154
Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early Devonian and Carboniferous Dissertation zur Erlangung des Doktorgrades der Fakultät für Biologie der Ludwig-Maximilians-Universität München vorgelegt von Nora L. Dotzler München 18. Dezember 2009

Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

  • Upload
    others

  • View
    1

  • Download
    0

Embed Size (px)

Citation preview

Page 1: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early Devonian

and Carboniferous

Dissertation zur Erlangung des Doktorgrades

der Fakultät für Biologie der Ludwig-Maximilians-Universität München

vorgelegt von

Nora L. Dotzler München

18. Dezember 2009

Page 2: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

Datum der mündlichen Prüfung: 01.03.2010 Erstgutachter: Prof. Dr. Reinhard Agerer Zweitgutachter: Prof. Dr. Susanne Renner

Page 3: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

Contents

Summary ................................................................................................................................... 1

1. Introduction .......................................................................................................................... 4

1.1. Definition of the term „microorganisms“........................................................................ 4

1.2. Fossil microorganisms..................................................................................................... 4

1.3. Cherts .............................................................................................................................. 7

1.4. Thesis context.................................................................................................................. 8

1.5. The Rhynie chert ............................................................................................................. 9

1.5.1. Geological setting, paleogeography, and paleoenvironment ................................... 9

1.5.2. Research history ..................................................................................................... 13

1.6. The cherts from central France...................................................................................... 13

1.6.1. Geological setting and environment....................................................................... 13

1.6.2. Research history ..................................................................................................... 14

1.7. Thin sections ................................................................................................................. 15

2. Results ................................................................................................................................. 17

Chapter I: Germination shields in Scutellospora (Glomeromycota: Diversisporales,

Gigasporaceae) from the 400 million-year-old Rhynie chert........................................... 17

Chapter II: Fungal endophytes in a 400-million-yr-old land plant: infection pathways,

spatial distribution, and host responses. ........................................................................... 25

Chapter III: An alternative mode of early land plant colonization by putative

endomycorrhizal fungi. .................................................................................................... 36

Chapter IV: A prasinophycean alga of the genus Cymatiosphaera in the Early Devonian

Rhynie chert. .................................................................................................................... 39

Chapter V: A microfungal assemblage in Lepidodendron from the upper Viséan

(Carboniferous) of central France .................................................................................... 46

Chapter VI: A filamentous cyanobacterium showing structured colonial growth from the

Early Devonian Rhynie chert. .......................................................................................... 53

Chapter VII: Combresomyces cornifer gen. sp. nov., a peronosporomycete in

Lepidodendron from the Carboniferous of central France............................................... 66

Chapter VIII: Endophytic cyanobacteria in a 400-million-yr-old land plant: a scenario for

the origin of a symbiosis?................................................................................................. 75

Chapter IX: Globicultrix nugax nov. gen. et nov. spec. (Chytridiomycota), an intrusive

microfungus in fungal spores from the Rhynie chert....................................................... 84

Page 4: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

Chapter X: Acaulosporoid glomeromycotan spores with a germination shield from the 400-

million-yr-old Rhynie chert.............................................................................................. 91

Chapter XI: Microfungi from the upper Visean (Mississippian) of central France:

Chytridiomycota and chytrid-like remains of uncertain affinity.................................... 102

Chapter XII: An unusual microfungus in a fungal spore from the Lower Devonian Rhynie

chert. ............................................................................................................................... 113

3. Discussion.......................................................................................................................... 128

3.1. Rhynie chert ................................................................................................................ 128

3.2. Visean cherts ............................................................................................................... 134

3.3. Concluding Remarks and Future Perspectives............................................................ 135

4. References ......................................................................................................................... 138

5. Appendix ........................................................................................................................... 146

Papers included in this thesis ............................................................................................. 146

Authors contribution to each paper ................................................................................... 148

Taxonomic novelties in this study...................................................................................... 148

Curriculum vitae................................................................................................................. 149

Acknowledgments................................................................................................................. 150

Page 5: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

1

Summary

Microorganisms are critical in the bio- and geosphere today, and certainly performed similar

functions in ancient ecosystems. Bacteria, cyanobacteria, microalgae, and various microfungi

and fungus-like organisms constitute a substantial component of these ancient communities,

and have been responsible for the evolution and sustainability of ecosystems functions

ranging from decomposition to catalysis in nutrient cycles. In spite of these profound contri-

butions, fossil microorganisms have only relatively recently received focused attention

directed at their role in ancient ecosystems.

The success of documenting fossil microorganisms and their associations with other

ecosystem components relies on the manner in which the microorganisms and their host(s) are

preserved. Cherts represent the most important source of evidence for fossil microorganisms

in situ because they provide exquisite preservation of both microorganisms and host(s), and

the only matrix that can be used to extract information about these life forms within the

context of ecosystem complexity, versatility, and dynamics.

Perhaps the most famous chert is the Early Devonian Rhynie chert (~400myb), in

which there are structurally preserved early land plants associated with a variety of micro-

organisms. The Rhynie chert has contributed substantially to our conception of the roles that

microorganisms have played in early continental ecosystems. However, this conception is

based on a relatively small number of microorganisms (mostly fungi) involved in specific

interactions that have been described in detail and directly compared to modern analogues;

numerous other forms and consistent associations in the Rhynie chert have not received a

sufficient level of scholarly attention. Another interesting chert deposit comes from the upper

Visean (~330myb) of central France, and reflects a structurally preserved flora composed of

lycopsids, sphenopsids, and ferns associated with a largely unrealized diversity of micro-

organisms. Because of the multiple levels of association/interaction, a precise knowledge

about the diversity, morphology, and ecology of microorganisms in the Rhynie and Visean

cherts represents an important component of fully understanding the roles that microbial life

played in continental late Paleozoic ecosystems.

The twelve scientific papers included in this thesis contribute substantially to a body

of knowledge that focuses on the morphology and biology of microorganisms from the

Rhynie and Visean paleoecosystems.

Photosynthetic microorganisms have rarely been described from the Rhynie chert,

despite the fact that cyanobacteria and algae are common elements of aquatic environments

today. The cyanobacterium Croftalania venusta occurs in the Rhynie chert in several distinct

growth forms and may also form complex microbial mats, in which it co-occurs with various

Page 6: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

2

other microorganisms. These mats provide an interesting perspective on the evolution of

cyanobacterial associations with other organisms. Another interesting Rhynie chert

microfossil has been identified as a phycoma assignable to the prasinophycean algal genus

Cymatiosphaera. This discovery represents the earliest evidence of this group of green algae

in a freshwater deposit.

The Rhynie chert also contains several examples of interfungal associations. Globi-

cultrix nugax and Kryphiomyces catenulatus are two exquisitely preserved microfungi that

live in the interior of glomeromycotan spores. Microfungi associated with glomeromycotan

spores are particularly interesting with regard to better understanding the dynamics within the

Rhynie paleoecosystem because, if they were parasites, they most likely impacted the number

of viable glomeromycotan spores, and thus reduced the number of mycorrhizal inoculations

and therefore altered the structure of this early land plant community.

Endophytic cyanobacteria occur in some axes of the Rhynie chert land plant

Aglaophyton major, and represent the earliest direct evidence for a land plant-cyanobacterial

association. Aglaophyton major is endomycorrhizal, and the cyanobacterial filaments are

particularly abundant close to the mycorrhizal arbuscule zone. This may suggest that there

was some level of interaction between the cyanobacteria and mycorrhizal fungi. Another

example for a microorganism-land plant interaction in the Rhynie chert has been discovered

from the land plant Nothia aphylla, in which three different fungal endophytes, including a

putative endomycorrhizal fungus, concurrently colonize the subterranean rhizomes, but enter

into qualitatively different relationships with the host. Although the Rhynie chert endo-

mycorrhizae are well-understood today, the reproductive biology of the fungi involved in

these symbioses remains largely unknown. New data on the morphological diversity of

glomeromycotan spores from the Rhynie chert suggest that the Glomeromycota were well

established as a group and relatively diverse by Rhynie chert time, even before true roots

evolved since all of the Rhynie chert plants and many other early land plants at the time

lacked roots.

The Visean cherts from central France are less well studied than the Rhynie chert with

regard to the microbial component. An assemblage of probably saprotrophic microfungi and

fungus-like microorganisms occurs in Lepidodendron xylem and periderm from the Visean

cherts of central France. Since the organisms were abundant and diverse, they obviously

played an important role in the ecology of this paleoecosystem. In addition, the evidence for

chytrids and chytrid-like remains of uncertain affinity preserved in the Visean cherts is

surveyed. Although these fossils do not provide a conclusive comparison with chytrids in

modern ecosystems, they offer the opportunity to advance hypotheses as to the ecology of this

microfungal community. Also present in several specimens of Visean lycophyte peridem is a

Page 7: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

3

highly unusual intracellular endophyte, Combresomyces cornifer, which is interpreted as a

peronosporomycete.

This thesis represents a small segment of the total level of microbial diversity and

associations/interactions with other ecosystem components that existed in the Devonian and

Carboniferous. Nevertheless, the extraordinary preservation has made it possible to examine

the microorganisms and their hosts in great detail. The papers published to date and those in

press and preparation demonstrate the value of new discoveries in more accurately depicting

the individual components of fossil ecosystems, even those from the well-known Rhynie

chert, and further underscore how new specimens can contribute to a more sharply focused

concept of ancient ecosystem complexity. Finally, the thesis provides reference points that

allow direct comparisons to be made between the Devonian and Carboniferous micro-

organisms and the changing floral elements at two especially interesting points in geologic

time.

Page 8: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

4

1. Introduction

1.1. Definition of the term „microorganisms“

It is estimated that there are more than five million different kinds of organisms on Earth

today, most of which are extremely small (e.g., May 1988). These minute life forms are

commonly termed “microorganisms” or “microbes”. The collective terms „microorganisms“

(from Greek µικρός, mikrós, "small" and οργανισµός, organismós, "organism") and

„microbes“ summarize all pro- and eukaryotic life forms regardless of their biological

affinities that are not or just barely visible to the naked eye, and therefore can only be

examined with a microscope; in general, bacteria, cyanobacteria, microfungi and fungi-like

microorganisms, microalgae, and protists are included (Madigan et al. 2008).

Microorganisms are highly variable physiologically, and thus can be found in

nearly every natural habitat, even in the most inhospitable environments such as the polar ice,

desert sand, geysers, rocks, and the deep sea. Microorganisms play important roles in the

biosphere, e.g., as primary producers of organic material at the beginning of food chains and

as decomposers at the end of the nutrient cycle where they are responsible for the return of

nitrogen and other substances back to the environment (Staley 2002). Due to their various and

extensive interactions with other organisms, microorganisms act as selective forces in eco-

system dynamics, and influence the evolution as parasites, pathogens and disease causative

agents, and partners in mutualistic relationships (e.g., Goodman and Weisz 2002).

Because of their extraordinary importance in ecosystem functioning, various

groups of microorgansims, as well as their interactions with other organisms, have received

considerable scientific attention, and today are studied intensively with regard to their

morphology, physiology, molecular biology, and genetics. During the last twenty five years,

one of the most profound achievements of microbiological and ecological research is the

increasingly detailed documentation of how microbial life is involved in the various processes

that characterize complex modern ecosystems, and how microorganisms drive the evolution

and sustainability of these ecosystems (e.g., Staley and Reysenbach 2002, and references

therein). Because of the interrelationships of these organisms within the bio- and geosphere

today, understanding their role in the evolution and sustainability of life is a critical theme

that can only be addressed from the fossil record.

1.2. Fossil microorganisms

Although microorganisms certainly played an equally important role in ancient ecosystems,

knowledge about the fossil record of these life forms remains incomplete. There are several

possible reasons for this lack of data on fossil microorganisms, and microbial associations and

Page 9: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

5

interactions with other organisms in ancient ecosystems. Perhaps the most important of these

is the small size of the organisms and the lack of specific diagnostic features that can be

resolved at the level of transmitted light. In addition, information about fossil microorganisms

is based almost exclusively on the dispersed record, in which these life forms generally are

not preserved in situ (e.g., Kalgutkar and Jansonius 2000). Moreover, the life history of many

microorganisms (especially fungi) is often rather complex, and in fossil representatives cannot

generally be fully reconstructed because the record is typically composed of isolated stages

such as (zoo-)sporangia, cysts, and (resting) spores (e.g., Krings et al. 2009a,b). In spite of

these obstacles it is possible today using various levels of inquiry and involving multiple

levels of collaboration to address numerous questions about fossil microorganisms. This is

especially true of questions that focus on ecosystem interactions and community structure.

Often in the study of fossil microbial life there is a historical separation between those

scholars with interests exclusively focusing on extinct organisms (and perhaps their value as

stratigraphic markers or index fossils), and those who have the necessary knowledge about the

biology and diversity of modern microorganisms. Another reason for the under-representation

of descriptions of microorganisms in the paleontological literature certainly has been the

general lack of exquisitely preserved fossils like those of various animals and plants that

immediately captured the attention of the scientific community. Related to this aspect was the

inherent collection bias in which only the most complete and showy specimens were brought

to the attention of the paleontologists, while the fragmented and scrappy remains – those with

potential evidence for microbial activities – were left behind.

Despite the problems noted above, there are a few remarkable early reports of

exquisitely preserved late Palaeozoic microorganisms and microbial associations/interactions

with other elements of ancient ecosystems (e.g., Renault 1896a, 1900; Kidston and Lang

1921b). However, these studies are based on material preserved in a siliceous chert matrix, a

very special mode of fossilization (see below) in which even the most delicate structures and

finest details may be faithfully preserved. Because fossiliferous cherts were locally restricted

and distinct from other fossil sites, the organisms contained therein became widely sought-

after curiosities that immediately attracted the attention of several prominent palaeontologists

at the time.

Historically, the increasing number of reports of Precambrian microbial life

(surveyed in Taylor et al. 2009) also initiated a more general paleobiological interest in

evidence of microbial activities from other, geologically younger paleoecosystems. Today the

importance of microbial and especially fungal remains as a major constituent of ecosystem

functioning and evolution is a primary focus of many disciplines (e.g., McArthur 2006). As a

result, there has been a paradigm shift in the appreciation of the microbial world in time and

Page 10: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

6

space, including microbial associations and interactions with other organisms in ancient

ecosystems.

The scientific attention that in situ preserved fossil microorganisms and their

associations/interactions are receiving today from palaeontologists reach far beyond simple

descriptions, and also focus on understanding the interrelationship that existed between the

different components of fossil biota. These in turn are directed at assessing paleoecosystem

complexities and dynamics. Moreover, some scholars have begun to incorporate interactions

between fossil microorganisms and their “hosts” into phylogenetic considerations (e.g.,

Redecker and Raab 2006). This increasingly important aspect of the scientific work with

fossil microorganisms relates to our knowledge of the evolutionary history of complex

systems and processes in ancient and modern ecosystems.

A key requisite for being able to accurately identify and document the morphology, internal

structure, and diversity levels of fossil microorganisms, as well as their associations/inter-

actions with other components of the ecosystems, is the three-dimensional and structural

preservation. This preservational context is necessary to place both the microorganisms and

host(s) within the same microhabitat so that both can be evaluated in detail. There are several

different modes of preservation that may produce exquisite fossils of microorganisms. For

example, amber may preserve even the most delicate structures of some microbes in great

detail (e.g., Schmidt et al. 2007; Girard et al. 2008). Moreover, amber is transparent, and thus

can often be examined directly after (simple) polishing without time-consuming preparation.

However, fossils preserved in amber are commonly no older than the Triassic, and thus there

in nothing is known from closely related Palaeozoic forms. Moreover, pieces of amber

typically are relatively small and inclusions always accidental, and thus in general, the

ecological context within the community in which these organisms lived is less completely

known.

A second form of three-dimensional and structural preservation occurs in

carbonate coal balls. This preservation mode has been responsible for a considerable amount

of detailed information about the morphology and anatomy of the plants that grew in the vast

Carboniferous forest ecosystems (the so-called coal swamp forests) of Europe and North

America (e.g., Phillips and DiMichele 1999). However, coal balls have yielded relatively few

studies of microorganisms to date. Although there are various reasons for this paucity of

attention to the microbial component of the Carboniferous coal ball floras, certainly one

important reason is the commonly used cellulose acetate peel technique (for details on

methodology, refer to Galtier and Phillips 1999). Since this technique relies on the acid

digestion of the coal ball matrix, many of the microorganisms embedded in the matrix are lost

Page 11: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

7

during preparation. In spite of this, there exist a few studies on Carboniferous microorganisms

that suggest an enormous, yet largely unrealized microbial diversity during this period of time

(see Taylor and Krings 2005).

1.3. Cherts

Chert deposits are among the most important sources of information about fossil micro-

organisms and interactions with other organisms in ancient ecosystems (see Taylor and

Krings 2005). Aspects of microbial diversity, biology, and ecology (e.g., life history features,

habitat preferences), as well as specific details of microbial associations and interactions (e.g.,

infection pathways, spatial distribution of the microbes on or within the host, host responses),

can often be demonstrated on a consistent basis using multiple examples (e.g., Remy et al.

1994; Krings et al. 2007b,c).

Chert deposits occur at various points in geologic time and typically represent an

extremely dense microcrystalline or cryptrocrystalline type of sedimentary rock. Some chert

deposits are formed through the accumulation of the siliceous remains of certain organisms

such as diatoms or sponges. Most cherts, however, originate from the chemical precipitation

of silica-supersaturated, hydrothermal water (e.g., from hot springs and geysers). As soon as

the hydrothermal solution percolates to the surface, it cools and water begins to evaporate.

Due to the decrease in temperature and loss of water, amorphous silica precipitates in the

form of sinter that encloses all (organic) material present on the surface at the time of sinter

formation. Other factors may affect the precipitation process as well, including the presence

of other dissolved minerals or organic matter (Konhauser et al. 2001). During the

precipitation of (amorphous) silica, monosilic acid, which is the main soluble form of silica in

nature, may permeate organic tissues and cell walls. With increasing concentration of

amorphous silica in the solution, monosilicic acid polymerises and forms amorphous silica

that precipitates not only at the surface of the organisms, but extends into the cells and

openings between cell walls. The histological character is thus “copied” by the silica

deposition within a few days to a number of years (Leo and Barghoorn 1976; Jones et al.

2003). This rapid and pervasive silicification occurs prior to significant cellular decay and

therefore may lead to exquisite preservation of organisms. Over time, the amorphous silica

phase of the primary/initial sinter becomes unstable and gradually changes to a more stable,

crystalline form of silica, which is then called a chert. The process of sinter formation can still

be observed today (i.e. in statu nascendi) in several modern sites that are currently being

investigated (e.g., the Yellowstone National Park, U.S.A., and the Taupo Volcanic Zone in

New Zealand) with regard to the precise taphonomic processes involved in the preservation of

animals, plants, and microorganisms (Channing and Edwards 2009). As a result of this mode

Page 12: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

8

of formation, some cherts are exceptionally rich in fossils that demonstrate not only three-

dimensional and structural preservation (sometimes even in situ), but often also remarkable

details of individual cells and subcellular structures (e.g., multilayered cell walls, flagella,

chromosomes, nuclear caps; see Taylor et al. 2004).

Based on the fidelity of fossil preservation, cherts provide an ideal matrix from

which to extract information about microorganisms and their associations/interactions with

other components of the ecosystem. Cherts provide the only source of direct evidence of the

microbial world within the context of ecosystem complexity, versatility, and dynamics.

Although other types of silicification exist (e.g., silicified wood) that may also contain well

preserved microorganisms (compare e.g., Stubblefield et al. 1985), they do not normally

provide direct information about the environment and ecosystem in which the

microorganisms lived.

1.4. Thesis context

Although fossiliferous cherts containing well preserved microorganisms and microbial

associations/interactions with other organisms are relatively rare, there are several important

late Paleozoic chert deposits that provide detailed insights into the evolutionary history and

paleoecology of microorganisms. One of these is the famous Early Devonian Rhynie chert, in

which there are several types of structurally preserved early land plants associated with a wide

variety of microorganisms, including bacteria, cyanobacteria, and fungi (Taylor and Krings

2005). Another, geologically younger (Carboniferous) chert deposit comes from the upper

Visean (Mississippian) of central France and reflects a diverse flora composed of lycopsids,

sphenopsids, and ferns. Although to date distinctly less well studied than the Rhynie chert,

there are a few well-documented examples of microorganisms (mostly fungi and fungi-like

organisms) from this paleoecosystem (Renault 1896a; Krings et al. 2007a). Both chert

deposits have been known for more than 100 years, and the geological setting, history, as well

as the fauna and flora of these sites are well-documented today.

In contrast to the Rhynie chert land plants, which all had a basic morphological

uniformity (i.e. they were relatively small, generally naked, rootless, clonal, and only pro-

duced primary tissues), the Visean flora was more diverse with reference to size, morphology,

and reproductive biology of the plants, and more complex in community structure. It therefore

would seem obvious that the deposits also contained an increase in the diversity of micro-

organisms associated with these floras, as well as the number of specific plant-microbe

associations/interactions.

In order to test this basic research hypothesis, a research project (funded in part by the

DFG, NSF, and Alexander von Humboldt-Foundation) at the Bayerische Staatssammlung für

Page 13: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

9

Paläontologie und Geologie (Munich), and in close cooperation with Hans Kerp and Hagen

Hass of the Westfälische Wilhelms-Universität Münster (Germany), Thomas N. Taylor of the

University of Kansas (U.S.A.), Jean Galtier of the University of Montpellier (France), and

Reinhard Agerer of the Department Biology I at LMU, is documenting the morphology,

biology, and biodiversity of the microorganisms preserved in the two cherts, and focuses on

the biological interactions between different types of microorganisms and between

microorganisms and terrestrial plants.

The doctoral thesis presented here represents an integral part of this research project,

and contributes to the understanding of the microbial diversity in the Early Devonian Rhynie

and Visean ecosystems, and provides details about the morphology and reproductive biology

of various microorganisms that lived in these two continental paleoecosystems. The new data

provide a series of reference points that allow direct comparisons between the micro-

organisms and the changing floral elements at two especially interesting points in geologic

time. Moreover, the inventory of fossil microorganisms is critical to subsequent studies that

are aimed at understanding how these organisms functioned as integral parts of ecosystems;

some of them may also contribute to a more accurate assessment of the evolutionary history

of specific plant-microorganism associations and interactions, and how these relationships

may have functioned as driving forces in plant evolution.

The organisms described in this thesis come from two classical localities (i.e. Rhynie in

Scotland and the Massif central in France), which have been studied intensively with regard

to both geological setting and development since more than 100 years, and thus are today

well-known among geologists and paleontologists. Moreover, the organisms studied have

been prepared according to standard procedures known to every paleontologist. As a result,

the Material and Methods sections of the original papers included in this thesis have been kept

brief to save space, and mostly do not represent more than tidied-up references to the original

literature. Since part of the esteemed audience of this thesis may not be acquainted with the

paleontological methodology and geological literature, I have added here short chapters that

provides some insights into the geology of the study sites and basics of the methods used to

prepare and study the organisms.

1.5. The Rhynie chert

1.5.1. Geological setting, paleogeography, and paleoenvironment

The Rhynie chert Lagerstätte is located in the northern part of the Rhynie outlier of Lower

Old Red Sandstone in Aberdeenshire, Scotland, within a sequence of sedimentary and

volcanic rocks (Fig. 1). The cherts occur in the upper part of the Dryden Flags Formation, in

Page 14: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

10

the so-called Rhynie Block, a few hundred metres northwest of the village of Rhynie (Fig. 2).

Another, similar but less well known chert deposit, which has also produced exquisitely

preserved fossils, is the Windyfield chert that occurs some 700 m away from the Rhynie chert

location. The cherts do not occur in natural surface exposures, but rather as loose 'float' blocks

in the soil. The chert has been located in situ by trenching at various spots, and more recently

also by drilling and coring. The deposit consists of at least 10 fossiliferous beds containing

lacustrine shales and cherts that are interpreted as a series of ephemeral fresh water pools

within a hot spring environment. Siliceous sinters were deposited by multiple episodes of hot

spring activity, and are variably interbedded with shales, sandstones and minor tuffs in a unit

about 35 m thick (Rice et al. 2002).

Figure 1: Geological setting of the Rhynie chert (Rice et al. 2002)

Page 15: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

11

Figure 2: Location of the Rhynie chert, ©google maps 2007

Figure 3: Paleogeographical map, ©Dr Ronald Blakey, Northern Arizona University

Page 16: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

12

Figure 4: Geological time scale, ©IUGS 2009

At the time the Rhynie and Windyfield cherts were

formed, the area around Rhynie was located

approximately 28° south of the equator, and was

part of a large continent that is today called

Laurussia (Rice et al. 2002; Fig. 3). Based on

dispersed spore assemblages and redefinition of the

Pragian-Emsian boundary by the IUGS, Wellman

(2006) and Wellman et al. (2006) have dated the

cherts as Pragian-?earliest Emsian (Early De-

vonian). Radiometric dates based on 40Ar/39Ar

isotopes from the cherts indicate an absolute age of

396 ± 8 million years (Rice et al. 1995; Fig. 4).

Additional information about the geological set-

ting, sedimentology, and development of the

Rhynie chert Lagerstätte can be found in Rice et al.

(2002), and Trewin and Rice (2004).

Preserved in the cherts are both aquatic

facies and subaerial systems around the pools, i.e.

soil and litter horizons with in situ plants, which

have been studied intensively. Seven different types

of land plant sporophytes and gametophytes are

known from the Rhynie chert (surveyed in Kerp

and Hass 2004), and an additional land plant

sporophyte has more recently been described from

the Windyfield chert (Powell et al. 2002). More-

over, various arthropods such as mites (Hirst 1923),

trigonotarbids (Hirst 1923, Fayers et al., 2004), and

crustaceans (e.g. Scourfield 1926), nematodes

(Poinar et al. 2008), algae (Kidston and Lang

1921b; Kelman et al. 2004), and a diverse

assemblage of microorganisms, including bacteria,

cyanobacteria, microalgae, and fungi, are known to have lived in the Rhynie paleoecosystem

some 400 million years ago (see Taylor and Krings 2005).

Page 17: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

13

1.5.2. Research history

The discovery of the Rhynie chert dates back to 1912 when the Scottish geologist William

Mackie recognized the extraordinary fossil content of these rocks. The material obtained

during a systematic excavation slightly later was forwarded to the eminent paleobotanists of

the time Robert Kidston and William Henry Lang for study. In a series of five benchmark

papers, these authors described most of the land plants, various fungi, cyanobacteria, and

nematophytes (Kidston and Lang 1917, 1920a,b, 1921a,b), with several additional papers

subsequently published on the fauna (e.g., Hirst 1923; Scourfield 1926; Hirst and Maulik

1926). For the next 50 years, however, there was relatively little activity (e.g., Croft and

George 1959; Lyon 1957, 1962) on the Rhynie chert biota. Then, in 1975, Kris Pirozynski

and David Malloch published an influential theoretical paper in which they suggested that

fungi were a critical component in the transition of plants onto the land. This hypothesis

remained unsupported until Winfried Remy, Renate Remy, and Hagen Hass (all Münster,

Germany) started to study the alternation of generations of the Rhynie chert plants in the

1980’s (e.g. Remy and Remy 1980a,b; Remy and Hass 1991; Remy et al. 1993). During this

work, they also discovered that some of the Rhynie chert land plants entered into a highly

specific endomycorrhizal interaction with certain microfungi (Remy et al. 1994). This

discovery stimulated a renewed interest in the role that fungi and other microorganisms

played in the transition of plant life onto land, and triggered a more systematic analysis of the

microbial element in the Rhynie ecosystem that is still ongoing, and today includes research

groups in several countries.

1.6. The cherts from central France

1.6.1. Geological setting and environment

Mississippian (Lower Carboniferous) cherts occur in the northern part of the Massif Central

in central France, where they can be found as loose blocks in cultivated fields or in stream

sections. Associated with the blocks are series of rhyolitic lavas and anthracites that bound the

northern margin of the large Stephanian-Autunian coal basin of this region. Radiometric dates

of the lavas indicate that the cherts are late Visean in age (328 ± 5 my) (Vialette 1965; Fig. 4).

The cherts come from several localities in the vicinity of the villages of Combres and

Lay, situated approximately 12 km east of Roanne, and from the Autun basin at the locality of

Esnost, 10 km north of the city of Autun (Fig.5). The geological setting and Visean paleo-

ecology of the localities are regarded as comparable to each other (Galtier 1971). The Visean

ecosystem at Esnost has been reconstructed by Rex (1986), who indicates that the landscape

was a wetland dominated by small ponds and lakes surrounded by open, lycophyte-dominated

Page 18: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

14

swamp forest vegetation. Active volcanism with periodic lava streams repeatedly affected the

area, so that the ecosystem was a dynamic and rather unstable system that regularly changed.

Figure 5: Location of the Visean cherts, ©google maps 2007

The Visean paleoecosystems are characterized by a diverse flora consisting of an

unusually high percentage of ferns, as well as several lycopsids and sphenopsids (see Scott et

al. 1984). With the exception of coprolites, remains of any animals have not been discovered

to date (Rex and Galtier 1986). Microorganisms occur in virtually every plant remain

preserved in the chert matrix, but only a few forms had been described when this dissertation

project was initiated (Renault 1896a, 1900; Taylor et al. 1994; Grewing et al. 2003; Krings et

al. 2005).

Many of the land plant fossils contained in the chert blocks are fragmented, which

may suggest that they were transported into the depositional environment, i.e. the pools in

which they became silicified. As a result, the Visean cherts appear to contain a relatively high

number of saprotrophic microorganisms.

1.6.2. Research history

The cherts from the upper Visean of central France are known since the late 19th century. The

French paleobotanist Bernhard Renault was one of the first scientists to systematically study

the cherts, and he even included a few descriptions of microorganisms (bacteria, fungi, and

Page 19: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

15

microalgae) in his benchmark publication (Renault 1896a). This publication was noted by the

renowned American botanist, palaeontologist, and sociologist Lester Ward as “a superb work

on a very difficult, but at the same time very important subject” (in Andrews 1980). In a

series of shorter papers published between 1894 and 1903, Renault described several other

microorganisms and gave exact information as to where these organisms occurred on or in

land plants (Renault 1894a,b, 1895a,b,c, 1896a,b,c, 1900, 1903). More than half a century

later, Jean Galtier revisited the cherts and provided new insights into the morphology and

anatomy of the vascular plants (e.g., 1964, 1970a,b, 1971, 1980). The microorganisms, how-

ever, did not receive any subsequent attention, with the exception of a study by Taylor et al.

(1994), who detailed several fungal remains. The re-assessment of Lageniastrum macro-

sporae, a colonial Volvox-like alga originally described by Renault that lives in the interior of

lycopsid megaspores (Grewing et al. 2003; Krings et al. 2005) then initiated a systematic re-

investigation of the microbial elements preserved in the Visean cherts.

1.7. Thin sections

The analysis of microorganisms that are preserved in a chert matrix heavily relies on thin

sections that are prepared from rock samples. Some of the thin sections included in this thesis

were manufactured by the author, but most come from large (historical) thin section collec-

tions kept at various other institutions. With regard to the Rhynie chert, the largest collection

of thin sections is housed at the Westfälische Wilhelms-Universität in Münster, Germany.

Additional sections come from Max Hirmer’s teaching collection kept in the Bayerische

Staatssammlung für Paläontologie und Geologie in Munich, Germany. Thin sections of the

Visean cherts from France are from the historical Renault and Roche slide collections that are

housed in the Muséum national d’Histoire naturelle de Paris, France.

Thin sections prepared by the author:

In order to prepare thin sections of both the Rhynie and Visean cherts, small pieces of rock

were cut with a diamond-coated rock saw blade into thin chert wafers. The wafers were

polished on one side with silicon carbide powder in water, and the polished side subsequently

cemented to a microscope slide with a two-component epoxy resin (XW 397, Araldit). The

wafer cemented to the glass slide was then ground on a glass panel with silicon carbide

powder in decreasing grain size dispersed in water and dishwashing detergent until the wafer

was thin enough for examination in transmitted light. Since none of these thin sections

contained new microorganisms or interesting associations/interactions, most of the sections

were discarded after microscopic analysis, although some were included in the teaching

collection of the Department of Earth- and Environmental Sciences, LMU Munich (without

number).

Page 20: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

16

Thin sections prepared by Hagen Hass, Münster:

The Rhynie chert thin sections referred to in papers II, III, VI, VIII and X were prepared by

Hagen Hass, a research scientist and laboratory technician at the Forschungsstelle für

Paläobotanik, Westfälische Wilhelms-Universität Münster, according to procedures outlined

above and in Hass and Rowe (1999). A special mode of cementing the chert wafer to a micro-

scope slide with thermoplastic cement (No. 70C Lakeside Brand) was used that makes it

possible to remove the wafer from the slide if necessary, turn over, and re-cement. As a result,

the wafer can be ground from both sides in order to achieve the best possible resolution of the

objects preserved in the chert. Specimens from the Münster Rhynie chert collection were

examined and photographed using oil immersion objectives directly on the rock surface

without a cover slip. Thin sections deposited in the collection of the Forschungsstelle für

Paläobotanik am Geologisch-Paläontologischen Institut, Westfälische Wilhelms-Universität,

Münster (Germany) have accession numbers preceded by PBO.

Thin sections from the Renault and Roche slide collections, Paris:

The historical thin section collections of Visean cherts referred to in papers V, VII and XI

were prepared by B. Renault and his co-workers during the late 19th and early 20th centuries.

These chert wafers were cemented to microscope slides with Canada balsam, ground to suffi-

cient thickness, and subsequently sealed with a glass cover slip. Thin sections from the

Renault and Roche slide collections in the Muséum national d’Histoire naturelle (‘Laboratoire

de paléontologie’) in Paris (France) have accession numbers preceded by REN and ROC,

respectively.

Thin sections deposited in Bayerische Staatssammlung für Paläontologie und Geologie,

Munich:

The Rhynie chert thin sections containing the organisms described in papers I, IV and XI

belong to the teaching collection of the late Prof. Dr. Max Hirmer kept in the Bayerische

Staatssammlung für Paläontologie und Geologie, Munich (Germany), and have accession

numbers preceded by BSPG.

Page 21: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

17

2. Results

Chapter I: Germination shields in Scutellospora (Glomeromycota: Diversisporales, Gigasporaceae) from the 400 million-year-old Rhynie chert.

Page 22: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������� �������� ������� ��������� ����������� !"�� ��� #$���%&�'�����(������)�*��(���$���+,�� ���-.. ������/#���/��� 0�#���$����1���&��2���34 �$����5���*�36�� ��176�#���30������� 8*�����9:9;<9=>?@A BC:DEFFGH�9<;I9=>EJKLM9EFFGH�::9NO9=>EPKLQREFFGHSLTQ;ID9=UMQ;M9>?V�LWLIOEFFGX �9CYBMA R:UQUW;:BQZU:;9ORBM=ZNC;MW9CEFFG8[����$��QUY9CUYR:UOBM INUC9I\CUY OD9 �U]9C^9<U_M;BM �DRM;9 :D9CONCU<;=9 OD9 \;CIO9<;=9M:9 \UCW9CY;MB_O;UM ID;9Q=I ;M \UII;Q \LMW; BM= =9YUMIOCBO9 ODBO OD;I:UYNQ9 YU=9U\W9CY;MBO;UM ]BI;M NQB:9;M IUY9\LMW;BOQ9BIOaFF Y;QQ;UM R9BCI BWUbA UC9U<9CcOD9R C9NC9I9MOOD9 \;CIO=;C9:OYBCd9CC9QBO;<9 OU OD9 NC9:;I9 IRIO9YBO;:NUI;O;UM U\BM BCQR ^9<UM;BM 9M=UYR:UCCD;eBQ\LMWLIb�M9 OBMO\LMW;cW9CY;MBO;UM ID;9Q=IU::LC9 :QLI;<9QR ;M OD9W9MLI fghijkklmnlop q�QUY9CUYR:UOB> ^;<9CI;INUCBQ9Ic�;WBINUCB:9B9rb�D9I9IOCL:OLC9IBC9C9WBC=9=BIB=9C;<9=\9BOLC9];OD;MOD9NDRQLY �QUY9CUYR:UOBcBM=D9M:9OD9;CNC9I9M:9;M OD9�DRM;9:D9COILWW9IOIODBOYBsUC=;<9CI;\;_:BO;UM];OD;MOD;IWCULNU\\LMW;U::LCC9=T9\UC9OD9BCQR^9<UM;BMb 5�#t�����CTLI:LQBCYR:UCCD;eBb<UQLO;UMb�9CY;MBO;UMbSCBW;BMqBCQR^9<UM;BMrbZNUC9]BQQu�����v$�����D9BCQR^9<UM;BM�DRM;9:D9CODBINCU<;=9=B]9BQODU\;MI;WDOI ;MOU OD9 =;<9CI;OR U\ \LMWBQ Q;\9 IUY9 aFFY;QQ;UM R9BCIBWUb�IBC9ILQOcY9YT9CIU\OD9�DROC;=;U_YR:UOBcwRWUYR:UOBc�QUY9CUYR:UOBBM=�I:UYR:UOBBC9OU=BR dMU]M ;M WC9BO=9OB;Q\CUY OD;I NBQB9U9:UIRIO9YxYBMR U\OD9 �DRM;9 :D9CO\LMW;DB<9 BQIU T99M =9YUM_IOCBO9= ;M <BC;ULI;MO9CB:O;UMI];OD UOD9CUCWBM;IYIqILY_YBC;I9=;M�BRQUC9OBQbEFFaBM=�BRQUCBM=yC;MWIEFFVrb�YUMW OD9I9 ;MO9CB:O;UMI BC9 I9<9CBQ9 BYNQ9I U\BCTLI_:LQBCYR:UCCD;eB9 q9bWb�9YR 9OBQb?PPax�BRQUC9OBQb?PPVcEFFVrb�D9\LMWBQNBCOM9CI:UMI;IOU\BI9NOBO9DRNDB9ODBO9MO9COD9CD;eUYBOULIB 9IU\<BC;ULIQBM= NQBMOIBM=9 O9M=ODCULWDOD9;MO9C:9QQLQBCIRIO9Y U\OD9ULO9C:UCO9 b�D9 \UCYBO;UM U\ ;MOCB:9QQLQBC BCTLI:LQ9I ];OD;M B ]9QQ_=9\;M9= C9W;UM U\ OD9 :UCO9 qO9CY9= OD9 zYR:UCCD;eBQBCTLI:LQ9 eUM9{rILTIOBMO;BO9I OD9I9 \LMW;BI 9M=UYR:UC_CD;eBQb�D9YR:UCCD;eBQ\LMW;\CUY OD9�DRM;9:D9CODB<9T99M BII;WM9= OU OD9 �QUY9CUYR:UOB TBI9= UM IOCL:OLCBQI;Y;QBC;O;9I OU 9 OBMO C9NC9I9MOBO;<9I ;M OD;I NDRQLY U\\LMW;BM= :UCC9INUM=;MW YU=9 U\ YR:UCCD;eB \UCYBO;UMq:\b �BRQUC 9O BQb ?PPVx |9QWBIUM BM= };OO9C EFFVrxDU]9<9CcOU=BO9cMUM9DBIT99M:QBII;\;9=;MWC9BO9C=9OB;QBM=C9QBO9=OUBNBCO;:LQBCYU=9CMOB UMb�QUY9CUYR:UOB;IBYUMUNDRQ9O;:NDRQLY ODBO;M:QL=9IOD9 BCTLI:LQBC YR:UCCD;eBQq�A r \LMW;qZ:D~�Q9C 9OBQbEFF?x|9QWBIUM 9OBQbEFF@x�UCCB=;9OBQbEFFarb�O;I9IO;YBO9=ODBOYUC9ODBM�F� U\<BI:LQBCNQBMOIOU=BRQ;<9;M IRYT;UI;I ];OD OD9I9 \LMW;qZY;OD BM= �9B= ?PPJrbA UQ9:LQBC:QU:d 9IO;YBO9ITBI9= UM BY;MU B:;= I9�L9M:9IILWW9IO ODBO OD9 �QUY9CUYR:UOB I9NBCBO9= \CUY UOD9CA R:UQSCUWC9IIqEFFGrV>?J��?�a^��?Fb?FFJHI??VVJ_FFG_FV??_e�B UMUY;:BQMU<9QO;9Ifghijkklmnlo�ijm^UOeQ9CcA byC;MWIc�b�b�BRQUCBM=�W9C9Cfghijkklmnlo�ijm�j�l��ghm^UOeQ9CcA byC;MWIc�b�b�BRQUCBM=�W9C9C�b^UOeQ9C�A byC;MWIq� r�BR9C;I:D9ZOBBOIIBYYQLMW\~CSBQ�UMOUQUW;9LM=�9UQUW;9LM=�9U�;U_�9MO9C�A �c�;:DBC=_� BWM9C_ZOCB�9?Fc�F@@@A LM;:Dc�9CYBMR9_YB;Q>YbdC;MWI� QCebLM;_YL9M:D9Mb=9�b^UOeQ9C��b�W9C9C^9NBCOY9MO�;UQUW;9�LM=�9U�;U_�9MO9C�A �c�9C9;:D�;U=;<9CI;O�OI\UCI:DLMW>A RdUQUW;9c�L=];W_A B ;Y;Q;BMI_�M;<9CI;O�OA ~M:D9McA 9Me;MW9CZOCB�9GJc�FG@�A LM;:Dc�9CYBMRA byC;MWI��b�b�BRQUC^9NBCOY9MOU\:UQUWRBM=<UQLO;UMBCR�;UQUWRcBM=�BOLCBQ|;IOUCRA LI9LY BM=�;U=;<9CI;OR�9I9BC:D�9MO9Cc�D9�M;<9CI;ORU\yBMIBIc�B]C9M:9cyZ GGFaV_JV@ac�Z�18

Page 23: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������������� �� ���� �������� ����� ������������������������������������������������ ���!��"#������ ���� �����$����� �����%�������������������&���������'�������������������������������������� �����$����()����� ���� ������� �� � ���� ��'������������ ���� ��� �������� ���� ������ ����������� �����*���� ��� %���+ �,-, ��� ������������������.����������������)� ���� ���/��������� ��0���� 1������ �2������������ ���� �� ��3� ���� ������ ����������)����������� ��� ����������� ������(��� ��������� )��� ������'������������� ���� ������������������*������� ��������� ��� ����� ������ ��� 4���� %������� �� 5����� �.�� ������� ������� �,-6� ��� ��� 5�� �������� �� 0���� 1�������7 �������� $������,- ��8 �������������� ��������(���� ��������� ���������� �� �������� ���� �� �������������� ���� �� ������5�� �������� ����� ������������ ��� ����������� ��� ����������7 ���,�9�/ ��� �,�,� ������ �,6�� 1���� ��� $���� �,#�����)����������������������������� ��� &����������� ��� ����������(����������� ����(������������������� �������� �� ���(��������*�� ���� .�� ������� ���$������,--��$�� ������� �������� �������� ��� ���(����������� ��������*�� �� ��� ����� ����� �� ������� �� ���(������ ������� ������� �� ����� �������������� �� ��������� ���� �� ��� $����� �����:;<=>?<@?A?=BB?CDEF@@.�����$�0�$�������� %���������.�� ������� ������,-#��������� $������,,!��$������ 2����� �������������*�� ����������� ����������������������'���������������� ���)�������������2���������,,9�2������� �� ��1�� �������� ��� 2����� �������� ��������������� ������ ����� ��)����� ���� ������ ���� ���������� ��������� � � ����� �� ����������� � ��� ����������� ��������� ��� ��������������3� ��� �����)� ����� � �������������� ���� ���� ��������� ��(������ �G� ����� 2����� ��������� �����:B<H>DIAJD;K=?L@H@M�������7 ���N��������������������G����������������� ��������� ��� ��������� ��� �����������������$�� ���� ���� ��� � �������� ������� �� ����������� ������ ��G�� ������ �� �G���� ������ ������� ������������� ���������� �� ������� ��� ����O?P<HJJDBED>= 5� 7 ����� ��� .����� �'������������Q%������������'�������������R STUVWSXYSZ[ \UT] [Y$�� 2����� �����N�����_������ �� ��� ��������� `����%������� ���������������������� �� ����������� ������ ��� 2����� ������� �� N�)�� /�� 2�� .������� ��1 �����������.��������$������������������������������� %����� a��� a����������� ��� �(������ 2����� ������� ��) ������� ����������)������� ������� ��2������$��N�����_���������������������������� �� ���������� ��������� ���� ��� ����� ���� �������������� � � ���� �� ��������� ���� )���� ����)����� � ��� ����� ������������ $�� �����( ��������������� �������� �� ��� ��� �� ��� �������������������� �� 6,!b� 8 �� %������� ����������� � ��� �������������������������������2����������N�����_������ ��������$��)�����2���� ��9��.���� )��� ���������� �� ������������ ����(�������������� � ��������� ����� )���������������� ����������� ���� �������� ������� ����)��� ������ ��� �����)���������� ������������������������G��������������������� ����������� ��� 2�)� �,,,��.���� ����������� �� ������������.����������� �c����_����(����� ��� '��������8 ����� �'����������������������� ���.�' �,!9 dd ! e ��� !6����� �.�' �,!9dd 6����6�6����e���6����!�a������������������O?P<HJJDBED>= ?=B<=;H= 5�7 �������`' �Q�������� ���������� �����������)�����G�� ��� �� ����� �� �fN'��������������������������������� �� ��������������������7 �������,#,����������������������������gUYhVWiTWZ.����)��� ����������� ����� ������� ����������������������� �������� �G����������� ���������:B<H>DIAJD;K=?L@H@���������� �������������������������� �������������������.���������� ����� ��� ��� !�"6e� j� �� ����������� ��� � ���(���������������� �a�������$�� ���� )���� � ������� ���� �)�)���������$�������)���������)�����������������-j� ���������)�(�������(��������1 �����������������6��9j� �������������) ��a�������������������������������������)���������$�������������������������������������������)�������������������������� ��� ����� )��� ������ $�� �������� ������� ������������� �� ��� ����� )��� ����� ��� ��������� ����������1 ������������������� �� 6� j� ����������� ��)��� ��� ���� ����� ��� ����� ������ �� ��� ����������3���������������������)�����)���������������������������������������������������)������������������������������� �����������)���������������� ���� ����� ������ ����������� $�� ���������������� �G���� ����� ��� ����������� ����� ���� ������a�����"��������������������������������������������������������������������������� ��������������������������)���������$�����������������������������������������9�j� ������������������ej� �����3�� ��������� �� ���)��� ���� ����� �� � e"66 j�)������������� ������G ��������� ����� ��� ���������������� �� ������ �� ����� �� ������������8 ����������� ��!�eQ�#-"�-9 �#,19

Page 24: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������������� �� ������ �������� ������ � ������������� � ������ � ��� �� �� ����� �� �������������������� �������������� ������������������������ ���������� ���� � ������������ � ������ ������������� ��� ���������� �� ����������� ����������� �� � ��� �� ��� ���� ��������� � ������ �������� ���������� ����� � ������� ������ ���� ��!��� �� �� � ��� "#$%&'()( �*���� ������������ ������� ��� ������������� ������+,-�., /� �� �������� �� ������ ����������� � ������ ����� ������ �������� � ����������� ���������������������������������� �0 /� �� ����������� ��� ���� �������������������������� ������� ������ ��� ���� �� �*���� 1&23)4456758%�������������������9:;<=>?@AB>CAD��� ������ �������������� �� ����� ��������������� ����*���������1&23)4456758% �E� ��� ��� ��FG�!������� ������E����� �������1&23)4456758% � ������ �� ��H, ������� ������������� ����I����������� ������J>KLM 1&23)4456758(3)6N)O5P(&26G �I���������� � ���Q�����������<�R����� ��� �����*����1&23)4456758%&%63%P)%S�T ������K�U�< V���� � ��� ��� � � ���� �� �� ���� ��������� � �������"885W��������� ��� ������������ ����� ���������� ���������� ��� ��� ��� ��� � ���� ���������� �� � ��� ������� ���� ����������� ���X��Y.,/��Z G����� �<�� ������ ������������� ��������X��Y[./��\E�������� �������������������� ��������������� ��X��Y[. /��] E�������� � ������ �� �����������!������ ����� ��_��� ������ �� �� ��� ������� X��YH, /�� : E��� ��� ����������� ��� ���������� ���X��Y[, /��RV������� �� ����� ����������� ��� ��� ����� ����"63)85 a45P$%&'()(�X��YH,/��KV�����R����� � ����*����1#&%63%P)%�X��Y[,/��BV� �� �1#&%63%P)% ���� ��������� � �������X��Y., /��>G����� �B�� ������ ������������� ��������X��Y[,/��bE�������� ������� ����� ��1#&%63%P)% �� �� �� ������ � ���������� ����� �� X��Y[, /��U E�������� � ������ �� ���� ������� !����"885W6 �������� ���������� �����������D����� ���������!�������P%885W N%8'4(P)6�X��Y[,/��0, c �� �d� ������H,,e.F�f0��0g20

Page 25: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������� ���� ���� ��� ���� ��� ��� ��� �� ������� ����� � ��� ��������� ������������ ��� ������� �� ����� ��� �� � ������ ��� ������ ����� � ���������� ��� ��� �� �� ������ !"#$%%&'(&)* ���� �� ������ ���� �� ��� +,-*'(&)* ����� ��� .������/ ��0����� 1������23����� ���� ����������� ������������� ��.��������4����� ���������� ��� ������������� �� ��� 5!*"%&'(&)* ����� ��� .������6�4���������� 7�������������� ��� 8*!,'(&)* 9������ 1��4������������������������������ ����� ���������� ��� ��� ������� �� ����� ��� ��� ��������� ��� ����� ���� ��������� ��������������1 :�����223; 1 :���� ��� < �� �� �222; 9��� ��� 1��4�����������=���4��� �� ��� ���� ����� �� >������ ������?�� ���� ������ �������� ������ ������@��A��@B3 �� �� 8CD)*E!,'!*E* 9������ 1��4��������9������1��4�������������������F������������ ��������������������������� �������� ������������������ ��G��������� ��������F �� !"#$%%&'(&)*�H � ������� ���� �� ��� ��������� ��� ������ ������ �������� ��� �� ������� ��� ��� �������������� �� ��6�4����������������I����������� �� �� ���� �� � �F �� ������� �� �4� �� !"#$%%&'(&)*���������� !"#$%%&'(&)* !*'#*JE$* K�/ ��0�� ���� ������� �I����@0��7 ������ ������� ��� �� C!*'#*E$* � ���4���� �� / ��0�� � �����22B���� ���� ��� ���������� � ������������ ����L� ��� �� �� ������ ��� �����M H� C !*'#*E$*� �� ��� �����4������ �����I���0����������� ��������������������H ��� � ��� �� �����3N �� �������@�N �� ��� ��� ������ ����� �� �������F ������������ �������������������� ������ ��� ����� �������� ��� ����I����@O��9� �������� �������� ��� ����� ������� C!*'#*E$* ��� 4�� ����� ���� ���������� ���� �� ��� ����� �� ���������� ��� �������������I�������� �I�����O��P��� �� �� ��0�� ������� ���� ������ ��� ���������������� ���� ��������� C!*'#*E$*�������� ���������� !"#$%%&'(&)*�� ������� ���� ��� �������Q�0����/ ��0���23�;/ ��0�����1������23�;/ ��0�����6���������232;/ ��0��� ����223;=�������R���L�� ������������� ����� �������������� � �� ������������� �� ��� !"#$%%&'(&)*�=���4��� �� ������������ ���4����� �������� � ��� ��� �� �������I���F������������ �������� � ������ ��� ����������� � �� ����� ����� ����������� ����P������F �� !"#$%%&'(&)* ������������������� �������� ��� ������������������0�����I������������ �� ����� ����� �������� ��� ��� ��������������� ���� �� ���� ����� 7 ������ ������ ���� ��������0�� ������ ��� ������� ����� �������� �� � ������ ���� �� � ������ ��� ������������ � ��� �������� ��� �I������/ � ����� � ����� � ����� ��� ��� ����������� � ������ �� �������� �������� ������� ���������7����� ���������������������� �� ���� ���� �� � ������ ��� ����� �� !"#$%%&'(&)*��� �� ����� ���������� ������������ ������ !"#$%%&'(&),#$'���������STUVWVXY����������� �K�/ ��0�����7�1��:Z���6�4���������K�/ ��0�����7�1��:Z��������������[�P�< �� �����P���� !"#$%%&'(&),#$' 6� L���� < � Q���� .�\� .����� ���7����������4�]$),*#,&E &D-$E$),!E*_$�.��������������� ��������� � � ���F �� ��� !"#$%%&'(&)*; ��������,#$'���� ������ ������ �F���+$E$),! ,*-E&','�1��������� � ���������� �BN� �� �� ����� ����� � ����������� �� ������;����������������� ����������;�� ����������a�N�� ���0� ����� ������������;�� ��� ���0 ���������� ����������������� ����������;������ ����������������� ��� ����� �F ����� ���� ����������� �����0�����;�������������4���a����� ������a���� ������ ��� ����������� ���������������bc($'($!,$'� !"#$%%&'(&),#$' $ &E,!"'6� L���� ��� !"#$%%&'(&),#$' $ &E,!"' 6� L���� < � Q���� .�\�.��������7�����������4�I����@� ($!,D,! ,*-E&','�7��� �����]$),*#,&E &D'($!,D,! $(,#d$#�H����� �� �� ���������� �������e&%&#c($�P1R� �2��ff �B��I������ ��������bc($%&!*%,#c�G������7������������1�� �����\� ���������G��������\[�2��g�5-$*E '#)*#,-)*(d,!(&',#,&E�h����6�4������R������i�����PR�j$_*)k������������ �� ���� �� ������� !"#$%J%&'(&),#$' $ &E,!"' ��4� ���� �������� ���� ������� �����4�����G��������� ���� ��Q�� �����l����2��� � 8*%*$&_c!$' -&) &E,Q�� ���� / �=�l���=���4����� ���� �� ��� ������ ������ ��� �������4����P������ ��� ��0��� �� �����F� �� ���� ��� ��� �F�� �� ��������L�������� ���������� �������� �� G����� ���� ��� ������� ���� ����� �������� ������� ������������������� �8C-&) &E,�mnopqoonVW9�� �� �� �����0���� ����4������ �� h���� 6�4�����G����� ���� � �� ������� �� ��������� ��������L�� �� ��� ��0���� ������ � ��������L�� ���� ��� ������������ �� �� ��� ���� �� ��������������� ��< ����R����������NM�g3@�3� �3�21

Page 26: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������������������� ��� ������������� ������������ �� ����������� ������� ��� ������� ���������� � !��� ����� �"��� ����� ������������#�$� �%��������� ��������&��� &"���������������!��� �����!�� �� ���$�"� �������� �� ��� &������������ &��"���������� �� ���!������� ��� &&��������& ������������ &"��"� �� � ����� '�� ���"�"���� ���"�$"%������ ������"�� ���!����������� '������ &������ ��� ��������� ���������� ������� �����!�� �� ������"�� ��������� �� ���������� �����������"�� !� ����%��� ��������� ���"� ()*+,--./0.12$ �� ��"�������������&�������������������3������!�"����� ���������������������������� �&����&��������������������#�&"��� 4� �%��������������$����5�������'���5������#!���������������������3��'����"��%�"�� �����()*+,--./0.12 6��������5������5���� ���"�"�������������� ��!��&�"�� �� ������"� �72)8/0.12 �� 9)2*-./0.12 �� �"� ���� ������ ��!���� ����� ���!��$� �� �� !��3�� ����������&�������&� �����������&��� �����'���6��� �����:�����6�� ����������� ; ��!����&()*+,--./0.12�����������%�����&����������$��'���$!�&������� �"!�&�������$���������� ������ ���� ������ !��'��� �'�������&��� ����� '�� ��� �������� �&��� ���������������� ���� !��'��� ������ �&()*+,--./0.12 �� ���"�!��'���������� ��"�������&��������'�����"��� � �� (</)*+2+2 = > �3���� ������ $& > �3�� �������������?����������"�&��&���������'�������� � �� (<)2/+2@,2$& > �3����� ���A� B���"����$��� ���������� ������ ����"�� ��� �� �� ��� �����"!�� ����������� ��� �"��� ������� �&��� ����� '���> �3�� �� 6����� ��?C� B ����&���� �������������'��� ����� �� �����"���� &"����� �&�������������������������!����"!����������� :����������������������������������%"�������%"�$����������%"� ������� �&���� ��� ��"��� ��%"����"�"�� �= > �3��$����������"������� D�"�� ���������� ������� ��������������% ���"5�"��� ��� ����������� �"� !��'��� ������� ����� �&��� ����� '��$����&��"�� ��������� ����� �� '�������� ����������� �D���� ��� �� ; ����� ���C� B����"��$��� ������� �&������ '��� ���������� ������ ����� ������ ���� �"������ ��� �E�� �� ����&�����'����� ���� ���"� �& &"��� �"���� !�&��� ��� F����� ���� 4� �� ����������� �� ����$ ��'� ��$ ��� ������� �� ���� �& ��� ���������� ������ �� ��� &��������������� � G8H2/0.12��()*+,--./0.12���!���I"�������� !��� ������"����"�����6������� ���A�����3������� �����"�������������������G8H2/0.12��� � ��� �������� ���������������"���������� G8H2/0.12 &��� ��� ����' ��� ������ �� ������� ������ '����� ()*+,--./0.12 �6�'�#��� �� � ����� 4������ !��� �"������� ���()*+,--./0.12 ��!���������������3������� D��!��������������������������� ����������!��'��� G8H2/0.12 �� �'��������� ������"�G-.J*/�"� �� = �"� �����%�5�����A����DK!������"��������"!����"��������&� �CL B����"�� ()*+,--./0.12 '�������"��� �� ����������$����"������&������'���������������������� �������� ��� �� ��� ������� ���� ����� ��� ����������� �� ������ �&G8H2/0.12 &��� ������������5�����"�������������������������������������������� ������&��"��'����� ������������ 4&�� &�G8H2/0.12��� ���$��������&������������ �� ������������� ������ '������"���� ���� ��"���� �&�������"������3������� 4��������$��������%������ �&�����'�����������&������� ���'�����"��������()*+,--./0.12'��������!�"�����!����&G8H2/0.12������ �"� ������� '�� ���������� �> �3�� ��6����� ��?C� ��� �����'�����"� �� ()*+,--./0.18+,/M,N.@8)*/����������� ��$����"��������������3��������&&�"���� ������� ��'� ��$'� �"����������� �����'�����"� '�I"��� ���� � !�"�� ��� �&��� ����������������������������������'����������������������� ���� ����"� ���� �� ��� �"�&� �&��� ������"���$!"��������������3�� ���� �� �����"������������ ������ �� �� �������"�� ���� � �����'�����"�!�&����%��������������������"�&��&�����3���� ���&��������"�&�!�"���� ������&!��� ���������"�����������������&����������O���3P������'���3��� �������'���"���"���� ��������� �& ��� �Q�������� ��� ��� ���� ������� �& ��� ������ ���� ������������������ ��������&� B����"��$����&��"���"!�������������������'�����"� '��&�������!�����3���� !�"�� ��� O���3P �& ��� ���������� �������"�����!��%�������&��������'�����"�'�������&�' ������������3 4��%�������������� ���&()*+,--.R/0.12 ��������'�����"� ��"�"��� ���� � CQ�S� ���3�4TUB; �������� ��'� ��$&�� &�' ������$"� ���? S� ���3 �����'�����"�� � � !��� �������$!"������ �� !��� �� ������ ��"���� �� KUV�$'������"��� �� �%������ �&��� '���� � &��� � �� �� S�'����� &�' ���"��� �� (</08@./8//8J2 = > �3����="��$& > �3����� ���?� ����������!�����3�����&��� �����'�����"� �&(<M,N.@8)*/�� �������� ��������� �� �%���()*+,--./0.12 �"�����������������������'�����"�'����"������"����� ���"���������G8H2/0.12 ���� �������� &�� ��� ������ �& ���� ��"���������� �%'����� �����������������������!��� �� ����"���� ������ ��"���� �&������ �% 4� ��� ��� ��� ���� ������ ���"��� &��� �������"���� �� �"������� !� ��� &���������� �� � 6���� ��� ���A�������� �� ������ ���������� �� W���������� B� &������� �&�����"����$��'� ��$��� &������?� ; ���K�����������C��X�Y?Q�?�22

Page 27: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������ ��� �� ���� ���� �� �� � ������ �� �� ������ ����� � ���������� ����� ������������� ����� ���������������� �� �� � �� ��� ������� ������������ �� ��� ���� ������� �� � ������ ��������� �!"���#�$�%"������ ���&��� ������ ��� �������� �������������� �� ��������� ���� ������'��������� �������� ����� �� ��� ���� �� ������� � ��� � �� �� �� (���)���� �������� *�������������������������������� +��������� ����� ������ ��� ���� �, �� ������� �� �� ��� ��, ��� ���������� ���� ����� �� �-#�$�%"���� ����������������������������������./0123456758519: ;� ������,����������� ��������������������<�������� =������>������ �� ?@�A�>B>�)(CDEFGHAIJ ��K �L�M������N�� ���O� ����>������ ��?(�&�FIHPEQF��;�N�;���� K �L�M�R � ����' ��O��ST�� ��� U�R �'�� ��� ���� � �������� ������ �� ��������� ����� �� �� ������ ��� �,� ������������ �,��������� � �� ��������������������� ����V5W5X51/5:������ON�; �'O; ?EJQFMY���������������������� �������'���������������� �� �������� ��� ��� ��� U����� �������Z�;�����Z��U��JQ[PEG\PE]Z��� ����� O �K ����� _Z ?EJJGMU��������� ������� �� � ������������� ������������ ������������������������������ *����� �+ ������������ ���N������O� CO� JA[IGIJ\IGGPZ�����BK �;����_R ?PFFEM>��������������� ��[����������������� �� �� �[K �B���� �)_�K �B���� �(+�B�'�� ?���M;��K ��������@`� ���Z�O������ ���������� ���O�� �����Z�� �=� ������N�, a��'����PPJ\PHIU����� N� = b� K � >���� B� O������ & ?PFFHM ��������������� *����� ?+���������M���������� ������������� � �������������������� ����� ����� ��?U���� � ������M�>����+����Z �HE[EFAQ\EFHI=�'���U ?EJAFM;�� ���������cdef���% !g#"�g%�h�R �i;�� ����������� � �� ��� ��� ��� � �������� � ���������� Z��HH[]GI\JFI=���=�&�,�N^ ?EJJJM;� � ���� ������ ,���� ��� �[_����; �&�,�N^?���M>��� ��������������[���������� j����;��+���� ��O�� ����B���������QG\]E=��'�� )O� +� ��� )K �( �� Z&�O������� &B�L����� NB�=�����OZ ?PFFEMK �������� ������������������� *�� ������������� ���������O� ����PJA[EEPJ\EEAA=������ ;� > ���� � ?PFFIM ;�� ������ ��� ����� �� �� ������������������ *����� �K ����� ��EJ[JG\EFE=������ ;� R ����� _� a���� ^R ?PFFAM ^������� �� ���+������ ��� ) ���� ������� ?>��� [+���������M������ � ��� ������ �� ������E�������j�������>(K O K ���� �B���PPJ[EPQ\EAP=������� ���*� &�� U����� +� R �'�� U ?PFFEM ��������� �!g�!�%��g�g�� ��, ���� �� �� +���� ��� B� +��� O�����@���*����U��_Z��QJ[GQH\GQ]N@�K ?������� ���U����� U���� �� ��?@�� ����M���������K ������ *�>��� M�����[DD ��������,������D ���<���L ����� &�B��� R = ?EJPEMY� �� ��� ��������� ��������, ��������������� ���&��� �������������������� ��� ���@�;�� ;�������� ������ �� � ��� ��������i��� ������� �� �� �������������������� ������ ��������������������� � ������������ �������������� ������������ ��;����& O��(� ��IP[]II\JFPL��'�&(�R �'��U ?EJ]GMO��� ������������� �!g?(�����������M, �� ������,��� ��������� �� � ����� �����[�,� ��,���� �� ��� � ������� �� �� �� ��� ������ �� ��������� �!g �����"#g������������ �!g�g��� �!g�K �����<��PQ[PEJ\PAIY��>�O ����� �� ( ?PFFHMkg�"� �!g�� ��, ��� ������������������ ����� � ��� +����������� _ ��� Z�� ?����������, Z��MQ][QP\]PY�����;+Z ?EJFJM;��������������def���%!g#"�g%��R �������� ������� *�����Z��PA[GFA\GEE� ���U_�;����;N ?EJJGMK <����������������� *����� ���;� ��� ���������� ���K ����� �]][QFQ\QEH ��*���' L��)��la ?EJ]JM+���� �� ����� �����+������, �� ���� ������������� �� ������ *���� �� ��O�� �� �Q[E\AG&����'�� ) ?PFFPM K ������ ���� � ��� �� ��� �������� ����������������� *����� � ���O� PHH[GQ\QA&����'��)�L�����&�+���� B( ?PFFFM+��������� ��� ���Y���� � ���O� ����P]J[EJPF\EJPE&����'��)�L�����&�+���� B( ?PFFPMkg�g��m��e��m!gf"������Y���� � ���K �����<��]H[AA\AQ&�� R �;����;N�=���=�L��� = ?EJJHM>����������� ���������� ��� ������������������� *��� ��� N������ O� CO� JE[EE]HE\EE]HAO��ST����O��,��*���)�R �'��U ?PFFEM� ��, ������������� +���������[ �������� ��� ����� ��� K ��� &��EFI[EHEA\EHPEO��,��*���)�R�'��)�O��ST��� ?PFFEMn��e������������������������������������� *����� ?+����M� ������������� ��K � ��������(��PE[EJF\EJQO �� B�Z���j���_�B����j�� &U�B����� K ?EJJAMY� � � ���� ���� � ��� �� ������������ *����� ��� �� �� ����� , ������������������N�����AGA[GQ\GJO ��O(�&���)_?EJJQMK ������ *���� �� ������� ��B�����O�� � _B ?EJJPM ������ ���� ��� � ,���������� ���������������� �� ���������������?+����M�K �����<��P][AAE\AAJO������ �� O �Z��'�=^ ?EJ]AM>������� �� � ��� )���� ���� ��������k�"�� of��%#gp��%""�� _Z��QF[EPI]\EPGEO������ ��O �;����;N ?EJ]]M&������������� ������������N�, ����EF][A\PIO������ �� O �;����;N�;����� _K ?EJ]QM@�� ����\��������������� *�� ��� ��� ;� ��� � �� ������� ��� � _ Z��QH[EJFH\EJEEO�S��� OB ?EJJ]M U�������� *�� �� �� � ���� �� �� ���� ��� ��������������������� *�� ���������������� � ��� ��)����� �� R ��� @ �� � � C� ���� ��� K �������,� R @� C�O���K �������,� R @� ��� ���� �� �� �� ����[DD' �'���,������[]F]FD� ��DP]FDO�����qO ��������O�S��� OB� K ����� _Z ?EJJJM ;�<��� � �� ���������� �� ��������� ������������ � ������������������� �� ��������������������K ����� �JE[]HJ\]IQ;����;N�L� ���K ?PFFIM>��� �������� ����� ��� �����[����� �� ������ ������� ����O�� �� �HF[EEJ\EAI;���� ;N�&�� R �=��� =�L��� = ?EJJIM >��� ��������������� *����� ���(���)���� ���K ����� �]Q[IGF\IQA;����;N�L�� ��O)�L� ���K �;����(B�L���=�=���= ?PFFHM>��� ��� ���&��� ������[�� �, ��� ������'� ���;����&O��(� ��(����O� JH[HIQ\HQA;����;N�=���=�L���= ?PFFIMB ��� ������ ������������������[��� ���� �� ������������������� ���N������ O� CO� EFP[I]JP\I]JQK ��� �������?PFFGMI[EQ]\E]H E]A23

Page 28: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������ ������� ���� ������������������������������������������� ��� �������������� ����������� �� ��� ���� �������!����"����!���� �����#��$������� �������!����"��� ������%�"��������!����"���& ����� �'������� �� (#)�� %"���� ������������� ���� ���*������+������������'�����$�+*��������*������,-�,(-.,�)& ��/��� (#-#�����������0����������������"�����������+������� �������� ���� 1' �������0�� ��"����$ 2�� ��� �����'������������������ ������0�$%������������3��#4& ��/����5��������� (#)#�6789:;;<=><?@=789@9@��$��+$��������������� �����������0�� �"��"� ���� A��0��$ � ����B��,C�,C-.,4( & ��/���� ������%! (#)4���B������������� ���!�������D���� 222$ ��� ���������� �� 6789:;;<=><?@ ���$ ��+$ ����EFG@=><?@H���$I ������$� ����B���-�(4#.()�& ��/����H������00�D*������ 1�� �����D!��������� (##,�6789:;J;<=><?@ 7@=9@K:@� � ����� �������� ���"�"��� �������0���"��"�$��������� � ���(���-#.�)4& ��/�����"���H� L���0% (##)�6789:;;<=><?@=>FK<=F==FM@��$ ��+$� � ����� �������� ������������� �"��"� ������������ �"��������������"�������� 1���0"���$'�� A��)��-�(.-�C& ����%! (#���' �������0����� ���������������"���$'��A��()��CC.�4C()� � ���*������� ���4�C�(-).()�24

Page 29: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

25

Chapter II: Fungal endophytes in a 400-million-yr-old land plant: infection pathways, spatial distribution, and host responses.

