Tartu Ülikool

Loodus- ja tehnoloogiateaduskond

Ökoloogia ja Maateaduste Instituut

Botaanika osakond

Indrek Hiiesalu

MÜKORIISAVÕRGUSTIKUD JA NENDE KAUDU TOIMUV

TAIMEDEVAHELINE TOITAINETE ÜLEKANNE

Bakalaureusetöö

Juhendajad: PhD Leho Tedersoo

PhD Triin Suvi

Tartu 2010

1

Sisukord

Sissejuhatus..........................................................................................................................................3

1 Ülevaade mükoriisadest.....................................................................................................................4

1.1 Arbuskulaarne mükoriisa (AM)................................................................................................8

1.2 Ektomükoriisa (EM)...............................................................................................................11

1.3 Erikoidne mükoriisa (ERM) ja juure-endofüüdid...................................................................15

1.4 Mükoheterotroofsed assotsiatsioonid......................................................................................17

2 Mükoriisavõrgustik (MV) kui taimedevaheline ühenduslüli...........................................................21

2.1 Mükoriisavõrgustike olemus...................................................................................................21

2.2 Mükoriisavõrgustike moodustumist mõjutavad tegurid.........................................................22

2.3 Mükoriisavõrgustike ökoloogilised funktsioonid...................................................................24

2.4 Taimedevaheline toitainete transport mükoriisavõrgustikes...................................................24

2.4.1 Transpordi mehhanismid.................................................................................................25

2.4.2 Toitainete ülekannet reguleerivad faktorid mükoriisavõrgustikes..................................26

2.4.3 Tõendeid autotroofsete taimede vahelistest toitainete ülekannetest .............................27

2.5 Mükoriisavõrgustike mõju kooslusele...................................................................................32

Kokkuvõte..........................................................................................................................................34

Summary.............................................................................................................................................35

Viited kasutatud materjalidele............................................................................................................36

2

Sissejuhatus

Taimekoosluseid mõjutavad paljud erinevad faktorid, mis suures osas asuvad mullas ja on

raskesti uuritavad. Kaasaegsed molekulaarsed uurimismeetod (insotoopanalüüs, geenijärjestusi

võrdlevad analüüsid) on muutunud võimalikuks uurida ka seni silmale nähtamatuid süsteeme.

Järjest rohkem koguneb tõendeid mullasiseste interaktsioonide kohta taimede ja nende juurtega

seotud mükoriissete seente vahel. On teada, et üks mükoriisa seensümbiont võib samaaegselt

asustada mitme erineva taime juuri, luues seenehüüfidest ja risomorfidest toitaineid transportiva

mükoriisavõrgustiku. Praegu on väga päevakorralised selliste aineringeid kujundavate süsteemide

uuringud. Teatakse, et taimed subsideerivad mükoriisat, kuid mükoriisaseenele antavate toitainete

saatus pole teada. Seenevõrgustike troofiliste suhete uuringutest saadavad teadmised seenekoosluste

füsioloogiast ja ökoloogiast aitavad mõista taimekoosluste funktsioneerimise üldisi seaduspärasusi.

Käesoleva referatiivse töö eesmärk on anda ülevaade mükoriisavõrgustike ehitusest,

moodustumist mõjutavatest teguritest ning toitainete transpordi üldistest seaduspärasustest.

Ülevaade keskendub eeldustele, mis on vajalikud taimekoosluste mõjutamiseks

mükoriisavõrgustiku kaudu, vähem on pööratud tähelepanu taimedevahelise võrgustiku mõjule

taimekoosluses.

3

1 Ülevaade mükoriisadest

Mükoriisa (inglise keeles: mycorrhiza) tuleneb kreekakeelsetest sõnadest mykes (seen) ja

rhiza (juur), ka eesti keeles võib kasutada piltlikumat terminit seenjuur.

"Mükoriisa on seene (spetsialiseerunud eluks mullas ja taimedes) ja elusa taimejuure (või mõne

muu substraadiga siduva organi) vaheline sümbiootiline ühendus, mis on ühele või mõlemale

osapoolele eluliselt tähtis ja mille põhieesmärk on toitainete ülekanne. Mükoriisa on oma olemuselt

spetsialiseerunud organ, mis on tekkinud taimejuure ja seene kooskõlastatud arengu tulemusena"

(def. Brundrett, 2004: 475). Erinevalt parasiitsetest organismidest ei põhjusta mükoriisne sümbioos

taimele enamikel ökoloogilistel tingimustel mingeid haiguslikke ilminguid, vaid on taime jaoks

loomulik seisund (Smith & Read, 2008).

Mükoriisa olemusMükoriisa koosneb kolmest komponendist: taimejuur, juurega seotud seene struktuurid, mis

kas katavad juurt, asuvad juurerakkude vahel või nende sees ning seene juureväline mütseel mullas;

viimane neist võib olla väga laiaulatuslik (Smith & Read, 2008).

Mükoriisse sümbioosi peamine eesmärk on toitainete vahetus. Mükoriisa on

maismaataimedel mineraalainete hankimisel peamine organ (Smith & Read, 2008). Autotroofsed

taimed pakuvad seentele märkimisväärsel hulgal orgaanilisi süsinikuühendeid ning saavad seentelt

vastu mineraalaineid nagu P, N, Zn, Cu, mida nende endi juured pole võimelised mullast piisavas

koguses hankima (Smith & Read, 2008). Looduslikes ökosüsteemides hangivad taimed kuni 80%

vajalikust lämmastikust ja kuni 90% fosforist mükoriissaseente vahendusel (van der Heijden et al.,

2008). Obligaatsed mükoriissed taimed on seente poolt saadavatest toitainetest tugevas sõltuvuses,

ent fakultatiivselt mükoriissed taimed hangivad seente kaudu mineraalaineid ainult siis, kui mullas

on nende kontsentratsioon madal. Toitainetevaeses mullas langeb juure lähedal kättesaadavate

mineraalainete kontsentratsioon kiiresti ning piisava hulga toitainete saamiseks peaks juurestikku

laiendama. Taimel on pigem kasulik `investeerida` süsinikühendeid seene mütseeli kui enda

juurtesse. Üldiselt on arvutatud, et taimed panustavad juurtesse 4-20% rohkem fotosünteesiprodukte

kui mittemükoriissed taimed (Lynch & Ho, 2005). Arvatakse, et lisaks fotosünteesiproduktidele

pakuvad taimed seentele ka vitamiine (Smith & Read, 2008). Ühe pikkusühiku juure kasvatamiseks

kulub rohkem ressursse kui sama pikkusühiku hüüfi kasvatamiseks, kuna toitaineid transportivate

organite läbimõõdud on suurusjärkudes erinevad. Väiksem diameeter annab seenehüüfidele eelise

tungida sügavamale mulla pooridesse, kuhu jämedamad juured ei mahu. Seega, mulla madalama

toitainete sisalduse juures on seenehüüfid efektiivsemad toitainete hankijad. Kõrge mineraalainete

4

kättesaadavuse korral suudab taim endale ise vajalikus koguses toitaineid hankida. Sellistes

tingimustes on tihtipeale kasvu limiteerivaks faktoriks fotosünteesi produktid. Orgaaniliste

süsinikühendite defitsiidi korral pole fakultatiivselt mükoriissetel taimedel sümbioos seenega enam

nii kasulik (Smith & Read, 2008). Lisaks toitainete hankimisele ja transpordile pakub mükoriisne

kooselu taimedele veel järgmist kasu: suurendab vastupanuvõimet kuivusele, kõrgele mulla

temperatuurile, mulla liig happesusele; kaitseb seenpatogeenide ja nematoodide rünnakute eest;

muudab peremeestaimede transpiratsiooni määra; muudab mulla mikrofloora koosseisu taimele

soodsamaks (He et al., 2003). On võimalik, et läbi sümbioosi mõlema partneri suurenenud kohasus

on biomassi kasvust olulisem (Smith & Read, 2008).

Mutualismi-parasitismi gradientMükoriisset sümbioosi on tihtilugu peetud mutualistlikuks, kuna seen saab taimelt süsinikku

ja taim seenelt mineraalseid toitaineid, kuid alati ei pruugi see nii olla. Tegelik mükoriisa mõju

taime kohasusele võib ulatuda mutualistlikust parasitismini, sõltudes ökoloogilistest tingimustest ja

taim-seen kombinatsioonidest (Selosse et al., 2006). Näiteks kõrge mullaviljakuse juures ei pruugi

mükoriisa taimele kasulik olla (Smith et al., 2009). Mõned taimed suhtuvad mükoriisaseentesse kui

vaenlastesse (van der Heijden & Horton, 2009), näiteks mittemükotroofsed, peamiselt

prahipaikadele iseloomulikud taimeliigid (Klironomos, 2003). Hinnanguliselt 10-15% kõikidest

soontaimeliikidest on mittemükoriissed ja seega ei saa kasu kooselust mükoriisaseentega

(Brundrett, 2009). Ka kõik mükoriissed assotsiatsioonid taimedega ei tundu seentele kasulikud

olevat. Keeruline on näiteks miksotroofiaga ja mükoheterotroofiaga, kus täielikult või osaliselt

fotosünteesivõimetu taim on seene jaoks otsene parasiit, kuid samas ka sekundaarselt teistest

fotosünteesivatest mükoriisa partneritest sõltuv (Smith & Read, 2008). Kuni tänapäevani pole

teadus suutnud üksmeelselt selgitada fotosünteesivõime kaotanud taimedel mükoriisse suhte

eksistensiaalseid mehhanisme.

Evolutsioon ja süstemaatikaMükoriisne sümbioos on evolutsioneerunud mitmeid kordi alates taimede tulekust

maismaale (Cairney, 2000). Praeguseks on eraldi rühmitatud seitset tüüpi mükoriisasid, neist

mitmed on aga väga sarnased (Brundrett, 2002). Mükoriisade tavapärane klassifikatsioon põhineb

seene ja juure kokkupuuteala peenstruktuuril (Selosse et al., 2006). Sõltuvalt peremeestaimest võib

konkreetne seeneliik moodustada erinevaid tüüpe mükoriisa peenstruktuure (Smith & Read, 2008).

