:52–64.
Hays, G.C., F. Glen, A.C. Broderick, B.J. Godley & J.D. Metcalfe. 2002. Behavioural
plasticity in a large marine herbivore: contrasting patterns of depth utilization
between two green turtle (Chelonia mydas) populations. Marine Biology
141:985-990.
Hein, M. M.F. Pedersen & K. Sand-Jensen. 1995. Size-dependent nitrogen uptake in
micro- and macroalgae. Mar Ecol Prog Ser 118: 247-253.
Hemminga, M.A. & M.A. Mateo. 1996. Stable carbon isotopes in sea-grasses:
variability in ratios and use in ecological studies. Mar Ecol Prog Ser 140: 285-
298.
Herrera-Pavón R.L. 1991. Captura incidental de tortugas marinas de la zona sur del
estado de Quintana Roo. Tesis de licenciatura. Instituto Tecnológico
Agropecuario No 16, Chetumal, Quintana Roo, México, 67 pp.
Herrera, R., J. Zurita & B. Prezas. 2001. Incidencia de Fibropapilomas en Tortugas
Marinas en Q. Roo. En M. Aceves y R. Villavicencio. Memorias del Xl taller
Regional sobre programas de conservación de Tortugas Marinas en la
Península de Yucatán. Riviera Maya, 8–10 marzo de 2001. p. 124–125.
78
Herrera, R. P., A. Arenas, I. Iturbe, L. Gómez & J. C. Zurita. 2007. More reports of
living tag green turtles in X'cacel, Quintana Roo, Mexico. 27th Annual
Symposium on Sea Turtle Biology and Conservation. Febrero 22-28, 2007.
Myrtle Beach, South Carolina.
Herrera-Silveira, J.A. & S.M. Morales-Ojeda. 2009. Evaluation of the health status of a
coastal ecosystem in southeast Mexico: Assesment of water quality,
phytoplankton and submerged aquatic vegetation. Mar Pollut Bull 59: 72-86.
Hirth, H.F. 1997. Synopsis of the biological data on the green turtle Chelonia mydas
(Linnaeus 1758). United States Fish and Wildlife Service Biological Report 97.
Hobson, K.A. & H.E. Welch. 1992. Determination of throphic relationships within a high
Artic marine food web using δ13C and δ15N analysis. Mar Ecol Prog Ser 84: 9-18.
Hobson, K.A., J.F. Piatt & J. Pitocechelli. 1994. Using stable isotopes to determine
seabird trophic relationships. J. Anim Ecol 63: 786-798.
Hobson, K.A., D.M. Schell, D. Renouf & E. Noseworthy. 1996. Stable carbon and
nitrogen isotopic fractionation between diet and tissues of captive seals:
implications for dietary reconstructions involving marine mammals. Can J Fish
Aquat Sci 53:528- 533.
Inger, R., A. Jackson, A. Parnell & S. Bearhop. 2010. SIAR v4 (Stable Isotope Analysis
in R): an ecologist's guide.
Instituto Nacional de Ecología (INE). 2001. Áreas naturales protegidas de México con
decretos estatales. Dirección de Publicaciones del INE. 1014 pp.
Jordán, E. 1993. Atlas de los arrecifes coralinos del caribe mexicano: parte I, El
sistema continental. Ins C Mar Lim UNAM y CIQRO, México, p. 110.
Kurle, C.M., P.L. Koch, B.R. Tershy & D.A. Croll. 2014. The effect of sex, tissue type,
and dietary components on stable isotope discrimination factors (Δ13C and Δ15N)
in mammalian omnivores. Isotopes in Environmental and Health Studies 3: 307-
321.
79
Lacey, E.A., L. Collado-Vides & J.W. Fourqurean. 2014. Morphological and
physiological responses of seagrasses (Alismatales) to grazers (Testudines:
Cheloniidae) and the role of these responses as grazing patch abandonment
cues. Rev Biol Trop 62: 1535-1548.