Page 30: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

��� ������������ ����� ������������������ !"�#$%#&'�()*+,� -�.��/�����.��.-.01123������2�2��/.�-�/.��-�4.��5�6���.�-��-�7.��-�-�./����8,���7.-�/.���.���������9 :;<=>?@AB:CDEFGHG@I<JK=E@LM@I=N?JBHG@O=D>C@O=EEPG@O=CE@A>BQPG@LJB=@RJST?>BF@=CU@V?:T=W>S<@XM@O>BKE>CHFY=N>B:E;<>@ZS==SEE=KK?[CD@\]B@=?_JCSJ?JD:>@[CU@ >J?JD:>@[CU@ >JY:Jab>CS>Bc9 dG@e:;<=BUaf =DC>BaZSB=g>@FhG@RaihPPP@9 [C:;<G@ >BK=CNj@HR>Q=BSK>CS@J\@V;J?JDN@=CU@VkJ?[S:JC=BN@Y:J?JDNG@=CU@L=S[B=?@O:ESJBN@9 [E>[K@=CU@Y:JU:k>BE:SN@e>E>=B;<@b>CS>BG@dC:k>BE:SN@J\@A=CE=EG@c=lB>C;>G@AZ@mmhnoapoPnG@dZqj@PrJBE;<[CDEES>??>@\]B@=?_JWJS=C:s@=K@ >J?JD:E;<a=?_JCSJ?JD:E;<>C@tCES:S[SG@f >ES\_?:E;<>@f :?<>?KEadC:k>BE:S_S@9 ]CES>BG@O:CU>CW[BDQ?=ST@opG@RaniFnP@9 ]CES>BG@ >BK=CN@ uvww��xy z��.{-��.|�}���-�.~����.6���.�-�.8���.6���6-�.��./�6,3���� .�-��.�-�/��-��5,� -�.����-6�����.����}��7.6�3����.-���6�-����.��}��}�� .��}��-�.5,� ��-.����.���.�,-��-�}��./�55����.���-��������.���.-.��� ��.���.��-�.-�/.�}������-6.���.���.-�����.�-}�.��.�.8���./�-���/�y ����7.��.�,/��/.���� �-���6.���.��6����.�5.��.~����.6���.��-�.��������������y z����.5,� -�.��/�����.�6���66,�.��.�����-�.-���.�5.���.��-�4.�-����.���-����/,6�� .6�,����.�5.�3-��.�������.�-� �.������6-�.��������������-� �-�.-�/.��/�-���-�.���-�.�-.5��3.����6���,�-�.}���6���.��.��.6�����.���.���������.��--6�.��6�,/�.8,� �� .�5.��5�6�/.������/�7.5��3-���.�5.��6-��3��.�-���.-��,�/���-6���,�-�.���-�7.-�/.���-�-���.�5.��5�6�/.5��3.,���5�6�/.���,��.8.��6��/2-���.��6����/.6���.�-����y �.6�3����.��3,�-���,�.����-6���.�5.����������.���.����.��/����6.5,� ��-�./��6�}���/�.z��.���.���������.��/�6-�.�-.��3�.�5.��.3�6�-���3�.6-,��� ���.���������.��.��-�.��-��.����.��.��-6�.011.3������.�.- ��.��-�3�6-�.-�/.��5������.5�-,���.�5.����������.�, ��.�-.���.��-�.3-.�-}�.8���.�-��6,�-���,�6���8��.�.6������-���.8.5,� ����x�������.��/�36������-7.����-6���7.��������������7.�-�-����37.��- �-�2�-�����{3��-�.�{-��.|�}���-��7.~����.6����������������� �.�¡11¢�.£¤�4.¥0¦�¥§¢.¨.z��.�,����.�¡11¢��.©�,��-�.6�3���-���. .������������� �.�¡11¢�.��ª4.«1�««««�¬�«0¥­2¦«®¢�¡11¢�1¡11¦���,���.5��.6��������/��6�4.¯ �°�����±²�³� ���µ�¶· �¹ �º»¹¼�½¾·½�¿�Àµ�¶· �¹ �º»¹¼�½½¼»�ÁÂ���µ�Â�ò�³� Ä�²Å�Ƴ�ÇÂÆ�³°��³�È�~�6��}�/4.ɼ���Ê�ÂË�²�º¼¼½.�66���/4.¹�Ì�°�ÂË�²�º¼¼½ÍÎÏ���v�Ϫ�ÎI>BB>ESB:=?@\[CD:@=CU@\[CD:a?:s>@K:;BJJBD=C:EKE@<=k>@W>>CB>QJBS>U@\BJK@BJ;sE@=E@J?U@=E@S<>@B>;=KWB:=CM@q?S<J[D<@S<>E>B>QJBSE@=B>@:KQJBS=CS@:C@:U>CS:\N:CD@S<>@K:C:K[K@=D>@J\k=B:J[E@\[CD=?@DBJ[QE@=CU@?:C>=D>EG@:C@CJC>@=B>@S<>@\[CD:U>E;B:W>U@:C@=EEJ;:=S:JC@l:S<@JS<>B@JBD=C:EKE@S<=S@:C<=W:S>US<>@>;JENES>KM@YN@\=B@S<>@KJES@>ÐS>CE:k>?N@ES[U:>U@\JEE:?@\[CD:E<Jl:CD@k=B:J[E@=EEJ;:=S:JCE@=CUÑJB@:CS>B=;S:JCE@l:S<@JS<>BJBD=C:EKE@=B>@S<JE>@\BJK@S<>@\=KJ[E@e<NC:>@;<>BSG@=C@ÒÓÔÕÒÖ×E:?:;:Ø>U@V=B?N@R>kJC:=C@<JS@EQB:CDE@>Ck:BJCK>CS@UJK:C=S>UWN@>Q<>K>B=?@\B>E<l=S>B@QJJ?EM@e>QB>E>CS=S:k>E@J\@S<B>>@\[CD=? Q<N?=@Ù:M>M@b<NSB:U:JKN;JS=G@ ?JK>BJKN;JS=G@qE;JKN;JS=ÚG=?JCD@l:S<@=@K>KW>B@J\@S<>@ >BJCJEQJBJKN;>S>E@ÙÛÜJKN;JS=Ú@ÙI=N?JB@ÝÖÔÞßMG@HhhmÚG@=B>@sCJlC@:C@DB>=S@U>S=:?\BJK@S<:E@Q=?>J>;JENES>K@ÙB>k:>l>U@:C@I=N?JB@ÝÖÔÞßMG@HhhnjI=N?JB@à@AB:CDEG@HhhoÚM@I<>@JC?N@DBJ[QE@J\@SB[>@\[CD:@CJSB>QJBS>U@\BJK@S<>@e<NC:>@;<>BS@SJ@U=S>@=B>@S<>@áNDJKN;JS==CU@Y=E:U:JKN;JS=MI<>@e<NC:>@;<>BS@:E@:KQJBS=CS@W>;=[E>@J\@S<>@>ÐSB=JBU:C=BNQB>E>Bk=S:JC@J\@K=CN@U>?:;=S>@?=CU@Q?=CSEG@=C:K=?EG@=CU@K:;BJaJBD=C:EKE@ÙW=;S>B:=G@;N=CJW=;S>B:=G@K:;BJ=?D=>G@=CU@\[CD:ÚÙA>BQ@à@O=EEG@HhhnÚG@W[S@=?EJ@W>;=[E>@K=CN@J\@S<>E>@JBD=Ca:EKE@l>B>@\JEE:?:T>U@EJ@S<=S@U:\\>B>CS@ES=D>E@J\@S<>:B@?:\>@<:ESJBN26

Page 31: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� �������������������������������� !"!#$% ��� �� &&&'()&*+,-./.012-'.30 ������� !"!#$% ��� ���4567�89:;8<�=>?>@ABC DEF��G�����������H����������I���������J��G�����K��L�����G���������������K������M�����M��I�N�H����N������������N������������K���O��O�G�H����������I�����������������N�������N���GP���������������������������������������QK�������������N�����R�K�����������O�G������������G�����M�����O�G������M����G������PM��I���������������G��������������������������������K����S�O�������Q��Q�������������N��������N���G��������������G������;M��I����������������O��J����G��������G�M������R�K������������G�������K���� �T"�N�� 9���U�������������GN�����������L��K����M��������������O��O��I��O���M��I�����������������V��������O��K�G�MM����������������H�������I���������������G��O���O�����K���������H����������������O������K���J����G������G����������N�W��H��GI��J��������G�I����M�������L��K��������G�JK����G������;M��I�����������������������K������������K���������������Q�����N���G����������������������K������O�����K�G�������K���G���������G������������K�����O��������������������J�G�MX�����������J��G��������M�������G�Y�����������H������������G�MM������K����M�M��I����G���K��������������Z����Z��G���G�����������Z��������L���M�����R�K������������G��������! �$T�T[��""T�\K����L]�QS��G�HK����\���K�������������G���J�������M�������G�O�G�����G���K���H�����������L����G��O����������������������G������������������G��������������G��������G�^K�����������GO����G�����������������M��������������J��H����������G�O�G������G���K����M��I����G����G������N���GH�K��_�T[��""T���K���O��J��������������J������������Z�Q�����JK�M��I������������R�K���������������` @a>Ab@c?d@efd >aCgf?����R�K���������\�I��h������������G�������������������M�����R�K������������M�\�H��U�G�R�G�S��G��������J�G������N�S������GN�H���������V�������M��G������K��G�O����������W���������������������������������M����iKG���j��I�j�������N���������Q�����G�R�K����k���WN���M�H���G�G����������H����M�����O����I���M�R�K��������\�I��h�����������M���������l �M����M����J�G����������I����������������G����������������������G����������M���������M��H���������H���������������I���O��������m��O�G����������������J�����V������M�������G��J�����K��������G�������������������P���������Z���H����$n�%$ o������p�����������J���������O�G�����������M�������Kq��G��I��M������Q����H���N���JK�I���GH�������������I��H�G��k��G����G����G��������J��I����G��G�X�������M�����m�I���P]�����J���G�K�JK�����YrsSN�t �������� �T"��� 8����G�t �����������������O��G���G������������m�I���Q�������]������i������G���M���������J��������I����I���������IN��G��������IKN���G�G�O����������M�����R�K��������\�I��h��������J��M���G����R����� �T"���� ��N���G���H���uR������ 9�����������M��< �G�MM������L���I�����M��������������M$n�%$ o����G��M��_�T[��""T����O�G��������I��������J���W �l �������IN�v����H�G�N���G��������I�����O��J������G��G�������������H����G����X�G���������M�����I����������������������G�JK���������I����������M�����������I�������������G����G������I��G��I�������W����������W���MX����������L�����������������G���I�����M�� ��u�R�H�Nlvvv��� �����������G�M��I��H����L�����G���G������QI����G����I��������������Jw����O��G�����K����������W�M�����S��G�����G������G�������������J��������������������M�����s����I���Qm��h������I�����Y������N�t ��Mh�����t ������Qr��O���h�N�x y�����s����K�p������������J��������G��������XI�����������z{|}~����}�����! �$T�T[��""T���������������K���H�������J����MX�������������������K�����K���������������������M����������K����M�G����������K�J������I������������L����������M������������Z��������L���j�I��l�;����\�W�������M����R�K������������G������N�����������_�T[��""T������H����� ���������������������L�������������<�������G��������G����O���K���O��G�JK���I���K�����I�������I������Y���Q������N�������������L����J��������K�K���������H�������G�����GI�����Z��G����GI���������L���G��������I���������O�������M�����j�I��lJN�R���]L���G��I�M���������Z��G���GI�������������������������G���J�����G���Z��GN�����������l�<�������I��j�I��lJ;G���x �������Z��G�����������Z�G�JK������G�G����������������K��M������������L���������7������M������L���������M���������K���������LN�����G�G�JK��K��G������������G����G����������������������M���G�JK������H�Z�����M�������Q��W���������������G������G�������G��M�XJ������G�����I������������������������K��M�����O��������Z��G����GI���j�I��lG������G������Z��GQJ����I����G�����]�N��O�����K��G������K��������G��M������O��K���I����G��G����K����I�G������ �N�X����M�����QH����G�������K�����������������Q�����G��������O��������������������������������J�GKN���G���G�O�G����L��Q��������G�����I���LK����������������� �T"�N�� l��������������i������G���M���������������I�H�����J��N�������IKN���G�������K��M��_�T[��""T�����J��M���G�������� �T"���� l����G�i�O���Qs���Z�� �T"���� <�p���������I�������K��N��$�% !n![�� !n��$%�!$��%N����J����G���J�G�JKR��K�u � ���lvvl��=>?�ca?��(01��22.�1�-)��&1-+�z����}����R�������M������G�MM�����M��I�����G���K�����O��J���G���O��G������Z��G���G���������L���M��_�T[��""T�k������H�����W�G�X����O�������������G�����������K���������MX�������M�����M��I�N����K������M�����K��M��G�����M��I������l��j�I�l�;IN���;MN���;G�N�M��I��������j�I���NGN���;��N���G�M��I���������j�I���N�N�9�;w��\��I���G��������������G���Q�������G������������27

Page 32: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������������� ������ ���� ������� ������� !"#$%$&'(#�$)& * +,- ./0,123 ������4 51/2678 91:;<870<16 * ������������� ������=>?>@ABCDEF GHIJKL M $) !$%$&"NO�PNO�O#$Q"N$RN#!�NSTUVWXYXZV[\\XN )$(#)O#�NO]'(NO�PNR_�&_(N�$�N�NaObNc�d#'$�N$RN �O#Ne%$dfN(!$�'�&N(%'&!#%"Nd$Q )�((�PN )$(#)O#�NO]�(N'�Nd)$((g(�d#'$��Nh$#�N#!O#N#!�NO]�(N$dd_)NO#N#!)��NP'RR�)��#N%�i�%(�Nc%'P�Njklmn�NoO)N NQQ�NaebNp�d$Q )�((�PN )$(#)O#�NO]'(N'�Nd)$((g(�d#'$�N(!$�'�&N#!�N#" 'dO%NR$)QNO�PNi��#)O%N)!'q$'PO%N)'P&�Narb�Nc%'P�Njklml�NoO)N NQQ NadbNc%'&!#%"Nd$Q )�((�PNO]'(N(!$�'�&N)!'q$'PO%N)'P&�N'�R�d#�PN�'#!NR_�&_(N�$�N �Nc%'P�Njklkm�NoO)N lnNsQ�NaPbNt�#O'%N$RNaebNuN#'((_�(N$RN#!�N)!'q$'PO%N)'P&�vNwN)!'q$'Pge�O)'�&N� 'P�)Q'(xNy N)OP'O%%"NO))O�&�PN!" $P�)QO%Nd�%%(xNz N O)��d!"QO#$_(Nd�%%(N$RN#!�Nd$���d#'i�xN{ N�]#)Og(#�%O)Nd$�P_d#'�&N�%�Q��#�NoO)Nk|nNsQ�Na�bNy" !O�N$RNR_�&_(N�$�NN'�N�]#)Og(#�%O)Nd$�P_d#'�&N�%�Q��#(�Nc%'P�Njklk}�NoO)N|NsQ�NaRN&bNt�#O'%(N$RNadbNuN( $)�Nd%_(#�)(N'�N!" $P�)QO%Nd�%%(�NoO)(N||NsQNaRbN~nNsQNa&b�28

Page 33: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� �������������������������������� !"!#$% ��� �� &&&'()&*+,-./.012-'.30 ������� !"!#$% ��� ���4567�89:;8<�=>?>@ABC DEFGHIJKL MN(0N2O(.'OPOQ(ROSN(0N2O(.'OT'OUQVOW,*.R)3XQ/O-122N)2O.SOQO3+1Y.1RQ/O31R0)O1(S)Z-)RO&1-+OSN(0N2O(.'OPOQ(ROSN(0N2O(.'OTOUQ33.&2VO1(O-3Q(2[)32)O2)Z-1.('O\/1R)O] _ a'ObQ3cOPaaOdX'OUeVOf)-Q1/O.SOM10'OPUeVOgO3+1Y.1R2O)h-)(R1(0OS3.XO-+)O3+1Y.1RQ/O31R0)'Oi+)OQ33.&O1(R1ZQ-)2OQO2XQ//OeN/0)O-+Q-OS.3X)RO.(OQ--QZjOe,OSN(0N2O(.'OP'ObQ3cOkaOdX'OUZVOMN(0N2O(.'OPO*Q221(0O-+3.N0+O)h-3Ql2-)/Q3OZ.(RNZ-1(0OZ)//2O.SO-+)O3+1Y.1RQ/O31R0)cOQ(ROSN(0N2O(.'OTOUQ33.&V'O\/1R)O]TmTn'ObQ3cOTaOdX'OURVOf)-Q1/O.SOUQVOgO*)31*+)3Q/O+,*.R)3XQ/O-122N)2O.SOQO3+1Y.1RQ/O31R0)O1(S)Z-)RO&1-+OSN(0N2O(.'OPOQ(ROSN(0N2O(.'OTOUQ33.&2V'ObQ3cOoaOdX'OU)VOf)-Q1/O.SOM10'OPUZVOgO3+1Y.1RQ/O31R0)O1(S)Z-)RO&1-+OSN(0N2O(.'OP'Op.-)O-+)OY10YQ0Oe.N(RQ3,O/1()OUQ33.&2VO-+Q-O)h-)(R2OQZ3.22O-+)O+,*.R)3X12'ObQ3cO_aOdX'OUSVO]3.2-3Q-)OQh12O2+.&1(0OQO[.1RO&+)3)O+,*.R)3XQ/OZ)//2O+Q[)Oe))(OR)03QR)R'O\/1R)O]Tmo 'ObQ3cOkaOdX'29

Page 34: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������������� ������ ���� ������� ������� !"#$%$&'(#�$)& * +,- ./0,123 ������4 51/2678 91:;<870<16 * ������������� ������=>?>@ABCDEF GHIJKL MN�&N(O�$�OPQORN�&N(O�$�OSQOT�UORN�&N(O�$�OV�OWTXOY�#T'%O$ROM'&�OPWZXQOR$ZN('�&O$�O($[�O$RO#!�O(�Z$�UT)'%"O#!'Z\���UO!" $U�)[T%OZ�%%O�T%%(OW([T%%OT))$�(X�O]$#�O#!T#ORN�&N(O�$�OPO$�%"O$ZZN)(O'�OZ�%%(O�%$�O#!�O$N�UT)"QON#OTO!" !TO$RORN�&N(O�$�OVOW%T)&�OT))$�(XO T((�(O#!)$N&!O#!�O$N�UT)"�O_T)QO aOb[�OW XOc)$(#)T#�OTd'(O(!$�'�&Oe$'UOT�UO(%'&!#%"O��%T)&�UO!" $U�)[T%OZ�%%(OWT))$�(X�Of%'U�OcSghi�O_T)QOShaOb[�OWZXOY�#T'%O$ROM'&�OSWZXOjORN�&N(O�$�OPOT�UORN�&N(O�$�OVOWT))$�XO'�O�d#)Tk(#�%T)OZ$�UNZ#'�&OZ�%%(�O_T)QOPaOb[�OWUXOl)T�N%T)O[T#�)'T%OU� $('#�UO$�ORN�&N(O�$�OPO'�OTOZ$�UNZ#'�&OZ�%%�Of%'U�OcSgSm�O_T)QOm�hOb[�OW�QORXOMN�&N(O�$�OSO'�O!" $U�)[T%OZ�%%(�Of%'U�(OcSgagOW�XOT�UOcVniaOWRX�O_T)(QOShOb[�OW&XOY�#T'%O$ROM'&�OPWUXOjO'�oT#�UO)!'p$'UO#' OZ$�#T'�'�&ORN�&N(O�$�OS�O_T)QO aOb[�OW!XOY�#T'%O$ROM'&�OSWTXOjOZ$k$ZZN))��Z�O$RORN�&N(O�$�OPOT�UORN�&N(O�$�OSO'�O!" $U�)[T%OZ�%%(�O_T)QOShOb[�30

Page 35: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� �������������������������������� !"!#$% ��� �� &&&'()&*+,-./.012-'.30 ������� !"!#$% ��� ���4567�89:;8<�=>?>@ABC DEFGHIJKL MN(0N2O(.'OP'OQRSOT,*+R)O*R221(0O-+3.N0+O-+)O)*1U)3V12OR(UO*)31*+)3R/O/R,)32O.WO-+)O+,*.U)3V12O.WORO3+1X.1UR/O31U0)'OY/1U)OZ[\P]'O R3_O] OaV'OQbSOc)-R1/O.WOM10'OdQbSOeORO21(0/)O+,*+ROQR33.&2SO)(-)31(0O-+)ORf12O-+3.N0+ORO3+1X.1U'O R3_OP OaV'OQge)SOh3R(2i)32)O2)g-1.(2O-+3.N0+O+,*.U)3VR/Og)//2O.WORO3+1X.1UR/O31U0)_O2+.&1(0O)(gR2)V)(-2OR3.N(UO1(-3Rg)//N/R3O+,*+R)'OY/1U)OZP P['OR32_O[ OaV'OQWSOc)-R1/O.WOM10'OdQgSOeO+,*+RO1(O/.(01-NU1(R/O2)g-1.('Oj.-)O-+)O)(gR2)V)(-O/R,)3'OR3_OP OaV'OQ0SOk.(01-NU1(R/O2)g-1.(O-+3.N0+O-+)OU.32R/O*.3-1.(O.WORO*3.2-3R-)ORf12'Ol(-)3g)//N/R3O+,*+R)_Oi)21g/)2_OR(UO/R30)O2*.3)O1(O-+)Og.3-)f'OY/1U)OZP Pd'O R3_Od OaV'OQ+_O1SOl(-)3g)//N/R3O+,*+R)OR(UOi)21g/)2O1(O-+)Og.3-)f'OY/1U)2OZP P[OQ+_O/.(01-NU1(R/O2)g-1.(SOR(UOZP PdOQ1_Og3.22m2)g-1.(S'OR32_Od OaV'OQnSOc)-R1/O.WOQ0S_OW.gN21(0O.(O-+)O2*.3)'Oo33.&O1(U1gR-)2O2Nb-)(U1(0O+,*+R'OR3_Od OaV'31

Page 36: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������������� ������ ���� ������� ������� !"#$%$&'(#�$)& * +,- ./0,123 ������4 51/2678 91:;<870<16 * ������������� ������=>?>@ABCDEF 168G 0,70 0,-3- H/6I78 -6J1;,G0-3 72- ;2-3-60K L/0 7831 0,70 7880,2-- -6J1;,G0-3 :7G 91M199/2 <6 0,- 37:- ,130 <6J<N<J/784O/6I/3 614 P <3 ;2-3-60 <6 31:- P�Q 1H 0,- 7R<3 3-I:-60330/J<-JK S,<8- H/6I/3 614 � 199/23 <6 ��Q 76J H/6I/3 614 T<6 U V�Q 1H 0,- 3-I:-603W 788 0,2-- -6J1;,G0-3 91M199/2 <6�Q 1H 0,- 3-I:-6034 X16- 1H 0,- ��� 7R<3 3-I:-603 <391:;8-0-8G H2-- 1H -6J1;,G0<9 H/6I<4 .R-3 <6H-90-J LG H/6I/3614 � 76J H/6I/3 614 T 199/2 <6 788 3076J3 1H 0,- 3/99-33<16KS,<8- 7R-3 <6H-90-J LG H/6I/3 614 P ,7N- 168G L--6 1L3-2N-J<6 0,2-- 1H 0,- 3076J34YZ[\Z][_ a +,<3 <3 76 <60279-88/872 -6J1;,G0-4 +,- ,G;,7-�O<I3 P-KHK �9� 72- 3:110,MS788-JK 73-;070-K P4��T4� b: <6J<7:-0-2K 76J 19973<16788G L2769,-J4 c6 ,G;1J-2:78 9-883K0,- H/6I/3 ;21J/9-3 98/30-23 1H 3;,-2<978 3;12-3 L126- 3<6I8G16 3,120 L2769,-3 �O<I3 PHKIK �7KJK-K T7�4 +,- 3;12-3 72-��P� b: <6 J<7:-0-2 76J -<0,-2 0,<6MS788-J 76J 918128-33 12K70 :70/2<0GK 0,<9dMS788-J 76J 1;7e/-4 O/6I/3 614 P <3 7L/6J760<6 788 0<33/-3 1H 0,- 2,<f1<J78 2<JI-K <698/J<6I 2,<f1<J3K,G;1J-2:<3K 76J 916J/90<6I 9-883 1H 0,- 2<JI- 76J 9166-90<N-4c6 0,- -;<J-2:<3 76J 9120<978 0<33/-3 16 0,- J12378 3<J- 76J870-278 g76d3 1H 0,- 7R<3K H/6I/3 614 P 272-8G 199/234O/6I/3 614 P -60-23 0,- 7R-3 0,21/I, -<0,-2 0,- 0<; 1H 0,-2,<f1<J 12 0,- 2,<f1<J L73-4 +G;<9788G <0 <3 0,- 2,<f1<J 0<; 0,70<3 <6H-90-J 76JK 7;;72-608G 73 7 2-3/80 1H 0,- <6H-90<16K H12:3 79,72790-2<30<9 L/8I- �O<I4 �LK 7221S�4 .3 0,- H/6I/3 3;2-7J3K0,- 8/:<67 1H ,G;1J-2:78 76J 9166-90<N- 9-883 L-91:- h88-JS<0, ,G;,7- 76J 3;12-3 �O<I4 �7K9KJ�W <6 0,- :130 ,-7N<8G<6H-90-J �i�jk��j 3;-9<:-6K 7;;21R4 V�Q 1H 0,- 9-883 1H 0,-2,<f1<J78 2<JI- 91607<6 ,G;,7- 76Jl12 3;12-3 1H 0,<3-6J1;,G0-4 c6 92133M3-90<163 1H 0,- :130 ,-7N<8G <6H-30-J 7R-3K7 J<30<690 f<If7I ;700-26 1H 3-916J72<8G 0,<9d-6-J 760<98<67876J 1/0-2 ;-2<98<678 9-88 S7883 <3 N<3<L8- 0,70 -R0-6J3 79213378:130 0,- -60<2- ,G;1J-2:<3 1H 0,- 2,<f1<J78 2<JI- �O<I3 P9K�-K 7221S3W O<I4 T7K 3:788 7221S3� 76J 3-;7270-3 <6H-90-J H21:/6<6H-90-J 0<33/-34 m 12-1N-2K <6 0S1 1H 0,- <6H-90-J 2,<f1<J782<JI-3K 0,- ;-2<;,-278 87G-23 1H 0,- ,G;1J-2:<3 �76JK <6 16-K7831 0,- N-60278 -;<J-2:<3� 72- J<3<60-I270-J �O<I3 �HK TL�K S<0,31:- 1H 0,- 2-:7<6<6I ,G;1J-2:78 9-883 38<I,08G -816I70-J 310,70 0,-G h88 ;720 1H 0,- -:;0G 3;79- �O<I4 TLK 7221S3�4 c6916J/90<6I 9-883 1H 0,- 2,<f1<J78 2<JI- 76J 9166-90<N-K ,G;,7-1H H/6I/3 614 P -R0-6J 0,21/I, 0,- 9-88 8/:<67 <6 7 :12- 128-33 ;72788-8 12<-6070<16 �O<I3 P-K �9K T9�W L2769,<6I 1H 0,-,G;,7- 76J H12:70<16 1H 3;12-3 72- 272-4 m 76G 1H 0,- ,G;,7-<6 916J/90<6I 9-883 72- 91N-2-J LG 7 87G-2 91:;13-J 1H I276/872:70-2<78 �O<I4 T9KJ�4YZ[\Z][_ n +,<3 <3 2-;2-3-60-J LG 872I- 3;,-2<978 01-88<;31<J <60279-88/872 302/90/2-3 �O<I4 �7 �7221S3�K �9 �7221S�K�J �7221S3�W O<I4 T-�,� 0,70 72- ���P�� b: <6 J<7:-0-2 12���P�� b: 816I 76J ����� b: S<J-K 76J :7G 2-;2-3-602-30<6I 3;12-3 �9,87:GJ13;12-3� 12 f113;1276I<74 +,- 302/90/2-372- 0,<6MS788-J 76J 027638/9-60 �O<I4 THK,� 12K 70 :70/2<0GK,7N- 38<I,08G 0,<9d-2 S7883 76J 72- 6-728G 1;7e/- �O<I4 T-�4 m 130 1H 0,- 302/90/2-3 72- -:;0GW ,1S-N-2K 7 H-S 3;-9<:-6391607<6 7 I276/872 :733K S,<8- <6 10,-23K 2-:7<63 1H 7 38<I,08G3:788-2 0,<6MS788-J 3;,-2- 72- 3--6 �O<I4 T-�4 o0<88 10,-23;-9<:-63 91607<6 16- 01 3-N-278 3:788 3;,-2/8-3 �O<I4 TIK7221S3�K pi P� b: <6 J<7:-0-24 O/6I/3 614 � 199/23 <6 0,- 2,<f1<J3�O<I4 TI� 76J 788 0<33/-3 1H 0,- 2,<f1<J78 2<JI- 76J 9166-90<N-KL/0 <3 :130 7L/6J760 <6 0,- ,G;1J-2:<3 1H 0,- 2<JI- �-4I4 O<I4�7�4 O/6I/3 614 � <3 272- 12 7L3-60 <6 0,- 9120<978 0<33/-3 1H 0,-J12378 3<J- 76J 870-278 g76d3 1H 0,- 7R<34 q3/788G 0,-2- <3 16-302/90/2- ;-2 ,130 9-88 �O<I4 TH�K L/0 272-8G /; 01 H1/2 3;12-3lf113;1276I<7 1H 0,<3 H/6I/3 :7G L- ;2-3-60 <6 7 3<6I8- ,130 9-88�O<I4 T,�4 rH0-6 0,- <6H-90-J 2,<f1<J3 76J ,130 9-883 72-J<30<6908G <6g70-J �O<I4 T-KI�4 c6 0,- <6H-90-J ,130 0<33/-3K 0,-9-883 612:788G 91607<6 -<0,-2 H/6I/3 614 � 12 H/6I/3 614 PW168G <6 7 H-S <630769-3 J1 L10, -6J1;,G0-3 91M199/2 <6 73<6I8- 9-88 �O<I4 T,�4YZ[\Z][_ s .831 ;2-3-60 <6 0,- ;2130270- 7R-3 72- 872I-K2-;-70-J8G L2769,<6I 73-;070- ,G;,7- �O<I4 �7�K P��P� b: <6J<7:-0-2K 0,70 199/2 73 <60279-88/872 -6J1;,G0-3 <6 2,<f1<J3�O<I4 �LK 7221S3� 76J 0,- 2,<f1<J78 2<JI- �O<I4 �9�H�4 m 12-1N-2K0,-G 72- 7L/6J760 <6 <60-29-88/872 3;79-3 1H 0,- 9120-R 1H L10,0,- ;2130270- 76J ;21R<:78 ;120<163 1H 7-2<78 7R-34 c6 0,-<60-29-88/872 3G30-: 1H 0,- 9120-RK ,G;,7- ;21J/9- I81L13- 01<22-I/8728G 3,7;-J N-3<98-3K /; 01 P�� b: 816I 76J �� b:S<J-K 16 3,120 L2769,-3 �O<I4 �I�<� 76J 39700-2-J 0,<9dMS788-J3;12-3K /; 01 P�� b: 816I 76J P�� b: S<J- �O<I4 �IKt�4O/6I/3 614 T -60-23 0,- 7R-3 N<7 0,- 2,<f1<J 0<; 12 L73-W<6H-90-J 2,<f1<J3 72- 610 780-2-J :12;,181I<9788G �O<I4 �L�4 c6,G;1J-2:78 9-883K ,G;,7- 1H H/6I/3 614 T L-91:- 3,-70,-JS<0, 76 -6973-:-60 87G-2 91:;13-J 1H 9-88 S788 :70-2<78K 76J0,/3 3-;7270-J H21: 0,- ,130 9-88 ;2101;8730 �O<I4 �9�H�4 c6916J/90<6I 9-883 1H 0,- 2,<f1<J78 2<JI- 76J 9166-90<N-K ,G;,7-72- /3/788G 91N-2-J LG I276/872 :70-2<78 �O<I4 T9K 7221S�3<:<872 01 0,70 3--6 16 ,G;,7- 1H H/6I/3 614 P <6 916J/90<6I9-8834 u-88 76J 0<33/- 780-270<163 12 ,130 2-3;163-3 73319<70-JS<0, H/6I/3 614 T <6 0,- <60-29-88/872 3G30-: 1H 0,- 9120-R ,7N-610 L--6 1L3-2N-J4vw?Bx??wyz+,- H/6I78 -6J1;,G0-3 <6 �i�jk��j 72- 73319<70-J S<0,9,72790-2<30<9 9-88 76J 0<33/- 780-270<163 76J ,130 2-3;163-3KS,<9, 72- -<0,-2 3;-9<h9 �<4-4 73319<70-J S<0, 168G 16- 1H0,- H/6I<� 12 /63;-9<h9 �<4-4 73319<70-J S<0, 0S1 12 788 0,2--H/6I<�K 76J 0,/3 ;21N<J- ,<603 73 01 0,- 670/2- 1H 0,-73319<70<163 L-0S--6 0,- <6J<N<J/78 H/6I< 76J 876J ;87604{10, H/6I/3 614 P 76J H/6I/3 614 T <6N7J- 0,- 7R<3 0,21/I,0,- 2,<f1<J34 | ,<8- 0,- 2,<f1<J3 3,1S 7 9,72790-2<30<9 ,1302-3;163- 01 70079d LG H/6I/3 614 P �O<I4 �L�K 0,-G J1 610J<3;87G ,130 2-3;163- S,-6 70079d-J LG H/6I/3 614 T4 +,<33/II-303 0,70 0,- 670/2- 1H 0,- 73319<70<16 L-0S--6 H/6I/3614 P 76J 0,- 876J ;8760 J<HH-23 H21: 0,70 L-0S--6 H/6I/3614 T 76J 0,- ;87604 O/6I/3 614 P S73 ;21L7L8G 76 -6J1;7273<0-432

Page 37: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� �������������������������������� !"!#$% ��� �� &&&'()&*+,-./.012-'.30 ������� !"!#$% ��� ���4567�89:;8<�=>?>@ABC DEE�����F���������������G�HF�����I������������������������I��J�KL��""K�����������G�M����������������I����I��N�7������������O��F���I����G���P��G����GN������������P�G�HF����F��G�����P�NP�N������������G��I����G���F�����Q���G������M�����R�N�S�T���T�U��������������Q����������H���G�F��I���������������N�I��N������ST��G�����������������G��������������������M���II����O�����������N���I����G�I�������I����G�������V ���O�T��M��I�������I����G���P��G����GN��������������������N�����������G�O��G��I�������R�N��IT�UH���W�������H������������G�N�G������M������������I�����H��QG�M���I������M����HFI��N������S��X�M�O�T���������I�������������T�����������N���F���I������F��G����G����F�����G���F����N���G�������R�N��UHT���M�������Y��������I���������F����T���H�H�F������������������G�N�G�����������NN�������������G�N�G��������F�������O��H�����II����O�����G�I��������������W����Q��M���������������Z���������T���F�������N����������N�������F�H��G����G�HF��������G������G���������G�������I����G��������������H����������H��I������G��N��X�����G[\���Q�]�����T�S 8_`������� �K"�T�� U_�a��P�H��QT�� <��������N��������I�����������M�F��I�I��N������U��������������������I��N������ST�����G���H�������I������������G���F���M�����������Z��G�II������G��H�F�I���������I����I���T�H������I��N������U������N����F����������������Z��I�������������Z�T���G��O������G������������Z�[������������I������������Z���V ���O�T�b�<c ��I������Z��N�������G��G����Q�I��N������U�������������NF��II��N������UT��H��G����T���G�G���H����������J�KL��""K������F������G��������������������d#"K!L�� !e�fKg!h��\�G�����i�X��j��N��k�l��mGM�G���G��F����P���I��N��n"!f$ �%h��e$�e%$%���o����F��T�i��p��FT�X�����\����a������F[��������I��p��F�� �K"�T�S 9_���F���� �K"�T�S <���X�M�O�T������I�����������M�F��I�I��N������U�����J�KL��""K���G�������FG�II�����I���������������������G��F����P���I��N���IdJ�fKg!h7�i �����nJ�h��e$�e%$%�������������������������G�[��F������dJ�fKg!h���������Z�������H������������������Z����O��F�M��������G�������P�����I���������Z�����������F����P����H������P����T�M�������I����H�����TI��N������U�������J�KL��""K��������������������G���F����G������������������������������������������Z�M������H��������������������G�I���O������������������F����N���N������������������G�M����I��N������U���������������F���������N��I������M�������������R�N��9�;I�������Z����O��F�I�������G��F������I�������G���F������F��G�����������I�������P��G����GN�������������������F��O��I��������G��������H����N������Z���������I���������I�������F��G����������HF�������G���F���������M�FT������I��N������U���qN��G�Gr�����N�������GN�T�M��������GO���F�II�����N��������T���G��������������Z�M��������������������������������N��������W������������������F�����I��������ZT�I��N������U���G����O�������R�N��9N;�����������������������O��������G���G�HF�������G��F����P���I��N�nJ�h��e$�e%$%T���G�����Q[M����G������R�N��9NTs����������� �I�������������������F��Z�����a������F����������NN��������I��N������U���F�H�������G��F����P���I��N���N��H����������a������F������t��������������GT�H�����T�M�����������������������I�����dJ�fKg!h���G��F[����P�����F���� �K"�T�S <�T���O������H�����H�O�G����J�KL��""K����G��������G���H����������J�KL��""K��I�I��N������������������������������I��N������S��X�M�O�T������G�IY��������G�������������I�����������M�F��I�I��N��������H���������F����uP������N���������O�G��R�N���TGT�U�;����i ���F������P������I��N�������������G������Z��O�����P��G�H��G��������������G���H�������I�������G���F���H����H���M���G��H�O������F��G�����P�NP�N�H���G�F�������R�N�������v��������������H���M�����H���G�F�����������������������II��N�������T�M�������I����G�������H�O������H���G�F�����������Q��N������������G��H��G������I�I��N����������������P��G����GN���������F�H���Z������G��I�����I��N�������G�����Z������N������������������H���M�����H���G�F�����T���G�����I������������T���G��O�������F�H���������Y��G�������H���G�F�������v��O���FT���I�������O������G�����������������G��H�O������H���G�F������M���G�����������������G��I��������I��������������G�G������������I���������ZT�H�������������H�����H�O�G������F��I������Z���W������������N����T����������I����G�����T�������I��N������S���I��N��������������T�M�������[����������I�H������G���F���������N�������������������NN��������I��N������S���N�����O������G�������I��������I������HF�I��N�������T���O����O���tI����������P��G���G��Z�����������������I����G�HF�I��N������������w���G��R�N��U�TN�������I������G��������������������������������������F������F�T�H�����������������������II��������G�HF�N�M����I��������uP������N�����������������I�����������l���������������������Y����F��������GM����I��N����������O������H�����H�O�GT������������I��������������H��M����������G���F�����G��J�KL��""K��������H����G����������Y��q�����������r�����J�KL��""K���������������I��N���������������������������F��I������F�����������NM�����������Z��[��������G�����N����������I�������P��G���GN����G���������O���R�N��U�TG���i ����������������������N�M��G������G�HF������������������������X�M�O�T����������H���������������G��������M����������G�������������G�����Y����F�������������������������I�����I��N�T��G�����������������������������T���M���������������G����������������N��O��H���G[����I�����G�F�M�����������������������G���������G������N�����I�������p�F����������O��H������G��G�������O��F�I������F�S �F��X�M[�O�T������������������������I����G��������Z��M�����O�����G���F����I��N����O�T����G���T����F�H����G���O��G�����JKL��""K��������N�������p�F�����������������F����������F��M�I��N�����I��������������������������G����T���������O�����������������I��J�KL��""K�������NN���M�F������������F���O��H��������������H������������P������HF�I��N��������������G��������������������������F�����t�������33

Page 38: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������������� ������ ���� ������� ������� !"#$%$&'(#�$)& * +,- ./0,123 ������4 51/2678 91:;<870<16 * ������������� ������=>?>@ABCDED :7F G- 0,- 76701:F 1H 0,- 2,<I1<J78 2<JK- �L<K4 MJ�N O,<9, <37 H-70/2- 0,70 J1-3 610 199/2 <6 10,-2 P,F6<- 9,-20 ;876034 +,-J-63- 0<33/-3 0,70 :7Q- /; 0,- 2,<I1<J78 2<JK- 72- J<2-908F73319<70-J O<0, 0,- 2,<I1<J3 76J 72- 72276K-J <6 27J<78 R8-34+,- <6J<S<J/78 9-883 72- 0,<6TO788-J 76J K-6-2788F 872K-2 0,7610,-2 ,F;1J-2:78 76J 9120<978 9-883N 76J 72- <60-2;2-0-J 73<692-73<6K 0,- 7G312;0<S- H/690<16 �U-2; ���V4N ���M�4 +,-27J<78 72276K-:-60 1H 9-883N 7816K O<0, 0,- 7G3-69- 1H 872K-<60-29-88/872 3;79-3N :7F ,7S- ;21S<J-J 0,- 7G<8<0F H12 <6027T9-88/872 H/6K78 -6J1;,F0-3 01 :1S- :12- -73<8F <601 0,- 0<33/-31H 0,- 7W<3 0,76 O1/8J G- ;133<G8- <H 0,- 9-883 O-2- 3:788-2 76J8-33 O-88 12K76<I-J4 X6 7JJ<0<16N 0,- ;2130270- 7W<3 1H �Y�VZ��V<3 /6<[/- G-97/3- -W027T30-872 916J/90<6K -8-:-603 72- 39700-2-JO<0,<6 0,- S-60278 ;120<16N 270,-2 0,76 199/22<6K <6 7 J<30<690912-4 +,<3 72276K-:-60 1H 916J/90<6K -8-:-603 :7F ,7S-2-J/9-J 0,- 1;;120/6<0F H12 -6J1;,F0-3 01 :1S- 01 10,-2;7203 1H 0,- ;8760 0,21/K, 7 O-88TJ-R6-J S739/872 3F30-:N 76J0,/3 2-3/80-J <6 9169-60270<16 1H -6J1;,F0-3 <6 0<33/-3 9813-01 0,- ;1<60 1H -602F4 L<6788FN �Y�VZ��VN 8<Q- :130 1H 0,-P,F6<- 9,-20 876J ;87603N ;133-33-J S-K-070<S- 2-;21J/90<1630270-K<-3 0,70 7881O-J 0,- ;8760 01 3;2-7J 27;<J8F <601 6-O6<9,-3 �\7S<-21T]1:-I ���V4N �����4 -90<163 0,21/K, G819Q31H P,F6<- 9,-20 �L<K4 M7� 3,1O 9813-8F 3;79-J ;2130270- 7W-3 703-S-278 8-S-83 0,70 <6J<970- 27;<J K21O0, 1H 0,- /6J-2K21/6J;72034 -J<:-60181K<978 <6H12:70<16 <6J<970-3 0,70 0,- ;2130270-7W-3 1H �Y�VZ��V O-2- 3/G0-2276-76 76J ;-2-66<78N 76J K2-O<6 376JF 3/G30270-3 91607<6<6K 7 S72<-0F 1H :<92112K76<3:3�U-2; ���V4N ���M�4 +,<3 K21O0, ;700-26 <3 <6 91602730 01 10,-2P,F6<- 9,-20 ;87603 0,70 ;133-33-J 2,<I1:701/3 7W-3N O,<9,K2-O 7816K 0,- 3/G30270- 3/2H79-N 76J 0,/3 :7F ,7S- G--6 8-333/39-;0<G8- 01 70079Q GF 31<8G126- :<92112K76<3:34_ aBbcdeafgA>h@Ai?L/6K78 -6J1;,F0-3 72- Q61O6 01 7HH-90 ;8760 J<S-23<0F 76J302/90/2- O<0,<6 :1J-26 91::/6<0<-3 �76J-23N �����4 +,<3976 91:- 7G1/0 73 7 2-3/80 1H G10, ;7273<0<9 76J :/0/78<30<9H/6K< 3-8-90<S-8F 780-2<6K 0,- 73-W/78 76J 3-W/78 2-;21J/90<161H 0,- ,130 �U1<J-N �����N 76J 7831 GF 0,- ;720<0<16<6K 1H972G1,FJ270- 2-31/29-3 01 6-O 27:-03 �j,-;8<9QN �����4 k6-976 70 ;2-3-60 168F 3;-9/870- 73 01 0,- 3-8-90<S- ;2-33/2- 0,70H/6K78 -6J1;,F0-3 :7F ,7S- <:;13-J 16 -728F 876J ;87603 76J-913F30-:3 3/9, 73 0,70 1H 0,- P,F6<- 9,-204 l1O-S-2N 3-S-2783;-9<R9 ,130 2-3;163-3 73319<70-J O<0, 0,- H/6K78 -6J1;,F0-3<6 �Y�VZ��V <6J<970- 0,70 31:- 73;-903 1H 0,- 91:;8-W:18-9/872 3F30-:3 97/3<6K ,130 2-3;163-3 <6 -W0760 ;87603O-2- <6 ;879- GF 0,- m728F \-S16<764 +,<3 3/KK-303 0,70�;,F01;70,1K-6<9� H/6K< 7HH-90-J 0,- -728F -S18/0<16 1H 876J;87603N 76J ;21G7G8F 7831 <:;13-J 3-8-90<S- ;2-33/2- 16 0,-;876034 .3 :12- <6H12:70<16 <3 1G07<6-J 7G1/0 0,- J<S-23<0F76J 91:;8-W<0F 1H 73319<70<163 76J <60-2790<163 G-0O--6 -728F876J ;87603 76J H/6K<N <0 :7F G-91:- ;133<G8- 01 7JS769-:12- J-07<8-J ,F;10,-3-3 0,70 976 G- /3-J <6 9169-20 O<0,0,13- G-<6K J-S-81;-J O<0, :1J-26 91::/6<0<-3 01 :12- 799/270-8F J-;<90 0,- 218- 1H H/6K< 76J 0,-<2 73319<70<163 O<0,10,-2 12K76<3:3 <6 0,- -728F -S18/0<16 1H 0-22-302<78 ;87603 76J-913F30-:34nBia ob>df>h>ap?+,<3 30/JF O73 3/;;120-J <6 ;720 GF H/6J3 H21: 0,- q70<16789<-69- L1/6J70<16 �m.PT����M�� 01 +q+ 76J r U�N 0,-.8-W76J-2 S16 l/:G18J0TL1/6J70<16 �sTt4LuLT\mvwM���t�x01 r U�N 76J 0,- \-/039,- L1239,/6K3K-:-<639,7H0 �U- ���wMtTM 01 lU�4 y - 72- K270-H/8 H12 916302/90<S- 91::-603 1Hj,728-3 l4 y -88:76 76J 76 7616F:1/3 2-S<-O-24=>z>A>aB>?{|}~���������������F:G<10<9 H/6K< 76J 981678 ;8760 ;,F3<181KF4 ������������� ���� �Mt��M�4����}������}������}�~�����������������������V�VZ��V� +,- <33/- 1H 981678 J-S-81;:-60 <6 -728F 876J ;876034 �����V����V������V�����V��� ¡���¡�� ���� tMx�t��4����}¢�����£��������j1602730<6K :-9,76<3:3 1H J-H-63- 7K7<630 G<1021;,<9 76J 6-9021021;,<9 ;70,1K-634 ¤���V�¥�¦������������ZV����� �§� �������4����� ©���������ª��£� }��£�����««���X6J/9<G8- ;8760 J-H-69- :-9,76<3:3 76J 2-3<30769- K-6- H/690<164 �V���¬� ­� M��t�M�xM4��������®� }�°����«««��+,<6 3-90<163 76J O7H-2<6K4 X6� 516-3 +±N P1O- q±N -J34 ²�����ZV����V�³��Z�����µ�³������¡���¶���4 u16J16N vU� ·���¸����¡V� �¡����N ����M4�}�~������������������\- k6J-2T\-S16<39,- P,F6<- j,-20 � ,-0 1/J30- -6 :--30 91:;8--0 G-O772J K-G8-S-6 0-22-302<39,- -913F30--:4 ���³¹�������ºVµ�� �­� tt���4�}�~������������» ��¢�¼½½}�����������q-O J707 16 �����V�VZ��V uF16 Mx�� -W m8T77J7OF -0 u79-F Mx�xN 7 ;1128F Q61O6 ;8760 H21: 0,- u1O-2 \-S16<76 P,F6<- 9,-204 X6� ]-63-8 ±]N mJO72J3 \N -J34 �V������¦V³������V�³�¾��¦������V���V�³���¦����µ���V�Z���Z�¡��¦��4 q-O ¿12QN q¿N v .� j18/:G<7 v6<S-23<0F ±2-33N �����4���©}�®À��������r F9122,<I78 3F:G<13<3 76J ;8760 2-;21J/90<164 X6� U7;/86<Q ¿N \1/J3 \\ 52N -J34 ¤�¹��¡�V��µ�¡�����ÁV��Z��������V�³����¡����Y \12J2-9,0N 0,- q-0,-2876J3� U8/O-2 .97J-:<9 ±/G8<3,-23N Mx���4®}�Â�à �����������««���Ä�³�����Z������³��¡��³�� 61S4 K-64N 61S4 3;-94N -<6 ]7:-01;,F0 7/3 J-: j,-20 S16 P,F6<- �v60-2J-S16N 9,100876J�4 ¤��µ���V��VV��¹��V��¡V ­� �x���4®}�Â�à ��À�Â����À°�����������}�~�����««���L1/2 ,/6J2-JT:<88<16TF-72T18J S-3<9/872 72G/39/872 :F9122,<I7-4 ���¡��³������������V����V�¤¡V³�µ����� ¡���¡��Å�Æ ¤ «�� MM ��M�MM ��t4®��}�{» ��À�} ��°���Ç ©}��� �ÈÉ��������]-181K<978 3-00<6K 1H 0,- m728F \-S16<76 P,F6<- 9,-203N .G-2J--63,<2-N 910876J� 76 -728F 0-22-302<78 ,10 3;2<6K 3F30-:4 �����V�������� ����¡V� �¡����Å�Ê��³�� ��«� ��t��M�4Ë� ©}���É®��������±8760 76J 72G/39/872 :F9122,<I78 H/6K78 J<S-23<0F � 72- O- 811Q<6K 70 0,- 2-8-S760 8-S-83 1H J<S-23<0F 76J 72- O- /3<6K 0,- 2<K,0 0-9,6<[/-3Ì ������������� ���� �M���M�4À�Â����À°���������Ë������½��» ��À�Â����ªÈ���}�~������������������L/6K< H21: 0,- P,F6<- 9,-20� 7 S<-O H21: 0,- J72Q 3<J-4 ·�V��V¡�������������¥��V� �¡��������ͳ��¹���Å�ÍV���� ¡���¡�� «�� ������t4À�Â����À°�����½��» ��������L133<8 :<92112K76<3:3 76J 876J ;87603� .3319<70<163 76J <60-2790<1634  �µ¹����� ��� MMx�Mt�4À�Â����À°�����½��» ���}�~����������ºV����V�µ����Z��V 61S4 K-64 -0 3;4N 7 :<921H/6K/3 H21: 0,- ��� :<88<16 F-72 18J P,F6<- 9,-204 Î �¡���¡V�¥���V�¡� ���� �����t�4À�Â����À°��®}�Â�à �����������}�~�����««���L133<8 72G/39/872 :F9122,<I7- H21: 0,- m728F \-S16<764 Î �¡���V ­Ï� ������t434

Page 39: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� �������������������������������� !"!#$% ��� �� &&&'()&*+,-./.012-'.30 ������� !"!#$% ��� ���4567�89:;8<�=>?>@ABC DEFGHIJKLMNOPMQKRIMST PMIUVW�XYYZWM����[�\����]������_�\���7� ����_\a�b�������c�d �������������efgh%gi $!h%�!j� ���k!�g"�l!i$� ��!j�mn$hopf#�q�mgf ��li$�hi�%�r9�sIHtLIVIMuPMQvKwMT GPMStRxMT yPMOIHLxLUIwz{t|IwMyPM{IIMOPM}~IxVM�}PM�xHLVwM�PMuxHUtM�T PMOxVI�xJxMuT PM�HIVVxLMQyPMNxHxVK��xLMT {WMXYY�WM���c�������_����������_����b��������������������c��������c������c�����������������\���"gh ����%$!"!#�����7��<: ;�<r � � I���xLMSOWM�KLM|HIVV�WM����������_��������������������������������c�[�c���c������c�������������[�\����������a�������c��efgh%gi $!h%�!j� ���k!�g"�l!i$� ��!j�mn$hopf#�q�mgf ��li$�hi�%�� I���xLMSOPM�IH|MOPMOxVVMOWMXYY�WM�����������[�\����������������#"g!��� !h��k��h$g���g�!f����c���������_���c��c��r:8��k� $���!j��g"g�!o! gh��ghn��g"�h!"!#���ZX7���r;�< �¡¢£¤¥¦§¨© ª«¬­® ° ±²³®´ µ¶· ¹º»¼½¾½¿ÀÁ¼Â12Â.&()ÃÂÄ,ÂÅÂ(.(Æ*3.Ç-ÆÈÅÉ1(0ÂBC@AÊ¥@¢Ë>¦¥A¤?¥ÂÃ)Ã1ÌÅ-)ÃÂ-.Â-+)Â*3.È.-1.(Â.ÍÂ*/Å(-Â2Ì1)(Ì)ÎÂÍÅÌ1/1-Å-1(0Â*3.Ï)Ì-2Í3.ÈÂ2,È*.21ÅÂ-.Â.*)(ÂÅÌÌ)22ÂÍ.3Â.Ð3ÂÑÅ(2/),Â3)Ò1)&2'ÂÓ.È*/)-)Â1(Í.3ÈÅ-1.(Â12ÂÅÒÅ1/ÅÄ/)ÂÅ-ÂÔÔÔÕÖ>Ô×CØ¥£Ë£ÙÊ?¥Õ£AÙ'Ú Û)0Ð/Å3Â*Å*)32ÎÂÜ)--)32ÎÂÛ)2)Å3Ì+Â3)Ò1)&2ÎÂÛÅ*1ÃÂ3)*.3-2ÂÅ(ÃÂÄ.-+ÂÝ .Ã)//1(0ÞÑ+).3,ÂÅ(ÃÂÝ )-+.Ã2Â*Å*)32ÂÅ3)Â)(Ì.Ð3Å0)Ã'ß )ÂÅ3)ÂÌ.ÈÈ1--)ÃÂ-.Â3Å*1ÃÂ*3.Ì)221(0ÎÂÍ3.ÈÂ.(/1()Â2ÐÄÈ1221.(Â-+3.Ð0+Â-.Â*ÐÄ/1ÌÅ-1.(ÂàÅ2Æ3)ÅÃ,áÂÒ1ÅÂâã¾Àã¶äåæ¾»ÂçÂ.Ð3ÂÅÒ)3Å0)2ÐÄÈ1221.(Â-.ÂÃ)Ì121.(Â-1È)Â12ÂÏÐ2-ÂèéÂÃÅ,2'Âê(/1()Æ.(/,ÂÌ./.Ð3Â12ÂëA>>ÎÂÅ(ÃÂ)22)(-1Å/Â*31(-ÂÌ./.Ð3ÂÌ.2-2Â&1//ÂÄ)ÂÈ)-Â1ÍÂ()Ì)22Å3,'Âß )Å/2.Â*3.Ò1Ã)ÂìíÂ.ÍÍ*31(-2ÂÅ2Â&)//ÂÅ2ÂÅÂîïðÂÍ.3Â)ÅÌ+ÂÅ3-1Ì/)'Ú ð.3Â.(/1()Â2ÐÈÈÅ31)2ÂÅ(ÃÂÑ.ÓÂÅ/)3-2ÎÂ0.Â-.Â-+)Â&)Ä21-)ÂÅ(ÃÂÌ/1ÌÉÂ.(Âàñ.Ð3(Å/Â.(/1()á'Âò.ÐÂÌÅ(Â-ÅÉ)Â.Ð-ÂÅÂ×>A?£Ö@˦?¤¢?BAÊץʣÖÂ-.-+)ÂÏ.Ð3(Å/ÂÍ.3ÂÅÂÍ3ÅÌ-1.(Â.ÍÂ-+)Â1(2-1-Ð-1.(Å/Â*31Ì)'ÂÛÅ-)2Â2-Å3-ÂÅ-ÂóôèôÂ1(ÂõÐ3.*)Þöì÷÷Â1(Â-+)ÂøùúÂûÂÓÅ(ÅÃÅÂÍ.3Â-+)Â.(/1()Â)Ã1-1.(üÌ/1ÌÉÂ.(ÂàùÐÄ2Ì31Ä)áÂÅ-Â-+)Â&)Ä21-)ý'Ú þÍÂ,.ÐÂ+ÅÒ)ÂÅ(,ÂÿÐ)2-1.(2ÎÂÃ.Â0)-Â1(Â-.ÐÌ+Â&1-+ÂÓ)(-3Å/ÂêÍÇÌ)ÂüÖ>Ô×CØ¥£Ë�Ë@ÖB@?¥>AÕ@BÕ¤��Â-)/Â�÷÷Âôíì÷Âí�÷��ôýÂ.3ÎÂÍ.3ÂÅÂ/.ÌÅ/Ì.(-ÅÌ-Â1(Â�.3-+ÂúÈ)31ÌÅÎÂ-+)ÂøùÂêÍÇÌ)ÂüÖ>Ô×CØ¥£Ë�£AÖËÕÙ£��Â-)/Â�ôÂ��íÂí�Âíì�ôý'35

Page 40: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

36

Chapter III: An alternative mode of early land plant colonization by putative endomycorrhizal fungi.

Page 41: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

���� ��������������� ������� ������������������������������������ ��������������������� ��!�"#$�������%��&�����'��(��� ��!��!�)**+,*-../01/234506378419:;41:<1=652>1?60;1@26031A:2:07B637:01C>1@D3637841=0;:E>F:55G7B621HD0I7JKLMNOPQRSKTUVWXYXZ[M\]NVQ_Q[N P\SYQaNUOTQaNVVbQaNTVQROScb^\SNQd\efPOSWQgPKfNhOeMQi_QaOS]VOTYjk6>457lFG41m3663ll6EE2D0I1<n51@62o:03:2:I741D0;1p4:2:I741D0;1p4:k7:qA403451?9rs19D07FGt1p45E60>uv4w653E4031:<1=F:2:I>160;1=8:2D37:065>1k7:2:I>s1x63D5621y7l3:5>19Dl4DE160;1k7:;7845l73>1z4l465FG1A40345s1r07845l73>1:<1{60l6ls1?6|540F4t1{60l61rm/}H:5lFGD0Ill342241<n51@62o:C:3607~16E1p4:2:I7lFGq@62o:03:2:I7lFG401�0l373D3s1�4l3<o27lFG41�72G42Elqr07845l73o319n0l345s19n0l345t1p45E60>�A:554lw:0;40F413:�197FG6421{570Ils1k6>457lFG41m3663ll6EE2D0I1<n51@62o:03:2:I741D0;1p4:2:I741D0;1p4:k7:qA403451?9rs1z7FG65;q�6I045qm356�41j�s1vq��}}}19D07FG1p45E60>s1�42��1�������uj�������s1H6��1�������uj������js1=E672�1E�~570Il� 25B�D07qED40FG40�;4�57I70621E60DlF57w31lDCE7334;�1�u������960DlF57w316FF4w34;�1�u������@5487:l2>1wDC27lG4;1:0270416l161@26031m7I06270I1�1k4G687:51=qwDC27F637:0�11G33w���|||�260;4lC7:lF740F4�F:E��:D5062l�wlC�6Cl356F3�wGw�7;�}���Rg�Q���d������ ¡¢£�¤¥ ¦�§� �� ��(�©ª!����«���¬��©���©ª!����� ­�£¡®�¥ � ¡¢����� ¯���ª�°��������±�ª���!����²³R �� gdµgJg [�¶������(ª�·�����$$����(� ª�¹��(��¹��©�����º�������!��!��»���(�����¼ #±���½����¾������#��¿��(�������À�© ��(��»���(������¼��Á�»'»�°¯Â"���½Á�þ����(�����°����!���»���!�������©���!��¹��¼Ä���Ž"�Á��¾��)**+,*ÆÇ.ÈÉÊËÌÍÎÏÐÑÒÍÓÔÕÖ×ØÙÚÑÛÍÑÏÑÜÝÝÞßÛÐÐÛÔÍÞ×àÞÔÐÓÑáÏÍÓÑâÐÏÍØãÑÑäÍåÙæØÛÔÍÑâÏØÖçÏ×ÚèÑéÕÏØÛÏÐÑêÛÚØàÛëÌØÛÔÍÑÏÍÓÑìÔÚØÑÑíÙÚÕÔÍÚÙÚî ï.ðñò,óôõ.öï÷ï.ö-øùÉñõ.úï.ú-ôôõ.úï.ð+ñûõ.÷ï.üÉÈýù+ñ.-,*.þïÿï.ú+ñÇô+,ï.÷+�.��øÈÉùÉóòôÈ.�����.��Ê��ï ²��[�²³[��òýÉÇ-ÈÉÆô.- +ô.É�.��������������õ.-.ù-,*.ûù-,È��ñÉÇ.È�+.����Çøñ�Éù*.��ø,ò+.��+ñÈõ.�ÉôÈ.-.�Æ,óÆô.È�-È.�ùÉô+ùø.ñ+ô+Ç�ù+ô.��������. ��!��!����"#ùÉÇ+ñÉÇø�ÉÈ-$õ.È�+.+,*ÉÇø�Éññ�òý-ù.�Æ,óÆô.É�.È�+.��ø,ò+.��+ñÈ.ûù-,È.%&��������!���'� ï.úÉ�+(+ñõ.�)� ��!��!���.òô.-,.ò,È+ñ�+ùùÆù-ñ.+,*Éû�øÈ+.È�-È.�+�ÉÇ+ô.ò,Èñ-�+ùùÆù-ñ.+ �ùÆôò(+ùø.�òÈ�ò,.-.�+ùù�*+�ò,+*.ñ+óòÉ,.É�.È�+.�ÉñÈ+ õ.��òù+.È�+.�Æ,óÆô.ò,.�)��������.ò,òÈò-ùùø.òô.ò,Èñ-�+ùùÆù-ñ.�ÆÈ.ù-È+ñ.�+�ÉÇ+ô.ò,È+ñ�+ùùÆù-ñ.ò,.È�+.�ÉñÈ+ ï.* +.�øûÉÈ�+ôòý+.È�-È.�)��������.*òôûù-øô.-, -ùÈ+ñ,-Èò(+ ÇÉ*+ É��ÉùÉ,òý-ÈòÉ, �ø +,*ÉÇø�Éññ�òý-ù�Æ,óòõû+ñ�-ûôñ+ù-È+* ÈÉ È�+,.-ùÈ+ñ,-Èò(+.ÇÉ*+.É�.�ÉùÉ,òý-ÈòÉ,.�ø.+,*ÉÇø�Éññ�òý-ù.�Æ,óòõ.û+ñ�-ûô.ñ+ù-È+*.ÈÉ.È�+.û+�Æùò-ñ.ò,È+ñ,-ù.-,-ÈÉÇø.É�.È�+.ùÉ�+ñ.ûÉñÈòÉ,.É�.È�+.ñ�òýÉÇ-ÈÉÆô.- òôõ.ò,.��ò��.È�+.ñ-*ò-ù.-ññ-,ó+Ç+,È.É�.�+ùùôõ.-ùÉ,ó.�òÈ�.È�+.(òñÈÆ-ù.-�ô+,�+.É�.ò,È+ñ�+ùùÆù-ñ.ôû-�+ôõ.ûñÉ(ò*+ô.,É.ò,È+ñ�+ùùÆù-ñ.ò,�+�ÈòÉ,.û-È��-ø.ò,ÈÉ.È�+.�ÉñÈ+ ï¶��� ���ª�°�������¼+,�½��� �¾�±�ª���!������������������!¹�(������$�����������©������������� �!�©�����¹!������������(������(����¹�����!�©$��¿�ª��¹��¹��������ª�������������!��ª���©�� �!������¹������¿�����(���ª�$������������¹�$���������©�������(�©!��������©���� ��������������������!��������(������!����� ��·����(¹¹������������©��!��� ��(��!��ª��¿�©��(����!��(���������������¹������¿�©$�����¹��� ��!�������(�©ª!����«���Á�½�¶���±�ª���!��������(�$���������� ¡¢£�¤¥¦�§����!����!����«�(�ª���!��������©��¹������$����������¿�����������·������������� ����������¹�!�����(�¹��©���«�(������� �������������ª������(����©������$���!����!��·��������� ��������¯¿���©���!����ª$�����¹�����©ª!����«���¹�����������������¿��������������������©�������(��$���(���������������������!���������ª���©��¹������ª$�(��©����(�!����¿���� ��-�����ª�$�����������(�(����!�����·������·����(�¹��(��������¹�����!����¿�¼��������©ª!����«����� ��!����«���¾����¹��©��� ��!�����½#���!����ª�$� ����(����(ª����$��������������¹��������(�$�ª���������¼!��¾�!!���������±�ª���!�����$�����­�£¡®�¥� ¡¢�����¶���$�����!��������¹��$������������¿���������¹��©����ª���©��¹��������©��¹��������� ������������«�©�������¿���!����!���«�(�ª���$��©����������������«�(����(�������¶�����«�(����(����·�!������-����©����±�ª���!��������(�$�������!��������¹�����«�(��������$(��©�����©������ª���(��ª$�(��©���¹�����¹�$����!�ª©��!����������!����!������������������(��¿�����������!��(�!�������©�����¼»����#¾������!���������$�!��������������ª�� �����.����¹�����¹��������(�$�ª������­,¥� ¡¢����!�����ª�����© ����/��¦®£01� ¡¢¤®0¤1®1�¼¬��©���©ª!���¾��������(�©ª!����«���¹�������¹��,¥¦�§��½����­,¥� ¡¢���������¹�������!!��������������!����������(�$�ª�������«�(����(���������¹�������«�(����(���� �������������� ��(��������������!���������ª���©��¹�����!����¿��¹� ����$�����������(�$��¿©���$��������¹��������¿����¶���¹������������������¿�������������«�(��¼»���� ¾��.�!���������ª$�(��©����ª$���� �!�©���������(� ª�!����·����©�������¼»����2¾���������!����¿������¹������$��(�!�������!�����������!����¼»����°¾���(���!3�·����(��$�����¼»���� ¾�� ���(��������$�����!���¹����!��������������©��������������¹�/,¥¡¢¤®0¤1®1����(��$������3�����������¿�����¬��©���©ª!�����·���ª$�����«�����������¹�������������(�©ª!����«���©�© ����¹�����¬��©���©ª!�������·�������� ��!������������������� �����(¥���(�����¹���������$�����������!!�������­,¥� ¡¢����(�$��ª����������������$��������¹�!����«������ª���(�©ª!����«���¹�����#������������©��$�����ª��¹�����¹��������(�(���������¥­,¥� ¡¢����!�����$��(����������¹�/,¥¡¢¤®0¤1®1����,¥¦�§��������¹�!����$���·�ª���(���!��ª�(¹¹�������4 ����/,¥¡¢¤®0¤1®1����������!����������(�$�ª��������$�����������(��(����!������¿!������ª�·��������©ª!����«����� ��!����«����½�����¹�������¹�­,¥� ¡¢���������������$���������������!����������(�$�ª������(���©��������!������������������!��������!����¿��¶��������$������$$������ª�(�����������$��(�����������(���¹������ �!������¹�!��(���«�(����������������(�©��$�����!���ª��.�!���������ª$�(��©�����·�������ª$�����!�©����$�����(�¹��©����������!����$����$������¶���¹��������������������¹��¹��©�37

Page 42: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������������� ����� ������� � ������ ����� ���������� ������������ ��������� � ��� ������ � ��� ������ � �� �������� ������������ ��������� � ��� ������ ����� � �� ������������ ��������� � ��� ���� �!�� ���� ���� ��� �������� � �� � "#$%&'())% ��� ������������� ���� ��� ��� *������ ������� �����+ � ��� ������ ����� ��+ ���� *����� ��� �������� *������� �� �� ���������� ��� � ������� �+ ����+������� ����� !�� ������ *�����+ ������ ��� *���� ������ ����� ������� ��� � �� ��� ��,����������� - ������ ��� ��*���+ ��� ����� ����������� � ����� � ��� ������ ����� ���� ��� ��� ������ ������� � ������������ �*����� *����*� ��� �� *���� �� ������������ ������ *�����+ �� ��� ���� � . � �*������� ���� "#$%&'())% �������� ������������ *�������� � ��� ����� ��� ���� ��� ������ � ��� ������ ���� � ���� � ����� ��������� !������� �� ���� ���������� ������������ *�������� ���� � ����� ���� � ��� � � ��+ �����������+ ���� *����� ��� *���� ��� � ����� � �������� ��� �����/�����+ ���������� ��� ����+������� ������ ��� *�������+ ������� *������� ������ �+ ������� �������� � ��� �+*��� � ������� �������� 0��� ��������� ��� ����+������� ���� ����� �������� ��� 1�����2 ������ ��� ���� ����� ���� ���� � � ����� �������� ��� ��� ���� ��� �� ��� ���� ����� ������������ *�������� � �� ����� *������ !�� *�������� ��� ��������� ��� ������ � ��� ������ � ��� ������ ���� �+ �*���� � ���*���� ��� ���*����� ����� ��������+ ���3���� ���� ������4 5�������+� � ��� ����+������� ������ ������� ��� *���� ������ ������� *��,���� ��� �*���� �� � �������+ ������ ��� ������������ �+����� ��� ��������� ���� ���� ����� ���������� *������ ������� ���� *�����+ ���� ��� ������6���+������� ��������*� ��� ������� � ���� ������ ��� *������ ����������7 8� ��� ���� *�������� ���� ����� ����+,������� ���� � ��� ��+ ����� *������� ������� ��� ��*��� �� ��� ���� ���������9 8� ��+ �� ����� ����� ��� ������ � ������ ���*�+���� ��� ���� ������� � �+������� ������� *������ � ��� ��� ��� *������� ������: ";<'=%$%&'())% ��� ��� >��� ?����� @�+�� ����� ���� ��**�� � ��� �+*������ ��� ��+ ���������� ���� ��� ���� � ����� *������ � ������� �+ ���,�+������� ���� ������� ����� ��� ����+ ������ � ���� *������ABCBDBEFBG �� H��* I� I��� I� ?� ����,�������� @�+�� ����� J I�� ����� �� ����� ��*���� ������� �������� ������������ ���+������ K����� �� I���� �::LM$47NOO,4:� �� !�+�� !P� H���� - � Q��� ���������� ��� ���� *�����N R������� ��� ���������� �+���� �::4M L:N��9,O4� O� @��+ .� !�+�� !P� I��� I� H��* I� Q�� �������,����,+���,�� �������� ���������� �+�������� ��� P��� R��� �� S�R �99LM 9�N��7L�,O� L� !�+�� !P� @��+ .� I��� I� H��* I� Q��� ���������� �+������� ��� ��� 6���+ ?������ - +���� �994M 7TN4�:,TO� 4� H���� - � !�+�� !P� I��� I� H��* I� ?����� P� I������ 6U� Q����� ���*�+��� � � L::,����,+�,�� ���� *����N 8������ *�����+�� �*���� ��������� ��� ��� ���*����� P�� ��+�� �::T� �?08 �:�����VW��L�9,7�OT��::T�:�::7� �� �� H��* I� I��� I� - �������� X� P�� ���� � ";<'=%$%&'())% >+� �9�L � 6�,������+ �� >���+ �9T9� � *��+ 3��� *���� ��� ��� >��� ?����� @�+�� ������ 8�N$K����� �K� 6������ ?� ���� ������ ����� ��� ���� , 6�������+ ��� ����������� *���*������� P�� Y�3N 5����� S�� ������ �::�N4�,7�� T� ?����,K��� X� H��* I� I��� I� ";<'=%$%&'())%N !�� ���� � ����� �����*���� � ����+ ���� *������ 8�� U ����� �� �::4M ���NO�9,��� 7� �����3� - � 8������������ ��������� � ������ �+ *�����N R ���� �����*������ *����� �� �+���� ��� ������Z 5��� 0*� ����� ��$�:::M ONO�:,7� 9� K����� UI� . ��� � �� *������� ��� � �+�������Z P�� ��+�� �::�M �L9NO4T,9� �:� ��������� - 5� 5������ � ��� ��� �+������� � ���� *������ P�� ��+�� �::�M �4LN�T4,O:L�[\] _ abcadefghijikglmmian_opaqr asot _au vow\xwayrzw\a{r _qca|}~a� wq_x�a�o_q\owaonaxa_r\�opxqo �ax�\�at\qra_r\�o\�x�a_\�] a|{_o��a� {q\ow~�a�x_a�a����pca|�~a[ w]x�arz�rxa�x__ot��a wq_\w]aqr ax�\�aqr_o ]raxa_r\�o\��a�x_a�a���pca|�~a�r xqr �a\wq_x{ ���x_arz�rx a�x__ot��a\warz�o� _px�a{ ���a|q_xw�v _� a� {q\ow~�a�x_a�a���pca|u~a�wq_{ ���x_arz�rx axw�av �\{��j\waqr a{o_q�a|�ow]\q�\wx�a� {q\ow~�a�x_a�{x�a�a���pca|�~a�z�rx �av �\{���axw�axaqr\{��tx���a��o_ a\waqr a{o_q�a|�ow]\q�\wx�a� {q\ow~�a�x_a�ab���pca}��a\px] �an_opaqr ao_\]\wx�a�x� _�a_ �_o� { �at\qra� _p\��\owc6���+ >��� ����� 5������ �+ 6���+������� Q���38

Page 43: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

39

Chapter IV: A prasinophycean alga of the genus Cymatiosphaera in the Early Devonian Rhynie chert.

