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8/13/2019 Lizard Locomotor Activity
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R e f e r e n c e s a n d N o t e s1 . M. S . E b a d i , B . W
e i s s , E . C o s t a , A b s i r . A n n .M e e t . A m e r . N
e u r o l . A s s . 9 5 t h ( 1 9 7 0 ) , p . 3 6 .2 . B . W e i s
s a n d E . C o s t a , B i o c h e m . P h a r m a c o l .1 7 , 2
1 0 7 ( 1 9 6 8 ) .3 . , J . P h a r m a c o l . E x p . T h e r .
1 6 1 , 3 1 0( 1 9 6 8 ) .4 . H . M. S h e i n a n d R . J .
Wurtman, S c i e n c e 1 6 6 ,5 1 9 ( 1 9 6 9 ) ; D . C . K le i n,
G . R . B e r g , J . W e l -l e r , W . G l i n s m a n n , i b i
d . 1 6 7 , 1 7 3 8 ( 1 9 7 0 ) ; D .C . K l e i n , G . R . B e r
g , J . W e l l e r , i b i d . 1 6 8 ,9 7 9 ( 1 9 7 0 ) .5 . B . W
e i s s , J . P h a r m n a c o l . E x p . T h e r . 1 6 8 , 1 4
6
( 1 9 6 9 ) .6 . R . J . W u r t m a n a n d J . A x e l r o d ,
L i f e S c i . 5 ,6 6 5 ( 1 9 6 6 ) .7 . M. S . E ba d i , B . W e
i s s , E . C os ta , J . N e u r o -c h e m . , i n p r e s s .8 .
0 . H . L ow r y , N . J . R o s e b r o u g h , A . L . F a r r ,R
. J . R a n d a l l , J . B i o l . Chem. 1 9 3 , 2 6 5 ( 1 9 5 1 )
.9 . G . K r i s h n a , B . W e i s s , B . B . B r o d i e , J .
P h a r -n i a c o l . E x p . T h e r . 1 6 3 , 3 7 9 ( 1 9 6 8 )
.
1 0 . B . M. B r e c k e n r i d g e , P r o c . N a t . A c a d
. S c i .U . S . 5 2 , 1 5 8 0 ( 1 9 6 4 ) .1 1 . E . T a l , S . D
i k s t e i n , F . G . S u l m a n , E x p e r i e n t i a2 0 , 6
5 2 ( 1 9 6 4 ) .1 2 . A . H e l l e r a n d R . Y . M o o r e , J
. P h a r m a c o l .E x p . T h e r . 1 5 0 , 1 ( 1 9 6 5 ) ; J .
A x e l r o d , S . H .S n y d e r , A . H e l l e r , R . W . M o
o r e , S c i e n c e 1 5 4 ,8 9 8 ( 1 9 6 6 ) ; R . Y . M o o r e
, A . H e l l e r , R . J .Wurtman, J . A x e l r o d , i b i d . 1
5 5 , 2 2 0 ( 1 9 6 7 ) .1 3 . B . W e i s s , i n B i o g e n i c
Amines a s P h y s i o l o g i c a lR e g u l a t o r s , J . J . B
l u m , E d . ( P r e n t i c e - H a l l ,E n g l e w o o d C l i
f f s , N . J . , 1 9 7 0 ) , p . 3 5 .1 4 . W . B . Q u a y , Z .
Z e l l f o r s c h . M i k r o s k o p . A n a t .A b t . H i s i
o c h e m . 6 0 , 4 7 9 ( 1 9 6 3 ) .1 5 . A . N . T a y l o r a n
d R . W. W i l s o n , E x p e r i e n t i a2 6 , 2 6 7 ( 1 9 7 0 )
.1 6 . B . W e i s s a n d J . C r a y t o n , E n d o c r i n o l
o g y , i np r e s s .* P r e s e n t a d d r e s s : D e p a r t m
e n t s o f P h a r m a c o l -o g y a n d P e d i a t r i c s , U
n i v e r s i t y o f N e b r a s k aS c h o o l o f M e d i c i n
e , Omah a 6 8 1 0 5 .6 J u ly 1 97 0; r e v i s e d 1 4 A u g u s
t 1 9 7 0
E x t r a r e t i n a l L i g h t P e r c e p t i o n : E n t r
a i n m e n t o f t h e B i o l o g i c a lC l o c k C o n t r o l
l i n g L i z a r d L o c o m o t o r A c t i v i t y
A b s t r a c t . T h e c i r c a d i a n a c t i v i t y r h y
t h m o f t h e i g u a n i d l i z a r d S c e l o p o r u so l i
v a c e u s can b e e n t r a i n e d b y l i g h t c y c l e s w h
e t h e r or not t h e a n i m a l s h a v e eyes.Removal o f t h e
p i n e a l org a n a n d p a r i e t a l e y e i n b l i n d e d l
i z a r d s d o e s not p r e -vent e n t r a i n m e n t . Our d a
t a d e m o n s t r a t e t h e e x i s t e n c e o f an e x t r a
r e t i n a l p h o t o -r e c e p t o r w h i c h can m e d i a t
e e n t r a i n m e n t o f a b i o l o g i c a l c l o c k i n r e
p t i l e s .
