Le rôle fonctionnel de la biodiversitédans la résistance des forêts

aux insectes ravageurs

Hervé JACTEL – INRA – UMR BIOGECO - Entomologie Forestière & Biodiversité

Biodiversité = ensemble des êtres vivants,de leur patrimoine génétique et des complexesécologiques où ils évoluent

Biodiversité = Diversité des gènes, physiologie et comportementDiversité des espècesDiversité des écosystèmes qu’elles constituent

LA DIVERSITE SPECIFIQUE

nombre %Virus et Bacteries 10 000 0.5Protoctistes 80 000 4.5Plantes 270 000 15.5Champignons 70 000 4Animaux 1 320 000 75.5

Insectes 950 000 54.5Oiseaux 10 000 0.5

Mammifères 4 000 0.2

TOTAL 1 750 000

Espèces décrites

7 000 espèces nouvelles d’insectes décrites / an

64%

The World faces an unprecedented loss of speciessince the demise of the dinosaurs

Absolute rate of species extinction per year- prehistoric ≈ 0.0001 % = 1 species/106/year

- currently ≈ 0.1% = 1000 species/106/year

Forests harbor a major part of terrestrial diversity

05000

100001500020000250003000035000400004500050000

desert grassland-shrubland forest

spec

ies

richn

ess

AmphibiansMammalsReptilesBirds

Millennium Ecosystem Assessment, 2004

7 300 000 ha / an = 7 × Forêt des Landes20 000 ha / jour = 23 Bois de Boulogne, 1 Forêt de Fontainebleau14 ha / minute = 2 terrains de football

Déforestation

Forêt amazonienne

12% of plants44% of birds57% of amphibians …… are threatened by forest decline (IUCN 1997)75% of mammals87% of reptiles

0

2

4

6

8

10

12

14

1990 2000 2005

mill

ion

km²

FAO Global Forest Resources Assessment 2006

Forêts naturelles

- 3% / year

- 7% / year

L’histoire récente des productions agricoles et forestièresmontre une réduction accéléréede la diversité des plantes cultivées

270 000 espèces de plantes vasculaires7000 espèces cultivées6 espèces assurent 75% de l’alimentation

(blé, riz, maïs, pomme de terre, orge, manioc)

Forêts de plantation (monocultures d’arbres)- 50% approvisionnement en bois en 2050- 5 genres assurent 50% de la production

(Pinus, Eucalyptus, Hevea, Acacia, Tectona)

Les services rendus par la biodiversité

protéine fluorescente verte (GFP) méduse Aequorea victoria

Miscanthus giganteus20 t biomasse/ha/an

Cataranthus roseusVinblastine et Vincristine

Coffea arabicasans caféine synthase

In 1859, a famous English scientist said,

“It has been experimentally proved that if a plot of ground be sown with one species of grass, and a similar plot be sown with several distinct genera of grasses, a greater weight of dry herbage can thus be raised”.

i.e. richer plant communities are more productive

Charles DARWIN !

Almost 150 years later, manipulative experiments demonstrated that biomass production increased with plant species richness

Hector et al. 1999

Tilman et al. 2001

HIGHER BIODIVERSITY

Higher species richness(species number)

New species composition(species identity)

Complementarityeffect

Selection (sampling)effect

Niche differentiationFacilitation

Functional dominance

Higher ecosystemproductivity

Different plant species have

-different stem architectures Light interception

-different root depthsWater and nutrient uptake

-different phenologiesCO2 assimilation

But then comes a syllogism when the diversity-productivityrelationship is viewed across trophic levels…

1. Higher plant diversity results in higher insect diversity (incl. herbivores)

Siemman et al. 1998, Novotny et al. 2006

2. Higher insect diversity results in better resources use => higher plants exploitation

3. Conclusion: the more the plants the less the plants…

Higher plant diversity would result in lower plant biomass productivity !!!

Does plant diversity drive insect herbivory?