Page 44: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

� �������������� ������ ����������������������������������� ��������!������"����#$#%��&��!'%����#( �����)��� ��##*� +������,��-���������./0123�4�.5�0��.�1��/067��.�1��/067��+��8��0���9:;<=�,���68>�10��8-���?�@A<BACCC:/0�,�<7����0�$ D�������0�+��.�1��E/067��+��8��0���9:;<+����,�+��6�F�����5��2���,�/01G-���������,��:�H�.�1��<9/6I�18:�J���.��0�8;0�F�����5�:30,��0<:�0K�01��-���?�LM<BALCB:/0�,�<7����0� D�������0��2N,�.�1��06NF�./���0���+��.�1�<�06O��/��.P������:/��/� �06+��6�F������=�����,���0���<Q��;0�F�������2R�0���<9�I��0,�<R-LLAST8MTCS<;-U �����VW�����XYYZ[������V��������V���& \]��XYYZ[�����VZ]��XYYZ������$��������X ]��XYYZ_ abcdebf����������&������������������� �������������V����������������� ��������'g��������V�������������������& �&����V ��&����������V ������V������� ��� ������ ������#��� ��� ���� ��V �� ��� ���� ��������������hi&��������������#j��&�&���V����k'l � ������������ ��"� ��� � ����� ���&��� hX �� m n& �� �������V��&����k���������� �������V&���$�����������V ��o��������� �V���� ������&���� �'%�����&������& ��� �������������������������������������� ��������������������������o���������������&#��V$���V�����p��o��V ��$���������� ���V����������������������������������� ��'q XYYZ��������g'r'����� ����������V'R��I��6�G��������������[ ������ ��[���&�������"�����[���&�[������������[j�����������[j��&�&���V����stuvbcwxyebzwv%�������������� ��������h,�{ YY( �k�����������V�V���������&����� ����&�������|&����������������&' j������ �� ��� ����� ��� $������h)�V���� ��V }�� #~�X~k#���$������ hi������V���� �# ~�W�[ )��� � �� ��'# �� �����k# &����� ��h�Vo��V���V}��#~�m\k#�����������&����h%��������'#XYY�k#��V������������ �h%��������'#XYY k'l ������������ �����������V����V���$�����������# ��������&����� ����&����& ��� ����������&�����V�����V��V'��o����#V������V p��o��V � �$������V������� �����&������������&����&��������� ������������ ����&������������������������&'���&�������� ���� �� ���& ��� ���� ���������������� ����[������V����� �������� 4�.���0�8��..�,��0��h)�V����� l '�'}�� k]'j��h)��&������'#XYY k��V �����������p���� ������������V ����&��|����&����� ��'��o����#����o������&����� ��h�'�':�,H��..����/06���V=��0,�������/0,����k����$������&���V����$�Vh�Vo��V���V}��#~�m\k'%�� ��� � V� ���#���� �� $����� � ��&$�������������������� V������ ��� ����&��� ������������&���|�� �� h�' '# ��� ����� ���������# �� &��������# ����������k���V�������#������ �&�����$��#�� V��&������& �������������V'����������������������������������������� ����o ��j�����$������Vj������ ~ ZhXYYZk~Y��~~~ ooo'��������'�&�������������$�* i��������V�� ������'g�������f�������&&��� ���j�������|�� ����V ����� ����V ���g��|i�����}( �# ����V|l � ���|f�����~Y#mY\\\( ����#���&��'N8���.�66����G&'p��� �� ��"'���|&������'V�h( ')��� �k'YY\ |���Z��|��������&�����q XYYZ��������g'r'����� ����������V'V���~Y'~Y~�� '������$�'XYYZ'YZ'YY~40

Page 45: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�� ����������������� �������� �� ��� ��������� ��������� ���� ���� ����� �� ��� ��� ��������������� ��������� ���������� �� ��� ���������������� !�" ��#���$%�������&'�����������(�����) *�������������+, -�� *������������ �� �����(���������������� ��������(������)�������������� ����� ���������#�� �� ��.� ��.���� ���� ������������� ��������� &/������ 0 �'���)1223+,-�� ���� �������� �����&�������� �� 4�5���������,)6778+���$ �� ��.�� &�������� �� -����9��)122:+��������������)��������������*��������(�����,-����������������.������������*��������(����� �������� � ���;�� ���(������ ����� ���� ����������#�� �� ����������� �������(��5������������� ��� �������,<���5� �����)���.�)��� ����������������������� ����.������ ����������)����.�������� �������� .�������.� ����������, =� ������)�������������������� ��#��.�����&>��������,)6776?-����9��)122:+,*������������ ��������� �� ��������)��� ������������(����.�����������?���������������������������������*��������&��,-����9��)122:+,0 ��������������������.����� �������� ��� ���������5�����������&'���������@������)677A?@,/,0 ������)���,������,)122B+)���������������.����������� ���������������&�,�,)%�������)67:B?'�������)677C?D����)6778+,-�������������� ��� ���������������������������.��������������������������� !�������������������������,EFG HIJKLHMNHOP QJIRSPN-�� ����� ���� /�����T��� �� ������� �� ��������� �������� �����U�������/��U�� ��V�������� �� =����������)V�������)����� � ��(;����������������� ��� .���������5�,-����������������������������%����W����W�������)�������(������ �����X���5)��� ���������������(��������.�������� �����,-��/�����T��������������������62���������������������������������������������������������������������������������������������������������������.�������&�,�,) �������,)1221+,*���.�������������������;�����&�������+��������� �����������������������Y��������#��� ��� �Z ���[ ������ ����� ��� ����� ����������?������������������.�� ��������������(��� �������� �� ������(��� ���)� �� ������(��������������������� �����,X���� �� ������������ ����������� ��� ����������� �� ��� *�����Y\����� ������� �� ����<@V)" ������ ����,&122:+���� ��� �������*�����] �������\�����,%������������������������������������������)�������������) �����.������������� ���������/�����T��������������� �������,&1221+)���-������ ���&1223+,-�� ��������� ������������ �� ��.�������������������������������� �������������������5������������������ ������.�����������������67:2�,*����������������������������������������������������������������������������$�����������������������&��,_������ ��)6777+,V���������������������X��������V�������������� *��T��(������� ��� @�������) 0 ����� &@�����+) ������������� ������XV*@ 67:3 aa 12C]127,-���(������ ���� �� ������������� ��� ���������� �����" �����������,&1222+,bFcJNdKLeILSO= �������66A������������$������&*�����)6]67+,0 �������� ��������� ���������� �������������������������1]62����.������&�,�,)*�����)6+����������������$������������������������������������������������������������������?��� ��.����������������������������������������&*���� �)1+, *�������� �� ����.�� �� ��������.���������������� 13��38f� ���.�����������&��� ��������+, -�� .������ ������ �� ���������������� ��� �����������.��������)���� ��������3���:f� ����)���������������������������� ������)��� ��.� ���� ���� ������ ���������������� ��������������.������&*�����)B)66]6A+,0 �� ��.� ��� ������� � ��������� ��������� �����������������������&�������+���������������;����� ��#�� �� �����������)��� �������� ������6A ��� 12 f� �� �������,-�� ������� �� �����������������)�����$�(��� ������������ ���� ����&*���� �)C):)7)62+,-�� ������������ &�����+ �� ����������� �� �������� ����5���� ��� ��$������������)����������������������(�����������������������.�� &�,�,)*�����)A)B)8)66)61)6:)68+,=���������� ��#� �� ��� ������� ������� �� ��� ��������������.��� ���������������� ���������)���� �����.����������61�������������&�,�,)*�����)B+���g12��������������������&�,�,)*�����)8+,-��������������������6f� ����5�������������.�����,_��.�)�������� ����� ������� ��.� � ������������� ������������������)��� ���� �� ������� � ����.��������������,V�.�� ����������������� ������������� � ��������.��������)������ 8 ��� 7 f� ���������)��������������������������������������������� &��� �� *���� �)C)7)62+,4����������� ���������$����������������������� ����������)����(��5� ������� ������ &���������� ����+��� ��������.��, 62Bhij��kl ! ��limn o� p �qr�l� �s���Z��Ztr�l�Z�l�u�vwxyz{{x|v{}~vvv41

Page 46: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

��� ���������� ���� ���������������������������������� !���42

Page 47: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������������� � ���� � �� �� ������������ � ���� � ���� ��� ����� �� ������������� ������������ !� ������ � ������� ������ � ���������������������� � ���� ������ ���� � "��������"������ ���#��� ���� �� �������� ����� ����������������� ��������� $��������������� �� ��������� �%������ ��� &� �� ��' (()!#�*!%����� ���� ���� � �� ���� ���� ���� � ���# #���� *+ �� +, -�!��� �� ���� �������"������ ��� ��# #���� * �� .*/! ����" �� �� ��� ��#0������������������ � �� �������������� � �'�������" ���� / �� . // -� �� ��� �����������' (,/!'��� � � � ���� � ������� $������� ����������������� ���# 0� ��� �� �����' �� ����������� �� ��� ��1 ���� ������������� � "����'��� � �������� " ����� � ����������'���� ��"�������� �������#����������� ���� ��� � ��������������� #"#'2���� ���#' (( 3 ���4�� '*//5!#6 �� ������ ������������ ������������� ����"�� � ����7������� �����"�� ����" � ������ ������������"���������� � #"#'�� $������� ���� �� ��� ��������������� ��� ����!'������������� $����������� �� ���� �������"������ ������� �� ������ ��1 ���� ���������#8 ������� ���� �� ����1 ������������'������� �� ���� ����� �� �� ������� �'������'�����"�� 9�� �� ������ '� �������� ��� �'���� � ���� � �� ��� �� ��� � ��" ������ � ��� "����� ��� �#� ������ � ������� ���� :���� �� ��������������� ������ ���� �� ��� ���� �� ;<=>?@ABCD>EF>�%���������� ��� � !#0�;<=>?@ABCD>EF>'�� $� ����� ���� ������ �� ����� � ���� ����"���� �� ��� �������� ���� ��"�� ����� �� ���������� �� ������ '������������������"����� � �� 9������������ � �7������� �� �� ��� �G ������ ' ()+3 H ������' *// !#I������������"������� ���� ���;<=>?@ABCD>EF> ������ �����"�� �� ����� ����������� �� :���� �� �������� !�� ���� ������ �������� ��"�� ��������� ��� �' ���� � �� �����3 *! ����J � � ��� �� ����������� ��!���� �����������J��J ����������������������� ����� 3���K!�������� ����"������� ���������� ������ ����� � ���� ������ #I � ����������� � �������� ����� :���� �� �������������L@M?<A?@NO@P= Q�� ���J'�������� $� ����� ���� ������ ������ �������� � ���� ����"������ ����� ���������� � �� ���������� �� ������ #R� � �'�� ������ ��������� �� �� #"#'���� -� ��"� �� LST>U@TAF=EV�����1�������*-� ��LSW@BMP?PX>?P= 2�������3��#H ������'*// !�������� � ���;<=>?@ABCD>EF>����� :���� �� �����������'��� ���� ������ �� :���� �� �� ������� �� ;<=>?@ABCD>EF># Y ���� ��������� ���8�� �1����" �� �� ���;<=>?@ABCD>EF>J�������� �� � ����� ����� ��� ��� ������ ����������� � ������'���� ���������'�������������� '��� � ���� ����� �� ��� ��"��������� �� �� ���"���� �� �� ������ ��� ���� �� ����� ���� ���Z���������Z ��������"���� �� ���������# 6 �� � ��� ������ �� :���� �� ��������������� ���� ����7��� ��;<=>?@ABCD>EF>��#;<=>?@ABCD>EF> ��� � � ����� �� � ���� �� %������� �� [ �" � �����"���� �� ���� � #"#'�����' (,/3\�$��" ��� ]���' (, !'��� ���������� �� ����� '����J���' ��� �� ���� � ��������#R� � �' �� ������ ������ �������� ����������� ���� ���� � ������� ����� �����8 �����������_Q���� 8 ����� ��# #%������"' ((K!#I� � � ����'�� ������������� �� :���� �� ��� �� � ���� ���� �� ��� �� ���� " ���;<=>?@ABCD>EF>����� ���� ���� � ������ �#8���������� ��������������������� ���� �����7��� ����"��� ���� ���� �� �J� ��������� ��� ������� �� $����� ���������� !#V�� �������������������� ����" � "� ������� '��� �� ���������������������"��������" � ���� �� �������������� ��� �� �� � ������ ���� �%������ ��� &� �� ��' (()!#[ � ��� � ��'�� ���� �� ��� �� ��� �� ��������� �� ������ �� � �� ��� ���� �� ��� �� ���� �� 8��� 0#8���������� ��������������� �� Q����G ������:���� �� ��# # V�$������������� ������� � ����� �� �������$3���� YV8& (5+`` */,3������� a)/-�#*# 8��������� "�����"�������������� 3���� YV8& (5+`` */+3������� aK/-�#K_5# \����������� �����������"��� ���� �� ��� ��3���� ��8�#0'K������� ����������������� �b�� ���"!3���� YV8& (5+`` */53������� �a*/-�## I ������������3���� YV8& (5+`` */K3������� a*/-�#,# I ���" �������3���� YV8& (5+`` */,3������� a*/-�#(_ /# 8�������������"������ ������ ����������� ���"�������� c�����d���� ���� ������ ������3���� �YV8& (5+`` */5�8�#0'(!���YV8& (5+`` */+�8�#0' /!3������� �a*/-�# _ (# 8�������� ���� �� �� �������$3���� �YV8& (5+ `` */K �8�#0' _ )' ' (!��� YV8& (5+ `` */+ �8�#0' 5' ,!3������� �a*/-�# /(eSLA?fXEFE?>XSghEU@Ei ATj>X>EAWA?>k<>kOj>X<kAXAl<mnopqrrosmrtummm43

Page 48: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������ ��������� �� ���� �������� � ������������������������������������������� ����!����"��������������������������!��������#������ ��������������������$����� #����������%!��������"��������%����������� �� ���&������������' ��(��������!�������'��!���#����!!������"������ ����!������� ������� )����#� �� *���� + , - ./0 1 ������ ������� �� �� ��!������� �� �%��!��� �� � !�����(���������������������"�'��������'2����!������� ����3����������)�� �4������5����� 67�$ ��'��� �$89��"����0'��!�������� ��� �����'#�������:���� �� �����������������������');<= ����� !������� � >//?0@�#�(�� �������� �� ������!�����(� ��'�� �'���������'������������ ����!��������������������������!��������+� ��#�(�� ��� ���� ������ �� �����!�������%��!���� ���!����"����� �%������������������ !�����������!��' ��'���!��������2!������� �%�������� �!��� ��� ��� � �� ����'������������� ����� #���� ���� ��� ����� ���� ����!�������!�����������A ����#�'���������'�������)B�!!�� .-C/0= ����(�� ����� '�������������������(������%�����!��' �������#����� ���������� � � ����)�� ��DE��F�G�DDH� ������H� 6�����'�� I�G3��F�G�H� D��������H� J���'�:0� !���������������"����������������������@�#�(�� ��� '������������������ � � '��� ���!�������� ��� � ����� ���� �����������'� " ��������������!������!�������� ��A ����'�A ��������� '������������' !����� )= �������� �� �� .--?0+��''����� ����������#����'����� ����'�����������������������%��������!����� � ����������� ���" �������!�������� ��' ��� ����� � � �� �������� ������������������'����!�' �������� #���� ���"�������� ��%!�������)� ��0����������$���������������!��������� � ��� �� ���� (��� ���:��� ���������������������������!������'������������������2��������������������!���������(�"����� �'����'� '����'��� !�������� �� )�� *���� + >0 #����� ������������������������"�#���������������� !�����������B����'�!��������������'��������KD��F�H�L�����E�� )1������0 *6������' !��' ��� ��������!������ !��������������������������$�' "� ��� �����'�����" ��' #����!��M������������'"�����%��!��� �2 ����������!��������!!����������:����������(��# ��' �� ���������� ��� ������ ��������������' ��������������������!�����@�#�(�� K4L�����E����������!������������� '������ ����"������ ��������������"��� ��������(������(�#���� ��'����%��!��� � ����(���'"��'����������"������� �������)2������'*�(�� .-??N �����(��'�� ��� ��' *�(�� .-C/0= ����(�� �����'��!��� � �� � ����#�����������$�"����� '����������� ���������� ��� ������ ����� ������%��!��� �O������������� �� ��������������������� ��������������������!�������� ��'�� �#�� ������������ !�������� #��� ����'������� #����' ���� ���'�������!����������� �������������������'������� ����'� "��A ����������'!��������+���������������������������!������������(���'���� ������������������������' "� !��������� ��� ����� �� ����� �������� �� ��� �� ��� ������ ����������% �� ���' !������' � �����!���� ���A �����'��!��� !������� ���������� !��'��������� "� ������'�)B��������� .--> >//PNB�������'Q����� >//R0B������������A ����������#���������!��������#���������#����� ���������:"�!��������� ���*����!����!�����������'�'�������������%���'�'!����'������ ��'�� ��������� �� ���#������� ���"����������!��������B�����!������������!�� ��"��"��� �� ���%����!������!������� ���!����������� � ������������� �#� #��:��� ������ �� ������� '�!��'��� ����(�������������'������);����� ��'1 ����% >///0B� � !�����������'��������� ����������(�'��������� ������'���'!�����!����&������������' �����������������������"�������� ����(�' ���� ���!����������� ���������(�"�������'����� �����!����������������$� ��� ��������9������ ��� !������ #��������!���'������������������"��!������)Q�������� .--.NS�������� ��' J��::�� >//P0 #���� ��� ��(�"���� ����������'����!������������� �������������������"����� '��'�����������C/�� ��# �!�������'������������������ � ���"���� '����(���' B�� !�������� '������' �� ����������" �����''��� �:��#��'���"� ����"��'�(�����������������������������= ����(�� ������'�����������������#����' ������������ ���������!�����(�' �� ���������1 �������!��������������!��#���"�'����(���'��#��:������!������������� ������ ��B���#������'���������� ����!��� ����������������������"��� ���������������������������������������������������������������� '�� ����"���' �� �������������� ������������������������� �������= ����(�� ��#������!������� ��� �'������' ���������� ��' ���� ���� "���'�(������������������������������� ��'#���!��(�'�������#��: #��� #���� ���"���������'���������� "��(�� ���' �� � �����#������������� �����%����' ����P//= ����TUVWXYZ[\] [W_B����� '�#��� !!����'"�� �'����� ���O�������2������9� �'�����)a��/RP>.?/��BOB��'= Q0��' ��� ��%��'�� (�� @ �"��'��9� �'����� )S�,9<9�6abc./dP,R- �� = Q01 � ����: ;<= �����)<��������0��'�#�������� ���(��#������!��(�'���(�� �"�����������������������" ��'�������� '�../ e4f��gD�����D4hi�j��k �lI�D���L���G��GFI�D�G�D�m�nopqrssptnsuvnnn44

Page 49: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� ������������ ����� ��� �������� !����"���� ��#���� ��������#$%��&�� '���#(�)# �* +,)���-��-������.��/ � ���'���0����1�'�� 2� ��� 3�#�#���&�� 4��� �� �����3������&�������#2��!���� �&�����&��5#��&� � �')��2����(������ �$$�6�78���#�)���3�9��3�� �����:�-�����;�-�<��! #�)�#�#��&���� �����#�'��#2#�&&��"������ ��#�� �&"!�����&�=#��&�����&�#�#�����0� &��� �>&����&��?1�-�<�'��#)#��'�= #��8@�A867��B���#���/ �C��3�#�����������;�����7���� �����#� ���D �����,�<# � #�-�= ����)����� �������������D ��C��:�����3�#�����B�7�;��,��� ���� 3�� ��;B� �=��E���F� ��� :=����&�#�$�����E�+ ���G&&�$��# �� �� �� HIJKLMNOPQKRSK T�/ ��2�����-��#����� &��#&�3E#��5� &���U�A�$$�A;67A;��,#)� ����V����@6�WXRYSNZN[KSMKJ\]XRSM #<��$���$���#"&�)# �����G�� �����_��������#&�:����C������D ���� �C���B��B76���!����,����.=# ���3����8��������#� ���-�= ��&������#��V�.� ��#&�8@��67;;�3����.����/ ��&# �.�/ ��Aaaa������'�� ��&�:��* &��b$$�������-�<��CV�5 � ��/ ��c�#������86��$� ����#�&����&����#� ����#!�����)�� �������&� ��#��!����� ��� �-�<�'��#)#��'�= #��;A��@�7�66�:���:��-#!��C�'�������_�� ��&��# � �!���� ��* +V# ���_�'��-#!��C�'�0����1�5#����'� �� � �$#���+D #��� _�&� �F���3�#�#��&��#&���=�.# �# �$$�6@78��9��� �-��5�����D ��_��!� �C�:��:���:��AaaB����#$�=�������#� ��� -�= �� &�����_� ��-��#&���� )������ �&���B�BB;7B;;�9����# �-��. ��/ �:����A��T T��-��� ���# �$� ����#!� ����&������#� ���-�= ��&����)����)����� �����+'��4�_��_���#$�=�#&&��� �� ���$��")��d����&&����# #����$� �����#��<����&���&��# #����)��� ����&# ����# �#�&&"����# �$�����<��# #������$#����_� ��-��#&���� )�;A�8;;7�aA�9 #�����:���!����9��D �(�V�������'��#)�#�#�=#�C�#$�#���#2#�&�������U��## �&#�$�� +���,�(� �# ��#�����5#����# ��$���)���� �V�'��# �#��@;�;��7;6a�9�� ���D ��9��$�:��:���:��_=�#��_�C��,#�2����C��� $����������� �#�&= #)&����� ��#!� � ���&���� &#�# ����#!����#� ������=,�<# � -�= ��&�����-�<�'��#)#��'�= #��.�!���.����D &�#���-�D ��AaaB�3��� ��� ����#���� #�� �$� ������V��#������;�;7�;;@�D # ����#��D ��V #��(��,��/ �������:�����6�_��&=��7���&�����# "���$ � HKXeMN]M[RXXYJ NPRSNOYJ ��� ��0'����� �����,� #$�="&��1 � �! $$�#&��#�������=#�&�&��#�&=����V�'�=&#������AA7���� D ��� ��3�.��Aaa���&����&�� � $��� #$�=�����#�������# 3�#$�.��#! �������#�����=$����D # #���'��# �#����#&�@�@0�#�<#���;;1��7�;B�C(=��_��D �� ����9� 2�:�,�����(����:���4���-��* #=��*��D ��(# � �D �����8�_��)��$#����# #��&�=���� ����������# � ��� ���� ��� 0���#�#$�=�1����<���� )= �=���#� &���"� &#��� ��b �-C� ��F� &���'�#�����B���@67�8a�-��<� ��-#�C�C��'<���D ������8a�fXPM]MYJ �$�&���$�"����& � ��� �##��#�&&�)��&�#�$� ���D =&#$��#�#�� 6���B�7�;B�-�&����D ��_��!� �C�:��� ����# �.�*��AaaA�3�#�#��&������ �#�������= ,�<# � -�= ��&�������)����� �������&#�� �+ ���=�����������#��$�� ��=�����V�3�#���#&�0.# ��1�;��Aa�7A�B��� �����.��'<���D ������66�fXPM]MYJ gSKOOMeKR� &))���##���D =&#$��#�#��@A�B67;A�_$$ �:����8a�'��#)�#�#�=#�'� �'�#������/ �:�5���� �� 5� &��&#���_=�#��_�C��9�� ���D ��Aaa;�5#������&�##�� ���� �� �$� ��+��#&���# � �� ���&��# ���=�)�#���Ba����7��;�_=�#��_�C��-��=�/��:���:�����A�5 ����#� ���.#!��,�<# � -�= ��&����+��=�����#�=&��������V��#��6���A��7�AB��_=�#��_�C��9�<� ����,��9�� ���D ��_=�#����.��9��$�:��:���:��AaaB�5 ����#� ���-�= ��&����+<��! ��#� �����(�����_� ��-��#&���� )�������&���B�B;67B6��_=�#��_�C��9�� ���D ��9��$�:��Aaa@�hKOOMRXXKJN[NOPNSK #<��� ����$�� �! ��&�#� ����#� ���Baa�����# =��#��-�= ��&�����D =&#��-�����a�@A87@�A�_�=�� �������Aaa@����������� ���0$�=�� 4�����$� ��1�!#)����# =���#����� ���3E#��Aaa@Ua��$$��7�;�_��!� �C�:��-�&����D �0����1�AaaB�_�� -�= �� :#��$�� ���=����+3�#�#�=���#� � D � �������# 0_� �&��# �#����-#=��#&���= #� ��� )�������� �&�� &�� �B1�_�� -#=��#&���=#���� )����&#�� �5# ���# 0# )����#����-#=��#&���=#���� )���1���� )����4���������3�V�D ����#((���'��AaaB�-����� ��&�#�#��&���#�� � � ��#������&�#����'�=&#��-���;A��A;7����/ ���� ���:��9��$�:��:���:��Aaa@��$#���#����-�= ��&����$� � ijXKNPQILN[ 0kQI[MK1 JKlNS 09����# � . �1 ,�����!������8@�-�<�'��#)#��'�= #���BA�AA�7A;a�/ �������3�.��5� �#���-����D ������D ������m� ��/ ������Aaaa�� ��#���=#��������� #�#�=$$�����#�� #����������&����&�� �$��� #$�=����!�����$����# �#����������������# ���������#&������'�= #����# ��������<#���6�$$��7�6a�n�$$��'�����8�5����!��� ��� ��#� ��� D �����5#����# 0��)� 1�T ���#+$��#�&#�#�=�)#� �&���� ������ ��=����"��&� # #�=�D �&�#$��# �#�#�=BB0�$$���1��768� ���opqNLZXRSRLKXprkRsMRt NuWKXKRNgNLK[IK[]WKXI[NXNjIvwxyz{{x|v{}~vvv45

Page 50: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

46

Chapter V: A microfungal assemblage in Lepidodendron from the upper Viséan (Carboniferous) of central France

Page 51: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� ������������������������������� !���!�"�#�!��!�$%&'(�)�(*+,�����-(���.&������/�(�-&�0 )*+1�23-.���''�)/��.�*-45678985:8;9:21�)(<�=,,�1>*'��-��1/�-*2�1�3'��2+�-(1��?1�-+�@ *+<���A1*-.'�B/BCDE�1�F�(G��1�DH<�)�'E�H�&��1/DI��-J��(*�1+�KLM5;7NOP5QRLLRNNLSSTU:VWXU;YLTXL9:R9T9V75U:8Z59T9V75U:8Z59K79[\5:R5;4]^ _ 7OPL;8[aLV:5;[QR;Lb5cd_edfff]U:7OP_Z5;SL:M/ g56L;RS5:R9WhO9T9VML:8hi9TUR79:L;MK79T9VM_L:8jLRU;LTk7NR9;M]UN5US L:8K7987i5;N7RM`5N5L;OP\5:R5;_lP5^:7i5;N7RM9WmL:NLN_4Ln;5:O5_mQoodpqrsqfp_ Qt+\u tg lt t[qcvYQw_x885TL47;9:85_fpfye]9:R65TT75;_z;L:O5��+�*��{�|@ �&��� }�++�,(�{�2(�11��*'*�-��%�,(�)/�1��� 0��*��/���-�*-��E���)/�1��� ~ 1*((�-�-*-�*(�(*�-�2(<��{*(�1*�����1{��������0 {*��1'��''�)/��.��2)*+1�23-.*�-{23-.*��*��)*+1��1.�-*')'D+�),�'�{�2'���1��(&,�'�2<&,<��D,3(�(*��1�,1�{3+(*��'(13+(31�'',�1�-.*��D�-{���1*�(&�2',�1�'D�++31'*-,�1)*-�1��*G�{45678985:8;9:�&��) �-{,�1*{�1) 21�) (<�=,,�1>*'��-�2+�-(1��?1�-+��%�)��2(<�1�)�*-'+�-/��((1*/3(�{(�(<��<&(1*{*�)&+�(��-{��1�-�',�1�)&+�(�'��)&+�(���*(<'�)�{�.1���2+�-�{�-+��~ �'3..�'((<�((<*'�''�)/��.�1�,1�'�-('�+�))3-*(&�2'�,1�(1�,<*+�1.�-*')'(<�(+���-*G�{(<�(*''3�',�'()�1(�) �-{ ,�1(*+*,�(�{ *- (<�{�+�& ,1�+�''�H<�,�1)*-�1��*G�{ 45678985:8;9: (*''3�'21�) ?1�-+��22�1�1�1�{*1�+(*-'*.<(*-(�(<�{*��1'*(&�2)*+1�23-.*�-{23-.*��*���1.�-*')'*-���1/�-*2�1�3'(�11�'(1*��,�����+�'&'(�)�������������������� ������������� �¡�¢���£��¤¥¦§§ ©�ª ��� 0+�{«�)*�{�''+*�-+�'��3/�*'<�{/&��'��*�1@ �''�-%0%�0��1*.<('1�'�1��{�¬­®� ° ­®±²®���³���³² µ®�¶�°·´²³²�° ��³��³· ¹¯®�µ�²�µ®�º�»�¼�¼��¼��� µ¯ ½ �­®®² � ·­®�® �¾¿���³² ÀÁ®�®Âµ¯ à ���À�®²���ÄÀ��²�Å��Æ=-��''�+*�(*�-��1*«��{�+<�),*.-�-')*+1�'+�,*Ç3�'�({�)*+1��1.�-*')�'{�(&,�+<�),*.-�-D+�),�'«��{�,�3'*�31'(&,�'{È<&,<�'D{�'(13+(31�'1�,1�{3+(1*+�'',�1�-.�'��({�{*��1'�'',�1�'D�'(,1«�'�-(�{�-'���&�É�)��(��,«�1*{�1)�{�(*.�'{�45678985:8;9:,�1)*-«�1��*'«�'{3>*'«��-'3,«�1*�31{3@ �''*2+�-(1��21�-+Ê�*'���1(�*-'1�'(�',�3��-(Ë�(1��((1*/3«�'�3��<&(1*{*�)&+�(��(�3���1�-�',�1�)&+�(�'��)&+�(��D���+3-{�.1«�+�1(�*-{�+�-��-+��E�3''3..«�1�-'Ç3�+�((��''�+*�(*�-1�,1«�'�-(�3-�+�))3-�3(«�{È�1.�-*')�''�,1�(1�,<*Ç3�'Ç3*+���-*'�*�-(��'(*''3',�'()�1(�) �(+�-(1*/3�*�-(�3,1�+�''3'{�{«�+�),�'*(*�-�Ì�'(*''3'{�+�'45678985:8;9:,�1)*-«�1��*'«�'{�?1�-+��221�-(�È���),��1�1�{È3-�,�1+Ê3{*1�+({���/*�{*��1'*(«�{�'+<�),*.-�-')*+1�'+�,*Ç3�'�({�'�1.�-*')�'{�(&,�+<�),*.-�-{�-'3-,��«��«�+�'&'(É�)�(�11�'(1�{3��1/�-*2É�1��¢�Í������������������ ������������� �¡�¢���£��¤¥¦§§ ©�ª ��� 0+�{«�)*�{�''+*�-+�'��3/�*'<�{/&��'��*�1@ �''�-%0%�0��1*.<('1�'�1��{�m5Mn9;8NÎ �<�1(}�<&(1*{*�)&+�(�}��)/1�'}Ï&,<��}45678985:8;9:;P98US:5:N5}��1�-�',�1�)&+�(�'}%�,1�(1�,<*')}%,�1�}%,�1�-.*3)}?1�-+�]9RNOTÐ5NÎ\P5;R}�<&(1*{*�)&+�(�}��)/1�'}Ï&,<�'}45678985:8;9:;P98US:5:N5}��1�-�',�1�)&+�(�'}%�,1�(1�,<*')�}%,�1�}%,�1�-.�}?1�-+�C ��11�',�-{*-.�3(<�1�h[SL7TL88;5NNÎ)��1*-.'Ñ �1G�3-*�)3�-+<�-�{�@ �A1*-.'�������Ò�ÓÔ�'��21�-()�((�1ª ��� 0+�{«�)*�{�''+*�-+�'��3/�*'<�{/&��'��*�1@ �''�-%0%�0��1*.<('1�'�1��{�{�*Õ������ÓÖ�+1,����� ��×���Ò47

Page 52: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

��� �������� �������� �������������������� !"#$%&'(#)%"* +,-..-/01+23245-5,-+6+,07,.38.15162.901,+5165,.2:26532;01<5165-5<+16.04+<5=0-+56:.9022.,+0>6+.1201< +165-0,6+.124+6? .6?5-.-/[email protected]=5-;.17: -5,5167: ?0=5 6?5: -5,5+=5< +1,-5025< 2,?.70-7:066516+.1B025<.16?59.22+7-5,.-<C��D@E?+2+2B5,0F253.26+19.-306+.1 .1 01,+5163+,-..-/01+232 ,.3529-.3 +1<+-5,65=+<51,501<<+285-25<285,+3512;-06?5-6?01 9-.3 6?.258-525-=5< +1 6?58-5,+2551=+-.13516+14?+,?6?5:7+=5<G+12+6FH@I<<+1/6.6?580F,+6:.9<.,F35165<9.22+73+,-..-/01+232+12+6F?02B5516?5?+26.-+,07B57+596?066?5257+959.-320-56..<57+,0656.B50<5JF0657:8-525-=5<;01<;+96?5:0-58-525-=5<;,011.6B50107:K5<8-.85-7:4+6?6?565,?1+JF520=0+70B75@L15 .9 6?5 M-262,?.70-2 6. 2:265306+,077: <.,F>3516N065O075.K.+,3+,-..-/01+2328-525-=5<+12+6F4026?5P-51,? 8075.B.601+26Q5-10-< R510F76CSTUSD@R510F76V22F,,522+1<560+7+1/9.22+73+,-.B+077+95402<+-5,67: 066-+BF65< 6. 6?5 5W,586+.1078-525-=06+.1 .96?5 9.22+72 +1 0 2+7+,5.F2 ,?5-6306-+W;?+2 0B+7+6: 6.8-.<F,5 ?+/? JF07+6: 6?+1 25,6+.12.96?5 ,?5-62;01<?+2.B=+.F2F1<5-2601<+1/ 01< 088-5,+06+.1 .9<560+72.96?5 3+,-.B+074.-7<@I76?.F/? R510F76<+2,.=5-5<3+,-..-/01+232+1 0=0-+56: .9,?5-6201< .6?5--.,X2.9Y0-B.1+95-.F201<O5-3+010/5;6?530Z.-+6:.96?525.-/01+23245-5-58.-65<9-.3 N065[+2501G\��]* 0H,?5-62.9Y.3B-52N0:01<_21.26+1,516-07P-01,5@O0->6+,F70-7: +165-526+1/ 0-5 25=5-079.-32GB0,65-+0;9F1/+.-9F1/+>7+X5.-/01+232;01<3+,-.07/05H6?06.,,F-+1022.,+06+.1 4+6? 701< 870162@`19.-6F10657:;R510F76V25W6-0.-<+10-:4.-X01<+12+/?62+16.6?53+,-.B+07-5073+101,+5165,.2:265324021.69.77.45<0965-?+2<506?a.17:6?-558085-2<560+7+1/=0-+.F275=572.9B+.7./+,07+165-0,6+.1?0=5B5518FB7+2?5<2+1,5G+@5@Cb;c;��DH@R510F76402356+,F7.F2+1<.,F3516+1/6?53.-8?.>7./: .96?5 +1<+=+<F073+,-..-/01+232 01<;+1 2.35+12601,52;6?5+-<+26-+BF6+.1 4+6?+1 ?.26870166+22F52@* .-5.=5-;?5402,.1,5-15<4+6?6?5106F-0709M1+6+52.96?525.-/01+232;01<+190,6402,.--5,6+1301:.9?+260W.1.3+,+<516+M,06+.12@A54027522+165-5265<;?.45>=5-;+1570B.-06+1/.16?5,.3875W+6:0660+15<B:2.35.96?5701<870163+,-.B+07022.,+06+.128-525-=5<+16?5,?5-62@E?+2402,5-60+17:<F56.070-/5<5/-55B:6?590,66?062F,?6.8+,245-51.6.980-6+,F70-2,+516+M,+165-526066?066+35@E.<0:;?.45=5-;6?575=572.9,.3875W+6:0660+>15<B:701<870163+,-.B+07022.,+06+.12-58-52516X5:0-502+15,.7./+,0701<5,.8?:2+.7./+,07-5250-,?@E?+23.<5-1 9.,F2?02+1+6+065< JF526+.120625=5-0775=572-5/0-<+1/6?5.-+/+1.9701<870163+,-.B+07022.,+06+.12;01<?:8.6?52526?065W87.-5?.4 6?5:30:?0=55=.7=5<G5@/@;C�DH@I1245-2?0=58-+30-+7:,.359-.3 3.75,F70- 0107:252.93.<5-12:26532;4?5-5026?59.22+7-5,.-<?02B551F25<.17:+107+3+65<[email protected]=5-;4?5-58-525-=06+.1.93+,-..-/01+23285-3+62<560+75<30,-.>01< 3+,-.2,.8+,07<.,F351606+.1;6?59.22+7-5,.-< +2B5,.3+1/+1,-502+1/7:+38.-6016026?5.17:356?.<.9<.,F3516+1/,.3875W701<870163+,-.B+07022.,+06+.124+6?+1015=.7F6+.10-:,.165W6CdD@A5-5;45 -58.-6.1 0 <+=5-25 9.22+702253B70/5 .93+,-.9F1/+01<.-9F1/+>7+X5 3+,-..-/01+232 ,.12+2>6+1/.9?:8?05;-58-.<F,6+=526-F,6F-52;01<28.-526?06.,,F-24+6?+1 6?5W:753 01< 51<.8?577.<5-3 G+@5@6?5+115-8.-6+.1 .96?585-+<5-3H.9e�f�g�g��g��� �h�igjk���� R510F769-.3 6?5 `885-[+2501 .9,516-07P-01,5@l m n#o$)npn"&qo#r%&sE?5 ,?5-62 ,.160+1+1/ 6?5 +195,65< e�f�g�g��g����h�gjk����W:753 01<85-+<5-3 ,.359-.3 6?5`885-[+2501 G* +22+22+88+01 Ct N.45- Y0-B.1+95-.F2DH .9Y.3B-52G088-.W+30657:U�X3 2.F6?.9R.0115H;* 02>2+9Y516-07;,516-07P-01,5@E?5:.,,F-027..25B7.,X24+6?+1 -?:.7+6+,6F992;01< 45-5,.775,65< +1 ,F76+=065<M57<2.-+126-503 25,6+.12@E?5/5.7./+,072566+1/01<8075.51=+-.13516.96?5N065[+2501+16?5R.01150-50?0=5B551+165-8-565<020107./.F26.6?06+16?5IF6F1B02+1 066?5 7.,07+6: .9_21.26;0B.F6U]X3 1.-6? .9IF6F1;* 022+9Y516-07;,516-07P-01,5C�[email protected]+.1.16?5/5.7./+,072566+1/.96?5_21.267.,07+6:,01B59.F1< +1 C�UDa9.-<560+72.1 6?5 8-525-=06+.1 .99.2>2+7201<08075.5,.7./+,07-5,.126-F,6+.1.96?5[+2501456701<5,.2:2653 06_21.26255C�]D@E?53+,-.9F1/+45-5+<516+M5<+164.6?+125,6+.12G+@5@U@W:753 01<51<.8?577.<5-3;-0<+0725,6+.1;27+<5v.@Q�SUUUda�@51<.8?577.<5-3;601/516+0725,6+.1;27+<5v.@Qb]UU�cH8-580-5<B:,53516+1/04095-.9,?5-66. 0/702227+<501< 6?51 /-+1<+1/ 6?54095-6. 06?+,X15222F9M,+5167: 6?+1 6. B55W03+15< +1 6-0123+6>65<7+/?6@E?56?+125,6+.1245-58-580-5<B:Q@R510F7601<,.>4.-X5-2<F-+1/6?57065US6?01<50-7:�]6?,51>6F-+52;01< 0-56.<0: ?.F25< +1 6?5w* F2x5F3 106+.107<V?+26.+-5106F-5775VGwN0B.-06.+-5<5807x5.16.7./+5VH+1O0-+2GP-01,5H@y zos($){#)%"%|q)($%|'"})n"&|'"})~p)�oq)($%%$}n")sqsE?585-3+15-07+K5<e�f�g�g��g���6+22F529-.3 6?5`885-[+2501.9Y.3B-52,.160+10BF1<016-530+12.9+16-0,577F70-3+,-.9F1/+01<9F1/+>7+X53+,-..-/01+232+16?59.-3 .96?-55<+26+1,66:852.9?:8?05;25=5-078F60>6+=5-58-.<F,6+=526-F,6F-52G28.-01/+0H;01<0=0-+56:.948

Page 53: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������������ ����������������������� ����� !"!#$%&'()**+*'&,�(&-.+$ �'$/.+$ �0*�1),�(&--& '$�2,2�$3�4�5�5��5���.&-, %6)788)&9�2)'$-.()$%&'*�&'$()!:;<=*+2%)&2-.2,'**286)&�('*28-&)2�$ %6))$/-86)**-/)&,!>*�/)?�@A"""BCD'&EFGH,!:IJK<9'&�-+2%L8)2-.�$%&'()**+*'&286)&�('*28-&)2-&28-&'$ �'M:I<+$'%%'(6)/N*'& )N'$/O�%6-+%-&�P()C:Q<'%%'(6)/N2,'**N2%'*1)/N'$/O�%6/�2%'*-&�P()C:K<'%%'(6)/N2,'**N+$2%'*1)/N'$/O�%6/�2%'*-&�P()!>*�/)?RGA""�SCD'&2EFGH, :I<'$/ RH, :QTK<!:UTV<W-28-&'$ �'O�%6 &)8)'%)/*L .-&1�$ 2+&.'())X%)$2�-$2'$/ O�/)N'2)8%'%)2+D%)$/�$ 6L86')!>*�/)?RGA""�SCD'&2EFGH,!:Y<Z )/�+,02�[)/N�&&) +*'&*L2)8%'%)6L86'C'&&-O2�$/�('%)2�,8*)2)8%'!>*�/)?RGA""�SCD'&E"GH,!:\<] �/) '2)8%'%) 6L86' O�%6 26-&%N%)&,�$'**L 2O-**)$ *'%)&'*D&'$(6 :'&&-O<!>*�/) ?RGA""�SCD'&E"GH,!:<_'&&-O '2)8%'%) 6L86')!>*�/)?RGA""�SCD'&E"GH,!:<a)'&026'8)/b[--28-&'$ �+, O�%6$'&&-ON'2)8%'%)2+D%)$/�$ 6L86' &-O�$ '*-$ %6)�$$)&2+&.'()-.'%&'0(6)�/!>*�/)?�@A"""BCD'&E�GH,!:c<a)'&026'8)/b[--28-&'$ �+, O�%6'8�('*(*).%N'%%'(6)/%-'()**O'**!>*�/)?RGA""�SCD'&E"GH,!:d<e'& )N49

Page 54: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

��� ��������� �������� �� ���������������� !"�#$ %" &'(" !)*+,�%�*!"*''*-(".' -"//0*//�10(,/" '("!�*��"*!,+'("-"///2%"+#3/'( 2)('("'(,+�"-', +�- %"&! % '0 .,&&"!"+'-("!'4/ -5�1'("%,-! 6&2+)*/*��"%4/*)"�& 2+.0,'(,+'("',��2"�*!"/*!)"/7- %� �". &'("�*%"& !%� & !)*+,�%�#8("% �'*42+.*+'&2+)*/!"%*,+�,+'(""+. �("/6/ ."!% *!"'(!"".,�',+-''7�"� &(7�(*"1,+-/2.,+)9:;/ �"%"�(0 !5� &+*!! 01�"�'*'"1*+. !*!"/7 4!*+6-(,+)(7�(*"9<,)#:,;14"'0""+=#>*+.:#:?% 0,."1'(*' --2!,+@AAB &'("-"//�C9D;%".,2%6�,E".1�"�6'*'"1*+.2�2*//72+4!*+-(".(7�(*"14"'0""+D#A*+.�#A?% 0,."9<,)#:);'(*'(*F"4""+ 4�"!F".,+GAB &'("-"//�C*+.9�;/*!)"1*�"�'*'" ! --*�, +*//7�"�6'*'"(7�(*"14"'0""+ �#A *+. :D?% 0,."1'(*' --2!,+HIAB &'("-"//�*+.),F" &&%".,2%6�,E".1'7�,6-*//7*�"�'*'"(7�(*"#J �' &'("/*!)"(7�(*""K'"+.�*!*//"/' '("/ +)*K,� &'(""/ +)*'"-"//�C!*!"/7. '("7"K'"+.�"!�"+.,-2/*!' '(" !,"+'*', + &'("-"//�#L ,."(7�(*"� %"',%"��! .2-"�( !'/*'"!*/4!*+-("�'(*'*!"'"!%,+*//7�0 //"+9<,)#:(M*!! 0N;#3//(7�(*/'7�"�*��"*!' "K'"+.&! % +"-"//' *+ '("!'(! 2)('("�,'�,+'("-"//0*//�C( �'!"�� +�"�' &2+)*/�"+"6'!*', +(*F"+ '4""+ 4�"!F".#O7�(*"*/� --2!,+'("K7/"%142'*!"/"��0"//�!"�"!F".#3/� �!"�"+',+ '(" ',��2"�*!" +2%"! 2�& !%� &�� !"�#P+%*+7-"//�1'("7 --2!,+/*!)"+2%4"!9"#)#1<,)#:*;*+. *!"*�� -,*'". 0,'( +*!! 0 (7�(*"#J �'�� !"�*!"��("!,-*/14"'0""+A#=*+.:A?% ,+.,*%"6'"!1*+.� ��"��'(,+*+.'!*+�/2-"+' !!"/*',F"/7'(,-5*+. �*Q2"0*//�#R+"�� !"'7�"9<,)#:%S ;,�-(*!*-6'"!,E".47*'(,-542''!*+�/2-"+'0*//*+.'0 12�2*//7 �� �,'"/7� �,', +".1-,!-2/*! �"+,+)�9<,)#: ;#R'("!��("!,-*/�'!2-'2!"�,+'("',��2"�-*++ '4",."+',T".*�' 0("'("!'("7 *!"&2+)*/�� !"� !�� !*+),*#8("�",+-/2."9:;/*!)"1'(,+60*//".��("!,-*/4 .,"�9<,)#:4;14"'0""+ �= *+. �A?% ,+ .,*%"'"!1'(*'*!"4 !+" ++*!! 0 (7�(*"*+.. + '.,��/*7*+7�2!&*-" !+*%"+6'*', + !0(*'-*+4"'"!%".�!"& !%". �"+,+)�C9D;',+7��("!2/"�12�' U#=?% ,+.,*%"'"!1'(*'*!"*''*-(".' '("-"//0*//�47*�( !'�'*/512�' �#=?% / +)1*+.-(*!*-'"!,E".47*.,�'*/-,!-2/*! !,T-"1D#=?% ,+.,*6%"'"!9<,)#:-;C9�;%".,2%6�,E".��("!,-*/4 .,"�12�' :A?% ,+.,*%"'"!1'(*'*!"�,%,/*!,+�(*�"' '("�!"6F, 2�/7."�-!,4".�'!2-'2!"�42'/*-5,+)�'*/5�9<,)#:.;C9�;/*!)"1. 24/"60*//".�'!2-'2!"�1DAS�=?% ,+.,*%"6'"!1- +'*,+,+)*�,+)/"12�2*//7.*!560*//".��("!"'(*'%*7 4" !+*%"+'". 9<,)#:/;C*+. 9A;/*!)"1!"/*',F"/7'(,+60*//".��("!"�12�' �A?% ,+.,*%"'"!1,+0(,-('("- +'"+'�(*F"*0!,+5/".�2!&*-"*+.*!"F*!, 2�/7�(*�".9<,)#:�;#L ",+'"!�!"''0 '7�"� &�'!2-'2!"�*��! 4*4/7!"�!"6�"+',+)� %"& !% &&2+)*/�� !*+),2%#R+" &'("�",�4 !+"'"!%,+*//7 +*�"�'*'"(7�(*"'(*')! 0 */ +)'(",++"!�2!&*-"� &-"//0*//�9<,)#:V;#8(,��'!2-'2!",��"*!6�(*�".12� ' W=?% (,)(1*+. - %� �". &*!"/*',F"/7'(,-560*//".4*�*/��("!"9�=S�=?% ,+.,*6%"'"!;' 0(,-(,�.,�'*//7*''*-(".*'(,+60*//".'24"#8("�"- +. & !% ,�*/� �"*!6�(*�".14"'0""+ �A *+.AA?% (,)(142'' .*'"+ '& 2+. ,+ !)*+,-- ++"-6', + ' * �24'"+.,+) (7�(*#X*'("!1'(,� �'!2-'2!" ,�*''*-("..,!"-'/7' '("( �'-"//0*//C% �' &'("��"-,6%"+�� ��"��*+*�,-*/-/"&'"%4!*-,+)*�%*// �"+,+)9<,)#:5;#8("% �'- +��,-2 2��'!2-'2!"� --2!"K-/2�,F"/7,+-"//� &'(""+. �("// ."!%#8("�"*!"'(,-560*//".��("!"�14"'0""+DA*+.�A?% ,+.,*%"'"!1-(*!*-'"!,6E".47!"�"*'"./7& !5,+)1*+'/"!6/,5"�2!&*-""K'"+�, +�1"*-(2�' W#=?% (,)(#8("�"��("!"�*!"*/0*7�4 !+" +�! %,+"+'1*�"�'*'"�24'"+.,+)(7�(*"9<,)#:"*+.&;12�' :A?% 0,."#J �'��"-,%"+�- +'*,+*�,+)/" �*Q2")/ 4"1:=SDA?% ,+.,*%"'"!1�2!! 2+.".47*!"/*',F"/7'(,+10!,+5/".0*//9<,)#:&;#YZ[\] _]]\ab"!+*!. X"+*2/'c� �7�'"%*',- *+*/7�,� & d,�"*+%,-! !)*+,�%��!"�"!F".,+-("!'�&! % -"+'!*/<!*+-"!"�!"�"+'�*4"+-(%*!5- +'!,42', +' 2!2+."!�'*+6. 24/"60*//".�� !*+),2% - +'*,+,+)*�,+)/".*!560*//".1 !+*%"+'".�� !"#$/,."b�>e:::UC4*!fD=?%#9g S ;$%*//'(,-560*//".�� !"�0,'('0 �� �,'"/7� �,', +". �"+,+)�94"�'�""+,+<,)#: ;#$/,."bA=e::�IC4*!�fA?%#9h;i*!)"j!"�',+)�� !"#$/,."b�>e:::UC4*!f:=?%#<,)#:#k(*%�,)+ +�%,-! �- �,Q2"�"'%,-! !)*+,�%"�."'7�"-(*%�,)+ + ,+'!*-"//2/*,!"�.*+�2+ lm�n�n�n��� .2 d,�o""+ �2�o"!,"2!."<!*+-"#9p;q! 2�"�."�"','"��� !"���(o"!,Q2"�.*+�/c"+. �("// ."!%"#i*%"b�>e:::UCo"-("//"fD=?%#9rSs;87�"�F*!,o"�."�� !"� 2�� !*+)"���(o"!,Q2"�,+'!*-"//2/*,!"�t9r;+ +*''*-(o"1)!*+."'�*+� !,T-"C9;*''*-(o"1�"','1�o".,-"//o""'*F"- !,T-".,�'*/C9s;*''*-(o"1�"','1�"��,/""'*F"- !,T-".,�'*/#i*%"bA=e::�ICo"-("//"�fD=?% 9r;"'A?% 9us;#9vuw;R ) +"�eR �� !*+)"�*F"-."�"K�*+�, +��2�"!T-,"//"��/2�,"2!�& ,�!*%,To""�1'"!%,+*+'2+"/*!)"(7�("+ +�"�'o""#i*%"bA=e::�ICo"-("//"�fD=?%#9x;O7�("."'*,//"% 7"++"1,!!o")2/,y"!"%"+'�"�'o""C/"�zy"-("�.o"�,)+"+'."�-/ ,� +��,%�/"�#i*%"bA=e::�ICo"-("//"f:=?%#9{;i*!)"(7�("�*+�-/ ,� +1*F"-2+"- 2!'"!*%,T-*', +y*'"!%,+*,� +!"+zo""9zy"-(";#i*%"bA=e::�ICo"-("//"f:=?%#9\;O7�("�o"'! ,'"�+ +�"�'o""�#i*%"bA=e::�ICo"-("//"f:=?%#9|;j} �� !*+)"�7!,& !%"y*/c"K'!o"%,'o".c2+"(7�("o"'! ,'"1+ +�"�'o""1Q2,�co"'"+./"/ +)."/*&*-",+'"!+".c2+"'!*-(o",."#i*%"b�>e:::UCo"-("//"f�=?%#9~;j} �� !*+)"�7!,& !%"*F"-2+" 2F"!'2!"*�,-*/"1*''*-(o"y*2+"�*! ,-"//2/*,!"#i*%"bA=e::�ICo"-("//"f:=?%#9�;q!*+.�� !*+)"1y*. 24/"�*! ,1- +'"+*+'2+"�"2/"�� !"y*�*! ,� %4!""' !+"%"+'o""#i*%"b�>e:::UCo"-("//"fD=?%#9g S ;�"','"��� !"�y*�*! ,o"�*,��"*F"-."2K 2F"!'2!"�.,*%o"'!*/"%"+' �� �o""�94,"+F,�,4/""+<,)#: ;#i*%"bA=e::�ICo"-("//"�fA?%#9h;i*!)"�� !"j+ +& +-', ++"//"#i*%"b�>e:::UCo"-("//"f:=?%#50

Page 55: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������������ ����������������������� ���� !"#$%&'� (')* %+#$, -)#. /00 $' !1/%'2/0'#3# -!#!4,/) !''-#*+*%',*56&'* "! 7-/!-'#$8'!/90%:*;#)<=/)/00'0*%&/%#$> �*%#!/!�1/!":**%9�+#$, -)#4*-#= -0 $' !%&'?/)0+@'(#! /!8&+! '-&')%ABC5D!0 <'%&'8&+! '-&')%, -)##)"/! *,*E&#;'(')E%&''F *%'!-'#$'FG9 * %'0+ =)'*')('� , !9%' 0 $' $#),* ! H *'/!-&')%* $)#, I)/!-' &/* 0/)"'0+ .''! $#)"#%%'! * !-'8'!/90%:*�'/%&5J'(')%&'0'**E& *,'% -90#9*;#)</!��'%/ 0'�*%9� '*)'=)'*'!%/!#%&')-&/=%') !%&' !('*4% "/% #!#$, -)##)"/! *,* !/!- '!%'-#*+*%',*E/!�-#!*% %9%'/0/)"'0+9!%/=='�*#9)-'#$ !$#),/% #!/.#9%, -)#. /00 $'*#,'��KL //"#56&' , -)#$9!"/0)',/ !* � *-#(')'� ! %&' M�N�OP�P��P��� % **9'* !� -/%' %&/%%&'*' 0 $' $#),*;')'/.9!�/!%/!� � (')*'E/!� %&')'$#)'=0/+'� /! ,=#)4%/!%)#0' !%&''-#0#"+#$%&'H *'/!'-#*+*%', /%%& ** %'5Q% *� $7-90%/%=)'*'!%%#/--9)/%'0+�'%'), !'%&'*+*%',/% -/$7! % '*#$,#*%#$%&', -)#$9!"/0)',/ !*.'-/9*' %&'+ -#!* *%#$ *#0/%'� =/)%*/!� =)#=/"90'E#)*%/"'* #$%&' 0 $' -+-0' ! ;& -& -) % -/0$'/%9)'*)'G9 )'� ! , -)#$9!"/0*+*%',/% -*/)'0/-< !"5R!0+/$'; #$%&'*='- ,'!*�#-9,'!%'�&')'-/!.')'$')4)'� %# / =/)% -90/)")#9= #$, -)#$9!" #)$9!" 40 <', -)##)"/! *,*; %&*#,'�'")''#$-#!7�'!-'./*'�#! -#,=/) *#!*%# 'F%/!%/!� #%&')$#** 0$#),*5I#)'F/,=0'E%&'*='- ,'! 009*%)/%'� ! I "5S< =)#./.0+)'=)'*'!%*/! ',=%+ -&+%) � 3##*=#)/!" 9,56&')' **#,',#)=&#0#" -/0)'*',.0/!-'%#MT���UTV��NT��OW��U��65J56/+0#)EX/**'%Y 58',+ �'*-) .'� /*/=/)/* %'#$%&'")''!/0"/���������V����Z> �*%#!'%Y 5X51/!"[\52 /$)#, %&'8&+! '-&')%A]�C5 !#)"/4! *, �'*-) .'� $)#, _/).#! $')#9*0+-#=&+%' % **9'*.+8'!/90%AS�C/*`�VaT��bU ��N�P�P��P����-#!* *%*#$!/))#; &+=&/'/!�*=&') -/0#)*= !�0'4*&/='�*=#4)/!" /56&' !/))#; &+=&/' �'= -%'� ! I "5S /!�%&'*=#)'40 <'*%)9-%9)'* 009*%)/%'� !I "5S,c#, "&%.'0#!" %# %& *#)"/! *,E;& -& ;' !%')=)'%/*/=')4#!#*=#)#,+-'%'Z##,+-'%'[5R%&')*%)9-%9)'*�'*-) .'�.+8'!/90%AS�C$)#, 0+-#=&+%'% **9'*-0#*'0+)'*',.0'%&'$#** 0* 009*%)/%'� !I "5S-/!��E/!�=)#./.0+/0*#)'=)'*'!%=')#!#*=#)#,+-'%#9*##*=#)'*d##*=#)/!" /5e , 0/)*%)9-%9)'*&/('.''!$#9!� !%&'_/).#! $')#9**''�40 <'*%)9-%9)'fbV������bU ��g�bU Z@/))/&[X5J5^!�)';*$)#, J#)%&^,') -/E/!� !%')=)'%'�/*##"#4! /d##*=#)/!" /#$/!h�gb��40 <', -)##)"/! *, A]]C56&',#*%-#!*= -9#9*, -)#$#** 0*#--9)) !" !%&'M�N�P�P��P���'!�#=&'00#�'), /)'%&'*='- ,'!* 009*4%)/%'� !I "5S'/!�$56& *$#** 0 */.9!�/!% !.#%&*/,=0'*Z,#)'%&/!BK !� ( �9/0*[E/!�%&9*,/<'* %=#** .0' %# =)#( �' / �'%/ 0'� �'*-) =% #! /!� /**'**4,'!%#$%&' #)"/! *, %&/%=)#�9-'� %&'*' *%)9-%9)'*56&'*%)9-%9)'*,#*%-0#*'0+ )'*',.0'%&'##*=#)/!" / =)#�9-'� .+ 'F%/!%=')#!#*=#)#,+-'%'*56& * &+=#4%&'* * *./*'� =) !- =/00+ #! %&' =)'*'!-' #$*'(')/0*='- ,'!*� *=0/+ !" /0/%')/00+ /�=)'**'� /!%&') � /0&+=&/; %&%'), !/0/!%&') � 9, %&/%)'*',.0'*/!%&') 4� /*''! !,#�')!,',.')*#$%&'2')#!#*=#)#,+-'%'*5Y & 0'%&'##*=#)/!" / !,#*%'F%/!%=')#!#*=#)#,+4-'%'*/)'%& !4;/00'�/!�!#!4#)!/,'!%'�E*#,'$#),*/)'-&/)/-%') 3'�.+/)'0/% ('0+%& -<;/00E;& -&,/+.'(/) #9*0+#)!/,'!%'�ASC5X#;'(')E;'/)'!#%/;/)'#$/!+'F%/!%=')#!#*=#)#,+-'%'%&/%=)#�9-'*/!%0')40 <'*9)$/-' #)!/,'!%/% #!5Y %& ! %&' 'F%/!%=')#!#*=#4)#,+-'%'*E%&' !9,.')#$##*=#)'* -#!%/ !'� ! /!##*=#)/!" 9, *(/) /.0'E)/!" !"$)#, #!'%#*'(')/056&'$#** 0*-#!* *%'!%0+-#!%/ !/* !"0'##*=#)'5?F%/!%=')!#!#*=#)#,+-'%'* =)#�9- !" ##*=#)/!" / ; %& /* !"0'##*=#)'/)'$#9!� !%&'2')#!#*=#)/-'/'E2+%& #4"'%#!/-'/'EH'))9-/0(/-'/'E/!� ! *#,',',.')*#$%&'1'=%#, %/0'*/!�8& = � /0'*A]C5Q% *=#** .0'%&/%%&'$#** 0##"#! /d##*=#)/!" /;')'.#)!'#!%&'; �'&+=&/0%+='ZI "5S&[./*'�#!%&'-#))'*=#!� !"� /4,'%')* #$%&'*' &+=&/' /!� %&' *9.%'!� !" ##"#! /0&+=&/'56&'=#** . 0 %+'F *%*%&/%%&'*&#)%E%'), !/00+*;#00'!0/%')/0.)/!-&'*=)#�9-'�.+%&'; �'&+=&/'ZI "5S&A/))#;C[)'=)'*'!%%&' ! % /0*%/"' !##"#! 9,$#),/% #!5Q$%& *&+=#%&'* * */--9)/%'E%&'!%&'=)#-'**#$##"#! 9, $#),/% #! !%& *_/).#! $')#9*#)"/! *,)'*',.0'*%&/%#$%&'?/)0+@'(#! /!=')#!#*=#)#,+4-'%' i������ U����N�� 65J56/+0#)EL 5>) !"*/!�>')=E;& -& !-09�'**&#)%E%'), !/00+*;#00'!&+=&/0.)/!-&'*%&/%/0*#)'=)'*'!%%&' ! % /0*%/"' !##"#! 9,$#),/% #!A]BC5Q% *'G9/00+� $7-90%%#�'%'), !'%&'!/%9)'#$%&'/**#- /% #!* .'%;''! %&' !� ( �9/0 , -)##)"/! *,*/!�%&'M�N�P�P��P����a�PbU�����=0/!%./*'�#!%&'$#** 0*56&', -)##)"/! *,*,/+)'=)'*'!%*=/-''!�#4=&+%'*#)%)9'=/)/* %'*%&/%'!%')'�%&'&#*%=0/!%;& 0' %;/*/0 ('/!�*9.*'G9'!%0+-#0#! 3'�%&' !%') #)% **9'*5R!%&'#%&')&/!�E&#*%)'/-% #!*&/('!#%.''!#.*')4('�E;& -&,/+ !� -/%'%&/%%&'$9!" ;')'*/=)#%)#=&*%&/%'!%')'� %&' % **9'*=#*%,#)%', /!� =/)% - =/%'� ! %&' �'-/+ =)#-'**56& * !%')=)'%/% #!E&#;'(')E **#,';&/%=)#.0',/% -* !-'*#,'#$%&' !$'-%'�-'00*/)' %)/-&' �*E;& -& /)' !#!40 ( !" /%,/%9) %+E/!�%&9*!#%-/=/.0'#$=)#�9- !"/!+*%)9-%9)/0/0%')/% #! ! )'*=#!*' %# /! !(/� !" =/)/* %'5^�� !" *9==#)%%# %&' &+=#%&'* * %&/%%&' , -)##)"/! *,* )'=)'*'!%*/=)#%)#=&*-#0#! 3 !"%&'% **9'*/$%')�'/%&#$%&'=0/!% *=')&/=*%&' )/.9!�/!-'/!� 9. G9 %#9*#--9))'!-' ! %&' */,=0'*5Q! /�� % #!E*#,' #$ %&' *%)9-%9)'*� *-#(')'� !* �'%&'% **9'*&/('/0*#.''!#.*')('� !#%&')%& !*'-% #!*;&')'%&'+#--9) !%&'-&')%,/%) FE/**#- /%'� ; %& /! /--9,90/% #! #$*,/00�'")/� !"51

Page 56: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

��� �������� �������� �������������������� !"#$%!&'("#)*+ ,%(,-(%.#/(0!1 2"()3)#(' ,$4��5�6789����2)#,:!#(;",<"," 3$%,' "!%%,< #<2&).1�#,=*>0' 2":2!'(#(%.</20/�%,?!? 3<(%(�,)2#2,"(:/2&/1�2"#/(� !"#.!":#/1)2"-2-,",#(!)2 3!00())2? ($,%),2 @?,%"( '20%,?2! (":,�/3#()*A::2#2,"! '!#(%2! <2 ?(%(B12%(:#,',%(!001%!#( 3:(C"(#/()3)#('!#20!$C"2#2(),$#/()�(02'(").!":#,',%($1 31":(%)#!":#/(:2-(%)2#3!":"!#1%(,$#/2)0,'� (D0,''1"2#3,$'20%,$1"&2!": $1"&2@ 2;( '20%,,%&!"2)') #/!# 2-(:2")2:(#/(#2))1(),$4��5�789����*E/(2"2#2! <,%; ?3 F("!1 #2" :()0%2?2"& ),'(,$#/()('20%,,%&!"2)')/!),�("(:!"(< <2":,< 2"#,#/('20%,?2! <,% :#/!#(D2)#(::1%2"&#/(G!#(H! (,I,20*J,01'("#2"& #/()( '2"1#( 2$( $,%') !": #/( ,%&!@"2)')2" </20/ #/(3 ,001%'!;()2#�,))2? ( #, 2"$(%#/((D2)#("0(,$-!%2,1) (-( ),$?2, ,&20! 2"#(%!0#2,"*F("!1 #K)<,%;0 (!% 32":20!#()#/!#/(1":(%)#,,:#/()2&"2C0!"0(,$#/(?2, ,&20! 2"#(%!0#2,")%(�%()("#(:2"#/($,))2 )/(�%(�!%(: !": (D!'2"(:*L#2),1%2"#("##, 0,'� (#( 3 !"! 3I( #/( ) 2:()$%,' #/( M0, (0#2,"F("!1 #K!":,#/(%0, (0#2,")2",%:(%#,$1 3:,01'("##/('20%,?2! :2-(%)2#3!":!)),02!#2,")!":2"#(%!0#2,")<2#/,#/(%,%&!"2)')2"#/(N2)(!"(0,)3)#(')$%,' 0("@#%! O%!"0(*P (?( 2(-(#/!#0,"#2"12"& #/(<,%; #/!#F("!1 #2"2#2!#(:',%(#/!"Q>>3(!%)!&,<2 /( �#,1":(%)0,%(#/(2"0%(:2? (&("21),$#/2)�! (,?,#!"2)#*RSTUVWXYZ[\YU]E/2))#1:3<!))1��,%#(:?3$1":)$%,' #/(_!#2,"! `02("0(O,1":!#2,"abAF@>c�=Qd>#,E*_*E*!":+ *e*f!":#/(A (D!":(%-,"g1'?, :#@O,1":!#2,"aN@�*OGO@JbhiQ>���cj#,+ *e*f*E/(!1#/,%)<2)/#,(D#(":#/(2%)2"0(%(!��%(02!#2,"#,J%)k(!"J(l!D.J!%2,J(O%!"@0()0/2.!":k(!"m%,1#2"aH!%2).O%!"0(f$,%'!;2"&#/() 2:()$%,' #/( M0, (0#2," F("!1 #K!-!2 !? ( !": $,%#/(2%0,"#2"1(:)1��,%#,$#/2)�%,l(0#*nYoYpYUSYqQr+ *P *J20;.+ ,%�/, ,&3!":#!D,",'3,$#/(s,'30(#().<2#/)�(02! %($(%("0(#,`!�%, (&"2!0(!(.G(�#,'2#!0(!(!":H2#/3!@0(!(*L* (D1! %(�%,:10#2,"._(< H/3#, *�taQj�jfdcQuddc*q=r+ *P *J20;.H*E*P *P ,"&.v*w !%;.E/(2:("#2#3,$#/(,,'30(#(0!1)2"&Me2;131x( ,<)K.<2#/!%(0 !))2C0!#2,",$#/(:,<"3'2 :(<).m,#*k*G2""* ,0*tjaQjt�fQdQuQjd*q�rk*v! #2(%. 1% ()y,%():1w!%?,"2$z(%(2"${(%2(1%:Kb)",)#(#:1F,!""!2).m1 * ,0*g2)#*_!#*A1#1"cdaQjdQf=�u=t*q�rF*+ *v,,:'!".k*m*P (2)I.H !"#@'20%,?()3'?2,)()|!" (-,@ 1#2,"!%3 )1%-(3. 2"| k*E* `#! (3. A*G* F(3)("?!0/ ab:)*f.m2,:2-(%)2#3,$+ 20%,?2! G2$(*O,1":!#2,",$b!%#/K)m2,)�/(%(.k,/"P 2 (3} `,")L"0._(< x,%;.w/20/()#(%.P (2"/(2'.v(%@'!"3.=>>=.��*=�du=td* qcrA*v%(<2"&.+ *e%2"&).k*v! #2(%.g*e(%�.`*J*e !-2").E*_*E!3 ,%.E/(, :()#$,))2 (":,�/3#20! &!!":2#)1"1)1! /!?2#!#.`3'?2,)2)��a=>>�f=Qcu=�>*q�rF*e2:)#,".P *g*G!"&.s"s :F(:`!":)#,"(� !"#))/,<2"&)#%10#1%(.$%,' #/( F/3"2( w/(%#m(:.A?(%:((")/2%(*H!%#N*E/(E/! ,�/3#!,001%%2"&2"#/(�(!#@?(:~#/()100())2,",$#/(� !"#)#/%,1&/,1#!-(%#20! )(0#2,",$#/(?(:.!":#/(0,":2#2,"),$!001'1 !#2,"!":�%()(%-!#2,",$#/(:(�,)2#.E%!")*F*`,0*b:2"?*c=aQj=Qftccuj>=*qdr+ *e%2"&).A*v%(<2"&.E*_*E!3 ,%.g*e(%�.k*v! #2(%.4 �6�� ��89 9 ������ �a$,))2 N, -,0! ().G!&("2!)#%!0(!(",-*$!'*f.!"(":,�/3#(2"'(&!)�,%()$%,' #/(w!%?,"2$(%,1),$#/(O%("0/+ !))2$w("#%! .v(,?2,)�ta=>>cf�cQu��c*qtr+ *e%2"&).E*_*E!3 ,%.g*g!)).g*e(%�._*J,#I (%.b*k*g(%')(".O1"&! (":,�/3#()2"!�>>@'2 2,"@3%@, : !":� !"#|2"$(0#2,"�!#/<!3).)�!#2! :2)#%2?1#2,".!":/,)#%()�,")()._(<H/3#, *Qd�a=>>df��tu�cd*qjrm*F("!1 #.m!0#{(%2():()#('�)�%2'!%2().m1 * ,0*g2)#*_!#*A1#1"daQtj�f���u��t*qQ>rm*F("!1 #. 1%B1( B1()",1-(!1D�!%!)2#():()G{(�2:,:(":%,").`,0*g2)#*_!#*A1#1".H%,0z()@N(%?! :()`{(!"0()Qtj� aQtj�fQ�tuQdt*qQQrm*F("!1 #.w/3#%2:2"{(() $,))2 () :1 J2"!"#2(" aw1 'f.F(-*+ 30, *QdaQtjcfQctuQ�Q*qQ=rm*F("!1 #.H!%!)2#():(){(0,%0():(G{(�2:,:(":%,").G(_!#1%!@ 2)#(jaQtjcfddudt*qQ�rm*F("!1 #.`1%B1( B1()���������8:1 `#{(�/!"2(".#(%%!2"/,12 (%)1�{(%2(1%.w*F*A0!:* 02*H!%2)Q=>aQtjcf=Qdu==>*qQ�rm*F("!1 #.m!))2" /,12 (%(#H(%'2(" :KA1#1" (#:K{b�2"!0*O!)0201 (LN |O ,%($,))2 (.:(1D2z('(�!%#2(.{b#1:():()v��#()+ 2"{(%!1D:( !O%!"0(.L'�%2'(%2(_!#2,"! (.H!%2).Qtj�*qQcrm*F("!1 #._,#20()1% ()#%!-!1D )02("#2CB1():(+ *m(%"!%:F("!1 #.L'�%2'(%2(J(l1))2(1Hz(%((#C ).A1#1".O%!"0(.Qtj�*qQ�rm*F("!1 #.F(0/(%0/())1% ()m!0#{(%2!0{(()$,))2 ().A""*`02*_!#*. (%*tm,#*=aQtj�f=dcu��j*qQdrm*F("!1 #.`1%B1( B1() '20%,,%&!"2)'() :() 0,'?1)#2? ()$,))2 (). ,02{(#{(:( K2'�%2'(%2(E/{(, 2(%.k*E/,'!)(#w2(. !2"#@{b#2(""(.O%!"0(.Qj>>*qQtrm*F("!1 #.`1%B1( B1()",1-(!1D0/!'�2&",")(#! &1()$,)@)2 ().:( K{(�,B1(/,12 z(%(.w*F*A0!:*`02*H!%2)Q�� aQj>�fj>�uj>d*qQjrm*F("!1 #.w*b*m(%#%!":.�������� ��5������9��.w/3#%2:2!0{(($,))2 (:1#(%%!2"/,12 (%)1�{(%2(1%.w*F*A0!:*`02*H!%2)Q>>aQttcfQ�>�uQ�>t*q=>rv*+ *F(D.E/(�%()(%-!#2,"!":�! !(,(0, ,&3,$#/(G,<(%w!%@?,"2$(%,1))2 202C(:� !"#:(�,)2#)!#b)",)#."(!%A1#1".O%!"0(.v(,?2,)QjaQjt�fdd�ut>>*q=QrA*w*`0,##.k*v! #2(%.v*w !3#,".J2)#%2?1#2,",$!"!#,'20! 3�%()(%-(:y,%!)2"#/(G,<(%w!%?,"2$(%,1)2"<()#(%"b1%,�(.E%!")*F* ,0*b:2"?*.b!%#/`02*dcaQjt�f�QQu��>*q==rm*+ * #2::.e*w,)("#2",.���8�@ 2;(,,&,"2!$%,' #/(A'(%2@0!"w!%?,"2$(%,1). 02("0(Qj>aQjdcfQ>j=uQ>j�*q=�rE*_*E!3 ,%.+ *e%2"&).O,))2 '20%,,%&!"2)')!": !":� !"#)|!)),02!#2,")!":2"#(%!0#2,"). 3'?2,)2)�>a=>>cfQQjuQ�c*q=�rE*_*E!3 ,%.k*v! #2(%.m*k*AD)'2#/.O1"&2$%,' #/(G,<(%w!%@?,"2$(%,1),$0("#%! O%!"0(.F(-*H! !(,?,#*H! 3", *t�aQjj�f=c�u=�>*q=crE*_*E!3 ,%.g*g!)).P *F('3.J(-,"2!"$1"&2|2"#(%!0#2,")<2#/#/(&%(("! &!� � �������� .+ 30, ,&2!t�aQjj=fj>QujQ>*q=�rE*_*E!3 ,%.+ *e%2"&).g*e(%�.� ���� 9������ ",-*&("*(#)�*.!'20%,$1"&1)$%,' #/(�>>'2 2,"3(!%, :F/3"2(0/(%#.+ 30, *F()*QQ>a=>>�f�=tu��=*52

Page 57: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

53

Chapter VI: A filamentous cyanobacterium showing structured colonial growth from the Early Devonian Rhynie chert.