I n t h e a b s e n c e o f a n y e x t e r n a l c u e s ,a c t
i v i t y r h y t h m s o f many v e r t e b r a t e se x h i b i t
p e r i o d i c i t i e s which are a p p r o x i -m a t e l y , b
u t r a r e l y e x a c t l y , 24 h o u r s .S u c h c i r c a d i
a n r h y t h m s r e f l e c t t h e f u n c -
t i o n i n g o f t h e a n i m a l s e n d o g e n o u s b i o
-l o g i c a l c l o c k . W i t h o u t e x c e p t i o n , c i r
-c a d i a n r h y t h m s c a n b e r e a d i l y e n t r a i n e
d( s y n c h r o n i z e d ) t o l i g h t c y c l e s w i t h pe
-r i o d s o f e x a c t l y 2 4 h o u r s . R e c e n t l y
u O HOURS _ 4_=~ ~ ~ ~ ~ ~ ~.~~~~I ,_ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ I _
_ ~ ~ ~ ~-*~6S*iI 9~
141 IId
. - ' 1 . 4 . .
* - - 1 - + _ * I *g It * m t t * J X e 5 @ - _ * * U _ U 1_ @ {
1_
- B l i n d e d
L i g h tC y c l eDelayed6 h r s
F i g . 1 . E n t r a i n m e n t o f a l i z a r d a f t e r r
e m o v a l o f t h e l a t e r a l e y e s . T h e i n i t i a l l
i g h t i n gr e g i m e n i s d i a g r a m e d a t t h e t o p o
f t h e r e c o r d [ s o l i d b l a c k , d a r k n e s s ; w h i
t e , w h i t el i g h t ( 3 0 l u x ) ] . T h e l i z a r d w a s
b l i n d e d on t h e 1 6 t h d a y o f t h e r e c o r d . E l e
v e n d a y sd a y s l a t e r t h e l i g h t c y c l e w a s d e
l a y e d b y 6 h o u r s . N o t e e n t r a i n m e n t t o t h e
n e w l i g h tc y c l e a f t e r s e v e r a l d a y s o f t r a
n s i e n t s . H o u r zero i s a t m i d n i g h t C e n t r a l
S t a n d a r d T i m e .1 9 0
s e v e r a l i n v e s t i g a t o r s h a v e d e mo n s t r
at e dt h a t t h e p h o t o r e c e p t o r s i n v o l v e d i
nm e di at i n g e n t r ai n m e n t o f a c t i v i t yr h y t h
m s i n a t l e a s t t w o c l a s s e s o fv e r t e b r a t e s
a r e , i n p a r t , e x t r a r e t i n a l .T h e p e r c h i n
g a c t i v i t y o f t h e h o u s es p a r r o w P a s s e r d o
m e s t i c u s c a n b e e n -t r a i n e d v i a e x t r a r e t
i n a l r e c e p t o r s l o -c a t e d i n t h e b r a i n ( 1 )
. T h e l o c o m o t o rr h y t h m s o f b o t h t h e s l i m y
s a l a m a n d e rP l e t h o d o n g l u t i n o s u s a n d t h
e g r e e nf r o g Rana c l a m i t a n s c a n b e e n t r a i n e
db y l i g h t c y c l e s a f t e r t h e r e m o v a l o f t h ee
y e s ( 2 ) . E x t r a r e t i n a l r e c e p t o r s a l s op a
r t i c i p a t e i n t i m e - c o m p e n s a t e d c e l e s t i
a lo r i e n t a t i o n o f t h e s o u t h e r n c r i c k e tf r
o g A c r i s g r y l l u s a n d t h u s b y i n -f e r e n c e i
n t h e e n t r a i n m e n t o f i t s b i o -l o g i c a l c l o
c k ( 3 ) . D a t a a r e p r e s e n t e dh e r e w h i c h s h o
w t h a t t h e a c t i v i t yr h y t h m s o f a t h i r d c l a
s s o f v e r t e b r a t e s ,t h e r e p t i l e s , c a n b e e
n t r a i n e d b y l i g h tc y c l e s i n t h e a b s e n c e o
f a l l known p h o -t o r e c e p t i v e s t r u c t u r e s .T h
e a c t i v i t y r h y t h m o f t h e i g u a n i dl i z a r d S
c e l o p o r u s o l i v a c e u s i s e n t r a i n e db y a c y
c l e o f 1 2 h o u r s o f f l u o r e s c e n tl i g h t ( 3 0 l
u x ) a n d 1 2 h o u r s o f d a r kLD 1 2 : 1 2 ) a f t e r c o m
p l e t e s u r g i c a lr e m o v a l o f b o t h e y e s ( F i g
. 1 ) ( 4 ) . A l lb l i n d l i z a r d s w h i c h g a v e m e a
s u r a b l ea m o u n t s o f a c t i v i t y ( 1 7 c a s e s ) c
l e a r l ye n t r a i n e d t o t h i s s t i m u l u s .I n a d d
i t i o n t o t h e i r e y e s , many l i z a r d sp o s s e s s t
w o o r g a n s e m b r y o l o g i c a l l y d e -r i v e d f r o
m t h e r o o f o f t h e d i -e n c e p h a l o n , w h i c h , o
n t h e b a s i s o fu l t r a s t r u c t u r a l a n d e l e c t
r o p h y s i o l o g i c a le v i d e n c e , a r e t h o u g h t
t o b e p h o t o r e -c e p t i v e - t h e p a r i e t a l e y e
a n d t h e p i n e a lo r g a n ( 5 , 6 ) . Among t h e l i z a r
d s t h e s et w o o r g a n s a r e d i v e r s e i n m o r p h o
l o g ya n d l o c a t i o n . Some l i z a r d s d o n o t p o s s
e s sa p a r i e t a l e y e a t a l l . E l e c t r o n m i c r o
s -c o p y h a s s h o w n t h a t t h e p i n e a l o r g a n( o r