Lemons, G.R. Lewison, L. Komoroske, A. Gaos, C. Lai, P. Dutton, T. Eguchi, R.
LeRoux & J.A. Seminoff. 2011. Trophic ecology of green sea turtles in a highly
urbanized bay: Insights from stable isotopes and mixing models. J Exp Mar Biol
Ecol 405: 25-32.
Lemons, G.E., T. Eguchi, B.N. Lyon, R. LeRoux & J.A. Seminoff. 2012. Effects of blood
anticoagulants on stable isotopes values of sea turtle blood tissue. Aquatic
Biology 14: 201-206.
Lehninger, A.L. 1982. Principles of biochemistry. Worth Publishers, New York.
Limpus, C.J. 1993. The green turtle, Chelonia mydas, in Queensland: breeding males
in the Southern Great Barrier Reef. Wildlife Res 20:4, 513.
López-Mendilaharsu, M., S.C. Gardner, J.A. Seminoff, & R. Riosmena-Rodríguez.
2005. Identifying critical foraging habitats of the green turtle (Chelonia mydas)
along the Pacific coast of the Baja California peninsula, Mexico. Aquatic
Conserv: Mar Freshw Ecosyst 15:259-269.
Luke, K., J.A. Horrocks, R.A. LeRoux & P.H. Dutton. 2004. Origins of green turtle
(Chelonia mydas) feeding aggregations around Barbados, West Indies. Marine
Biology 144: 799-805.
Luschi, P., G.C. Hays, C. Del Seppia, R. Marsh & F. Papi. 1998. The navigational feats
of green sea turtles migrating from Ascension Island investigated by satellite
telemetry. Proc R Soc Lond B: Biol Sci 265, 2279.
Martínez del Rio, C. & B.O. Wolf. 2005. Mass-balance models for animal isotopic
ecology. En: Starck, J.M. & T. Wang, eds. Physiological and ecological
adaptations to feeding in vertebrates. Science, Enfield, N.H. 141-174
80
Martínez del Rio, C., N. Wolf, S. Carleton & L.Z. Gannes. 2009. Isotopic ecology ten
years after a call for more laboratory experiments. Biol Rev Camb Philos Soc
84: 91-111.
Marshall, R., D. Orwin & J. Gillespie. 1991. Structure and biochemistry of mammalian
hard keratin. Electron Microsc Rev. 4: 47-83.
McMahon, K.W., L. Ling Hamady & S.R. Thorrold. 2013. A review of ecogeochemistry
approaches to estimating movements of marine animals. Limnology and
Oceanography, 58: 697-714.
Meylan, A.B., B.W. Bowen & J.C. Avise. 1990. A genetic test of the natal homing
versus social facilitation models for green turtle migration. Science 248:724–
727.
Meylan, P.A., A.B. Meylan & R. Yeomans.1992. Interception of Tortuguero-bound
green turtles at Bocas Del Toro Province, Panama. En: Salmon, M. & J.
Wyneken eds. Proceedings of the Eleventh Annual Workshop on Sea Turtle
Biology and Conservation, NOAA Tech. Memo., NMFS-SEFC-302, 74, Miami,
FL.
Meylan, A., A. Arenas, J. Zurita, E. Harrison, J. Gray & P. Meylan. 2014. Turtles tagged
in developmental habitat in Bermuda nest in Mexico and Costa Rica. Marine
Turtle Newsletter 141: 15-17.
Miller, J. D. 1997. Reproduction in sea turtles. En: Lutz P.L. & J.A. Musick eds. The
Biology of Sea Turtles. CRC Press, Inc., Boca Raton, FL, 51.
Minagawa, M. & W. Wada. 1984. Stepwise enrichment of δ15N along food chains:
further evidence of the relation between δ15N and animal age. Geochim
Cosmochim Acta 48: 1135-1140.