Page 58: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

� ���������� ���������� ���������������������������� ������� ��������� ��������� ��������������������������������������������� �� ���������!����� "#$%&'()*%+,##,((#--./0123&4#.560,6.61'%/078%6.61'%/078%6"'69:%0,%&;<=>?')*#&79@#10%&9+,&#A%BC>DCEEE</0')*>8%&-#0$� F%G#&,-%0,62H)6.61$#07HI6./,'60#&$"'6.61$>#07J#,/&#.K'(,6&$</(%/- #07"'67'I%&(',$?%(%#&)*:%0,%&>L*%=0'I%&(',$62M#0(#(>;#N&%0)%>M+OOCPQ9RQEP>=+S� T6&()*/01((,%..%23&4#.56U6,#0'V#- 8%6.61'()*94#.560,6.61'()*%0W0(,',/,>@%(,25.'()*%@'.*%.-(9=0'I%&(',5,<30(,%&>K'07%0U/&1G.#,XQR>PDBPE<30(,%&>8%&-#0$��������YZ[����� Y\\] �������������������� _� � Y\\] ��������_� � Y\\]�������������� ] � � Y\\]abcdefgd���������������������� �h�������������i������������ ���������� ��� ������� ��������� ���������������������������������������������� j���������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������� �������������������������� ���� ������ �����������i���������� j��������������������kZl� ���������������������������������������������������i������������������������������������������ ������ �������m�������������������������������������������� ��������������������� �������������������jjjno�������������p ��������������������������������������������������� ������������� ����� �������� q Y\\]��������r s ����������������� M%$N6&7(t����������� :&62,#.#0'#I%0/(,#�� ��� ���� � ���������� ��������������������� ����������������jjjno�������������puvwxdeyz{gd|yx} ����������������������������������� �����������m������������������� ���������� ���������~ �������������������������������� ����������������������������������������n� � �� �������������Y\\\�p ��� ����� ��� �������������������������� ���� �������������������������Y��������������� ������������� �������������������n����� ��� o���i������ �_\p } ���������� ��� �������� �� �� � ��� ��� �������� ���� ���m�� ������������� ����� ����� ����� � ��������������������������������� ������������n����� ��� ����i�� ���p ��������������������� ��� ����������� �������������� ���������� �������������� ����� ��������� �� ��� ������������������� ��������������������������������������������������n������������ � �__ ����������� �Y\\�p ������� ��� �~������� ���������� �� ��������������������� � ����� �������� ��� ��i��������������������� �� ���� ��� ��������������� �������������� � ��������� � ���������� ��� � ������� �������������� ��� ��� ��� ���� ������� �������}���m��s��������� � � n��������� �Y\\�p ��������� ������ �� �� ���������� ������� ��� �������������� ���������� ������ ��� ��nY\\]pY���Y]� ��� �������� ����������������� }���������� ���� r� �������������������� ���������i������ �������� ��r�i}������� ���������i� �����i������\�_\ZZZ� ����������� H9-#'.#77&%((t� m������ ��! ��i������� ��n� ������p \\Z�i���]��i�������������q Y\\]��������r s ����������������� ���\ \ ��� ������� Y\\] \� \\Y54

Page 59: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

���������� �� ����� ����� �������������� � ��������� ��������������� ��������� ��������� ��������� ������ ���� ����� ��� ������� ��������� �� ��������� �������������������� �� ��������� ���������������������������������� ������������������������������������ !! "#$%&'()*+,-#./*0&*1 234,-,*252+,'6,'74,-6'2-2(689:;<==>?<:@A<>:55

Page 60: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

��� ����� ������ ����� ����� ������ ����������������������������������������������������������������������������������������������� ���������� �� � ��� � ��� ������������ ���������� �������� ������������������������� ������� ��������������������������� ���������������������������������������!���"������������������� ������� #���������������$������������������������������������������%������&����������'��������() �����������*++,�*++-.���� ����� ������������� ��� ��� ����� ��������������������������������/012134561718594���:����������������������;<=>82=4?<4 82?<3@04?4 ��A�������B�����C���(�����������*++D.���E9F=<13133@6@=<>187<6��G����������#��(����������#���*+-H.���� ��� ���������� ���������I839421?98<J 31=?2J?4C�������)�B�#����IK163<004?18<>187<6C�������)�B�#����L<M6?1=<2004 >8<?639< $��� �� N�����O4=P<2004631@8><20M<$�����N�������� E9F=<2004 Q287<>187<6$�����N���� (C����� ��� #����*+R*S$������N�����*+T+.� ������� ����������� ���� �������� ���������� I839421?98<J���:� ������������� ������������������������������������������������������� �������� � ��� ���� ����� IP04159F?1=74U18(C����� ��) �B�#���.��G��������(�������� C������R��T.�) ��� ����������� �������������;K82?<3@04?4 ��� ������������� IK74U18���� ������������ ��� ��� ����� �������� ������������ � ����:���� ���������$������ N����(*+T+.������������������OK631@8><20M<���������������������������������������������������� ��� ���� ������ � ��� ����������G������� ������������������ ������������������������������������������������������������������������������ ��������������� ������ ��������� ��������������������B������������������ �������������������������� ��� ����������������������������������������������������������������������������������:�������� ��������������������� ��������� ���������������������������������������������������������������������������������������������� ����������������������� VWXYZ[Z\]_[ Yaa]b\cd_aYe]_[c_bf dYagZf��� ����������#������h������������������������������� ������������#��� �� ��G���������'�������������G����������������������������������������������:���������������������������������������i����i�������������������� �����%��:����� �������������������������������� ���������#������h������������������*���������������� ��������� ���������� ������ ��� ������ ������������������ ��� ��������������������� ����������������������������������!�������������������������������������������������������������������(�������j���������"������<=6<?@������.S�����������������������������������������������������������������������������������������������%����� ��������� ������������������ ����������� ����!������j������ ������� �� ��� klNG���� �������������� �� !������mn�������� ������ () ������� R��,S) ������ ������R��,.��������� ��������� ��������������������������������������������������� ����������#������h�������������� ��������(R��R.������������� ���(R���.���� ��� ������������� ��� ���������� �� ���������������������������������� ���������������:��������������������������������������������������������������:������������������������������������������������������������������������������(���B������ ���*+++.������������������������������������������������������o��������������� ��� ��: ������� ������� ��� �����G����� ����������� �� ��� �������� ���� i�������������� �p�!��h�����:� N��������!��h���������� k��������) ����h������) ��������l�������h��q p�����(N������.S���������������������������������������������rWst aYd_a] u_[YZvZa_bt$�����������($��������������$�����:�����.G��������kkk( �������������.k������������/2=@6w81>?404=<4q �C������C����B������A����������"����������xyz{|}~w81>?404=<4Q2=@6?4���~�|�~|{��|�~���yz�|�{�{���{��|~�~ N�������:����������������(����.�������������������(��.�����������(�.�G����!R*-*S��������� *������~ �������!����k�*�����������������������������������������S��������� T�����~ �������!����k�*����������������������������G�������� R�����~ �������!����k�RS������������������������'��� �������������������������������������G�������� T������~ i����������� ������������:��������A����������������������������������������������������������'������������(�������S�������!����k�T.������������������������������G�����!R*-�(!����k�T.���!R*-*(!����k�,.S���������� T����~ ������������������������(��.���������������(��.��� ������������������������G����!R*-�S��������� *���� R,D�KL8<=P62?40K�E2Q<2� 1>�40421�1?4=F4=M�40F=101PF�����  ¡¢��£¤�¡�56

Page 61: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������� �������� ������������������������������������� �� ����������� �� ������ !����"���#$����$����%����&���������������������&����������������&��" ���'��������'���$������&�����������&���&%����&���(��������� ����&����&������"�������� �)������ � ����%����'����������������� ����*�����&�$�� �������&�$���+,- ./0�����1�2/34�5��6 78�2��91��:���8�2:�2�:;<=>?@@AB?=CD?A=57

Page 62: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������� ���� ��� ��� ���� ����� ������������������� �� ��� ���� ����������� �������� ������������������������������� ���� �������� ��������������������������������������������� ����������������� ���� ������ ��������� ����������������� ���� �����!����������������������� ���������� �����������!��������"�!��!�����#$%&'()*)+,)-.+/0()1 �2��� ������3!����� $%&'()*)+,) -.+/0() 1 �2��� ��2��!�4����"�5�"�������6��7���������!���8&*&(9:.;3!������������������<����==�>��� �����<?>@�A)%)(9:.0;B��������������������<����=C�>���� �����<?>@�����<����C�>���� �����<?>@>�D.:&0,(&%9;E������� ��������F�<��G���������H����� �����<��G������ ������ =�������� I ����G������ I ��������J��������G��1 F������H�����K:.L,',LM,)N+&0,0;O������� �����P(9Q&*&N9;"�� ���������$%&'()*)+,)������������������������RB����S������ �������RO���S���!��!��������������I ����� 5�B�������T���O���H��� � ��� ����� ������������ �� ��� ������� � ��������������� ��� ��� U����� ������-.+/0(/0VW)VW/Q�X����Y ������ ��������Z&L)*,(9; U������O�������������3��������5�������H���U��������5[\]\? _`N.;T����6��������<�� ���ab��������T������������� ��I �����������?��_���I ������?��_�c.0L%,:(,&+;$%&'()*)+,) -.+/0() ��� ������� ������������d������������������ �������������������������!�� �� � �� ���� �� ��������� ��� ���� �!������������=������������������<����=��a ������������������������������ ������ ����� ������ ������������������ �� ��������! �� >�e ��� ������������������� ��������������!���������������������������O���� � �������������� ���������!!����� ����������!������������!�f��� ��<����==�?�<����C�?�����������!������� �� �!���������������� ���� ����������������������������������!�������������!���������1 ����������������������������� �7�� �� � ��� �� ���� ������ ��������� ��� ���������<����=��a �<����===�eg������h��3���������������������������������������� ������!������!�!���� ������ ��������� ������� �������� �f!���� �� ������!���������������!������ �����������������������������!����������������������������O�����������������������������������������������������������!��������������������"�����������������������������!�������� <������7��������������������������������������������!�������������������� ��������������� ����!�� �����������2������� H�������>]]? ��� �������������������i������� ���!!���������������$j-.+/0()��������������������������������������������3��������!�����������!���������� ��!�� ������ ����� ��������� ���� ���� ������������� �� ��� !������� �� ����� ����� ������������������������� ��<����C���e�_��������������������� ����� !�������� �� ����� ����� ��� �!������������� ��7���� �� �f������������������� ������� �������������� ��<����=��a ��"�����!�������������������������������������������������������� ����7�������!����� ����������� ����� ���� ��� ������ ���������������!����3�������������� ���!��� ������� �������! �� e�� ��� ������� ��� ���� ����������������?�����?�e��������������������������������������������<����=�\a_�����������������������=��!!��������������� ������!�������������!����������������������������������$%&'()*)+,)-.+/0() ���!��������������������������� ������ �� ����� ��� � �� ���� �� �������� �����!���� �� ��� � ������ �� ������� �� ��������!���� �����������������!���������������� �� ���������� �� ����� ���!��f���!����������� �� ������������������� �� ���� �������� ���!��������"������������ �����!����������� ���������������� �������"��������������� ����������!���������!�����������������������������������������<���� =�>�?�<���� ==�>ae��1 ������ �������� �! ��? ����� ��� ����������7�� �� ������ ������������!!�����!���� ����������������������! �� � klmnoppq$%&'()*)+,)-.+/0()rstquorqonvwoxqyz{x|s}{mlzmnv~xslsr��s|zmn{srsrn�onswv�|�mxos�n�ozmnv~mr�vw{r�vw�o|ov�klmnopp~�~���|sz n�o{rno|{s|s�n�ozmnvq�q 1 ������������������������������������������������!�������� ���������!��������������!�������������4�����!��3����<?>@����������Ye����q 1 �� ���������������������������� ��������� ������������������������!��������3����<?>@����������Y ?����q 6�������<����==�>������!�����������!�������������������3�������Y ?����q =������������!��������������������3����<?>@����������Y?����q 3����������������������������������������������������!�������������Y�������!���������������������������!����!��������������������������3����<?>@����������Y?����~�q 3!����!�������� ��������������������������������� �����������3����<?>@�����������Y ?e� ?_]�j�%,+N0.()*j�D.-,.� &'A)*).&�&()+9)+MA)*9+&*&N9����������������58

Page 63: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������ ������ �� �� � � �� ��������� � �������� � ��������� ���� ������� �������� ������� ���� �������� � �������������� � ����� � ��� ���� � ������ ���� ����������� �� ���������� ������ ��� ���������� ��������� �������������� �!"#$���� �!��%&' ()*+,-./0123)4506,07 89:23208;812-<2-=:23<-838.<>?@ABCCDEB@FGBD@59

Page 64: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�� ��������������� ������ � ����� � ���� �������������� ������ ������������������ ���������������������������� �������������������������������������������������� ���� ������� �������������������� ���������� ��!�����������������������������������������������"�������������������� ������ ����������������# $������%������������� ���������������� �������&�� ������� ������������'�� �������()*+,-./0��������� ���������������������������������1#�23� ����������������� ����������������������� ��������������������������������� ������������� � �������� �����4��� ���������� ������� � ���� ������������ ����5������ ������ �������� ������ ����$�����%���� ��� ����� ������� ����������� � ���#3�� ������������������� ���� �������������������#67��8�������� ���������������������������������������������������������������������������������� � �� ��2 �� ������� ���������������������� ���9�������:�;��������������5��������5 #���������#��� �������������������������������������������� ��������� ������������ ���2�#�� ���������������������#�������<#��!����������������������������� �������������� �������������<�6=��! ������������������'����������������>?/@A00B@CDD0E����'F��!��������E���������������� ����������()*+,-./0�G����������������� � ��������������������� �<� ���������������������� ����������<�5=� ���5�#������!��� ����� �������������� � ������� � ����������������������<�5��&������������������������������ � ��������� ������� ��� ������� ������������������� �� ��� ������������� � ����:�����������������������������<5#������<�5 �HI �������������������������������������������������� ����������� � ��� ���������� ������������������� ���������� ���: ������&������ ��������� �� �� � ��� ��������� ������������ � ��������� ������ �� �������� ��� ��������� �� ������� �� �������� � � ���� �� ��� ����� ����'�����������������������������<=�� J+K0LMN O��� �� ��� ��� ���� ����� �� �������������� �� (L?P/0D0,A0 *+,-./0 ��� � �������������������������� ��� �� ������� �������������������������:������������������������ ����:�������� ��� ����� ��������� ��� ������� ����������� ������������ �����������������������������"��� �������� ��������������������������� �������������������������������������������������������������� �� ������������������������ �����������������G����������������� ��������������������������� ������� ��� �������� ������������������������������������� ���� ������������������������!������ �� ����������������������������������������������������������������������������������� ��������������������������������������QRSTUVWUUTXY(L?P/0D0,A0 *+,-./0������ ������ � ���������������� ��� �� ������������ ��� ���������������� �������������� � ���� �����"�� ��������� �Z �������������� �� �������� �� ��� ����� ��� ���������������� ����������������� ���[����������\��������E����]5��^�������_������]#]�F���������E����] ����� ��� ��� ��������� ��abD0?B@C/?,K0c?L�&��������\����522#�()*+,-./0����������������� ������� �������� �������� �� � � ������� �������������� ������������ �� �����������������d)e)aPPA,A/A+.f����� ��� �'������������������� ��(L?P/0D0,A0*+,-./0������������������������������������������������� ����������� ��� ������ ������������������ ���� ��� &�� � ���� �� �������� ���� �����Z ��� �� �������� ��� ��������� ������ �� ������������ � ����������������������������������� ��������� ��� ��� ������ ����� ������ ��������������� ����������_���������������� �������������������������������������������I ��������ghijklllm(L?P/0D0,A0*+,-./0nopmqknmkjrsktmutovsonknjrowjxkvytzo{yihvijr|ghijklll}~���}josr�zwitk|ghijklll}��m~m ��������������������������������� ���������������������������������������������������������������������������������� �����������4���� ������������ �������������!����5� ������������223���m f������������������������������������������� ����������4����������������������!�������� #23���m E������������� ������������ ���� ������������������������4���� �������������������������()*+,-./0�������������������������������������"������������������������������!����5� ������������23���m ^����� ������������������������� ��������������!����5� 2���������� #3���m &��� �����������������������������������������������:�������4�������������������������()*+,-./0���������!����5� 2�����������23�� 57��)�LA,b.+/0D)�J+*A+� ?P�0D0+?�?/0,C0,��0DC,?D?bCed��������������60

Page 65: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

��������������� ������������������ ������ ������� ������������ ������������ �������� ������ ���������������������������� �� ������������ ����� !"#��������������������� ������������� ���� ���������� ����� ���� ��� �� ����� ����������������� ������ ������$� %�&'(�)!�"#*�+,��(�- ./0#*#�.1."#�2#�30#*2�.*.)24567899:;86<=8:661

Page 66: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

���������������������� ��������������������������� ���������� ������������� �� ������������ � !�� ��"##��$������ ��"##%&�������������� ������� �&������' ������� �&������������� ( � ��������) � �������������*��� ����� �&�������������� � �� � �� �+������ ���( ���������� ����������������������� �+��,+��������-��(��������� �.������ �&���� �-��,��+��� �&���+(������ ���� ��� �����������+�� ��������� �+�,�������+���� ���������-���/0123454674896:;34���� �+������������ �������� ������� ����������� ����� +�������������������������� ��������������������� � !���<�&�= � ���+�������� ��������������������� ��,��,����������������+��+ � >?�@A�(� �B�� � ������ )��� B���� �� �-� �������?�"###&����� �����+ ������ ������ ��� ��� ����������� �� �� �� ���� �������� � ��� �� �,(��� � ���� ,��� �� �,����+� �� � �� �C�������=)���� ������ ��������� �+������������������+ � � ���� �����D0EF4913F07GE1639G34 ��� DH1;E75543107210I7;�J������ ��� K��,���"�&�� �� ��� ���������������� ���� ��+��� ������ ������������������B+��,� �����,����,��!�)�� �������(��������� �� �+�����������/0123454674896:;34��) �� � ��!���� ��������+�����,��' ����?���' ������@L��)�M&���+� ������������������ �+����������++����N973590769I4�B��,���(������J�+O�&B��,���������P93901597Q597674 �A�(� & $���+���� R9S315T6UQT4 B��,�������� �J�+O�� ��� VTIS51E4 JW�!��, � A�+��� ����J�+O����B��,���������"##�&�-�+��� �� ������ �� � ��������������� ��� �+ )�� �� � � �� ��,��J�+O����$���"##%&� �����+� ��� � ��������������� �� /H896:;34 ���)���' �� �� %�X&� Y ���� ,���( �� ������ ���Z�������� �� �����[��� �\&����)� �� ���+��� +��� ++����P93901597Q597674�P1I913F07G�= ���]���� � �� �&J�� �����VEF7_13F07GJW�!��,�A�+����������������� ��,��,�)� ��� ���� /H896:;34 ���� ���� ��+ ��+VTI`S51E4������ ���� ���@�a��<?"&) � �� �+��� ��������+ ����������)��� ��,����,������������) �� ���������� ��� ������*�� �� ����� ��� ������� ��� �� �+�����,+���� ��+ ��� +��� ��� /H896:;34�� ������,��' �����"&� �� �+� �� ���� ���� ��������+�����++����� ���� �����������������&������ ��������� ,���N5191307EF74 b�B,�� � ]���� � �� ��= ������(������ �� ��������� �� � ,�� � �������������+�����+���������������������= ���������� ��������� ���������� /H896:;34 �,���,������� �� ������ ����� ����� ��++������������� ���]�� ��������� ��������� �� ��, ��� � �� � C������� � � ��� ����� �������� ������������X���%A�� ��A� �������-��,(b��������=�+������� ��"##X&�c �������������� � �� �� ����� � �� /H 896:;34������d��+����e++������������ �� � �� ��������� �� �����������������fHgHh45919E151UT/0123454674896:;34)�������� �,����+������ ����+��, ������������ ���,,,��� ��� �� �����B+��, � ��+������ +����' ������' �������@�' �������&����� +����������,��� �,��� ����������������/H896:;34��� +����,����+�����,������ ���������= �����������+ ��������� +�������������� ������� ��!��� ���� �i� ����,������������ �� �+����C���������� ����������� � �� �+��������������,� �+���� ��)� � ������ ��� �������� +����' �� ����@&��,,��� ��� ����������� �� �+��������� ��+ ����� , ������� � � �+� ���������� ������� ����� ����&�����,� ����Z������ (����� ���������� ����������������� �� �+���� ���� � ��� ����,�������)���)�� �� ������� ������� �+�����+����,����+ �' ������?�%&��� ��������,� �� ��' ��������"&��� ����������� ������������������� �� ���������, ��+����+� ������������ � �������� +����' �����@��&� ��+�� ����� ���� !�������,�� ���+�� ��� �����,� �������� �������-��� � �jklmnopq/0123454674896:;34rstqunrqnmvwnxqyxsksrznvsrm{nklr|wklrm}13F744SFT554~jklmnop��������lr|srm{n�wwn�v���lxns�l�zx�s�zlk�lm~jklmnop���q�q � ��,��������( ���� ����,�)��,����������}H4SFT554�'������- ��'"�<#���� ��� @##�+��q C��� ��' ����������� � ������+��� �� �����-�� ��� @##�+��q C�� �������� �������}H4SFT554�����- ��'"�<#���� ��� @##�+��q C��� ��' �����?�-�� ��� @##�+��q � ��,����� �����+ � ��������������� +������ +����- ��'"�<#���� ��� "##�+��q }13F744SFT554 ����������������)�� ��� ����������� �� �����- ��'"�<#���� ��� @##�+� "�?�H�076U;9345H��9879� 12h45491Q1346T46�h45T6151UT�f��g����g���g��62

Page 67: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

��������������������������� ��������������������������������������������������� ����������������������������������� ��������� �� ���� ���� �� ����� ��������� � ��� ����������������� �� ���������������� ����������������������� ��� ������������� ���������������� ���� !"#$%&'�()$* $+ ,-.&'&$,/,%&!0&!1.&'0!,',"023456778964:;68463

Page 68: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

����������������������� ��������������������������������� ���� ��������� ����������������������������� ���������� ������ ������� ������� ��������� ������� ��� ������������� �������� �������� ������������������� ���� ���������� ������������������������������������������������������������������������� � ������ ��� �������������������� �!�������������������� ���������������������� ������������������������������� �� ������ ������������ ����������������"���������������������������������������������� ����������#�� ���������� ������ �� ����� ���������� ����������������������� ���������� �������� ��������� �������������������� ��������� ����� ������ ������� ������� �������� ������ $����%��&�'��������������(�)*��������)�+����������������������(�,������������ ���������������-������������. ����������������� ��������/01234567%���������������������� ��������� ������ ����������������������������������������������� �������� ������ ����� ��� ����� �������������� ���� �� ��� ��� ���� ������� ���� �������������������������"��� ����������&�� ��������������������� �������������������������� ������� ������ ����������� �������������������������� �� ����� ������������� ��������� �� ��������� �� ��� ����8�� ���������� �� ������� �������������������� ��� ������ �� ���� �� ����%���������������/01234567����������������� �������������� ���������������� �� � ������� ���������� �� ���������� ����������������������������������������������������%��&����������/9:;67<73=71234567��� ������ ������������������������������������������������������������������� �����>:6?=7 7@?A<<7�8����������������������������������������������������� �������������������������� ��� ����������� ������������������� ����������� �������������� ��������� ��������������������������������� ������� ������������������������������������������������������������������������������������������ ��������� ����������������������������&���������������������������-�B�� �����������/01234567�������������������� ���������� ������C�������������������������� ������� �� ��������� �� ������������ ����������%�������� � ����������� ���������D<:2:69=E?=7�F�G�&����������������)HHI��JKLMNOPQRSNTUVWXUYZ!�� ����� � ����� ���������� � ����������/9:;67<73=7 1234567 ������ �������������� ������� ���� ��������� �� ��� [� ��� �������� ���������������� � �� ����� ������� �������������������� �� ���� ����������� ����\� ����������� ������������� ���������������� ������ ���������[� �������� ������������� ���� �] ����������������������������������� ������ � ���� �� ����� �� ������ ��������� �� ��� ���������� ������� �� ���� ���� ��� ��� ���& �������������� ������������������������������������� � ��������� ���������� �� ��������� �������������� ���� � ����� ������������ �� ���������� ��� � ����� ���� � � ������_ ��� �������� �� ���������� ���������� ��������� ��� ����� �� ��������� ������������ ��� ������������������ �������� ������� ������ �� � �������� ��������������������/01234567%�������������������� ����������������������� ������� ��������� � ����������� ������������ ���� �� ��� ��� ����������������������������������� �������������������������%���������������������`OYNMaPVRTWVNbZ!������� ������������ ������� ���\�������#������c����������d�[%H�+)(IH��!�\�!����_ �F������e�������c��������������������ecf ����Fd�g+h(,%(��"�F����������������� ��"������%c��������� �-%,�cic%edjh(HB+,�k �� _ �F��� . �����& #�l��&� f������ �m����� _ ��j#����� ������ ���� �����������������������������������������nopqrst/9:;67<73=71234567uvwtxrutrqyzr{t|}r~�yzr��{po{vovu�ryvuq}ryr��~ruqy���p{rt�t !��������������������������������*�������������������������������������������������������������� ����� ���#�����)(g(*�������C(HH���t i�������� �� ���������������������� ����������������������#�����)(gH*�������C (HH���t ���������������������������������������� �#�����)(g(*�������C (HH���t e������������-�(������������������������������#������C (HH���t e������������-�(�����������������������������������������������#������C ,H���t e������������-�������������������������������������������������*��������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������#������C)H��)I��0�9=3�5267<0��21=2� :;�7<72:�:673A73��7<A3:<:�A����������������64

Page 69: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� ������� ��������������� � ���� ��� ���� ���� �!� "���������� ���!������"""�� #� ������� �����"�$%�����&�'��( ����) �*��*+������,��-���&�.�/0#�1�(� ���2) ��!���+%��3���(��� �������4���5�� �����3��#� ��6���(���3� ������77�8�7�9����� �������������6�����-� #3���) ��� ��3���:��;99��%!�<�����"""/+� 3� ��������� ����0���6����5=1�"�$.� ���.�) ��(�����>�������� ��������/0#�1�(� ���2) ��!���+%��3���(��� �������;�#�#�����' �: � �����# �>�����( ��� �����#* �� ����(��� ���4�����%� ���� �,�? @� 6����A5�8AB;�� �+���,��.�� ���0�:����A��(�!�<� ��� ����� + �3 � ) �##��>�4������+� �����:�� #��� � ��(!���( �) !�,��-���.����5�5=�85A5�0#?� #�>�%��C����:�.�����5�:����+ �3 �� ����� � �(��&�C����%����B�578AA�D �� �D�0����A��' � % !�! � ��# ��� �#!���� �+ � :�����""�D� �?� #�* ���� ������� �#�� ������) ���� ��������3� �#��E��4� ��* ����3� �#���.��4�������%�&��'! �� �%�������.�&��(� ��%��C����>�&��*����,���������04��!���� � ������ �� �3��� ��������� �� ��# � ���� �� �����&�(��� �����79�5A�=85A�;�.��!����%��%����<&���C�������0� �� ��������� ���+��� ��� #$� �� 4�������������4� ��3����#�#���+�������0! �&�* �����5=�55�85=��-��-����?��,�*�������' ���������#?�+� ����"�$&����'�*����?��,�*�/0#�1�D���*�����#%�� �$) �#� �'�� ��F!��' �.���������%������C��#������7B8���-�����(�&��-���� ��6�%�) ��� ����C�0��(� �!3�%����;99=�) ����!�� � ��������+ � �� ����!��������� ��/!������"G ��#G1���#��HIJK�"��&�%��04���) �� ������A=�=�58=�7�L�#������C������-����;������#��#%��#������� �?��� !�! ��+ �3 � � ���� � � ��#�:�� #��� � ��*� G�' �' ����� �����! ��� �� ����<��#M �!������ �+ ����� �!� �!� 4� ��������� �+ � ��#���# � ���#���� �+���!3!�������#� �� 4�����+ �#�����' �����%���0#����A;��AA8�9;�L�����:�-�����A�' �#� ��!�����#�4��!����+3�� �������+��� ����* �� ������:��!���4�) �� ������5��5��8=�7�L�����:�-��.��!����%�����;�* �� �������#��4������������ ���"�$%� �#��?6��) ��.��!����%��L�3�� ����) �) ��) �L� #��>�) ��' !#���� �*�:�/0#�1�0� �� � ����� 04��!���$"3��������+� ) ��� ����#0�� �����! ���%� ���� G� ����(� �������=A98=B;�L�3N �6�&��-�!� �'��;99=������>(��� O ��<���� #����� �+��������� ������� �:4�������������� �$PP???������#����;99=/�������#9=<9�<;9971�L�3N �6�&��:������#��L��;997������� �6�����;�'���$������� <�����"�$(Q#���(��.R �� �.��L ������C��%� ���� ��) �/0#�1�%QS?�� +�� � 4�� ) ����! ���� 4��� ��P;� 0��4�� %�������:3� #�3� ,�?�����0��� 3�<&� ������-�/0#�1����9�,� ���� D�������%�3�����:���������# ��������� ���4���""�E��4� �� *� 6* ��(���3� ���������) ��' �?���,�-��:�#� ���C�"��;99;�.��������������+ �0� �� >�4����� � ���� � � �:�� #��� � ��%�����#$�� �� ��� � ��� �� �����3�&�.����%���/C��#�1�A��;958;�=�����6�����>� !�����&��� �� �! ��&�(��-� #3���) ��%���� ���@����7��.��� �� ����3��� ��� �� ����# � ��� ���+�! ��!�! ��+��������� ���&�.���) �� �����������8B��%� ��+�&�������5�) �� �+����+ ��� ��: � ���:���� � $��?�4�#�����+ ����F!���+��+��%������;B9�B=98B=B�%� ��+� &���� ;999� ' � +��� ��� #$ ����� � �� �+ ���������� �����������"�$� ����(�:��*��) �/0#�1�' �0�������+��������� ���' �� >�4� ����'�3���#%�����L�!?� :��#�3��*!��� � �>� # �� �����585A�'���� �'�,��-��-��L� ��-�����7�: �������� ��+ �3 �C�?� >�4������ ����� � �:3�&�(���=���;8�99=�'���� �'�,��L ����) ��;99A�D���3�� �� ����3��#���#����$����������#��� ������%�3����=9����8�5A�'�3��!�:�) �D���� ?����.����-������ ����;99B���������� ���3�� �� �� �� �� 0� �� %��! ��� /C���#�4� �1 �������������$*����� ��6���?� ) ���!��%��#����G� ������E%:�C� ���5��5;�855��'�3�����:��L�����:�-����4���!� ���) ��� ���'��;99B�' ��4��!���� �#�4� �+�������+��������� ��$3����!�� <� �����������#���������������� ����4��* ���,���:��#�%���E�%�:��95�A==;8A==7�' �?���,�-���������) �/0#�1�;99=�' �� ����-�%����%��3$.�������(�����#) ��� �������/' ��������+ ������%������+0#���! � �0� %�������=1�' ������%������+0#���! � %�����#D�!�#�����0#���! � ����� �) ����D� 3� �&�>��>�3� ���>��-��3���,�����B�C� �+������# ���+���� �+ 3�#<*��������� � 3��� ��� #���� �� �> !33��#(����:! �����*��������=�78A������� �) ����) �C�!� ����%��> ������:�,��D� 3� �&�>�������*������������+ �>�4����� � 3��� ���#�����> !33��#(����:! �����:�� � ����;;�;�A85�=�� ���3�����-��;99B�%�� ���3�����+ �3 �C�?� >�4�����TC�?� ��# ��# %��#���U #���� �+ � � ���� �!��� �%�����#�' �����%���0#����0� %����7��B78;���� ���3�����-��L� ��-��-��-��;99B�%�� ��+ �� ����� � ����VWXYZ[\]ZH /_\]HIY1`YaZb/L�#�� ��# C���10#?� #���B���4�*��������*��������=;�;;�8;A9�� ����(�:��*��) �/0#�1�;999��' �0�������+��������� ���' �� >�4� �� �� '�3���# %�����L�!?� :��#�3��*!��� � �>� # �� �� ����(�:��*��) ��;999��"� �#!����� ���������� ���"�$� ����(�:��*��) �/0#�1�' �0�������+��������� ���' �� >�4� �� �� '�3� ��# %����� L�!?� :��#�3�� *!��� � �>� # �� ����A;58AB��;7B cdebIHWfg YXdh_giIgj ZJkYXYgZlZYH]YHmkYX]HZXZW]nopqrssturpvwrtp65

Page 70: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

66

Chapter VII: Combresomyces cornifer gen. sp. nov., a peronosporomycete in Lepidodendron from the Carboniferous of central France.

Page 71: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

��� ������ ����������� ������������ ���������� ���������� �� � �� ��� � � ��!��� �� "��#���! ��$� �!� ����%&���� '()* +,-./01*2324 567*89:1;'<=*262>2185?7*)@ A<010132B8*? <A/-;01@2-7(C *D'E-AF/,16GHIJKLMNOPKQRIIRNNIS S TUVW XUYLZITIY[VR[T[WMKUV\ ]K[T[WMKUV\ ]K[HM[ _KVRKLa bcdMOPIL\ e IWVKLQRLIfKghcihjjj a UVMOPc]KLS IVJklKmILRS KVRHM[T[WMKnUV\ ]K[HM[ _KVRKL a bcHKLKMOP HM[\MoKLNMRIYRNX[LNOPUVWcQJNRKS IRMNOPKa Jp[T[WMKcU\qMW a IrMS MTMIVN bVMoKLNMRIYRa UYVOPKVca KVsMVWKLQRLIfKtucihtji a UVMOPc]KLS IVJvlKmILRS KVR[XwO[T[WJ IV\ wo[TURM[VILJ HM[T[WJcIV\ xIRULITyMNR[LJ a UNKUS IV\ HM[\MoKLNMRJ dKNKILOP _KVRKLczPKbVMoKLNMRJ [X{IVNINc Iq LKVOKc{Q tth|} u}j|cbQ~�~a ~Zcba d }g�h _xdQc_nd~l z~ ~ }g�ZQ�cH[UTKoIL\ \KTI ML[V\Kcj|j�i a [VRmKTTMKLc�LIVOK� � � �� �� �� ��~LRMOTKPMNR[LJ���v����� �� ��v�� k��������v����� �� ������� ������  �k�¡G�¢ ���£¤vv�¥¦�� �� § G�v ���£_[LLKNm[V\MVW w\MR[L�©��� G��ª�«¬� G¢�{KJq[L\N� ����¬�¡�«�­���¥¨¢¦���JO[mPJRI®�«���¡�¯G�G«¢��¡� G�¦ �����¡�¯�������ZKL[V[Nm[L[S JOKRKN°±[S JOKRKN²ª���G� � ³ ´ � � � � �µ¦�¡v¦¡�G¬¬¢ ¥�������� ¥������� �� ¦ � ¬¢v�¥¨¢¦� KmM\[\KV\L[V LP[\US VKVNK ���� ¦ �ª���G� °§ �������¥¥�G�²�� v��¦�G¬ �G�v� v��¦G��� G ¥������¥���� ¢v�¦� °_[S ¶LKN[S JOKNO[LVMXKL«��·�¥·���·²¦ G¦�vv¡���� ¦ � ���� ��¥¢������ ¦� �¡k«¬�k��� ¦��� ��G¬��«���G·®� ¦ � �¡��Gv���G v���¥�v¡�¡����G� ��¦G¦���¸¹ ¨�v � G¢ ¨G�� ���� �� ¦ ��¡« v�����º�G¦��� ��G � ¡v�¬G«���¡��»¦�Gº��«���G¬¹ G¬¬��v��¦���·µ�� � ��«���G v��¦G�� ¦ ��º¹ G¬¬���¥¨��¡¬�� ¹ ¨�v � G¢ ��¥�����¦°¹ G¬¬��²���¥¨���� ���¥���� ��G� ����¥G�G��¦�v �¡�«¡�°¼v ¢¦���² ¹ ¨���G����«¬� ¬G�«��¥¨������ ¦ ���¦�����G����¦��¥��¦�� G����¥����·¤�¦ ��º���G G�¥������ ¦� �����G¬�� ¦ � �¥�v�� ��� G�� v¬G�G¦� G�� ¥G�G«¢��¡�·½¨�� ���v����¢� ��� ¬�« ¦ �� ¦ � � ��¥¨�¬�«¢ G�� k��¬�«¢ �� ¥������¥���� ¢v�¦�� �� G ¦�����¦��G¬�v��¢�¦�� ��� � ���§ ¢ G«�·¤¬¦ �¡« ¦ � ��«G���� �vv¡�� �»v¬¡����¬¢ �� ¦ � ¥��������� ¾ LP[\US VKVNK �¦ �� ��¦ ¿��¹ � ¹ ¨�¦ �� �¦ ��¥�����¦� G �¢� ¥¦�� ¬��� ����¥¨¢¦�¥G¦ �«��¸���G¥��¦��¥¨·À ���£ ½¨� Á��¦�� § ¢v�¬�«�vG¬µ�v��¦¢·¯¡k¬�� �� k¢ ­¬������¦�·¤¬¬��« ¦���������·Ã�����$�����½¨� ZKL[V[Nm[L[S JOKRKN °NKVNU ��v¿ ����kı[S JO[RI �� �¬���¦��G¦� ��¦�²G�� GÅ¡G¦�v G�� ¦�����¦��G¬� �v����«G���� � ¦ G¦ ¦ ���� G��G¥��¦��¥¨� G�� �Gv¡¬¦G¦��� ���k¬�«G¦� ¥G�G��¦�� ��¥¬G�¦� G��� G¬� G�� �¦ �� �¡�«�·½¨� «��¡¥ ��v¬¡��� Æ��Ç�����»¦G�¦�¥�v��� k¡¦¦ ��� � G¢ k� G ¬G�«� ¢�¦¡��»¥¬�����������¦¢ �� � G���� �v��¢�¦�� � °��v¿ ����G²·¤¬¦ �¡« ¦ ���ÈÉ�����¥�����« G¡¦ ��·ÁG¢����v � µ¦GG¦��G� � ¬¡�« �¡Ê�¯G¬GÊ��¦�¬�«�� ¡�� Ë��¬�«�� ¡�� Ë��Á��ºÉ��¦��§ ̸��v G��ºÍ G«���ºµ¦�GÎ��� £���� § ¡��v ¸Ë��� G�¢·½�¬·ÏÐÑÆ £Æ ��£� Ò�ÑÒ·­º� G�¬G������Ï� ·¿���«�Ó¬�Ô·¡��º� ¡��v ��·��ÕÖ×ØÙÚÛÜÖÝ ÞßÚàÞáâ â â ãÞÛäÞåæÞØãçÖÝ èÛÖçÚéÞèÝ êçØÞäë ìíîïîðñíòï óôõôòóíö ÷÷ø ùøúúûü÷÷úýþ÷÷÷ÿ�Æ��º��Ò��� Ç��� ����¦� G¦¦��À ���£ ½¨� Á��¦�� § ¢v�¬�«�vG¬µ�v��¦¢·¯¡k¬�� �� k¢ ­¬������¦�·¤¬¬��« ¦���������·���Ï��·���Ò��·� ¢v���·���£·��·���67

Page 72: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������� � � � �������� ���� � ���� � � �������� ������ ��� ���������� ������������������������ �� ��������� � ���� � ������� ����� ����� �!"#�$�$%�$�$� &'#�#%� � ����� �� ��� � (����������� )���� ��� �� �� ����� ���������� �� �������������� �������������*��� �����������+�� ��������������������� ���������������� ���� ���� ������*��� �����,���� ���� ����� � ����������*��������� ��� -������ �� .����� / 0�������� 1234�,���5�����12367!8������ � ��� ���� ������� �� ���������� �� ����������� � �-9������ #�� :;<<;=��=++��!���� !��+������ + ������+�����+�>���� �?;<���?;<���*� ����+����?;< ���+7� ��� ����� � ������-0����� ��/ ,�� ��;<<<7!@� �����������������>�� ���������������������� ��� �� ��� ����� ���� ������ �������� � �� �(�� � � ������� ������� ����*�������������������������� ��� ������ �������� �������(��� �� �� �� ����� � � ����� � �� ������� -A���;<<1�7!.� ���� � ����������������� ��� ��� ���� ���������� ����������������� ��� ���� ���� ����* ��� ��� ������ �� ���� �� � ����������� �������� +��������� ��� ��>� ��� � ��������������*� �����������-A��� 122B7!C����>�� ���������������������� ������������ �� ����� ��� ��������� ����� �� D�%%�# � � $�$E%�$�� ���� � )���� A������ F���� ��� -.����� #� � :;<<67!.����������� ����������5� ��� ����� �� ����*���� ����� � �������� ��������� � �� � ������������� �������� ����� ���� ������!.� ��������� D: � $�$%�$�� ����� ��(���� � �� � >�� ����"&�G�H� -"&�G��'#�#7!I������� ����� ���� � �������D:� $�$%�$�� ��� ��� �������� � ���� � F���� ���-!�!J�� / K���;<<4�.�����#�� :;<<4�.�����/ J�����;<<B7�������� ��� �� � � >���������� ��������� �� ���������� � ������������� ���>!L��� ������� ��� � F���� ���� ����� ������*��� >������������ � ��*������ ���� ����� ��� � ������*������ �� �� � M���� -N ������������� O PP<N �7 �������� � N �����Q������ R����!8������ � ������������������ �� �� �������� � ��*����� �� -!�!F����1S32�1S26�T����123<�12317��� ������������ ��*� ��� ���������!I���� ��������������� � ������������������ ��� �� �������� ������� ����������� � ������������� ������ � � ����� 1<<���� ��R�������� ����� 0����� F���� -1S26� 12<<7! U��������������� ��� ����������� ���M���� � ���� ���� �*����� ��� F����V� �� � � ��������� � � ������ ���F����V� ���!C��� �� ����� ��������� ������� ������ ����������������� -�!!.�����#�� :1224�T�� ��� #�� :;<<P�J�����#�� :;<<B7��� � �������� �� � � ������������ �����*���� ������������ ����� ������ ��� ��� ���*��� ��W#��X$X#�X�$� �G$XH� �#�%# -J����� #�� :;<<37��� � �� ����� ����!K� � ���� � ����������� ����������� ������>������������ ������ -�������� 7 ���� � M���������� ���� ��������� ������ ����������W#��X$X#�EX�$��G$XH� �#�%#!)>��������� �����������������*�� ������ �� ���� ���� ����*��� >������! C����������� ��������������������������!.������*����� ��������� ����������� ��� � ��������� ��� ��������� ������ ������������� ��� �� � ������������� ��� PP<N � �������!Y Z[\]Z_Z`a b \[cdae.� ���� ��������� � ����� W#��X$X#�X�$� �G$XH� �#�%#������ ��� ���� � ����M���� fN ������������ -gL�� �Q�� ��������7h��Q�� ��-��� �� ����� ����� Q�� �7������ �����>�� ��� 1;�� ����F�����N �����Q����������R����!.������������� ������ ���� ���������������� � � ������ �� ������� (��� ���� ���� ������!.����������������� ����������� ������M������ �F���������� � ������ ������������ ���� �8��� ���� ��������� ��)������ ��1<�� ������8����N �����Q����������R����-T����12317!@����� �*��� �� ������������������F������� )���������*��� ��� ����� �� I�� #� � :-12S47���� ����� �� ���������� ������������ � ������������������������ ���M���� � ���� ������ �)�����F> -12S67!.� ����������� ����� ��������� ������� � �����(� �� ��� ������-��������� �������7��(������*�W#��X$X#�X�$� �G$XH� �#�%#������ ����� ����� ������� � �� ���� � � ��������� � ����� ���������� �������� � � ���� � ����������(����� ��� � >�� ����� ����� ������-��������� ���� �����*����� K���/ F�� 12227!.� ��� ������� � ������ � 0����� F������� ��*� ����� ������ � �� 12� ������� ;<� ���������� �� ��� ����� �� � N ��i��j�������VK����� j����� -L� ������ � ,��i�������7�� ,���� -R����7 ���� �������� ��� �� 042+11<4� 042+11<B�042+11<6�042+111S���� 0B<+11P3!k\el_[e.� ��������� ������� ����� �� ���������� ������-������(�7 ������ �� W#��X$X#�X�$� �G$XH� �#�%# -R�� 187�� ������� ���������� ����� � � F����-1S327!)>��������� � ������ �� ���� ��� ����*��� >������ ��� �������� ���������������� ����������� ���*��� � ���� � ��������!.� ��������� ������� �������� �� � ���� �������� ������ -�!!���� ����������� 7fR��18 -���7h��� ���������������������� ���*����� ���*��� ������ ������ fR�� 18 -����7h�� ����� 1<< ����� ����� � �������� ���� ��� �������� (� ������ ������ ��� ���! .�� ��� �� ���� �� ��� ����������� ������ �� � ���������� �� � ����� �� � ���� ���>!.������������������ ��� ��� ���� ������� ;BmP3n� �� ���� -��������� ������ >������7!.�� ������� �� ��� ������� ����-�� � 4<n� ����7��� ��������������� -R�� 1J7�� ��� �� ���� ������ � �� ��������� ������ ��� �� ����� ����� -R��� 1QmR�@mL�;Q7!.� ����������� �� Sm14n� � �������� ����������� ������ ��� ������� �� ������� � ��� �� � ����� ��� � ���� -R�� 1)�J7!.� � ������ ��������������� �� '� 1n� ���� ��� � �� ���o� ��� � � ������ �� ����� �����! 8������ � ���� ������ �� �� ����� �� �������� ��� ����*��� >������ ����� ��11<S j!A�5��#�� :68

Page 73: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

��� � ���� ���� � � ������������������� ��� ����������� �� �����!���� ��"#$%���&��� ��'(�)�)�)��*�)+� ���,���������!�� ����,���- ��� ���� �!����&��� �! �!!� .���!!�&��� " ����� ���� ���$/��& ��&��!!0 �������&,� �!��1������& ��01!�2� �� �����0 ���!�.!�����& ������ ���������� ���/3����- ���&� ��� �������� ���4 �����������3�!�&�5678��9:�"5�;$<������ !������& ����&� ����&��� �! �!!�3�!�&� 5678��9: "5$��& 5=>8��7? ";$�"@$A� ��0 �������� 3�!�&�5=>8��7?�"A��$<������ ��������� ����!� ��������3���� � �� �!����� �����B�� � ������!�� ��� ����� ����� ������� ����� ��3�!�&� 5678��9:�"C$���� !�1!�2� �- �!!��� ��� - �&� �0��� ���� ����& - ��� �4 ����3�!�&� 5678��9:�"D$E���� ��&� �&��� 1��F�& �0���� �� � ����&��� �! �!!3�!�&� 5678��9:�"G�H$I� ����� ������� ������� ��������� �� �!!�������3I!�&�5=>8��7?�"J$<������� ��������� � ����!� �������3��!��0��3I!�&� 5678��9:�"E$<������� ��������� � ����!� �������3���� - �!!1&�K��& ������ �����B�� � ������!�� ��� ����� ����� �������3�!�&� 5678��9:�"L $L ����� ������� �������&�& M0��� &����&��� ��� ���� ����� �������� ��& �������!���!23�!�&� 5678��9:�"N$;!���1�� �� ��� � ����� ���!��1!�2� ����� ��O��������M���� �� ��!!�- , �!�� �1!�2� ��M���&!0 �������!������!!����������� �������!- �!!������3�!�&� 5=>8��7?�5���"#$P Q77R� 3"5,;,H$P Q6R� 3"@�G,E$P �6R� 3"J,L $P �7R� 3"N$P 6 R� �69

Page 74: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

��� �������������� ��� �� �������� ����������� ������������� ����� ��������� ���� ��������� �� ���������� �������� ������ ������ �������� ������������������ ������������ ���������� ���������������������� ��������������� ��� ��� �������� ��������������������������������� ��������� ���� ��� � ��� �� ��������� ��������� �!���������� ����� ��� ��������������������������������������������������� ���������� ��"#� $��������������%�#� �� ��� � ������������ ������������ �������������� ��������� ��� �������� ������������ ��� ��������� ���� ������������� �&�� � ���� ������������ ���������� ������ �� �� ����� ����� ������ ������ ������� �������� �� ������������� ������������� �� '(#� �� ��� ����� �)� ���*�+�,)��-� � ������������������� ����� ������ ������� �������������� �� � ������� � �� �� ������� � ������.�����/�� ������ �� �01"#� �� ��� $��� ���*12 ��3���������� ��������� ������������� '1"������� ���� ����������� �� �� �'#� �� ��� ���� �-�4��3�� ������ �� ���������������� ������� ������������ ��������� �� � ���� ��������� � ��������� �� ����� �������!���� ��� � ������.���� ��� �� �� ������ ������� ������ �� ��� �������� �������� ���� �� ��� ���� ����� ���� �2 �� -������ ���������������� ���������� ������� � ��/�� � ����������� ���� �������� �� �� � ��� ������ �� �����5����������������� ����� ������ �� ��� ��� � ����� �� � ������ ���!�� ������016#� � ����� ��� ����������������������� � ���� �� �������� ������� �� ��� � � ��� ����� ����� ������������ ���������� ���� ,51)��&��� ����������� ���������� ���� ��� ��� ���������� ������� ������ �����������7�������� ����� �� � ����� �� ������ ���������� ����� ������������ ���������� ��� ��� ���� �������� ������������ �� ����� ������������������� ������������������ ������ ���� ��� 0�8 �� �,#� � ��� ���� �9� :�� ���� ������� � ����� ���!�� �;< ,�81"#� � ������������������� ������2 ������� ����� ������ �������� ������� ������� ������� �����$����� �� ���� ������ ��������������� ��� ���������� ���� ����� �� ���� ����� ��� ����� �� ������� ����� ����� ������� ��� �� ���� ����� �� ����� ���� �9��:���� ���� �� ������ ��� ��� ������������ ������� ��� ���� �� ��� ����� ���$���� ����������� �������������� ��� ������� �������� �� �� ���������� �� �����&�� �������� ��� ������� ����� ���� �����=>?@ABCD EFEGF������ ���� ��� � �� �� ��� ����������� �� ��������� � ��� ������������ �����������������������HIJKLKM NOPQ RSTUPQ VWTU WPSXYZTS[��!����2 �*������5������9�������� ��� �����\TX]U ]XP_]2 ���`�� ���a2 ` 8��0bb ��� ��� ������� �� � cAD d?FGAeD f;FG��� 2 ` 8��8(( ��� ��� ����� ���cAD d?FGAD f;FG;A?EghF?�ijfD >k �� ��������� � cAD d?FGAD f;FG���������������������� �� ��� ��� �������� ���� ������ �)�� ���� ���)�� ������ ��� 2 ���)������������������ �� �����.�������� ;A?EghF? �+���a;A?EghF?CGl ������ ������� ����� ��������������������������������������� ����������� �mF?AEAGnA?AD f;FjFG2 �o �[��� ,((��gE;F?j<FGFBgGpg<qEAGgGk r������ �� ���������� ���� ��� �������� �%0(#� �� ��� � ������ ����� ��������� �� � ��� �����������������$��� ��� ������ ����������� ��� ���������� ������� ����$���� �� �� �8#� � ������������ � ������ � ������� ����� �������� $ �������� � ��� ���� ��������������� ����� �������������������� �� ������ ������ ������ �� ������ �������� ���������� � ��� �������� ��������$���������� ���� �� �� ��� �������� �!����� �� "#����� ���������� ������������������� ����� �� ������������������� �� ������������������� ���� ������$���������� ���� ��� ���� �� ��������� ������ ������� '1"� �� ������������s������������ �� �'#� �� ��� �� ������ ��������� ������� �������� ������� %'(#� �� ��� $�������������������������������������� 016#� � ���$������������� =FngBABFEB?AE�������������� �������� �tfnCGk&���� ���`8(u��'" �r�+�������� �� r��v��������� 1���������w���������� �� ����*x��yqFk+�� 7���� �2 �����������$������� ���� ''(2 ���z{| } ~��� ������ ������������|�L����LK����KM ��� ������{��IL K���L��I�z�IL����K|KL{I � {�� �I���I��N I����������I�I|NLK���IL����{�{I������{�� � ¡¢££¤¥������{�� �¦§¢££¡¨��©���{�� � ¡¢££¤¥��I��ª £ «M ����( ��[��!���Fj<¬>70

Page 75: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� �������������� ������ ������������ ! �"�#��� $����� ���%���& �'! �&�� "�' '�! ��& �� (��%&���� '�! �&�%")%&�*+"����,� �� '����"� �� �� %� � &�� ���� % ��! �"� �����-��! �%���&� . ��� �%&� ! ����,%&��! � ���� �� ������&��/ �� �''��%"�/������%�����0��"�,/%& ��"�,/�'������,�"/�&���%"�,%&��! *1 23452627893:432;<=>?@:A?262789BC; BDEC?>?:FG �&������ �� ����� ������� %� ��,�&�% ��H �� 0/ % ! ! 0 �& �� I������J���� ���K�� 0%� ��&��H�%""/ �& �� ��&� �' ����! &� ���"%/�&, "%�%""/% ��� �/��% . ��� &"%, -�"�0H��%� ���� L)�, M+NOP-. ���� % ������%""/ � &���%"�� �%%,/&��� %&��� �%�& �& ! � & ! ! 0��'�� I������J���� ���K��L� Q��RSTUTP*G % �&��%�& %� �� . ��� �� '����"%&��� �%. %& �,/&���-! �&��"�&���-� ��"�&��� 0�%�� ����,�& �'�� %&��� �%"�/��% ! %�&� �&R&�. &*+&��H� �% %& ��,�&�% . ��%�� �� �� �& �� "%, %& ! ��! H��V �/��% ��%� ���� �& ! %&/ �' �� �""� L)�,SWNXP0%� �& �������& �&, �%! ���'����/��%%& ����0�& �&,��,�&�%"��%"R�%& %&��� �%"�/��%*Y�! %/ 0 ��%� �� ����-�! �&%""/ �. �""& "%�%"0%&����� �� 0/ ��� �/��% L)�, SWP��&��� �&���%"��%,�& ��,�&�%" �"��! &�*Y'���� �� ����-��& �� ������'��,�&��! '�! %���& �& ��� ������ ���� �������� �! 0"���%��'�� Q��&�%& ��&�����! /�� Z[����\\[ � ����J��['�! ��]�/&����-. ���� �&�"� �����-�! �&%""/�. �"H"& �/��%"0%&��� ��%�%"�� ��&��� �&���%"��%, �&��,�&�%" �"��! &�L�%/"��K[\ M__UP*`�! ����! &� �' ��� ������ ���� �������� %��% �� 0! ��/L)�,SQP-%& ��%����&��& �"�� ��! ! %H�� ��,�&�%-. �%� ���� ��&�%�& ��%"L���%""/ aNbP�! %""����"� 0��& 0/ % "��%� 0��. ""H #& . %""L)�, SY-cP*Y����! ���&, �� �&������ ����"�%��&'H��"�V ������ 0%� �& ��V-��%�-%& �� %0�&� �'�&�&%" �''&��%���&*X�. �-�� ������ �'����%""/%"" �%&���&�����! /���%&%R �������-0��& �&"/ 0/ % ! ! 0%&LQ��R M__S0P-%& ���������&"�R"/ ��%������� . ��" 0��! ��� �& % ��,&�V%0" '�! *�� % �&"/ �. � �%&� ,&% L�** dJ�e[�f\��\\[ %& gh���f[�� �J���P'�. ���� �� �����0�"��/ �'. %"" ������� �����& �%�0& ��,,�� LQ��R STiU-M__S0P*+�%��"�-�� �� �! ��0%0"-0�� &���"�� �����0"-��%� �� �! %""�����& ��� ����������,�&�%��&�L. %"" P������*+&��� �&���%���& �� ��%� ��/ ��&� ���� �' %&& ��%%���-��%�� % ��/�� *`��""����^������������H! &���&�%�& ��&," ����L)�, SO-j-)-kP-. ���� ���#""����,�&��! L�"����P�% ����&��"/�! %""��%& �� �H�� ������ L%�"����P-%& ��0%0"/ ��&� ������*+ �&, �������� ���� �&���%���& �� �� ����! & �""��H�%� �& )�, Sl -. ���� �& ��%�� ��%� �� �&��� ���! %�&� �&�%�� ��&, ,% %���& �'�� ����& �&, ����H��*G ��,,�� ��%�-�& ���� '����"-�� ��,�&�% �/���%""/��&�%�& ��&," ������-. ���� �&���%""/ % &%"/ �"����0��0��! %�"���� . ��� %,*l %&/ �'�� �&������� %��%%���V 0/%,"�0�"%%���! �"%���& �'��%$�! %�H�%"�& ���&�L)�,S)-mNl P*���%���! �"%���&�! %/�H�&� �""��&�&�� �' �� ������ ��%� ��%"�� ��&,'����"�V%���&*O�&��"/-�& ��,�&�% �' �%&� nf�J�e�[��[�-I�Kf�[��[�-d\�ho��[��[�-%& I������J��[��[�-�� �����"%�!���/���%""/ &��& �� �&� ��&, �& ��%, �& ������H,&���- %& '�! � % ��H�%"" ��&��&��! ��%� �� ��H��& 0/ "����%$�-�%���"%� �/���"%�! LQ��R STUTP*+����� �"��! &�%"��%,������H"�� -�����&"�R"/��%�! �"H���"����! &�. ��" �%�0��! '����"�V %� %��"/ ��%���%, �' �"��! &�* +"�&%���"/- �� ��%$� �&�%",��&� ! %/ ��&� �� ���"%��- % "%,- �"%�! %! ! H0%&H0��& -������%�H��� ������ ��%�����&��& �������� �' ����%""/ %"" ��&�����! /��� LQ��R M__S%P*�� �,�"%-. �&R" &%�� �'! %&/ �'�� ����� . %""�! %/��&�%���%���&%"%�'%���%�� 0/����! ����"����'. %� ��&,'����"�V%���&*p�%�� �� ! ��� �&����&, '%�� �' ��� ������ ������������������! �&&��&%! &�%���&*l ����"�,��%""/��! H�"% �&%! &�� �����& �� V�����%&,�% �'��%�& �%&���/�� � L*,*nf�q�Jf�e�h� r��[K���Jf�\h� PL� m%"�&, STsUPt��. �-��"%�R �' ���%��""%%& ����&��'%&��H� �% % ��� �� ��%"�'�� ����! &� %,� %,%�&���^�������� 0�&, % ! ! 0 �' �� �f�K��e��� ���K[* �� %%"�� ��%"%���%��� L*,*����� �& u h\K�J\����Jf[���e�h� PL*,*�%��%& STi_P��%���������'%� �&���&��! 0"�&,�����& � ��������*X�. �-��/ �'''�! � ���������& "%�RH�&, % ��0�& �&, �/��% %& %&��� �%*l ���-�� & �H��/��� ����&� %,�� %,%�&���&�"����& �'���� �,%&��!�& �� %���%���*+"����,� �� ��,�&�% �'! ��� �%&���H&�����! /���"%�R�&%! &�%���&-��! '�! �L*,*������& �� ,&�� I�Kf�h� PL� l � "��& STsat]�0���& STbTtp%�"STTT-M__Utp%�"�K[\STTTP! %/0�%����"/�&%! &� -%&,�&,'�! �! %""���%%& �%��""%����! �&&����&�LQ��RSTUT-M__S0P*+"����,� ����'%���v����&� �& �&,'�! �� ��,�&�% �' % '. ! ! 0� �& �� I�Kf�[��[� L*,*I�Kf�h� J�\�J[J�\\[Kh� %& I h����h\[Kh� P%& w[J��\�o��[��[�L*,*dJf[��� �����K�\\[Kh�%& x�y��[ J[��h���\[P! %/ ��! H��! � '�R L�%& p"%%��Hz���&R STiStm��"0 M__SP-. % &�� %. % �' %&/ �%&� ����� ��%� �� ��� ��'%��&%! &��� &���%"�� �^��������*�� ��'%� �&���&� �'�^��������%��%�� ��&�����'��0��%&� ����� �&�� �� ��,�&�%" . %"" L)�, SzP*����! %/ ��,,����%��� �&%! &�. %� &��'�! &��"/ 0/�� ��,�&�%". %""���-0��%�� ��%��� ���%"-%&�"H"�R �����&� ��"� '�! ��& &�%���& �' % ! ���"%,�&��� �%H��,�&�%". %"" � %� %� ��! ��%, ��&, �"��H! &�*Y& ��%" �%&���&�����! /��� L*,*dJ\[��J���K�����K���-x�y��[ J[��h���\[-%& I�Kf��J��� ��� ��[P- �"��H! &��'�� ��,�&�%"�&���%"��%���! �%&� 0/ % �����& �'! ���"%,-. ���� �&���%""/ '�! � % �����%" &�"�� . �����%�"/ #& ��� ��'%� %��& �� �"���&, ��,�H&��! -0�� ��0�$�&�"/ 0��! � �,�"%-%& #&%""/ ��"H"%��� &��"/ ��& �%��& �� ��,�&��! . %""���LQ��RSTUTtc��&��& �K[\ M__M{����{|| "*�&�. * �| �,�"�0|0��"�,/|'�&,�|�% �&�! /} M_%& } M_�/��! %����|�% ,��} M_0��R|P*+� % ��"�-��! �'�� �&%! &�� �& �& ��� ��,�&�%��&� ! &%&�� �' �� ! ���"%,�&��� &�"���-%����%& ��v����&� �' �� ��,�&�%" . %"" ���* + �&,��! ������ �� �� �/������� ��%� �� �^ ����������� ������ ������������&��*,&*��*&��*-%& & ���/��� O%0�&�'�����&�����! /�� SSSS71

Page 76: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

���������� ��������� ������ ����� ������� �� � ���������� �� ��� ��� ���� ��� ���� ����� ���� �� ��� ��������������� �������� ������� �� ����� �� ��� ������� � � �������� �� ��� ������� �� ��� ������� ������ ������ ��� !���� ��� "#$%��#&�& �� '�( )*+,+-./ ����� ������ ������������ ����� ��� ��� ��� ���������� ����� �� �� �������� �������� � ������� ������� �� ������ .0�� ����� ������� ������� ���� ��������� ������� � ���� ��������)�.�.1�� *1 2 3-.4������������������� ���� � �������� ��� ���� �� ��� 5�����&#���6 7��8�9%��� :;�#�9��6 7��8�9%� ������� � ��������� �� ����������� � �� <%#��$�=���6 7��8�9%�)'�( >??*�-.0�� ���������� �������� � ��������@� �� ���(�� � � ������� )'�( >??*�- � ��������� � � ������ ����� ������� ��� �� ����� � ���� )�%*A� -.0����� � � ������� ���������� ����� ������� �����5�����&#���6 7��8�9%� ������ � ��� ����578;�%$�& �� ��� �� �� ���� �� ��� 5�����&#��%$�& )'�( >??*�-.0�� ���������������� ������ � �������� �� ���� ������� � � � �� �� ��� �� �������������� ��!������ ������������ ��� � ������ 578;�%$�&. B������� � � �� ��� �������� �� ������� ������ � ��� �� ��� �� � ���� ����� ���� �� ���� �� ���<%#��$�=���6 7��8�9%�.'�������������� � ������������� ������ ��� ����� ��� ��� ���� ������ ��� �������� �� �� �������������� �������� �������� �� ���� � � �� ����� )�.�.C0D��E�����- �� ������ ���� �� ������ ���������� ���������)�.�.������ ���������� �� @���������������- ������������ �� ��� ����� �.FGHIHJKC����E�� ���!� �������� ������������������������������� ��� ��6 L��&�6 7��&���������� ���M�#�9�9��9����;�9N6 O���&�� ���.0���������� ��������� ������� � ���������������������������� ��������������������!����������������!� � � ���@� ������������������.B������� � ���������������� ��� � ���(������������� � ��� ���������������� � �)�.�.3�1 �� �8%$�>??P- ����������� ��������� ��� ���������� ��� �� ����� �� ��������������������� �������������.Q�� ���� � ������������������ ������������ � ��� ��� ���� ��� �� ��� (��� � �� � ���@� ���������� )��������� ������ ����� �-� ������������� ����� ��� ������������ ��� ������������ )�.�.2� �( *+RSTB����� *+RRT/ � ��� *++U *++PT'VW� �� �8%$�>??R-.W��� ���������� ��� ���������� ������������������������� � ���������� �� ��� ������� �� ���E������ �������� �� ��� ��� � ��.W�� ������ ����� � ��� ��� ��������)�.�.������-�� ����������� �(� � ����������� �������� ��� ������������ ��� ������� ��M�#�9�9��9��� �;�9N6 ���&�)2����� �8 %$�>??X- �� ���� � �� �(� � ���� ���� ����������� ������� ���� � ��� ��� � ����� ��� �����.C� ������ ����� ��� ������ �� M� �;�9N6 ���&� �� �� ��� (��� � �� ����� �������� ������ �� P� �� ��� )Y���� �*RX+TZ� ����*+X?-.C�M��;�9N6 ���&�� �������������� ��� � ���� ����������� �� ������ �� ������ M�#�9�9��9��� ����� �������������� �� ��� ��������� ���� �� �� ��� � ��� �� ��� ������ �(� � �� ���� ���� � ���@� �� [�[� �� �� � ��� ��������� ������ ���������.W������ �������� ���������������������������������������������������������!���.Q�� ���� ������ ����� ��������������������������������� �������� ��� ������ ������ ����� ��� ������ ��� ����� ���� � ����! �� ������ � �� ������� �� ����� �� ��� ���(��� ��������!������� ������� ������� �� ����� �������� )\���� *++,-.Y���� ������ ����������������� ������ ���� ������������ �������� ������������ ���E������� ��� ���������������������� �������������� ��������.C� � ������������������������������ ����� �������������� ������� ���������� ���� ������������������.0������������� ��������������������� �� ��� ������� ��M��;�9N6 ���&� � ���� ��� ��� �������� ���� �������� ��������� ����� )�������� ��� (-�� ��� ������ �� ������ � � ����������������� �������� ���� ����� ��������� ��������� �������� ����� � ��� ��� ���� ��������� � ������� ����� ������� �� ���� ����� ������� � �� ��� �� ������� � ���� � �������� �� ������� ���� ��������� ����� ����������.C�� ������������ ����� ]����� �������� �������� 1���� Y�� )*+R,-�������� ��� �(���������� �� ���� ���������������� ������� ����� ��� ������.0��� ���� � ������ � �� � �������� ����� �� ������ �� ��� ������� ������������.^������� �� ������ ������ ������������ �������� (��� � �� ���� � �������� �� ��������� �� � �� )�.�._�( �8%$�*++XTY���� �8%$�>??*- �� �� � ��� ���� � ����� ������������� ����������������������������������������� ������� ��������� ��)�.�. ]��� � ` Q�a�b��( *+R*c����cdd� � � .������������� ���.�� dS>P+U*X.��� T ]�� � ����8 %$�*+++-.C� ���������� ��� ������ ����� �������� � �������������� ��� e��������e���������� �� ��� ������ ������� ��� ������� ������� ��� ����� �� ��� �����������E���� ������������ ���� f �9N&��9�& %�=7����9�N6)578;��=�8��%��%�-)]�� � ����8%$�*+++-.Q�� ���� ������������f �9N&��9�&����������� � ����� � ��������� ����������� ��� ��������� ������������������� �� ��� ���.W ���������� � �������������� ���������������� ��������� ������ �� ������������� ��������������� ���� ���������������� � ������� �� � ���������� �������� ��� �� � ��� � ��� ����� �� ������ ��� ��� ������ "#$%��#&�& �� g�hL7%)'�( *+,+ >??*�- ������ � �� ���� �������� �� ��� ������ ������ ��������������� �����������������������.B�������� � ��������� ����� ���������� �������� � ����� ������� � ��� ���� ������� �� ��� ������� )1�� *i - ������ ���� � �� ����� ���������� ���������� ��������� �������������������������� �����.Q�� ���� ���� �(� ������������ � ����������� ���������������� ���� ��������� �������������������������� ����� ������������������ ������ )�.�.�������� ����(-.0��� �� ����� � �� ��������� �� �������� �� ��� ������� �� ��� ��� � ��� ����*?? ����� ��� ������� �� ��� �� � � ���� � ������������� � ���������.i ����������� ���� �� � ��� ��������� �� �� ��������� ����� ���������������� ������ ����� ���������������� �������� �.C� � ���� �������� ������ ��� � � ��� � ��� ������������� �� ���� � � �� ����� �������� �� ��� ����� ����������� � ��� �� � �� �!�� ��� �� � ������� ����������� ���� ���� � �� .D����������������� �� � ����� ��� �� ����� � ����������� ���� �������� ��� �������� ���� ������������� �������������� ���� ������ ���������������� �������� �����.W��������� ���� ����������� �� ���� ��� �� ���� ����������������� ���������� ����������� � � � �� ������ �� � ������� ���� ����������� � ��(��� �.D�� � ������� �(� ���������� �������***> j.'��@ ���8%$�72

Page 77: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

��������� ���������� ����� ������� �������� �� �� ����� �������������������� � ������ ��������� ���� �� ����� ������� �� ��� �� ���� !"�� �# �� ��������� ����������# � �$"����%&��'�( )�"*"%� ����� �� ����� ��# ������# � ���� ������� ������� � ������ ���� ����� �� �� ���������� ��� � ����� ��� �������� ����������� � ���� �+���� � ����������,�����������-�������# ������.�������������� �� ������������������ ��# ������-� ����������# ����������������� ���������������� ��� ����� ��������������� �������������������.������ � �� /���0���� �������# �����123456 789:8; 84<=> ������# ��������� ����������� �?����@������,������� AB�C.DEFGHID� >�?�>��� J �K�L�� ������.���-�� M�� ����.,������� A+.N�,O,.PBQRHDSFNET�J �K�L�U � # �� � ����� ��� ������� ��������� � # � ����.� ��� ��-��# ��� ��� ��� ����� ������ � ��� �� ������.����� �� � V�� P�W�� P��� P� ,������ �� �� V��X����� A/����,����L���� ���� � ���������� � Y������.��� C����Z-����� �� ��� ��� �������� ������ �� �����W���[\]\[\^ _\`X���# ���U M�/�# ���J V�GDDD�� ��-��# ������� ������ ����� ��������������������� ��� � ��������ab�cd* ��e�) fg"��) hijFTkll�X���mM�V����J V�,�XP�@ ������� V�HTTI�B������# ��� �� ���������������������$"����%�c"��%&��e%��ng ���� ���� �� �$ce�*$e*g�c�n) opjFNTkFFT�m�����qm�HTll�,��������� ����� ��� ��� ��-��j�������� ���� � � ������� ��� �����a��c�n) prjGkT�PZ�� ��� J �,������� @�m������J �GDDl�B���� ������������������� �������������� �������� ������ s ��� � ��������������� ��� t���u )��c�n �ecv"%"e��g hhijHDDkHDI�P��� J U �HTST�J ��� ����� �� ����� � �� �w�( )�"*"%�# � ��������������� � xe&��c"n� e�"e"yz"&*�( *e�"e"�� $)*g e'�"e"�{"| $g)*�c�n %*p}jIEHkIIE�P��� J U �HTlS�� ��# �� ��� �� ��# ��������# � ����-������ ������� � ~&��e�gc)"cce ��( &c"*e AV�B�M�� � ���LM�t��� A$"����%&���( )�"* �e"�z"&*�( *ec"%L���*e� �ec��d��ec�!*g"z ��"e� x�� "*) r�jGGEkGGT�P��� J U �HTTE�@��������������� �� � $"����%&���( )�"*"%A� ��� ��� �����L��e�e� e� ��d��ec�!��*e�) ��j@IHGk@IGF�P��� J U �GDDH�> � $"����%&���( )�"*"%�t�jJ �O�� ��� PV�J �O�� ��� Bq�O�� �� /� A���L�fg"u )��*ey+���+tt�/���x)%*"( e* �%e�� ab�cd* ���@�������.+�����X���������NTkIG�P��� J U �GDDH��x*�e( � & c�d%�d�n �%)%*"( e* �%�!*g"&"����'%&���( )�"*"% ��cd� �n e���d�*%�!*g"( e� �"%*�e( � & c�d%&��* %*%y*g"&ce%( �� �&g�� �%e�� % ( ce���ne� %( %�K��# ������� �� /����� ����O������q����V�HTID�C�� ��� ��������-���������������������-���m�������������������,�������$ec"��� �c�n "���* �"�*ec"hjHkGGH�q����V�HTIH�@������������ m���������������������ZB�������C�������dcc"* ��"cex�� "�*"���� %*� �"{e*d�"cc"��~d*d���jGFkGl�q��# ��� ��K�����J �q����V�K��� M�K�-���@P�>����>?�GDDN�> � ���������������� ��� �� �� �������� ���x)( � �% %�ojGHEkGND� M��M�C�# � ?/�HTTT�> �� ��������� # �������t�jV����>/�C�# � ?/ A���L���%% c$ce�*%e�� x&��"%�( ��"�� *"�g� �d"%�> �q��������@������O���������ISklH�V� ���� >U �@��� ���CO�/���PB�GDDG�� �c�n)e��x)%*"( e* �%�!*g"@������������/����� �� ������ j �jRR# # # �������# ����R�������R�������R�����R����.� ��GD���GD����� ���R�����GD����R����������?�-�HH�GDDI��K����� V@�HTFS�K������ ���� � ������t�vg ��&g)� d( �"�e* ��'&g cd( ������ ����� �� ������ �� �� � ����� ��������$gc)�* � d( ( )�"*�&gend( �����~( "� �e� ��d��ec�!��*e�) ��jIEHkIEI�K��� M�M��M�GDDF�P� �����.P�-����� � C ���� m ��s ������ �� � ������ ������# �� �����-�� ��������� ���������� ����������� �e( "��}jNNkED�K ���� CP�GDDH�~ u e�dec�!~�de* ��d�n ��g)*� � �( )�"*"%�w�( )�"*"%��P� /����� ��� M�����P�� ��K�����J �P�0���?�>����>?�q����V�GDDI�� � ������������� ���� �� z"& ���"����� ���� � �����+����Am�����������L�������,�������( &*"%v"��d%$ec"b�cpjFNHkFNS�K�����J �q��# ��� ��>����>?�K��� M�q����V�GDDE�zen"� e%*�d( ( e���%&��e"A��������cb��ec"%�zen"� e%*�e�"e"��-��� �L��� ����� �� �� � ������������ � m������������� � ,���� J ����m������"�� �%�}jFEHkFSE�K���� J J �HTlF�@�� ��� ����������������������������������� ��������� �� ���� ���. ��������$g�( �&% %�e*e*e"y$g�( �&% %&ge%"�c ��� $g�( �&% %%��e"��� � ����� �� �� ���������u )��c�n e �pjGIFkGTH�O� ,��� q�X�� � �� ?�J � � B�@����� J t�>������ ��C�� /�GDDE�m ��������� �� � ���� �-����� ������� �������������� �� �������������$)*g d( �c ne���d( �$ce�*$g)% �c�n) e�� � ��g"( %*�) o�jHkHH�J ������� V>�HTFN�> � ����� �� ������ �� ������ ������������ �� � �����$)*g d( �u "( � �%�!*g"f���")��*e� �ec�cd� i�jHkHIH�/��X�HTTT�$)*g d( ���e�e�&d( j ��# �������# � ���� ���������� ������ ���� ������ ,������au x u ���� �c�n) z"**"�%h}�jNNIkNFF�/��X�GDDS�� ��# ���������$)*g d( ������ ���� -������ ��,������au x u ���� �c�n) z"**"�%ip�jHTFkHTT�/��X�q���� P�J �� t�HTTT�$)*g d( &��ce*d( ������ ���������� � X������� ������j ��# ������ ���B�������au xu ���� �c�n) z"**"�%h��jSTkIE�/���� CX�HTTS����� ����������������� � # ��� ����-��������{"| $g)*�c�n %*h�ijGDNkGNN�/���0�����K��HTIS�,�����������~��decv"b "| �!$g)*�&e*g�c�n)hojGNIkGFS�C����X�HlIT�@������ ��� ����� �� �������������� � ����m�����������{�db"cc"%~��g b"%�d u d%"d( ��jGHNkNFl�C����X�HlTS��e%% � ��d cc"�"*$"�( "� ��~d*d� "*��a�& �e���e%� �dc"����c��"!�%% c"y�"d  "¡( "&e�* "�a�*d�"%�"%�¢£*"%u �"��'ed  �"ce ��e��"�t� ���� ���� ?������/����C����X�HTDD�xd��d"c�d"%( �����ne� %( %�"%��( �d%* �c"%!�%% c%�@����������Zt� ���� ����> ��������V�> �� ��@��.B�������C�� qJ �HTlS�> � ������-��� �� ����������� �� � O�# ��m�������������������� ����������B�������������,������"�� �%hrjIINklDD�C������� qt�HTIT�$)*g d( "� �e�"d( �����-����� # ��������m��������?�# ¤�����{"| ¥"ece�� ��d��ec�!��*e�) h�jGlNkGlS�C���� B�X������m� �� ��GDDH�$g)*�&g*��e �!"%*e�%������������������ ������� ��������� ��$g)*�&e*g�c�n) rhjHDIFkHDlD�@���m�q����V�m���� q�HTlF�P��������� ����� �����������-�� ������ � O�# ��m������������� U �����B������f�e�%e�* �� �!*g"v�)ecx�� "*) �!a� ��d�ngyae�*g x� '"��"%��jNHHkNFD���( ��"%�( )�"%���� !"���-����������-��� ����� ��� m����������������������� ���� HHHN73

Page 78: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������ ������� ������ ��� ��� ������������ ������ ����������� !�" #$��%&"��'�(�&) ��*�$+!� ), -*����.�/�0 1�"� ),� 2"3 ��#��4"� 1��"/!"1���)��&������5�6��7 ���� ��������� ��8�� ��� ��� 9:;<=>?<@��%&"��'�A&�B �!�C�A� �0!D ���%&"�E2�A��� ����!!��<.�/�0 1�"� ),�F,%� ��,��);� B �3 1�"� ),�G��H ! G�I����J�K��������L�5��� M�K������N8���O��LPN���LMK���K��QR;.=S?.S>��%&"��'�A� �0!D �<=�"!! &� ��""�0�� !� !��G &��G�&��)!;�!!"� �) "�!��G �)����) "�!M�T ������RU;���?�>=��%&"��'�A� �0!D �A��� ��<@V����� �T ����W����"B0���)!��� � ��"1/�0/!1�"� ),�.� && "� %���"&G F,%� ��,��)X �K� ���K� 5�����KL YYU;@<�?@><� 11��% -��-��0,""�� E����S.�,� 1"!! &���"�G "11/�0 ZKK�J����� ��W������L�[�� �7 V������OT \;�?.< B�� G��]&��)! ' )�� �H $*�����D "�"0���, "1),�0��/!���L�OT M�O8����� X �K� ��� _Y;�?<.<`�!�&%C���aG�b��H ���������W�����������L�W����K�������T �������O���������������8�T W���J���P��8 T ��L�8 �����W��8OK����c� )�G �)�)�!]�)��)�".<=�>�S$���!! 4&� "�& �� �);,))�;dd3 3 3 1�����)��)!"�& ���"� d.<=�>�S,)� &e&�!)����!!�G'"B���<Sf`"0&� �%���-"����2*�C �H D � �������+"�"� % ��G ""0"� �&/&)��!)�/�)/�� "1� ��3 ���" �g/�) � ���"�"!�"�"� %��)��X �8O���8��0���"Bh���L��������K���1�� �"BiX �K� ���K� 5�����KL YU:;=��?@@� &!"� C����>�/�0�&��G"�,%)�!;"/)"1! 0,)4/)!,"/&G �")4�"/)"1� �GZ�j��k9;>S�?>�.� &!"� C����=E�G"�,%)� l ),� �B"&/) "� "1� )��� ���G �&�� m��) "� "1 )!/!� ��G G�m� ) "�Z�j��\:;<S.?<S@���. 'C")n&����� o74

Page 79: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

75

Chapter VIII: Endophytic cyanobacteria in a 400-million-yr-old land plant: a scenario for the origin of a symbiosis?