e p i p h y s i s p r o p e r ) o f t e n c o n t a i n sc e l l s
w i t h m o d i f i e d p h o t o r e c e p t i v e u l t r a -s t
r u c t u r e ( 5 ) . T h e p a r i e t a l e y e c o n t a i n sw
e l l - o r g a n i z e d p h o t o r e c e p t o r s w h i c h r e
-s e m b l e t h e c o n e s o f t h e l a t e r a l e y e ( 5 -7 )
. E l e c t r o p h y s i o l o g i c a l r e s p o n s e s t oi l
l u m i n a t i o n h a v e b e e n r e c o r d e d f r o mt h e p
a r i e t a l e y e o f s e v e r a l l i z a r d s p e c i e s ,i
n c l u d i n g m e m b e r s o f t h e i g u a n i d s ,a n d f r
o m t h e p i n e a l o r g a n o f l a c e r t i da n d i g u a n
i d l i z a r d s a f t e r r e m o v a l o ft h e p a r i e t a l
e y e ( 8 ) .I n s p i t e o f t h e s t r o n g e v i d e n c e f
o r ap h o t o r e c e p t i v e f u n c t i o n o f b o t h t h ep
a r i e t a l e y e a n d t h e p i n e a l o r g a n i nsome s p e
c i e s o f l i z a r d s , c o m p l e t e r e -m o v a l o f b o
t h t h e s e o r g a n s i n p r e -v i o u s l y b l i n d e d a
n i m a l s d i d n o t p r e v e n te n t r a i n m e n t t o a f
l u o r e s c e n t l i g h t c y c l e
SCIENCE, VOL. 1 7 0
http://www.sciencemag.org/http://www.sciencemag.org/http://www.sciencemag.org/http://www.sciencemag.org/http://www.sciencemag.org/http://www.sciencemag.org/http://www.sciencemag.org/http://www.sciencemag.org/http://www.sciencemag.org/http://www.sciencemag.org/http://www.sciencemag.org/http://www.sciencemag.org/http://www.sciencemag.org/http://www.sciencemag.org/
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n a n y o f t h e S . o l i v a c e u s t e s t e d ( F i g .) (
9 ) . N i n e l i z a r d s s u r v i v e d b l i n d i n gn d r e
m o v a l o f t h e p a r i e t a l e y e a n do r g a n a n d i n
a d d i t i o n g a v e a c -r e c o r d s w h i c h w e r e a d e
q u a t e t oe n t r a i n m e n t . A l l o f t h e s e e n -t o t
h e l i g h t c y c l e s u b s e q u e n t t oh e s u r g e r y .
Tw o o t h e r b l i n d l i z a r d sa f t e r r e m o v a l o f t
h e p a r i e t a ly e b u t d i e d b e f o r e p i n e a l e c t
o m y . R e c -o f s e v e r a l l i z a r d s s h o w e d a c t i
v i t yo o s p a r s e f o r i n t e r p r e t a t i o n , b u t i
n n od i d a l i z a r d w i t h a n i n t e r p r e t a b l ef a i
l t o e n t r a i n a f t e r a n y o f t h ep r o c e d u r e s d
e s c r i b e d . A l t h o u g hl f l u o r e s c e n t b u l b s
w e r e s u r r o u n d e dy w a t e r j a c k e t s ( 4 ) , a c o
n t r o l e x p e r i -w a s p e r f o r m e d w h i c h e l i m i
n a t e dh e p o s s i b i l i t y t h a t t h e b l i n d l i z a
r d se n t r a i n e d b y a t e m p e r a t u r e c y c l et h a n
b y t h e l i g h t c y c l e ( F i g . 3 ) .L i z a r d s w e r e
a l s o t e s t e d f o r t h e i rt o e n t r a i n t o a d i m g
r e e n l i g h to f a p p r o x i m a t e l y 0 . 1 l u x ( S y l
-P a n e l e s c e n t N i t e - L i t e ) . O f n i n ew i t h e y
e s i n t a c t , t h r e e e n t r a i n e dt h i s s t i m u l u
s . Two o f t h e s i x t h a tt o e n t r a i n s h o w e d r e l
a t i v e c o -t o t h e l i g h t c y c l e ( 1 0 ) . T h ef r e e
- r a n t h r o u g h t h e l i g h t c y c l et h e i r e n d o g
e n o u s c i r c a d i a ni n i t s p r e s e n c e ) . T h e s e
d a t at h a t 0 . 1 l u x o f g r e e n l i g h t i st h e t h r e
s h o l d f o r e n t r a i n m e n t o fl i z a r d s . T h o s e
l i z a r d s w h i c ht o t h e d i m l i g h t c y c l e b e g a
ni m m e d i a t e l y a f t e r r e m o v a lt h e i r e y e s ( F
i g . 4 ) , w h i c h s u g g e s t st h e e y e s a r e s o m e h
o w i n v o l v e dt h e e n t r a i n m e n t p r o c e s s i n i
n t a c tH o w e v e r , t h e r e l a t i v e r o l e s o fe e y e
s a n d t h e e x t r a r e t i n a l r e c e p t o rr e c e p t o
r s i n e n t r a i n m e n t a r e u n -I n o t h e r v e r t e b
r a t e c l a s s e s t h e a n a -s i t e o r s i t e s o f t h e
e x t r a r e t i n a li n v o l v e d i n e n t r a i n m e n t a
r e ,r t h e m o s t p a r t , n o t k n o w n . T h e r ee v i d e
n c e t h a t e v a g i n a t i o n s o f t h e r o o ft h e d i e
n c e p h a l o n i n m e m b e r s o fe o t h e r l o w e r v e r
t e b r a t e c l a s s e s [ f i s hc y c l o s t o m e s ) a n d