Mükoriisa seenkomponendi alusel saab mükoriisasümbioosid rühmitada kolmeks: arbuskulaarne

mükoriisa (AM); ektomükoriisa (EM) ja selle derivaadid; erikoidne mükoriisa (ERM). Vähemalt

5

400 miljoni aasta eest tekkis arbuskulaarne mükoriisa (AM), kus seensümbiondid on

monofüleetilise päritoluga - hõimkond krohmseened (Glomeromycota) (Schüssler et al. 2001;

Brundrett, 2002; Smith & Read, 2008). Arvatakse, et evolutsioonis said taimed maismaad

koloniseerida tänu nendega sümbioosis olnud AM-seente eelkäijatele, kes olid võimelised pääsema

ligi mineraalainetele, mis mittesümbiontsetele organismidele osutusid kättesaamatuks (Smith &

Read, 2008). Teise mükoriisade rühma moodustavad valdavalt kottseente (Ascomycota) ja

kandseente (Basidiomycota) hõimkondade seeneliikide sümbioosid: ektomükoriisa (EM),

ektendomükoriisa, arbutoidne mükoriisa, monotropoidne mükoriisa ja orhidoidne mükoriisa

(Brundrett, 2002). See rühm on polüfüleetiline nii seenkomponendi kui ka taimkomponendi

päritolult. Kolmanda mükoriisade rühma moodustab erikoidne mükoriisa, kus seenkomponendiks

on kottseened ja juure-endofüüdid. Kõik need AM-st üle jäänud mükoriisa tüübid, pluss

mittemükotroofsus, on palju hilisemad ning mõned on kujunenud mitmeid kordi iseseisvalt

(Brundrett, 2002; Allen et al., 2003). Ülevaate mükoriisatüüpide evolutsioonist annab joonis 1., kus

on näha, et evolutsioonilise ajaloo jooksul on paljudel kordadel taimed vahetanud AM

moodustamise võime mõne teise mükoriisatüübi kasuks (Brundrett, 2002). Aladel, kus orgaaniline

materjal akumuleerub (nagu parasvöötme ja boreaalsed kooslused) on saanud AM sümbioosist

eelistatavamaks EM kolonisatsioon, selle aluseks on EM-seente mõningane saprotroofne võime,

mis võimaldab neile ligipääsu orgaanilise N ja P kasutamisele (Courty et al., 2010).

Joonis 1. Mükoriisatüüpide evolutsioon. Lühendid: OSAL EX AM – osaliselt ekspluateeriv

arbuskulaarne mükoriisa, FAKUL AM – fakultatiivne arbuskulaarne mükoriisa, EKSPLOT AM –

ekspluateeriv arbuskulaarne mükoriisa, EKSPLOT ORH – ekspluateeriv orhidoidne mükoriisa,

MONOTR – monotropoidne mükoriisa, ARBUT – arbutoidne mükoriisa, MITTE MÜKO –

mittemükoriisne (mugandatud; http://mycorrhizas.info/evol.html)

6

Globaalsed mustridPaljudes taimekooslustes nagu enamik rohumaid, savannid, boreaalsed-, parasvöötme- ja

troopilised metsad, domineerivad mükoriissed taimed (van der Heijden & Horton, 2009). Ligikaudu

90% kõikidest maailma soontaimeliikidest on vähemal või rohkemal määral mükoriissed

(Brundrett, 2009). Seega taimde- ja seente -vahelised interaktsioonid etendavad maismaa

ökosüsteemides põhirolli (Wardle et al., 2004). Mükoriisa reguleerib taimekooslustes aine- ja

energiavoogusid (Allen et al., 2003), mõjutades taimekoosluste toiduahelaid ja selle kaudu

koosluste struktuuri (Smith & Read, 2008). Globaalsed mustrid avalduvad ka suuremate

mükoriisatüüpide domineerimises: väiksematel laiuskraadidel (troopika ja rohumaade kooslused) on

valdavalt AM ja suurematel laiuskraadidel (parasvöötme ja boreaalsed metsad ning tundrad)

valdavalt EM ja ERM sümbioosid (Leake, 2007), sarnane jaotumine esineb ka kõrgusvööndilisusel.

Selline jaotumine tuleneb mulla orgaanilise aine lagunemise ja akumuleerumise kiiruste

erinevustest. Ökosüsteemis, kus on madal orgaanilise N sisaldus mullas ja kõrge lagunemise

intensiivsus domineerivad AM- või mittemükoriissed taimed. Vastupidiselt on aga ökosüsteemides,

kus orgaanilise lämmastiku sisaldus on mullas suur - boreaalsed metsad, tundra. Seal kasvavad

taimed sümbioosis EM- ja ERM-seentega, kes aitavad omastada taimedele muidu raskesti

kättesaadavat orgaanilise kõdu koosseisus olevat lämmastikku (Read, 1991, viidatud Graham &

Miller, 2005 kaudu). Mulla lagunemisastme, kasutatava lämmastiku ja mükoriisa seoseid

illustreerib Joonis 2.

Joonis 2. Mükoriisade seosed mullaga ja N allikad bioomides (Read & Perez-Moreno, 2003: 488;

tõlgitud)

7

1.1 Arbuskulaarne mükoriisa (AM)

Arbuskulaarse mükoriisa moodustajadArbuskulaarne mükoriisa on kõige vanem, levinuim ja ökoloogiliselt tähtsaim mükoriisa

tüüp (Parniske, 2008; Smith & Read, 2008). AM kooselu moodustub kõigi krohmseente

(Glomeromycota) hõimkonna seeneliikide ja suurema osa taimeliikide vahel.

Krohmseened on monofüleetiline rühm, see tähendab kõikides AM interaktsioonides on

seenkomponendiks ainult krohmseen (Brundrett, 2002). Samas on kõik krohmseened rangelt

obligaatsed mükoriisamoodustajad, see tähendab, et nad ei suuda oma elutsüklit lõpetada ilma

sümbioosita autotroofse organismiga (Parniske, 2008). Erandina krohmseen Geosiphon pyriformis,

mis on peremeheks endosümbiootilisele fotosünteesivale (ja ka N2-fikseerivale) tsüaanobakterile

Nostoc punctiforme (Schüßler, 2002). AM-seentel sugulist paljunemist ei tunta; vegetatiivne

paljunemine toimub suurte paljutuumsete spooride abil (Smith & Read, 2008). Kuni viimase ajani

ongi spoori tunnused olnud taksonite määramise aluseks (Smith & Read, 2008). Seni kirjeldatud

liikide poolest vähearvulisse krohmseente hõimkonda kuulub praeguseks vaid veidi üle kahesaja

(morfo)liigi (Schüßler, 2009). Tegelik liikide arv on arvatavasti aga palju suurem, sellele viitavad

seni võrdlemisi hästi uuritud koosluste põhjalikumad uuringud uusimate molekulaarsete

uurimismeetoditega (Öpik et al., 2009).

Arbuskulaarne mükoriisa, kui mükoriisa sümbioosidest kõige vanem, esineb kõikides

taimede hõimkondades (Smith & Read, 2008). Kaks kolmandikku soontaimede sugukondadest on

AM moodustajad, kokku ~ 200000 liiki (Brundrett, 2009). Samuti on AM sümbioos üldlevinud ja

on väga vähe ökosüsteeme, kus seda ei leidu (He et al., 2003).

Paljud uuringud on näidanud, et AM-seene ja -taime vaheline interaktsiooni spetsiifilisus on

madal. Ühe taime juuri võivad korraga koloniseerida mitmed AM-seened ja vastupidi. Mitmed

taime- ja seeneliikidega tehtud eksperimendid on näidanud, et ühelt taimelt pärit AM-seen võib

koloniseerida kõiki teisi taimeliike (Smith & Read, 2008). Samuti arvatakse, et aeglase

levikuvõimega AM-seentele toob äärmiselt madal peremehespetsiifilisus kasu, võimaldades neil

paljudelt taimedelt orgaanilist süsinikku laialdaselt kätte saada. AM sümbioosi

peremehespetsiifilisuse seisukohalt on veel palju küsimusi. Peamiselt on katsed läbi viidud

laboritingimustes, kus katsealused liigid on generalistid. Looduslikes tingimustes on liikide-

vaheline spetsiifilisus tõenäoliselt palju suurem (Smith & Read, 2008).

8

Arbuskulaarse mükoriisa struktuurNimetus arbuskulaarne tuleb AM morfoloogilistest rakusisestest struktuuridest -

arbuskulitest. Arbuskul moodustub peremeestaime juure esikoore põhikoe rakku sopistuvast

seenehüüfist ja seda ümbritsevast taime rakumembraanist. AM-seene hüüf areneb küll taimerakus

sees, kuid ei läbi elusraku membraani (Graham & Miller, 2005). Samuti ei tungi seenehüüf kunagi

juure endodermisesse ega juhtkudedesse (He et al., 2003). Seeneraku membraani ja taimeraku

membraani vahele jäävat ala nimetatakse periarbuskulaarruumiks (Parniske, 2008). Seal toimub

taime- ja seene-vaheline toitainete vahetus. Moodustuva arbuskuli täpne sruktuur sõltub nii seenest

kui ka taime genotüübist ning võib olla puu võra meenutava või spiraalse kujuga (Smith & Read,

2008). Arbuskulite eluiga on lühem kui peremeesrakkudel; varsti pärast rakusiseste struktuuride

moodustumist peremeesrakusisene hüüf sureb ning see eraldatakse ülejäänud hüüfist

rakuvaheseinaga ning lõpuks lagundatakse taimeraku poolt (Parniske, 2008). Arbuskulid koos

intertsellulaarsete hüüfide ja varuainete vesiikulitega moodustavad AM diagnostiliste tunnuste

kompleksi. Kõikidel AM-seentel vesiikuleid siiski ei esine (Smith & Read, 2008). Juurte pinda

mütseel ei kata ning taimedel saab AM sümbioosi olemasolu määrata ainult mikroskoobiga juure

anatoomilist ehitust vaadeldes. AM struktuuride paremat nägemist hõlbustab seenkontaktsete

värvide kasutamine (Smith & Read, 2008). Taime juurest väljapoole jääb vaheseinteta

ekstramatrikaalne mütseel ja selle külge moodustuvad spoorid.

Arbuskulaarse mükoriisa toitainete vahetus

Üldiselt on arvatud, et AM-seentel pole orgaanilise aine ladundamise võimet ja nad ei suuda

keerukatest orgaanilistest ainetest N hankida (He et al., 2003), kuid Hodge et al. (2001) näitas, et

Glomus hoi suudab lagundamist kiirendada ja võib N hankida ka karjamaa-raiheina (Lolium

perenne) võrsetest. Enamasti saavad AM-seened orgaanilisi süsinikühendid siiski kooselust

taimedega (Smith & Read, 2008). Täpsemalt (vaata ka Joonist 3.), taime rakk eritab

periarbuskulaarruumi sahharoosi molekulid, mis seal lagundatakse monosahhariidideks. Seejärel

hüüfi plasmamembraanis olevad transporterid toimetavad need AM-seene tsütoplasmasse, kus

heksoosid konverteeritakse glükogeeni graanuliteks ja triatsetüülglütserooli sisaldavateks

rasvakerakesteks. Sellised partiklid sobivad transpordiks mööda hüüfivõrgustikku juurest välja

(Parniske, 2008).