Molina-Hernández, A.L. & B.I. van Tussenbroek. 2014. Patch dynamics and species
shifts in seagrass communities under moderate and high grazing pressure by
green sea turtles. Mar Ecol Prog Ser 517: 143-157.
Moncada, F., F. A. Abreu-Grobois, A. Muhlia A-Melo, C. Bell, S. Tröeng, K. A. Bjorndal,
A. B. Bolten, A. B. Meylan, J. Zurita, G. Espinoza, G. Nodarse, R. Márquez -
81
Millan, A. Foley & L. M. Ehrhart. 2006. Movement patterns of green turtles
(Chelonia mydas) in Cuba and adjacent Caribbean waters inferred from flipper
tag recaptures. Journal of Herpetology 40: 22-34.
Montoya, J.P. 2007. Natural abundance of 15N in marine planktonic ecosystems. En: R.
Michener & K. Lajtha, eds. Stable isotopes in ecology and environmental
science. Balckwell Publishing, Oxford, UK 176-201.
Mortimer, J.A. 1981. Feeding ecology of the West Caribbean green turtle (Chelonia
mydas) in Nicaragua. Biotropica 49-58.
Mortimer, J.A. 1995.Feeding ecology of sea turtles. En: Bjorndal, K.A. ed. Biology and
Conservation of Sea Turtles. Smithsonian Institution Press, Washington, DC,
103.
Muñoz, F.R. 2006. Sistema inmunológico como indicador del estado de salud
poblacional y medio ambiental en tortugas marinas. En: Memorias del XIV taller
regional de programas de investigación y manejo de tortugas marinas en la
Península de Yucatán y II del Golfo de México y Mar Caribe. 8-10 noviembre.
Parque X'caret, México.
Mutchler, T., K.H. Dunton, A. Townsend-Small, S. Fredriksen & M.K. Rasser. 2007.
Isotopic and elemental indicators of nutrient sources and status of coastal
habitats in the Caribbean Sea, Yucatan Peninsula, Mexico. Estuarine, Coastal
and Shelf Science 74: 449-457.
Mutchler, T., R.F. Mooney, S. Wallace, L. Podsim, S. Fredriksen, & K.H. Dunton. 2010.
Origins and fate of inorganic-nitrogen from land to coastal ocean on the Yucatan
Peninsula, Mexico. En: Kennish, M.J., H.W. Paerl, eds. Coastal lagoons critical
habitats of environmental change. CRC Press, Florida, pp. 285-305.
Negrete, P., A.C.. 2006 . El programa de iniciación y autoinjerto estatus actual y
perspectivas Parque Xcaret. En Mem. del Taller Estatal de Tortugas Marinas,
Temporada 2006. Diciembre 2006. Playa del Carmen, Quintana Roo, México.
82
Newsome, S., G. Bentall, M. Tinker, O. LOftedal, K. Ralls, J. Estes & M. Fogel. 2010.
Variation in δ13C and δ15N diet-vibrissae trophic discrimination factors in a wild
population of California sea Otters. Ecol Appl 20: 1744-1752.
Owens, D.W. & G.J. Ruíz. 1980. New methods of obtaining blood and cerebrospinal
fluid from marine turtles. Herpetologica 36:17-20.
Owens, D.W. 2000. Ciclos reproductivos y endocrinología. En: Eckert K.L., K.A.
Bjorndal, F.A. Abreu-Grobois & M. Donnelly eds. Técnicas de investigación y
manejo para la conservación de las tortugas marinas (traducción al español).
Grupo Especialista en Tortugas Marinas UICN/CSE Publicación No. 4. p. 137-
142.
PACE, Programa de Acción para la Conservación de la Especie: Tortuga Verde /
Negra, Chelonia mydas. 2011. Comisión Nacional de Áreas Naturales
Protegidas.
Papi, F., H.C Liew, P. Luschi & E.H. Chan. 1995. Long-range migratory travel of a
green turtle tracked by satellite: evidence for navigational ability in the open sea.
Marine Biology 122:171-175.