a m p h i b -( 5 , 6 , 1 1 ) ] c a n p r o b a b l y f u n c t i o
np h o t o r e c e p t o r s , b u t i n o n l y o n ei s t h e r e
d i r e c t e v i d e n c e t h a t t h e ye i n v o l v e d i n e
n t r a i n m e n t . A d l e r h a st h a t r e m o v a l o f t h
eo r g a n [ w h i c h i s c o n s i d e r e d b yt o b e h o m o l
o g o u s t o t h e p a r i e t a le o f l i z a r d s ( 6 ) ] o f
b l i n d e d g r e e nw i l l c a u s e t h e m t o f r e e - r u
n i n t h e
o f a l i g h t c y c l e ( 2 ) . I n h o u s et h e e x t r a r
e t i n a l r e c e p t o r o rr e s p o n s i b l e f o r e n t r
a i n m e n tOCTOBER 1 9 7 0
i s l o c a t e d i n t h e b r a i n . T h e p i n e a l o r g
a ni s p r o b a b l y n o t i n v o l v e d a n d i s c e r t a i
n -l y n o t t h e o n l y e x t r a r e t i n a l p h o t o r e -c
e p t o r ( 1 ) . I n a d u l t mammals t h e r ei s no e v i d e n
c e t h a t e x t r a r e t i n a l r e c e p t o r sare i n v o l
v e d i n e n t r a i n m e n t . B l i n da d u l t r a t s a n d
m i c e w i l l n o t e n t r a i nt o l i g h t c y c l e s ( 1 2
) . I n j u v e n i l e r a t s ,
h o w e v e r , a n e x t r a r e t i n a l p h o t o r e c e p
t o rh a s b e e n i m p l i c a t e d i n t h e c o n t r o l o ft
h e c i r c a d i a n r h y t h m o f t h e a m o u n t o fs e r o
t o n i n i n t h e p i n e a l o r g a n ( 1 3 , 1 4 ) .R e m o v
a l o f t h e H a r d e r i a n g l a n d , ag l a n d f o u n d w
i t h i n t h e o r b i t o f manyv e r t e b r a t e s , a b o l i
s h e s t h e e f f e c t o f l i g h ton t h e amount o f s e r o
t o n i n i n t h e p i n e a l
O HOURS 24
_____~~~~~~~~~- .el W 4Pl4 q
F i g . 2 . E n t r a i n m e n t o f a l i z a r d a f t e r r
e m o v a l o f t h e l a t e r a l e y e s , p a r i e t a l e y e
, a n d p i n e a lo r g a n . T h e b l i n d l i z a r d w a s i
n i t i a l l y e n t r a i n e d t o t h e l i g h t c y c l e d i
a g r a m m e d a t t h e t o po f t h e r e c o r d . A f t e r r
e m o v a l o f t h e p a r i e t a l e y e ( P a r x . ) t h e l i
z a r d e n t r a i n e d t o a newl i g h t c y c l e , t h e o n
s e t o f w h i c h w a s a d v a n c e d 5 . 5 h o u r s f r o m t
h e o n s e t o f t h e i n i t i a ll i g h t c y c l e . T h e p
i n e a l o r g a n w a s t h e n r e m o v e d ( P i n x . ) , a n
d t h e l i g h t c y c l e w a s d e -l a y e d 4 . 8 h o u r s .
T h e l i z a r d w a s f i n a l l y p u t u n d e r c o n t i n u
o u s d i m g r e e n l i g h t ( L L , 0 . 1l u x ) i n w h i c h
i t f r e e - r a n w i t h a p e r i o d o f 2 2 . 8 h o u r s .1
9 1
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,O HOURS 2 4
44-+ ~ Vt 44F __ - 121tI:-ti-I 1 - -1 1 el 1 1 t~~~i g h t
_ _ - - t i I - l e ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ D e l a y e d-tf
f t - - : t - - - t - t - t -t -t -t ---t*tFt t S 4 t i . . *---
5...4.z*4n5.z5I-44
F t : i H ^ I I t 2 i 4I4 - 1 = u--i-4-d t t-t--- - -- - l t - -
- t - - - - - - - - - t ---.---*Jt . I- . . -ht-f- l - - 1 0 - - t
: t -
i I -I
F i g . 3 . A c o n t r o l e x p e r i m e n t p e r f o r m e
d t o e l i m i n a t e t h e p o s s i b i l i t y o f e n t r a i
n m e n t b yl o w - a m p l i t u d e t e m p e r a t u r e c y c
l e s . T h e l i z a r d was b l i n d e d a n d t h e p i n e a l
o r g a n a n dp a r i e t a l e y e were r e m o v e d b e f o r e
t h e b e g i n n i n g o f t h e r e c o r d . N o t e t h a t t h
e l i z a r de n t r a i n s t o t h e l i g h t c y c l e s w h e
n t h e y a r e p r e s e n t . On t h e d a y m a r k e d B u l b
T a p e d , af l u o r e s c e n t b u l b w h i c h h a d b e e n
p a i n t e d b l a c k a n d c o v e r e d w i t h b l a c k t a p
e o v e r i t se n t i r e s u r f a c e was s u b s t i t u t e d
f o r t h e n o r m a l b u l b i n t h e w a t e r j a c k e t . T
h e t a p e d b u l bw as on t h e same l i g h t c y c l e a s t h
e p r e v i o u s b u l b . T h i s p r o c e d u r e e l i m i n a
t e s t h e l i g h tc y c l e b u t p r e s e r v e s a n y l o w
- a m p l i t u d e t e m p e r a t u r e c y c l e w h i c h may b
e p r e s e n t . T h el i z a r d f r e e - r u n s w h e n e x p
o s e d t o t h e t a p e d b u l b , s h o w i n g t h a t t h e l
i g h t c y c l e i s t h et r u e e n t r a i n i n g a g e n t
.