Taimed saavad seentelt mineraalaineid nagu P, N, Zn, Cu, mida nende endi juured pole

võimelised mullast piisavas koguses hankima (Smith & Read, 2008). Seetõttu on taimede juurte

mükoriissus enim arenenud toitainetevaestes muldades. Võrreldes EM ja ERM moodustavate

seentega ei ole AM-seentel täheldatud märkimisväärset orgaanilise fosfori ja lämmastiku

9

omastamise võimet; küll aga suudab AM-seen neid anorgaanilisel kujul olevana hankida (Smith &

Read, 2008).

Eriti tähtis paistab taimedele olevat AM sümbioosi kaudu saadav fosfor. Enamasti leidub

taimedele kättesaadavat foforit mullalahuses väga vähe ning see läheb kiiresti taimedele

kättesaamatule raud-, alumiinium- või kaltsiumfosfaadi kujule (Smith & Read, 2008).

Isotoopmärgistatud fosforiga tehtud katsed näitavad, et mükoriisa ongi põhiline P hankimise allikas

AM-taimedele (Smith & Read, 2008). Seen transpordib mullas lahustunud fosfaadi läbi hüüfi

plasmamembraanis olevate transporterite rakku. Mööda hüüfivõrgustikku liigub fosfaat

polüfosfaadi graanulitena, mis on pakitud membraaniga kaetud vesiikulitesse. Oma negatiivse

laengu tõttu on need vesiikulid ilmselt ka metalliioonide ja arginiini transportijad. Polüfosfaat

vabastatakse taimerakus olevast intraradikaalsest hüüfist periarbuskulaarsesse ruumi, kus taimeraku

membraanis olevad transporterid selle üles korjavad (Parniske, 2008).

Kõige suuremas koguses taimedele vajaminevat mineraalainet – lämmastikku - suudavad

AM-seene hüüfid mullast hankida ammooniumi, nitraadi ja aminohapete transporterite vahendusel.

Ekstramatrikaalses mütseelis muudetakse rakku sisenenud lämmastikuühendid lõpuks arginiiniks,

mis fosforikandjate partiklite koostises toimetatakse taimerakus olevasse arbuskulisse. Arbuskulis

vabastatakse arginiinist uurea ning muudetakse lõpuks taimerakule omastatavaks ammooniumiks

(Parniske, 2008).

Joonis 3. Süsivesikute, fosfori ja lämmastiku transport AM-seene ja tema peremeestaime juureraku

vahel; vasakul juur, paremal muld ja seenehüüfid (Parniske, 2008: 771)

10

1.2 Ektomükoriisa (EM)

Ektomükoriisa on mutualistlik sümbioos enamasti puude, kuid ka teiste mitmeaastaste

puitunud varrega taimede ja mullas elavate seente vahel ning seda peetakse parasvöötme

metsaökosüsteemis tähtsaimaks aineringete kujundajaks (Anderson & Cairney, 2007). EM nii

struktuursete kui ka ökoloogiliste variatsioonide tohutut hulka seletab sümbioosi polüfüleetiline

päritolu. Ekto-, ektendo- ja arbutoidsel mükoriisal on mitmeid ühiseid omadusi ja eeldades, et kõik

taimsümbiondid on fotosünteetilised, on põhjust neid siin ektomükoriisade all käsitleda.

Ektomükoriisa moodustajadEktomükoriisat moodustavad seeneliigid kuuluvad enamasti kandseente (Basidiomycota) ja

kottseente (Ascomycota) hõimkonda, vähesel määral on EM moodustavaid liike ka ikkesseente

(Zygomycota) hulgas (Rinaldi et al., 2008). Praeguseks on teada 7750 seeneliigil võime moodustada

EM (Rinaldi et al., 2008). Tegelikuks EM-seeneliikide arvuks peetakse kuni 25000, kuna valdav osa

troopikast ja lähistroopikast on mükoloogide poolt korralikult läbi uurimata (Rinaldi et al., 2008).

EM-seened on polüfüleetiline grupp fakultatiivseid biotroofe (Smith & Read, 2008).

Fülogeneetilised uuringud näitavad, et seentel on EM sümbioos evolutsiooni jooksul iseseisvalt

tekkinud vähemalt 66 korral (Tedersoo et al., 2010). EM moodustamise võime tundub olevat seoses

katteseemnetaimedest puittaimede evolutsiooniga (Smith & Read, 2008). Valdav enamus EM-seente

liinidest on evolutsioneerunud saprotroofidest (Tedersoo et al., 2010). Mõnede autorite arvates ei

saa EM-seeni lagundajatest eraldi käsitledagi (Koide et al., 2008). Saprotsoofsust toetavad DNA

uuringud, mis näitavad, et EM-seeneliikidel esineb väga suur hulk erinevaid puitu lagundavaid

ensüüme (Brundrett, 2002). Veelgi enam, paljud EM-seened kasutavad neid ensüüme orgaaniliste

substraatide lagundamiseks, et hankida mullast orgaanilise aine koosseisus olevat taimejuurtele

kättesaamatut N ja P (Read & Perez-Moreno, 2003).

Ektomükoriisa moodustub enamasti mitmeaastaste puittaimede juurtel, ainult väga väike

hulk peremeestaimi on rohtsed (Smith & Read, 2008). Peamiselt kuuluvad EM mükoriisa

peremeestaimed Pinaceae, Araucariaceae, Cupressaceae, Gnetaceae, Polygonaceae,

Nyctaginaceae, Myrtaceae, Salicaceae, Fabaceae, Fagales ja Malvales taksonitesse, paljudes

teistes soontaimede sugukondades, kus EM-taimi esineb, on nende liikide arv väike (Wang & Qiu,

2006). Sugukondade mürdilised (Myrtaceae), pajulised (Salicaceae) ja mõnede kaksiktiibbiljaliste

(Dipterocarpaceae) esindajad võivad moodustada nii AM kui ka EM sümbioosi (Smith & Read,

2008). Arvatavasti ongi evolutsiooni jooksul osad AM-taimed vahetanud sümbiootilist partnerit,

moodustades nüüd EM sümbioosi (Brundrett, 2002, vaata ka Joonist 1.). Kuigi EM moodustavad

suhteliselt väike hulk taimeliikidest (ligikaudu 2%, Brundrett, 2009), on EM-taimede globaalne

11

tähtsus suur, kuna nad domineerivad suurel alal maismaast. Samuti on EM-taimed majanduslikult

tähtsad puidutootjatena.

Enamik EM-puuliike võivad sümbiootiliselt seonduda sadade seeneliikidega, ainult mõned

üksikud perekonnad (näiteks lepp) on peremehespetsiifilisemad (Courty et al., 2010; Tedersoo et

al., 2009b). EM-seened moodustavad palju heterogeensema seltskonna, mõned on võimelised

sümbioosi moodustama kõikide ektomükoriisat moodustavate taimedega, teised on aga ainult

üksikule taimeperekonnale või liigile spetsialiseerunud (Courty et al., 2010).

EM struktuurKuna EM on polüfüleetilise päritoluga, siis on ka selle morfoloogia mitmekesine ning kohati

segadust tekitav. Morfoloogiliselt on EM AM-st erinev eelkõige selle tõttu, et seenehüüfid ei tungi

taimerakku sisse, vaid moodustavad juurerakkude vahel tiheda Hartigi võrgustiku (Smith & Read,

2008). Samas enamus EM-seeni on võimelised läbistama taimeraku kesta nendes kohtades, kus juur

on vananenud või kui sümbioosis on toitainete tasakaal häiritud; nendel juhtudel näib seen käituvat

nõrga patogeenina (Smith & Read, 2008). Hartigi võrgustiku hüüfide ja taimerakkude

kokkupuutepinnal toimub seene- ja taimevaheline toitainete ja signaalmolekulide vahetus (Smith &

Read, 2008).

Teiseks EM iseloomulikuks struktuuriks on juurt ümbritsev seenmantel, mis koosneb

tihedalt põimunud seenehüüfistikust, eraldades taime juure pinna mullast. Moodustunud barjääri

kaudu reguleerib seen taimeni jõudvate mineraalainete hulka ning arvatavasti kaitseb ka

patogeenide sissetungi eest (Smith & Read, 2008). Visuaalselt on EM taimejuured eristatavad

mittemükoriissetest juurtest nii värvi, muutunud hargnemismustri kui ka juuretippude paksenemise

poolest (He et al., 2009). Võrreldes Hartigi võrgustikuga on seenmantli hüüfistik mahukas,

moodustades 20-40% juuretipu kuivkaalust (Smith & Read, 2008). Hüüfistikus talletab seen oma

varuaineid (Smith & Read, 2008). Võrreldes ülejäänud mütseeliga on seenmantel pikaealine

struktuur, mille eluiga võib ulatuda mõnest kuust mitme aastani (Taylor & Alexander, 2005).

Juureväline mütseel, mis ulatub juure mõjupiirkonnast kaugemale, koosneb üksikutest

hüüfidest või hüüfipõimikutest ehk risomorfidest. Viimased omavad kaugtranspordi funktsiooni

(Smith & Read, 2008). Sugulise paljunemise organid - viljakehad (enamusel EM-seentel) ja

mittesugulist paljunemist võimaldavad koniidid ning klamüdospoorid (mõnedel kottseentel) on

mütseeli spetsialiseerunud osad.

12

EM toitainete vahetus

Saprotroofse päritolu tõttu on EM-seentel säilinud mõningane ensümaatiline aktiivsus, mis

on erinevate EM-seente hulgas varieeruv, näiteks mõned suudavad vähesel määral lagundada

tselluloosi ja ligniini (Smith & Read, 2008). Lagundamisefektiivsuselt jäävad EM-seened tunduvalt

alla saprotroofsetele puidulagundajatele ning isegi mõnedele erikoidset mükoriisat moodustavatele

seentele (Smith & Read, 2008).

Arengul saprotroofidest sümbiontideks muutus EM-seentel oluliseks süsinikuallikaks

autotroofsetelt taimedelt saadav süsinik. EM sümbioosis toimub süsinikuühendite ülekanne (Joonis

4.) juure apoplastis, kus taimerakud transpordivad rakuvaheruumi sahharoosimolekulid, mille taime

invertaas lagundab seenele omastatavateks monosahhariidideks. Seeneraku membraanis olev

heksoosi transporter viib hüüfi sisse eelisjärjekorras glükoosi; kui selle kontsentratsioon langeb, siis

ka fruktoosi. Pärast absorptsiooni konverteeritakse glükoos põhiliselt trehaloosiks ning fruktoos

mannitooliks (Smith & Read, 2008).

Joonis 4. Toitainete liikumise skeem ekotmükoriisa sümbioosis. Vasakult paremale - mineraalained

liiguvad mullalahusest (solution) ektomükoriisaseene (hyphae) kaudu taimejuurde (root);

vastassuunas liiguvad süsinikuühendid seenehüüfi. (Chalot et al., 2002, modifitseeritud Smith &

Read poolt, 2008: 347). Märkus: arvatavasti võib lämmastik seenehüüfist taime liikuda ka NH3 või

NH4+ kujul (Chalot et al., 2006).