Page 80: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

��������������� �������� �������� ������������� ��� ���� ���� ��������� �������� ����� ������������� ��������� � ����� �� ���� ��!���� � ��� � ���� "��#�� �� $%&'()*+,'-.%%.**%/ / 0123 45(6%0782.8083)'129 :'8083)'129 :'8$)8;<'2.'(=> ?@A)+,%(9;B %32'(;-.(%C'DE@FEGGG > 12)+,@:'(/ %2&� H'I%(./ '2.84J+8083&%29 JK801.)82%(& $)8083&@%29 L%.1(%0M)*.8(& > 1*'1/ %29 $)89)K'(*).& A'*'%(+, <'2.'(@N,'?2)K'(*).& 84O%2*%*@=%P('2+'O-QQERS;TSGR@?-U V8(*+,123**.'00'45(6%078W8.%2)X%/ :'8083)*+,;6%0782.8083)*+,'2 Y2*.).1.@B '*.470)*+,'B )0,'0/ *;?2)K'(*).7.> 52*.'(@M)29'2W1(3I0%.ZST@RFDRG > 52*.'(@:'(/ %2&� H'I%(./ '2.$)8083)'Y129 :'8$)8;<'2.'(=> ?@[(3%2)*/ )*+,'$)8083)'\> &X8083)'@=19P)3;> %])/ )0)%2*;?2)K'(*).7.> 52+,'2@> '2Z)23'(-.(%C'QT@FEQGF > 12)+,@:'(/ %2&^ _ ` a b ^ c a^ b a dc e f dg h iU(.)+0',)*.8(&\!���j�� k� � � l��m!���j�� �� �j���� �� � kn op�� l��m������ l� op�� l��m�j����� ������ q op�� l��mO'&P8(9*\U30%8I,&.82 / %r8(U(+,%'8.,()]�������������� ��s�� ���� p�p����� �� ��#t ���u�� ������� ��� v� �� "�j����w!����� �� ���� ������ "� ���j����� �� ���� ���� �� �j��p���� ����� ����x������ ����� ��������j� �p��������� ����������� �� � �� �y � ��� ��� ��p ������� ��� ��� �� ��#�z�������� ��"�j���� ������� U30%8I,&.82 / %r8( ��� ���� s�� ����p� ������ �p� �y ��� ���� � ��� ���� �� �p�� ������� ��� �����#������p����� ���� �� ��� ���� ���p� ������ ����p�� � ��z {� ��� ������������� ���p� ������ ����s�� ������ � ������� �����p�� �y �� �� �j� ���� ����� |�� �s�� ��������� ��� ����� ���������� �� y ����� ���� �� ��#� �p�p���#����� �� � ��� ���p� ���� ��������j� � �� ���������� ������� ���j������� ������ �� �y ������������ ������������ � � ������ ��� ����� ����������� ��� � � �j� � ����� ��� �j��p���� ��� p�p����� ��� ����x������ ����� ������ } l��m ����j�� ~ � ��� ����� ��� j�� ��������������|�� �������������� � y ��� ����j�p� �� j�p� �������� � ����j��� ��� ����������p��p �� � ���� �� ������������ ����� �� ��������� �� ���������� ��j ��p� ��j� y� ���� � �������� �y� ������ �� � ���p� UZ800% �� �� ��������� ������� � :122'(% � ��� j ��p�� ����������� � �j��j��j�� � � ��� � � � ���� ����� �� ����������� y ��� ���� ����� v� � ���� ��l����!��� � �l��l���j����j ��� �l��k�l������~� �� � ��� �l��n����� ��� �l��n���� ���"p����l��mw {� � ������������� ����������� �� �����s������������sz����� ����� ��������� �� �l�sz��������������� ��y ������� ������ �p� ���� ��� �� ����� ��j� ��� ����� ���y ��� �p� ������p �j������ �� �������v� � �� �kqmn�!���� �l���w ��������� �� ��������� ����z�����j��������������� ��� v� � ����p���� |�����o���kqqq�|�����l�������� � ������� �� #��l���w���������� ��� �#������ �������j������������� ��� ��� ������v�p� ��� �l���w ��y �j� ���� � � ����j��� ��y ������ �z� ���� �� ������ �� ��������� y ������� � ����� �v!j���l��lw �������������� � p������������y ��� ����j�p� �� j�p� ��� ������ y ��� ��� ���������z������ ���y � ��� ���� ��� �p ��� ��� � ��������������v��� �������� ��� ���w�� ��� ����� � �p� ����� �� ���op ������ ����p���{���v|� � ��|p�� �kqmq�~�� ����������l��lw �� ��p������ � ������j��p������� �����s�� ������x������ ����� �������� �� ��� �������������� � �� ��� ����� v���� ���l���w ��� �� �p� !����� �� � ��� �������� )2 *).1 �����s�� � ��"�j���� v���� � w ������ ���� ��j� ��� ��� � �� �#�� ������� � �� ����y�� ��������� ��� j�� ��j� �� ���� ���� ����� ������ ��� ��� � ����� �� j ��p� � � �� ����� �v�p j���� �� �� � �� ����l�������� ��� �l�������� ��� �����l���w����p���� ��j� �� �����j��� ���� �� s�� ����p������� � v������� �� ����kqlk� � ��� �� ��� ���kq�q���y �� �� �����kqm��� ���� ��� �l��nw�� ��� :08'8+%I*8;/ 8(I,%���������������������������� B )24('2%.)%('.)+10%.%� � ���� �������� � v���� ��� �kqqnw {� ���� ��� �y� � ������j����� � �� ��� !����� �� ���s�� ����p������� �p� ��������#��� ��� ��� �� ��#�z������� ��� ����U30%8I,&.82 / %r8( v������� ��� � ���w" | ��y �� �����p�� ����p ����������� ��� z����!������� ���� ������� � ������� �������������� �� ���vkqlkw�!�j��y ��t�������� �� t�������� k�� vl��qw�lu�q� �� ���������p��� ~�� ����|����� � �p���� t�����������p�� ��������p�� ���~�������� �� ��!�� ��� ��� �|� ��k��m���� � p������ � �� J;/ %)0%99('**\� � ������ # p���� p����� ��v� � ����w ��������nx� u ��� � ���� ��� } l��m ����j�� ~ � ��� ����� ��� j�� ����k� k�k�x� �j���� l��m �� ��� � ¡¢£¡¢¤¥¦¤¢¤ § §¦¥§©¥£ §¢ª«¦£¡«£¬¦­£«¢!�j��y ��t�������� �� t��������® ¯­¡§¥° ± £²§³£´µ µ µ ¶£¥¤£¨¦£­¶« ± ·¥ «§¢£·­£¨²§¥© 76

Page 81: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

����������� ������������� � ������� ��� ��!"# ��$# %&""�#& � ' &( ( )%�"% * "���+� ����,-, .%�"/ %" " #&�� (%�!0( ' � )&#�* ""(�' &�0( "&� )� &� %���%0�&1&��2"�&� 3-4542$%6- � � ,5, ���� ��( )%�"% � #�%%(&1�*&"78 6 )&� %� &"29: 6 �! %#�% *2; �< 6 � #�%%(&1�%$!"#!� =1�� 2>: 6 &�� %#�% *23>. 6 )(�� � =�&? &""! 2:. 6#���!#&�0 &""! @2"�&� 3-A-52$%6-BC D� ,E, F �" 00% 0 ��# ��$# %&���� �"&��% ' ( % ( *&"&"&�G!% ���(" *!� �"�� ) ��' �!��" #% &��7�)H! � ""@2"�&� 3-54I2$%6-CCD� ,J, F &���3� >�E�"(�' &�0)%��( # ��$# %&�00% 0 2$%6-CC D� ,B, >� %# ��!�%# ��$# %&���� �"� %( � #�%%(&1�%$!"#!� =1�� ��( #�% * 7�%? %&""! &� ��' %(&%� ��&� 0 @2"�&� 3EAB52$%6BC D� ,A, K%�!) ����� �")""&�0 (%�!0( ( &� %# ��!�%" " � ��( �! %#�% *2"�&� 3EAB52$%65C D� , AEL +M�N��OP���+QRPSNPT �UV���P�W�������X V��������� YZ[ \] _ a]ba_77

Page 82: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

���� ������� ��� �� ����� � �������������� �� ������ � ������� ��� ��� �� �� � ����� �� � �� ��� ���� � � ����������� ��� ������������ � ��� ���� ����������� ������������������� � ������ ������������ �������� �������������� � ���� � ��������������� ������ ������� � ���������� ��� ����� ������ �!" # ��$%"&���'� ������(�����)������������ � ��� ���� ��������'� ����������(���*��'��+� ���� �� ,����� ����-+����� �-� ���� ���.�� ��������� � ��� ������ ����/��������������� ��� ���� �������� 0�� 1���� 1�� ���� -� ��� ��2������'� �� 3���/-� ��� �� ��� � ���� ������� �� ��� ������� ��'� ������ (�����)��� �� ����� �� �� ����� 45 ������������ ������ ��� � �������� �������� ������������� ���������������������� �������2���� ����� � ���� � ���2��� �� � ��� � � ��6������ � �������������� �.������������ � ������������� ���� ���������7�����������������8� �� ���9:;9<=��� ��>?������������������������������� ���@���� ����������2��� ����-� � ��� ����� �������� � �������3���� � �������� ��������� ������� � ���A ���� �����6���� �B� ��� ��� ������CDE+-��� ����� �� ����� �� 6���� FG������� B� ��� 7H ���� � -I55J? H ���� � �� ���- I55J>� 0������� � ��� ���� ����� ������������������ �-����� � �����-� � �������� � ������ '� ������(�����)��� �� ����� � � ���� � � '���74KKI-I55L>-'��������7I55I>-� � ���� �������� ���� � ������� �� �������� ��� ��� ��A�� � ��� ������ ������� ��� �� � ������ ���������/�� ��� � �� � � ��� ��������� ������ � ����� ����� � � ��� �� �� � ��� ��/ ����� � ��������� ������ ��� �� � ������� ���A��� �� ��� �� �M�� � ���� � �� �� ����� ����� 7N��� � � '���-4KKK>���� ������ � � � ���M�� � �� � � ����������� ��� � ����� � ���� ��O������������2� � ��� ��/ ������ � ������� ���������+����� �� ��������� � ��� ��������� ����� 1����� �������� �P6��)����� �/-E���������26��)� �����������C ������-H ����)������ H ������ �2D ������)�-Q P 2���7E�� � >?�������� �� ������ ������� ���A��������� ��R�ST �%U$V�%! # �W%�XYZ[\] _<\: ` [a\b-� �� ��� ��� �� �� � ��� � �������� � �����A ������ ��� '� ������-������ � � �� ������ ������ '� ������@��7'�� � � N���-4KKJ>�6�� ����� �� �� 4c �� ����-� ��� ������� ����� �� �/��-���� ��������-� �� �������� �����-� � �� ����� ����8��7���� ����8��;d:;= +�����20��� � �+�����-I55e>������� �M�� 7�� �� J � � � ���� ���>-� ���� �������� �� � � ��� �������� ������ � � �� ���� ����8�� ������������� �M���������� ��� ��������-������ �� � � ������� ������ �� ������������-�������M��������������� � ������ ���7B�����-4KcJ>����� ���� ������M������� ���76����C-4-I>fQ ���������M���� ����������� ��� ���������M-� ���� ������������� ��� ����76����C-Ig*hi>� �� �76����C-IgChi>����M������������M �� ��� ����� ���� ��� ���/�� ��� ���� ����� � ��� ���� ����������������h���������� �����M��� ��������������� � �M����������2��������� � �������������� ������������M������ ��� � ������ ���������� � ��� ������ ��76���� C-IgBi>�3����� �������� �� �����M�������2��A ������ ���������������7�������� ����8����������28� �?6����C-IgQ ,ji>� ������� ����8���� ������ �� ������������������7���������� ���Xk` [a\b� ����8�-������������-4KKl>������ ���������� �������� ��� 8� � �������� 2��/� ������ 76���� C-Ig6C�i>�������� ������ � ��� ����� ������/�2������ �� ����� ������76����C-Igh�i>�m�n�&o �&+��������� � ����XYZ[\] _<\:` [a\b�������� ����8���M��������� 9: ;9<= ���� ��� �� � �� ��������� A��� � �� � ��� ��������� ��� � ������������������ � ������ �M�� �� �� ��������2�������?��� �� ��������-�������-� � ������ �� �� � ����76���� CC-4>-��� ��� ��� ��� ���� �������������� ���� ��� � ��7���� � �>���� ������� � ������ ������� �������������� ������� �� 7����-6���� CC-4>���� �� ��������� A��� � �� � ���� ���Xk [a\b�M��76����C-l-J?6����CC-4F45?6����CCC-4Fe>���������� ������ ���2���� � '� �� ������ ��������� Xbp [d\< b9q \;p9ZZ[<\br9s\b 9;�������� � t����� � � (� � 74KI4>-� � �� ������������� ���������� ������������� ���� -������� ������2������ �����-IFl l u� �� � � � �� �� l l u� � ��� 76���� C-J?6���� CC-vFc>-���� ��� � � ����� ���������� � ����� � �������� 76���� CC-Lg��� i-lF45>?�M�� ���� ������� ������������ ������ ������������ � ����7����-����� 6���� CC-e-c>����� ���� ����� ������ ��3� ��� �-���������-� � �/� �������� ����� �������� � �����A��� � ���h� �������� � �� ��� �M�� ������ ��� ���� ��������-� �� ������ ���� �8� ��� ������� �������� ��� 76���� CCC-4>�1�� ���������� �������� ���-�� ���������A��� � �� ����� ������������������������������� � � ����8����������28� ������ ������� ��� � �������������� ����� �M��76���� CCC-I-v>?� � � � ��� ���- ����� �� �� �� 4l ������� A��� � �� ���� � ���� ��������� ������ 76���� C-J? 6���� CC-v? 6���� CCC-l>�+� �� ����� ��������7h3 � 6����CCC-I>������ ��� � �M�������������� ����8���� ���wZ\ 9<d;b _:9d:;9;��x�����-H �'�� -N�����t�� 71N � 6����CCC-I>-������ ����� ������ �� ���������������� ����������� ������ �� �� ��� �M�� � ��������������� ��C ���� � ��� ���� ��� � �������������� -�� ���������A��� � ����� ������������ ����� � � �� �� �� ����� � ����� ������� 76����CCC-v-L>�h� ����������� ������ �� ��������� �� ���� ���� ����8����������28� �������M��76����C-l?6����CC-4g����i-I>�Q �����- ����� ��������28� �-��� � ����� A��� � ���� �������� ����� ��� ����������� ��� � ����� � � ����� � � ���������� �������76����CC-Ig��� i?6����CCC-J-e>�H ����� ����� ������������� ���������������� ������ ���������� ���� �� �� ������� ��������� ��������7��� � 6����CCC-J>-����-� ������ ������/� ���������������������� ���� ��� ����A��� � ���H ���� ������ ��� ������-����� ���������A��� � ����� �����76����CC-Ig��� i?6���� CCC-e>�C ����������� ���������A��� � ������� ������� ��� ������������� ����� �������-� ���� ������������A��� � ���� �� ������� ���� ����� A �����������-����� ���� ������������������ ���1���� � ��� ���� ������������� ���� ��8��� ���A��� � ��� ���� ���������������-� � ���� ���/����������H ��������� ���������A��� � �����/�������-�������� ��������� � ����������� ��������� y_p[;bdz\Z=<[ ��� ��� �������������*��/�� ��8�����74Kc4>-�� ��������� � ���h� ���������A��� � ����� ��������������� � �����������M������� ��� ����� ���M ��� � ��� �M��?��������� � ������ � ���� �� ��������� � ��A��� � �� ��������� � ���� ���� ��� �M���� ������ � O��� � �-��� �����-���� �M���� ��� � ��� ����� �������� -� ���� ������ �� ���.�� � ����� 76���� C-v-L>�+� ����� ���������A��� � ����������������� ������������M���������� � ����� �� ����� �� ��C ������� -� ��������-�� �� � ��������2����������� ���� ��XYZ[\] _<\:`[a\b������ ��������� ����� �� ���������A��� � ������������ � ������� ���������,������� ����M�� ���� Il55 ��� ������ � �� ��� � � XYZ[\r]^_<\:` [a\b��� ����M�� ����'� ��������������� /��������D ������ ��Q P ���7E�� � >���� ��� ���� �� ��� ��������� �����-���� �8���� � �� �������� ��� �� ���� � � ��� ������� � ������ ������ �� ��� �� � ������ ���������/��C���� ������ � �� ��� ��������� ����/� ������ � � �������� �����'� �� ������������� -� � ���� Xk` [a\b��2������ ��� �.�������� ��� �-� ����� � ���������2���� � �� �������� � � � ���2�����-��� �����9: ;9<= ������ � ������ �������� {[Z[d\:9<dZZ[pb[:997t����� ��H �N�(� �>|�6�������� � ��������/��� ��� ������������ ������ � � � � � � ������ ������� �M������ � ����Xk` [a\b�JL } k~b9:Y;d<[Zk��dz9d� \s{[Z[d\�\<[:_[:� {[Z_:\Z\Y_ ��� �����������78

Page 83: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������������ ������� ������ ������������ ������ !"�# $ �%�&���������'��()( *���+������ ����,� �� �'��-��. ��,��������� ��/�0-��������'/1*0-� �����2�����������+2��/3 450-�� � ��������������� ����/���. �06���� 789:;6���<)== >� (;( * ��������������� ����. ����� ������������+2��6����789:;6���<)== ?� (8( * ��������������� ������ ����������������� ���� 6����789:;6���<;: ?� (@A9( * ��������������� ������. ��,���� ����, B������C���������������������������������� /���. �� 7����DD-@06����789:;6����<)=?� /7����DD-@0��: ?� /7����DD-:-90(EAF( G������B7����DD-:-9-B�����,� �� �B���� ����������������(H���'�����������������B��������� ������.����/���. �06����<;(: ?� (IA)=( 7�������� ��������������� ����/����+�������0�� �������������������B�����������'6����789:;6����<: ?� ( 9:J KL&M#�NO"��KPQORMOS �TU���O�V�"�#!�#W U��!#����! XYZ [\]] _ \a`79

Page 84: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������������� ������� ������ ������������ ������ !"�# $ �%�&���������'��()( *���� �����������+������������+� ������ �������,-. /+��� �����0�� ����1��+��������� �������� ���2����345672���/68 9� (7( . ��������������� ����,.:0�� � ����;���� �����1��;��+��,*<0�� ����������������� ���� ;�������'2����345672���/68 9� (4( . ��������������� ����;�� ��+ ����� �� ���;����������������� ���� 2����345642���/68 9� (=( >�����;3����???@4@��A ��+��;������2���/76 9� (6( 3�������� ��������������� ����,����B�������0�� ����A �������������������;�����������'2����345642���/76 9� (5( . ��������������� ������������� �������� ���@A �������������� ������� � �(C��������� ����������� ���������������� ����������+�������� � �����,���A 0������� �������� �����1�����������B1��2����3456)2���/68 9� (D( . ���������������� �������� � �����2����3456)2���/68 9� (55 E FG&H#�IJ"��FKLJMHJN �OP���J�Q�"�#!�#R P��!#����! STU VWXXYZ[W\[Y80

Page 85: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������������� � �� ������ ������������� �� ��������� ���� ����� !"#$%!&' (!)����������� ��� ����*���������� �+�*���� ���������������� ��*�������� ��*� ����,��*���� ���������+����� � ���*��������� ���� �������������-. ���/ �� ����� �*� ������+�*� � �� �*���� ����* �������,��� *� �������� � ��� ���������� ������ ��*� ���0������������� ������������ ��� ������� ������ � �� ��� ������� � �� �� *�+� ��� ������������� �� �� �� ������ ��* ��/1�������������2�� �3�+����� �����������-45657!'" )89!&9:� ������+���� ��� ����,������������ ; �� ��*������ � �� ��1���� ������������� ��� ����* �� ����*� <=���� ��* >��*� �*,?@@?A>��*� �* ��* =����, ?@@?B ��* �� ��/������� /���� CD&&E) <F��/� �� �� � -,GHH?AF��/� ��,?@@?B-I ��� ������ � ���� �+�� ������������������������������������/��������� ����+� �� ����������������*�<�-/-,��+J� �+���� -,?@@G,?@@K�,�BA�;�+��,���� ���; � ��*������* ; ���� � ���� � �����/����� � � �� �� ����� �/���������*�-:� ����*�,�������������������� ������ ��*�����; ��� ��� �+� ��������� � ����*�������� � *�������L������ ����* ��� ��/���* ������� �� �A������ � ����* ������������1�� � �� ������� ���� ������������� �� � �� ���� �������* <�-/-,M������ �L��* N����,GHOP�AQ��J�; ��L��� -,GHRGB-:� CD&&E) ,����� ���������������������� � ����*������������� �L�*��/��������*��; ���� �� ������ ���� ��� �������L�� ��<S����� -,?@@@AF��/� ��,?@@?AT������,?@@?B-:� ����*�,CD&&E) ,��* ��� !"#$%!& ' (!),������������� ����������+��������/��� ���������,�����* ����/������ ���+����������� � �������� ,��* ����� ������� �������� � ��; ���� �;� 1*����* ��/��� ����������-���������� ��������* ���� ��*������ ���������������/���*�+� ��� �����������A�;�+��,����������� �������<�-/-,+�� �� ���� ��� ���1���� ��*, ��� ��U�����, ������ �,������J� �� �� *��� � ����A��� M������ �L ��* N����,GHOP�B �� ��� ��� ��� � ��� � ��*������* <��� =���� �� � -,GHHHA>��*� �* ��* =����, ?@@?B- :� CD&&E) , ������������� ���*������ �/���� ����� ����/ ��������* �� � ��� �/�1��������/ / ��*� ���� ���� ���� ����� ��-� ��� �/���� ��� � �+� ���� �� / ��*��������� <F��/� ��, ?@@?A F��/� �� �� � -, ?@@OB- � �5 ' (!)������������� ��*����� ���� � *�������� ��������� ���;��,�-�-���� ��� ����� <��� T ��� :::,GB- T����� � �� ��� ���/� ���� �������/� ��;���*������������� ��� ��� ����,��* �����V���� ���������* /��; � ���� ��/ � �� ����A �� ��� � �� �� ����1 �+��/� �� ������ �� +������� ���� ������� � � /��; ���� �� ��� ����-F�������//��/����������������������������*� ������� � ���������U�����<T ���:,K,WB,����� �������� ������� �� �� ����������*��� �������1����� �����/;���*���������,������������������;���* ���������-� ��������� ����� !"#$%!& ' (!) ��������� ���� +�� ���� ��� ����� ��* ������ �� ���L����� �� �� ������� ��� ��� ���� ������ � � ; �� �� ����� ��������������� ��* �� ���L����� ����������� �� ���������;����<.*�� ���* 3�//��,?@@RB-:� ���� ���1+���� ��� ����,�� ������������� ��� ��������� � �������� � �� ���+����� ������ ��������* �� �� +����� ������� ���� �� �� +������ ���1 �J� �����<� ��� �/� � ����B<�-/-,.*�� �,?@@?B-� �����1��������<�� ������ ��� ��� ���� �/����B��������� ������/�� � ��� �/� � ���� ��* �����V���� � �� ���L� �� ��+�����-:� �����; ��� XE8!9"!)!YE)!9 ZD9988 <N������B [���� , �; �+��, ��������������� ��� �����<\!9%!Y��-B��������������*��� �� ���+�����,�������������*�; ���� �� �� ���� �����*��/ ����/ ���L�1/�����,� ��� �/�1� �* ���� �,��* �+����� � ���� � �� ����/����*���;��J����/������ ���<]� ����� ��* S��L�/ ��,?@@^B-������� �; ����� ������������ �������/���� ���� ���L����� ��������� �5' (!),�� ; �� ��������������� � �� ���������* ����/ ��������� � �������� ���������������- Q��� �U��*������������;��� ������*,CD&&E) ,���; ���,��*��� !"#$%!& ' (!) ������������� ����������� �������� ������������� �����- =���*�, CD&&E) , ��* ���; ���� ��� ���������* ; ��������������������������� �� ��/��/ �� ���������� :] <M������ ��B��� *��� �� ��������* ��� ���� �� ���������� �� �� ��*������� �� ���� <�-/-,.*�� �,?@@@AI ��J�,?@@KAF��/� �� ��� -,?@@OB,; ����� ���������� �+� ��� ���� �����+�* �� ��� �� �� ����� � �� ����<�-/-,T ��� ::,W_^B,���������� �+��/ �����*� �������; ���� �5' (!),; �� ��//����������� ������������� �� ��/ ������������:::<Q��� ������ ��B-���� ��/������� ������ ������������ ��*������ ��*� ���0������������� ������������,��*��������V������� ��������������������� �����������-455\ %D)E!a%#E��� !"#$%!& ' (!)bY$ &!c Y%E)8 � 99!Y8 %8!&2�*������ ������������� �� ��� !"#$%!& ' (!) ��������� �����+� ���� �����+�* �� ����������/� �������� �;� *������������� ��J�-N�����5' (!)������������������ ������ � ��� �� ��������S��������d���,������������� ; �� ��*�������������������� �� �� ��/��*�* �� � +��� ���� ����������-�� ��//���� ������5' (!)0������������� �����������;������������ ���*� ���� ���������������� <��� ������B,; �� ; �� * �� �������* �� � � �� ��/����� ���������-� � �������+� �� ����� ���L����� ���5' (!)��������������� ; �� � ����� ����������, ��* ��� �� � ���� *����*���� ������* ���;��� �� �; � ��/����� �-e���������� �,�����*����� ��������������� ����� ���L����� ���������������,�-�-� �+���* �� ���������� ���� �����������*���/,��� ������� ���-N����������� ���� �����*����� ���� ����������������������5' (!)������� ����� ������ ��J�-=��+���� �,�������������������������� ��;����/����*������/������,; �� �����//����+����� ��������*�����-[�;�+��,����������*����� ���* ����; �������*������/������ ������* ������ ��������� ������������� ������*������,�����������+������ ��������-:� ����� �����,������������� *����������� ; ���� �� ��������������� � ���*�� , ��� ����� *��� ��� � ���������� �������- �� �� ���� ����� �� ���� ����/ �� ���� ��� <��* ������ �� � ������� ��U�����B��* �����* ����/ �� ������� ��� ��� ������*������� � �������� ��������������� <T ���:, AT ���::,GAT ���:::,G_K,PB-�����,� �� ���/��; � ��������� �� �; ����� � �������� ������������������-3�����; ���� ��������,�; �+��,��� ����� � �� ���� ����� � ��������� ��*�+�*�� �� ;� � ��* ����� ���� �* ; ���� �� �� � <T ��� ::,?f����;gAT ��� :::,^,OB-I ����+��,� �� ���/��;� �������� �������; ���� �� ����������� �� ,����� ���������������� ������ �*-:�������������/���������� � ������������� �����������* �� �� ������ ������������� � ������L� ������� �1L���-2 ��; ��� �� ��������,����������� ���� ���������� �����+�*A ���, �� ��� �� ; � � ������ �� ����������� �������� � ��������<�-/-,�� *��* ��*����� ������� � �������� B����������� �� ���������� ������*��������/��;� ����+����*�������� <T ��� :::,K,WB-h � ��//���������������� ����*������*����������� �������� �� � ��� ����* �� �� ����������� ���� �5' (!)������� �������,����������L��������� ���+�������� � �+� �������������-:����� ��� � ����� � �������*���� ��*������/��;� ����������������� ;�� * ���� ��� ��� � ������������� ���� ����+� ����������� �� �� � ��* �����V���� ���� ����� �� ��� �-M�+���� ���,; �������+�*���*������+�*�����������������,�-/-,�������� ������������������ ���+����� �������+��� ��*����/�������J��������� ����/�������*��-:� ����S��������� ����,+�������������������+����� *���� ����*������� ���� ������� ����������<�� ����� -,?@@WAi���/���� -,?@@O�B-e���������� �, �� V�� ���, �� ���, �� �� ����������� ���;������ !"#$%!&' (!)��*�����������������������*����� ���*����*�� �� ����� �-:��� ���� ;��� � �+� *����/ �� ���L����� ��� ��� *����� ��� ��� ���� ������������� ������* �� ������� ��� ;������+�*�*��� ��������������� �������������/�����*�������������� �� ����*��� � ������� � ���� � ���<��� N�������* S�+��,^Oj 5k)8&�9E% �5blEm8En !ao � E!c!% &$ &Z o �$&!�!�$ 64p q rrstu vus81

Page 86: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

��������� � �� ���������� ���� �������������� ������ ������������ � �� ��� ��������� ����������� ��������� ��� � � ! "#$%��� � ��� ��� � ������&��� ����� ' ��� ��� � ��� ��(��&�����)��� ���������� �� �� ������ �� ��� &���������������� �� � �� ������������� �� � ' ���� ��� � ��� ��(��� ��������(��*���+����,,���������� ������ ��������������������� �������-���������� ��� ��(��&���� �� � �� ��� ��� .-�� �&�� ����� ��� ��������� �� */���� � 0������1223�� ��� ��� �� ����������� �&&�������� ��� ��(��&������� � ��� �� ��� .-���� ���� �& �� ��� ����� �� ��(������� �� *�����4�����&���������1�5� � ��������6 7 8$9"%:;<=>>;<"?@A;=! >B<$C" ;D! ?A$;A;E)�� F� �� G����� ����� �������������� ��� ��� ������ ���������� ���-���� ����� �� ��������� ����� �����&�H����� � �� ��� ��������� ��� ���*I� � � 5����1223�) �' � � �����1223��)�� �� ������ � ������� �� ���� � �'� �� ����� � ��������' ��� ����� ��������� ��� '��� �-���� ����� �� � � J���� *�������� � ���������K��4��� � ��� &�������� �������L��������� ������ ������ ���� �� ��� � � ����� '����������*��� M��� � � �� ���1221��N��� �����*122K������������'� � � ��� ���� '����� �� ����������� � �� �������� ����� ����������� �&��������� ������ �������������������������������� �&�� �� ��)���'� ��� �����O������������P@"$Q=D<$B! "#$%L��������� ������������� � ��� ���' ��&������&���������������������� �, ���������O������� ������������ ' ��� �H������ ����� �������� ��������� ���� �� �������� AB;A<R ������ ���&������ ������S"@">$BA<>@@"T%"BAA�)��� ������&AB ;A<R � �� ������ ������� ���� ��� �&���� � ! "#$% �-�� ' � ����� � ��&� �-����� ����&��� ��' ���� ��������������������������� ���' ������������ ���� ��������������������N��� �����*122K���������� ��� � ! "#$%L��������� �������������'�� � ������ ������� ���� � ��� � � ���� ��� �� �������� ��� ���������� ������ ������ ����������������� ���.��� ���� ��� �� ������� ���� �� &����������� ��������������������� ���� �' ��'����������� ���� ��������������� ���� ������� ���������� �������� ���-���,���������� ! "#$%L��������� ������������� ������� ������� �������� .���� ���' � � ����� � ��� �-���� ��� ������� � ���������������� ������ � ����� �&� �' �� ' ���� ������������' ����� ������������ �� '� � ��� ���' ��� ���� �� ��� ����� ���� ����� � ���,��� ��� ��������' ��� ������� &��� '��� � ����-�� ���� ���� ������ � ��� � ������ �&��� � �������� ������� ���� ��������� �� ���� � ��� �-������� ���� ��� �&�������� ��������&.��� ���� �� ' �� ��� �����*+����,�U�3��N��� �����*122K������������� ������V�&&����� �������������'�� �� ������ ��������� ��� �� ���������������� �*������������������������� ������������� ������ �� �����'����������������&���� �� �������������������������� ����� �' �� � �P@"$Q=D<$B ! "#$%� ������ �� ����� � ������V�&&����� ���������� �������&� � � ' �� ����������'��J����� ���� ��� ��������� �������������� ���� '�������� �������������� �� � ������ �������� ���������� �� ����� � � ���� ��� �� �� ��� �������� �& � ����� �� ����L��������� ��� ������������W��� ����������� � ! "#$%L��������� ��������������� ��� ���� ������� �'� � ���� �&� ����� � ��� � ��� �������� �� �� �� ��� F� �� G������� ���� ���� ������������� �&� � � ��� X���������� ����� ������� ����Y �' ��� ��������������� � ���������� � �� �� ���'� ��� � ���&� ��� ������&���������������� ������ �� ��������� ����� ������ ����� &� ���� �������� �&� ������� ����L��������� ������ �������, ��������-�����&��������� ����� ������������������ ������&N��� �����*122K�' ��� ��� �������� �� ���' ������������������������� ��� �������� �&�� ����L��������� ������ ������� ���������� �� Z[\]^_abc]^b5������������� � �� ����������������������� �������&�� �����' ��� ��������� �� � ���������������������������T" �22 d � ��� *�����1221�N��� ������122K��� �� ����� �����.������ �����&� ���� ��� ����������������� �*M��� ��122���G� ������������'��� ������O���)�� �����(���� �&����� �� �� ���� �P@"$Q=D<$B ! "#$% �� ��������� �� ���� ��-���������� '��� ' ����� ��� �� ������ �� �� ��� � ��� �� �������V�&&����� ����������������� ��O� �� ��� �� � � J����� �&��� ��������Y ���� ���� ���������� �&� ����� � ���� ����� � �� �� �� � �������������� ������������������ �&� �� ��������� �� ����� ��������� �� � �� �� ����� � ���������' � ��� �� � � ������ ������ �& ���� � � �������� � �� ������������)�� &��������� �� �� ������ � �� �� ����� ����� ��������� ���� ��� ���&��� ���-� ������������������������� F� �� G����� *������ ��������&� � �� ��� ��� ��(������������ ���� ��� ������ � ������� � � ������� ���� ����' ��������� � &� ���� ����������� �� &����� ' � � �� ��� � ������Y ���� ��� &����� ��� �� ��� ����������� ���� ���� ����&� �������� ���'��� ����� ������������������' �����������-��&��� � � ������� ���� � ���� � & �� �'� O ' ��� ' ���� �������� ������� ����� � �& ���������� ��� ������ Y � ���' ������������� �&��������� ��' ���� �����������������&� ! "#$%������ �& �� �'� O�� �'��������������������' ���������������� �&����� �����������e_f^]g hijhk h lb)��� ���� '�� ����� �� �� &�� & �� ��� W������������/������ *F���2�31�K2 �� )�W�)�� d �I������ ���-�� ��5�� �����/������ *0�U�/m/�GFNL�2n3U�� �� d �I��� � ���G������� /� ��������� ������&�*IF ��3L�U�� �� 5�I���Y � ���O�' � ���� ��� ����' � � &� ���� ������&�� ��� � ��� ������������ohphqh _hb��� ��G�r��1222���� ������ ��� �������,s Y ������4����+�����d �*F����)��F������ �&t�������� ���)��� G��� ���� � )�� � � ������I��' � ����� ��+������� ��G� ���������1UV�n��4�����m������ ��G�r��1221�t�������� ��� ��� ������' ��� �� ' � ��� ���� ' � ���,s������W�� 4� �� �� 4�� ���� ����� N� *F���� t�������� �� � ��� ������� I��' � ����� ��+������� ��G� ����������KV�U��4�����m������ ��G�r��G�����+����122��t�������� ���� ������� ��� �������u�F-��4�������23KV�2������� � ��Y ��I�v� �� �(�O�u��122U�� ����� �� �&������s� ���� ������&�� ����&��F� �������d �� ��������3�n��Vn�K�4�� X�� u�� r����� ��I�� 1221� d �������� L��� ������ & �� ��� F� �� t ��������*��� � ��������&��X� ����4����u�� O���,���t� ������U��2KUV�2K3�4� �� �� 4�� 1221� )�� w$;<$TxyRBB>%" ��� ������� ,s ���� ��W�� 4� �� �� 4������ �����N�*F����t�������� �� � ��� �������I��' � ����� �� +������� ��G� ��������12KV1U1�4�����m���4� �� ��4��u�������t���z� �{�O�F�����1�)�� w$;<$TxyRBB>%" ��� �������W�'+�������11�UK�V322�4� �� ��4������ �����N��������W��122K�t�������� ���������������,sF�� � ����t��W�' ���Y �F�*F��������������� � F������� W�� ����/�-�� 4���� �� �t�������� ���������������I��' � ����� ��+������� ��G� ��������1�KVU2��4�����m���4�����&������r�u�����1�0������� �� ������� � ��� ��(�� &��� � �� ����.-������� ��s � ����� � � � ��������,s W� ���u��������G�u��0� � ����I�*F����)����H���&� ��������&d ��� ��(���d ������d �� �������������13������ ��+ ����m�������U�V�3��t�����u�m��m�����+��1221�t�������� �� � ��� ������ ' ��� ������,s������W��4� �� ��4������ �����N�*F����t�������� �� � ��� �������I��' � ����� ��+������� ��G� �����������V12��4�����m���t�����u�m��+���� ��+��m�����+�������t���������� ����' ���� �� ����� �����&������� ���� ��������/Fd �d �� ������F����1����V���t �&��Y �W��r�� ���F���������4����� �� �����& �� ��� d ���G����� �&��������� ����� ��4����4 �d ���W���5�����r����U�U3�VU�U�F'� ��G�������n��P@"$Q=D<$B ! "#$%����������� �������& �� ��� G������������� ��4���u�m�������U��KUV123�F'� ��G����m�����r�����U������& �� ����������� ��4���u�m�������n�UKV���/���� �u�4��0��������+��1223�d ��� ��(��� �� ��������� �����4�������K2��nV1U�n� | }%ABP;><"@ ~�>�A>9 $CS"@">$?$<"BD"B: S"@DB$@$PD �67 ��������x��82

Page 87: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������� �� ���� ���� ������ ����� ������������� ������ ������ ����������������������� ������ ����������������� ����!"�!!�#!"$%����%�&�'�(������) ������������'������*�������)��&�'�(�+���,�-��������������������. ����)� ��/��) �������������������������01#$�%��� ����2 . ���3)�������� ��� ������ 4������������� (������ -�5��� ��������. ���� 6 ������ (���� &��� �� (��� ��� 6 ��� +� 7 � ���� ���' �� . �5�� ������ 8��������. ���� ���� ���,&�������������� � ��� ��� ��9���%�%����%�:;;"7 <��� 7������ & ��� 6 �� ������ � � ����� ����'������������������ ������� ���������%�� �3$�!!#3;9�������&������2 %���:�<� <�� &� ��������������� �' ���������������� � & ���� �����4����� ������=) ) ����� ��������������� ��� ��>� ������������ ������� ���� ����������������� ������� ����������������� ������� ��� ���������� ��� ������)����&��������3:�$33#�;:9������. �9���%�%����%�)������)(�7��?���(�:;;0�4 ���� ������������������� �' ��� ��������� �����������'� ���� � ����� 7������ & ��� � ��&�����������������"1�:13#:019������. �)������)(�%����%�9���%�7��?���(�%�� ������:;;0�-��������� ����� �";; � ������ �� ��� ���� �������������� ��� '������������������� �������� ����������(' � �����0"�1"$#130�����������6��������:;;:) �������������#����� ��� ����������&��*�4�������@ �;:�!�#!!. A���6�:;;!��� �������������������' � BCDECFGHIFEJKCLM N�� � ������������������������ ���� � ���' ���OIEPCFNLCDGHIFEQEHD��� ������!3�33#0�(�� �����?�6��������*4���03�4 � �� �� ���� �� ��� ��� ���� ���� � ��������� ���������� �����R QFLCSQM JQFCM M HIJD+��� ����,4� �@��1:�:!:#:!3(�� �����?�6��������*4���03�<�� ������������������������� ���������� ������������ ��� ����������� ����� ��R QFLCSQM JQ FCM M HIJD��� ����4��@��!��!1!#!1$<��A�' ��?� . � �� ����� . � 9����� �����$� 8������������ ��� � ����� ����� � �������� TUFQDLNVCWHEQ#OIQXQNIQ��� ������(' � ����$0�03�#03�<������@4�:;;3=���������������������������� ���������������������������������������� ���4��������Y=***��@��6�����=����:;;3���!:<������@4��������*�:;;:���������� BCDECFZ[HIINLQ��� ������*��&���4(�@��� ���@�&��� �����8+���,�6����������� �� ��� ������9��' �4���� �������� ���7����� ����:!!#:3�@��������������������&�:;;:(���� �������� ��� ��������� �� � [HIINLQZBCDECF ��� ����������&*�4�������@ �;:�"�#"!&���4(��\���]�A���@��� ���@�:;;;6������������ #����� ��� �����('� �����"0�""�#"$�&���4(�@��� ���@�&��� �����8+���,�:;;:6������������� ��� ������9��' �4���� �������� ���7����� �@������������&�����4�:;;:��������� ������������������ �����*��&���4(�@��� ���@�&��� �����8+���,�6����������� �� ��� ������9��' � 4���� �� ������ ���7����� ����!:�#!"1@������������&���� �4� ������ �*���$� � ������� �� ���?����� � ��� �������� ��� ������������������������� � %�6�( ��� < �������������"1��1�#�0;&� ��2 �%����%����1(' ������ ����� �� ��� ��� ��� ��� ������ ��� ��O WQCGPUECI M Q_CL��� ������������������� ������� ���������������&�����������������;��03#��! &� ��2 �&� ��7�%����%����0<������������2 �� ����� � ��� �������������� ������a��?�@���� ����������3;�#31:&���6. �)�' ���(%�4��������*�:;;:��������������� ��� ����� 7������& ��� � ����4����� ������������ �� ���� ��������� �� ������ ����� ��������3��:;!#:�"�� �����2 �:;;;) �������������������� �������� ������������������*��2 ������@4�������. +���,�) ���������6�����������) ��7���������)�� ��� ����9��' �4���� �������� ���7����� �����!#!3@������������� ��� ��@7���� ���<����$�4���� ��� ������ ��� ������ ��� ����� ���� � . ��?�����&�b� � ��%�����*����� ���� ��� �����!���1�#�1!�������*�&�����4���$3) �������� ��������� �5��� ��� ���������&����������@ $3�:�3#:!0������� 7�����6���������7��:;;0. ����� �?����� ����������� ������ ������6&������1�"$!#"�")������)(�9������. �:;;3-������ ������������ ���� ���� ������������������������������������ ������";����#�!3)������)(�&� ��2 �%����%�9���%����3-���������������� ����� �?����� � �����7������. ��������$0�31;#30!)������)(�%����%�9���%����04 �������� � ���� � ��'�7������ & ���� ��4� �@��$"���:#�;;")������)(�9��������7�9������. �)���������9���%�%����%�:;;"-�������� � & ���� ������' ���� � ���A���)����&������������ ����"�"30#"0!)�' ���(%�&���6. ����:���������� ���� ���� ���������� 7������ & ���� �������������������:$�!0#"0)�' ���(%�&���6. +���,�:;;") & ���%������������� ��������@�������. ������������)����������� ��� &���������� ���������� ����� �����������") &�������������������� �������� -������������������ )���A������4�6 ���������)4�����A�������9���� ���������(�������4*�:;;�. ������������ ��� �� � �?�����. �����������0;�"�:#"�0)���A������4�����A�������9���� ���������6 ���������)4�(�������4*�:;;!�������?����� �������������������������� � ���������� ������� ���. �����������0:�$1#��)���A������4�����A�������9���� ���������6 ���������)4�(�������4*�:;;!�4��������� ������������ ������� ���� � ����� �� ��� ���� ��� ���. �����������0:��:#�08� ��9. �@��� ���@�&�����. �:;;0�5��������������������� �������� �4��&�������������!$�:33#:0!=����������6�&�?������9��:;;1�������� ��� ������ ����BCDECF ������� ��cNJCDGCLCFNLCDdHDDJJ+4�� ������� ���,��������� ������������������4� �@���!�1�!#0;32 ��� ���6%�:;;1���� ���� ����� ���� � ��' �7������ e��'�<�� &���������f���������� & ���<��������������)����&������������ ����0��10#:��2 ��� ���6%�9���%�%����%�:;;1�������� & ��� � �������O WQCGPUECI+gPUIJQ, M Q_CL +9������ h ����, ��'���� ��$1&�����������������":�::�#:3;2 ����7���$0�a��?��� ���� �A��������� ���������) �� =��������������i������Y������)������)(�:;;3��� � ��A��� ������1;;� ������������������!;$��;�0#�;:; 1�R jkLJI DNEQWjlgNVJNm CKnQWQNCXCEQIUQId nQWUICWC U opq rsttuvwsZwu83

Page 88: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

84

Chapter IX: Globicultrix nugax nov. gen. et nov. spec. (Chytridiomycota), an intrusive microfungus in fungal spores from the Rhynie chert.

Page 89: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

165

Abstract

Fungal spores from the Lower Devonian Rhynie Chert are known to harbor a wide variety of parasitic and saprotrophic microfungi. However, only a few of these intrusive organisms have been documented in detail. This paper describes a previ-ously unknown microfungus contained in fungal spores from the Rhynie chert; it consists of tenuous branched filaments and terminal, globose, usually apophysate sporangia with a single discharge pore or papilla. This complement of features is similar to the rhizomycelial and zoosporangial morphology seen in certain extant polycentric chytrids, and thus the fossil is provisionally placed in the Chytridiomycota.

Key words: Apophysis, Chydridiomycota, fossil fungi, Early Devonian, Rhynie chert, zoosporangium

Zusammenfassung

Pilzsporen aus dem unterdevonischen Rhynie chert beherbergen ein Reihe parasitischer und saprotropher Mi-kropilze, von denen allerdings nur wenige bislang detailliert dokumentiert worden sind. In dieser Arbeit wird ein bislang unbeschriebener Mikropilz aus Pilzsporen im Rhynie chert vorgestellt, der aus zarten verzweigten Filamenten und end-ständigen, kugeligen, meist apophysaten Sporangien mit einer einzelnen Austrittspore oder -papille besteht. Die Morphologie dieses fossilen Pilzes ähnelt der des Rhizomyzels und der Zoosporangien einiger moderner polyzentrischer Chytridien; auf Grund dessen wird das Fossil vorläufig zu den Chytridio-mycota gestellt.

Schlüsselwörter: Apophyse, Chytridiomycota, fossile Pilze, Rhynie Chert, Unterdevon, Zoosporangium

1. Introduction

The Early Devonian Rhynie chert has preserved a diversity of microorganisms, including bacteria (Kidston & Lang 1921), cyanobacteria (e.g., Croft & george 1959; Krings et al. 2007, 2009), microalgae (edwards & Lyon 1983; dotzLer et al. 2007), peronosporomycetes (tayLor et al. 2006), and fungi (surveyed in tayLor et al. 2004). Many of these life forms were fossilized so that associations and interactions with other organisms can be directly examined. This is especially true of the fungi, which, as heterotrophs, are intricately involved with other organisms in saprotrophic, parasitic, and/or mutualistic associations (tayLor & tayLor 2000). While some of the fungal associations from the Rhynie chert are known in great detail (e.g., endomycorrhizae; see tayLor et al. 1995, 2005), others continue to be incompletely understood because some of the morphology, life history, spatial distribution, systematic affinities, and/or diversity levels of the fungal partner(s) cannot be reconstructed in sufficient detail or demonstrated on a consistent basis.

One of the more frequently encountered fungal associations in the Rhynie chert are microfungi inhabiting the spores of other fungi. Several examples of these interfungal associations have been described (Kidston & Lang 1921; tayLor et al. 1992; Hass et al. 1994), one of which consists of glomeromycotan spores containing varying numbers of small gametangia, (rest-ing) spores, or sporangia of other, intrusive fungi (e.g., Fig. 1). The systematic affinities of most of the intrusive fungi remain elusive. However, differences in size and wall composition of the gametangia, spores, or sporangia, together with differences in the morphology of occasionally present subtending hyphae or filaments, suggest that a wide variety of microfungi in the Rhynie paleoecosystem lived, reproduced, and/or produced resting stages inside the spores of other fungi (Kidston & Lang 1921). Thus, detailed knowledge about these organisms represents an important component of fully understanding the roles that fungi played in the Rhynie paleoecosystem.

*Author for correspondence and reprint requests; E-mail: [email protected]

Globicultrix nugax nov. gen. et nov. spec. (Chytridiomycota), an intrusive microfungus in fungal spores from the Rhynie chert

ByMichael Krings1,2*, Nora Dotzler1 & Thomas N. Taylor2

1Bayerische Staatssammlung für Paläontologie und Geologie und GeoBio-CenterLMU, Richard-Wagner-Straße 10, 80333 Munich, Germany

2Department of Ecology and Evolutionary Biology, and Natural History Museum and Biodiversity Research Center, The University of Kansas, Lawrence KS 66045-7534, U.S.A.

Manuscript received August 14, 2008; revised manuscript accepted September 27, 2008.

Zitteliana 165 - 170 2 Figs München, 30.09.2009 ISSN 1612 - 412XA48/49

85

Page 90: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

166

This paper describes a previously unknown intrusive microfungus in fungal spores from the Rhynie chert that is characterized by apophysate sporangia positioned terminally on tenuous filaments. Structural correspondences between the fossil and members of the extant genera Cladochytrium no-waK. and Nowakowskiella J. sCHröt. (in engLer & PrantL) suggest affinities of the fossil with the Chytridiomycota, order Chytridiales.

2. Material and methods

The Rhynie chert Lagerstätte is located in the northern part of the Rhynie Outlier of Lower Old Red Sandstone in Aberdeenshire, Scotland, within a sequence of sedimentary and volcanic rocks. The cherts occur in the upper part of the Dryden Flags Formation, in the so-called Rhynie Block, a few hundred metres northwest of the village of Rhynie. The Lagerstätte consists of at least 10 fossiliferous beds containing lacustrine shales and cherts interpreted as a series of ephemeral freshwater pools within a hot springs environment (e.g., riCe et al. 2002). Preserved are both aquatic (freshwater) facies from the pools and subaerial soil/litter horizons with in situ plants around the edges of the pools; the latter became preserved as a result of temporary flooding of silica-rich water, or by silica-rich groundwater percolating to the surface. Based on dispersed spore assemblages and redefinition of the Pragian/Emsian boundary by the IUGS, weLLman (2006) and weLLman et al. (2006) date the cherts as Pragian-?earliest Emsian. Detailed information about the geological setting, sedimentology, and development of the Rhynie chert Lagerstätte can be found in riCe et al. (2002), and trewin & riCe (2004).

The infected fungal spores were identified in a thin section prepared by cementing a piece of chert to a glass slide and then grinding the slice until it is thin enough to be examined in transmitted light. The slide is part of the Hirmer collection (accession number BSPG 1964 XX 24), which is today depo-sited in the Bayerische Staatssammlung für Paläontologie und Geologie (BSPG), Munich (Germany).

3. Systematic paleontology

Chytridiomycota M. J. PoweLL, 2007, incertae sedis

Morphogenus Globicultrix nov. gen.

MycoBank number: MB 512268 (cf. http://www.myco-bank.org)

Diagnosis : Thallus polycentric; vegetative system (rhi-zomycelium) composed of branched filaments; zoosporangia terminal, apophysate or non-apophysate, at maturity with a single discharge pore or papilla.

Type: Globicultrix nugax M. Krings, dotzLer et T. N. tayLor (this paper)

Globicultrix nugax nov. spec.(Figs 1[arrow], 2.1–9)

MycoBank number: MB 512269 (cf. http://www.myco-bank.org)

Holotype: Specimen illustrated in Figure 2.1: Slide no. BSPG 1964 XX 24, reposited in the Bayerische Staatssammlung für Paläontologie und Geologie (BSPG), Munich (Germany).

Spec i f ic d iagnosis : Thallus endobiotic, in spores of other fungi; rhizomycelial filaments tenuous, <1–2 μm wide, apparently ephemeral; zoosporangia spherical, up to 10(–15) μm in diameter, usually apophysate, wall non-ornamented; apophysis inconspicuous or prominent, bulb-shaped or so-mewhat pyriform, up to 3 μm long; discharge pore or papilla in apical or subapical position, <1.5 μm in diameter.

Etymology : The generic name Globicultrix, a com-bination of the Latin words globus (= globe, sphere) and cultrix (= dweller, occupant), refers to the occurrence of the microfungus in a large, globose glomeromycotan spore; nugax (Lat.) = cute.

Locality: Rhynie, Aberdeenshire, Scotland, National Grid Reference NJ 494276

Age: Pragian–?earliest Emsian (Early Devonian), according to weLLman (2006) and weLLman et al. (2006)

Description: Globicultrix nugax occurs in a single, sub-spherical glomeromycotan spore, 185 μm long and ~160 μm wide (Figs 1[arrow], 2.1), which is positioned on a somewhat bulbose base (Fig. 2.1[arrow]) of the vegetative or parental hypha. The host spore occurs in the cortex of a degraded land plant axis where it is associated with several other glomero-mycotan spores containing intrusive microfungi. However, fungal remains displaying the same complement of features as G. nugax have not been detected in any one of the other spores, nor do they occur in the plant tissues and matrix sur-rounding the spores.

The fungus consists of a vegetative system composed of narrow, branching filaments <1–2 μm wide (Fig. 2.1). Septae, intercalary swellings, and rhizoids extending from the filaments have not been observed. Spherical sporangia, up to 10(–15) μm in diameter, occur terminally on the filaments. The wall of these structures is typically <0.5 μm thick, slightly darker than the wall of the subtending filament, and non-ornamented. Most of the sporangia are empty, while a few contain amor-phous material that appears to have undergone shrinkage (Fig. 2.2[white arrow],4), probably as a result of osmotic water loss during fossilization. Sporangia are usually subtended by an inconspicuous or prominent swelling of the parental filament (Fig. 2.3,8,9). This subsporangial swelling is bulb-shaped or somewhat pyriform, up to 3 μm long and 1.5–3 μm wide. In some of the specimens, it appears that the swelling is separated from the parental filament by a constriction of the filament or by a septum (e.g., Fig. 2.4[white arrow]). Other sporangia lack the subsporangial swelling of the filament (e.g., Fig. 2.2[black arrow]). Many sporangia display a single circular dischar-ge pore (<1.5 μm in diameter) or slightly elevated (<1 μm high), papilla-like orifice in apical or subapical position (Fig. 2.5–8[arrows]). One specimen appears to have a single circular

86

Page 91: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

167

discharge pore and one discharge tube (Fig. 2.7[black and white arrows]), but the latter might also represent a filament fragment adhering to the sporangial wall. It is interesting to note that discharge pores or papillae have not been observed in any of the sporangia containing amorphous material. However, one of these specimens shows what appears to be an operculum (Fig. 2.4[black arrow]), but this structure might also represent an artifact of preservation. Figure 2.8 shows a swelling from which extends a well-developed sporangium with apical discharge pore [black arrow] and a smaller, bulb-like structure [white arrow] containing tiny spherules, which perhaps represents a second, immature sporangium.

Remark: Determining the exact systematic position of Globicultrix nugax is impossible at this time. We therefore refrain from formally referring the fossil to any one of the extant genera with which it is compared (see Discussion section below), but rather introduce a new morphogenus incertae sedis, Globicultrix, to accommodate this distinct Early Devonian microfungus until such a time that more specimens are available to increase the suite of diagnostic features.

4. Discussion

The Early Devonian Rhynie chert contains the oldest fossil evidence for microfungi inhabiting the spores of other fungi (Kidston & Lang 1921; tayLor et al. 1992; Hass et al. 1994). Especially abundant are fungal spores containing one to seve-ral small spherical gametangia, (resting) spores, or sporangia of other fungi. The most detailed account on this type of association was provided by Kidston & Lang (1921). These authors describe several types of intrusive microfungi based on the size and morphology of the gametangia, spores/spo-rangia, and occasionally the presence of subtending hyphae or filaments. However, none of the organisms has been formally described and named, due perhaps to the fact that the fossils do not normally display many features that could be used for comparison with modern taxa.

Globicultrix nugax is characterized by spherical sporangia that are exclusively terminal, usually positioned on a dis-tinct swelling of the subtending filament (Fig. 2.3,8,9), and have a single apical or subapical discharge pore or papilla (Fig. 2.5–8[arrows]). The most important structural features distinguishing this form from the previously described intru-sive microfungi in fungal spores from the Rhynie chert (see Kidston & Lang 1921; Hass et al. 1994) are the subsporangial swellings and the single discharge pores/papillae. However, nothing is known about the range of morphological plasticity and life history of G. nugax, and thus we cannot rule out that some of the specimens described by Kidston & Lang (1921) and Hass et al. (1994) are conspecific with G. nugax, despite the fact that they are morphologically different.

The morphology and dimensions of Globicultrix nugax are reminiscent of certain modern chytrids (Chytridiomy-cota), especially the polycentric genera Nowakowskiella and Cladochytrium (Chytridiales, Cladochytrium clade [cf. James et al. 2006]). Nowakowskiella consists of a branched rhizo-mycelium constructed of delicate filaments bearing operculate zoosporangia in terminal or intercalary position. Within this genus zoosporangia may be apophysate or non-apophysate, and usually are broadly or narrowly pyriform in shape, but may also be spherical. At maturity, zoospores are liberated via a short or long neck or discharge papilla (e.g., KarLing, 1977; marano et al. 2007; Pires-zottareLLi & gomes 2007). Cladochytrium represents the inoperculate counterpart of No-wakowskiella (KarLing 1977; dayaL 1997), in which zoospores are released through a discharge tube, papilla, or simple pore. Correspondences in basic structure between the rhizomycelial and zoosporangial morphology of these modern chytrids and G. nugax suggest that the fossil represents a polycentric chytrid in the order Chytridiales. The vegetative parts of G. nugax can be interpreted as remains of a branched rhizomycelium,

Figure 1: Large fungal (glomeromycotan) spores in the cortex of a degrading land plant axis; note that most spores contain large numbers of small gametangia, spores, or sporangia of intrusive microfungi, one of which is Globicultrix nugax [arrow]; slide no. BSPG 1964 XX 24; bar = 150 μm.

87

Page 92: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

168

the spherical sporangia as terminal zoosporangia with a single discharge pore or papilla, and the subsporangial swellings of the subtending filaments as apophyses. If these interpretations are correct, the zoosporangia with a well-developed discharge pore/papilla (Fig. 2.5–8[arrows]) may appear empty becau-se zoospore liberation had occurred prior to fossilization. Conversely, the presence of amorphous material in sporangia lacking discharge openings (e.g., Fig. 2.2[arrow],4) may indicate that zoospores had not (yet) developed and/or been released at the time of fossilization.

An alternative interpretation views Globicultrix nugax as a member of the Peronosporomycetes (Oomycota). In this

scenario, the sporangia represent terminal oogonia, while the swellings at the base of the sporangia are collar-like, amphigy-nous antheridia. However, the swellings appear to represent enlargements of the subtending filament, rather than being formed by an oogonial hypha growing through an antheri-dium. Moreover, oospores and parental hyphae giving rise to the antheridia have not been observed in any of the specimens. As a result, it is much more likely that G. nugax represents a member of the Chytridiomycota.

Although Globicultrix nugax is similar in basic structure to the modern chytrid genera Nowakowskiella and Cladochytri-um, there are some basic differences. The rhizomycelia in both

Figure 2: Globicultrix nugax nov. gen et nov. spec. from the Early Devonian Rhynie chert; slide no. BSPG 1964 XX 24. 2.1 Thallus within the spore (holotype); arrow points to the somewhat bulbose base of the host spore; bar = 50 μm. 2.2 Detail of Figure 2.1, focusing on the intrusive thallus; black arrow indicates a non-apophysate zoosporangium, white arrow indicates a zoosporangium showing contents; bar = 20 μm. 2.3 Filament branches bearing apophysate zosporangia [one of the apophyses is indicated by an arrow]; bar = 10 μm. 2.4 Filament with terminal, inconspicuously apophysate zoosporangium; note constriction of the filament (or septum?) immediately below the apophysis [white arrow] and what appears to be an operculum [black arrow] in apical position; bar = 10 μm. 2.5 & 2.6 Zoosporangia with discharge pores in apical position [arrows]; bars = 5 μm. 2.7 Zoosporangium with shallow discharge papilla [white arrow] and what appears to be a second, tube-like opening [black arrow]; bar = 5 μm. 2.8 Apophysate zoosporangium with discharge pore in apical position [black arrow] and bulb-like structure (perhaps a second, immature zoosporangium) extending from the apophysis [white arrow]; bar = 5 μm. 2.9 Two zoosporangia with prominent apophyses; bar = 5 μm.

88

Page 93: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

169

extant taxa typically bear rhizoids and conspicuous intercalary swellings (KarLing 1977; dayaL 1997). These structures have not been observed in the fossil. However, this may be due to the fact that the vegetative system is incompletely preserved in the fossil. The vegetative system of G. nugax was perhaps ephemeral and disintegrated rapidly upon maturation of zo-osporangia. Alternatively, the main portion of the vegetative system may have been too delicate to become preserved in a recognizable manner. In addition, it cannot be determined whether the zoosporangia of G. nugax were operculate or inoperculate. A bona fide operculum has not been observed in any of the specimens, but the consistent absence of this structure may also be a result of preservation.

It is difficult to assess the nature of the association between Globicultrix nugax and its host. If the microfungus colonized the glomeromycotan spore while it was viable, this association would represent a form of mycoparasitism. Mycoparasites are fungi that derive the majority of their nutrients from other fungi that are alive at the time of infection (Jeffries & young 1994; Purin & riLLig 2008). Interpreting G. nugax as a mycoparasite seems reasonable, as parasitic interfungal interactions appear to have been widespread in the Rhynie paleoecosystem (Hass et al. 1994). Moreover, glomeromycotan spores, which are among the largest spores known in the fungal kingdom, certainly represented particularly suitable habitats for parasitic microfungi, because they contain abundant and easily accessible nutrients. However, there is no indication of a host response in the form of structural alterations or modi-fications of the spore wall, which would indicate evidence of a parasitic relationship between G. nugax and its host. In the absence of host responses, fossil mycoparasites are difficult to distinguish from saprotrophs, which colonize and utilize dead organic matter as a carbon source (see dix & webster 1995). Therefore, it is also possible that G. nugax represents a saprotroph that colonized non-viable spores or spores that had already germinated. Most extant members of Nowakowskiella and Cladochytrium are aquatic and soil saprotrophs that thrive on/in decaying plant material (sParrow 1960; KarLing 1977), but at least one species of Cladochytrium (i.e. C. aneurae tHi-rum.) has been described as a parasite of liverworts from the genus Aneura dumort. (tHirumaLaCHar 1947).

The discovery of Globicultrix nugax in the Rhynie chert adds to our understanding of the biodiversity of late Paleozoic microorganisms, and contributes to a more sharply focused concept of the complexity of ancient non-marine ecosystems. As more information is obtained about this and other microbial life forms from the Rhynie chert, it will be possible to offer more detailed hypotheses that can be used in association with those described from modern communities to more accurately depict the role of fungi and their interactions with other organisms in the ecology and evolution of non-marine paleoecosystems.

Acknowledgments

This study was supported by funds from the National Science Foundation (EAR-0542170 to T.N.T. and M.K.) and the Alexander von Humboldt-Foundation (V-3.FLF-DEU/1064359 to M.K.). We thank Brian J. axsmitH (Mobile AL, U.S.A.) for his insightful comments and suggestions.

5. References

Croft, W. N. & george, E. A. (1959): Blue-green algae from the Middle Devonian of Rhynie, Aberdeenshire. – Bulletin of the British Museum of Natural History, Geology, 3: 341–353.

dayaL, r. (1997): Chytrids of India; New Delhi (M.D. Publications Pvt. Ltd.), xiii + 316 pp.

dix, N. J. & webster, J. (1995): Fungal Ecology; New York (Chapman & Hall), 560 pp.

dotzLer, N., tayLor, T. N. & Krings, M. (2007): A prasinophycean alga of the genus Cymatiosphaera in the Early Devonian Rhynie chert. – Review of Palaeobotany and Palynology, 147: 106–111.

edwards, D. S. & Lyon, A. G. (1983): Algae from the Rhynie chert. – Botanical Journal of the Linnean Society, 86: 37–55.

Hass, H., tayLor, T. N. & remy, W. (1994): Fungi from the Lower Devonian Rhynie chert: mycoparasitism. – American Journal of Botany, 81: 29–37.