,0 HOURS
- * f r ; _ _ _ _ _ _ _ ~ g .sm n iau K t
-- w nkJ~~~~L j 9 S - l _ _ _
2 4 ,
* - B l i n d e d
n o r m a l ( u n o p e r a t e d ) l i z a r d w a s e n t r a
i n e d t o a l i g h t c y c l e i n w h i c h t h e l i g h t ( i
n d i c a t e db y s t i p p l i n g i n t h e d i a g r a m ) w a
s a p p r o x i m a t e l y 0 . 1 l u x ( g r e e n l i g h t ) . A
f t e r r e m o v a lo f t h e l a t e r a l e y e s t h e l i z a
r d f r e e - r a n t h r o u g h t h e l i g h t c y c l e w i t h
a c i r c a d i a n p e r i o do f a b o u t 2 3 h o u r s .
1 9 2
g l a n d s o f b l i n d e d s u c k l i n g r a t s . W e t t
e r -b e r g e t a l . s u g g e s t t h a t t h i s g l a n d m a
yb e a n e x t r a r e t i n a l p h o t o r e c e p t o r ( 1 4 )
.T h e f a c t t h a t r e mo v al o f t h e H a r d e r i a ng l a
n d s d i d n o t p r e v e n t e n t r a i n m e n t t of l u o r
e s c e n t l i g h t c y c l e s b y s e v e r a lb l i n d e d S
. o l i v a c e u s w i t h p i n e a l o r g a na n d p a r i e t
a l e y e r e m o v e d s u g g e s t s t h a tt h i s g l a n d i
s p r o b a b l y n o t i n v o l v e d i ne n t r a i n m e n t o
f t h e l i z a r d a c t i v i t yr h y t h m .Ou r d a t a s h o
w t h a t b o t h t h e e y e sa n d a n e x t r a r e t i n a l r
e c e p t o r , o t h e r t h a nt h e p i n e a l o r g a n o r p
a r i e t a l e y e , a r ei n v o l v e d i n t h e e n t r a i n
m e n t o f l i z a r d s .I n t h e l i g h t o f o t h e r r e c
e n t f i n d i n g st h e s e d a t a a d d s t r e n g t h t o t
h e h y p o t h -e s i s t h a t a l l v e r t e b r a t e s ma y r
e l y on c u e sp e r c e i v e d e x t r a r e t i n a l l y t o r
e g u l a t e b i o -l o g i c a l c l o c k s a s w e l l a s c e
r t a i n o t h e rp h y s i o l o g i c a l r e s p o n s e s 1 5
.HERBERT U N DE R WOODMICHAEL MENAK ERD e p a r t m e n t o f Z o o
l o g y ,U n i v e r s i t y o f T e x a s a t A u s t i n ,A u s t
i n 7 8 7 1 2
R e f e r e n c e s a n d N o t e s1 . M. M e n a k e r , P r o
c . N a t . A c a d . S c d . U . S . 5 9 ,4 1 4 ( 1 9 6 8 ) ; P r
o c . A m e r . P s y c h o l . A s s . 7 6 t h( 1 9 6 8 ) , p . 2
9 9 .2 . K . A d l e r , S c i e n c e 1 6 4 , 1 2 9 0 ( 1 9 6 9 )
; i n S y m p o -s i u m on B i o c h r o n o m e t r y , M. M e n
a k e r , E d .( N a t i o n a l Academy o f S c i e n c e s , W a
s h i n g t o n ,D . C . , i n p r e s s ) .3 . D . H . T a y l o r
a n d D . E . F e r g u s o n , S c i e n c e1 6 8 , 3 9 0 ( 1 9 7
0 ) .4 . L i z a r d s w e r e i n d i v i d u a l l y h o u s e d
i n w i r ec a g e s i n s i d e l i g h t - t i g h t wooden b o x
e s w h i c h i nt u r n w e r e l oc at ed i n H o t p a c k e n v
i r o n m e n t a lc h a mb e r s h el d a t a c o n s t a n t 2 9
C ( 0 . 5 ) .
Each b o x h a d a s i n g l e f l u o r e s c e n t l i g h ts
o u r c e ( K e n R ad F 4 T 5 / c w ) h o u s e d i n a g l a s sw
a t e r j a c k e t t h r o u g h w h i c h t a p water w a sc o n
t i n u o u s l y c i r c u l a t e d . I t w as n e c e s s a r y
t ou s e w a t e r j a c k e t s t o i n s u r e t h a t t h e l i
z a r d sw e r e e n t r a i n i n g t o v i s i b l e l i g h t r
a t h e r t h a nt o t h e h e a t p r od u c e d b y t h e f l u o
r e s c e n t b u l b s .C o n t r o l o f t e m p e r a t u r e c
y c l e s i s p a r t i c u l a r l yi m p o r t a n t i n v i e w
o f H o f f m a n n s d a t a w h i c hshow t h a t l a c e r t i d
l i z a r d s c a n b e e n t r a i n e d t ot e m p e r a t u r e
c y c l e s w i t h a m p l i t u d e s a s l o w a s0 . 9 C [ K .