Parque Xcaret. 2002. Programa de protección de tortugas marinas. Informe final:
temporadas 1998-2001. Reporte técnico. p. 66.
Payo-Payo, A., B. Ruiz, L. Cardona & A. Borrell. 2013. Effect of tissue decomposition
on stable isotope signatures of striped dolphins Stenella coeruleoalba and
loggerhead sea turtles Caretta caretta. Aquatic Biology 18: 141-147.
Pearson, S., D. Levey, C. Greenberg & C. Martínez del Rio. 2003. Effects of elemental
composition on the incorporation of dietary nitrogen and carbon isotopics
signatures in an omnivorous songbird. Oecologia. 80: 902-909.
Peterson, B.J., R.W. Howarth & R.H. Garritt. 1985. Multiple stable isotopes used to
trace the flow of organic matter in estuarine food webs. Science. 227: 1361-
1363.
Peterson, B.J. & B. Fry. 1987. Stable isotopes in ecosystem studies. Annual Review of
Ecology and Systematics 18:293-320.
83
Phillips, D. 2012. Converting isotope values to diet composition - the use of mixing
models. J Mammal 93: 342-352.
Phillips, D.L., R. Inger, S. Bearhop, A.L. Jackson, J.W. Moore, A.C. Parnell... & E.J.
Ward. 2014. Best practices for use of stable isotope mixing models in food-web
studies. Canadian Journal of Zoology 92: 823-835.
Popp, B., B. Graham, R. Olson, C. Hannides, M. Lott, G. López-Ibara, F. Galván-
Magaña & B. Fry. 2007. Insight into the trophic ecology of yellowfin tuna,
Thunnus albacares, from compound-specific nitrogen isotope analysis of
protenaceous amino acids. En: Dawson T., R. Siegwolf, eds. Stable Isotopes as
indicators of ecological change. New York, NY: Elsevier Academic Press. p.
173-190.
Post, D.M., C.A. Layman, D.A. Arrington, G. Takimoto, J. Quattrochi & C.G. Montaña.
2007. Getting to the fat of the matter: models, methods and assumptions for
dealing with lipids in stable isotope analyses. Oecologia 152:179-189.
Prezas, G. 2000. X’Cacel: proposal for the establishment and management of a
protected area. Proceedings of the Eighteenth International Sea Turtles
Symposium. Department of Commerce Unite State of America, Miami, p. 142-
144.
Pronatura, 2011. Ppy en acción. Boletín informativo. p.8.
Reich, K.J., K.A. Bjorndal & A.B. Bolten. 2007. The 'lost years' of green turtles: using
stable isotopes to study cryptic lifestages. Biol Lett 3:712-714.
Reich, K.J., K.A. Bjorndal & C. Martínez del Rio. 2008. Effects of growth and tissue
type on the kinetics of 13C and 15N incorporation in a rapidly growing ectotherm.
Physiological Ecology DOI 10.1007/s00442-007-0949-y.
Revelles, M., L. Cardona, A. Aguilar, A. Borrell, G. Fernández & M. San Félix. 2007.
Concentration of stable C and N isotopes in several tissues of the loggerhead
sea turtle Caretta caretta from the western Mediterranean and dietary
implications. Sci Mar 71:87–93.
84
Rodríguez-Barón, J. 2010. Afinidad trófica a zonas de alimentación de la tortuga verde
(Chelonia mydas) en la costa occidental de Baja California Sur, México. Tesis
de maestría, CICIMAR, La Paz, B.C.S., 65 pp.
Román-Reyes, J.C. 2003. Información ecológica a partir del análisis de isótopos
estables de carbono y nitrógeno en las cadenas tróficas. Examen predoctoral.
CICIMAR-IPN. México. 47 pp.
Rubenstein, D.R., K.A. Hobson. 2004. From birds to butterflies: animal movement
patterns and stable isotopes. Trends Ecol Evol 19:256–263.