James, T. Y., LetCHer, P. M., LongCore, J. E., mozLey-standridge, S. E., Porter, D., PoweLL, M. J., griffitH, G. W. & ViLgaLys, R. (2006): A molecular phylogeny of the flagellated fungi (Chytridi-omycota) and description of a new phylum (Blastocladiomycota). – Mycologia, 98: 860–871.

Jeffries, P. & young, T. W. K. (1994): Interfungal Parasitic Relation-ships; Wallingford UK (CAB International), xvi + 296 pp.

KarLing, J. s. (1977): Chytridiomycetarum Iconographia. An Illus-trated and Brief Descriptive Guide to the Chytridiomycetous Genera with a Supplement of the Hyphochytridiomycetes; Vaduz (J. Cramer), xiii + 414 pp.

Kidston, R. & Lang, W. H. (1921): On Old Red Sandstone plants showing structure, from the Rhynie chert bed, Aberdeenshire. Part V. The Thallophyta occurring in the peat-bed; the succession of the plants through a vertical section of the bed, and the conditions of accumulation and preservation of the deposit. – Transactions of the Royal Society of Edinburgh, 52: 855–902.

Krings, m., Hass, H., KerP, H., tayLor, t. n., agerer, r. & dotz-Ler, n. (2009): Endophytic cyanobacteria in a 400-million-yr-old land plant: A scenario for the origin of a symbiosis? – Review of Palaeobotany and Palynology, 153: 62–69.

Krings, m., KerP, H., Hass, H., tayLor, t. n. & dotzLer, n. (2007): A filamentous cyanobacterium showing structured colonial growth from the Early Devonian Rhynie chert. – Review of Pa-laeobotany and Palynology, 146: 265–276.

marano, A. V., steCiow, M. M., areLLano, M. L., arambarri, A. M. & sierra, M. V. (2007): El género Nowakowskiella (Cla-dochytriaceae, Chytridiomycota) en ambientes de la Pcia, de Buenos Aires (Argentina): taxonomía, frequencia y abundancia de las especies encontradas. – Boletín de la Sociedad Argentina de Botánica, 42: 13–24.

Pires-zottareLLi, C. L. A. & gomes, A. L. (2007): Contribuição para o conhecimento de Chytridiomycota da “Reserva Biología de Paranapiacaba”, Santo André, SP, Brazil. – Biota Neotropica, 7: 309–329.

Purin, S. & riLLig, M. C. (2008): Parasitism of arbuscular mycorrhizal fungi: reviewing the evidence. – FEMS Microbiology Letters, 279: 8–14.

riCe, C. M., trewin, N. H. & anderson, L. I. (2002): Geological setting of the Early Devonian Rhynie cherts, Aberdeenshire, Scotland: an early terrestrial hot spring system. – Journal of the Geological Society of London, 159: 203–214.

sParrow, f. K. (1960): Aquatic Phycomycetes; Ann Arbor (The Uni-versity of Michigan Press), xxv + 1187 pp.

tayLor, T. N., Hass, H. & KerP, H. (2005): Life history biology of early land plants: deciphering the gametophyte phase. – Procee-dings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 102: 5892–5897.

tayLor, T. N., KLaVins, S. D., Krings, M., tayLor, E. L., KerP, H. & Hass, H. (2004): Fungi from the Rhynie chert: A view from the dark side. – Transactions of the Royal Society of Edinburgh, Earth Sciences, 94: 457–473.

tayLor, T. N., Krings, M. & KerP, H. (2006): Hassiella monospora nov. gen. et sp., a new microfungus from the 400 million year old

89

Page 94: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

170

Rhynie chert. – Mycological Research, 110: 628–632.tayLor, T. N., remy, W. & Hass, H. (1992): Fungi from the Lower

Devonian Rhynie chert: Chytridiomycetes. – American Journal of Botany, 79: 1233–1241.

tayLor, T. N., remy, W., Hass, H. & KerP, H. (1995): Fossil arbus-cular mycorrhizae from the Early Devonian. – Mycologia, 87: 560–573.

tayLor, T. N. & tayLor, E. L. (2000): The Rhynie chert ecosystem: a model for understanding fungal interactions. – In: C. W. baCon & J. F. wHite (Eds), Microbial Endophytes; New York (Marcel Dekker), pp. 31–47.

tHirumaLaCHar, m. J. (1947): Some fungal diseases of bryophytes in Mysore. – Transactions of the British Mycological Society, 31: 7–12.

trewin, N. H. & riCe, C. M. [Eds] (2004): The Rhynie Hot Springs System: Geology, Biota and Mineralisation. – Transactions of the Royal Society of Edinburgh, Earth Sciences 94; Edinburgh (The Royal Society of Edinburgh Scotland Foundation, on behalf of the Royal Society of Edinburgh), 246 pp.

weLLman, C. H. (2006): Spore assemblages from the Lower Devonian “Lower Old Red Sandstone” deposits of the Rhynie Outlier, Scotland. – Transactions of the Royal Society of Edinburgh, Earth Sciences, 97: 167–211.

weLLman, C. H., KerP, H. & Hass, H. (2006): Spores of the Rhy-nie chert plant Aglaophyton (Rhynia) major (Kidston & Lang) Edwards 1986. – Review of Palaeobotany and Palynology, 142: 229–250.

90

Page 95: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

91

Chapter X: Acaulosporoid glomeromycotan spores with a germination shield from the 400-million-yr-old Rhynie chert.

Page 96: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������� �������� ��������� �������������� ���������� ������������������ ���� ������ ������� ���� ��� !����������"���#��$���%&����������' ��(��%) ������*�����%+���� +���%+���*��� %,�����"-,�����%!������� ������./.01.234567.899:;�.10<.23=>[email protected]:;�//[email protected][email protected]:;F6CG0<H.2I7G07.3=J�/AIC.D899:K �.DBL7M N/IGIO0/LG?I/[email protected]:R������STUVWXXYZ[Y\]VWZ W_Y ]TUZaDIB AH.LDGNb.1IP70L7�HN70./H.DA0<AH.I7GNaI<<0GOGIB.DIBN/IAL7<@ID.ALcI7 d7Ie7 AI @DI26/.LO.DB07LA0I7 <H0.G2f�H0<@[email protected].</D0C.<L <./I72 AN@. IaOGIB.DIBN/IAL7 <@ID. e0AH LO.DB07LA0I7<H0.G2aDIB AH.�HN70./H.DAf�7/I7ADL<AAISgW_Y ]TUZhHIe.1.DhAH.<. <@ID.< LD. L/L6GI<@IDI02 L722.1.GI@ GLA.DLGGN 07 AH. 7./d IaAH. <@ID0a.DI6< <L//6G.f�.DB07LA0I7<H0.G2BID@HIGION1LD0.<haDIB @GLA.PG0d.e0AH <07OG.ID2I6CG.GIC.<AI AI7O6.P<[email protected] <AD6/A6D.<6<6LGGNe0AH 07aIG2.2 BLDO07<AHLALD.20<ALGGN aD07O.2 [email protected][email protected]<LD./[email protected]@@.LDAIC./I7<AD6/A.2IaLAG.L<AAHD..eLGGODI6@<hAH.I6A.DBI<AIaeH0/H07/G62.<AH.D.BL07< Ia AH. <L//6G.f �H. /[email protected] Ia a.LA6D.<20<@GLN.2 CN AH. aI<<0G< <6OO.<A< L D.GLA0I7<H0@ e0AH AH..cAL7A O.7.DL ijk]Z[Y\lm nVYZ[Y\lm iTlUXYZ[Y\l IDi\TolWYZ[Y\lhC6AeH0/H Ia AH.<. 0< AH. /GI<.<A.cAL7AD.GLA01. /L77IAC. 2.A.DB07.2f�H. L/L6GI<@IDI02 <@ID.<aDIB AH.�HN70./H.DA2I/6B.7AAHLAAH0<<@[email protected]<07.c0<A.7/.LGD.L2Np499BNLhL72AH6</I7AD0C6A.AILBID./[email protected]<AL7207O IaAH..1IG6A0I7LDN H0<AIDN IaAH.�GIB.DIBN/IALf�H0<20</I1.DN@6<H.<CL/dAH..1IG6A0I7PLDNID0O07IaLGGBL07OGIB.DIBN/IAL7ODI6@<hD.1.LG07OAHLAAH.NHL2.1IG1.2C.aID.DIIA.2GL72@GL7A<HL2.B.DO.2f*�������qI<<0Ga67O0f�GIB.DIBN/IALfFDLO0L7Pr.LDG0.<AB<[email protected]<L//6G./[email protected][email protected]����� ������H.�GIB.DIBN/IAL0<[email protected]/ODI6@AHLA07/G62.<AH.LDC6</6GLDBN/IDDH0vLGs�M ta67O0s.fOf?/HwxG.D.ALGf899=tf?6/HL@@LD.7A<NBC0I<.<LD.d7Ie7AIHL1..c0<A.2aIDLAG.L<A499B0GG0I7N.LD<CL<.2I7.cy60<0A.GN@D.<.D1.2aI<<0G<aDIB AH. LDGN b.1I70L7 �HN70. /H.DAs.fOf�.BN.ALGf=zz4{�LNGID.ALGf=zzJh8994h899J{|D07O<.ALGf899}tf�GAHI6OH AH. �HN70. /H.DA�M HL1. C..7 <A620.207A.7<01.GNh AH. D.@DI26/A01. C0IGION Ia AH.0D [email protected]< s�M qtD.BL07< GLDO.GN 67d7Ie7f�I7<.y6.7AGNh2.a0707OAH.0D.cL/A<N<A.BLA0/@I<0A0I70<20aa0/6GAfcAL7AOGIB.DIBN/IAL7 a67O0D.@DI26/.10LL@@LD.7AGNL<.c6LG<@ID.<aIDB.2<07OGN07AH.<I0GhID072.7<./G6<A.D<M N/IGFDIOD.<<s899zt:3z~=:b��=9f=99};<==JJ}P99:P9J}EP=�fbIAvG.D�M f|D07O<s� t�LN.D0</H.?ALLA<<LBBG67OawDFLG�I7AIGIO0.672�.IGIO0.672�.I�0IP�.7A.D�M �h�62e0OPM Lc0B0G0L7<P�701.D<0A�AM w7/H.7h�0/HLD2P� LO7.DP?ADLx.=9h:9EEEM 670/Hh�.DBL7N.PBL0G3BfdD07O<� GDvf670PB6.7/H.7f2.�fbIAvG.D��f�[email protected]�0IGIO0.�672�.I�0IP�.7A.D�M �h�DOL70<B0</H.�0IGIO0.3M NdIGIO0.h�62e0OPM Lc0B0G0L7<P�701.D<0A�AM w7/H.7hM .7v07O.D?ADLx.>}h:9>E:M 670/Hh�.DBL7N�f� LGd.D�INLG�IAL70/�LD2.7207C6DOHh8=� �71.DG.0AH�Ieh207C6DOH�EJ��h�|M f|D07O<��f�f�[email protected]/IGIONL721IG6A0I7LDN�0IGIONhL72�LA6DLG�0<AIDNM 6<.6B L72�0I201.D<0AN�.<.LD/H�.7A.Dh�H.�701.D<0ANIa|L7<L<h�LeD.7/.|? >>94J~}JE4h�?��f�L<<��f|.D@qID</H67O<<A.GG.awDFLG�ICIAL70dLB�.IGIO0</HPFLG�I7AIGIO0</H.7�7<A0A6Ah� .<Aa�G0</H.� 0GH.GB<P�701.D<0A�AM w7<A.Dh�072.7C6DO@GLAvJ}h4:=4EM w7<A.Dh�.DBL7N92

Page 97: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�� ���������� ������ � ���� �� � �� ��� ��������������� ����� ����� ������� �� ����������� �������������� ������������������� ��������������������� ���������� �� � ��� !"#�$���� !"%�� ����� !""�&����������&��'(()�� � ������ �'((*+�,������������������������ ���������� ����� ��� �� -� ,�� ��.���� ������ ���������� ����� ��� ����� ��� ���������� �� ���������� ���� �� �����+������������� ������� ���������������� ���������������� � �������� ���� ����� �/������������ �� ���������� ���������� ��� �/� �������� ����������������������+�� �������������������� ��������+������������������������ �� ����� ����0�� �� ���������� �������� ����� �������� ������������� ����� � ����� �� ���� ���� ��� �� ��� ����/����������� � �����1���������� ��� ���� �������� ������ �� ������� ������������� �� ����� �������������� ����� ���� ������������ ���������� ������� ������������������������ � ������ �� � ��� ��� 2������ !")�2���� !!'+�,��������������� ������������������������������������������ ������ �� ��3� ��� ����� ����� ����������� ���� ������� �� ����� ���� ��� ����� � ��� � �� ������������������ ���� ���4 ��� ���������������� �� � ������2������ !")�2���� !!'�5�� ���2���������'((6+�$������������������� �������������������� ������������������� ���������������������/�������������������������� � ������ 2������ !")�2���� !!'�-�������� � ����� !!6�7������������� �'(((�8���� '((6+�� �� ������ ��������������� �������� ������������ ���������������������������� ��������������������������� �������/������ ���&������������������9��3 ����� ��'(()+��:;<=>??@AB@CD=>AE>F@GD;<A9��3 ���� �7������,���,� ��H ���������� �������� �� ���� �� ����/���������:;<=>??@AB@CIJ��� ���H -�K�2�������1�������������9����������� ��+�2����������:LE>F@GD;<A������������0�������� ��/�������� ����������������������������������������� � ����������������� ������� ���������������� �������� ����� �/�� ����� ��� ������ MA=>C@NO?@GPI;QD>D7�����H ��8�R����,�� ���� � �� ������� �� ����� �� ��� ��� ��� �������� ��� ������ ��� � ��� �����������2�������� �������� ����������������������������������������������������:LE>F@GD;<A�������������������������������������������� ���������������� ���� � ����������� ���� � ���� ��� &���� ������������������/����������������MS?I@BTO=@GPIU@C�7�����H��8�R���+ 9�2�K��������� �������� �� :;<=>??@AB@CD=>AE>F@GD;<A��������������������������� ����� ���������������������������� ������������������ ������������������ ��� �/�������� �������� �����0������� ������ ������� �������V<Q?@AB@CI5�� H 2����������M;I<?@AB@CIW���1����H ,���������� �����������9����������� ��+�X=@AB@CI5�� �W�Y���3�� �H ��-���� �9����������������9����0������� ��+�MPZDAB@CI J�� � ����������� H 2������ �� �������������� ������������ ��+� �� MC;TI>@AB@CI� �����H &������������������������������������� ��+�[ \]_\ab\cd e ]fgdb,��&���������R������h����� ������������������������� ��� &���� ��� ��� �� R���� 5 � &�� 2�������� ���������������2��� �������������i���������������������� �����������,��������������������������������9���� - ���-����������� �����0�� �� &����$ �������� ����������������������������� �����&�����,��������������������� ���� (����� �������������������� ������������ ������������������������������������������������ ������������� ������� � �����������������0�����Y�������� �� ��� ��������� ��� �i����� ���������������� ������ ������ ��� ��� � ����� ��� ��� ���������3�������������� ����+���� �������������������������� ����������� ���������� �� �� ���0���� ������������������������ ������������������$������������������������� ������� ������������ �����Y������jK�������������������������� k������1�� ����� 2��������� � ����'(()+��� � � ��� ��� ��'(()+��������� ��������� �� Y������jl��� ����K������9���� �� ������������������ ��� ����� ����������������� ������ ���� ��0���������&���������R������h������������ �� &������ ��'(('+����,��������&����'((6+�,���0������������ �������� ��������� � ���� ������������ �� ���� ������ �������� ������ �� ���� ���������������� ����� ���/������������������� ��������8������&��� !!!+�2 ����������������������� ����������� -������������ � �m�Y� h������� �� 1�� ������0Y� h���� ������������������ ����h ������ � �� ��0k��������h��� m������1�����+��������������� ������Y#!% j#!%"���Y#!!!�n opq ���� ��������� ��������������������� ���&���������r� ����� ���\R���������� ������������������������MS?I@BTO=@GPIU@C �/�� ���������� �������� �����0����� � ���� �/�� �� ��������/�2 ��� Y#!)*�:;I?> ZICs �( ���t �������� ����� �������������� ������������������2 ���Y#!)*�:;I?>ZICs'((u��vwd� ����������0����� ����� �/��������������������� ����� �������������ICC@xA+�����������xTD=>ICC@x �� -���'�+�/�������� ������ ����� ��2 ��� Y#!%!�:;I?> ZICAs %( u��^ 9���� ��-���'��������� �� ��� ���� ����������� �������� ��� ��� �� ��� ������� � ���� �ICC@xA+�:;I?> ZICs#( u��y2����j����� � ���� �/������� ������� ����� �ICC@x+��� �������� ��� ����� ��2 ���Y#!))�:;I?>ZICs (( u��o � ����������j����� ����� �/ ���� ������������ ���� � �ICC@x+��� ��������� �������� ������� �����2 ��� Y#!)"�:;I?> ZICs (( u��f Y �� ���� �� ������� ����������������������� ������� ����������� ���� ���2 ���Y#!)%�:;I?>ZICs'( u��`2���� � ������� ������ ���������������� ����ICC@x+�2 ���Y#!))�:;I?>ZICs (( u��z5��������� ��� ������������ ����������������������� �ICC@x+�2 ��� Y#!)"�:;I?>ZICs (( u��{ 2��������������������� ���� ������������������ ��������'��������� ������������ �����������������������������ICC@xA+�2 ���Y#!)6�:;I?>ZICs#(u� | ( � �� Y��������'((!+"r!j "93

Page 98: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������������ ��������������������������������� ���������� �������� �� ��������������� ������������������ �� ������ �������������������������������!"#$%&'()%*+$,%- ./� 01�23�������� ������������� ���������� 04���������������������� ������ ������5 �������6������3����6��5� �������07 ��� ���� 13888 �����6������� ������ ������ � ������9 ����� ������� 18: �� ��� ��������������������6��������� �����������������0; �������������7 ����<�� ����.=88>2?@>A1? 1194

Page 99: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

��� ��������� �� ���� ������ �������� �� ���������� ������������������������������������� �� ������������ ������ ���������� �!"#$$%&' (�� �������� ������ �� ��)������ �����)������ ������������ � *++ ,� ��!(��������� �����������!-.,� �������������������/����������� ���-0+,���*.,� �������������������������������������� � ���������� /���.++1-2+ ,� �����00+,� ����!3����������������*,� ��������������������� ��������������������������.���� �.,� ��������������4+5 ����������������2,������ ������� ������ ������ � ������� ��� �� ��������� ����� � ��� �������� ���������� ���6789: ;������������������������ �� ���<����������=> �����!?@AB�������������C������������������ �����������?��������������������������������D �#EEFG�������������� ������ �� A!B�����H0�44 �?��H0�4� �D����� H0�2 �A�!"$#&'I#EJK2+ ,� �?����0+ L� �DMA�!N ;��������� �������� �����������������!B����H0�4 !"$#&'I#EK.+,�!OB�������� ��������� ������C ��� ������C P%QI'EJ �������� ��� ������������ ��� ��� GRST' #EEFG ��������� ��� ������������ ������������� � ������������ ��� ���������TE���������������!B����H0�2 !"$#&'I#EK�+,�6789U B������������������ ����������������������������������������� ��� ���� ���� ��������� ������������� �� �������������� ���� ����������� �� ���<����������!"R#VSPW����������������������������������� ��������������������! (�� ������� ������ ������� ������������������� �� � �������� 0�!(�������� ������������������ � �.���������������������������������������������� ����/��������������. > ���H������.++�� =�1� 95

Page 100: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������������������� ������ ����� ����������� ������������ �������� ����� � ������ ���� �� �������������������������������� ������������ ���� ��!�� ���� � "������ ��� ������������ �� �������#������ ������ ������������ �$% �� &�% '��!��� ��� ��� �������������� ���� �� & ����� � ������������ �������� � &"���� "� ��� ��������������������������������(� ������� ������������ �� ������ ��������� ������������������������� �������� ����������������������������������� &���������� ����������� & � "� ���� "���� ��� ������������ ������������������)�������&")����������������������������� ����� ������� ����� � �������!��������������� �� ���������� ��" �� ����� ���� ��� ��������$%*++ '� �� �������������������� � �������� �� ����� ��� ����� ��" �� ����� ���������� ��������� �������� ����� ����� ����,"�� �� ����� �������������&* ���������������������������������� �� ��� ���� ��������� ����(� ���� ��� �������������� � ��������� ������ "������ ���� ����� �� �������������&"��- ��� ��� ����� ������������� �����.&%%'� ������ ����������������"��/0123!��������� ��������� ���������� �����#� ����"� �������� ���� ������� ���� ��������"���������������� ��������������� ��������������!������� ���������� ��������� ����� ������#������ ������ ����� ��� � ������������ ���������!����� ������������������������������ ������������ ������ � ��������� ��� ����� �� ������ ���������������#�"�� ������������������ �������#����� �������������������� �����#���� ���������������� ��"�"�4�������!������5$��6,��������7�����"����������������������� ����������������������������������������������������������������!���������������������)��� ��������������� ������ ����������� � � � &��������� ���������� "� ��� ��� ���� ��������� ����� ���� �� ��������� ������ )������������������ ����� �������� ��� ����������(� ���� ��� ����� �������"����������������������������� ������+*�� '� ��� ��������� ) ������ &������ � �� ����� ����� ���������������� ����� ������� �� ��� � ��� �� ������&���(� ������������������������������� ������)�������������������� ����������&���(������������������� � ��� ���� ����������� ������ ������)���� ���������������& ���������������������������"�������������� ����� ����������&"��8��������&������)&��������������&*$�*+�'� ��� ��� ������������ ��� ����������������� � ��� �� ��!�� ���� ��������������)��������&$'� ��� ���������"�������������������������"�������������������� � ����������(������������ ��������������� ������������������������ ���������������� ����������������&"��(������������������������������� �����������&� )������� ��������� ������������� ��� ��� ���������) ������������������ ���������� �������&������)"�������� ������������������� ����������� $�� +������)$�+��� ��*�'� ��� ������&����!����������"����#�"���"������ ��������"�� �� �������� ����� ����� �� ������� ������� � ��� ��� �� �������� �� ���"��� �� ��� ���������4�������� ���- ������ ��������� ������� ����� � & )������ ��+%'� ����� ���"������������������ ���� 4&���������"�������������������������"�� 4����� � ��������������������.�'������������������������������"���)���� ���������� 9����������&� *���)9�� $�� (� ���� ������� ��� ������ ��� ������ �� ������������� ���������� �����"���� ���� ��� ���������� � ����� �������� � &��� ����� ��� ������ ���������� ���� ������ �� ���� ��������� ������� �������������� � �������$ )�������� �� ���� ����������������� ���������������:32;<=>?<1= @A<3BC !�� ���������� ����� �� ����� "��#���������� 9���������������������������������������"���)���������(����������������"�� "� ������������������������ ������������������������������� �������������������#�������������������� ������� +�!�������������������� �� ���� &+*+5 '� ����������������"���������"������ ��� ���������� �&*$'� ��������$ )���������D���������������������������������������������$���!����,�������������������������������������#���������������� �������������������� ���� +����(� ��� ��� ��������� ����� ����� � ����� ����)���� ���� ���� ���������� ��� ������� ����� $"������������������ ����)�������� ���������������������������������"�����������������$����(�������� ������ ��� ��"��� � �������� �� ���� ������������$ ����������������"������������������������ ��������������)���� �#����������� � �� ���������"� ���� ��� ����� ������ � ����� ������ ��������� ��"� ������ �����$���(� ����������� ���������� ������)����������� ��"� �#������� ����������"�� ��� ��"� ������� ���� ��� ������� �� � ���������$�*���!�� ���������������� ������� ��� ������������������ ����������������������������EFGHIGGFJK� ��������$%%)�������)���)��L����� �������"�� ����� �����,������������ �"���������� ��������� � ��M��������&%%���N�*�� ��96

Page 101: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

������������ ������������������������� ����������������� ������������������������� �!� "�������������!�#�$���!�����%��� �����%���� ������!������������������� "��"� ��� �!� �!���� �!����!��!���������$���%����������������������"���� �����%���������������!�������&'()*++,-.,/0)*-1*2,30'(-�4��5����� ������6�� !� ���� ��������� �� �!�� ����� ���$�������!��������"������������� �����������������������%���� ���$��"����� �!� ���������� � ������� � �� 7����4�$������������������� "��"��8 ���!����� !� ����������9����"�� ��������� ��� ������$��� "�� ���#��!���������$���������!���������!�"�!�!�����$����������#������"��"�����������������!��������!������: �����������������������!�����"��#�������$����%�����!��#����$�������������������������������������������� ������������������%�������������������!���������;������<9��������%������������������������ ���������� �������!������������ ��� ����: � �����"�� ��� �!���!���������$��������#�������������: �������������<=�����!�%���������$���������������������������������� �!� ���� ���"��"�����������9��>�#���� �!����"���������� ������� #������"� � ���������� �� ���� ����%�� ���������� ������ �� ������������������ !� ���"�� � �!� ���> ����� ���� �� ������������� ����� ���� ���� 9 #!��� ����#� ������ %������������%"������ ���������������%��#��� �����������������$����������� ��� ������"���� ���������������?������������� !��#������������ : @������<9%����������"�"����� �������� %� ���!��� ��!������ !�� �!"����%������������� ��� ����������9��>����"��"��#��!���!� ���� ����� ���������$�A� ���"��"��� ����� #���� !�������"���������� ������� ��� ������ 9���%��#��� �!������������� �!�������#������"�����!�������"�������� �� %� �� ���� ��� ��"��� %� �!���>��� � �!����������#������������������%��������"��� �������������"��� %� �!����"��� !������������"��� �!��� �������������������� #������ �������� ���!�� %��� �!�#� �� ��������� ������%�� ��������B02*/-0-.,/C '*+C)C �D�: ��>���@����� E F�!"������� �@����� �� ���� �"%�������� ��������������"��#!���������������������������������"���� �� ����$����9����!�� �����9�������� �D� : ��>���"��"%���!���� !� ��������� #��� ���"� ����� < 9 ������������ ��������� �������������������� ���"���������������������������"�����>���� �������������: ��>����������� ��� ����"����� � �������#������"��"�� ��������������������������������������������� !� $�������� �� ����������� �!���� ����!����� �������%�� ������� �� �!�����$������������� �� ������"������������� !� ���������� ���9�!���� �!��>���������"���!� �����"�� ���������� �!� ������������ �!���� #��! �!� ����� �"��� ���%�%�� ��� �"��� �!��>����� � �����������$�������������!�#���������������������@���������� �!������� �!� �������������� ��������������������9��>����"��"������"���!������"��������%��������������������"�9�!���� ���"��"����!����� ������ �������������%�����������������=���G�!���!�������������9��>����������������%������ ������������= �;�������� #!��!���� �!���%���������������������"�9�!�������������� G�� ������"��� ���"�� �� �!� %�9�������������$�������� � �!� �!���� �� �� ������� �!��"�! �!������"�� ����� ������ 8 ���!�������� $�������� !�� %����������� �� �!������ ������&'()*++,-.,/C ��������%"����������� ��"�� � ����������� �!���� �������� �������D����H"���������� �������%�� �� ��������� �!� ��"�� � �!��$���������I������������%���!�������!������������#��! ���"��������� ��������9���"���� �� �!�JK+C,.LM),3NCO,/�����%"��!� �������� ���������� ��!�����"��"����� ������� ��� #!��! ����$��"�����������"�� %�������9�"��!��� !� �� ������� �� ����� #��� ���"��"�� ������%�%����$������������������$������������!�� ������������� #��! �!� �� ������� �� ����������� �!���� ���9�!������ !� �������� ����������� �� �!�� �!� �!����$�������� ����������� ���%������� � ���������������� ��$����%���������� ������������ ��$���������� ������� !� ���� ��������� ���������� ���"�� � �!� �������������� !��� ������� �� �!� ������������ ���"������������"�� � �!� ���������������� �� ��� ���� !�� ���"����������������"��!���!�������������%�����!������� ���&'()*++,-.,/0)*- 1*2,30'(-��!� ���� ��!�� �!���� �!���������������� ����� >��#� �� ����"�� � ������������!�����4��5�����������6������� �!� ������������ �!��������� ������� #��! �������������!��������"������������������"���P(Q+,-.,/C��� J'C(+,-.,/C ��#�����JNR0-.,/C ��� J/'LC*,-.,/CSTUVWX ���"����������������������������� ��� �!��!�����!���Y@���������� �!����� Z F���� ���������� � �������� ��!�����A� ��������"�����������C//,[-��F����\<6��&'C+*RC/]��^��_F��������������� �!���� �� �%��H"��"� ���$��#�F����\<�6�&'C+*RC/]<�^�� ���9�!�������"��"����C//,[-����"�������"���������� V��&'C+* RC/]<� ^��a F���� #��! ����������� �!��������� "������ ������ ��������!��"������ �!� ������F���� \<���&'C+* RC/]��^��b4������ a� ��"������������������!������������9�!�������"��"��� ���"�� �����"��� &'C+* RC/]<� ^��c F���� #��! �#������"������ �#� �����"����� ��%�� ����������� �!������J ��� d��F���� \<�6� &'C+* RC/]�� ^�� Vef ���"�9�!���� ������������!�������#��� ����� ����������YV ��"������!������"���C//,[������������������� ���#�!��#!���f ��"������!������������%����������������� �!��!�����C//,[ ������������������� ���#�!��F����\<��&'C+*RC/-]��^��U4������ f��!�#����!������������%��������� � �!��!�����&'C+*RC/]�� ^��gh�%�� ����������� �!�����C//,[ ��������������"����F����\<�&'C+*RC/]<�^��i 4������� ������ ����"�9�!���� ������� � ������������ �!�����F����\<�j�&'C+*RC/]<�^� k� 8 ����\������������lY=l97

Page 102: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

� ������������� ��� ��� ��98

Page 103: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

��� ��������� ������������� �� ����������������������������������� !�"����#���������������������#����������$������������#�����%���������&����% �����'����$�� ����% $% �� ������(�) ��*�� �'������ ��������� ������ ������)*�'��#�� +,-.������#����������������� �������%*����������������&#*��������/0�,.������#/1���������� /�02�������� �������34�!�5��� 6��������7��8�9 �� :�4����&��3�������������� /�02��������;���<��������=>>?7���������������� ���������%���� ������� ���& 3)� ���=>>@;9 ���&��������=>>A;<��'������ ��� B���=>>?7#�������� ����&������� �������������� /0�,.���������/�02������������������ �������� ����������������3C=D E� ����������� F ��&������GHI@7#*���� /1������� �������% ����� �� ���������� �������������������� $���� ��� A> E� ��� 3F��&�� ����=>>D7�<���� �������� 3���������� ����=>>I7#*���� $���� ���&�����������% ��� /0JK�0�.��K��L�F ��&�� "�(�<������#������������#�� ��������������& ��� ���������*������$�$��������������������<�� �� �������������������#$�������'�����&����#������������������& 3"���=�M�7�����# �� �������� �����������'������#/0�,.������ �/�02�����������������&��%#���/1�����������������������&��%$��N�������'�� �� �����5����� �� ������ �������� �N����������� ������*���#����%����� ��� ������� �������$�O���*���������'��#������������������������� �������������������������'����������*���#*���� ������� �� ����#���$��� ������$�� �� ��'�����N�� ������# ��������� /0�,.������# /�02��������#/1�������#P.�1,����� L�����#P�����2�K 3QR��7"�F ���#�����������S0,��..������3T!U59 ;F ��&��GHIV;9 �����8���%GHH>;<��RW�������GHH@;F ��&������GHHI#=>>D;:�<�������=>>A7# *���� /0�,.������#/�02��������#/1������� ��� S0,��..������ ��� ��������������� ������� 3��� $��*7# $� �� ����&��% $����������� ������'����������T� S0,��..������#�� �'����������*�������% &�*� �� �����������������SJ���K������1� L�F ��&�� L�����#SJ����0,.���3Q�&�#:�:�9 ���� L�F ��&��7L�F ��&�� "�(�<���������SJ0����X�K���<���� ��9 ������3F ��&������GHHI;:� <��� ����=>>A7#*������ ��� � %����� ����� /0�,.������# /�02��������Y /1������� ��� ��������3<R������� 9 �� GHHH;9 �� ��� 4����&��=>>G;<��������=>>?;��������������=>>I7�T���$�������������/�02�����������/1��������� �� �� /0�,.������ ��� S0,��..������ �� ���$����� �� $'��� �������� *���3<���� =>>V;<���� ����=>>?7�)*�'��#<���� 3=>>V7��� F ��&������3=>>D7��'���������*�����$�$�%������������ �� ��� ���������9 ��'��#���� � *�����������������% �������� ��������� ��������� *��������� $� ��������� *�������� ������3"���=�7�T� /�02��������#������*��������3��*������&������?E�7�������%��������� �����������#��'���$���������$������������� �� ��N ��%��� ��������� �� 3�������$�% ��N�$��7 ����� ������� ����� $� ������������ ��*�������3<����=>>V7#$�������������%��������� �������%�������������#��%'��%�Z��������Z��%����3F ��&�����=>>D7�<���� �� ������������ ���&Z*����� 3��*������&����V>M?> E�#��������� ����� �N������7# �� *��� ���&���� ���*���������� ����� ������� ��������������� �� ���� /�02��������#�����$������������ ��*���������� ����������T�������#�������/�02������������������%�������3������N�G>>[D>E��������� 5������ 6��������� GHD?;@>MI> E� ����������������� 9 �� ��� 4����&��=>>G7����� ���������#*���� ��� �� V@I E� �� ��������5 \$�����] *���# *���� *��� ������� � ��������������� �� ����*�� /0�,.������#����$���$���'������% ������������)*�'��#�������������������*�����$�$�%�$�������'������������Z�$�� ���^�����������������'�$���������� ����$��� ���N��������S0,��..������#_�0������B��� <��'����#/0�,.������#+,-.������#/1������� ��� /�02��������3����Q�&� ��� F ��&��GHI?;F ��&����� <������GHI?;<���� GHH=#=>>V;B������ <��'������ =>>@;<���� ����=>>?7���� ��������� ������� ��'����S0,��..������������� 3���� S� 2� ����K��� Q�&� ^����7 ���/1������� ����KX�0,.� 3<����#<��'���� !�L�<�����&7L�F ��&����� ������$�� �� ����Z�$�� �������������������&��� �����Z�������N��������� ����� �� ���������3����������"���@�#�#a*�� Q�&����^���� GHHAb ���G=#��� <���� � ���=>>?b ���A7�L�'�����%# �� ����Z������ �N����� 3���� "��� @&7�������� ��� ������������������ $���������� ����������Z������ ��a���� �������� � ����������S0,��..������0�.������3��)�!����� ^����7L�F ��&�� "�(�<������$% F ��&����� <������3GHI?b ���V7#��� *���# � ������ �N��#��� ������ ���������������������3����#��/0�,.�������0����0,.��������� ��� S0,��..������ ���c�0�,���� Q������ L�F ��&��7 � ��% *��� ������������� �� �� �����������������$�*��� �� ������� �� �N��/�02������������������ S0,��..������ ����K��� <����#<��'���� <��������� ������&�*� ���������%������*��������� ��������T� SJ����K���#* ���������'�$���$���'�� �����*�� �� ��N �������� 3<���� ����GHIH7� T� /J �������# �� * ��������� ������� ��� ���� $% $�������� �� ������ ���*� �� ������ ����� 3<���� =>>V7 �� � ������ ������� ��$��$������������ �����3"���@�#�7#�������� ����G? 9 %���������3=>>H7IbHMGI99

Page 104: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

����������� ��������� ���� ������� �� ��� �������������������������� ������������� ������������� ������������������ ��� �������������� ���� ����� ����� �� ��� �� ��������������������� ������������������������������������������������������������ ������������������������������������������� ������ ������������ ������������ ��� ��� ������� � ��������� ����� ��� ���������������������� �� ���� �������� ������ ���� ��� ���� ����������� ���� � ������� �� �� � ��� ������������������ �� ������������� ��������������� ������� �� ���������� ���������� ���������������������������������� �� �������� ����� ������ � ������� ��!"#$%&'(&)#�����*������������������������������+����������������������������������������������������� ���� ������� �� ���� ����� ������������������������ �� ������������������� � � ��� � ��� �� �������� ���� �� ���� � ��� �� ���� ��� ������������� ���������� � ������ � �������� �� ��� ������������ �������!,-.'(&)#�/ ����� ���� �������������01&'(&)#-#)2#.���� ��������� ���������� �� ������������������������� ������������������ ����������������������� ������������������ ������� ���������������������� ��������������������������������������� ���� ���� ����������!"#$%&'(&)#3."&%'&3..�+����� ���������������������������������� ����������������������!)"4#2&'(&)#�+���� � ��� ���������� ���� �������������� �� ������������������ �������������� ��� ����������������������� ������ ��������������������������������56789:;<67;+������������� ���������������������������������� ������������� � ��������� ��� � �������������������� =������� �� �� ���� ����� ������������ ��������������� ���������������������������������������� ���� ������� �� ��������� >������� ���� ��� ���� ���� ��� ���������� ����� ������� ��� � ��� � ���� ��� ���� �����������������������������������������/ � ����+�� ���� � � ?@@A�� �� ��� ���� ���� ���� �� ��� ������������������������������������������������ ������� ��� � ���������� ����������+�� B����� ���������� ���� ���� ���� ��� ��� �������� ����� ��� ��� ���������������C ��������������������������� �������������������� ������������������������������������������������� ��� ��� ��� ����� ����� �������D��E �������������� �� ���� ����� ��� ����� ���� ������������� ������������ ������������������ � �������D������� ������������� �� ����� �� ������������ �����������F� ����� ����� ��� �� ���������������������������� ��� ������������ ���������� ��� ��� ������ ����� � ��� ���� ��� ��������� ���� �� �� B���������� ���� �������� ������������������� � �������� �������� ���� ����� �� �������� ��� ��� ����� ������������� ����������������� ��� ����� �������������� ��� ����������������� ��������� ��������� ��������������G8H76I9JKLMJ7N; +���������������������������������������>������ O�����������������P�B�@A�?QR@��+�>�+����/ �S������T������� ��������������������S� AU�VQWXQ �� �S������ ���� ���������� ��� ��������������Y�W��Z��TP[VQ@\�WA]��/ �S����������� ���������������� ���������� �������01&'(&)#-#)2#.�����������������/ ��� ���� ������� �����P+ ^����� � +��_JJaJ78J;��� B>� Z������� BC �Q]R\� !"#$%&'(&)# 1)#((2. ��� ����/ ��������WbA\AXA\]c���� O/ �Q]UA� !"#$%&'(&)# '(&)&"#)(.#� � ���� ����������������������������������������!"#$%&'(&)#�P�����������^�����������/ ��������?Wb�@]X�QUT� O��D� ��� T�� ���� O� O�� P� S��� ���� C� �?@@A�/ ����� ���� ����������� ��� � ��� �� ����������D����� ��d"$12%%&'(&)#)21."$%#1#�C �����������/ ��� B��Q@]b\]RXR@\���bQ@�Q@QRVO@]AWRA\?@A@@?A�\T��D �� >�S���� / �+�� �� +>������ B �?@@\� C������������� ����d"$12%%&'(&)#�C ���������bT����������� ���C���������������� ��� �@@ � ���������� � B����� ������/ ��� e��AbQRUXQU����bQ@�Q@@RV�QQAAR�@@\�@AQQ�D������/ �/ �����fc �Q]]��g���������������������������� ���������D� ����d"$12%%&'(&)# 4212)&h#,# ��� d"$12%%&'(&)#(2%%$".i#bB������� �� �������� ��������� �������������������������������� ��� ������� �����������j�� fc��R?bQ??XQW����bQ@�QQW]V�]��@QRC������� f� �+�����f/ �Q]R��+��P������������ ���e������>���������/ ��� / � AbQXR\ ���� S/ �?@@�� O���� ������� �� ��� ������� �� �������D� ����� !)"4#2&'(&)# 1)#((2.���� k Z�������� / ����� kB��������������������������/ �������D�Q�b?QWX?Q]���bQ@�Q@@RV�@@AR?�@@��@W@@�� ��� �B���>e �Q]]]�+��� ����������� ��������F�bf����+e�B��� >e ���������� � ���� ��� ������b����� ������=����C�� ���� O�������Z��������R\XUQ � ����+�������� �?@@A�+����� �������� ����������������� ���������D� ����� / ��� ���� Q]b]\XQ@Q ���bQ@�Q@QRVO@?\]]QAl@A@@W@??F>Y�/ �F����������� j� ���� j� ������ ���Y����� ���������� ��/ �������D� ����� ����bVV����������������V�������� m �����������f� �QR�?@@UnS���� BP�C�� f> �Q]]A� d"$12%%&'(&)# 4#o#..23'.'b� ������������������� ���������D� �������� ������/ ��� ���URb\RUX\UW���bQ@�?W@RVWR\@UQQS����BP�� � ���j �Q]U\�O��������d"$12%%&'(&)#�P��������������� �������� �� ��������� ���������� �����b��� ���������������������������������������d"$12%%&'(&)#(2%%$".i#���d"$12%%&'(&)#"#%&'(&)#�/ ��������?Rb?Q]X?WAS����������S�� � ���j�O�����D���T�O��pq ��� �?@@@�� ������������d"$12%%&'(&)# ���� ���� �� ��������� ���� �����c���Z����U\b?QX?R���bQ@�Q@@\V�����?@@@�QQ�\S����/ �+�� ��+>� ��� �S��� �T��D ��>� �����Pf�?@@R���� ����������������� � ���� ����� ���D��������������������������D� �����e ���O��� c����?bQ?AXQ?\/ ��� e�������?@@]�Ub]XQU QR100

Page 105: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

� ������� ���� ���������� ��������� ��������� ������ ������������ ���� ����������� ���� � ���� ���!"�"#$%!"&� ����� �������� '( ��)�*�+���� �� ������ ���� �� �,����� ���������� �������-������������ ��. ������'��� �����.���. ��,�������'������ � �� '�� �/����� �� �� �.� ��.� ��������� ����/�� �� � ��'�� �/�� �� ��.��� ������ ������'��� �� � � ���� ���!$�&$�%&�� ��������*����0��1 �"))���.���. � ��������'��� �������� ��2�/�� �� � �� 3 � ���� �� ��.��� �.� ��. ����� 456789:;<:58 ��=858>?:@A;�, ������������ ��������� � �����/������� ��� � ����� � ������� !���%�B�����) "!)$C!$#�#�B� ����0�� ���1 ��� � � 3D�* E���0 �� � ��F� �� � G �"))B�1�����,�������/����������� �� ������ �������� 468A?:;<:58;65:HI6A?8J8 �1�+�����/�� ���� D�+ K��. ��&$$%&������) ��"$C))"2B)!BC"))BC))�2)&$$L���M�N��+������ O �"))&�=86I;<:58� ��. +������ � �,����� ����� �����������'������������� ��//����$�$"%"3 ������� ��M�����D������������P�2����� �Q�L���M �"))�RJ:;<:58H8598I� ��. ���� ��/����������'����������������� ��������� ����,� �� �� ��� D ��� �3 �0 �� N���� �� � � �'� � � �N/ ��� � ������� �))�"#%!)B�����) !B"C�������� �)) " "#*����0�� 1� * , 3 �"))#� 3�������� �� ��� '����������� � �,����� ���������� ����������������+���/����� ����. ����� �0��� � ������� �B%B�����) !B"C�������� # B*��� S �� �����D�K ��K�G��/ K ��&�M����������2�������2�� �2��� +������ � �,����� ���������� � 3��� D ���� � N��FN� ����&�%��&!�����) �)$!C/� � � "B ��&�*���Q� ����.�� DK��������� (T�"))"�'������� �������� �����O ���1�+��� �*�������������,������������N���� ��� �� ������������ �����/���� ������ � '���N�� (��� �B�")!%"�&�����) ��&&C))�#%$#&))%��N��UV������ ������ ���1�N����/�O�G����� ��&�W9:;I<7:X<Y5IZ:5@9� � �������,����� ����� ���� �������� �� �� ��2, ����� � ��� �/��� ��������� �����,��� �� � �� �,����� ���������� ���� ������ ������ �)$�!#%&BN��UV�����N��. �����1�S �0��Q �"))��� ��. ���� �/��������� '����������� � /�������� �� �+������� � ���� *���)B��&�!%�&"������) �)�$CN)B!$B#")�))B�#N��+������ O� L��� M �"))#� *�+����� �� [XJ5:<7:;<:58 ��������/���� ��\A]?:;<:58 �� XJ58;<:58��.� ��. ����� ����� �,����� ���������� �'������������� ��//����M���_� �)�#%�N/ �� �( ��"�3 ����� ����������� . ���������� �/�����������/��������� ����/�� �� ��'��� ���� � ���� ���"�!!�%!!N/ ���( �"))!�O���� ������456789:;<:58 ���������/��/������456789:;<:58J58<<9I � ���� ���$��)%��"N/ ���(�N��+������O�����N��� 6AJ9??:;<:58HI:5X8J8�� ��.�/����� �� ��� O������ �� � ���� ��� (� ��� ������ ��� ��Q����,� � ���� ���!B�"�%""$N/ �� �(�N��+������ O�L���M �"))#� 4<<9XaI6I;<:58� ��.������� ��� �,����� ���������� 2������� '�������������� .��� ���������� ����������456789:;<:58 � ���� ��� $��#!%�"N�U����N�� ����� ����� ������� �������/��� ���� �����/��2����� ��� � ����� �� �� ����/�� �� � , ��� �� ��+���/���� �/ ������ � ������� ��&%B$�����) "!)$C!$#�B!� ���� �D�*��� S �K �� K�G��/ K ��B� M����� �,����� ���������� � ���� ��� O ��� 1�+��� � � ������� $�B#)%B$!�����) "!)$C!$#)$$#� �����D�G� +���N1�G������ �� ����O(�G��/K�K ��K �"))&�M�������� ���*����������� +��. ���� ���� �0���� �� ��*N��O���,O ���N��&�&B$%&$!� �����D�K ��K�G��/K �"))B�(����������,��������� ���� ��/� ��������/������ ���� ����/����/� �� 3���D ���� � N��FN� �)"�B"%B$�����) �)$!C/� � )B)�B�)"���.�� DK�*���Q� ������"))&����*���������/��������������������,��� �� ����� ��� ���� ��� �� ������ �� ��� *�� �N��������O���,�����O ���N�������&� ���*�� �N��������O���,����N���� ��M���� �����O���,����S �0��Q ��!�� ������������/�������O������ �� ���/���. ���� � �������������/�����������/����� � ���� �����&&!%&BBS �0��Q�N �����MO��#�� ������������/�������O������ �� ��TTT ��� ��/ � ���� �� 6AJ9??:;<:58 ��� ��+ ���� WI>8;<:58'��� b �� //� � ���� ���"$��#%�"S �0�� Q�����,��� � ��� N������� ��������� �,����� ���������� � ������ W?:@A; 6?85:Ia9A@c Wd @86A?:;A@c Wd@A?JI;AH;J9X;A@ �� WdZI;JA?:;A@ ��� ����(����"�#)�%#"&�����) �))#C �,� � )$�&S �0��Q�*���(O�N �����MO ��&�468A?:;<:58XI6:?;:XII� ��.������� ������/��������� '�� ����� �� �� ����� ����N��!�!#)%!#&S �0��Q�Q���� '�N ����� M ��� 6AJ9??:;<:58 ;<IX:;I;;I@8�/ ��+ � ��.�� ������,�� ���� �� � ���������� ��������.�������� /� �� ����������� �� �������� ��� ��� �(����"�$"�%$"B�����) �))#C �,� � )$"S �0��Q��e ��0�.�0���N��. �����1�N���������� �"))&�W95a9f@8XXI8 ��� ��+ � �������/ � ��� ���� W?:@A;� �� W95a9f@8XXI86989� � ��+ � ��. � ���������W?:@95:@Y6:J8 � ����*���)�$)$%$������) �)�$CN)B!$B#")&)))!&#S �0��Q�����,���� �1������0M�N���0�����K�N ���� �N . 0�K�D������ T�N��UV���� �"))$�� ������ �/�������� �� ��.� � �� ��� ���� ���/�� ��� �'����������� �� 4@HI;<:58Z9XXI68��� �/ ��+ ���,��/�� �� �� � ��+ � ������� ������456789:;<:58 �� ���� ���/�� �� � � ����*�� �����!$%�B!�����) �)�#CE ������ "))# �� ))S ���� � QK �"))#�N/��� ����,� ��� ���� ��� (�.��1�+��� �g(�.�� L�� *�� N �������h ��/����� �� ��� *����� ��������N���� �� �� ��* N��O���,O ���N��$��#$%"�������) �)�$CN)"#!B!!))))�&&S ���� �QK�G��/K�K ��K �"))#�N/���������*����������/� ��4>?8:<7YJ:X �i7YXI8�@8j:5�G������ �� ( ���1 N O�. �����# *�+ 3 � ��,�� 3 ����� �&"�""%"B) �����) �)�#CE ��+/ �,� "))# )& ))� � ����3��������"))��%�101

Page 106: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

102

Chapter XI: Microfungi from the upper Visean (Missi ssippian) of central France: Chytridiomycota and chytrid-like remains of uncertain affinity.

Page 107: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� ����� ������������� ������������ � !� ���������� �"������� #$� ���%&�'���(��� '��� �( ��'���()#�*� ��� ����������� �� �+���'� ��� �#,����� -.-/-0�� 1��2#�� -3� � 4 #�����-5��� �065 '#��. 789:;<=>?:@A88A==8B B CDEF GH;I8CJKEAKCKF<:DEL M:KCKF<:DEL M:K7<KNO:EA:;PQ RST<>?8;LNU 8FE:;N@A;8V:WXSYXZZZ Q DE<>?SM:;B 8E9. [:\8;AB :EAKG]>KCKF98EL ] KCDA<KE8;9 7<KCKF9S8EL _8AD;8C`<=AK;9 Q D=:DB 8EL 7<KL<:;=<A9 T:=:8;>? O:EA:;Sa?:RE<:;=<A9 KGb8E=8=SP8c;:E>:b@ddXefNgfZeSR@h� hQ hISRQ T fWiX O_T@SOjTh[ ah hNfWkI@iS7KDC: 8;L L:C8 P<;KEL:SZeZlY Q KEA\:CC<:;Sm;8E>:n o p q r n s qn r q ts u v tw x yh;A<>C:?<=AK;9z{����|�( }~ 0�|�� .���~~�{����|�( �� ��|���( ���� �� � ��� �~~��������( �� � ��� �~~��| �# .#� ��#��� � ����#�~~�b:9cK;L=z� ##����'& �.����������������(���'�������#������������������ #�����#��'� � ������������� ������ �����������2������ ����� � (�|���� ���� .# �� ����� ���� �( �� ����#' ��#�� ������'���(�- �( ��'���()#�*� ��� ����������� �� �+���'��������|�( �� # ������ � !� ���������� ���}}~ � "���������� &�� .���!{� ��� �� " �( �������� ����� #$� ���65���|�(���������� ��#'��� ����( ��| ������'�����!�������"������- �� �## ����.����� �( ��(�.����� !��� ��|�" 2������ ��� �� ����������� ��#�� �' �����##�-������������ '������ ������ -!(��� (���"| ���# ��# ���������!�6�6�'#�� -����(��� -������ #� �����'� "- �( | ������# �� �( ���� #������6����� ��|� � ��� ���� � ������� +# � ���� �� ���2�� '��#� �� ��� ��� ���������� �� � ��#'������|�(6������������������.#' #��*�( �� ��'���( ��������� ������� ��� ���� ���� � (���������'������ ##�������-��� � � ��� (������������� ���� � � #-�� #'����'�� �'#�� �( ����(��� - �� �## ��� ���� #������6� � ��������� ���� � �����' ����'���(� �( ��'���()#�*� ��� ���������|�( �� ��� ���� � ������.�#����( �� ��� � ����' ��� ����������� ������� ���� ��� ����������( �� ��� (���� �������� ����� ���� ����6��#' ��� ���� � ��� � �� � |� .��� � � �����65�� ���� � ������ ���� $� ��� ���|�(� � ������������' �� �� � ��� ��� (�|�����' ��&�'���(��� '��� �� & �.�������������'���� 6� �~~� �#��|����6�6�##�����������|�(6��������������5��&�'���(��� '��� !��'���(�"�� � �����'#������������ �����)#���� ##' ��� �#� � ����������� ������(��� ���� � ���#� ������!2���)�����"� �����'��� ##'� |� ����#�-���������#'(������(� ��##�� !� ��-�~~��3 � ���� #6-�~~ "65������������ �����( ��>8¡���~(�����.�(������� !��� ��� �� #6-�~~�"-� ���� �� �������|� � .�����(���-(���� ������-� � �����-(��� �� � �� ��|� �����- �( � ��� #����!1�� �( � �.����-����"-.����'#�������� ���(�����(�� �� �� ������ �� ���� ��(��� ���� #�2�( .��(�|�����' ����� ###��� ��� !�6�6-¢�������� #6-�~~ -�~~� -."6&�'���(�������� ��(�| ����'��� .�� ��-� ��������� (�' ��#�����'##���������#� !¢�������� #6-�~~£" �� ��� ������| ������ � � #�!�6�6-� �(��4��2��-�~~�"�� �'���� � �� ¤� ���!� ��-�~~�"6¥�(���� �(��� ���.��#���� # �( ���#���� #|��� ��#��' ����� �� ��'���(�-�������� ���� � ������ ���� �� ��� �|�#����� �'������' �( � #��(�|�����'���������� ���� �-���#�(��������#�����'� |��# '�(��.��#���� # �(���#���� #��������������� ��-���������� ������ #��� �������� �#���( ���� ��� �����+� ��� ���������� ����|�#����� �( ���� �� .�#��'�� ����������'���� �6� �#���# ��#��* ����� ������������ ����+�����'���(��������(�� � ��� (����� ��� ���� � .�� �-��� � �6� 4 ��-���� �� �|��� �#��� !���*� � �� #6- �~~�"6 5���� �� ��|�� # ������� ������ � .�� � � ���������#��� �� |�.��� ����������( �-����� � ��(��-��'���(�!�6�6-���2��-���}���#�| �(�*�� �(�|-�~~ "-.������������� ������#���|�!���������+�#(-�~~�"65���#(������¤��|�� #�����# ��'���(� ��� � ���� ��� � �#' 1�|��� � {�'��� �����- �(���#�(� | ����'����#�� ���� �( ��� �������� � �� � �������# �(�# ���-�� ����'���- �( ����������!,�(���� �( ¢ ��-������ �|�'�� #6-�� ��¦##� �-���£�5 '#���� #6-���� -.�� ���� #6-���£�,������� #6-�~~�.-�� �����"6¦������ �* .#��� �����������#� �������#'� �����#���� ##' ��� �# ��� � �(��� ��'���(�-.�� #�� �##������� � � ��������������6����������#��'���(�� |�.��� (�����.�( �� � �������& �.���������������-��##�� �� ���- �( ���(�!�6�6-{�� �#� �(����� �(-������#�|��-��~}�� �## ' �( 5 '#��-����"- �( ���� � �@9E>?9A;<DB )#�*� ��(�� � ���� � � .��� (���� ����( �� ���� ����) #�2�( �# ��������� ���� ��� ����� !4 ��§ )� �����-�~~�"6T?<KN\?<L<A:=A;<8==<>D=1 ������' �� � � ���� �� ���� �� 5�� ���� �������� ������ .#�������� ��T?<K\?9L<DB \KCC<E<=N\<E<!�6�� ��"©���- � � ������������##��!1 ������'-��£�"- �(]EAK\?C9>A<=c<CCKDF?ª9<�� (#�' ���� ��� ������ � �.��� ��� � ��( �� ��� ��� ��]¡CKª8A8{�|��� ��� # ��.�� �' �( � #'��#��' ��  !�~~�"}��«}��/ &��������(��� �����6� '��������� ��� � � #����¬�� #­����#������( 4��#������( 4�����)&�����¢� ¥-{��� �()� ����)��� ®��~-�~}}} � �����-4��� �'65�#6%¯ £��� ���~  �£ 6]NB 8<C8LL;:==z� 6*�����°#�26���)� �������6(�!� 6,�����"6~~}£)   ��± « ��� ������ ����� �~~� �#��|����6�6�##�����������|�(6(��%�~6�~� ��6��|� #.�6�~~�6~}6~�� ²³´µ¶ µ· ¹·µ·º»º¹º¼ ¶ ºµ½¾¹¶ ¾¶¿¹À¶¾µ{�|��� ��� # ��.�� �' �( � #'��#��'Á³ÂÀ º¸Ã³Ä ¶ÅºÆ¶ÇÈ È È É¶ ·¶»¹¶Àɾ³Ä ʳ¾ºµ¶ÊÀ¶»Åº ¼³103

Page 108: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� ����� ��������� �� ��� ���� �� !"���#$%&'( ��� )�� *�� � ��"+,�-�#$%../0'&123� !""�����#��� � ! � )�4� !�� !5� 6�))��)�� ��� 6� 7 �67 �5 ��� ���)��!��!4����� !�� �����" �� 7 ! �����"������55��� �")��2�2#8!"�-�#$%%$(� �))�!- ��!�2#099.12:������� !�����)� �;� �)�!4� ���� �7 ;� �!�� �� "�5�7 ������ ��� �������5 ��)�� � �6<��� �"��7 �5��!#���)6! �������8�����5�� ��!); �4�"�" ��)����)�������"�4� )���!�" )����=5!�5��6���)� ��; �66������ !� !�5�����5�)�)��7 ��!��� !�" �!��� #0999(�!��� ��!�2#099>12?�))� ���)��"��" ��!� ���8�����5�� �#���!�)� 5���!���������+; �)� 4�" �� �)� �!�;�!��)!�" 7 �5 �� �!��)7 )#��5��"��� 5��� �")#! �����!��@�)�!��ABB9C !15�� �)6 �7 <�7 � �)�8�!���! �!1!�"D)��)��� 5��� !�E !�5�2� �������;�!��); �)� 4�"�� ���)�"�;�)��)�!4� ���� "�5�7 ����" �� "��!����2�2#8��!���#$.%&(F!���� #$%'9#$%'$1#7 �)��6��� 7 �5 �� �!��)7 ) �7 !�� ��"� )��"��" �)�� �!��� ��!�2#$%%>(G ���)��!�2#099H#099'!(I��J�� ��!�2#099.12*�4� !��;��!��4�15��� �") ���!������ �!�" ;�!����))��)� � � "�)5 ���" ��8��!��� �$.%>#$.%H#$.%&#$%99#$%9B1 !�" G ���) �� !�2�099'!12I��!���" ����)� !����)#����4� #! ��!5-���#!�" ���"�4� )����6���)�� �!��)7 )!�"��� ���)����;�!��"�����@�)�!��5�)�)��7 �!4�������� 5 ���5!����4!��!��" �� "!��2K� � �� ; �)��� ! � �+1�4!��!���� !�" "��!���" ;����� !;��5"�5�7 ���!���� �6��� 5��� �")!�" 5��� �"+��-� �7 !��)�6��5� �!��!6=���� ; �)� 4�" �� ��� @�)�!� 5�� �)6 �7 5��� !�E !�5� �!)�" ������ ����!����� )�5����); �;! �" ��8��!���!�" 5�+�� -� )2���)�� �!��)7 )! �6! 7 � �!���"!��!�" "�4� )��� ���)�"�;�)��)��!�� ����!��� "�5�7 ����"#!�" ���) ��� @�)�!� �6E !�5� �66� ) ! ! �4��� �6��� "�4� )���#�������#!�" �5����� �6<��� �"��7 �5��! �� !<! ����6� ��)�5�)�)��7 2LMN OPQRSOTOUV W QPXYVZ��� 5�� �) 5���!����� ���)� � �!��)7 ) 5�7 � 6 �7 ��� �;;� @�)�!� �C �))�))�;;�!� [\ ?��� <! ����6� ��)]1�6<�7 � �)#)���!��"!;; � �7 !����$0-7 �!)��68�!���#!�" 6 �7 ���:���� �!)�� !������5!�����6D)��)�#!����$9-7 �� ���6���5����6:����2����)���)! ���5!��" �� ����� ��� � ;! ��6���C !))�6<��� !�#5��� !�E !�5�2����������5!�)������ !�" ;!�����4� ��7 ����6��� �!�� @�)�!� �� ���8�!���!�" D)��)�! �!)�!4����� ���� ; ���"!)!�!�����)�F!���� #$%'$123�6� 7 !���� �� ��� �������5!�)������)5!� �� 6���" �� *5�����!�2�$%.>1(6� "��!��)�� ��� ; �)� 4!���� �66�))��)!�" ! ;!���+�5�����5!� �5��)� �5���� �6��� @�)�!� ����!�" �5�)�)��7 !�D)��)�)�� 8� �$%.&128� �$%.&/E��2B1)����)�)��!���� �!�")5!;� �!) �; �)����" ��;���)!�" )7 !���!-�))� ���"�" ���;��#��5�;����+"�7 ��!��" )�!7 ; 6� �)�4����!����2��� ��4� ��7 ���)� � � "�7 �+�!��" ��!5��4�4��5!��)7 #!�" ���)���) �!)��!����� 5��5��"���!���� ;���)_�!-�) !�" )� ���"��� 6� �)�) �; �)�����)�!��� �5�)�)+��7 )#� ��5� ;� �!;)� �)��" 6� ��!��4��� )�� �;� ��")�6��7 �2���5�� �)#� ��5� � ����!��� 6� 7 �" �� ��� ;���)!�" �!-�)�8� #$%.&1#�55� !) ���)� ���5-) � ����� �������5 ��66)#!�" �� � 5����5��" ��5����4!��" =��")� �� )� �!7 )�5����)2��� 7 �5 �6���� � � � �"����=�" �� ���� )�5����) ; �;! �" ��5�7 ������ ! �!6� �65�� ��� ! ��!)) )��"�#!�" ���� � ��"��� ����!6� �� ! ���5-��)))�6=5������ ���� 6� � !7 ��!���� �� � !�)7 ����"������6� "��!��)!������� 7 ����"�����#)�� K!))!�" 8�� �#$%%%12�������)�5����)� $999)��"�)1�����������8��!���!�"8�5��)��"� 5����5����)#� ��5��� �; �;! �"���28��!���!�"5�+�� -� )"� ������ �!�� $%�� !�" �! �� 09�� 5���� ��)#!�" ! � ��"!� ���)�" �� ���C �)a�7 b!����!�"cK�)��� �b!�� �����?!�� !��� �"�,!�a���������1�� ,! �) �E !�5�12:55�))��� ��7 �� ) ! � ��5��"�" �� ��� =�� �5!;����)(��7 �� ); �5�"�" �� 8Db �6� �� )��"�)6 �7 ��� 8��!���5����5����#� �� �!)��7 �� ); �5�"�" �� 8d< ��"�5!�� )��"�)�� ���8�5�� 5����5����2 ���� )�5����) � � � !�!��J�" �� �)��� �� 7 !�� !�)7 ����" �����7 �5 �)5�;� �e��;7 ����?��5!1(�7 !��)�� � �!-��� ��� !?��5!IE<+>.9 "����!�5!7 � !2fMgQZhTPZ<��� �")!�"5��� �"+��-� �7 !��)�6��5� �!��!6=�����55� �� ���5�� � 7 !� � !�" �� !))�5�!���� � ��� 4! ���) ���� � �!��)7 )#��5��"��� )����! � ���5���)#�� �)� �!� ;�!��)#;� ���);� �7 �5���)#!�" ���� 6����2��� �5� " �); �7 ! ���5�7 ;�)�" �6�)��!��" ;! �)� )�!��) �6��� ��6� 5�5��2I�);��� ��� � 5�;����!�; �)� 4!���� �6���6�))��)#"��� 7 ����� ���� )�)��7 !��5!6=�����)�6��� �7 !��)"�6=5�����5!�)� ��� ��5�7 ;������))�6��� �5� " ;�!5�))� ���)5��)� !���)�� ���� ; ��!����2:) ! �)���#���� )�7 � �6��� )� �5�� �) 5!� ��!))����" �� ���<��� �"��7 �5��!� ��� 5��="��5�#� �������!6=�����)�6���� ) �7 !�� �e��4�5!���5!�)� ���� "� ���"�);�!� "�!���)��56�!�� �)�6)�6=5����5�! �����!���� 5�7 ;! �)��)� ��� � �!��5��� �")!�"_� � ��� ���� � ��;) �66����!�" 6����+��-� 7 �5 �� �!��)7 )2b�4� �����))#!���6���)� �!��� 6�))��)! � )�7 ���� �7 ���)5����6)� �5�� �) )��� �� 7 �"� � 5��� �")#!�" ���) ! � ��5��"�" �� � !)i5��� �"+��-� �7 !��)�6��5� �!�� !6=����j2klmlnopqrstuvwqxyppz����+�!���" ���5���) ��!� �55� �� ��� 5�� � 7 !� � �� �! ����7 �� ) �6��� 5���!�� ! )�����#)������� ���5-� +�!���" �����)� ���4��" )� �5�� � 5�! !5�� �J�" �� ! )�����#�! ��#�)�!��� )�������"! -� #����+��-�; �{�5���� �,�!��333#>[! ��)]#H#&12������5���)! ��; �� 0H |7 �� "�!7 ��� #!�" �!4� ! )7 ����#"���5!��#� ����! ����"��!����� � ��-��"�!��2������� �!�);�� �)! ��;��$'|7 ����!�" $> |7 � �"�(���� �!���))7 ����#��� �!7 ����"#!�" ��))��!�$|7 ���5-2�������+��-�; �{�5�����)�;��0|7 ����!�"0|7 � �"�#!�" "��)�! ���; �� �"�!��4�����!���6�����)�5���2klmlml}y~ st�z��������)����4��" )� �5�� �)! ����� ; ���" !)J��);� !���!�6!���"������55��� �"��!�6� 7 �"����5! ;�5��!����!5-���);�5�!��J�"4����!��4� )� �5�� �)2:�7 !�� ���#J��);� �)�� � ���!)�" �� ����! �! �� �����;� 5��!��1 "�)5�! �� ����2��� 6�))��) 7 !� �� 5�7 +;! �" � ��� J��);� !���!�6���7 �"� � ����)�p�q�qv~ �:2� !��1�2*5� ��� #! � �"�); �!" ;! !)��� �6;�!��)!�" !��7 !�)��2�2#G�)!��#$%B&(*!����!�5�#$%&0(8!��!4��" !8!� !�" ,!4��#$%.9(F��5-����#$%%.12���!6=�����6������5���)5���!��������J��);� !���! �7 !��)��5� �!��2����7 !� �; �)������5�����! !��!�� !��!� �)����)�!��)��2�2#5�)�)� ;��5�7 !�!1#� ;�))����4!)5��! ;�!��5���)��!���5!7 �"��!5��"6 �7 ���)�� 5���))���;� �!;)5� ��5!�;! ��5��7 !1"� �����))��"�� !"!����23��)���� �)������������!���! ���"����5!�!))�5�!����)! �-����6 �7 ��� ?��� I�4���!� 8����� 5�� � � �� � ���� �!4� �����TOPQ�M?!��@�)�!� <��� �"��7 �5��!!�" 5��� �"+��-� �7 !��)�� �7 ��!+1);� �)2E��2$ nv�ps�ywqxvpswv�s+��;���5�;����7 ��!);� �5���!����� ��7 � ��));�� �)!�" ������)=�!7 ���)[! �� ]()��"���28d<+&_$0&(�! \ $H9 |7 2E��20 I��!���6,�!��3#$#6�5�)����� )�4� !�);�� �)(��!5-! �� )��"�5!��6 !�7 ���)�6)�����"���=�!7 ���)#� ����! �� )��"�5!��;��!��4�"�)5�! ��;� �)(�! \ H9 |7 2E��2B <��)�� �6);�� �)�� ������� �� �6!nlwv�s+��;���5�;����7 ��!);� �()��"���28d<+H_%.(�! \ $H9 |7 2E��2> I��!���6,�!��3#B#)��� ���);�� �)(�! \ H9 |7 2E��2H �uxoz�ots+��;�);� �5���!�����!)�����#);�� �5!�)� �5�� ���!�; ��!��� �; �)���)!5��� �" J��);� !����7 ()��"���28d<+0_0%(�! \ 09 |7 2E��2& �tswvpqz�otqryz+��;�);� �� ��� ;��!��4�5��� �" J��);� !����7 !��!5��" �� �;;� )� 6!5�()��"���28d<+$_$(�! \ $9 |7 2E��2' nv�ps�ywqxvpswv�s+��;�7 ��!);� �5�����J�" ��!�! ��5��� �" [! �� ]�� ����!��()��"���28d<+&_$$H(�! \ $H9 |7 2E��2. K���� 7 !���=5!���� �65��� �" �� ���7 ��!);� ��!���� ,�!��3#'(�! \ 09 |7 2E��2% I��!���6,�!��3#'#6�5�)����� ���);�� �)�� ���7 ��!);� ����� �� (�! \ H9 |7 2B09 � l�tqw�zyrspl�}y�qy� o��spsyo�orswusw� �spuwopo�u m�� ������km��k��104

Page 109: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� ���� ���� ������������� �!��" #$%����#&#���'��( %��'�#�#�' )*+ ,-../01)/21-3105