H o f f m a n n , Z . V e r g l . P h y s i o l . 5 8 ,2 2 5 ( 1 9
6 8 ) ] . C o n t i n u o u s t e m p e r a t u r e r e c o r d -i
n g s o f i n d i v i d u a l b o x e s were made b y aS p e e d o
m a x 1 2 - c h a n n e l t e m p e r a t u r e r e c o r d e r( L
e e d s a n d N o r t h r u p ) . N o d i f f e r e n c e s ( w i t
h i na r e s o l u t i o n o f 0 . 2 C ) i n a m b i e n t t e m p
e r a -t u r e b e t w e e n a l i g h t s on or o f f c o n d i t
i o nw e r e o b s e r v e d a t t h e l e v e l o f t h e l i z a
r d s .Each b o x a l s o h e l d a s i n g l e dim g r e e n l i g
h ts o u r c e ( S y l v a n i a P a n e l e s c e n t N i t e - L
i t e ) . H e a tp r - o d u c e d b y t h e P a n e l e s c e n t
l i g h t w a s n e g l i -g i b l e . T h e w i r e c a g e w as b
o l t e d t o a j i g g l ep l a t f o r m . An y m o t i o n o f t
h e l i z a r d b r o k e a ne l e c t r i c a l c o n t a c t , a
n d t h e e v e n t w a s r e c o r d e don a s i n g l e c h a n n
e l o f an E s t e r l i n e - A n g u so p e r a t i o n s r e c o
r d e r . L i z a r d s w e r e b l i n d e d b yc o m p l e t e r
e m o v a l o f b o t h e y e s . B l i n d l i z a r d sw e r e f
o r c e f e d 2 ml o f f i n e l y g r o u n d m e a l -worms b y s
t o m a c h t u b i n g once a w e e k .S i g h t e d l i z a r d s
were f e d l i v e m e a l w o r m s .5 . A . O k s c h e , P r o g
r . B r a i n R e s . 1 0 , 3 ( 1 9 6 5 ) ;J . C . Van d e K a m e
r , i b i d . , p . 3 0 ; R . J . W u r t -man, J . A x e l r o d ,
D . E . K e l i y , T h e P i n e a l( A c a d e m i c P r e s s ,
N e w Y o r k , 1 9 6 8 ) .6 . J . A . K a p p e r s , P r o g r .
B r a i n R e s . 1 0 , 8 7( 1 9 6 5 ) .7 . R . M. E a k i n a n d
J . A . W e s t f a l i , J . B i o p h y s .B i o c h e m . C y t
o l . 8 , 4 8 3 ( 1 9 6 0 ) .8 . E . D o d t a n d E . S c h e r e
r , V i s i o n R e s . 8 , 6 1( 1 9 6 8 ) ; D . I . H a m a s a k
i , i b i d . , p . 5 9 1 ; W. H .M i l l e r a n d M . W . W o l b
a r s h t , S c i e n c e 1 3 5 ,3 1 6 ( 1 9 6 2 ) ; D . 1 . H a m
a s a k i a n d E . D o d t ,P f l u e g e r s A r c h . G e s a m
t e P h y s i o l . M e n s c h e nT i e r e 3 1 3 , 1 9 1 9 6 9 )
.
S C I E N C E , V O L . 1 7 0
-
8/13/2019 Lizard Locomotor Activity
4/4
. Th e p a r i e t a l e y e i s e a s i l y r e m o v e d , a n
d com-p l e t e r e m o v a l c a n b e d e t e r m i n e d b y v i
s u a l i n -s p e c t i o n u n d e r a d i s s e c t i n g m i c
r o s c o p e . Com-p l e t e r e m o v a l o f t h e p i n e a l o
r g a n was c o n -f i r m e d h i s t o l o g i c a l l y i n f i
v e o f t h e n in e p i n e -a l e c t o m i z e d l i z a r d s .
On e l i z a r d showedsome p i n e a l t i s s u e r e m a i n i n
g a f t e r p i n e -a l e c t o m y . T h r e e o f t h e l i z a
r d s d ie d b e f o r e t h eb r a i n s c o u l d b e t a k e n f
o r h i s t o l o g y . Th e p a r a -p h y s i s w a s o f t e n r
e m o v e d a l o n g w i t h t h ep i n e a l o r g a n , a n d d
a m a g e t o a d j a c e n t n e r v o u st i s s u e was s o m e
t i m e s e v i d e n t . A l l o p e r a t i o n sw e r e p e r f
o r m e d on l i z a r d s i m m o b i l i z e d b yc o o l i n g a
n d embedded i n c r u s h e d i c e .. J . A s c h o f f a n d R .
W e v e r , Ba d O e y n h a u s e n e rG e s p r a c h e 5 , 1 ( 1
9 6 2 ) .. E . D o d t , E x p e r i e n t i a 1 9 , 6 4 2 ( 1 9 6
3 ) ;a n d M. J a c o b s o n , J . N e u r o p h y s i o l . 2 6 ,
7 5 2( 1 9 6 3 ) ; E . Dodt a n d E . H e e r d, i b i d . 2 5 , 4
0 5( 1 9 6 2 ) .. F . H a l b e r g , M. B . V i s s c h e r , J .