Un problème d’actualité avec l’augmentation continuede la surface des forêts plantées (pures)

+ 20% en Europe depuis 1990+ 10% en France depuis 1990 (2 millions ha)> 50% approvisionnement en bois en 2050

Nombreux exemples de monocultures forestièresavec d’importantes attaques d’insectes ravageurs

Mais des effets confondus…- gestion intensive (intrants)- espèces exotiques- variétés améliorées …

Effet du mélange des essences forestièressur la résistance des forêtsaux insectes ravageurs: méta-analyse

Comparaison pour les mêmes sites et périodes:- dégâts d’une espèce d’insecte ravageur- sur une essence forestière donnée- conduite en peuplement pur / peuplement mélangé

MP,

mélangépurN,N type-Ecart

MoyenneMoyenneJd

MP

−=

119 cas dans la littérature internationale (1966 – 2006)33 espèces d’arbres, 33 espèces d’insectes

-12

-10

-8

-6

-4

-2

0

2

4

1 10 19 28 37 46 55 64 73 82 91 100 109 118

Ecar

t sta

ndar

disé

(d)

Réduction des dégâts en forêt mélangée

119 étudesd++ = - 0.65

80% indiquent que la diversification des arbresinduit une réduction des dégâts de phytophages

Relation positive entre diversité des forêtset résistance aux insectes ravageurs:

2 principaux mécanismes écologiques

1. La réduction de l’accessibilité de la plante hôte

2. Le renforcement de l’action des ennemis naturels

1. Accessibilité de l’arbre-hôte1.1. La disponibilité abondante et prolongée

des ressources alimentaires favorise les herbivores

24 cas parmi les 119 étudiésoù comparaison niveau de dégâts par un insecte ravageur dans:

peuplement pur - peuplement mélangé100% arbre hôte > 50% arbre hôte

peuplement pur - peuplement mélangé100% arbre hôte < 50% arbre hôte

-10

-8

-6

-4

-2

0

2

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24

Ecar

t sta

ndar

disé

< 50% > 50%

Proportion de plante hôte dans le mélange

Le niveau de dégâts par l’insecte ravageur diminueavec la proportion de plante hôte dans le mélange

1. Accessibilité de l’arbre hôte

1.1. La disponibilité abondante et prolongée des ressourcesalimentaires favorise les herbivores

les espèces à dynamique “ressource-dépendante” : scolytes

Dendroctonus frontalis

Cycle épidémiologique des scolytes

Moutain pine beetleDendroctonus ponderosae

Pinus ponderosae

Dendroctonus micans damage in the same year, in the same stand in pure plots of spruce vs. mixed plots of spruce + fir

0

20

40

60

80

100

120

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

tota

l atta

cks

pure sprucemixed spruce + fir

N = 10 pairsPaired sample t testClass variable: plot purityt = 2.61 , P = 0.028

After data from Granet & Perrot (1977)

20%

30%

40%

50%

60%

70%

90-100% 80-90% 70-80%

proportion of spruce trees

atta

cked

spr

uce

tree

s

More attacked trees in plotswhere the host resource is more concentrated

1. Accessibilité de l’arbre hôte1.2. L’absence de barrières physiques favorise la colonisation

de l’arbre hôte

• pas de limite à la colonisation par espèces à dispersion passiveLymantria dispar, Choristoneura fumiferana, Rhyacionia frustrana

• pas d’obstacle à la sélection visuellede l’arbre hôte

Thaumetopoea pityocampa

The pine processionary moth, Thaumetopoea pityocampa

- main pine defoliator in southern Europe and North Africa

- exhibits winter activities, gregarious behaviour and cyclic population dynamics

The pine processionary moth, Thaumetopoea pityocampa

Damage = Defoliation

decreases radial growthinduces mortality of young treesincreases susceptibility to secondary pests

urticant hairs can cause skin irritations

The pine processionary moth, Thaumetopoea pityocampa

named after its behaviour during the pupation phase

0%

20%

40%

60%

80%

100%

0 20 40 60 80 100 120 140

Distance à la lisière (m)