Page 110: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� ��������������� ���������������������� ����������� ���������!"#$$%&'! ��(����������)��������))��)��* ���+����� �����* ����� ������������������������* �������,�����������"&,����������������������-./0123456 7��8� ������,������)�9� �� ����������"���� ��)����� &� ��������!: ����;��"���(����������������������������������������7�<�� &���������* ���������&��"9 ���� ��;����&��� �&���;�� �� ����)���+����������* ���!=���������"���(���������������������������,�����������* ����>"&,���;�&�����������9 ������������>���)��� ���� �����?@4A.@BCD3@A E0FA0.40�G������ ��H���'I�������� ��J�����! �� ������� �����)�������� ����������� ��<� ��� ����� �� ���)��* �)��* ���+�����!KLMLN1A/ [email protected]�;���� ��������� * ��������� �) ��� P5QE1F.A0R5E1 A5/17����������� �,* ���,��������,� �� ST U* �� ���* �����V����="#WX'Y����* � ������ ��� ������� ��� ������� ������&,��� �� ��� �,* ���V���� ="#'"9 ������ �� ������ ���� ��� ������� ��,������ �V���� ="Z"X'!O�* � ������� ��� �* ����79�����"&,� * ��� ������� � )������;���,���� �,�)��� ����* ��������! [ � ��� ,��������" ��9 �;��"9 ������ ���� ����* ��� ���������� � ���,��� ��* ������ �) ����������"�� �� � ������;�����������)������,����� )��* �����8��� �)��� ����������� �,&��\,���9 ���8���� �)���9���'�,���� )������<�7����!: ��� ���������;� � �����)���* ����)��� �����9 �,&�������]��* ���������� ������������� �V���� ="% &���8 ����9�_'"��� ��* ����9 9 ������������ &� � ����,������������������ ���� �V���� ="%9 ���� ����9 �_"Z'!`��� ������� �� ��� ����� �,* �� ��� ��������)���* �����)]��* ������������&��9���a#���%U* 9 ����V����="#����9 _'!`������ P5QE1F.A0R5E1 A5/17���� * �������� �� ������<�� &� �������;��� ����� ������� �V���� ="b ����9_'"9 ���� ����� �);��� )�9�>�* ���� )��* ��� +����� ������ 9 ���� ��� ���� ��� ��������;�������� ��!�!���<����������,* '&,����� ������<����������* �)����������* ���������;���V����="T'! ��<����������,* "9 �������,��&��9��� ��� �������� ����� 9�������� ��� ��� ��* ������ �) ���* �������� 9���"�� �����;�������� ��* �������"�* ����79�����"���c%U* 9 ������dSeU* ����!f>�������)��* ���<����������,* �������<����������* �������������� ��� �����9����������� �>��������� ��� ����� �,* �� �V���� ="T'! �� ���<����������* �� �������#%e U* ����"��� ��������� ��������)��������� &������� ���>�* ��������� ��� * ,���7&������� ������,���!O�;�����* ����79����� ������������ ����* ����� ������������,��,���"���� ,� �� XS U* �����* ����"���,��� ���* ���������,* �� �V����="$'!`������� �� ��� �,�)��� �)� ������ ��������� �������� )��� ���������&�&�� �)��� [email protected]����' �� � �* ����79����� ������������,��,��"9 ���� ��#c U* �� ���* �����V����="c'!+�������;���* �����) ���� * �����������* ��� ��� ������;��!h���� ������ ����&�&���������&�� �� ��� 2B@41. /02B.421. ��>�� NDR@2B@41 i!: !O����)"H!(![ ����� ��(!I������'������� ������ �������������� ,� �� %e U* �����* ������� �* ����79����� �V����="S'! KLMLjLk.6 14l2O�����������,��,��� ��* ���� �� ����� ���� �� ��� P5QE1F.A0R5E1A5/17���� * ����������V���� ="#WX'��;� ���;��,��� &��� ������&��)��* ���+����� �������)m�������[email protected] 1n52�����)����� �����o: ,�����p��q&�(���,���#T$crXX#sXX%'![ ���;�����,��� ����)��* &���,�� �� �� ���� �����&�� ���� ���� ��������� ��* * ��,��'<����������� �) � ����������� �������" ������� � )��* ���� ����* ����&�� �� &���� ���,��,�� �� ��� �>���� tE1/@RCD34056 u�97�8�9�8��� v@[email protected] i!O���x��� ��!�!": ����� �� ��!"%eeb'!O�������� ���,��,��� ��* �������� �) ����� �� ��� PL A5/17����* ���������������� 8��9 � �� ���,��� ����� ),����������)��* ���H�9�� J�;����� (����� �����Y ��* � �) ����� ������� ��;� &�������������� �� ������� ������ �)� �����������* ����� �G������ ���H���"#$%#'"��������������� <������������G���������!"�� �����'! �� �������* ����&����� ��� 9����)��� * �������� ���,������� ��V����="b ���������&���� ���y��������* �����9 ��� ���]�����&������* ����������V����="T'"9 ���������������* &�������������* ���* ����� * ���������� ����������!�!"��������� ��� ������ kC0z@BCD{/056 O����8���[email protected]!i!O!I���Y���G������"#$bbYy������y����"#$$T'! �� �* �������������� ����* �������� �V���� ="$'�����* ���������������������,��,���)�,�� �� �����P5QE1F.A0R5E1A5/17���� * ��������� &���� �� �;���������� ��� ��<� ���� �&�;�'Y��������������� &��9��� ���������� ������<��� ��� * ��������9������������������ ���* ���������,* �� ��* ����,��������! ���������������� ������,�)����)�[email protected]����������V���� ="c'����* ���������)��� <����������� ���� �� * ��� �>������������������������<��� �������������� ��������!�!"kC0z@BCD/[email protected]|��)Y���V����7|������������ }�* ��"%eebrm��!%c'! ��������� ������ NDR@2B@417���� ������ �V���� =" S' ���8 ����������)���,���"��� ��,�������)]��������* ��� ,��������! ���� �����;����������������)��)����������������������� 9 ���y��&���)���,�* ������������ �;,���s�����!h���)�������[email protected] 00(���,�� �� I�������"9 ���� ���,�� �� ��� ���������������� �) ��� �,����,� �) [email protected] 56 I��������� )��* ���V������;����� �)}����~y���>"m����� �(���,����� I�������"#TTS'!��)���,������"����� �,�������� ������;��� ���,���������9 ��� ���������������� �)[email protected] 00"�����,����* ������� ���,�* �����������������&��!y������7��8�),�����;����� &��� �������� )��t@A@2{3@6 17���� �����)��* ��� : ������������ �)I,���������"O�������"��9����� )��* � ;������ �)�����y��&���)���,� �;,���s����� �h��;��"#$eZ'! �� ������� �)]������ �) * ��� �) ����� )������ ������ &������* ����! m����� �;������ )�� ���&����� ������� <������������������� �� ��� �,�)��� �) ������ �� ������ ������ ��� &������,* ����� )��* ��� J�;����� ����� �� ��!"#$$X'"y��&���)���,��: �������� �����"#$bT'"��� ��������J�,������"#$X#'!KLKL-E1A330225.2 ����������������,* ���,�;�������;���* �����)�������������)���� �� ;����,� ������ �))���* �������� ��� ����������� �}������"��������H���+����� y��������* �������� �������7��8���* ������ ����������N.B0/@/.A/4@A'>���* ��� �������* "����,���� ������������� ������������ �������* �����!m���!#"% y����������� �)���* ��� 9 ��� ���9 ����,����;�������� <������������������� �� ����������� 9���� ����9��� V����=="#_Y�������!(fu7X$s##ecY&���� Se U* !m��!Z J������)V����=="%"���9 ����<����������,* Y&��� #S U* !m��!X ������� �� ������������ 9 ��� ��* �������������,��,����� ���9���Y�������!(fu7X$s##ecY&��� %e U* !m���!S � c O����������7������ ��������'�,����;�<�����������9 ��� �������"���)�7��8�����������������Y�������!(fu7Ses##ZbY&���� #e U* !m��!b O�������,����;�<����������,* 9 ��� �����������������������Y�������!(fu7Ses##ZbY&��� #e U* !m��!T O���8�� ����������,����;�<����������,* Y�������!(hy7XsbZY&��� #S U* !m��!$ O���8�� ������������'����������,����;�<����������,* 9 ��� �������������������� ����9 _Y�������!(fu7Ses##ZbY&��� #e U* !m��!#e O����������������,����;�<����������,* 9 ��� �������������������� ����9 _Y�������!(fu7Ses##ZbY&��� #e U* !m��!## O���8�� ������������'����������,����;�<����������,* �������� ����������� 9���Y������7��8����,��,�������������������������8�������)����������� 9���Y�������!(fu7X$s###TY&��� %e U* !m��!#% : ����;�������������� ��������* ����"����9 ��������������������������� �����Y�������!(fu7X$s##e$Y&��� %e U* !m��!#Z J������� �_��� ����� &_������������� �������* �����Y�������!(fu7X$s##e$Y&��� %e U* !m��!#X +����,�����<�� �������������� �����;�����������'���8���������������������� �������� ���������!u������]��* ���s��������������������;��,����9 � ����������������9 _Y�������!(fu7ZsSeY&��� #S U* !m���!#SW#b O�;����;��9��)�������������������;�����������'�����������Y�����������������������������������<�&�������8�����Y�������!(fu7ZsSeY&���� #eU* �V����=="#S"#c'���%eU*�V����=="#b'!Z%% � L�40AF2.31EL�k.�0.w @�-1E1.@Q@31AD1A/ -1EDA@E@FD j�� �M����Kj��KM�106

Page 111: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� ���� ���� ��������������� ��! "#$����"%"���&��' $��&�"�"�& ()* +,--./0(.10,2107

Page 112: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� ����������������������� ��!��"#����$� ���!% ����!& '�� �!& '�()�*�% ������'� �$% $�� +�!�& � �$$����"�� , �"# -&$"�+�&"����. �)� "!��'% � "/+&"�$ �$�����)). �+& �� "� � �����$� � ).���#."� 0����1234565275867 29769:2792 ;� �&)" � � 1< 8=65>? 72792 ;� �&)"�@.)�% � � �������% 0A�� '$ �"�)�/B�����������C� #�$"��$�� $�$�!� �����&�)��))$��$&)"� '!��% !& '�)� "����"�� $#���"���"�� ).+�� ��������!��1234565275867@.)�% 0D)�"�EE/�FG���� ��������%0D)�"�EE/�B/�H��E ����"�� $ �!"#� ���$� �� �!�#."���$ � ).���#."� @.)�% � ��������% ���% ���).���&�� "#�!��% �!$"�)*�� � � $�$$�)�/$�#�����)� �����($#����0�� ���)�$"�&�"&��$"#�"����""��#��"�"#�#�$"��)),�))$ 0D)�"� EE/�G��I D)�"� EEE/J��K� � $#�, �""��#% � " "� � .�@"� $���!��% �!��'�"�"���$.$"�% ���#�����)$"�&�"&��$��������+)�� $�L� � � $#����M �!��% �$NGB� O% � ���% �"��/�""��#�� "� "#���)),�))+. � $#��" $"�)* 0�� ����#.$�$�/� � &$&�)). #�$ � ��$"�)��$�#��'� ���� PBGH�Q O% � ���% �"�� 0D)�"� EE/�R����, S/����E � �"#��!��% �!��% ����+)� $�L� � � $#��� � $"�)* ������#.$�$�$�+$� "0D)�"� EE/�/�����"�))� �"#��!��% �$$�#�����)������($#����/PH�GQ� O% � ���% �"��/� � �""��#�� "�"#�,�))+.���)�"���).)� '0&� "� B� O% �� � ����, $"�)* 0D)�"� EE/JID)�"� EEE/J��T�$�#��'�����$����+$� "� % �$"�!"#�)�""��$"�&�"&��$�U#�$��� � ��"�'��.�!$"�&�"&��$ �� $�$"$ �!& $"�)*��/����( �� ����($#���� 0�� ���)�!��% $"#�"��� ��GB� O% #�'# 0D)�"� EE/B/H/Q/N����% � ������"� +��)�$��I"#�. &$&�)). ��$$�$$ � ��� "�� "�� "#�"�$ ��)�"���). ���V&�0D)�"�EE/B/H��M"#��$������ ��$"�)).0D)�"�EE/Q/N�/� �% � .��$$�$$� �����) �)�!" $&���& �� ' "#� ��� � ' 0D)�"� EE/ NR����, S�� E ����"�� /�$� ')�/��)�"���).)��'�����($#����$"�&�"&��/, #��#���&�$�)� ' "#� � $��� �!� "���#���/�@"� �$ !��% "#� "�� �!� �$��"�"�C)�% � "��#.�#�0D)�"�EEE/����U#�$$"�&�"&���$&�"�N�O% )� '� ���% ��$�� �!� ��)�"���). "#��*(,�))�� +�$�)$�#��� 0H�GF� O% � ���% �"��� "� , #��# �$ �""��#�� � "#� ��(,�))�� ��$"�)"&+��U#������&$".��$�!$�#�����)� � �� ���)$"�&�"&��$&$&�)). ��� , ���).$����� , �"#� "#� �)� ""�$$&� 0��'�/D)�"� EE/�/B�/+&"� � "�� $���$�$��"�� �� "�� �� �$�'% � "�!@.)�% � , #��# $�% ��!"#���)),�))$,����� $�).�������+.#�% �$�#�����)$"�&�"&��$0D)�"�EE/F��W ����& ���"�� �$ "� , #�"#�� "#�$� $"�&�"&��$ ��� % ����+��)��% �� $ ��$�% �".���!,�))����$�"�� ���% � 1234565275867 "���#���$ �� "�� )��'� &% +��$ �! $% �))$����()�*�+����$� � ����, C)�% � "$�U#�$����()�*�+����$/, #��#������$&$�� ���� "#���)))&% � 0D)�"�EEE/�������#��$�""��#��"�"#� ��)),�))0D)�"� EEE/B�/�� '� !��% Q "� �Q O% � ���% �"��/� ���$$�$$ � "#��* "�� $)&�� " , �)) � � ", �/ &$&�)). ����$�"�).��$�"�� ��/����&)����� � '$0D)�"�EEE/H��U#���(���&��� 'C)�% � "$���X� O% , ���� � �������$��"�"��������)"���#���$ 0D)�"� EE/�FG��� � � �������% ��))$ 0D)�"� EE/�B/�H� � ",� 1234565275867 $�% �)�$� ����"� #�$"����"�� $ � "#�!��% �!�� ���)��))�$�"��$0�)$�"��% ��)�' �"&+��$������))����U#�$�$"�&�"&��$�����$� "� ,���).�����"��/�� �� "����)).)�.���� ���-��("�� $�� $�$"� '�! �,).$. "#�$�L��,�))% �"����)"#�"���!��% ��+.�)� "��))$0+&"�)$�+.���"�� !& '�)$����$I$��+�)�, �� ��$�� $�"�� ���� ' !& '�� Y�))�$�"��$ � ��$� "#� � ���� ' !& '�) #.�#� ��C)�% � "/� � "#&$� #�+�""#� �@"���"�� �! &"��� "$!��% "#� #�$" ��))�U,�".��$�!��))�$�"��$�� +���$"� '&�$#��� "#�1234565275867$�% �)�$Z0��� ����, !��% 0D)�"� EE/�HR����,$�S�"#�"".����)). �$$"���'#"/&� "� BQ O% )� '/���@�% �)).&� "�F O% , ���/� � ���$ �"$#�, ����� ���!��� �"��"�� �� �)I� � 0B��)��'��!��% 0D)�"�EE/�HR����, +S� "#�"% �. +� $"���'#"���&����/&� "� HQ O% )� ' +.�Q O% , ���/� � &$&�)).�� "�� $���$"� �"�� "��)�� �"��"�� �� �)/, #��# �$���"��&)��). ����� "� ���$$$��"�� $�$� ���* ���� � "#��� "�� 0D)�"� EE/�BR����, S/�QG����[� '�"&�� �)$��"�� $� ����"� "#�� ���% � "�) '��, "# �! "#� )��'� ��))�$�"��$ 0D)�"� EE/�B�� E" �$� "���$"� '"� �"�"#�""#� ����, ��))�$�"��$#���� ).+�� �+$������ �������% ��))$/, #�)� "#� )��'��".�� �)$� ���&�$� "���#���$�E"�$������ ""#�"$�% ��!"#�"���#���$, ���#�'#).� !��"��+�$��� "#�)��'� &% +�� � � �� $� ���*� ' �!��))�$�"��$ , �"# �� , �"#�&" ��� "��)�� �"��"�� �� �)0D)�"� EE/�FG������% � $����% � $$&''�$""#�""#�!& '�)C)�% � "$\#.�#��,����+)�"� �&"����"#�'��, "# �!"#���))�$�".0D)�"�EE/�FR����, S��]� �))./��))�$�"��$��� �"& �!��% ).��$"��+&"�� �% � ' "#� ��))$ �!"#� @.)�% � � �������% /+&"��"#�����&�$��������)).� $� ')���))$��$% �))�)&$"��$�!��-��� "��))$"#�"��� $&���& ��� +. �"#�� ��))$ )��*� ' � . ����� �� �! $"�&�"&��)�)"���"�� �!"#���,�))$�M"#��% ����!& '�)��% �� $���&�� \� ��'���� '�)� "!��'% � "$"#�" �� �" +� ��!����� "� 1234565275867 , �"# ���"�� ".�������)$"�&�"&��$, �"# ��$$�+)� �!C �"��$� "#� Y#."�����% .��"� ���&�� �$% �))!��'% � "�!)��'�). ��'����� 0 ���"���)� "�$$&� 0D)�"� E_/H��U#�$�$"�&�"&��$���$�$$�)�0�����""��#�� "�"#�#�$"��)),�))$�/&� "�BQO% , ���0� �)&�� '��% �/� ��QO% #�'#I"#�,�))�$�&$"&)�$�� �������$"�#���+�� ��)�"���).��+&$"� �$�)����#.$�$����#�L����)$.$"�% �@"� �� ' !��% "#� $"�&�"&��$ ,��� �" �+$��������% ���� $�#�����)"� #�% �$�#�����)� � ������ "� +� +����). �""��#��0D)�"�E_/HR����, S�/, #����$�"#��$�� '�!��% #�"("�+�,)($#����/�� $"���"�� �" +�$�/� � #��� � , ��� ��$"�) ��� � ' $&���& ���+. � $)�'#"). � ��))�� ��% &� "� H�Q O% , ��� 0D)�"� E_/F/Q��a$$�(���"�� , �"# "#�$� $"�&�"&��$��� ����&)��/���$��� "��)). ��% ���$$��/$�&���($#���� +����$/XB�GBH O% � ���% �"��/��% ��$�� �!�)� $�($#���� �� "��)����/P�F O% � ���% �"�� � � &� "� PN O% #�'#�U#�$�$"�&�"&��$��$$�$$����% � � "�V&�"����)��% 0&�"��O% , ����"#�"�$�� �% � "�� +.�����)).���� "�� ����'&)��$"����0D)�"�E_/N��a $� ')� �&"�"��� L��$���� '�&% ���&�$ � "#� �&"��$&�!��� �!� �"#��)��'�).��'�����"�$$&�!��'% � "0D)�"�EEE/���U#�$"�&�"&���$+����).�""��#��/HQ O% #�'# � � B� O% , ���/��$"�)).�&�"&���/� �������$"� #��� +�� �""#� "�% � "#� �� "� "$,��� +�� ' ��)��$���U#��� "� "�� $�$"$�!�% �$$�!$% �))'�� &)�$� ���&$��!"#� �"&���!"#���"��'���#��"#� $��"�� /"#�$�$"�&�"&��$��&)� �"+�!&�"#���@�% � �� ��� &$� '��)�% % ��$�� �b<b<c<d2? e8f9a)"#�&'# +�"# "#� $"�)*�� � � & $"�)*�� $�#�����)� � �� ���)$"�&�"&��$�""��#�� "�"#���)),�))$� ).���#."�,��� � � �������%% ���#�)�'���)). �����$�� � "� "#� L��$���� '�� � � ��$"� ' $����$����&��� +. � �����". �!% ���� �#."���$ 0$�� ��'�/������,/��HHI������, � � T�'% �/���BI A��)� '/��HB/��NJ/�����/,� �� �"��$��& ""#�""#�.% �.�)$������$� "���� �$����% .��"�&$��'� ��ghijklllm[�"�_�$�� Y#."�����% .��"�� � �#."���()�*���% �� $� ).���#."�01234565275867�@.)�% /� ��'���� '�)� ""�$$&�/� �!& '�)$����/� � � "#�% �"��@�Y�))�$�"��$� �!& '�)$�����]�'�� �����()�*�$"�&�"&��$� � ����, C)�% � "$�!n6o=p:84>? q23456527584� "���#���$I$)��� ��;rK(Q�\��H�I+��s B� O% �]�'�B �����()�*�$"�&�"&��$�!n<q23456527584� "���#���$I$)��� ��;rK(Q�\��H�I+��s H� O% �]�'�H T�"��)�!� ��!"#�$����()�*�$"�&�"&��$�!n<q23456527584I$)��� ��;rK(Q�\��H�I+��s Q O% �]�'$�FGN Y#."��� L��$���� '��� $�)�"��. & ���))$I����, $� D)�"�EEE/F � ����"���$�"�� �!��$�#��'�����))��I$)��� ��;rK(H\Q�I+��$s �� O% �]�'�� ����� '�&% � "#��#��"% �"��@I$)��� ��;rK(H\Q�I+��s �Q O% �]�'�J �"�)*�� $�#�����)�&"�"���L��$���� '�&% �""��#�� "� �"���#��� ,�))I$)��� ��;MY(F\�HI+��s B� O% �]�'�� D&"�"���L������ '�&% 0�� "�� � ' ��$$�+)�L��$����$��""��#�� "�"#��&"��$&�!����!��'���� '�)� ""�$$&�I$)��� ��;MY(Q\�JI+��s B� O% �]�'��� ]& '�)0 ')�% ���% .��"� �$����, �"# ��))�$�"��$�)� '"#�� ��$����,�))I$)��� ��;rK(H\Q�I+��s B� O% �]�'��� D&"�"����#."��� L��$���� '�&% ��$�"�� �� "��% � �)).� �$&+"� �� 'C)�% � "�""��#�� "�"#�,�))�!�"���#���I$)��� ��;rK(F�\���JI+��s H� O% �]�'��B ]& '�)$������ "�� � ' $% �))$�#��&)�$R����, $SI$)��� ��;rK(N\�B�I+��s H� O% �]�'��H ]��'% � "$�!#.�#��\C)�% � "$, �"# ����'&)��/��$��)�()�*�$, �))� '$I$)��� ��;rK(H\Q�I+��s H� O% �HBF t <u847v92:eq<wd2x42y 6z{eqe26|6:e7pe75 {eqp76q6vp c}~ ������bc��b��108

Page 113: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� ���� ���� ������������� �!��" #$%����#&#���'��( %��'�#�#�' )*+ ,-../01)/21-3109

Page 114: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� ���������������������� �������������������� ! ��" � ����� �������� ���" �#$%�� �����& �'� (�)����* ��� +++,-./#��) �����0 1 �" ������!���� ������� �� " ��! �� ��� �������)� ��2� ���2���� ! (�������������)��(� ������������� ��������" ,3456789:;< =>?:@4@>A@9:B���� �,0 ���� ��� (��� �������) �� ��� C�!���)��" !���� �B���� �,-DEF,-DEG#$+���" ������� ���������� ! 0 ����!����������0����������( ������� ���" ����� ���� ������� ���������)��� ! ������� !����!��0��) �* ���++,-H.-I#��) ����)��" �* ���++,-J,-/#$K�2����� ���,0���2� ��� �)�) ����� ���������� ���� (������ ���! ����� �� � ������L�" ��! �� (��� ��2�� )����� ! ��������)# �� �� 0� � ���� � ��������� �������� ��)��� ������ ����������$ +� ����� ���������������������!���) M�����������,���� ����N���� ������2�( � �������)�2� ����� 2�������2��!���" �������� �������������) ��� ���" ��������� ������������������" �2�) ���� ��� �" �� ����������� $%����" ��������� .�������� �����������* ���+O,/.F#�������)��� ����" ������ ��������� ��� ����������) �� ��!���) M�����������(���)�� �������������� ���������)����0 ����" ��!M������������� ��� �L����P6789:4< 75>Q9>8:5;=R8;Q*����� ��) PS< R< < :=:T>9*����� ���� *����� ,-EGU#$%�� (���) ! �������) �����" ��� " �! ��������&������� �" " ����� M����������� �� )������) " ����� M����������������)����) �� ��� � ��������� 0��� �����)���� ��)�$V ����2��,PS9>8:5;=R8;Q���)����������� ���������� *����� ,-EGUWX��$D�#������&��" ( � ��� ������&�����) (�)��� ���������) 0��� ��� ����� M������&������* ���+O,G#$YSZS[;A\R=Q?49>QRA@ ?>94A4Q?494< 75>84;Q44\4A:R%���� �� �� ���2� ! ��� � ���������� �� ��! ����������� (��0�����!���)� ��) ����� ������� �����& �'� " �����������" � �� ��� O�����������$] ���� �,��" ��������� ��)�" �&�����) ��������� �* ��� +O,-( ��'����0_#,G$J`" ������)-U`" 0�)�,�������������)����������������� �� � ����� ����� �� �����������" !������ �������"�FUaH/ `" �� )��" ����#$%���� �� �� 2�������2� �!���" ��������������0� ������������������)0����������������$b�0�2��,� ������)�� ���2� ! ����'&0� �) ������,-D$F `" �� )��" ����,�� 2���( � �� ��������������������$cL���)������" ������������0������������(��� ���� !�������&0� �),������ )����������(��* ���+O,- 0 ��������0_#$+���" �����N��2��� ����0������������������(�� ����� !���������)0��� �������������������) ��������������0�����)���) (!�������$d�2��� �������� !� �" ���" !��������������0 ���������������������" ���� �������,����--`" �����)/`" 0 �)��* ���+++,-U#$+��))�����,��2��� ���)����1�) ����'&0� �) ����� ������ ���������)0 ��� )����)��� � ���" ������ ������� ���� � ���������" � ����&�� ���* ���+++,-J ����0 �_#��������� �� -U `" �� )��" ����$e������ �� ��� ��)���!��� �����������" !���� P4< f9>Q4<75>Q549A:T>9g��M ����� $,�� �������" ����������� �� (� ���������� !���������) 0 ��� !����!�� ����)��" , ��������� ! ������� ��2��� ����� ! /.I# ����&0� �) �������,���� �� �� -/ `" �� )��" ������) (���)�) (! � )� ����� (��0� &)�1��) 0� �* ��� +O,J#$+��������( � ��������� ������ �� ���������������� �M�) ���������,(�����!" �!� ��(�����������)����������������������� ��)�������������)���� �,���g��M ����� $,JUUD#$YSZShSi>< R9jQ%�� ���� � ���������" �* ��� +O,-#����) �������) �� ��� ������������ ��� ����� ����� �������������" !������ �������" �'� !���������� � ��!���) M�����������" , 0 �� � ��� ������ �� ����)�P4< f9>Q4<75>Q549A:T>9��������* ���+O,J#" �!������������������������� �� � ��!���)$%�� �� ������� ���� ����� �� � �" ���" !���������������)������ ������� ����������" �)(!�L������)���������� � �" ���" !����� �������� ���������� ��!���) �����' ����k�!����'���) %�0���,-EE-lb������ $,-EEHl*���� ��) B� ��,JUUD#$%�� ���! ������ �� �� ��� �������� �� ��� ���� ����� �������* ���+++,-J#" �!(�������������������!���),��)���������� �)�)����$%�� �����(� ��! � �� �L�����������! 0 ��� ���)���) (! ��������!����������$YSmSn9>Q>9o:A\< R89:p%���� ��� ��" ����� " ��������� ��" ���� �� ��� ����� " ����L,��" � ��0 ���� " �! (� �������) �� ��� C�!���)��" !����$e�� �����" �����" " �� �!������� �������������)����2������������" ����)��� ��(�������� ���������" ��� �� /U `" 0 �)�# ���" ��� ! ����&�����) �� � �� ���2� ! 0 �)� ��(���)��� �!���$%�� ���������" ������������M�) (! � ���" �����,����� )�������� ��(� �* ��� +++,I#$]������ " ��������� ��" ��� �� ��� ����� " ����L �������� ���" � ���" ���� ���������� ! �������� 1 �" ���� ���!���� �(��0��� qJ��) rG `" 0 �)�#������2�)������� !������ ��,2���� �& �'��0� ����,���� �� �� /U `" �� )��" �����* ���+++,-/#$YSmShSi>< R9jb!��� ����" �������0 ��� )�������������� ��! �0� ������) ���& ���)���������0 �������" ���������� )����������(�0���)�����(�)stuvw xyz{���O����� C�!���)��" !������) ��!���)& �'� ��" ������ ���������P4< f9>|Q4< 75>Q549A:T>9,�� ������ ��������������" ,��) �� )����)���� ���������$X��$- X���� ����� �������������" !������ �������" 0 ��� ��!���) M������&�����" �������) ������������ ( ��'����0 _l������� ������������ �����������������������������" l� �)���$BeC&G�-JGl(��} JU `" $X��$ J e������" �� P4< f9>Q4< 75>Q 549A:T>9 ���������� ��2��� ����&0 � �)�������l� �)���$BcK&HI�-UD-l(��} -F `" $X��$/ g����)���� ���������0 ��� ��2��� ��" ��������� �����&��(�0 &�����)������2���!���) M����������l� �)���$BeC&G�-JIl(��} JU `" $X���$H ~ F g���� ���* ���+O,/,���0 ����0 � �����M�����������l(���} -U `" $X��$G g���&��������&�����)������������������)0 ����������������&��(�0 &�����) M�����������l� �)���$BeC&G�-JIl(��} -U `" $/JG � S�9:A\Q>8R=S�i>o:>� 4TnR=R>4f48RA7RA@ nR=7A4=4\7 hm� ������Yh��Y��110

Page 115: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� �������������������� �!��"#�$%&'&()*+,(-./&,0'0-1��2 ���34����2 �5�6�78 �9534�:�$;<=5>�?�31�5�65@�6�$�$�3�9��3�$�3���$595A A 5�4� �?�34���5@A 52�3� 96��342$�$��B�3�4�C1��DD#<EFGHIJKIIHLMN��65�C6 �6� 96��342$ ��2 96��342O�4P� 3�A �4�$ 5@ ��9�3��4��@Q�4�� 3�9532�2 @35A �6� R4$��� 96�3�$ 5@9���3��S3��9� 25 �5�T35?42���4�9��$4?�95A T�34$5�> 4�696��342$4� A 52�3��95$�$��A $1�6�@5$$4�$25T35?42��6�5TT53���4���5�2?��9�6�T5�6�$�$�$�5�6��95�5C�5@�64$8 4$$4$$4TT4��A 4935@��C��95A A ��4��<U��3�95�$�3�9O�45� 5@�6� R4$��� > �����2 �95$�$��A $5@9���3��S3��9�1��V ������S4C< #$�CC�$�$�6���6����2$9�T�>�$3�T3�$����2��T55�$��2$A �����P�$ $�335��2�2 �� 5T��1 ��95T6���O25A 4����2 $> �A T @53�$�?�C����45�<W4�9� �6� 96�3�$ >�3� @53A �2 4� �6� T55�$ ��2 ��P�$���V1����#14� 4$ 64C6�� T35����� �6�� �6� A �X534�� 5@A 4935@��C4T3�$�3?�2 4� �6�$� 96�3�$> �3� �Y���49 53C��4$A $<U@�6� �T����4?�#96��342$599�334�C5�!4�$5�4��3���49���$�Z����UUU1�[�#1��2T������2@��C��$T53�$�Z����U1�[�\Z����UUU1�"1�]\Z����UR1�#95�5�4�2 �6�4365$�$> 64���6��>�3�?4����1�6���6�$��$$594��45�$>5��23�T3�$���2�C3��$5@T�3�$4�4$A <U���3T3��4�C�6��$$594��45�$�$T�3�$4�49$��A $3��$5�����1�$?4����9���$��2$T53�$3�T3�$����2T�3�49���3��$�4�����65$�$��$�3���$��2 6��4���$@53T�3�$4�49A 4935@��C4$4�9��6�� > �3��?�4�����4� ����2��9�4� �6�R4$��� ��?435�A ���<=5>�?�31�6�3�4$��V��5 �5 95�9��$4?� �?42��9� 5@��� 65$�3�$T5�$�$4� �6� @53A 5@$�3�9��3������3��45�$ 53A 524Q9��45�$ 5@�6� 65$�9���>���$1> 6496>5��2 4�249����?42��9�5@�T�3�$4�493����45�$64T<U� �6���$��9�5@65$�3�$T5�$�$14�3�A �4�$4A T5$$4��� �5 24$�4�C�4$6 @5$$4�T�3�$4��$@35A $�T35�35T6$1> 649695�5�4���2��4�4�2��253C��49A ����3�$�9�3�5� $5�39� �_4V ��2 ` ��$��31���a#< U� 4$ �6�3�@53� �Y�����T���$4��� �6���6� A 4935@��C45�!4� �6� $5�4��3� ��49���$��2 $T53�$3�T3�$����V�A T��$5@$�T35�35T6$<b6�5����?42��9�4�249��4?�5@�T�3�$4�49 3����45�$64T 599�3$4� �6� @53A 5@9���5$4�4�$4� �TT�3�����C�5A �35A �95��� $T53�$ �Z���� UUU1�"#< c���5$4�4�$ 5@ �64$ ��T�6�?� ���� 2�$934��2 @35A 5�6�3@5$$4���<C<1@35A �6� �6��4� 96�3�#��2 �V����C�5A �35A �95��� $T53�$> 6�3� �6�� 3�T3�$���� $T�94Q93�$T5�$�5@�?4����65$��596��342T�3�$4�4$A �d5���96P5��2b�>�341����\=�$$����<1����#<b6��45�5C49���$$594��45� 5@�6�T����4?�96��342$> 4�6 ?�C����4?��4$$��$5@��33�$�34��T����$3�A �4�$�Y����� 24@Q9����5 3�$5�?� ��$�25� �6� ��$��9� 5@ 65$� 3�$T5�$�$ 243�9��� �4�P�2 > 4�6 �6�$�A 493553C��4$A $<U�$65��2 ��$5 ���5��2165>�?�31�6��9�3��4� ��T�$5@65$�3�$T5�$�$��<C<1�59����935$�$#A ���5���3�95C�4����4� �6�@5$$4�$��9��$� �6� T����3�A �4�$�3� @3�CA ����2 ��2 �5�T3�$�3?�20e -0fg1��2 �6�$ 4�4$ �5���$� �5 24$�4�C�4$6 ���>��� �9����65$�3�$T5�$�$��2 h)-f* )/f(* 24$4���C3��45� T359�$$�$�6��A ���TT��3$4A 4��3 �5 T��65C��O4�2�9�2 ��935$�$<i�?�3�6���$$1�6� T����4?�96��342$ 4� ��95T6��� >552 ��2 T�342�3A �Z���� UU1�[��\Z���� UUU1�[ 1�1��#T35�����3�T3�$���$�T35�35T6$��9��$�5@�6�43����2��9���2 ��4Y�4�5�$ 599�33��9� 4� �6� $�A T��$< 8 53�5?�31 �6� 64C624?�3$4�� 5@ 5�6�3 @��C4��2 @��C4O�4P� A 493553C��4$A $ 4�6��4�4�C�6� ��95T6��� >552 ��2 T�342�3A �$�� �������1����\B34�C$����<1]""D�\_5� ��3����<1]""�#�3C��$�C�4�$��T�3�$4�493����45�$64T<U��224�45�1�6�9���4��$�$��A $5@�6�j(h0k)k(ek/)e $T�94�$T3�$�3?�24� �6�R4$��� 96�3�$�3��52���P�5> � 5���@35A �V4$$�CA ���$�T �5a 9A 4� 24�A ���3����������D�\l���4�3��D"#<U@�6� R4$��� j(h0k)mk(ek/)e$T�94�$>�3��3�53�$9�����2 $4A 4��34� �3964��9��3��55�6�3A �A ��3$ 4� j(h0k)k(ek/)e1 �6�$� �V�$ > 5��2 3�T3�$��� �> 4C$T5$4�45��2 64C6 �T 4� �6� T����1��2 �6�$0e n0n) 3��6�3���4P��� �56�?� ���� 95�5�4�2 �� $5 A ��� 24@@�3��� A 4935�4�� ��25T6���$�_5� ��3����<1]""�#<U�$65��2 ���5��2165>�?�31�6���6���95T6����3�96�42$ �3� �5�O�4?4�C �� A ���34��1��2 �6�3�@53� �5�9�T���� 5@T352�94�C ��� $�3�9��3�� ����3��45� 4� 3�$T5�$� �5 �� 4�?�24�CT�3�$4��1�?�� 4@�6� T�����$ � > 65�� >�$ ��4?�<U�4$ �6�3�@53� 5@4���3�$��6���65$�3�$T5�$�4��6�@53A 5@9���5$4�4�$$T53�249����25�$599�34� 4�24?42����3�96�42$53$A ���9��$��3$5@�2X�9����3�96�42$ �Z���� UU1��[�D#@35A �>5 5@�6� �4$$�� $�A T��$<b64$$�CC�$�$�6���6�$�9���$>�3�4�@�9��2 ���T�3�$4��2�34�C�� ��3��2�?��5TA �����$��C�14<�<> 6�� �6�� >�3� $�4����4?�<b6� T3�$��9� 5@�>5 24@@�3�����T�$5@9���5$4�4�$4� j(h0k)k(ek/)e T�342�3A �Z���� UU1� #A �� ���?42��9��5$�CC�$��6���>524@@�3���T�3�$4��$153�> 524@@�3�����T�$5@Q��A ���$!6�T6��5@�$4�C��T�3�$4��>�3�3�95C�4�2 �� �6�65$�9�����2 ��9�T$�����2 �� �6� 9���5$4�4�$<N��65�C6 T����4?� 96��34255$T53��C4� 599�3 4� �6� $�A � �4$$�� $�A T��$ �$ �6� 9���5$4�4�$1�6�� 6�?��5����� @5��2 4� 53C��4995���9�45�1��2 �6�$9���5���T5$4�4?����4�P�2 �5 5����5�6�3<c6��34245A �95���3�$4C�4Q9������A ���$4�A 52�3��Y���49�95$�$O��A $��<C<1l56��2=�2�1����\ 5�C����<1����\l���$5�����<1]""�#<d�$�2 5� �6� ����2��9� ��2 24?�3$4�� 5@96��342$ ��2 96��342O�4P�3�A �4�$�$$594���2 > 4�6 5�6�353C��4$A $�53>4�6T�3�$�6�3�5@#4� �6�R4$���96�3�$1>�$�CC�$��6���6�$�@5$$4�@��C4��$5T����2��4A T53����35��4� �6��95�5C�5@�6�R4$���T���5�95$�$��A <l���$5� ����<�]""�#2�Q��Q?� 35��$�6��96��342$T��� 4� A 52�3� @3�$6>���3�95$�$��A $���# 96��342 55$T53�$ �3� 4A T53���� @552 $5�39�$ @53 55T���P�5�\�]#96��342$2�95A T5$�T�3�49�����53C��49A ����3\� ��2 �#96��342$�3� T�3�$4��$5@�Y���49 T����$��2 ��4A ��$\��2 �a#96��342$95�?�3�4�53C��4995A T5��2$4��553C��4995A T5��2$<i5��5@�6�$�35��$9����259�A ����295�9��$4?���4��6�R4$���96�3�$<=5>�?�31��$�25��6�T3�9�24�C 95�$42�3��45�$ 3����4�C �5 �6� ����3� 5@ �6� �$$594��45�$���>����6�R4$���96��342$��296��342O�4P�3�A �4�$��2�6�4324@@�3���65$�$ �$�� ��5?�#14� 4$ A 5$� T35����� �6�� �6� A �X534�� 5@ �6�$�53C��4$A $>�3� $�T35�35T6$2�95A T5$4�C 53C��49A ����3\5��� �@�>��$T�94�����65$�4�6��4�4�C�6���49���$��2 $T53�$#�3�A 53��4P����56�?� ���� T�3�$4��$<N224�C $5A � $�TT53��5 �64$ 6�T5�6�$4$ 4$ �6�$�CC�$�45��6��@��C4�3��6�T34�94T��2�95A T5$�3$5@53C��49A ����34�A ��� A 52�3� �94249 �95$�$��A $ $�96 �$ T������2$1��2 �6�� �6���$$�A ��A 53�25A 4����35���6����9��34��b653A ��� ��2�49�1]""D��2 3�@�3��9�$�6�3�4�#<b6�5��� 5�6�3@5$$4��59��4�� $�@Q94����� $��24�2 �5 259�A ����6�24?�3$4�� 5@96��342$4� �$$594��45� > 4�6 5�6�353C��4$A $4$�6� o�3��_�?5�4�� �6��4�96�3��b���53����<1���]�1�\=�$$����<1����#<W5A �5@�6�96��342 �$$594��45�$4� �6��6��4���2 R4$��� T���5�95$�$��A $�TT��3 �5 �� $4A 4��314@�5�42���49����<C<196��342 55$T53��C4� 4�$5�4��3���49���$\95A T�3�Z����UUU1�[� > 4�6 b���53����<1���]��S4C$<�1��#1> 64�� 5�6�3�$$594��45�$�3� 24@@�3�����<C<196��342$4� V���A��2T�342�3A #1> 64964$2��T35������5�6�@�9��6��24@@�3�����T�$5@T����$ ��<C<1 ��95T6���$# > �3� 95�5�4 �2< p� �6� 5�6�3 6��21T3�$�3?��45� 5@A 493553C��4$A $4� �6� �6��4� 96�3�A ��34V �TT��3$�5 �4��2 � A 53� 95A T���� 3�9532 ��2 Q��3 3�$5���45� 5@ 2��49���@����3�$ �6�� �6��$��� 4� �6� R4$��� 96�3�$<N$ � 3�$���1�6� A 53OT65�5C�1 �4@� 64$�53�1 $T��4�� 24$�34���45�1 ��2 24?�3$4�� ��?��$ 5@96��342$4��6��6��4�T���5�95$�$��A 9����3�95�$�3�9��24�C3����32���4���2 2�A 5�$�3���2 5� �A 53�95�$4$������$4$<qFrLMJsKIHLMI_4$95?�3� 5@� 24?�3$� �$$�A ���C� 5@96��342$ ��2 96��342O�4P�3�A �4�$5@��9�3��4� �@Q�4��4� ����R4$��� 96�3�$@35A 9���3��S3��9�95��34����$�5 � A 53� $6�3T�� @59�$�2 95�9�T�5@�6� �4524?�3$4�� 5@A 493553C��4$A $ 4�1��2 95A T��V4�� 5@1c�3�5�4@�35�$ �5�OA �34���95$�$��A $< ����494T����6��1�$A 53�4�@53A ��45�4$5���4��2��5���6� A 4935�4�� 24?�3$4�� 4� �6� R4$��� T���5�95$�$��A $ 5@ 9���3��S3��9�14�> 4����T5$$4����5T35?42��A 53�2���4��2�?�����45� 5@�6�24@@�3��9�$��2 $4A 4��34�4�$> 4�6 �5�5��� �6�o�3�� _�?5�4�� �6��4�T���5�95$�$��A 1��� ��$5 A 52�3� �95$�$��A $<b6� ��4�4�� �5 �3�9PA 4935�4���4524?�3$4�� ��2 4���3�9�45�$�635�C6 �4A � ��$�2 5� >���$��24�2 ��33�$�34���45��$3�T3�$���$�� 4A T53����2�����$�3�t�9�4�C96��C�$ 4� �95$�$��A @��9�45�4�C<b64$ 95��34���45� �6�� @59�$�$5� �6� R4$��� 96�3�$ @35A 9���3��S3��9� 3�T3�$���$ �� 4�4�4��$��T�5>�32$�95A T�34$5�5@A 52�3��95$�$��A $��2�6�>�����2�3$�552�6��4� T���5�95$�$��A > 4�6 �65$� �6��4� T�3�96�3�9��34� �6� ?�$�95��O@53A 4�C$>�A T$2�34�C�6�c�3�5�4@�35�$< ]Du vw/0e.-(f&'vxy(n0(z ){%&'&()|)f&e+&ek %&'+e)').+ }~� �������}�����111

Page 116: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

�������������� ��������������� ������� !"#$ %& "''()!*# +$ ,"-# ,)(. !�* /&!�(-&012�*-2*3("-#&!�(- 456789:;<=>9 !(�?/?�?&-# @ ?A?B&-# !�*60*C&-#*)D(-E". +(0#!83("-#&!�(- 4F8G?3H38I5JK=9L;G:M !( @ ?A?B?��* &"!�() % � � !( *C!*-# !�*�) �-2*)* &'')*2�&!�(- !( N*&- I*O&CPI&)�( I*3)&-2* 2��P&-#N*&-Q)("!�-4R&)� P3)&-2*B,(). &S�-T!�* 0�#* ,)(.!�* U2(00*2!�(- 7*-&"0!V&-# U2(00*2!�(- 7(2�*V&D&�0&+0* &-# ,()!�*�)2(-!�-"*# "''()!?W�X�Y�����Q&))PI?N?1?P<99=?Z�$!)�#�(. $2(!&?[-\@ 2H&"T�0�-PI?N?P@ 2H&"T�0�-P5?]?PH*. S*PR?6?45# ?BP��* @ $2(!&?F(0?F[[6?1$ !*. &!�2 &-# 5D(0"!�(-?1')�-T*)8F*)0&TPQ*)0�-P''?MG^==<?Q*0(D&P@ ?_?P6S�. *#(DP6?@ ?P<99L? abcde feghacP& -*% T*-" (,()T&-�28% &00*#. �2)(,( �0 ,)(. !�*2(&08+*&)�-T#*'( �! (,!�*5&)0$R)(!*)(i(�2PA(0&R*-�- "0&?R&0*(-!(0?N?;9P;L:^;>:?Q)&#0*$Pj ?E?P=ML>?�% (&k"&!�2,"-T�4Z�$!)�#�&0* B(,5(2*-*&T*,)(. !�*])**-7�D*)3(). &!�(- (,j $(. �-T?6. ?N?Q(!?:;P:>>^:l<?Q($*!2�S(P1?@ ?P�*%&)�PN?R?P=MM=?R&)& �!� . (, '()* (,!�* D* �2"0&) &)+" 2"0&). $2()��i&0,"-T" Pmnfe ocpqe frstqhoe ?R�$!(')(!*2!�(- ><P<>^G<?Q")i�-P@ ?P=MMG?��*(0#* !2�$!)�# 4@ $2(!&PZ�$!)�#�(. $2*!* quharbdacapqcB,)(. !�*J''*)F*-#�&- (,!�* 5& !5")('*&- R0&!,(). ?[-\1(S(0(DPQ?1?45#?BP3&"-& &-#52( $ !*. (,!�*]*(0(T�2&0R& !?/&"S&P@ ( 2(%P''?<=^GG?v�- 7" �&-w?Q"!!*)x*0#P/?N?P<99:?R)(+&+0*R)(!*)(i(�2,"-T�?R&0*(+�(0(T$G=P=L:^=l<?Z�*-P1?83?PZ��*-PZ?8_?P=MMl?1(. *2�$!)�# (,�&�%&-4[[B?Q(!?Q"00?62&#?1�-?GMP;>^:L?I&"T�*)!$PH?E?P=M;=?��*J''*)�)�& �2y()&(,6)�i(-&?Z&)-?[- !?j & ��-T!(- R"+0?PD(0?:<LP''?=^=9l?I�CP/?N?Pj *+ !*)PN?P=MM:?3"-T&052(0(T$?Z�&'. &- z E&00P/*% _()S?I(!i0*)P/?PA)�-T P@ ?P6T*)*)P7?P]&0!�*)PN?P�&$0()P�?/?P<99l?{fe|racfeghachfruq}arT*-? '?-(D?P&-*-#('�$!�2'*)(-( '()(. $2*!*�-~asqpfpauprfu,)(. !�*Z&)+(-�,*)(" (,2*-!)&03)&-2*?@ $2(0?7* ?==<P==9> ===;?]&0!�*)PN?P=M>9?7*2�*)2�* ") 0* D�T�!&"C � !)"2!")* 2(- *)D�* #" Z&)+(-�,�)*�-,*)�*")3)&-�&� ?R&0�(+�(0?Z(-!?=P=^<<= � &!0& ?]&0!�*)PN?P=M>=?1")0* y()* #"Z&)+(-�,�)*�-,�)�*")#�5 -( !*!#"7(&--&� ?Q"00?1(2?E� !?/&!?6"!"- :>P<;^<l?]&)2�&8@ & �-�PN?H?P<99>?6 '( �+0* *-#('&)& �!�2 2�$!)�#�(. $2*!* ,"-T" ,)(. !�*R*). �&- (,6-!&)2!�2&?R&0&*(-!(0?50*2!)(-�2& =9P=L6 =; ''?46D&�0&+0* *0*2!)(8-�2&00$ &!\ �!!'\KK'&0&*(8*0*2!)(-�2&?()TK<99>�GK=<=K�-#*C?�!. 0 v0& ! &22* *#6')�0<;P<99lwB?]0*& (-P3?E?PA&T&. �P@ ?PH*,*D)*P5?P1�. *8/T&-#(P�?P<99l?��**2(0(T$(,2�$!)�# �-&k"&!�2*2( $ !*. \)(0* �- ,((# % *+ #$-&. �2 ?3"-T?Q�(0?7*D?<<P=>^<:?]0(2S0�-TP1?H?P=MMl?[ (0&!�(- (,&-*% '*2�* (,)(!�,*)8&!!&2S�-T�nsqpqoe ?@ $2(0?7* ?=9<P<9L^<9l?](�P�?A?PE$#*PA?I?P=MML?Q�(#�D*) �!$(,,)* �%&!*),"-T�?[-#?@ �2)(+�(0?=>PG<l^G;:?E&)D*$P7?PH$(-P6?A?PH*% � PR?/?P=MLM?6 ,( �0,"-T" ,)(. !�*7�$-�*2�*)!?�)&- ?Q)?@ $2(0?1(2?:GP=::^=:L?E& PE?P7(%*P/?R?P=MMM?���- *2!�(- &-# %&,*)�-T?[-\N(-* P�?R?P7(%*P/?R?45# ?BP3( �0R0&-! &-# 1'()* \ @ (#*)- �*2�-�k"* ?��* ]*(0(T�2&01(2�*!$PH(-#(-P''?>L^l=?E& PE?P�&$0()P�?/?P7*. $Pj ?P=MM;?3"-T�,)(. !�* H(%*)I*D(-�&- 7�$-�* 2�*)!\. $2('&)& �!� . ?6. ?N?Q(!?l=P<M^G>?E*2S. &-PI?1?P]*� *)PI?@ ?P5�#*00PQ?7?P1!&",,*)P7?H?PA&)#( P/?H?PE*#T* P1?Q?P<99=?@ (0*2"0&)*D�#*-2*,()!�**&)0$2(0(-�i&!�(- (,0&-# +$,"-T�&-# '0&-! ?12�*-2*<MGP==<M^==GG?[00. &-Pj ?[?P=Ml;?�(( '()�2,"-T&0+(#�* �- !�* '()* (,!�*I*D(-�&- ,( �0D& 2"0&)'0&-!�fruafstgbfu?@ $2(0(T�&>LP:;:^:;>?N&. * P�?_?PH*!2�*)PR?@ ?PH(-T2()*PN?5?P@ (i0*$81!&-#)�#T*P1?5?PR()!*)PI?PR(%*00P@ ?N?P])�,x!�P]?j ?PF�0T&0$ P7?P<99L?6 . (0*2"0&) '�$0(T*-$ (,!�* y&T*00&!*# ,"-T�4Z�$!)�#�(. $2(!&B&-##* 2)�'!�(-(,&-*% '�$0". 4Q0& !(20&#�(. $2(!&B?@ $2(0(T�&MlPlL9^l>=?A&)0�-TPN?1?P=MG<?1!"#�* �-!�*Z�$!)�#�&0* F[[?��*()T&-�i&!�(-(,!�*2�$!)�#!�&00" ?6. ?N?Q(!?=MP;=^>;?A&)0�-TPN?1?P=MLl?�(( '()�2,"-T�,)(. �2*&-�&?[F?6##�!�(-&0. (-(2*-!)�22�$!)�# ?@ $2('&!�(0(T�&GLP=L:^=>l?A&)0�-TPN?1?P=M>>?Z�$!)�#�(. $2*!&)". [2(-(T)&'��&?6- [00" !)&!*# &-# Q)�*,I* 2)�'8!�D*]"�#*!(!�*Z�$!)�#�(. $2*!(" ]*-*)&% �!� &1"''0*. *-!(,!�*E$'�(2�$8!)�#�(. $2*!* ?F&#"iPN?Z)&. *)?A�# !(-P7?PH&-TPj ?E?P=M<=?�- �0# 7*# 1&-# !(-*'0&-! �(% �-T !)"2!")*P,)(. !�*7�$-�* Z�*)!Q*#P6+*)#**- ��)*?R&)!F?��* ��&00('�$!& (22"))�-T �- !�* '*&!8+*#�!�* "22* �(- (,!�* '0&-! !�)("T�("!& D*)!�2&0 *2!�(- (,!�* +*#P&-#!�* 2(-#�!�(- (,&22". "0&!�(- &-# ')* *)D&!�(- (,!�* #*'( �!?�)&- ?7($?1(2?5#�-+")T� :<Pl::^M9<?A)�-T P@ ?P])*% �-TP6?P�&$0()P�?/?PA*)'PE?P]&0!�*)PN?P<99:?~d�auqdcbroe e dhrfcsfrda4,( �0F(0D(2&0* PH&T*-�& !)&2*&* -(D?,&. ?BP&- *-#('�$!* �- . *T& '()* ,)(.!�*Z&)+(-�,*)(" (,!�*3)*-2� @ & �,Z*-!)&0?]*(+�( GlP;:=^;L:?A)�-T P@ ?PI(!i0*)P/?P�&$0()P�?/?P]&0!�*)PN?P<99>&?6 . �2)(,"-T&0& *. +0&T* �- ~a�sqpfpauprfu,)(. !�*"''*)F� *&- 4Z&)+(-�,*)(" B(,2*-!)&03)&-2*?Z?7?R&0*D(0LP;G=^;GL?A)�-T P@ ?P�&$0()P�?/?PE& PE?PA*)'PE?PI(!i0*)P/?PE*). *-P5?N?P<99>+?3"-T&0*-#('�$!* �- & ;998. �00�(-8$)8(0# 0&-# '0&-!\ �-,*2!�(- '&!�% &$ P '&!�&0#� !)�+"!�(-P&-# �( !)* '(- * ?/*% R�$!(0?=>;PL;l^L:>? A)�-T P@ ?PI(!i0*)P/?P�&$0()P�?/?P�- ')* ?]0(+�2"0!)�C -"T&C -(D?T*-?*!-(D? '*2?4Z�$!)�#�(. $2(!&BP&- �-!)" �D* . �2)(,"-T" �- ,"-T&0 '()* ,)(. !�* 7�$-�*2�*)!?��!!*0�&-&6 ;lK;M?A" &-(P1?P=MGL?�- !�*'&)& �!� . (,�nsqpqoe ?N'-?N?Q(!?lP=::^=l>?H*!2�*)PR?@ ?P@ 2]**PR?6?PR(%*00P@ ?N?P<99;?I� !)�+"!�(- &-# #�D*) �!$ (,i(( '()�2,"-T�,)(. (�0 (,,(")D*T*!&!�(- !$'* �- /*% 1("!� j &0* P6" !)&0�&?Z&-?N?Q(!?l<P=;M9^=:99?H*!2�*)PR?@ ?PR(% *00P@ ?N?PZ�")2��00PR?3?PZ�&. +*) PN?]?P<99L?J0!)& !)"2!")&0&-#. (0*2"0&)'�$0(T*-*!�2 #*0�-*&!�(- (,& -*% ()#*)P!�* 7��i('�$#�&0* 4Z�$!)�8#�(. $2(!&B?@ $2(0?7* ?==9PlMl^M=:?H*!2�*)PR?@ ?PR(% *00P@ ?N?PQ&))PI?N?1?PZ�")2��00PR?3?Pj &S*x*0#Pj ?1?PR�2&)#PA?�?P<99l&?7��i('�0$2!�#&0* � &-*% ()#*)�- Z�$!)�#�(. $2(!&?@ $2(0?7* ?==<P=9G=^=9;l?H*!2�*)PR?@ ?PF�0*iPZ?]?PQ&))&-!* P@ ?5?PR(% *00P@ ?N?PZ�")2��00PR?3?Pj &S*x*0#Pj ?1?P<99l+?J0!)& !)"2!")&0&-#. (0*2"0&)&-&0$ � (,7��i('�$#�&0* 4Z�$!)�#�(. $2(!&B� (0&!* ,)(. /()!� 6. *)�2&&-# 6)T*-!�-&?@ $2(0?7* ?==<P>:M^>l<?@ &)&-(P6?F?P1!*2�(%P@ ?@ ?P6)*00&-(P@ ?H?P6)&. +&))�P6?@ ?P1�*))&P@ ?F?P<99>?50T�-*)( �f�d�f�c�qannd 4Z0&#(2�$!)�&2*&*PZ�$!)�#�(. $2(!&B *- &. +�*-!* #* 0&R2�&P#* Q"*-( 6�)* 46)T*-!�-&B\!&C(-(. �&P,)*k"*-2�& $ &+"-#&-2�& #* 0& * '*2�* *-2(-!)&#& ?Q(0?1(2?6)T*-!?Q(!?;<P=G^<;?@ �00&$P@ ?6?P�&$0()P�?/?P=M>l?Z�$!)�#80�S* ,( �0 (,R*-- $0D&-�&- &T*?12�*-2* <99P==;>^==;M?�0�D*)P3?j ?P=M9G?/(!* (- ,( �0,"-T�?/*% R�$!(0?GP;M^:G?R*) �*0P[?P=ML9?Q* 2�)*�+"-T -*"*) 6)!*- #*) ]&!!"-T {tgbrqfe ghac "-# *�-�T*) *0!*-*)-�*#*)*)R�$2(. $2*!*-?6)2�?@ �S)(+�(0?GLP<lG^G9:?R�)* 8�(!!&)*00�PZ?H?6?P](. * P6?H?P<99>?Z(-!)�+"���( '&)&( 2(-�*2�. *-!( #*Z�$!)�8#�(. $2(!& #& �7* *)D& Q�(0(T�& #* R&)&-&'�&2&+&�P1&-!( 6-#)�P1RPQ)&i�0?Q�(!&/*(!)('�2&>PG9M^G<M?R")�-P1?P7�00�TP@ ?Z?P<99l?R&)& �!� . (,&)+" 2"0&). $2())��i&0,"-T�\)*D�*% �-T !�**D�#*-2*?35@ 1@ �2)(+�(0?H*!!?<>MPl^=;?7&#!S*P]?P=MM=?I�*. �S)(*-#(0�!�� 2�*- 1'")*-,( �0�*- �. 60!8�*)!��)j * !85")('& "-# ��)*'&0�S(0(T� 2�*Q*#*"!"-T?Z(")?3() 2�?8[- !?1*-2S*-+*)T=GlP=^=l:?7&T�&D*-#)& 7&(P/?/?PR&DT�P@ ?1?P=Ml9?�nsqpqoe '*2�* '&)& �!�2 �- !�* )((! (,2"2")+�!&2*(" '0&-! ?@ $2('&!�(0(T�&>=P=;M^=:;?7*-&"0!PQ?P=l>M?1!)"2!")*2(. '&)�* #* k"*0k"* !�T* #* 0& y()* Z&)+(-�,�)*?/("D?6)2�?@ " ?<P<=G^G;l?7*-&"0!PQ?P=lM;?1")k"*0k"* -("D*&"C'&)& �!* #* H�'�#(#*-#)(- ?1(2?E� !?/&!?6"!"-?R)(2� 8F*)+?#* 1�&-2* =lMGP=Ll^=>l?7*-&"0!PQ?P=lM:?Z�$!)�#�-�* ,( �0 #" I�-&-!�*- 4Z"0. B?7*D?@ $2(0?=>P=:l^=L=?7*-&"0!PQ?P=lML?Q& �- E("�00*)*!R*). �*- #�6"!"- *!#��'�-&2?3& 2�2"0* [F\30()*,( �0*?#*"C��. *'&)!�*4�!"#* #* ]�!* @ �-�)&"C#*0&3)&-2*B?R&)� P[. ')�. *)�*/&!�(-&0*?7*-&"0!PQ?P=M99?1")k"*0k"* . �2)(()T&-� . #* 2(. +" !�+0* ,( �0 ?1&�-!8�!�*--*P1(2��!�#*0�[. ')�. *)�*���(0�*)?N?��(. & *!Z�*?7*-&"0!PQ?P=M9G?1")k"*0k"* -("D*&"C Z�&. '�T-(- *!60T"* ,( �0* P#*0��'(k"*�("�00�)*?Z?7?62&#?12�?PR&)� =GLPM9;^M9>?7*-&"0!PQ?PQ*)!)&-#PZ?5?P=ll:?mrqnnabqd �starfcsare qqPZ�$!)�#�&2�* ,( �0* #" !*))&�-�("�00*) "'�)�*")?Z?7?62&#?12�?PR&)� =99P=G9L^=G9l?7*CP]?@ ?P=MlL?��* ')* *)D&!�(- &-# '&0&*(*2(0(T$ (, !�* H(%*) Z&)+(-�,*)(" �0�2�x*# '0&-!#*'( �! &!5 -( !P-*&)6"!"-P3)&-2*?]*(+�( =MP>>G^l99?1&�!�$&-2�P1?P=ML<?1!"#�*- �+*)*�-�T*% ")i*0'&)& �!�)*�0'�#�&2**-?6)2�?@ �S)(+�(0?;=P=l>^<<l?12(!!P6?Z?P]&0!�*)PN?PZ0&$!(-P]?P=Ml;?I� !)�+"!�(- (,&-&!(. �2&00$')* *)D*# y()& �-!�*H(%*)Z&)+(-�,*)(" �- j * !*)- 5")('*?�)&- ?7($?1(2?5#�-+")T�P5&)!� 12�?>:PG==^G;9?1�*&)*)PZ?6?PI* 2&0 P5?PA(�0. *$*)PQ?PA(�0. *$*)PN?P@ &)D&-(D�PH?PR&#T*!!PI?PR()!*)PI?P7&O&PE?6?P12�. �!PN?R?P��()!(-PE?6?PF(T0. &$)PE?P<99>?3"-T&0+�(#�D*) �!$ �-&k"&!�2�&+�!&! ?Q�(#�D*) ?Z(- *)D?=LP;M^L>?1�*)% ((#8R�S*P @ ?6?P=Mll? 3)* �% &!*) ,"-T�\ ,( �0 )*2()# &-# '&0*(*2(0(T�2&0'(!*-!�&0?R&0&*(T*(T)?PR&0&*(20�. &!(0?PR&0&*(*2(0?L<P<>=^<l:?1'&))(%P3?A?P=MGG?[-('*)2"0&!* 2�$!)�#�&2*(" ()T&-� . 2(00*2!*# �- !�* D�2�-�!$ (,[!�&2&P/?_?P% �!� -(!* (- (!�*)&k"&!�2,"-T�?@ $2(0(T�&<:P:=G^:G:?1'&))(%P 3?A?P I(T. &P [?N?P=M><? �(( '()�2 '�$2(. $2*!* ,)(. E� '&-�(0&? 6)2�?@ �S)(+�(0?lMP=>>^<9;?�&$0()P�?/?P�&$0()P5?H?P<999?��*7�$-�*2�*)!*2( $ !*. \&. (#*0,()"-#*) !&-#�-T,"-T&0�-!*)&2!�(- ?[-\Q&2(-PZ?j ?Pj ��!*PN?3?45# ?BP@ �2)(+�&05-#('�$!* ?@ &)2*0I*SS*)P/*% _()SP''?G=^;>?�&$0()P�?/?PE& PE?P7*. $Pj ?P=MM<&?I*D(-�&- ,"-T�\�-!*)&2!�(- % �!� !�*T)**- &0T&dndafuqbannd?@ $2(0(T�&l;PM9=^M=9?�&$0()P�?/?P7*. $Pj ?PE& PE?P=MM<+?3"-T�,)(. !�* H(%*)I*D(-�&- 7�$-�* 2�*)!\Z�$!)�#�(. $2*!* ?6. ?N?Q(!?>MP=<GG^=<;=?�&$0()P�?/?P]&0!�*)PN?P6C . �!�PQ?N?P=MM;?3"-T�,)(. !�*H(%*)Z&)+(-�,*)(" (,2*-!)&03)&-2*?7*D?R&0&*(+(!?R&0$-(0?lGP<:G^<L9?�&$0()P�?/?PA0&D�- P1?I?PA)�-T P@ ?P�&$0()P5?H?PA*)'PE?PE& PE?P<99;?3"-T�,)(. !�*7�$-�*2�*)!\&D�*% ,)(. !�*#&)S �#*?�)&- ?7($?1(2?5#�-+")T�?5&)!� 12�?M;P;:>^;>G?��(). &--P@ ?/?P7�2*P6?F?P<99>?3"-T�,)(. '*&!0&-# ?3"-T&0I�D*) ?<;P<;=^<MM?F&- #*)]�*i*-P@ ?P<99<?1!)&-T* ,"-T�% �!� *D*- !)&-T*) �- �#* ?@ $2(0(T� !=LP=<M^=G=?j � �&SP@ ?P1*"�PQ?P/�!i*0P6?P<99l?5D(0"!�(-&)$ �. '0�2&!�(- (,&- *C2*'!�(-&00$')* *)D*#Z&)+(-�,*)(" . �2)(+()�-T& *. +0&T*�-!�*Q"2S�()-6 '�&0!0&T*) !�!!*4�S0&�(. &PJ16B?[-\j � �&SP@ ?P�&'&-�0&PH?45# ?BPZ"))*-! I*D*0('. *-! �-Q�(*)( �(-?1')�-T*)PQ*)0�-PE*�#*0+*)TP/*% _()SP''?<=^:;?j (-TP@ ?A?@ ?P](�P�?A?PE(#TS� P[?N?PE$#*PA?I?P7&-T�((PF?@ ?P� "�PZ?A?@ ?PE(Pj ?E?Pj (-TPj ?1?j ?P_"*-P�?A?P=MMl?7(0* (,,"-T��- ,)* �%&!*)*2( $ !*. ?Q�(#�D*) ?Z(- *)D?>P==l>^=<9L?G<l � ��rqu�cabdn� ¡a¢qa� f} dndaf|fbdugdup dngufnf�g £¤¥ ¦§ ¨©ª«£©¬«§­112

Page 117: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

113

Chapter XII: An unusual microfungus in a fungal spore from the Lower Devonian Rhynie chert.

Page 118: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

Palaeontology–21.09.09 MK (revised version)

AN UNUSUAL MICROFUNGUS IN A FUNGAL SPORE FROM THE

LOWER DEVONIAN RHYNIE CHERT

by Michael Krings*†, Nora Dotzler*, Joyce E. Longcore‡ and Thomas N. Taylor†

*Department für Geo- und Umweltwissenschaften, Paläontologie und Geobiologie, Ludwig-

Maximilians-Universität, and Bayerische Staatssammlung für Paläontologie und Geologie, Richard-

Wagner-Straße 10, 80333 Munich, Germany; e-mails: [email protected],

[email protected]

†Department of Ecology and Evolutionary Biology, and Natural History Museum and Biodiversity

Research Center, The University of Kansas, Lawrence, KS 66045-7534, USA; e-mail:

[email protected]

‡School of Biology and Ecology, University of Maine, Orono, ME 04469-5722, USA; e-mail:

[email protected]

114

Page 119: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

Abstract: A new fossil microfungus, Delitescimyces catenulatus gen. et sp. nov., occurs as an

endobiotic mycelial thallus in a glomeromycotan spore from the Lower Devonian Rhynie

chert. The thallus consists of branched (?pseudo-)septate hyphae with numerous catenulate

swellings. Some hyphal tips produce spherical reproductive structures or propagules. Hyphal

morphology in D. catenulatus is reminiscent of that in certain extant Hyphochytridiomycota,

Chytridiomycota, and even Ascomycota, but specific diagnostic features that allow

assignment of the fossil to modern groups are absent. The discovery of this interfungal

association broadens our knowledge about the diversity of microfungi and their intricate

associations in early continental ecosystems.

Key words: catenulate swellings; Delitescimyces catenulatus; fossil fungi; fungal spore;

interfungal association; mycelium

115

Page 120: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

THE LOWER Devonian Rhynie chert has preserved a remarkable diversity of fungi and

fungal-like organisms, many of which are intricately involved with other components of the

ecosystem in various levels of saprotrophic, parasitic, and mutualistic relationships (reviewed

in Taylor et al. 2004). Among the fungal relationships preserved in the Rhynie chert is the

earliest direct evidence of interfungal associations and interactions, including various types of

mycoparasitism (Hass et al. 1994).

One of the more frequently encountered interfungal associations in the Rhynie chert

are fungicolous microfungi (in the broad sense of including members of the Oomycota and

Hyphochytridiomycota) inhabiting spores of other fungi. Several examples of these

associations have been described (Kidston and Lang 1921; Taylor et al. 1992; Hass et al.

1994; Krings et al. 2009), one of which consists of large glomeromycotan spores that may

contain varying numbers of small, spherical gametangia, sporangia, and/or (resting) spores of

intrusive microfungi. However, none of the specimens described to date (e.g. in Kidston and

Lang 1921; Krings et al. 2009) show the remnants of the intrusive organisms organically

connected to, or even co-occurring with, any extensive (rhizo-)mycelial system. Nevertheless,

differences in size and wall composition of the gametangia, sporangia, or (resting) spores,

together with differences in the morphology of subtending hyphae or filaments that are

present, suggest that many different microfungi in the Rhynie paleoecosystem lived,

reproduced, and/or produced resting stages inside the spores of other fungi (Kidston and Lang

1921). Because of these numerous levels of interaction, a precise knowledge about these

organisms represents an important component of fully understanding the roles that microbial

life played in this continental ecosystem some 400 Ma ago.

This paper describes Delitescimyces catenulatus nov. gen. et nov. sp., a nearly

completely preserved mycelial thallus of uncertain affinity that occurs in a glomeromycotan

spore from the Rhynie chert. The thallus is composed of (?pseudo-)septate hyphae with

catenulate swellings; some hyphal tips produce spherical reproductive structures or

propagules. Delitescimyces catenulatus provides new information about the morphology and

organization of spore-inhabiting microfungi in the Rhynie paleoecosystem, and further

expands our knowledge of late Paleozoic interfungal associations.

MATERIAL AND METHODS

The Rhynie chert Lagerstätte is located in the northern part of the Rhynie Outlier of Lower

Old Red Sandstone in Aberdeenshire, Scotland, within a sequence of sedimentary and

volcanic rocks. The cherts occur in the upper part of the Dryden Flags Formation, in the so-

116

Page 121: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

called Rhynie Block, located a few hundred metres northwest of the village of Rhynie. The

Lagerstätte consists of at least 10 fossiliferous beds containing lacustrine shales and cherts

that are interpreted as a series of ephemeral freshwater pools within a hot spring environment

(e.g. Rice et al. 2002). Preserved in the cherts are both aquatic (freshwater) facies from the

pools and subaerial soil/litter horizons with in situ plants that occupied the edges of the pools;

it is hypothesized that the latter became preserved as a result of temporary flooding of silica-

rich water, or by silica-rich groundwater that percolated to the surface. The cherts have been

dated as Pragian-?earliest Emsian based on dispersed spore assemblages (Wellman 2006;

Wellman et al. 2006). Radiometric dates based on 40Ar/39Ar isotopes from the cherts indicates

an absolute age of 396 ± 8 million years (Rice et al. 1995). Details about the geological

setting, sedimentology, and development of the Rhynie chert Lagerstätte can be found in Rice

et al. (2002), and Trewin and Rice (2004).

The spore containing the microfungal thallus was identified in a thin section prepared

by cementing a piece of chert to a glass slide and then grinding the slice until it is thin enough

to be examined in transmitted light. The slide (accession number BSPG 1964 XX 24) is part

of the slide collection of the late Prof. Max Hirmer that is deposited today in the Bayerische

Staatssammlung für Paläontologie und Geologie (BSPG) in Munich, Germany.

SYSTEMATIC PALEONTOLOGY

Morphogenus Delitescimyces nov. gen.

Type species. Delitescimyces catenulatus M. Krings, Dotzler, Longcore et T.N. Taylor, nov.

sp. (this paper)

Derivation of name. The generic name, a combination of the Latin word delitescere (= to

hide) and the Greek word µύκης (mýkes) (= fungus), refers to the hidden occurrence of the

mycelium in the lumen of a fungal spore.

Holotype. BSPG 1964 XX 24 (Pl. 1, figs 1–9)

Repository. Paleobotanical collection of the Bayerische Staatssammlung für Paläontologie

und Geologie (BSPG), Munich, Germany.

117

Page 122: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

Type Locality. Rhynie, Aberdeenshire, Scotland, National Grid Reference NJ 494276

Age. Early Devonian; Pragian-?earliest Emsian (see Wellman 2006; Wellman et al. 2006)

Diagnosis of Delitescimyces. Thallus mycelial, composed of (?pseudo-)septate hyphae with

catenulate swellings; swellings variable in size and shape, alternating with more or less

pronounced constrictions; reproductive structures or propagules located on hyphal tips.

Delitescimyces catenulatus nov. sp.

Plate 1, figures 1–9

Derivation of epithet. catenulatus (Lat.) = having the form of a small chain.

Diagnosis of Delitescimyces catenulatus. Endobiotic in fungal (glomeromycotan) spores;

hyphae branched, with numerous catenulate swellings; swellings drop-shaped, short-elliptical,

spindle-shaped, elongate-clavate, or sometimes (sub-)cylindrical, up to 20 µm long and 6 µm

wide; (?pseudo-)septa mostly located in constricted areas between swellings; reproductive

structures/propagules spherical, >10 µm in diameter, positioned singly on hyphal tips,

subtended by short, stalk-like constriction of parental hypha, wall <1 µm thick, faintly

ornamented.

Description. Delitescimyces catenulatus occurs in a single glomeromycotan spore, which is

185 µm long and ~150 µm wide. The host spore occurs in the cortex of a degraded land plant

axis where it is associated with several other glomeromycotan spores, each containing

intrusive microfungi (Text-fig. 1). However, fungal remains displaying the same complement

of features as D. catenulatus have not been detected in any of the other spores, nor do they

occur in the degraded plant tissues and matrix surrounding the spores.

The thallus of Delitescimyces catenulatus is confined to the interior of the host spore

(Pl. 1, figs 1, 2). Structures that might suggest where and how the organism entered the spore

have not been found, with the possible exception of an inwardly directed, papilla-like

projection on the inner surface of the spore wall (Pl. 1, fig. 2 [large arrow]). The thallus

consists of branched, (?pseudo-)septate1 hyphae (or filaments) characterized by numerous

1We have used the term “(?pseudo-)septate” because we are unable to determine whether the structures represent actual cross-walls (septa) or just external constrictions or folds (pseudosepta) of the hypha/filament.

118

Page 123: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

catenulate swellings (Pl. 1, fig. 2). Hyphae appear to branch subumbellately from a common

center, with the branches diverging in a more or less open tuft that extends along the inner

surface of the host spore wall. Hyphal swellings (Pl. 1, figs 3, 4, 6–8) are variable in size and

shape (i.e. drop-shaped, short-elliptical, spindle-shaped, elongate-clavate, or sometimes

subcylindrical), up to 20 µm long and 3–6 µm wide, and alternate with more or less

pronounced constrictions, in which the hyphae range only between <1 and 2 µm wide. Septa

or pseudosepta typically (but not consistently) occur in the constricted areas (Pl. 1, figs 4

[arrows], 6 [black arrow]); an aperture or pore in the center of the (?pseudo-)septa is not

recognizable.