Ruiz, M. 2008. Biología de Chelonia mydas en Akumal, México. Tesis de Maestría,
Biodiversidad animal y conservación. Valencia, España, 55 pp.
Sánchez, A., M.C. Ortiz-Hernández, A. Talavera-Sáenz & Aguíñiga-García S. 2013.
Stable nitrogen isotopes in the turtle grass Thalassia testudinum from the
Mexican Caribbean: implications of anthropogenic development. Estuarine
Coastal and Shelf Science. 135: 86-93.
Santos-Baca, L. 2008. Evaluación de los hábitos de alimentación de la tortuga verde
Chelonia mydas, en Bahía Magdalena, B.C.S., México, utilizando la técnica de
isótopos estables (δ13C y δ15N). Tesis de maestría, CIBNOR, La Paz, B.C.S., 78
pp.
Schoeninger, M.J. & M.J. DeNiro. 1984. Nitrogen and carbon isotopic composition of
bone collagen from marine and terrestrial animals. Geochim Cosmochim Acta
48: 625–639.
Schroeder, B.A., L.M. Ehrhart & G.H. Balazs.1996. Post-nesting movements of Florida
green turtles: preliminary results from satellite telemetry. En: Keinath, J.A. et al.,
eds. Proceedings of the Fifteenth Annual Symposium on Sea Turtle Biology and
Conservation, NOAA Tech. Memo., NMFS-SEFSC-387, 289, Miami, FL.
Seminoff, J. A., A. Resendiz & W.J. Nichols. 2002. Diet of the East Pacific green turtle,
Chelonia mydas, in the central Gulf of California, Mexico. Journal of
Herpetology. 36: 447-453.
85
Seminoff, J.A., T. Jones, T. Eguchi, D.R. Jones & P.H. Dutton. 2006. Stable isotope
discrimination (δ¹³C and δ¹⁵N) between soft tissues of the green sea turtle
Chelonia mydas and its diet. Mar Ecol Prog Ser 308: 271–278
Seminoff, J.A. T.T. Jones, T. Eguchi, M. Hastings & D.R. Jones. 2009. Stable carbon
and nitrogen isotope discrimination in soft tissues of the leatherback turtle
(Dermochelys coriacea): insights for trophic studies of marine turtles. J Exp Mar
Biol Ecol 381: 33-41.
Sepúlveda-Lozada, A., M. Mendoza-Carranza, M. Wolff, U. Saint-Paul & A. Ponce-
Mendoza. 2015. Differences in food web structure of mangroves and freshwater
marshes: evidence from stable isotope studies in the Southern Gulf of Mexico.
Wetlands Ecol Manage 23: 293-314.
Steinitz, R., J.M. Lemm, S.A. Pasachnik & C.M. Kurle. Diet-tissue stable isotope (Δ13C
and Δ15N) discrimination factors for multiple tissues from terrestrial reptiles.
Rapid Commun Mass Spectrom 30: 9-21.
Spotila, J. 2004. Sea Turtles: A complete guide to their biology, behavior, and
conservation. Baltimore, Maryland: The Johns Hopkins University Press and
Oakwood Arts.
Tieszen, L.L., T.W. Boutton, K.G. Tesdahl & N.A. Slade. 1983. Fractionation and
turnover of stable carbon isotopes in animal tissues: Implications for δ13C
analysis of diet. Oecologia, 57: 32-37.
Torres, M.E., A. Arenas, R. Herrera & C. Calderón. 2003. Reporte del programa de
protección y conservación de tortugas marinas en el litoral central del estado de
Quintana Roo. Flora Fauna y Cultura de México A.C. p. 47.
Vander Zanden, H.B., K.A. Bjorndal, W. Mustin, J. M. Ponciano & A. Bolten. 2012.
Inherent variation in stable isotope values and discrimination factors in two life
stages of green turtles. Physiological and Biochemical Zoology 85: 000-000.