% n

ids

/ nid

s su

r la

lisiè

re

Des attaques concentrées en lisière de peuplement…

Mécanismes impliqués:barrière physique à la colonisation

2 premières lignes d’arbres échantillonnéesH

aie

de fe

uillu

s

11 peuplements purs de pin maritime en 2004, P = 0.00110 peuplements purs de pin maritime en 2009, P = 0.02

lignes derrière la haie de feuillus

lignes en bordure du peuplement

0.000

0.200

0.400

0.600

0.800

1.000

1.200

2004 2009

Nids

/ ar

bre

Derrière Haie En Lisière

Réduction relativedu nombre de nids/arbre

Haie moins haute Haie plus haute

N = 10N = 11

-80%

-70%

-60%

-50%

-40%

-30%

-20%

-10%

0%Haie moins haute Haie plus haute

1. Accessibilité de l’arbre hôte

1.3. L’absence de barrières chimiques favorise la colonisationde l’arbre hôte

• signaux attractifs puissants et uniformes des arbres hôtes• absence de signaux répulsifs des essences non- hôtes

témoin 10 ml branchesChêne

10 ml branchesBouleau

0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

0,6

0,7

0,8

Birch Oak Control

mea

n ne

st /

tree

+ bouleau + chêne témoin

nom

bre

de n

ids

/ ar

bre

L’émission de signaux répulsifs par les plantes non hôtesréduit l’attaque des plantes hôtes par leurs ravageurs

Test en électro-antennographie

mâle de mâle de processionnaireprocessionnaire

male female

Ch 1: 1 mV/div (Filt: 0); Ch 2: 20 mV/div (Filt: 0); Horz: 3 min/div

FID

EADEAD * * * ** * * * ** ** **

MSMS

LolLol

Odeurs de Odeurs de Betula pendulaBetula pendulasur antenne de processionaire sur antenne de processionaire

NolNol

Z36ol = Z3Z36ol = Z3--hexenolhexenol

Lol = linaloolLol = linalool

Vn = verbenoneVn = verbenone

MS = methyl salicylateMS = methyl salicylate

Nol = nerolidolNol = nerolidolZ36olZ36ol

VnVn

Témoin

Piègeà phéromone

Filets d’écorcede chêne et/ou bouleau

Diffuseurde MeSA

Mécanismes impliqués:barrière chimique à la colonisation

0%

5%

10%

15%

MeS

A x

2

MeS

A

Ecor

ce c

hêne

x 2

Ecor

cebo

ulea

u x

2

Ecor

ce c

hêne

Ecor

cebo

ulea

u

Tém

oin

% c

aptu

re

Mécanismes impliqués:barrière chimique à la colonisation

Processionnaire du pin

Troncs de bouleauautour des pièges

Répulsifs autour des rondins de pin

Prévention des attaques de scolytes sur rondins de pin maritimeavec des extraits volatils d’essences non-hôtes (Betula pendula)

Ips sexdentatus

0

1

2

3

4

5

3.6 6 control 15.6 18 birch 30

Release rate of non-host volatiles (mg/day)

Bar

k be

etle

atta

cks

per l

og

Effet des extraits volatils de bouleausur les attaques de scolytes sur pin maritime

Taux de diffusion des composés volatils (mg/j)

Nom

bre

d’at

taqu

esde

sco

lyte

s/

rond

in

bouleau

1. Accessibilité de l’arbre hôte

1.4. L’absence de barrières temporelles favorise l’ajustementdes cycles biologiques de l’herbivore sur ceux de l’arbre hôte

• débourrement des feuilles et éclosion des œufs

défoliateurs des feuillusTortrix viridana, Operophtera brumata,

Dynamique des populations de la tordeuse verte du chêne:coïncidence avec la phénologie de l’hôte

budburst

time

Tortrix viridana egg-hatching

Quercus pubescens Quercus ilex

DuMerle & Mazet, 1983

2.1. Les hôtes ou proies alternatives pour parasitoïdes ou prédateurscommunauté végétale + diverse ⇒ + herbivore = proies ou hôtes

Trichogramma minutum, Itoplectis inquisitor, Meteorus trachynotus

parasitoïdes de la tordeuse des pousses de l’épinette

2. L’impact des ennemis naturels

2.3. Les ressources alimentaires secondairesnectar, pollen, miellat améliorent la fitness des parasitoïdes

Malacosoma americanum, Choristoneura fumiferanaRhyacionia buoliana, Dioryctria sylvestrella, scolytes