Spherical structures, 10–17 µm in diameter, occur on some hyphal tips (Pl. 1, figs 2, 6,

7). These structures, which are usually subtended by a short, stalk-like distal constriction of

the parental hyphae (Pl. 1, fig. 6 [white arrow], 7), are more opaque than the normal hyphal

swellings and some (i.e. the larger ones) appear to be faintly ornamented (e.g. Pl. 1, fig. 6

[lower left of image]); their wall is less than 1 µm thick. Discharge openings were not

observed. In some of the spheres, a second, slightly smaller interior vesicle is present (e.g. Pl.

1, fig. 2 [small arrows]). Other spherical structures, which occur isolated in the host spore, are

slightly smaller, with slightly thicker (i.e. up to 2 µm) but translucent walls, and that contain a

relatively opaque, corrugated interior structure (Pl. 1, fig. 5). Another spherical structure in

the host spore displays a narrow hyaline subtending hypha or filament that is unlike the

hyphae forming the mycelium because it lacks swellings (Pl. 1, fig. 9 [upper sphere]).

Moreover, this type of sphere contains a well delineated, distinctly smaller interior sphere. As

there is apparently no physical connection between the latter two types of spheres and the

thallus, it cannot be determined whether these structures actually belong to the D. catenulatus

organism, or represent another type of intrusive microfungus that co-occurs with D.

catenulatus in this host spore.

DISCUSSION

The Early Devonian Rhynie chert has contributed substantially to our conception of the roles

that fungi, and fungal associations and interactions with other organisms have played in

shaping and sustaining the early continental ecosystems (Taylor and Taylor 2000). However,

this conception is based on a relatively small number of fungi involved in specific interactions

that have been described in detail and directly compared to modern analogues (see Taylor et

al. 2004); meanwhile numerous other fungal types and consistent associations in the Rhynie

chert have not received a sufficient level of scholarly attention.

119

Page 124: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

One of the under-studied segments of fungal life in the Rhynie paleoecosystem is

interfungal associations that specifically involve various types of glomeromycotan spores

containing spherical reproductive structures and/or propagules of intrusive microfungi. The

benchmark study by Kidston and Lang (1921) suggests that numerous fungi and fungal-like

organisms were intricately associated in this manner with glomeromycotan spores. However,

only one form, Globicultrix nugax M. Krings, Dotzler et T.N. Taylor, has been studied in

greater detail (Krings et al. 2009). This organism, which was discovered from the same

cluster of glomeromycotan spores as Delitescimyces catenulatus (Text-fig. 1), is characterized

by reproductive structures that resemble the apophysate zoosporangia of the extant

polycentric chytrids Nowakowskiella J. Schröter and Cladochytrium Nowakowski. The

principle reasons for the lack of detailed information about the microfungi inhabiting fungal

spores from the Rhynie chert are the small size of the intrusive organisms and the

incompleteness of the record, which does not normally permit a sufficiently detailed

reconstruction of the morphology, life history, and spatial distribution of these organisms. For

example, none of the specimens described to date show the remnants of the microfungi

organically connected to, or even co-occurring with, any extensive (rhizo-)mycelial system.

Moreover, evidence of host reaction or pathogeneity in the form of structural alterations is

rare, and thus, determining the nutritional relationship between the partners remains a

difficult, if not impossible task. Determining the nutritional mode(s) of these associations

would be particularly interesting with regard to better understanding the functioning of the

Rhynie paleoecosystem because, if the intrusive microfungi were parasites, they most likely

affected the number of viable glomeromycotan spores, and thus reduced the extent of

mycorrhizal inoculation and therefore may have altered the structure of the land plant

community.

Although Delitescimyces catenulatus is more completely preserved than most other

microfungi in glomeromycotan spores from the Rhynie chert, assessing the systematic

affinities and biology of this organism remains difficult. This is due primarily to the nature of

the spherical structures produced on hyphal tips (Pl. 1, figs 2, 6, 7) that remain equivocal with

regard to their function. None show specific features such as discharge pores or papillae, or a

consistent and characteristic content, and thus whether they represent gametangia, (zoo-

)sporangia, or some type of resting spores remains uncertain. What is known is that these

structures are well within the size range of the microfungal remnants that occur in other

glomeromycotan spores from the Rhynie chert (see Kidston and Lang, 1921). What is

especially intriguing is the fact that D. catenulatus represents the first documented case in

120

Page 125: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

which spherical reproductive structures/propagules occur in organic connection with a nearly

complete mycelial thallus. Moreover, the (?pseudo-)septate hyphae of D. catenulatus are

characterized by numerous catenulate swellings that are variable in size and shape, a

complement of features not previously observed from Rhynie chert fungi. While several

spore-inhabiting microfungal thalli showing hyphal swellings are known from the Rhynie

chert (see Hass et al. 1994: figs 15, 23, 27), they differ from D. catenulatus in having hyphae

that lack pseudosepta or septa. Moreover, the hyphal swellings differ in morphology from

those in D. catenulatus. In addition, none of the thalli figured by Hass et al. (1994) display

hyphae in organic connection with spherical reproductive structures or propagules like those

produced by D. catenulatus. The compound apophysis of Krispiromyces discoides T.N.

Taylor, Hass et W. Remy (see Taylor et al., 1992: figs 22, 23), a parasite of the charophyte

Palaeonitella cranii (Kidston et Lang) Pia, is the only fungal structure described to date from

the Rhynie chert that is somewhat similar morphologically to the hyphae of D. catenulatus.

The vegetative system of Delitescimyces catenulatus has also certain similarities in

basic structure with the hyphae or filaments of various extant fungi and fungal-like organisms,

especially with regard to the catenulate hyphal swellings. Morphologically similar structures

are known to occur in representatives of the Chytridiomycota and Hyphochytridiomycota. For

example, among the Chytridiomycota (Chytridiomycetes), catenulate swellings have been

described in Catenochytridium Berdan where they form a compound apophysis beneath the

zoosporangium (e.g. Berdan 1939, 1941; Karling 1977; Barr et al. 1987). Some members of

the Monoblepharidales (Chytridiomycota, Monoblepharidiomycetes) also produce hyphae

with catenulate swellings. Especially interesting is Gonapodya A. Fischer, in particular G.

polymorpha Thaxter, in which the swellings sometimes are remarkably similar in size and

shape to those of D. catenulatus (e.g. Sparrow 1933; Johns and Benjamin 1954; Miller 1963;

Karling 1977). Moreover, encysted zygotes of Gonapodya have been described that possess a

hyaline wall (Johns and Benjamin 1954: figs 7, 8) and are comparable to the fossil sphere

illustrated in Plate 1, figure 5. A distinct difference between D. catenulatus and Gonapodya is

the fact that Gonapodya grows on the outer surface of its substrate, whereas D. catenulatus is

endobiotic. Moreover, if D. catenulatus were a parasite and similar to Gonapodya in features

of its sexual reproduction, it might be argued whether the interior of the host would have

contained free water and thus a sufficient medium for the male gametes to swim to the female

gametangia. Delitescimyces catenulatus also may be compared to Hyphochytrium Zopf

(Hyphochytridiomycota, Stramenopila), which has catenulate swellings (e.g. in H. catenoides

Karling; see Karling 1939; Barr 1970). Finally, hyphae somewhat similar to D. catenulatus

121

Page 126: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

are known in Haptospora tribrachispora (G.L. Barron et Szijarto) G.L. Barron (anamorphic

Hypocreales), an endoparasite of bdelloid rotifers. The fungus, an ascomycete, produces

assimilative hyphae within the host that are composed of turbinate cells separated from one

another by septa (Barron and Szijarto 1984; Barron 1991). These hyphae (e.g. Barron and

Szijarto 1984: figs 4, 5, 8) are morphologically similar to some of the hyphae produced by D.

catenulatus.

Based on the uncertainties with regard to the biology of Delitescimyces catenulatus,

we have refrained from formally referring the fossil to any extant taxon, but rather introduce a

new morphogenus to accommodate this unusual Early Devonian organism until additional

specimens become available to increase the suite of diagnostic features. In a similar context

we are unable to offer an analysis about the nutritional relationship between D. catenulatus

and the glomeromycotan fungus that produced the host spore.

Research on the Rhynie chert to date has provided a wealth of information about the

plants, animals, and microorganisms in this Early Devonian continental ecosystem (e.g. Kerp

and Hass 2004; papers in Trewin and Rice 2004). In most other fossil ecosystems details

about the microbial component of the community are lacking generally because of

preservational factors and perhaps scientific curiosity. Moreover, because the diversity of

organisms in later appearing continental ecosystems is extensive, and many of the land plants

that form these communities were arborescent, the fossil record for the microbial component

in these ecosystems remains incomplete, even in instances where preservation is exceptional.

The Rhynie chert offers two unique opportunities to examine microbial interactions. One

focuses on the relatively small number of plant species in this ecosystem, their small size,

relatively simple organization, and surprisingly well documented biology. The second relates

to the base level of information that has been generated about fungal diversity and life history

biology by Early Devonian time. We believe that where these two bodies of information

intersect there are numerous opportunities to test hypotheses about early land plant ecosystem

interactions and to use the Rhynie chert as a platform to examine slightly younger continental

ecosystems (e.g. from the Carboniferous) where plant diversity and architecture, as well as the

habitat, are markedly different. As a result, the discovery of relatively simple organisms like

Delitescimyces catenulatus, which suggests a pattern of interfungal association, represents an

important step forward in helping to define patterns of resource allocation and microbial

biodiversity in ancient continental ecosystems.

122

Page 127: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

Acknowledgments. This study was supported in part by funds from the National Science

Foundation (EAR-0542170 to T.N.T. and M.K.) and the Alexander von Humboldt-

Foundation (V-3.FLF-DEU/1064359 to M.K.).

REFERENCES

BARR, D. J. T. 1970. Hyphochytrium catenoides: a morphological and physiological study of

North American isolates. Mycologia, 62, 492–503.

BARR, D. J. T., DÉSAULNIERS, N. L. and KNOX, J. T. 1987. Catenochytridium hemicysti

n. sp.: morphology, physiology and zoospore ultrastructure. Mycologia, 79, 587–594.

BARRON, G. L., 1991. A new genus of the Hyphomycetes endoparasitic in bdelloid rotifers

with conidia that lodge in the mastax. Canadian Journal of Botany, 69, 503–506.

BARRON, G. L. and SZIJARTO, E. 1984. Fungal parasites of bdelloid rotifers: a new

Phialophora. Mycologia, 76, 1107–1110.

BERDAN, H. 1939. Two new genera of operculate chytrids. American Journal of Botany, 26,

459–463.

BERDAN, H. 1941. A developmental study of three saprophytic chytrids. II.

Catenochytridium carolinianum Berdan. American Journal of Botany, 28, 901–910.

HASS, H., TAYLOR, T. N. and REMY, W. 1994. Fungi from the Lower Devonian Rhynie

chert: mycoparasitism. American Journal of Botany, 81, 29–37.

JOHNS, R. M. and BENJAMIN, R. K. 1954. Sexual reproduction in Gonapodya. Mycologia,

46, 201–208.

KARLING, J. S. 1939. A new fungus with anteriorly uniciliate zoospores: Hyphochytrium

catenoides. American Journal of Botany, 26, 512–519.

KARLING, J. S. 1977. Chytridiomycetarum Iconographia. An Illustrated and Brief

Descriptive Guide to the Chytridiomycetous Genera with a Supplement of the

Hyphochytridiomycetes. J. Cramer, Vaduz, viii + 414 pp.

KERP, H. and HASS, H. 2004. De Onder-Devonische Rhynie Chert – het oudste en meest

compleet bewaard gebleven terrestrische ecosysteem. Grondboor en Hamer, 58, 33–50.

KIDSTON, R. and LANG, W. H. 1921. On Old Red Sandstone plants showing structure,

from the Rhynie Chert Bed, Aberdeenshire. Part V. The Thallophyta occurring in the peat-

bed; the succession of the plants throughout a vertical section of the bed, and the

conditions of accumulation and preservation of the deposit. Transactions of the Royal

Society Edinburgh, 52, 855–902.

123

Page 128: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

KRINGS, M., DOTZLER, N. and TAYLOR, T. N. 2009. Globicultrix nugax nov. gen. et nov.

spec. (Chytridiomycota), an intrusive microfungus in fungal spores from the Rhynie chert.

Zitteliana A, 48/49, 165–170.

MILLER, C. E. 1963. Observations on sexual reproduction in Gonapodya polymorpha

Thaxter. Journal of the Elisha Mitchell Scientific Society, 79, 153–156.

RICE, C. M., ASHCROFT, W. A., BATTEN, D. J., BOYCE, A. J., CAULFIELD, J. B. D.,

FALLICK, A. E., HOLE, M. J., JONES, E., PEARSON, M. J., ROGERS, G.,

SAXTON, J. M., STUART, F. M., TREWIN, N. H. and TURNER, G. 1995. A

Devonian auriferous hot spring system, Rhynie, Scotland. Journal of the Geological

Society, London, 152, 229–250.

RICE, C. M., TREWIN, N. H. and ANDERSON, L. I. 2002. Geological setting of the Early

Devonian Rhynie cherts, Aberdeenshire, Scotland: an early terrestrial hot spring system.

Journal of the Geological Society (London), 159, 203–214

SPARROW, F. K. 1933. The Monoblepharidales. Annals of Botany, 47, 517–542.

TAYLOR, T. N., HASS, H. and REMY, W. 1992. Devonian fungi: interactions with the

green alga Palaeonitella. Mycologia, 84, 901–910.

TAYLOR, T. N., KLAVINS, S. D., KRINGS, M., TAYLOR, E. L., KERP, H. and HASS, H.

2004. Fungi from the Rhynie chert: a view from the dark side. Transactions of the Royal

Society Edinburgh, Earth Sciences, 94, 457–473.

TAYLOR, T. N., REMY, W. and HASS, H. 1992. Fungi from the Lower Devonian Rhynie

chert: Chytridiomycetes. American Journal of Botany, 79, 1233–1241.

TAYLOR, T. N. and TAYLOR, E. L. 2000. The Rhynie chert ecosystem: a model for

understanding fungal interactions. In BACON, C. W. and WHITE, J. F. (eds). Microbial

Endophytes. Marcel Dekker, New York, ix + 487 pp.

TREWIN, N. H. and RICE, C. M. (Eds) 2004. The Rhynie hot springs system: geology, biota

and mineralisation (Transactions of the Royal Society of Edinburgh, Earth Sciences, 94).

The Royal Society of Edinburgh Scotland Foundation, Edinburgh, 246 pp.

WELLMAN, C. H. 2006. Spore assemblages from the Lower Devonian ‘Lower Old Red

Sandstone’ deposits of the Rhynie outlier, Scotland. Transactions of the Royal Society

Edinburgh, Earth Sciences, 97, 167–211.

WELLMAN, C. H., KERP, H. and HASS, H. 2006. Spores of the Rhynie chert plant

Aglaophyton (Rhynia) major (Kidston and Lang) D.S. Edwards, 1986. Review of

Palaeobotany and Palynology, 142, 229–250.

124

Page 129: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

Figure Captions

TEXT-FIG. 1. Glomeromycotan spores in the cortex of a partially degraded land plant axis;

note that most spores contain microfungi, one of which is Delitescimyces catenulatus [arrow];

slide BSPG 1964 XX 24; bar = 150 µm.

EXPLANATION OF PLATE 1

Figs 1–9. Delitescimyces catenulatus nov. gen. et nov. sp. from the Lower Devonian Rhynie

chert; all specimens from slide BSPG 1964 XX 24.

Fig. 1: Spore containing the thallus of D. catenulatus (holotype); bar = 50 µm.

Fig. 2: Detail of Plate 1, figure 1, showing the thallus; large arrow indicates inwardly

directed projection on the inner surface of the host spore wall, small arrows point to

reproductive structures/propagules containing a slightly smaller interior sphere; bar =

20 µm.

Figs 3&4: Hyphae with catenulate swellings; arrows in Plate 1, figure 4 indicate the position

of (?pseudo-)septa; bars = 10 µm.

Fig. 5: Thick-walled sphere containing a corrugated structure; bar = 5 µm.

Fig. 6: Distal portion of a hypha with reproductive structures or propagules; black arrow

indicates (?pseudo-)septum, white arrow points to stalk-like constriction subtending

the reproductive structure/propagule; bar = 10 µm.

Fig. 7: Detail of Plate 1, figure 6 (different focal plane), showing a reproductive

structure/propagule attached to hyphal tip; bar = 5 µm.

Fig. 8: Detail from the mycelium, showing the variability in size and shape of the catenulate

swellings; bar = 5 µm.

Fig. 9: Two spherical structures from the interior of the host spore; the lower specimen

belongs to D. catenulatus, whereas the upper one cannot be related to this organism

with confidence; bar = 10 µm.

125

Page 130: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

126

Page 131: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

127

Page 132: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

128

3. Discussion

This thesis is based on twelve papers (11 published and 1 accepted) on fossil microorganisms

preserved in the Early Devonian and Visean cherts from Rhynie and central France. The

papers are subdivided into two principle categories based on content. Papers in the first

category (i.e. papers I , IV –XII ) contribute to our knowledge of the morphology and biology

of microorganisms from, and diversity of microbial life in, the Rhynie and Visean continental

ecosystems; papers in the second category (i.e. papers I , II , III , VII and X) detail specific

associations/interactions between land plants and microorganisms.

3.1. Rhynie chert

Although the Rhynie chert has been known and studied intensively for nearly 100 years, the

microorganisms preserved in this chert (with the exception of some of the fungi) have

received relatively little attention, and even less, their role with other organisms in this

paleoecosystem. As a result, knowledge about the levels of biocomplexity present in this

ancient terrestrial ecosystem remains incomplete, and thus the roles that these terrestrial

communities played in early land plant and ecosystem evolution continues to be difficult to

assess based on the fossil record. The discovery of new types of microorganisms (papers IV ,

VI /VIII , IX ) from the Rhynie chert contributes to a more sharply focused concept of the

complexity of this ancient ecosystem, including the biodiversity.

It is especially interesting to note that photosynthetic microorganisms (cyano-

bacteria, microalgae) have rarely been described from the Rhynie chert, despite the fact that

cyanobacteria and microalgae are common elements of virtually all aquatic environments

today. Kidston and Lang (1921b), and Croft and George (1959), published one coccoid and

several filamentous cyanobacteria. Moreover, two eukaryotic microalgae have been detailed

by Edwards and Lyon (1983) and interpreted as members of the Chlorophyta. To a large

degree, the lack of information concerning photosynthetic microorgansims from the Rhynie

chert is the result of multiple features critical in defining the exact systematic affinities of

these organisms (e.g., flagellar apparatus, pigmentation, life history). These features are

difficult, or even impossible, to document from fossils, and thus compound the determining

the affinities of the organisms, but also the deciphering of levels of interaction within the

ecosystem. Recent research has shown, however, that in few instances preservation of the

microorganisms is sufficient to allow detailed documentation and assignment to a group or

even a genus.

Page 133: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

129

Paper VII discusses the cyanobacterium Croftalania venusta that occurs in the

Rhynie chert in several distinct growth forms. Croftalania venusta is a filamentous, non-

heterocystous form that exhibits similarities to modern Oscillatoriales (cyanobacterial sub-

section III; see Castenholtz 1989). This cyanobacterium grows in dense stands, attached either

directly to the sediment, or to the surface of submerged land plant axes where it forms hemi-

spherical or elongate, tuft-like colonies. While the colonial growth form of C. venusta does

not appear to enter into direct relationships with other microorganisms, the cyanobacterium

may also form complex microbial mats, in which it co-occurs with various other micro-

organisms, including other cyanobacteria, algae, and fungal-like organisms. These mats

provide an interesting perspective on the evolution of cyanobacterial associations with other

microorganisms in ancient continental ecosystems.

Another fossil that adds to the inventory of Rhynie chert photosynthetic micro-

organisms belongs to the prasinophycean algae genus Cymatiosphaera (paper IV ). The

Prasinophyceae are single-celled, flagellate green algae (Lewis and McCourt 2004). Some

genera form a non-motile cyst-like structure, a so-called phycoma (Teyssèdre 2006). Unlike

cysts, phycomata remain metabolically active, which results in considerable size variability

within a population (Knoll et al. 1991; Teyssèdre 2006). Due to the resistant organic wall of

the phycomata, these algal remains are known in the dispersed fossil record as early as the

Precambrian (Teyssèdre 2006). Most phycoma-forming species have been described from

marine or brackish environments (Colbath and Grenfell 1995; G.L. Mullins, pers. commun.

2007), but there are also a few forms known from fresh-water paleoecosystems (e.g.,

Doubinger 1967; Clausing 1993; Zippi 1998). The discovery of prasinophycean phycomata

from the Rhynie chert represents the earliest evidence of this group of green algae in a

freshwater deposit.

Despite the diversity of microorganisms preserved in the Rhynie chert, the fungi have

received the greatest amount of attention to date for several reasons. One of these is their

nutritional mode, which, as heterotrophs, requires various levels of interaction with other

organisms that may be dead or alive. Because of the many ways used by fungi to obtain

carbon, they are perhaps more easy to recognize as functioning components in ancient

ecosystems than, for example, a cyst or phycoma of a unicellular type of planktonic alga. As a

result, the Rhynie chert has contributed substantially to our understanding of the roles that

fungi, and fungal associations and interactions with other organisms, have played in shaping

and sustaining the early continental ecosystems (Taylor and Taylor 2000). However, this

Page 134: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

130

hypothesis is based on a relatively small number of fungi involved in specific interactions that

have been described in detail and directly compared to modern analogues (see Taylor et al.

2004); there are numerous other fungal types and consistent associations in the Rhynie chert

that have not received a sufficient level of scholarly attention.

One of the under-studied segments of fungal life in the Rhynie paleoecosystem are

interfungal associations that specifically involve various types of (putative) glomeromycotan

spores containing gametangia, sporangia, and/or (resting) spores of intrusive microfungi. The

benchmark study by Kidston and Lang (1921b) suggests that numerous fungi and fungus-like

organisms were intricately associated with glomeromycotan spores and certainly impacted

certain types of interactions (e.g., endomycorrhizal inoculation, parasitism) between these

fungi and other components of the ecosystem. However, none of these intrusive microfungi

has been described and analyzed in detail. The principle reasons for the lack of detailed

information about the microfungi inhabiting fungal spores from the Rhynie chert are the small

size of the intrusive organisms and the incompleteness of the record, which does not normally

permit a sufficiently detailed reconstruction of the morphology, life history, and spatial

distribution. For example, none of the specimens described to date show the remnants of the

microfungi organically connected to, or even co-occurring with, any extensive (rhizo-)

mycelial system. Moreover, evidence of host reaction or pathogenity in the form of structural

alterations is rare, and thus determining the nutritional relationship between the partners

remains a difficult, if not impossible task. Determining the nutritional mode(s) of these

associations would be particularly interesting with regard to better understanding the

functioning of the Rhynie paleoecosystem because, if the intrusive microfungi were parasites,

they likely impacted the number of viable glomeromycotan spores, and thus reduced the

extent of mycorrhizal inoculation and therefore may have altered the structure of the land

plant community.

Paper IX details the morphology of Globicultrix nugax, an intrusive microfungus

with possible affinities in the Chytridiomycota that occurs in glomeromycotan spores and is

characterized by reproductive structures resembling the apophysate zoosporangia of the extant

polycentric chytrids Novakowskiella and Cladochytrium (see Karling 1977). Another intrusive

microfungus in glomeromycotan spores is Kryphiomyces catenulatus, a form that is distinct in

that it consists of branched (?pseudo-)septate hyphae or filaments with numerous catenulate

swellings (paper XII ). These two organisms are more completely preserved than other

microfungi in glomeromycotan spores from the Rhynie chert and demonstrate the diversity of

types.

Page 135: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

131

A second important aspect of my research concerns the complexity level(s)

attained by interactions between different organisms in the Rhynie chert. One-to-one sapro-

trophic, parasitic, and mutualistic symbioses are known to have occurred in the Rhynie eco-

system (summarized in Taylor et al. 2004), but there is also evidence for more complex inter-

actions involving several microorganisms that simultaneously interacted with a single host

organism.

One example of this type are endophytic (inter- and intracellular) cyanobacterial

filaments that are present in the prostrate mycorrhizal axes of the early land plant

Aglaophyton major (paper VIII ). Colonization of A. major axes by endophytic cyanobacteria

is believed to represent a rare, and thus probably incidental, occurrence linked to temporary

flooding of the habitat. Nevertheless, this association is the earliest direct evidence for a land

plant-cyanobacterial association, and therefore could be a model of the precursory stages that

may have preceded the evolution of mutualistic symbioses between land plants and cyano-

bacteria. Aglaophyton major is, however, not only colonized by the cyanobacteria, but also

inhabited by the endomycorrhizal fungus Glomites rhyniensis (Taylor et al. 1995, paper X).

This symbiosis is characterized by delicate, intracellular structures formed by the fungal

partner, so-called arbuscules, that occur exclusively in a specific zone of the outer cortex

(Smith and Read 2008). It is interesting to note that, in A. major axes containing endophytic

cyanobacteria, the cyanobacterial filaments are particularly abundant close to the mycorrhizal

arbuscule zone, which may suggest that there was also some level of interaction between the

cynaobacteria and mycorrhizal fungi (paper VIII ). Adding to the complexity of associations/

interactions involving the endomycorrhizal fungus of A. major is the fact that the spores of

this fungus are frequently infected by intrusive microfungi (Kidston and Lang 1921b; Hass et

al. 1994; papers IX, XII ), some of which cause characteristic host responses, and thus indi-

cate a parasitic relationship (Taylor et al. 2004).

Although the other land plants from the Rhynie chert (for an inventory, refer to

Kerp and Hass 2004) have not been examined in sufficient detail to document the presence of

mycorrhizal symbioses, there is a strong indication that Glomeromycota, which form the

fungal partner of this symbiosis (see below), were in some way associated with all Rhynie

chert land plants. Another Rhynie chert land plant is Nothia aphylla. In this plant, three

different fungal endophytes, including a putative endomycorrhizal fungus, concurrently

colonize the subterreanean prostrate axes (rhizomes), but each enters into qualitatively

different relationships with the host (paper II , III ). Each fungus causes characteristic cell and

tissue alterations and/or host responses, including bulging of the infected rhizoids, inflation of

Page 136: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

132

cells, secondary thickening of cell walls, cell death, and coating of the intruding hyphae with

an apparent granular substance or cell wall material. Some of these host responses are re-

markably similar to host responses seen in plants today, and thus indicate that certain aspects

of the complex molecular systems causing host responses were in place by Early Devonian

time.

The putative endomycorrhizal fungus in Nothia aphylla is morphologically similar

to that of Aglaophyton major, but there are also several interesting differences between these

plants. Aglaophyton major is characterized by arching, stomatiferous prostrate axes that grow

along the substrate surface, and form rhizoid-bearing bulges, usually around stomata, upon

contact with the substrate. Hyphae of the fungus enter the axes through the substrate-near

stomata, extend throughout the intercellular system of the hypodermis and outer cortex, and

subsequently penetrate individual cells within a well-defined region of the cortex to form

arbuscules (Taylor et al. 1995). In Nothia aphylla, the upright aerial axes arise from a system

of non-stomatiferous, subterranean rhizomatous axes. Ventrally, these axes form a prominent

rhizoidal ridge that consists of a rhizoid-bearing epidermis, a multi-layered hypodermis, files

of parenchyma cells that connect to the stele, and extra-stelar conducting elements. In the

rhizopidal ridge of N. aphylla, intercellular spaces are virtually absent (see Kerp et al. 2001).

Since the prostrate axes of N. aphylla lack stomata, the putative endomycorrhizal fungus

enters the axes through the rhizoids that occur on the ventral side along the rhizoidal ridge.

Because intercellular spaces are absent in the hypodermis, the fungus extends through this

tissue as an intracellular endophyte until it reaches the cortex where intercellular spaces are

present. In the cortex, the fungus forms an extensive intercellular network of hyphae, and

produces vesicles and large, thick-walled spores. The most interesting aspect of this putative

endomycorrhizal association concerns the intracellular growth of the fungus in the hypo-

dermis, which appears to be somehow controlled by the host through the production of cell

wall sheaths around the fungal hyphae. This feature suggests a shift from uncontrolled intra-

cellular occurrence of the fungus in the rhizoids, to controlled intracellular occurrence in the

rhizoidal ridge, to intercellular occurrence in the cortex. Nothia aphylla perhaps “tolerated”

intracellular penetration in the rhizoids and within the tissues of the rhizoidal ridge because it

may have simultaneously provided the plant with a parasite-recognition system (see above).

Arbuscular mycorrhizae are formed by members of the Glomeromycota, and today can be

found in approximately 90% of vascular plants, as well as in some bryophytes (Read et al.

2000). Glomeromycotan fungi reproduce via large, thick-walled spores, which represent the

Page 137: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

133

most important taxonomic feature of this group (e.g. INVAM-hompage, Walker and Sanders

1986; Spain 1992; Franke and Morton 1994; Kramadibrata et al. 2000; Benny et al. 2001;

Hafeel 2004). Although the Rhynie chert endomycorrhizae are well-understood today, the

reproductive biology of the fungi involved in these interactions remained largely unknown

until recently.

Papers I and X document the morphology of several glomeromycotan spores that

occur in the cortical tissues of two Rhynie chert land plants, Asteroxylon mackiei and Aglao-

phyton major. The spores sometimes are associated with hyphae that terminate in thin walled

vesicles. In modern Glomeromycota, the spores of the various species may differ in size,

coloration and thickness of the spore wall, number and thickness of individual wall layers.

They may also differ in the presence/absence of certain associative structures such as bulbous

swellings of the parental hypha or sporiferous saccules (e.g., INVAM). Moreover, some

spores are characterized by a distinct mode of germination in which germ tube formation is

preceded by the development of a germination shield (e.g., Walker and Sanders 1986). Spore

morphology, color, and wall composition are important features in characterizing extant

arbuscular mycorrhizal fungi, with more than 200 species described to date. Molecular studies

suggest that an even larger number may be present (Redecker and Raab 2006). Only one type

of glomeromycotan spore had been described from the Rhynie chert to date, and it possesses

characters like the extant genus Glomus (Taylor et al. 1995).

In the course of this dissertation project I described a second spore type from the

Rhynie chert that is similar to the extant genus Scutellospora with regard to the presence of a

prominent, circular germination shield with a lobed margin (paper I ), and a third type with a

prominent germination shield that is usually tongue-shaped with infolded margins. Moreover,

this latter spore type is borne laterally in the neck of a sporiferous saccule. This Early

Devonian spore-saccule complex conforms most closely with the spore-saccule complexes

present in the modern genus Acaulospora (paper X). However, the spores also show features

of other modern genera within the Glomeromycota, which suggests that this fossil fungus

contains a mosaic of characters that occur in several modern glomeromycotan fungi. These

new data suggest that the Glomeromycota were relatively diverse by Rhynie chert time, and

well established as a group even before true roots evolved since all of the Rhynie chert plants,

and many other early land plants, at the time lacked roots. The recent description of an

additional Glomites species (i.e. G. sporocarpoides) producing spores in sporocarps from the

Rhynie chert adds further support to the early diversification of the Glomeromycota

(Karatygin et al. 2004).

Page 138: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

134

3.2. Visean cherts

Despite many similarities, the Visean cherts from central France differ from the Rhynie chert

in several key aspects. First, the Visean cherts have been less well studied, and only a re-

latively small amount of information is available about the structure and complexity of the

paleoecosystem. While the plants preserved in these cherts have been documented in detail

(e.g., Renault 1896a; Galtier 1970, 1971), the microbial element has hardly received any

attention (see Taylor et al. 1994; Krings et al. 2005).

Paper V reports on an assemblage of most probably saprotrophic microfungi and

fungus-like microorganisms that occurs in Lepidodendron xylem and periderm from the

Visean cherts of central France. The assemblage is composed of several types of hyphae,

putative reproductive structures (sporangia), and a variety of spores. Some of the remains can

be attributed to the Chytridiomycota and Peronosporomycetes (Oomycota) with some degree

of confidence. The Lepidodendron tissues offer a rare insight into the diversity of microfungi

and fungus-like organisms in a Carboniferous terrestrial paleoecosystem. Since the organisms

were abundant and diverse, they obviously played an important role in the ecology of the

Visean ecosystem at this site.

Chytrids (Chytridiomycota) are significant elements in most modern aquatic eco-

systems (e.g., Goh and Hyde 1996; Wong et al. 1998; Gleason et al. 2008). Paper XI surveys

the evidence for chytrids and chytrid-like remains of uncertain affinity in the Visean cherts.

The evidence is primarily composed of (resting) spores, as well as epibiotic and endobiotic

(putative) zoosporangia that occur in/on solitary unicells, peronosporomycetous oogonia, (de-

grading) vascular plant tissues (i.e. xylem, periderm, cortical parenchyma), and various plant

and fungal spores. Vegetative parts such as tenuous filaments or rhizomycelia in organic con-

nection are rarely preserved. Host responses possibly linked to chytrid infection occur in the

form of two different types of callosities, some with a distinct penetration canal, in lycophyte

xylem and periderm, as well as in fungal spores. Although the chytrids and chytrid-like

remains recorded from the Visean of central France do not provide an easily discernable com-

parison with chytrids in modern ecosystems, the fossils do provide the opportunity to advance

hypotheses as to the ecology of this microfungal community.

Also present in several specimens of Visean lycophyte peridem is a highly unusual

intracellular endophyte, Combresomyces cornifer, which is interpreted as a peronosporo-

mycete based on the presence of several specimens displaying oogonia with attached para-

gynous antheridia (paper VII ). Peronosporomycota (Oomycota in older treatments) are

believed to be among the oldest eukaryotes on Earth (Pirozynski 1976), however, the fossil

Page 139: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

135

record of this group has remained inconclusive (Johnson et al. 2002). The characteristic

oogonium-antheridium complex that occurs during the sexual reproduction process represents

the only structural feature that can be used to positively identify fossil peronosporomycetes

(Dick 1969). Combresomyces cornifer is one of only two Carboniferous microorganisms pos-

sessing this feature (see Krings et al. in press). Moreover, the oogonium of C. cornifer show a

complex surface ornamentation composed of branched, antler-like structures that arise from

small, hollow extensions of the oogonium wall. This type of surface ornamentation is un-

known in extant Peronosporomycota. It is particularly interesting to note that, shortly after the

original discovery of C. cornifer from the Carboniferous of France, specimens of C. cornifer

were also reported from permineralized peat from the Triassic of Antarctica (Schwendemann

et al. 2009). This suggests that this peronosporomycete existed morphologically unchanged

for a period of nearly 90 million years, and even survived the end-Permian mass extinction

event. Of further significance is the fact that, although the vegetation covers of the Carboni-

ferous and Triassic were quite different, this peronosporopmycete obviously had the capacity

to adapt to changes in host quality.

3.3. Concluding Remarks and Future Perspectives

The research results presented in this thesis about microorganisms from the famous Early

Devonian Rhynie chert and a chert deposit of late Visean (Late Mississippian) age from

central France are among the most detailed descriptions of late Palaeozoic fossil micro-

organisms in situ to date. The results contribute to the increasing body of information about

microbial life in ancient ecosystems, and thus provide a template to interpret not only newly

discovered forms with regard to their morphology and systematic position, but also the

associations/interactions that occur between microorganisms and other elements of the eco-

systems. This approach offers several new avenues of investigation directed at both the

microorganisms and the ecosystems in which they lived. Although the Early Devonian

Rhynie chert and the vast Carboniferous coal swamp forests of Europe and North America are

certainly among the most intensively studied fossil ecosystems throughout geologic time,

analysis of new specimens continues to broaden our understanding of the complexity and

dynamics within these ancient landscapes. The research presented in this thesis demonstrates

the value of new discoveries by more accurately depicting the individual components of fossil

ecosystems, even such as the well-known Rhynie ecosystem, and further underscores how

new specimens can contribute to a more sharply focused concept of ancient ecosystems, the

biology of the organisms, and the interplay between these elements.

Page 140: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

136

The results also show that, in contrast to a widely-held belief, it is not only

possible to study ancient microorganisms, but also to examine their ecology and interactions

with other ecosystem components, if preservation is sufficient. In contrast to the Early

Devonian Rhynie chert, our knowledge about the microbial element in the Visean paleo-

ecosystems of central France remains very incomplete. However, my research results attest to

the fundamental hypothesis stated at the beginning of the thesis that the under-representation

of biological interactions in the Carboniferous cherts from France does not reflect an actual

paucity of associations/interactions, but rather represents a study bias that has resulted from

the more intensive screening for interactions in the Rhynie chert to date.

A direct comparison of the microbial life preserved in the two cherts is difficult at

present. Nevertheless, the study of chytrid-like organisms from the Visean cherts (paper XI )

clearly shows that some forms are remarkably similar to those in the Rhynie chert, and even

some of the associations/interactions appear to be similar, if not identical. Others, however,

are quite different (e.g., chytrid-like remains in xylem and periderm), which is perhaps the

result of different types of plant-microorganism interactions (e.g., lycophytes). On the other

hand, preservation of microorganisms in the Rhynie chert matrix appears to yield a more

complete record and finer resolution of delicate features than that seen in the Visean cherts.

As a result, the morphology, life history, spatial distribution, and diversity levels of micro-

organisms in the Rhynie paleoecosystem can be reconstructed in far greater detail than ever

before. Interestingly, it appears that there is some evidence to support the hypothesis that

more associations between microorganisms and other elements of the ecosystem existed in the

Carboniferous. For example, only three different endophytic fungi have been recorded to date

in the Rhynie chert land plant Nothia aphylla, while the wood and periderm of Lepidodendron

rhodumnese from the Visean of France contains >30 different structures attributable to fungal

endophytes.

It is my intent to continue analyzing the Rhynie and Visean cherts in order to document

the microbial diversity and associations and interactions with other organisms in these two

important late Paleozoic continental ecosystems. Several groups of microorganisms have not

been documented to date, despite the fact that molecular clock estimates suggest they should

be present (e.g., Basidiomycota; see Berbee and Taylor 2001; Heckman et al. 2001). More-

over, the evolutionary history of several associations/interactions that are prevalent today such

as ectomycorrhizae and various relationships between microbes and animals continue to

remain largely unknown. In addition, there are various chert deposits from the uppermost

Carboniferous and Permian, Mesozoic, and Cenozoic (e.g., the Eocene Princeton chert) that

Page 141: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

137

hold great potential because of their excellent preservation and the obvious interactions that

existed between the microorganisms and these more diverse floras. The same may be said for

the numerous examples of silicified wood containing microbial remains that occur throughout

the geologic column (e.g., Stubblefield et al. 1985; Pujana et al. in press). There are also

examples of indirect evidence of plant-microorganism interactions such as remains of

phytoparasitic fungi in the dung of herbivorous dinosaurs (Kar et al. 2004; Sharma et al.

2005). Although known to contain a diverse biota, including fungi, for more than 100 years, a

number of fossilized types of plant resins, (sometimes collectively termed amber), in recent

years have produced several interesting examples of plant-microorganism associations/inter-

actions (e.g., Dörfelt and Schmidt 2007).

As more morphotypes of microorganisms and levels of association/interaction are

described and illustrated from the fossil record, there will be increasing opportunities to relate

the fossil microfungi to extant counterparts and to more precisely define the systematic

affinities of the individual constituents within ancient microbial communities. Documenting

the full extent of microbial diversity on/in other organisms will provide a platform with which

to infer various levels of biocomplexity in ancient ecosystems, and to compare these with eco-

system complexity today.

The studies have broad implications that impact multiple areas of science. 1) They demon-

strate the biodiversity of microorganisms in the geologic record. 2) They provide a direct

method of examining various levels of biological interaction. 3) They provide various charac-

ter states that can be used in phylogenetic studies of certain microorganisms. 4) They offer

direct evidence of certain types of symbiotic associations that can be compared with modern

forms. 5) They suggest evolutionary scenarios relating to the impact of parasites on life

history biology and community structure. 6) They have the potential to contribute to hypo-

theses relating to the evolution of complex symbiotic interactions. 7) Finally, the study of

fossil microorganisms opens up new areas of collaboration and interdisciplinary research

directed at the bio-physical interrelationships involved in understanding the complexities of

Earth history.

Page 142: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

138

4. References

Andrews, H.N. (1980): The Fossil Hunters. Research of Ancient Plants: Cornell University Press, Ithaca NY: 421–422.

Benny, G.L., Humber, R.A., Morton, J.B. (2001): Zygomycota: Zygomycetes. In: McLaughlin D.J., McLaughlin E.G., Lemke P.A. (eds), The Mycota Vol. VII, Part A Systematics and Evolution. Springer-Verlag, Berlin, 113–146.

Berbee, L.M., Taylor, J.W. (2001): Fungal molecular evolution: gene trees and geologic time. In: McLaughlin DJ, McLaughlin EG, Lemke PA (eds) The Mycota. Vol. VII, Part B. Systematics and Evolution. Springer-Verlag, Berlin, 229–245.

Castenholz, R.W. (1989): Oxygenic photosynthetic bacteria, group I. Cyanobacteria, subsection III. Order Oscillatoriales. In: Staley, J.T., Bryant, M.P., Pfennig, N., Holt, J.G. (Eds.), Bergey's Manual of Systematic Bacteriology, vol. 3. Williams and Wilkins, Baltimore, 1771–1780.

Channing, A., Edwards, D. (2009): Silicification of higher plants in geothermally influenced wetlands: Yellowstone as a Lower Devonian Rhynie analogue. Palaios 24: 501–521.

Clausing, A. (1993): Eine Bestandsaufnahme der Süßwasser-Algenflora des mitteleuro-päischen Permokarbon. In: Daber, R., Rüffle, L., Wendt, P.B. (eds.), Pflanzen der geologischen Vergangenheit. Berlin, Gesellschaft für sozialwissenschaftliche Forschung und Publizistik, 73–83.

Colbath, G.K., Grenfell, H.R. (1995): Review of biological affinities of Paleozoic acid-resistant, organic-walled eucaryotic algal microfossils (including “acritarchs”). Review of Palaeobotany and Palynology, 86: 287–314.

Croft, W.N., George, E.A. (1959): Blue-green algae from the Middle Devonian of Rhynie, Aberdeenshire. Bulletin of the British Museum of Natural History, Geology, 3: 341–353.

Dick, M.W. (1969): Morphology and taxonomy of the Oomycetes, with special reference to Saprolegniaceae, Leptomitaceae and Pithiaceae. The New phytologist, 68: 751–775.

Doubinger, J. (1967): Pleurozonaria mädleri nov. sp., du permo-carbonifère d’Autun. Bulletin trimestriel de la Société d'histoire naturelle et des amis du Muséum d'Autun, 41: 4–7.

Edwards, D.S., Lyon, A.G. (1983): Algae from the Rhynie chert. Botanical Journal of the Linnean Society, 86: 37–55.

Fayers, S.R., Dunlop, J.A.,Trewin, N.H. (2004): A new early Devonian trigonotarbid arachnid from the Windyfield chert, Rhynie, Scotland. Journal of Systematic Palaeontology, 2: 269–284.

Franke, M., Morton, J.B. (1994): Ontogenetic comparisons of arbuscular mycorrhizal fungi Scutellospora heterogama and Scutellospora pellucida: Revision of taxonomic character concepts, species descriptions, and phylogenetic hypotheses. Canadian Journal of Botany, 72: 122–134.

Page 143: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

139

Galtier, J. (1964): Sur le gamétophyte femelle des lepidodendracées. Comptes rendus hebdomadaires des séances de l'Académie des sciences, Paris, 258: 2625–2628.

Galtier, J. (1970a): Recherches sur les végétaux à structure conserve du Carbonifère inferieur Français. Paléobiologie Continentale 1: 1–221.

Galtier, J. (1970b): Observations nouvelles sur le gamétophyte femelle des Lépidodendracées. Comptes Rendus de l'Académie des Sciences de Paris 271: 1495–1497.

Galtier, J. (1971): Sur les flores du Carbonifère inférieur d’Esnost et du Roannais. Bulletin de la Société d’Histoire Naturelle d’Autun 57: 24–28.

Galtier, J. (1980): Données nouvelles sur la flore du Viséen d'Esnost près d'Autun. Bulletin de la Société d'Histoire Naturelle d'Autun 95: 27–33.

Galtier, J., Phillips, T.L. (1999): The acetate peel technique. In: Jones, T.P., Rowe, N.P. (eds.), Fossil Plants and Spores: Modern Techniques. The Geological Society, London, 67–70.

Girard, V., Schmidt, A.R., Saint-Martin, S., Struwe, S., Perrichot, V., Saint Martin, J.-P., Grosheny, D., Breton, G., Néraudeau, D. (2008): Evidence for marine microfossils from amber. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 105: 17426–17429.

Gleason, F.H., Kagami, M., Lefevre, E., Sime-Ngando, T. (2008): The ecology of chytrids in aquatic ecosystems: roles in food web dynamics. Fungal Biology Review, 22: 17–25.

Goh, T.K., Hyde, K.D. (1996): Biodiversity of freshwater fungi. Journal of Industrial Microbiology and Biotechnology, 17: 328–345.

Goodman, R.M., Weisz J.B. (2002): Plant-microbe symbioses: an evolutionary survey. In: J.T. Staley, A.L. Reysenbach (Eds.), Biodiversity of Microbial Life. Foundation of Earth’s Biosphere, John Wiley & Sons Inc., New York, Chichester, Weinheim, 237–287.

Grewing, A., Krings, M., Galtier, J., Kerp, H., Klavins, S.D., Taylor, T.N. (2003): The oldest fossil endophytic alga and its unusual habitat. Symbiosis, 34: 215–230.

Hafeel, K.M, (2004): Spore ontogeny of the arbuscular mycorrhizal fungus Archaeospora trappei (Ames & Linderman) Morton & Redecker (Archaeosporaceae). Mycorrhiza, 14: 213–219.

Hass, H., Rowe, N.P. (1999): Thin sections and wafering. In: Jones T.P., Rowe N.P. (eds) Fossil Plants and Spores: Modern Techniques. The Geological Society, London, 76–81.

Hass, H., Taylor, T. N., Remy, W. (1994): Fungi from the Lower Devonian Rhynie chert: mycoparasitism. American Journal of Botany, 81: 29–37.

Heckman, D.S., Geiser D.M., Eidell, B.R., Stauffer, R.L., Kardos, N.L., Hedges, S.B. (2001): Molecular evidence for the early colonization of land by fungi and plants. Science, 293: 1129–1133.

Hirst, S. (1923): On some arachnid remains from the Old Red Sandstone (Rhynie chert Bed, Aberdeenshire). Annals and Magazine of Natural History (Series 9), 12: 455–474.

Page 144: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

140

Hirst. S., Maulik, S. (1926): On some arthropod remains from the Rhynie chert (Old Red Sandstones). Geological Magazine 63: 69–71.

INVAM (International Culture Collection of (Vesicular) Arbuscular Mycorrhizal Fungi). http://invam.caf.wvu.edu/index.html [last accessed July 17, 2009]

Johnson, T.W., Seymour, R.L., Padgett, D.E. (2002): Biology and systematics of the Sapro-legniaceae. Published online at: http://dl.uncw.edu/digilib/biology/fungi/taxonomy%20and%20systematics/Padgett%20book/ [last accessed July 3, 2008]

Jones, B., Renaut, R., Rosen, M.A. 2003. Modern silicification of microbes in hot spring settings: implications for interpretation of ancient silicified microbes. Abstract volume The Rhynie Chert Hot-Spring System: Geology, Biota, and Mineralization, September 17-20, 2003, Aberdeen, Scotland, p. 3.

Kalgutkar, R.M., Jansonius, J. (2000): Synopsis of Fossil Fungal Spores, Mycelia and Fructi-fications. American Association of Stratigraphic Palynologists, Contribution Series, No. 39. Dallas, TX, 429 pp.

Kar, R.K., Sharma, N., Verma, U.K. (2004): Plant pathogen Protocolletotrichum from a Deccan intertrappean bed (Maastrichtian), India. Cretaceous Research, 25: 945–950.

Karatygin, I.V., Snigirevskaya, N.S., Demchenko, K.N. (2004): Species of the genus Glomites as plant symbionts in Early Devonian ecosystems. Paleontological Journal, 40: 572–579.

Karling, J. S. (1977): Chytridiomycetarum Iconographia. An Illustrated and Brief Descriptive Guide to the Chytridiomycetous Genera with a Supplement of the Hyphochytridio-mycetes; Vaduz (J. Cramer), xiii + 414 pp.

Kelman, R., Feist, M., Trewin, N.H., Hass, H., 2004. Charophyte algae from the Rhynie chert. Transactions of the Royal Society of Edinburgh, Earth Sciences, 94: 445–455.

Kerp, H., Hass, H. (2004): De Onder-Devonische Rhynie Chert – het oudste en meest compleet bewaard gebleven terrestrische ecosysteem. Grondboor & Hamer, 58: 33–50.

Kerp, H., Hass, H., Mosbrugger, V. (2001): New data on Nothia aphylla Lyon 1964 ex El-Saadawy et Lacey 1979, a poorly known plant from the Lower Devonian Rhynie chert. In: Gensel PG, Edwards D, eds. Plants Invade the Land – Evolutionary and Environmental Perspectives. New York: Columbia University Press: 52–82.

Kidston, R., Lang, W.H. (1917): On Old Red Sandstone plants showing structure, from the Rhynie chert bed, Aberdeenshire. Part I. Rhynia gwynne-vaughani Kidston & Lang. Transactions of the Royal Society of Edinburgh, 51(24): 761–784.

Kidston, R., Lang, W.H. (1920a): On Old Red Sandstone plants showing structure, from the Rhynie chert bed, Aberdeenshire. Part II. Additional notes on Rhynia gwynne-vaughani Kidston and Lang; with descriptions of Rhynia major, n.sp., and Hornia lignieri, n.g., n.sp. Transactions of the Royal Society of Edinburgh, 52(24): 603–627.

Kidston, R., Lang, W.H. (1920b): On Old Red Sandstone plants showing structure, from the Rhynie chert bed, Aberdeenshire. Part III. Asteroxlon mackiei, Kidston and Lang. Transactions of the Royal Society of Edinburgh, 52(26): 643–680.

Page 145: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

141

Kidston, R., Lang, W.H. (1921a): On Old Red Sandstone plants showing structure, from the Rhynie chert bed, Aberdeenshire. Part IV. Restorations of the vascular cryptogams, and discussion of their bearing on the general morphology of the pteridophyta and the origin of the organisation of land-plants. Transactions of the Royal Society of Edinburgh, 52(32): 831–854.

Kidston, R., Lang, W.H. (1921b): On Old Red Sandstone plants showing structure, from the Rhynie Cert bed, Aberdeenshire. Part V. The Thallophyta occurring in the peat-bed; the succession of the plants throughout a vertical section of the bed, and the conditions of accumulation and preservation of the deposit. Transactions of the Royal Society of Edinburgh, 52(33): 855–902.

Knoll, A.H., Swett, K., Mark, J. (1991): Paleobiology of a Neoproterozoic tidal flat/lagoonal complex: the Draken Conglomerate Formation, Spitsbergen. Journal of paleontology, 65: 531–570.

Konhauser, K.O., Phoenix, V.R., Bottrell, S.H., Adams, D.G., Head, I.M. (2001): Microbial-silica interactions in Icelandic hot spring sinter: possible analogues for some Precambrian siliceous stromatolites. Sedimentology, 48: 415–433.

Kramadibrata, K., Walker, C., Schwarzott, D., Schüßler, A. (2000): A new species of Scutellospora with a coiled germination shield. Annals of Botany, 86: 21–27.

Krings, M., Dotzler, N., Taylor, T.N., Galtier, J. (2007a): A microfungal assemblage in Lepidodendron from the Upper Visean (Carboniferous) of central France. Comptes Rendus Palevol, 6: 431–436.

Krings, M., Dotzler, N., Taylor, T.N., Galtier, J. (2009a): A Late Pennsylvanian fungal leaf endophyte from Grand-Croix, France Fungal leaf endophyte. Review of Palaeobotany and Palynology ,165: 440–444.

Krings, M., Galtier, J., Taylor, T.N., Dotzler, N. (2009b): Chytrid-like microfungi in Biscali-theca cf. musata (Zygopteridales) from the Upper Pennsylvanian Grand-Croix cherts (Saint-Etienne Basin, France). Review of Palaeobotany and Palynology, 175: 309–316.

Krings, M., Grewing, A., Taylor, T.N., Kerp, H., Galtier, J. (2005): Lageniastrum macro-sporae (fossil Volvocales, Lageniastraceae nov. fam.), and endophyte in megaspores from the Carboniferous of the French Massif Central. Geobios, 38: 451–465.

Krings, M., Taylor, T.N., Dotzler, N, Decombeix, A.L. (in press): Galtierella biscalithecae nov. gen. et sp., a Late Pennsylvanian endophytic water mold (Peronosporomycetes) from France. Comptes Rendus Palevol.

Krings M., Taylor, T.N., Hass, H., Kerp, H., Dotzler, N., Hermsen, E.J (2007b): Fungal endo-phytes in a 400-million-yr-old land plant: infection pathways, spatial distribution, and host responses. The New Phytologist, 174:648–657.

Krings, M., Taylor, T.N., Hass, H., Kerp, H., Dotzler, N., Hermsen, E.J. (2007c): An alter-native mode of early land plant colonization by putative endomycorrhizal fungi. Plant Signalling and Behavior, 2: 125–126.

Leo, R.F., Barghoorn, E.S. (1976): Silicification of wood. Harvard University Botanical Museum Leaflets, 25: 1–47.

Page 146: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

142

Lewis, L.A., McCourt, R.M. (2004): Green algae and the origin of land plants. American Journal of Botany, 91: 1535–1556.

Lyon, A.G. (1957): Germinating spores in the Rhynie chert. Nature, 180: 1219.

Lyon, A.G. (1962): On the fragmentary remains of an organism referable to the nematophy-tales, from the Rhynie chert, "Nematoplexus rhyniensis" gen. et. sp. nov.. Transactions of the Royal Society of Edinburgh, 65: 79–87.

Madigan, M.T., Martinko, J., Dunlap, P. (2008): Brock Biology of Microorganisms. Addison Wesley Pub Co Inc., 12th international edition.

May, R.M. (1988): How Many Species Are There on Earth? Science, 241: 1441–1449.

McArthur, J.V. (2006): Microbial Ecology: An Evolutionary Approach. London, Academic Press, 432 pp.

Phillips, T.L., DiMichele, W.A. (1999): Coal ball sampling and quantification. In: Jones T.P., Rowe N.P. (eds) Fossil Plants and Spores: Modern Techniques. The Geological Society, London, 76–81.

Poinar, G., Kerp, H., Hass, H. (2008): Palaeonema phyticum gen. n., sp. n. (Nematoda: Palaeonematidae fam. n.), a Devonian nematode associated with early land plants. Nematology, 10: 9–14.

Powell, C.L., Edward, D., Trewin, N.H.(2000): A new vascular plant from the Lower Devonian Windyfield chert, Rhynie, NE Scotland. Transaction of the Royal Society of Edinburgh, 90: 331–349.

Pirozynski, K.A., Malloch, D.W. (1975): The origin of land plants: a matter of mycotrophism. BioSystems, 6: 153–164.

Pujana, R.R., García-Massini, J.L., Brizuela, R.R, Burrieza, H.P. (in press): Evidence of fungal activity in silicified gymnosperm wood from the Eocene of southern Patagonia (Argentina). Geobios.

Read, D.J., Ducket, J.G., Francis, R., Ligron, R., Russell, A. (2000): Symbiotic fungal as-sociations in „lower“ land plants. Philosophical transactions of the Royal Society of London. Series B, Biological sciences, 355: 815–831.

Redecker, D., Raab, P. (2006): Phylogeny of the Glomeromycota (arbuscular mycorrhizal fungi): recent developments and new gene markers. Mycologia, 98: 885–895.

Remy, W., Gensel, P.G., Hass, H. (1993): The gametophyte generation of some Early De-vonian Land Plants. International Journal of Plant Science, 154: 35–58.

Remy, W., Hass, H. (1991): Gametophyten und Sporophyten im Unterdevon – Fakten und Spekulationen. Argumenta Palaeobotanica, 8: 193–223

Remy, W., Remy, R. (1980a): Devonian gametophytes with anatomically preserved game-tangia. Science, 208: 295–296.

Remy, W., Remy, R. (1980b): Lyonophyton rhyniensis n.gen. et nov. spec., ein Gametophyt aus dem Chert von Rhynie (Unterdevon, Schottland). Argumenta Palaeobotanica, 6: 37–72.

Page 147: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

143

Remy, W., Taylor, T.N., Hass, H., Kerp, H. (1994): Four hundred-million-year-old vesicular arbuscular mycorrhizae. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 91: 11841–11843.

Renault, B., (1894a): Sur quelques nouveaux parasites des Lépidodendrons. Extrait des Publications de la Société d'histoire naturelle d'Autun. Résumé de la communication faite à la réunion du Creusot du 24 septembre 1893. In 4, 12 p.

Renault, B., (1894b): Bactéries des temps primaries. Bulletin de la Société d'Histoire Naturelle d'Autun, 7: 433–468.

Renault, B., (1895a): Chytridinées fossils du Dinantien (Culm). Revue Mycologique, 17: 158–161.

Renault, B., (1895b): Parasites des écorces de Lépidodendrons, Le Naturaliste, 9: 77–78.

Renault, B., (1895c): Sur quelques Micrococcus du Stéphanienn, terrain houiller supérieur. Comptes Rendus de l’Académie des Sciences de Paris, 120: 217–220.

Renault, B., (1896a): Bassin Houiller et Permien d’Autun et d’Épinac. Fascicule IV: Flore fossile, deuxième partie. Études des Gîtes Minéraux de la France. Imprimerie Nationale, Paris: 578 pp.

Renault, B., (1896b): Recherches sur les Bactériacées fossils. Annales des Sciences Naturelles, Série 8, Botanique, 2: 275–349.

Renault, B., (1896c): Notice sur les Travaux Scientifiques de M. Bernard Renault, Imprimerie Dejussieu Père et fils, Autun, 162 p.

Renault, B., (1900): Sur quelques microorganisms des combustibles fossils. Société de l’Imprimerie Théolier. J. Thomas et Cie, Saint-Étienne, 460 p.

Renault, B., (1903): Sur quelques nouveaux champignons et algues fossiles, de l’époque houiller, Comptes Rendus de l’Académie des Sciences de Paris, 136: 904–907.

Rex, G.M. (1986): The preservation and palaeoecology of the Lower Carboniferous silicified plant deposits at Esnost, near Autun, France. Geobios, 19: 773–800.

Rex, G.M., Galtier, J., (1986): Sur l’évidence d’interactions animal-végétal dans le Carboni-fère inférieur français. Comptes Rendus de l’Académie des Sciences de Paris, Série II 303: 1623-1626.

Rice, C.M., Trewin, N.H., Anderson, L.I. (2002): Geological setting of the Early Devonian Rhynie cherts, Aberdeenshire, Scotland: an early terrestrial hot spring system. Journal of the Geological Society of London, 159: 203–214.

Sharma, N., Kar, R.K., Agarwal, A., Kar, R. (2005): Fungi in dinosaurian (Isisaurus) copro-lites from the Lameta Formation (Maastrichtian) and its reflection on food habit and environment. Micropaleontology, 51: 73–82.

Scott, A.C., Galtier, J., Clayton, G., (1984): Distribution of anatomically preserved floras in the Lower Carboniferous in Western Europe. Transaction of the Royal Society of Edinburgh, Earth Sciences, 75: 311–340.

Page 148: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

144

Scourfield, D.J., (1926): On a new type of crustacean from the old Red Sandstone (Rhynie chert Bed, Aberdeenshire) - Lepidocaris rhyniensis, gen. et sp. nov.. Philosophical Transactions of the Royal Society, London (Series B), 214: 153–187.

Schmidt, A.R., Dörfelt, H., Perrichot, V. (2007). Carnivorous fungi from Cretaceous amber. Science, 318: 1743.

Schwendemann, A.B., Taylor, T.N., Taylor, E.L., Krings, M., Dotzler, N. (2009): Combreso-myces cornifer from the Triassic of Antarctica: Evolutionary stasis in the Perono-sporomycetes. Review of Palaeobotany and Palynology, 154: 1–5.

Smith, S.E., Read, D.J. (2008): Mycorrhizal Symbiosis. Academic Press, London.

Spain, J.L. (1992): Patency of shields in water mounted spores of four species in Acaulo-sporaceae (Glomales). Mycotaxon, 28: 331–339.

Staley, J.T. (2002): A microbiological perspective of biodiversitiy. In: J.T. Staley, A.L. Reysenbach (Eds.), Biodiversity of Microbial Life. Foundation of Earth’s Biosphere, John Wiley & Sons Inc., New York, Chichester, Weinheim, 3–23.

Staley, J.T. and Reysenbach, A.L., (2002): Biodiversity of Microbial Life. Foundation of Earth’s Biosphere. John Wiley & Sons, Inc., New York, Chichester, Weinheim. xxxii + 552 pp.

Stubblefield, S.P., Taylor, T.N., Beck, C.B. (1985): Studies of Paleozoic fungi. V. Wood-decaying fungi in Callixylon newberryi from the Upper Devonian. American Journal of Botany, 72: 1765–1774.

Taylor, T.N., Galtier, J., Axsmith, B.J. (1994): Fungi from the Lower Carboniferous of central France, Review of Palaeobotany and Palynology, 83: 253–260.

Taylor, T.N., Klavins, S.D., Krings, M., Taylor, E.L., Kerp, H., Hass, H. (2004): Fungi from the Rhynie chert: A view from the dark side. Transactions of the Royal Society of Edinburgh, Earth Sciences, 94: 457–473.

Taylor, T.N., Krings, M. (2005): Fossil microorganisms and land plants: Associations and interactions. Symbiosis, 40: 119–135.

Taylor, T.N., Remy, W., Hass, H., Kerp, H. (1995): Fossil arbuscular mycorrhizae from the Early Devonian. Mycologia, 87: 560–573.

Taylor, T.N., Taylor, E.L. (2000): The Rhynie chert ecosystem: a model for understanding fungal interactions. In: C. W. Bacon & J. F. White (Eds), Microbial Endophytes; New York (Marcel Dekker), 31–47.

Taylor, T.N., Taylor, E.L, Krings., M (2009): Paleobotany. The Biology and Evolution of Fossil Plants, 2nd ed. New York, NY, Elsevier/Academic Press. 1230 p.

Teyssèdre, B. (2006): Are the green algae (phylum Viridiplantae) two billion years old? Carnets de Géologie, 3: 1–15.

Trewin, N.H., Rice, C.M. [Eds] (2004): The Rhynie Hot Springs System: Geology, Biota and Mineralisation. Transactions of the Royal Society of Edinburgh, Earth Sciences 94; Edinburgh (The Royal Society of Edinburgh Scotland Foundation, on behalf of the Royal Society of Edinburgh), 246 pp.

Page 149: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

145

Vialette, Y. (1965): Granitisation hercynienne dans le Massif Central français. Science de la Terre, Nancy, t, X, 3–4: 369–383.

Walker, C., Sanders, F.E. (1986): Taxonomic concepts in the Endogonaceae: III. The separa-tion of Scutellospora gen. nov. from Gigaspora Gerd. & Trappe. Mycotaxon, 27: 169–182.

Wellman, C.H. (2006): Spore assemblages from the Lower Devonian “Lower Old Red Sand-stone” deposits of the Rhynie Outlier, Scotland. Transactions of the Royal Society of Edinburgh, Earth Sciences, 97: 167–211.

Wellman, C.H., Kerp, H., Hass, H. (2006): Spores of the Rhynie chert plant Aglaophyton (Rhynia) major (Kidston & Lang) Edwards 1986. Review of Palaeobotany and Palynology, 142: 229–250.

Wong, M.K.M., Goh, T.K., Hodgkiss, I.J., Hyde, K.D., Ranghoo, V.M., Tsui, C.K.M., Ho,W.H., Wong, W.S.W., Yuen, T.K. (1998): Role of fungi in freshwater ecosystems. Biodiversity and conservation, 7: 1187–1206

Zippi, P. (1998): Freshwater algae from the Mattagami Formation (Albian), Ontario: paleoecology, botanical affinities, and systematic taxonomy. Micropaleontology, 44 (Suppl. 1): 1–78.

Page 150: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

146

5. Appendix

Papers included in this thesis

The thesis is based on the following articles, which are referred to in the text by their Roman numerals (I–XII, in a chronological order):

I Dotzler, N., Krings, M., Taylor, T.N., Agerer, R. (2006): Germination shields in Scutellospora (Glomeromycota: Diversisporales, Gigasporaceae) from the 400 million-year-old Rhynie chert. – Mycological Progress 5, 178–18 DOI: 10.1007/s11557-006-0511-z; With permission from Springer

II Krings, M., Taylor, T.N., Hass, H., Kerp, H., Dotzler, N., Hermsen, E.J. (2007): Fungal endophytes in a 400-million-yr-old land plant: infection pathways, spatial distribution, and host responses. – New Phytologist 174, 648–657

DOI: 10.1111/j.1469-8137.2007.02008.x; With permission from Wiley-Blackwell III Krings, M., Taylor, T.N., Hass, H., Kerp, H., Dotzler, N., Hermsen, E.J. (2007): An

alternative mode of early land plant colonization by putative endomycorrhizal fungi. – Plant Signaling & Behavior 2, 125–126

IV Dotzler, N., Taylor, T.N., Krings, M. (2007): A prasinophycean alga of the genus Cyma-

tiosphaera in the Early Devonian Rhynie chert. – Review of Palaeobotany and Palyno-

logy 147, 106–111 DOI: 10.1016/j.revpalbo.2007.07.001; With permission from Elsevier V Krings, M., Dotzler, N., Taylor, T.N., Galtier, J. (2007): A microfungal assemblage in

Lepidodendron from the upper Viséan (Carboniferous) of central France. – Comptes

Rendus Palevol 6, 431–436 DOI: 10.1016/j.crpv.2007.09.008; With permission from Elsevier VI Krings, M., Kerp, H., Hass, H., Taylor, T.N., Dotzler, N. (2007): A filamentous cyano-

bacterium showing structured colonial growth from the Early Devonian Rhynie chert. – Review of Palaeobotany and Palynology 146, 265–276

DOI: 10.1016/j.revpalbo.2007.05.002; With permission from Elsevier VII Dotzler, N., Krings, M., Agerer, R., Galtier, J., Taylor, T.N. (2008): Combresomyces

cornifer gen. sp. nov., a peronosporomycete in Lepidodendron from the Carboniferous of central France. – Mycological Research 112, 1107–1114

DOI: 10.1016/j.mycres.2008.03.003; With permission from Elsevier

Page 151: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

147

VIII Krings, M., Hass, H., Kerp, H., Taylor, T.N., Agerer, R., Dotzler, N. (2008): Endophytic cyanobacteria in a 400-million-yr-old land plant: a scenario for the origin of a symbiosis? – Review of Palaeobotany and Palynology 153, 62–69 DOI: 10.1016/j.revpalbo.2008.06.006; With permission from Elsevier

IX Krings, M., Dotzler, N., Taylor, T.N. (2009): Globicultrix nugax nov. gen. et nov. spec. (Chytridiomycota), an intrusive microfungus in fungal spores from the Rhynie chert. – Zitteliana A, 48/49, 165–170

X Dotzler, N., Walker, C., Krings, M., Hass, H., Kerp, H., Taylor, T.N., Agerer, R. (2009):

Acaulosporoid glomeromycotan spores with a germination shield from the 400-million-yr-old Rhynie chert. – Mycological Progress, 8, 9–18 DOI: 10.1007/s11557-008-0573-1; With permission from Springer

XI Krings, M., Dotzler, N., Galtier, J., Taylor, T.N. (2009): Microfungi from the upper Visean (Mississippian) of central France: Chytridiomycota and chytrid-like remains of uncertain affinity. – Review of Palaeobotany and Palynology 156, 319–328 DOI: 10.1016/j.revpalbo.2009.03.011; With permission from Elsevier

XII Krings, M., Dotzler, N., Longcore, J.E., Taylor, T.N. (accepted): An unusual micro-fungus in a fungal spore from the Lower Devonian Rhynie chert. – Palaeontology

DOI: 10.1016/j.revpalbo.2009.03.011; With permission from Wiley-Blackwell

Page 152: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

148

Authors contribution to each paper (%) Nora Dotzler…

I II III IV V VI VII VIII IX X XI XII

discovered the specimens

yes no no yes yes no yes no yes in part

in part

yes

designed and conducted the research

100 25 25 100 40 10 100 10 50 100 50 50

wrote the manuscript

90 0 0 100 25 25 90 0 25 90 25 25

prepared the artwork

100 75 75 100 100 50 100 50 100 100 100 100

I hereby confirm the above statements ______________________ ______________________ Prof. Dr. Reinhard. Agerer Prof. Dr. Michael Krings Taxonomic novelties in this study: Scutellosporites devonicus Dotzler et al. paper I Croftalania venusta Krings et al. paper VI Combresomyces cornifer Dotzler et al. paper VII Globicultrix nugax Krings et al. paper IX Kryphiomyces catenulatus Krings et al. paper XI

Page 153: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

149

Curriculum vitae Personal Details Name: Nora Luise Dotzler Date of Birth: June 29, 1979 Place of Birth: Passau, Germany Nationality: German Education: 1985 – 1987 Grundschule Großkarolinenfeld 1987 – 1989 Volks- und Teilhauptschule Hochstätt 1989 – 1998 Ignaz-Günther-Gymnasium Rosenheim Academic Training: 1998 – 2004 Ludwigs Maximilians University (LMU) of Munich Studies in Biology (Diplom) 2004 – 2005 LMU Munich, Botanical Institute Diploma Thesis: "Stabilisierung und Anreicherung solubilisierter Proteinkomplexe der Thylakoidmembran aus Hordeum vulgare (L.)" Supervisor: Prof. Dr. Lutz Eichacker 2005 – 2009 LMU Munich, Bayerische Staatsammlung für Geologie und Paläontologie PhD Thesis: „Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early Devonian and Carboniferous“ Supervisors: Prof. Dr. Michael Krings and Prof. Dr. Reinhard Agerer

Page 154: Microbial life in the late Paleozoic: new discoveries from the Early … · 2012-10-16 · 1.2. Fossil microorganisms ... which there are structurally preserved early land plants

150

Acknowledgments

I am deeply indebted to my advisor Prof. Dr. Michael Krings for the possibility to study such

an exciting research topic and for sharing his knowledge about fossil microorganisms with

me. I also would like to thank him for his great support, constructive discussion, his patience

in proofreading and valuable comments. I am also very grateful to Prof. Dr. Reinhard Agerer,

for his helpful advice, support, enthusiasm and encouragement throughout my research, and

for sharing his knowledge about extant fungi with me.

This study would not have been possible without the help of many people. I wish to

extend my sincere appreciation to Drs Jean Dejax, Dario De Franceschi, and Prof. Dr. Jean

Broutin (all Paris, France) for making the slides from the “collection Renault” available and

for their continued support of my work. Cathleen Helbig (Munich) is thanked for training me

in the preparation of petrographic thin sections, and Hagen Hass (Münster) for providing his

excellent slides and images of Rhynie chert microorganisms. Furthermore I want to thank

Prof. Dr. Hans Kerp (Münster) and Prof. Dr. Jean Galtier (Montpellier, France) for their

contributions to the project, and Prof. Dr. Joyce E. Longcore (Orono, ME, U.S.A.), Dr. Gary

Mullins (Leicester, U.K.), Prof. Dr. Arthur Schüßler (Munich), and especially Prof. Dr. Chris

Walker (Edinburgh, U.K.) for valuable information, constructive discussions, and very

pleasant personal contact. Very special thanks go to Prof. Dr. Thomas N. Taylor (Lawrence,

KS, U.S.A) simply for everything that he did to support my research and career.

I would like to thank Prof. Dr. Lutz Eichacker (Munich, now Stavanger, Norway)

and Prof. Dr. Bettina Reichenbacher (Munich) for employing me as a student assistant. These

jobs were not only financially valuable, but also provided me with interesting insights into

other research topics.

While working on this thesis, I also profited from conversation with many

colleagues, especially the members of Prof. Agerer´s mycology work group and the members

of the daily three o’clock coffee break group at the Bavarian State Collection of Paleontology

and Geology. I also want to thank the members of the “AG Eichacker” for the really good

times we had in the lab.

Axel Masanek is acknowledged for kindly allowing me to win our “dissertation

race”. I am deeply indebted to my parents for their interest in my research, their motivation

and especially for their endless and uncomplaining support in every aspect.