13

Laialt levinud boreaalsetes (Näsholm et al., 1998) ja parasvöötme (Ellenberg, 1988, viidatud

Smith & Read, 2008 kaudu) metsades on taimede jaoks enim kasvu limiteerivaks ressursiks

lämmastik. EM-seentele on kasutatav nii anorgaaniline kui ka orgaaniline lämmastik. Kuna EM-

seened on väga heterogeenne grupp, siis on nende N allikad ka väga erinevad. Anorgaanilisest

lämmastikust on seentele enim omastatav ammoonium (NH4+), mõned suudavad kasutada ka

nitraatlämmastikku (NO3-) (He et al., 2003; Smirh & Read, 2008). Orgaanilist lämmastikku

suudavad EM-seened hankida nii aminohapetest ja lühikestest oligopeptiididest kui ka

polüpeptiidahelate lagundamise teel, kuid substraadispetsiifilisus on seeneliikide vahel väga

varieeruv (Smirh & Read, 2008). Seenest taime transporditakse lämmastik amonohapete koosseisus,

NH3 või NH4+ kujul (Joonis 4.)(Chalot et al., 2006).

Ektendo- ja arbutoidne mükoriisa

Ektendo- ja arbutoidne mükoriisa sarnanevad paljude tunnuste poolest ektomükoriisale ja

neid võib pidada ektomükoriisa alamtüüpideks, millede morfoloogias on nii ekto- kui ka

endomükoriisseid omadusi. Samuti moodustavad ektendo- ja arbutoidse-mükoriisaseened teiste

peremeestaimedega ka ektomükoriisat (Finlay, 2008; Smith & Read, 2008). Erinevalt EM-st on neil

sagedasem intratsellulaarsete struktuuride esinemine.

Ektendomükoriisa seensümbiondid kuuluvad enamasti kottseente seltsi Pezizales perekonda

Wilcoxina ja seltsi Helotiales perekondadesse Meliniomyces ja Phialophora (Smith & Read, 2008).

Ektendomükoriisa esineb harilikult mändidel (Pinus) ja lehistel (Larix), on eristatav tavaliselt

õhukese seenmantli, hästi arenenud Hartigi võrgustiku ning epidermaalsetes ja juure koore põhikoe

rakkudes olevate rakusiseste hüüfide järgi. Intratsellulaarsed hüüfid ei näi põhjustavat taimele

mingeid negatiivseid sümptome (Smith & Read, 2008).

Teatud kanarbikulaadsete perekondades maasikapuud (Arbutus), leesikas (Arctostaphylos) ja

triibusel Pyrolae esineb arbutoidse mükoriisa tüüp. Erinevalt ektendomükoriisast esineb arbutoidsel

mükoriisal taimerakusiseseid seenehüüfe ainult juure epidermaalses kihis ning seensümbiondid

kuuluvad peamiselt kandseente hulka (Smith & Read, 2008). Uuringud näitavad, et arbutoidset

mükoriisat moodustavad taimed on hüüfistikuga seotud autotroofsete taimedega ning mõned

kanarbikuliste seltsi (Ericales) triibuse Pyrolae taimed saavad selle võrgustiku kaudu olulise koguse

lämmastiku- ja süsinikühendeid, mis viitab nende taimede osalisele mükoheterotroofsusele

(Tedersoo et al., 2007; Zimmer et al., 2007).

14

1.3 Erikoidne mükoriisa (ERM) ja juure-endofüüdidErikoidse mükoriisa peremeestaimed kuuluvad sugukonnast kanarbikulised, kuid mitte kõik

vaid ainult alamsugukondadesse Ericoideae, Cassiopoideae, Vaccinioideae ja Styphelioideae

kuuluvad liigid. ERM-seente liigirikkus ei ole teada (Cairney & Meharg, 2003; Bougoure et al.,

2007; Grelet et al., 2009). Arvatakse, et ERM-seened on evolutsioneerunud juure-endofüütidest

(Tedersoo et al., 2009a), kuna ERM-seentel ja juure-endofüütidel on võrreldes EM-seentega

kõrgem tsellulolüütiline aktiivsus (Mandyam & Jumpponen, 2005).

Juure-endofüüdid, kirjanduses ka melaniseeritud rakukestaga juure-endofüüdid (inglise

keeles: dark septate root endophytes), on koniide moodustavad või steriilsed kottseened, kes

koloniseerivad elavaid taimejuuri, ilma näivat negatiivset mõju põhjustamata (Jumpponen &

Trappe, 1998). Tegemist on ökoloogiliselt ja funktsionaalselt väga mitmekülgse seenterühmaga,

mida leidub kõikides maismaa bioomides (Jumpponen & Trappe, 1998). Juure-endofüütidel on

avastatud saprotroofne ensümaatiline aktiivsus

ning nad suudavad lagundada mõningaid

polümeerseid C, N ja P allikaid nagu tselluloos,

tärklis, rasvhapped, proteiinid, RNA (Caldwell et

al., 2000). Nende peremeestaimi on leitud nii

mükoriisamoodustajate kui ka mittemükoriissete

taimede hulgast (Jumpponen & Trappe, 1998).

Juure-endofüütidel on võime moodustada

taimejuurtes rakusiseseid hüüfe, nagu ka

kanarbikulistel (Joonis 5.) (Tedersoo et al.,

2009a). Juure-endofüüdid on morfoloogiliselt

väga varieeruvad, kuna hüüfide varieerub

läbipaistmatust kuni piimjalt valgete kuni

läbipaistvate hüüfideni. Selliste läbipaistvate

vormide määramine on tavapäraste meetoditega

keeruline, mis on viinud liigirikkuse

alahindamiseni (Smith & Read, 2008).

Erikoidset mükoriisat moodustavaid taimi

iseloomustab juurekarvade puudumine. ERM-

taimede juured on distaalselt väga peenikesed

(alla 100 μm diameetriga) ning neid nimetatakse

15

karvjuurteks. Koloniseerimisel moodustavad ERM-seened karvjuurte pinnale hõreda

seenvõrgustiku ning hüüfid tungivad epidermaalsete rakkude sisse, täites need peaaegu täielikult

(joonis 5.). Ka ERM puhul eraldab hüüfi taimeraku tsütoplasmast rakumembraan (Smith & Read,

2008). Suured, epidermaalsed mükoriisa struktuure sisaldavad rakud on ajutised ning juure

vanemates osades need puuduvad (Allway & Ashford, 1996). Koloniseeritud rakkude aktiivne

eluiga ei ole pikem kui 5-6 nädalat ning pole täheldatud hilisemat seenehüüfide lagundamist ja

seedimist taimerakkude poolt (Smith & Read, 2008).

Erikoidse mükoriisaseente kõrgem ensümaatiline aktiivsus aitab parandada kanarbikuliste

taimede toitumist orgaanikarikastes, toitainetevaestes muldades (Read et al., 2004). ERM-taimede

kasvukohad on happeliste muldadega, kus on väga vähe taimedele kättesaadavaid mineraalseid

toiteelemente (Smith & Read, 2008). Erikoidsete taimede kasvukohtade huumus sisaldab valdavalt

nende samade taimede varist, mis on väga kõrge fenoolsete ühendite kontsentratsiooniga ja seetõttu

halvasti lagunev. Teiseks tähtsaks ressursiks ERM-seentele on mullas surnud seenehüüfide ning

lülijalgsete kitiinsed rakukestad ja välisskeletid (Smith & Read, 2008). Paksu, happelise

huumushorisondiga muldades on ERM-seente võime lagundada polümeerseid N-allikaid

(peptiidide, valke ja valk-polüfenoolkomplekse) väga oluline, kuna autotroofsed taimed pole

suutelised selliseid lämmastikku sisaldavaid polümeerseid ühendeid ise lagundama (Smith & Read,

2008). Seene poolt teostatavad lagundamisprotsessid jagatakse kahte rühma: esmalt toimub

polümeersete süsinikstruktuuride lagundamine, et pääseda ligi varises olevatele toitainevarudele ja

seejärel toimub otsene mineraalainete rikaste orgaaniliste ühendite lagundamine (Read & Perez-

Moreno, 2003). ERM-seente ensüümid aitavad omastada ka mullas olevat fosforit, kuna happelises

keskkonnas on see metallidega esterkompleksi seondunud ning sel kujul taimedele kättesaamatu.

Lisaks N ja P hankimisele ja transpordile on ERM-seentel tähtis roll ka taimedele mürgiste

metalliioonide kahjutustamisel ja metaboliseerimisel (Smith & Read, 2008).

16

1.4 Mükoheterotroofsed assotsiatsioonid

Mükoheterotroofised assotsiatsioonid on heaks mükoriisavõrgustiku vahendusel toimuva

toitainete vahetuse näiteks (Leake, 2004). Kuid täpsemad teadmised toitainete vahetusest puuduvad

(Leake & Cameron, 2010).

Ligikaudu 10% kõikidest taimeliikidest (sh. maksasamblad, sõnajalad, käpalised) vajavad

obligaatselt seene osalust vähemalt mingil arenguetapil (Selosse & Cameron, 2010). Nendel

taimedel puudub arengu alustamiseks vajalik toitainete varu või ei ole nad kogu elu vältel suutelised

vajalikke orgaanilisi ühendeid fotosünteesima. Sellist eluvormi nimetatakse heterotroofiaks. Kõik

käpalised vajavad seemnete idanemiseks ning enne fotosünteesimise alustamist (protokormi

staadiumis) lisatoitaineid (Smith & Read, 2008). Osa käpalisi, kelle seemnetes ja protokormiealistes

juurtes moodustub seenega koos orhidoidne mükoriisa, omandavad täiskasvanuna

fotosünteesivõime. Nad võivad edaspidi seensümbionti vahetada ent jäävad mükoriisseteks kogu

eluks (Smith & Read, 2008). Need käpalised, kes omavad fotosünteesivõimet, on autotroofid. Need

käpalised, kes omavad fotosünteetilist aktiivsust, kuid ebapiisava valguse korral hangivad endale

seene vahendusel lisa toitaineid on hemi-autotroofsed ehk osaliselt mükoheterotroofsed ehk

miksotroofsed taimed. Lisaks paljudele käpalistele on miksotroofseid taimi sisaldavad ka sugukonna

Ericaceae perekonnad: uibuleht (Pyrola), lakkleht (Orthilia), talvik (Chimaphila)(Tedersoo et al.,

2007; Zimmer et al., 2007). Täiskasvanuna fotosünteesivõimetud käpalised ning teiste sugukondade

taimed, kel kogu elutsükli vältel tuleb toitu hankida ainult seene vahendusel, moodustavad koos

polüfüleetilise täielike mükoheterotroofide grupi (Selosse & Roy, 2009; Smith & Read, 2008).