2.2. Les abris ou refugesestivation, hivernation, sites d’oviposition pour prédateursoiseaux prédateurs

La cochenille du Pin maritimeMatsucoccus feytaudi

Femelle aptère (4 mm) Mâle ailé (1.5 mm)

larves de 2ème stade

Au fond des fissures profondes de l’écorcedu tronc, des branches

et à l’aisselle des aiguilles

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

Olmi Capella Col de Prato Morosaglia Scala Regina Popolasca

Den

sité

moy

enne

de

larv

es 2

003

Pin maritime pur Mélange Pin maritime + Pin laricio

Matsucoccus feytaudiest plus abondantedans les peuplements pursde pin maritime que dans les peuplementsmixtes avec du pin laricio

0%

20%

40%

60%

80%

100%

0 10 20 30 40 50 60 70

Proportion of Pinus laricio in the mixed stand

Rel

ativ

e di

ffere

nce

in M

. fe

ytau

di a

bund

ance

Elatophilus nigricornis (Anthocoridae) prédateurde Matsucoccus pini (Pin laricio)et Matsucoccus feytaudi (Pin maritime)

0

50

100

150

200

250

Col de Prato Morosaglia Olmi Capella Popolasca Scala Sta Regina

Som

me

capt

ures

Ela

toph

ilus

nigr

icor

nis

Pin maritime & laricio Pin maritime

Attraction kairomonale de Elatophilus nigricornissur Pin maritime

-30-20-10

0102030405060

Gavignano Ominanda Col de Prato San LorenzoIncr

emen

t in

M. f

eyta

udi

larv

ae/d

m²

Kairomone baited trees Control trees

Arbres témoins Arbres avec attractif

2. Impact of natural enemies

2.1. Generalist parasitoids and predators are likely to encounter a higheravailability of alternative prey or hosts in mixed forests because diverse plant communities usually provide habitat for more herbivorous species

100% Scots pine50% Scots pine – 50% Birch

Pine sawfly (Neodiprion sertifer)

Larves émergeant d’une chenille

Femelle adulte

Pyrale du troncDioryctria sylvestrella

sur pin maritime

Hymenoptère braconideMacrocentrus sylvestrellae

Test alimentaire

Traitements alimentaires :

1- Eau2- Eau miellée (miel d'acacia)3- Erica cinerea (Bruyère cendrée)4- Erica tetralix (Bruyère à quatre angles)5- Achillea millefolium (Achillée millefeuille)6- Frangula alnus (Bourdaine)7- Castanea sativa (Châtaigner)8- Myzocallis walshii (Pucerons sur Chêne rouge)

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

Bruyère à4 angles

Achilléemillefeuille

Eau Bruyèrecendrée

Bourdaine Châtaigner Miel Puceronsdu Chêne

traitements expérimentaux

long

évité

(j)

a

c

b

cdcdedee

cde

< 6 jours

= 13j

= 16j

Effet de l’alimentation sur la longévitédes parasitoïdes de la pyrale du tronc

Appareil buccal de Macrocentrus sylvestrellae

labium

0%

5%

10%

15%

20%

25%

150 160 170 180 190Jour julien

Pour

cent

age

d'ém

erge

nce

DioryctriaMacrocentrusMacrocentrusDioryctria

0%

5%

10%

15%

20%

25%

30%

35%

0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24

jours

pour

cent

age

de s

urvi

vant

s

eaumielmiellat

0%

1%

2%

3%

4%

5%

6%

7%

8%

9%

1 5 9 13 17 21 25 29 33 37 41 45 49 53jours

pour

cent

age

de p

rése

nce

des

ind.

L1miellatmieleau

17%

71%

87%

Le miellat de pucerons du chêne améliorela coïncidence phénologique entre les parasitoïdeset les chenilles de pyrale du tronc

Ressource alimentaire de complémentaugmente la fécondité et la longévité des parasitoïdes

Allonge la périodeexploratoire Améliore la coïncidence

phénologiqueAugmente le taux

de parasitisme

3.1. Diversion vers une essence plus sensible

mélange entre essence objectif et essence plus attractive& faible niveau de population d’un ravageur polyphage

Amblypelta cocophaga - eucalyptus + broussaillesPissodes strobus - pin blancs + pins sylvestres