Vander Zanden, H.B., K.E. Arthur, A.B. Bolten, B.N. Popp, C.J. Lagueux, E. Harrison,
C.L. Campbell & K.A. Bjorndal. 2013. Trophic ecology of a green turtle breeding
population. Mar Ecol Prog Ser 476: 237-249.
86
Vander Zanden, H.B., A.D. Tucker, K.M. Hart, M.M. Lamont, I. Fujisaki, D.S. Addison,
K.L. Mansfield, K.F. Phillips, M.B. Wunder, G.J. Bowen, M. Pajuelo, A.B. Bolten
& K.A. Bjorndal. 2015b. Determining origin in a migratory marine vertebrate: a
novel method to integrate stable isotopes and satellite tracking. Ecological
Applications 25: 320-335.
Vander Zanden, M.J., M.K. Clayton, E.K. Moody, C.T. Solomon & B.C. Weidel. 2015a.
Stable isotope turnover and half-life in animal tissues: A literature synthesis.
PLoS ONE 10(1): e0116182. doi:10.1371/journal.pone.0116182.
Vaslet, A., Y. Bouchon-Navarro, M. Harmenlin-Vivien, G. Lepoint, M. Louis & C.
Bouchon. 2015. Foraging habits of reef fishes associated with mangroves and
seagrass beds in a Caribbean lagoon: A stable isotope approach. Ciencias
Marinas 41: 217-232.
Vizzini, S., G. Sará, R.H. Michener & A. Mazzola. 2002. The role and contribution of
the seagrass Posidonia oceanica (L.) Delile organic matter for secondary
consumers as revealed by carbon and nitrogen stable isotope analysis. Acta
Oecologica 23: 277-285.
Vélez-Rubio, G.M., L. Cardona, M. López-Mendilaharsu, G. Martínez Souza, A.
Carranza, D. González-Paredes & J. Tomás. 2016. Ontogenic dietary changes
of green turtles (Chelonia mydas) in the temperate southwestern Atlantic.
Marine Biology DOI 10.1007/s00227-016-2827-9.
Williams, N.C., K.A. Bjorndal, M.M. Lamont & R.R. Carthy. 2013. Winter diets of
immature green turtles (Chelonia mydas) on a Northern feeding ground:
Integrating stomach contents and stable isotope analyses. Estuaries and
Coasts. DOI 10.1007/s12237-013-9741-x
Zurita-Gutiérrez, J.C., R. Herrera & B. Prezas. 1993. Tortugas marinas del Caribe.
En: Salazar-Vallejo S.I., y N.E. González eds. Biodiversidad Marina y Costera
de México. CONABIO y CIQRO, México 735-751.
Zurita J.C. & J.L. Miranda. 1993. Comité de protección de las tortugas marinas en Isla
Cozumel, Q. Roo. En: Frazier J. ed. Memorias IV Taller Regional de
87
Conservación de Tortugas Marinas, Península de Yucatán. UADY., Mérida,
Yuc., México 159-168.
Zurita G.J.C., R. Herrera & B. Prezas. 1994. Living tags in three species of sea turtle
hatchlings in the Mexican Caribbean. En: Schroeder B.A. & B.E. Witherington
eds. Proceedings of the Thirteenth Annual Symposium on Sea Turtle Biology
and Conservation. NOAA Technical Memorandum NMFS-SEFSC-341. pp. 273-
277.
Zurita, J.C., R. Herrera, A. Arenas, M.E. Torres & C. Calderón. 2002. Clutch frecuency
in loggerhead and green sea turtles in Quintana Roo, Mexico. 22th Annual
Symposium on Sea turtle Biology and Conservation. Miami, Florida.
Zurita, J.C., R. Herrera, A. Arenas, I. Iturbe, A. Negrete & L. Gómez. 2005. Anidación
de una tortuga blanca con autoinjerto en Xcacel, Quintana Roo. Revista de
medio ambiente, turismo y sustentabilidad. México. Universidad del Caribe.
1(2): 129-134.