Mükoheterotroofsed assotsiatsioone võib lugeda mükoriisseteks sümbiootilisteks suheteks

kuna need on taimede jaoks tavalised (isegi eluliselt vajalikud). Teistest mükoriisadest erinevad

need taime ja seene vahelise süsiniku- ja mineraalainetevoo samasuunalisusega, samuti on sellele

grupile iseloomulik kõrge peremehespetsiifilisus ja nakatunud taimerakus oleva seenehüüfi

lüüsumine (Smith & Read, 2008).

Kuna kirjanduses on tihtipeale terminit mükoheterotroofia (MH) kasutatud nii kitsas (täielik

mükoheterotroofia), kui laias tähenduses (täielik mükoheterotroofia + miksotroofia), siis selguse

mõttes hoian siinses töös need mõisted lahus ning terminiga MH pean silmas ainult täielikku

mükoheterotroofiat ning miksotroofiat käsitlen eraldi.

17

Orhidoidne mükoriisa

Seltsis asparilaadsed (Asparagales) olevasse sugukonda orhideelised ehk käpalised

(Orchidaceae) kuulub ligikaudu 25000 liiki väga erinevates maismaa bioomides kasvavat taime

(8,1% soontaimedest), kes moodustavad orhidoidset mükoriisat (Brundrett, 2009). Valdavalt

omandavad täiskasvanud käpalised fotosünteesivõime, kuid seemikueas käituvad kõik nagu

obligaatsed parasiidid, ammutades kõik eluks vajalikud ühendid seentelt (Rasmussen & Rasmussen,

2009). Arengu käigus lähevad klorofülli sisaldavad käpalised üle autotroofiale. Paljudel liikidel

jääbki taim toitumistüübilt autotroofia–heterotroofia kontiiniumi vahepealseteks – miksotroofseks.

Seenkomponendiks orhidoidses mükoriisas on Rhizoctonia-tüüpi saprotroofsed kandseened

seltsidest Ceratobasidiales, Tulasnellales ja Sebacinales (Smith & Read, 2008). Arvatakse, et

seemne idanemist soodustavad ja täiskasvanud taime koloniseerivad seened on tihtipeale erinevad

liigid. Käpalistel varieerub liigispetsiifilisus üsna suurel määral, st. osad taimed on seenpartneri

valikul pigem generalistid ning teised spetsialistid (Smith & Read, 2008). Suhteliselt vähesed

käpalised (ligikaudu 170 liiki. Leake, 1994) jäävad heterotroofideks kogu eluks, parasiteerides

seentel (Rasmussen & Rasmussen, 2009).

Orhidoidse mükoriisa taimed saavad seentelt mineraalühendeid kogu eluaja jooksul, kuna

juured on neil evolutsiooni käigus taandarenenud või puuduvad peaaegu üldse (Smith & Read,

2008). Fotosünteetiliste lehtede moodustumisel muutub süsinikühendite transport vastassuunaliseks

(Cameron et al., 2006), kuid mõningatel juhtudel pole see fakt ühest toetust saanud, sest paljud

klorofülli sisaldavad käpalised näivad saavat seenelt ka täiskasvanueas märkimisväärses koguses

assimilaate (Smith & Read, 2008).

Mükoheterotroofia (MH)

Mükoheterotroofsed taimed hangivad kogu vajaliku süsiniku nendega sümbiontsetelt

seentelt (Selosse & Cameron, 2010)(Joonis 6.). MH taimi iseloomustab juhtkudede, juurestiku ning

lehtede taandareng ja fotosünteesivõime puudumine; samuti on enamikel väiksed seemned (Smith

& Read, 2008). Kuna sellised klorofüllita taimed kasvavad orgaanikarikkal metsamullal, siis pikka

aega on neid peetud saprofüütideks ehk kõdutaimedeks, kuigi taimejuured kõdu ei lagunda. MH

taimega on alati seotud seen, kes vahendab, kas lagundamisega hangitud või mõne teise taime

mükoriisa sümbioosist saadud süsinikuühendeid (Leake, 2005).

Kuna valdav enamik maismaataimi on mükoriissed, on MH eluviis tekkinud peaaegu

eranditeta, vähemalt üks kord kõigis peamistes taimerühmades (Wang & Qiu, 2006). Ainult

kõdersammalde ja lehtsammalde hulgas pole teada ühtegi MH liiki (Merckx & Freudenstein, 2010).

18

Kokku on maailmas leitud vähemalt 457 liiki täielikult mükoheterotroofseid taimi, kellest peaaegu

pooled (210 liiki) kuuluvad käpaliste hulka (Merckx & Freudenstein, 2010).

Joonis 6. Süsiniku (mustad nooled) ja mineraalsete toitainete (valged nooled) liikumine

mükoheterotroofses kooselus. 1. Seen hangib toitaineid ja transpordib need mükoheterotroofse

taimeni 2. Toitainete ülekanne seenest mükoheterotroofi. 3. Toitaine muundamine, varude

salvestumine ja kasutamine. 4. Metaboliitide ülekanne taimest seende, mis võib-olla tähtis seene

stimuleerimisel uute toitainete saamiseks. Lühend: SAP- saprotroof (Leake & Cameron, 2010: 603)

Mükoheterotroofiale on iseloomulik suur peremehespetsiifilisus (Leake & Cameron, 2010).

MH taime seensümbiont võib olla nii AM moodustav krohmseen kui ka ektomükoriisne kandseen,

samuti ökoloogiliselt eelmistest väga erinev saprotroof (Hynson & Bruns, 2010). AM moodustav

Glomeromycota kui vanim mükoriisa rühm toetab suurimat hulka MH taimi (Leake, 1994). Seened,

mis autotroofsete taimedega moodustavad ektomükoriisat, seovad endaga MH käpalised ja

seenlillelised (Bidartondo, 2005). EM-seeneliikidest on leitud MH taimedega seotud vaid

kandseened (Hynson & Bruns, 2010).

Parasvöötmes hangivad mükoheterotroofsed käpalised toitaineid seondudes spetsiifiliselt

ektomükoriisat moodustavate seentega (Martos et al., 2009). Troopilised MH liigid (va. käpalised)

seonduvad spetsiifiliselt AM-seentega (Merckx & Bidartondo, 2008). Mõningatel troopilistel MH

käpalistel on leitud kooselu saprotroofsete seentega (Martos et al., 2009). Martos et al. (2009)

pakuvad oma töös, et vihmametsa kõrgem temperatuur ja niiskus soodustavad piisavalt

saprotroofset aktiivsust, et toetada MH arengut. Peale käpaliste pole teistel MH taimedel sümbioosi

saprotroofsete seentega täheldatud (Hynson & Bruns, 2010).

19

Vähe on teada metaboliitide transpordist seenest MH taime, MH taimes toimuvatest

protsessidest ning taimest seende suunduvate metaboliitide transpordist (Leake & Cameron, 2010).

Siiani on olnud aga raske seletada, kuidas selline petmisena näiv kooselu eksisteerib, kuna

"vastuteenet" ei näi seen sellest saavat. Arvatavasti sõltub süsinikühendite transpordi suund nii

sümbioosis osalevatest liikide omavahelistest interaktsioonidest kui ka keskkonnaparameetritest,

millest tähtsaim tundub olevat fotosünteesiks vajaliku valguse kättesaadavus (Smith & Read, 2008).

Otsustamaks, kus asub selline kooselu mutualismi-parasitismi teljel, on vaja teha täpsemaid

uuringuid eelkõige mõlemasuunaliste süsinikuvoogude mõõtmisel (Smith & Read, 2008).

Miksotroofia

Miksotroofia on hiljutine avastuslik läbimurre taimede toitumises (Julou et al., 2005). On

leitud, et mõned parasvöötme metsade rohelised taimed saavad täiskasvanutena lisaks

fotosünteesimisele nendega sümbioosis olevatelt seentelt lisa süsinikühendeid (Selosse & Roy,

2009).

Ektomükoriisaseente olemasolu rohelistes käpalistes (Bidartondo et al., 2004) ja avastus, et

roomav öövilge (Goodyera repens) saab ka täiskasvanud taimena oma mükorriisselt partnerilt

ektomükoriisse seene vahendusel väikses koguses süsinikühendeid (Cameron et al., 2006) vihjab,

et selline toitumistüüp võib olla käpaliste hulgas üsna tavaline (Dearnaley, 2007). On tõestatud, et

mükoriissed kand- ja kottseened, mis käpaliste ja uibulehelistega assotsieeruvad (Bidartondo et al.,

2004; Tedersoo et al., 2007; Zimmer et al., 2007), moodustavad samaaegselt lähedal kasvavate

puude juurtega sümbioosi (Selosse et al., 2004, viidatud Selosse & Roy, 2009 kaudu).

Kuna miksotroofsus on auto- ja heterotroofsele toitumise vahepealne, siis on alust arvata, et

evolutsioonilises perspektiivis on miksotroofsus üleminekuetapp täielikule mükoheterotroofsusele,

seda kinnitab käpaliste ning uibuleheliste (triibus Pyroleae) fülogeneetiline seotus

mükoheterotroofsete liikidega (Selosse & Roy, 2009). Miksotroofide ökofüsioloogiast ja toitainete

transpordimehhanismidest on vähe teada. Samuti pole andmeid miksotroofsuse mõjust nendega

otseselt ning kaudselt seotud organismidele. Seetõttu ei osata veel hinnata, kas tegemist võib olla

parasitismi või tasakaalulise vahetussuhtega, kus taim võib pakkuda seenele mingit vastuteenet,

näiteks füüsilise või keemilise kaitse vaenlaste eest või vitamiinidega varustamine (Selosse & Roy,

2009). Võimalik, et aja jooksul on varjutatud taimed üha enam kohastunud kasutama

energiaallikana N- ja P-ühendite koosseisus ülekandunud süsinikühendeid ning lõpuks on välja

kujunenud olukord, kus N ja P võivad olla jäänud C transpordi kõrvalsaadusteks (Selosse & Roy,

2009).

20

2 Mükoriisavõrgustik (MV) kui taimedevaheline ühenduslüli

2.1 Mükoriisavõrgustike olemus"Mükoriisavõrgustikud on maa-alused mükoriisaseente võrgustikud, mis ühendavad samast

liigist või erinevatest liikidest taimede juuri" (def. Selosse et al., 2006: 621)(Joonis 7.).

Mükoriisavõrrgustike struktuuri ja toimimismehhanismide väljaselgitamine on olnud raske.

Mütseelivõrgustike uurimine looduslikes tingimustes on keeruline ilma hüüfivõrgustikku

kahjustamata; tihtipeale on raske eristada sümbiontset mütseeli saprotroofsest (Leake et al., 2004;

Courty et al., 2010). Samuti raskendab looduslikes tingimustes katsete tegemist mükoriisaseente

laiaulatuslik levik, kuna raske on luua mittemükoriisseid võrdlusalasid (van der Heijden & Horton,

2009).