Essence moins sensibleEssence plus sensible

Faible populationdu ravageur polyphage

DIVERSION

3. Les transferts de population entre essences hôtes

20%

25%

30%

35%

40%

45%

Pure Eucalypt Eucalypt + native shrubs

% a

ttack

ed tr

ees

Amblypelta cocophagasur Eucalyptus degluptaBigger 1985

Essence moins sensibleEssence plus sensible

Fortes populationsdu ravageur polyphage

CONTAGION

3. Les transferts de population entre essences hôtes

3.2. Contagion depuis une essence plus sensible

mélange entre essence objectif et essence plus attractive& fort niveau de population d’un ravageur polyphage

Lymantria dispar - pins blancs + feuillusPhyllobius argentatus - épiceas + chênes

Arpenteuse d’automne, Alsophila pometariasur Populus pur / mélange Populus + Acer negundo

White and Whitham, 2000

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

Pure cottonwoods Mixture Cottonwoods +Box elder

% d

efol

iatio

n%

déf

olia

tion

des

peup

liers

Peupliers purs Peupliers + érables

Processionnaire du pin pur Pinus nigra vs. Pinus nigra + Pinus radiata

0%

5%

10%

15%

20%

25%

nigra nigra + radiata

Atta

cked

P. n

igra

tree

s

-12

-10

-8

-6

-4

-2

0

2

1 4 7 10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40 43 46 49 52 55 58 61 64 67 70 73

73 études

écar

t sta

ndar

disé

-6

-5

-4

-3

-2

-1

0

1

2

3

4

1 4 7 10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40

42 études

écar

t sta

ndar

disé

insectes forestiers polyphages

insectes forestiers oligophages

-3

-2.5

-2

-1.5

-1

-0.5

0

0.5

1

plus appétante moins appétante aucune

écar

t sta

ndar

disé

Présence d’autre plante hôtedans le mélange

High diversity of tree species

Non host tree species Other host tree speciesHabitat / natural enemies

Reduce host tree

availability

1Limit resource

exploitation

Provide physical

or chemical barriers

Provide moresusceptible

hosts

3Improve

bio-control

2Disrupt host colonisation

4Lead to diversion

Provide shelters,alternative preys,supplementary

food

pest outbreaks

Providealternative

hosts

5Lead to

contagion

6Lead to

succession

pest outbreaks

Tree Diversity – Pest Resistance :The ecological mechanisms

1. Le passage d’une sylviculture de peuplements pursà une sylviculture de forêt mixtepose des problèmes techniques

2. La diversité des essences forestièresne se limite pas au mélange pied à pied,la forêt est une mosaïque de parcellesde différentes compositions

3. Les populations d’insectes ravageurs ne restent pas confinéesaux peuplements, elles se dispersent d’une parcelle à l’autre

La diversité des essences forestière à l’échelle du paysagepeut-elle améliorer la résistance de l’écosystème forestieraux insectes ravageurs ?

Le projet ISLANDES

Effet des îlots de feuillus sur les niveauxd’infestation des insectes ravageurs dansles plantations de pin maritime voisines

Forêt mélangée de feuillusPeuplements purs de sapins baumiers

Comparaison de peuplements purs de conifèresentourés de feuillus en mélange vs. dans la monoculture

Forêt de conifères

Tordeuse des bourgeons, Choristoneura fumiferanaSapin baumier, Abies balsamea(10 paires) Cappuccino et al. 1998

0%10%20%30%40%50%60%70%80%

Coniferous forest Habitat islands

Tree

mor

talit

y

Comparaison de peuplements purs de pin maritimevoisins de feuillus en mélange vs. dans la monoculture

Boisements de feuillus

Peuplement purs de pinMonoculture de pin

0%

10%

20%

30%

40%

50%

Nezer Le Bray Malakoff Castillonville

% a

ttack

ed tr

ees

edged by mixed species stand of broad-leaved trees control

% a

rbre

sat

taqu

és

Peuplement pur de pin maritime voisin d’un bois de feuillusPeuplement pur de pin maritime dans la monoculture