J . B i t t n e r ,
o t c a u s e d e g e n e r a t i o n .R e g r o w t h o f c u t
m o t o r n e r v e s i n
l o w e r v e r t e b r a t e s r e s t o r e s f u l l c o
-movement t o t h e r e i n n e r -m u s c l e s ( 1 ) . When t h e
s u p e r i o rm u s c l e o f t h e c a r p e y e i s i n -f i r s
t b y t h e n e r v e t o t h e a n t a g -m u s c l e a n d t h e
n s u p e r i n n e r v a t e dy t h e c o r r e c t n e r v e , c
o n t r a c t i o n sb y t h e a n t a g o n i s t i n n e r v a t
i o na s s o o n a s t h e r e s p o n s e t o t h en e r v e a p p
e a r s . F o r e i g n n e r v e sf p r o v e n a b i l i t y s t
o p w o r k i n g whenh e o r i g i n a l n e r v e g r o w s b a c
k . N os i g n s o f d e g e n e r at i o n o fj u n c t i o n s a
c c o m p a n i e se r e p r e s s i o n o f t h e f i r s t i n n
e r v a t i o n .f o r e i g n m o t o n e u r o n s n o l o n g e
ri m p u l s e s t o t h e m u s c l e o r n e u r o -t r a n s m i
s s i o n i s b l o c k e d ( 2 ) .e h a v e d i s t i n g u i s h
e d b e t w e e n t h e s ew o p o s s i b i l i t i e s b y t h e
f o l l o w i n g e x -
I n t w o c a r p t h e I I I r d a n d I V t ht o o n e e y e w
e r e c u t w h e r e t h e yu n t o g e t h e r i n t h e c r a n
i u m . The e y ea s p a r a l y z e d e x c e p t f o r f l i c k
m o v e -f r o m t h e p o s t e r i o r r e c t u s m u s c l ei s
i n n e r v a t e d b y t h e V I t h n e r v e .d a y s l a t e r
o t h e r m o v e m e n t st o r e t u r n , w e a k l y a t f i r
s t b u t a p -O CTOB E R 1 9 7 0
Amer. J . P h y s i o l . 1 7 9 , 2 2 9 ( 1 9 5 4 ) ; C . P .R i
ch te r , B i o lo g ic al C l o c k s i n M e d i c i n e andP s y
c h i a t r y ( T h o m a s , S p r i n g f i e l d , I l l . , 1 9
6 5 ) .1 3 . M. Z w e i g , S . H . S n y d e r , J . A x e l r o d
, P r o c .N a t . A c a d . S c i . U . S . 5 6 , 5 1 5 ( 1 9 6 6
) .1 4 . L . W e t t e r b e r g , E . G e l i e r , A . Y u w i l
e r , S c i e n c e1 6 7 , 8 8 4 ( 1 9 7 0 ) .1 5 . J . B e n o i t
, A n n . N . Y . A c a d . S c i . 1 1 7 , 2 0 4( 1 9 6 4 ) ; K .
Homma, i n Symposium on B i o -c h r o n o m e t r y , M. M e n a k
e r , E d . ( N a t i o n a lA c ademy o f S c i e n c e s , W a s
h i n g t o n , D . C . , i np r e s s ) ; M. Menaker a n d H . K e
a t t s , P r o c .N a t . A c a d . S c i . U . S . 6 0 , 1 4 6 (
1 9 6 8 ) ; H. U n d e r -wood a n d M. M e n a k e r , S c i e n c
e 1 6 7 , 2 9 8( 1 9 7 0 ) .1 6 . S u p p o r t e d b y N S F g r a
n t G B - 8 1 3 8 , NIg r a n t H D - 0 3 8 0 3 - 0 2 , a n d b y N
S F t r a i n e e s h i pg r a n t G Z - 1 3 3 6 ( t o H . U . ) .
We t h a n k S . B i n k -l e y , C . C r o m a c k , J . E l l i o
t t , A . M a c k e y , B .R o u s e , a n d J . S i l v e r f or t
e ch n i ca l a s s i s t a n c e .2 3 J u n e 1 9 7 0 a
p r o p r i a t e i n d i r e c t i o n a n d t i m i n g a s i
n -d i c a t e d b y t h e c o n j u g a t e b e h a v i o r o ft h
e i n t a c t e y e . A f t e r t w o more m o n t h sm o v e m e n
t s o f b o t h e y e s w e r e c o o r d i -n a t e d a n d e q u
a l . F i g u r e 1 s h o w s t h er o t a t i o n o f b o t h e y
e s i n r e s p o n s e t o t i l t -i n g t h e w h ol e b o d y u
p a n d d o w n . Th ed i f f e r e n c e b e t w e e n t h e c u r
v e s i s n og r e a t e r t h a n n o r m a l ( 3 ) .Th e f i s h
w e r e t h e n a n e s t h e t i z e d w i t hMS 2 2 2 a n d p a r
a l y z e d w i t h g a l l a m i n e .T h e e y e s a n d e x t r
a o c u l a r m u s c l e s w e r er e m o v e d , l e a v i n g t
h e n e r v e s t u m p s f r e e .
EYE R O T A T I O N d i r e c t i cj 2 0 o b l i q i
1 1 0 04 0 2 0h e a d down
00
0
BODY
d i r e c t2 0 o b L i q
Th e a n i m a l s were mounted i n an a p -p a r a t u s w h i
c h c o u l d b e t i l t e d up o rdown a n d r o t a t e d t o t
h e l e f t o r r i g h t .A n e l e c t r o d e was p l a c e d s
u c c e s s i v e l yon t h e c u t e n d s o f t h e i n f e r i o
r o b l i q u en e r v e s o f t h e n o r m a l a n d t h e r e i
n n e r -v a t e d s i d e s . F i g u r e 2 s h o w s t h e r e -s
p o n s e s t o t i l t i n g . N o r m a l l y t h e i n f e r i o
ro b l i q u e n e u r o n s d i s c h a r g e when t h eh e a d i
s down a n d s t o p f i r i n g i f t h eh e a d m o v e s u p . N
e u r o n s o f t h e s u p e -r i o r o b l i q u e n e r v e d i
s c h a r g e f o r move-m e n t s i n t h e o p p o s i t e d i r
e c t i o n . On t h er e i n n e r v a t e d s i d e t h e r e w e
r e f i b e r s i nt h e i n f e r i o r o b l i q u e t r u n k w
h i c h i n -c r e a s e d t h e i r d i s c h a r g e when t h e h
e a dw a s down a n d o t h e r s w h i c h d i s c h a r g e dwhen
t h e h e a d w a s u p - r e f l e x b e h a v i o rw h i c h u s
u a l l y i d e n t i f i e s m o t o n e u r o n so f t h e s u p
e r i o r o b l i q u e . O t h e r m a n e u -v e r s r e v e a l
e d t h e d i s c h a r g e p a t t e r n s o fm o t o n e u r o n
s f r o m t h e r e c t u s m u s c l e si n t h e s a m e n e r v
e .