Joonis 7. Mükoriisavõrgustikud ühendavad omavahel koosluse eri taimede juured.

1.Mükoheterotroofne taim on ühendatud autotroofiga; 2. mükoriisne kandseenseen ja 3.,4.

kottseened ühendavad puid omavahel ning alusmetsataimi puudega; täpid kujutavad mükoriisaga

assotsieerunud baktereid (modifitseeritud: http://www.anbg.gov.au/fungi/mycorrhiza.html)

Mükoriisavõrgustike keerukus suureneb seeneliikide arvu kasvuga, ühenduste sagenemisega,

samast liigist taimede arvu kasvuga ja taimeliikide arvu kasvuga, samuti mõjutavad võrgustike

kompleksust interaktsioonid teiste mullaorganismidega (bakterid, nematoodid jne.) (Simard &

Durall, 2004). Lisaks mõjutavad kõiki eelpool nimetatud komponente ja võrgustiku keerukust ka

mulla omadused. Kõige lihtsam MV saab moodustuda kahe samast liigist taimeisendi vahel ühe

21

seeneliigi osalusel. AM- ja EM-seeneliikide üldiselt väike peremehespetsiifilisus annab alust arvata,

et rohumaadel ja metsades peaksid mükoriisavõrgustikud olema sagedased ja laiaulatuslikud

(Simard & Durall, 2004). Teoreetiliselt võivad koosluse kõik taimed olla erinevate mükoriisaseente

poolt ühendatud, välja jääksid ainult mittemükoriissed taimed. Iseäranis keerulised MV-d võivad

olla parasvöötme segametsas, kus koos kasvavad taime- ja seeneliigid, kes on võimelised

moodustama eri tüüpi mükoriisasid ja seda samaaegselt (Newmann & Redell, 1988; van der

Heijden & Horton, 2009). Lisaks elab tervetes taimejuurtes ka endofüüte. Juure-endofüüdid, kellel

on mullas ulatuslikud genetid võivad samuti moodustada taimedevahelisi võrgustikke (Selosse et

al., 2006).

2.2 Mükoriisavõrgustike moodustumist mõjutavad teguridMükoriisavõrgustike ehitust ja funktsiooni mõjutavad: peremehespetsiifilisus, seene

morfoloogia, võrgustiku suurus, kogu võrgustiku vanus ja üksikute genetite vanus (Beiler et al.,

2010). MV moodustumise eelduseks on seene samaaegne sümbioos kahe või enama taimega. Sama

taimeisendi eri juuri ühendavat mütseeli MV-ks ei loeta, kuna ainete liikumine ühe taime piires

koosluse ökoloogiale mõju ei avalda.

PeremehespetsiifilisusPeremehespetsiifilisus on tähtis eri taimeliikide vaheliste mükoriisavõrgustike

moodustumisel. Mida väiksem on seene peremehespetsiifilisus, seda enamate taimeliikidega ta on

võimeline võrgustikku moodustama. Peremehespetsiifilisuseta moodustaks iga seeneliigi mütseel

omaette võrgustiku kõikide taimeliikide juurtega (Smith & Read, 2008). Üldiselt peegeldab MV

olemasolu mükoriisatüüpide madalat peremehespetsiifilisust (Smith & Read, 2008). Enamus

mükoriisaseeni ei ole peremehespetsiifilised ja üks seene indiviid võib samal ajal koloniseerida

korraga paljusid taimi nii ühest kui ka erinevatest liikidest (van der Heijden & Horton, 2009).

Peremehespetsiifilisus võib olla ka geneti tasemel (Vrålstad et al., 2002). Kuigi samast liigist

mükoriisaseened võivad olla seotud erinevate taimeliikidega, võib tegu olla ühe seeneliigi erinevate

genetitega (Simard & Durall, 2004). Seeneliigisisene geneetiline varieeruvus võib vähendada

võimalust, et erinevate peremeestaimedega seotud mütseelid ühineksid (Giovannetti et al., 2001),

mis omakorda vähendab võimalusi MV moodustumiseks (Simard & Durall, 2004).

Arbuskulaarse mükoriisaseente madalat peremehespetsiifilisust näitab see, et mõned AM-

seeneliigid on ülemaailmse levikuga, seondudes väga paljude erinevate taimeliikidega väga

paljudes erinevates ökosüsteemides. Samas on ka AM-seeneliike, kellel esineb arvestatav

22

peremehespetsiifilisus (Öpik et al., 2006; van der Heijden & Horton, 2009). Siiski kõikides siiani

uuritud AM kooslustes esinevad mõned seeneliigid, kes on võimelised ühendama paljusid taimeliike

ulatuslikuks võrgustikuks (van der Heijden & Horton, 2009). Väga tugevat peremehespetsiifilisust

on täheldatud ainult mõningatel taimeliikidel, võimaldades MV moodustamist ainult ühe

seeneliigiga (Smith & Read, 2008). Üheks selliseks näiteks on mägivaher (Acer pseudoplatanus),

kes moodustab mükoriisat vaid seenega Glomus hoi (Helgason et al., 2002).

Arvatakse, et EM-seeneliigid on peremehespetsiifilisemad kui AM-seeneliigid (van der

Heijden & Horton, 2009), mis võib tuleneda EM-taimede pikemast elueast ja suuremast

populatsiooni suurusest (Hoeksema, 1999). Paljud kitsa peremehespetsiifilisusega liigid kuuluvad

perekondadesse tatik (Suillus), puravik (Leccinum), liimik (Gomphidius), Chroogomphus,

Brauniellula, puguliimik (Gomphogaster), kõik puravikulaadsed (Boletales). Arvatavasti nende

perekondade kitsas peremehespetsiifilisus on fülogeneetilist päritolu (van der Heijden & Horton,

2009). Looduslikest EM-taimekooslustest kogutud juuretippude analüüsid näitavad, et enamus

taimedest on siiski koloniseeritud seeneliikide poolt, kes moodustavad mükoriisat samaaegselt

erinevate taimeliikidega (Ishida et al., 2007; van der Heijden & Horton, 2009). On leitud, et EM

kooslusega metsaökosüsteemis 12-48% seeneliikidel puudub oluline peremehespetsiifilisus ning

nad võivad seonduda mitme erineva taimeliigiga (Kennedy et al., 2003; Kranabetter, 2005).

Taimed, kes moodustavad nii AM kui ka EM, kuuluvad perekondadesse: nulg (Abies),

akaatsia (Acacia), punavits (Adenostoma), lepp (Alnus), kasuariin (Casuarina), Dicymbe, eukalüpt

(Eucalyptus), mänd (Pinus), ebatsuuga (Pseudotsuga), haab (Populus), tamm (Qurecus), paju

(Salix), tsuuga (Tsuga), Uapaca ja samuti on seda täheldatud veel mõningatel liblikõielistel (He et

al., 2003). Selline ühise peremeestaime jagamine iseloomustab evolutsioonilist üleminekut AM

kolonisatsioonilt EM kolonisatsioonile (Brundrett, 2002). Taimede mitmekordne kolonisatsioon

võimaldab EM- ja AM-võrgustike vahelisi interaktsioone (Selosse et al., 2006).

Kanarbikulistega seotud seente mitmekesisus on arvatavasti palju suurem kui siiani arvatud

ja seetõttu on ka suurem võimalus mitmete erinevate võrgustike moodustumiseks (Grelet et al.,

2009). MV võib moodustuda kanarbikuliste endi vahel, kas siis juure-endofüütide (Selosse et al.,

2006) või EM-kottseente (Vrålstad, 2004) poolt. On leitud, et kottseen Hymenoscyphus ericae omab

võimet moodustada nii ERM kui ka EM sümbioosi (Grelet et al., 2009). Kuna kanarbikulistelt on

leitud nii EM kui ka ERM struktuure, mis viitab seotusele teiste taimerühmadega (Selosse et al.,

2006; Courty et al., 2010). Samuti võivad juure-endofüüdid osaleda kanarbikuliste sidumisel teiste

taimerühmadega.

Arbuskulaarse mükoriisa rametite suurus on täpselt teadamata, kuid on tõenäoline, et AM-

seene hüüfid ühendavad kõrvuti kasvavate taimede juured ja hüüfide ühinemine tagab rametite

23

jätkumise (Selosse et al., 2006). Taolisi hüüfide ühendusi nimetatakse anastosmoosideks. Katsed on

näidanud, et AM-hüüfide ühinemine toimub 50% juhtudest, kui kohtuvad erinevatelt

peremeestaimedelt pärinevad ent geneetiliselt identsed hüüfid (Giovannetti et al., 2004).

Ektomükoriisavõrgustike uuringud on pakkunud genetite ulatuse vahemikku alla 1 meetri

kuni üle 40 meetri (Bonello et al., 1998; Gherbi et al., 1999; Beiler et al., 2010). On võimalik, et

mõned genetid on mütseeli lõhkumise või klonaalse leviku tagajärel jagunenud mitmeks lahus

olevaks organismiks (Beiler et al., 2010), mis muudab MV suuruse hindamise keeruliseks, eriti kui

seda teha viljakehade alusel (Simard & Durall, 2004).

2.3 Mükoriisavõrgustike ökoloogilised funktsioonidMükoriisavõrgustikel on looduses mitmesuguseid funktsioone. Kõige tähtsam neist on

kindlasti mineraalainete hankimine mullast ning nende transport taimedesse. Väga oluline on ka

noorte taimede idanemise soodustamine ja nende kasvu toetamine seemikueas. Lisaks mulla

toiteelementide väljauhtumise pidurdamine, toitainete uuesti kasutuselevõtt surnud juurtest ja

muudest taimejäänustest ning bakterite leviku soodustamine (van der Heijden & Horton, 2009).

Seentevaheline toitainetekonkurentsmõjutab omakorda seenekoosluste liigilist koosseisu ja

struktuuri. Lisaks on mükoriisavõrgustikud taimedevahelisteks ülekandekanaliteks C, N ja P

ühenditele, veele ja taimede poolt eritatud signaalmolekulidele. Taimedevaheliste ülekannete

ökoloogiline tähtsus ja toimumismehhanismid ei ole praeguseks veel päris selged (van der Heijden

& Horton, 2009). Kõigi nimetatud protsesside tulemus mõjutab taimedevahelist konkurentsi ja

seeläbi taimekoosluste struktuuri.