Dioryctria sylvestrella, pyrale du tronc(4 paires de parcelles, 4224 arbres)

a aa

a

ab

b b

Thaumetopoea pityocampaMean and spatial pattern of processionary moth infestationin pure Maritime pine stands bordered by broad-leaved stands

vs. pure Maritime pine stands bordered by maritime pine stands

Broadleavedstand

Maritime pinestand

0 100 200 300 400m

5 clusters of 66 trees

6 pairsof similar pure pinestands

Maritime pine stand

Maritime pine stand

Processionnaire du pin, Thaumetopoea pityocampa(12 paires de parcelles,3960 arbres)

0%

2%

4%

6%

8%

10%

0 100 200 300 400

Broad-leaved stand

Pine stand

Distance à la bordure (m)

% défoliationPeuplement de pin voisin d’un bois de feuillusPeuplement de pin dans la monoculture

Relation hétérogénéité des paysages - résistance

Mosaïque homogène

Mosaïquehétérogène

Comparaison des infestations de processionnairedans peuplements de pin maritime de même structure

Relation hétérogénéité des paysages - résistance

26 comparaisons appariées dans 1 paysage des Landes

Taillis

Cultures

Milieu ouvertJeunes PinsVieux PinsEau

Urbain

Feuillus

1 Km

26 paires de parcellesde même densité d’arbresau centre de mosaïques de 300ha

homogène (pin maritime)vs. hétérogène (pin + feuillus)

With broadleaves No broadleaves

Nests.ha-10

4080

120

N = 18 P = 0.04

0

100

200

300

0 10 20 30 40 50 60 70Proportion of broadleaves in the landscape

Nests.ha-1 GLM, Poisson linkN = 29 P < 0.001

Effets de l’hétérogénéité du paysagesur les infestations de la Processionnaire du pin

-0.4

-0.3

-0.2

-0.1

0

0.1

0.2

0.3

0.4

6% 11% 16% 25% 41%

paired difference broadleaves cover

paire

d di

ffere

nce

nest

/tree

% Feuillus dans mosaïque Hétérogène

Nids/arbre [mosaïque Hétérogène - mosaïque Pure pins]

La Huppe (Upupa epops)- se nourrit de processionnaire du pin- niche dans les cavités des vieux feuillus

Mécanismes impliqués:facilitation du contrôle par les prédateurs

Complémentation d’habitats (nidification, alimentation)

0

1

2

3

4

5

6

7

8

[0 à 5] [5 à 10] [10 à 15] [15 à20] [> 20]

Number of winter nest / 100m border

mea

n nu

mbe

r of v

isit

/ 100

m b

orde

r

Nombre de nids de processionnaire (100m bordure)

Nom

bre

de v

isites

de h

uppe

(100

m b

ordu

re)

Sélection de l’habitat par la huppe au niveau du paysage

Les huppes sélectionnent positivement les prairies, feuillus et landes arborées, négativement les pins matures

05

101520253035404550

Pins matures Jeunes pins Feuillus Landes Pelouse Prairies Culture

Type d'habitat

% h

abita

tPrésence Absence

**

**

**

CONCLUSIONS

1. Globalement, la diversité des arbres contribue à augmenter la résistance des forêts aux attaques d’insectes

2. Cette relation positive entre biodiversité et santé des forêtsest observée du niveau de la parcelle à celui du paysage

3. Elle repose sur deux mécanismes écologiques fondamentaux:• la réduction de l’accessibilité aux plantes hôtes• le renforcement du contrôle par les ennemis naturels

4. Elle dépend essentiellement des traits de vie des espèces:• du niveau de spécialisation des insectes ravageurs• des ressources ou barrières apportées par les plantes hôtes et non

hôtes

Ce n’est pas tant le nombre d’espèces d’arbres qui compteque la composition qualitative et quantitative des mélanges

CONCLUSIONS

5. Perspectives intéressantes de protection des forêtspar conservation de la biodiversité à l’échelle du paysage:

• techniquement plus facile à mettre en œuvre • peut profiter de l’évolution des types d’occupation du sol• conforme aux principes de gestion durable car contribue

également à la préservation de la Nature

6. Son application nécessite une approche pluridisciplinaire:• Implication des écologues et sylviculteurs dans la mise au point • Validation économique de la méthode (compromis) • Approche sociologique pour sa mise en œuvre: résolution des

conflits d’usage, répartition des risques, partage des coûts…