T h e r e f o r e , s p r o u t i n g a n d r e g r o w t ho f t
h e I l I r d a n d I V t h n e r v e s m u s th av e b e e n h a p
h a z a r d , a n d a x o n s f r o md i f f e r e n t k i n d s o
f m o t o n e u r o n s m u s th a v e e n t e r e d c h a n n e l
s w h i c h e v e n t u a l l yl e d t h e m o u t i n t o t h e i
n f e r i o r o b l i q u eb r a n c h o f t h e I l I r d n e r v
e i n t h e o r b i t .Tw o m o n t h s l a t e r t h e y w e r e s
t i l l t h e r ea n d t h e y s h o w e d n o r m a l r e f l e x
r e -s p o n s e s . N e v e r t h e l e s s , t h e movementso f t
h e e y e p r o d u c e d b y t h e i n f e r i o ro b l i q u e m
u s c l e c o r r e s p o n d e d n o t t o t h et o t a l i t y o
f t h e i m p u l s e s i n t h e t r u n kb u t o n l y t o t h o
s e d e l i v e r e d b y f i b e r s o ft h e o r i g i n a l i n
f e r i o r o b l i q u e n e r v e .T h u s , when t h e h e a d i
s h e l d u p , s u p e -r i o r o b l i q u e n e u r o n s s h o
u l d d i s c h a r g et o p u l l t h e e y e a r o u n d t o w a
r d t h e h o r i -z o n t a l w h i l e t h e i n f e r i o r o b
l i q u e m o t o -n e u r o n s s h o u l d s t o p . Th e n e u r
o g r a mf r o m t h e o p e r a t e d s i d e ( F i g . 2 ) s h o
w sa s t r o n g b u r s t o f s u p e r i o r o b l i q u e n e u
-r o n s i n t h e i n f e r i o r o b l i q u e n e r v e . I ft h
i s b u r s t h a d b e e n t r a n s m i t t e d t o t h em u s c
l e , c o i n n e r v a t i o n o f t h e t w o
n o f s u p e r i o r F i g . 1 . G r a p h o f t h e w h e e l
l i k e r o t a t i o nu e m u s c L e o f t h e c ar p e ye a b o
u t t h e o p t i c axes w h e nt h e b o d y o f t h e f i s h i s
t i l t e d u p a n d downf r o m t h e n o r m a l h o r i z o n t
a l p o s i t i o n . T h eO r e f l e x m o v e m e n t s , m a i
n l y o f l a b y r i n t h i n e0o i g i n , t e n d t o k e e p t
h e e y e h o r i z o n t a l .R o t a t i o n when t h e h e a d i
s u p i s a l m o s te n t i r e l y d u e t o c o n t r a c t i o
n o f t h e s u p e -r i o r o b l i q u e m u s c l e ; r o t a t
i o n when t h eh e a d i s down i s d u e t o t h e i n f e r i o
r o b l i q u e2 0 4 0 m u s c l e [ s e e ( 5 ) f o r f u r t h e
r d e t a i l s ] . L e f th e a d u p o p e r a t e d e y e , f i
l l e d c i r c l e s ; r i g h t c o n t r o lP O S I T I O N e y
e , o p e n c i r c l e s . M e a s u r e m e n t s w e r em a de 2
m o n t h s a f t e r r e i n n e r v a t i o n o f t h el e f t e
y e m u s c l e s . B o t h e y e s s h o w n o r m a lr e f l e x
m o v e m e n t s , a n d t h e d i f f e r e n c e b e -i o n o f
i n f e r i o r t w e e n t h e m i s n o g r e a t e r t h a n t h
a t i n n o r -u e m u s c l e m a l f i s h . A x e s i n d e g r
e e s f r o m h o r i z o n t a l .
1 9 3
E y e M u s c l e s D o N o t R e s p o n d t oi n F o r e i g n
N e r v e sA b s t r a c t . Normal m o v e m e n t s r e t u r n t
o c a r p e y e s a f t e r s e c t i o n a n d r e g e n e r a t i
o nf t h e l i r d a n d I V t h n e r v e t r u n k s . Two m o n
t h s a f t e r r e i n n e r v a t i o n , r e c o r d s o f
i n t h e i n f e r i o r o b l i q u e n e r v e d u r i n g t
i l t i n g o f t h e b o d y s h o w a c t i v i t y o fh e n o r
m a l m o t o n e u r o n s t o t h a t m u s c l e , t o g e t h e
r w i t h d i s c h a r g e p a t t e r n s c h a r a c -o f t h e
a n t a g o n i s t i c s u p e r i o r o b l i q u e a n d some o
f t h e r e c t u s m u s c l e s . T h e s em u s t h av e f o u n
d t h e i r way i n t o t h e i n f e r i o r o b l i q u e t r u n
k d u r i n g s p r o u t i n gt h e l e s i o n a n d m u s t b e
m a i n t a i n e d a f t e r r e i n n e r v a t i o n . I m p u l
s e s f r o m f o r e i g na r e w i t h o u t d e t e c t a b l e
e f f e c t o n e y e movement a n d t h e r e f o r e m u s t b ea
t t h e i r t e r m i n a t i o n i n t h e m u s c l e . P r e v i
o u s s t u d y o f c r o s s - i n n e r v a t e d a n di n n e r
v a t e d f i s h e y e m u s c l e s r e v e a l e d o n l y s t r
u c t u r a l l y n o r m a l n e u r o m u s -j u n c t i o n s .
T r a n s m i s s i o n f r o m f o r e i g n j u n c t i o n s i n
m u l t i p l y i n n e r v a t e d m u s c l eb l o c k e d b y c
o m p e t i t i v e m o l e c u l a r r e c o g n i t i o n a n d c
o n t r o l m e c h a n i s m s t h a t d o