2.4 Taimedevaheline toitainete transport mükoriisavõrgustikesÜks tähtsamaid rolle mükoriisavõrgustikel on taimedevaheline toitainete (orgaaniliste

süsiniku-, lämmastiku- ja fosforiühendite ning mineraalainete) ja vee transport (Simard & Durall,

2004; Selosse et al., 2006; van der Heijden & Horton, 2009). On näidatud, et MV-d võivad toimida

toitainete transportijatena ühest taimest teise, kuid mitte alati . Näiteks ühest taimest

mükoriisavõrgustikku liikunud süsinik ei pruugi teistele taimedele edastatud saada, vaid jääbki

seene kasutusse. Seega, MV võib küll toimida taimedevahelise toitainete transportijana, kuid ta ei

pruugi seda teha (Simard & Durall, 2004). Mükoriisavõrgustikus olevate taimede vahel võivad

toitained liikuda mõlemas suunas, summaarselt kantakse rohkem toitaineid üle taimele, kellel on

naabertaimedega võrreldes füsioloogiline vajadus suurem (Simard et al., 1997b; Teste et al., 2010).

24

2.4.1 Transpordi mehhanismidArbuskulaarse ja ektomükoriisa uuringud looduses on näidanud taimedevahelist süsiniku

ülekannet (Simard et al., 1997b; Lerat et al., 2002), kuid kuni käesoleva ajani pole toitainete

ülekande füsioloogilised mehhanismid selged (Smith & Read, 2008). Toimimismehhanismide

selgitamist ja üldistuste tegemist on raskendanud ka katsete tulemuste erinevused (Simard & Durall,

2004). Näiteks on süsiniku transport looduses erinev võrreldes labori või kasvuhoone tingimustes,

seda nii EM (Simard et al., 1997b; Wu et al., 2001) kui ka AM süsteemide puhul (Lerat et al., 2002;

Fitter et al., 1998).

Ektomükoriisavõrgustikke moodustavate seente morfoloogia ja ulatuse tüüp võib mõjutada

süsinikuülekande ulatust (Brownlee et al., 1983 viidatud Teste et al., 2010 kaudu). Pikaulatusega-

tüüpi seened (risomorfidega EM-seened) võivad kanda taimede vahel rohkem süsinikku ja vett kui

ainult mütseelist koosnevad väikese ulatusega mükoriisatüübid (Egerton-Warburton et al., 2007;

Teste et al., 2010). Uuringud on näidanud, et läbi risomorfide liigub enamus taimedevahelisest

toitainetest (Cairney, 1992 viidatud Teste et al., 2010 kaudu).

Isotoopmärgistamistega tehtud

uuringud on näidanud, et taimedevaheline

toitainete transport võib mullas toimuda läbi

mitme erineva raja (Simard & Durall, 2004).

Toitainete ülekanne (Joonis 8.) taimelt A

taimele B võib toimuda otseselt läbi ühise

(Joonisel 8. Rada 2a) või ka mulla

organismide poolt vahepeal katkestatud

(Joonisel 8. Rada 2b) MV. (see mõte sai juba

eelmises lauses öeldud) Alternatiivselt

võivad toitained olla üle kantud ka

mükoriisa-muld ülekanderaja kaudu

(Joonisel 8. Rada 3). Sellisel juhul lekivad

toitained vahepeal taimest või seenest mulda

ja korjatakse ülesse naabruses olevate

taimejuurte või sellega seostunud mütseeli

Joonis 8. Taimedevaheline toitainete ülekanderadade skeem. Taimede A ja B vahel liiguvad

toitained mööda mullasiseseid ülekanderadasid (punktidena tähistatud), mööda mükoriisaseente X,

Y ja Z mütseeli (pidevjoonegatähistatud) või mütseeli ja mulla ülekanderadasid

mööda(kriipspunktjoonega tähistatud)(Simard & Durall, 2004: 1144)

25

poolt (Joonisel 8. tähistatud X ja Y). Näiteks võib kahe erineva taimega olla seotud kitsa

peremehespetsiifilisusega seeneliik ning ühe seeneliigi hüüfilt kanduvad toitained üle teisele

seeneliigile läbi mulla. Täielikult mükoriisse raja vastandiks on puhtalt mittemükoriisne rada, kus

toitained liiguvad läbi mulla ilma, et nad vahepeal kordagi seenemütseeli poolt omandatud saaksid

(Joonisel 8. Rada 1). Radades 1, 2b ja 3 võivad toitainete molekulid erinevates mulla- ja

organismidesisestes biokeemilistes radades muunduda, pidama jääda või ka otsa lõppeda, näiteks

mullahingamise käigus CO2-na lenduda või lahustumatu fosfaatühendina mulda salvestuda.

Ektomükoriisataime juured võivad samaaegselt seostuda generalistist või kitsalt

spetsialiseerunud seeneliigiga või olla mittemükoriissed, mis jätabvõimaluse kõikide nimetatud

ülekanderadade samaaegseks toimimiseks (Simard & Durall, 2004). Katselised tõendid mitme

ülekanderaja samaaegsest toimimisest on saadud näiteks Simard et al. (1997b) uuringust.

2.4.2 Toitainete ülekannet reguleerivad faktorid mükoriisavõrgustikesArvatakse, et mükoriisavõrgustikud moodustavad `vastastikku abistavate taimede rühmad`

(Teste et al., 2009). Tõenäoliselt reguleerib taimedevahelist toitainete transporti doonor- ja

retseptortaimede toitainetega varustatus. Simard et al. (1997a) väidavad, et süsinik ja toitained

liiguvad läbi mükoriisavõrgustiku doonortaimedelt retseptortaimedesse, olenevalt nende

fotosünteesi efektiivsusest. Taolist toitainete jagamise viisi nimetatakse doonor-retseptor suhteks

(inglise keeles: source-sink relationship) (Courty et al., 2010). Ka taimedevaheline lämmastiku

liikumine näib olevat reguleeritud doonor-retseptor suhtega (Simard et al., 2002; Teste et al., 2009).

On kaks hüpoteesi,mille põhjal toitained paiknevad võrgustikes ümber piki doonor-retseptor

suhte gradienti - ressursirikastest taimedest ressursivaestesse taimedesse (Egerton-Warburton et al.,

2007; Teste et al., 2009; Courty et al., 2010). Üks hüpotees väidab, et põhiliseks regulaatoriks on

nõudluse suurus (Simard & Durall, 2004; Teste et al., 2009). Toitainete nõudluse kasvades

tsuureneb toitainete voog doonortaimest vastuvõtvasse taime. Seda hüpoteesi toetavad ka Simard et

al. (1997b) katsed. Teine hüpotees väidab, et toitainete liikumist MV-s reguleerib doonortaime

ressursside suurus (Pietikäinen & Kytöviita, 2007), mida tunduvad kinnitavat Letat et al. (2002)

katsed, kuid siin esineb vasturääkivusi (Fitter et al., 1998; Teste et al., 2009).

Kindlasti reguleerib ülekannet ka seen, kontrollides teda läbivate toitainete liikumise suundi,

hulka ja vastutasuks saadavate hüvede määra (Simard & Durall, 2004). Seenele iseloomulike

hüüfisiseste süsivesikute (trehaloos, mannitool, arabitool) kontsentratsioonid erinevad seene

juurevälise mütseeli ja mükoriisasiseste struktuuride vahel (Simard & Durall, 2004). Tõenäoliselt

määrab ülekantavate süsivesikute kontsentratsiooni gradient nende liikumise suuna MV-s, kuid pole

teada, kas see on ka taimedevahelise transpordi liikuma panevaks jõuks (Simard & Durall, 2004).

26

EM-seentes seotakse oluline osa süsinikust vabade aminohapete koosseisu (Ceccaroli et al., 2003;

Simard & Durall, 2004). Kuna orgaanilised lämmastikuühendid liiguvad seenest taimerakku palju

lihtsamini kui süsivesikud, võib lämmastikuühendite kontsentratsiooni gradient olla vähemalt sama

tähtis süsiniku transportimisel ühest taimest teise (Simard & Durall, 2004).

Lerat et al. (2002) katsed näitasid, et taimedevaheline toitainete liikumise suund ja maht

võivad eri aastaaegadel olla erinevad ning ainult üks kord taimekasvuperioodil tehtavad mõõtmised

võivad anda ebaadekvaatse pildi hindamaks taimedevahelise süsiniku voogusid, eriti siis kui

katsealuste taimede fenoloogiline rütm on erinev. Taimedevaheline süsiniku ülekanne on

arvatavasti kõige intensiivsemi sügisel kui toimub põhiline juurte ja mükoriisade areng, mitte aga

kesksuvel, kui valgustingimused on parimad, (Lerat et al., 2002; Simard & Durall, 2004; Teste et

al., 2009).

Mükoriisa hüüfidest toituvad ja ühtlasi lõhuvad seda mitmesugused mullas elavad loomad

nagu hooghännalised ja vihmaussid, kellel võib olla MV kaudu toimuvale transpordile väga tugev

mõju (Simard & Durall, 2004). Tuffen et al., (2002) laborikatsetes selgus, et kui vihmaussid

kahjustasid taimedevahelisi hüüfe, siis AM-taimedevaheline fosfori liikumine suurenes.

Lisaks võivad MV sisest taimedevahelise toitainete transpordi määra mõjutada taimeliigi

sõltuvus mükoriisast ning juurte ülekattumine ja mükoriissete ühenduste ohtrus (Simard & Durall,

2004). Otseselt või kaudselt mõjutavad MV toimimist ja toitainete transporti ka keskkonnategurid

(näiteks põud, liigvesi, põlengud) ning inimtegevus (mullatööd põllumajanduses ja raied metsas)

(Simard & Durall, 2004).

2.4.3 Tõendeid autotroofsete taimede vahelistest toitainete ülekannetest Kõige kindlamaid tõendeid taimedevahelisest toitainete transpordst pakub

mükoheterotroofsete taimede toitumine okaspuude fotosünteesiproduktidest (Simard & Durall,

2004). Paraku on kuni käesoleva ajani jäänud mõistmatuks mükoheterotroofia

toimimemehhanismid. Mükoheterotroofseid assotsiatsioone kirjeldan eraldi peatükis. Siin käsitlen

mükoriisa kaudu toimuvaid autotroofidevahelisi toitainete ülekandeid. Eelkõige on uuritud AM- ja

EM-võrgustikke. Uuringud C ja N isotoopidega on näidanud, et taimedevaheline toitainete transport

on levinud EM-võrgustikes enam kui AM-võrgustikes ning mõlemal juhul on võimalikud ka

kaudsed teed toitainete liikumiseks läbi mulla (Smith & Read, 2008). ERM-võrgustike

toitainevahetuse kohta seni täpsemad andmed puuduvad. Mõned laborikatsed on vihjanud, et EM-

ja ERM-taimede vahel võib toimuda süsiniku ja mineraalsete toitainete ülekanne MV kaudu, kuid

looduses pole ERM-seente võrgustikke veel uuritud (Cairney & Meharg, 2003; Villarreal-Ruiz et

27

al., 2004; Grelet et al., 2009).

Põhilised küsimused taimedevaheliste toitainete ülekannete uurimisel:

Kas taimede vahel liiguvad toitained MV kaudu või toimub toitainete liikumine ka mööda

muid mullasiseseid ülekanderadu?

Kui toitained liiguvad MV kaudu, kas need jäävad pidama juuresisestesse

seenestruktuuridesse või kanduvad edasi taimerakkudesse ja sealt taime maapealsetesse

osadesse?

Kas toitainete transport doonortaimelt retseptortaimele toimub sellises mahus, mis võiks

nende kasvu märkimisväärselt mõjutada?

Süsiniku ülekanne

Peremeestaime fotosünteesiproduktidest saab mükoriisa 20-40% ja enamus sellest liigub

mullas olevasse mütseeli (Smith & Read, 2008). Taimelt mükoriisavõrgustikku üle kantav süsinik

loobki eeldused taimedevaheliseks süsinikproduktide vahetuseks (Selosse et al., 2006). Süsiniku

ülekande suund ja maht näivad sõltuvat seen-taim kombinatsioonidest ja taimele mõjuvatest

keskkonnateguritest (Simard et al., 1997b). MV varustamine orgaanilise süsinikuga ei pea

võrgustikku seotud taimede vahel olema võrdselt jagatud ega olema ilmtingimata seotud

süsinikühendite ülekandmisega ühest taimest teise (Smith & Read, 2008). MV olemasolu võimaldab

mõnedel taimedel toetada teisi, vähendades `nõrgemate` taimede süsiniku kulu, vähemalt ajutiselt

(Smith & Read, 2008).

Mõningad eksperimendid on näidanud, et võrgustiku kaudu ülekantud süsinik jõuab

vastuvõtja taime maapealsetesse osadesse (Simard & Durall, 2004). Seevastu enamus uuringutel ei

ole suudetud kindlaks teha kas ülekandunud süsinik jääb pidama juurtes olevatesse seene

struktuuridesse või kantakse üle taimekudedesse (Simard & Durall 2004; Teste et al., 2009; 2010).

Sümbiontidevahelise C transpordi täpseid mehhanisme pole veel teada, kuid võib arvata, et juhul

kui C ja N liiguvad koos, siis ülekande rolli täidavad ilmselt orgaanilised N-ühendid, seda vähemalt

EM-sümbioosis (Smith & Read, 2008).

On ilmnenud, et AM- ja EM-võrgustikes toimuvate taimedevaheliste C ülekannete mustrid

on mõnevõrra erinevad (Simard & Durall, 2004; Smith & Read, 2008). Toitainete liikumiste

erinevuste põhjusteks võivad olla morfoloogilised, füsioloogilised kui ka geneetilised tegurid

(Simard & Durall, 2004).

28

Süsiniku ülekanne AM-võrgustikus

1987. aastal näitasid Grime et al. mikrokosmoseksperimentides, et AM-seen moodustab

taimi siduva võrgustiku , võimaldades 14C-märgistatud ühenditel liikuda MV-s olevate liikide vahel

(viidatud Smith & Read, 2008 kaudu). Järgnenud uuringud on andnud üsna keerulise pildi süsiniku

liikumisest AM-taimede vahel. Peamiselt on jäänud ebaselgeks vastuvõtva taime juurtesse jõudva

süsiniku saatus. Peale ühe võimaliku erandi (Lerat et al., 2002), pole leitud tõendeid, et läbi MV

oleks ühest autotroofsest taimest süsinik kandunud üle vastuvõtva autotroofse taime võrsetesse

(Smith & Read, 2008). Süsinikku vastuvõtvate taimede varjutamise ja kärpimise tulemusena on

täheldatud märgistatud süsiniku hulga kasvu taimede juurtes, kuid mitte võrsetes (Fitter et al., 1998;

Smith & Read, 2008). Enamik katsetest on näidanud, et AM võrgustiku kaudu ülekantud 14C ei jõua

võrsetesse, vaid jäänud juuresisestesse seenestruktuuridesse, ilmselt varuaineid talletavatesse

vesiikulitesse (Robinson & Fitter, 1999; Pfeffer et al., 2004; Simard & Durall, 2004; Smith & Read,

2008; Voets et al., 2008; Teste et al., 2010). Samuti pole teada kuidas toimub orgaaniline süsinik

ülekanne seenest AM-taime ja pole õenäoline, et see toimuks aminohapete või teiste N-ühendite

süsinikskeleti kaudu (Pfeffer et al., 2004; Govindarajulu et al., 2005; Smith & Read, 2008).

Kokkuvõtvalt, näib ebatõenäoline, et autotroofsed taimed jagavad mükoriisavõrgustike kaudu

fotosünteesi produkte ökoloogiliselt olulistes kogustes.

Süsiniku ülekanne EM-võrgustikus

Osa uurijaid (Robinson & Fitter, 1999; Wu et al., 2001; Whitfield, 2007) on leidnud, et EM-

taimi siduva MV vahendusel ülekandunud C jääb vastuvõtva taime juurtesse ja sinna liikunud

süsinikku on peetud seene ressursiks. Antud tööde tulemused on kaheldavad, kuna katsetes oli

taimede transpiratsioon pärsitud ja seetõttu ülekandunud süsinikühendid ei jõudnud juurtest

võrsetesse (Teste et al., 2010). Esimese suure läbimurde taimedevahelise C transpordi uurimisel

EM-võrgustikes saavutasid Simard et al. (1997b). Katsetes kasutasid nad 13C ja 14C isotoopidega

impulssmärgistamist, et määrata mõlemasuunalist süsiniku liikumist mükoriisavõrgustikku seotud

ebatsuuga (Pseudotsuga menziesii) ja paberikase (Betula papyrifera) vahel. Kõikides katsetes leiti

vastuvõtva taime maapealsetest võrsetest 13C ja 14C isotoope, see kinnitas, et ülekandunud süsinik

oli liikunud seene hüüfidest taimerakku. Samuti leiti, et süsiniku voog on suurem sellesse taime, kes

kasvas tugevas varjus. Simard et al. (1997b) töö kinnitas, et taimedevaheline süsiniku ülekanne

toimub eelkõige mükoriisavõrgustike kaudu, lisaks märgiti, et C võib mullas liikuda ka muid

radasid mööda. Antud tulemust kinnitavad mitmed teised uuringud, kus leiti samuti (Read et al.,

1985; Abuzinadah & Read 1989 mõlemad viidatud Teste et al. 2010 kaudu), et EM-võrgustiku

29

kaudu üle kandunud süsinik jõuab vastuvõtva taime juurtesse kui ka

võrsetesse.Ektomükoriisaseenest saavad aminohapped või väikse molekulmassiga lämmastiku

sisaldavad ühendid liikuda taimerakku (Näsholm et al., 1998). Seega on mõeldav, et

mükoriisavõrgustiku kaudu üle kantav süsinik võib kuuluda lämmastikuühendite koostisesse või

muundatakse nendeks enne üle kandumist (Simard & Durall, 2004; Teste et al., 2010). Samuti on

võimalik, et süsinik kantakse hüüfist taimerakku seenele omaste suhkrutena (Bidartondo, 2005;

Teste et al., 2010).

N ja P toiteelementide ülekanne

Surnud või surevates taimejuurtes ellujäänud AM-hüüfid omastavad seal vabanevad

mineraalained ja transpordivad need juurevälise mütseeli vahendusel teistesse MV-ga seotud

taimedesse (Smith & Read, 2008). Palju küsitavam on aga MV kaudu toimuv toiteelementide

ülekandumine ühest elavast taimest teise (Smith & Read, 2008).

Meie teadmised toitainete liikumisest läbi sümbiootiliste organismide kokkupuutepindade vihjab, et

N ja P liikumine on tugevalt kallutatud seenest taime suunas (Smith & Read, 2008).

Lämmastiku ülekanne

Taimede vahel toimub N transport (Selosse et al., 2006) kuid pole selge kui palju sellest

toimub mükoriisavõrgustike kaudu ning kui palju mulla kaudseid ülekandeahelaid mööda (He et al.,

2003; Teste et al., 2009). Kuni 40% taimede poolt omastatavast lämmastikust võib olla saadud

mükoriisavõrgustike vahendusel teistelt taimedelt (sealhulgas N2fikseerivatelt taimedelt)(Selosse et

al., 2006; van der Heijden & Horton, 2009). Enamikel juhtudel on taimede poolt loovutatav N hulk

palju väiksem, kuna reeglina on N taime kasvu limiteeriv ühend, mida taimed ei loovuta niisama

(van der Heijden & Horton, 2009)

Taimedevaheline N transport toimub peamiselt N2 fikseerivatest taimedest N2

mittefikseerivatesse taimedesse (Selosse et al., 2006), kuid pole päris selge, kas ja kui suur osa

liigub MV kaudu ja kui palju liigub läbi teiste mullasiseste ülekanderadade (He et al., 2009). N2

fikseerivad ja N2 mittefikseerivad liigid loovad hea doonor-retseptor suhte gradiendi, uurimaks

taimedevahelist N-ühendite transporti (Selosse et al., 2006). On leitud, et kui N2 –fikseerivad

taimed kasvavad koos N2 –mittefikseerivate taimedega, siis mittefikseerijatel on sageli suurem kasv

(He et al., 2003). N2 fikseerivate taimedega koos kasvamine võib vähendada mittefikseerivate

30

taimede vahelist N konkurentsi (He et al., 2003).

Taimedevahelist N ülekannet N2 fikseerivatelt taimeliikidelt naabruses kasvavavatele

mittefikseerivatele taimeliikidele on kirjeldatud nii AM (Moyer-Henry et al., 2006) kui EM taimede

vahel (He et al., 2005; He et al., 2009). Lämmastiku transport on üldiselt suurem AM-võrgustikes

kui EM-võrgustikes ja isotoopmärgistamisega tehtud katsed on näidanud, et rohkem kantakse üle

NH4+ kui NO3

- (He et al., 2003; Selosse et al., 2006). Reeglina on MV kaudu N2mittefikseerivatele

taimedele üle kanduv N hulk siiski väike ja arvatavasti ei oma erilist ökoloogilist tähtsust (He et al.,

2003, 2006; Leake et al., 2004; Simard & Durall, 2004). Samuti on tehtud kindlaks MV kaudu

toimuv vastassuunaline N transport, N2 –mittefikseerivatelt taimedelt N2 –fikseerivatele taimedele,

kuid siis on üle kandunud N kogus olnud väike (He et al., 2009). Seega N2fikseerivad taimeliigid ei

pruugi alati olla N doonorid vaid võivad seda ka ise MV vahendusel saada.

Üldiselt pole taimedevahelise N ülekandemehhanismid teada, sest peale MV võib N mullas

liikuda ka diffusiooni teel. Lisaks võib ülekande moodus sõltuda ka mulla niiskusest ja muudest

omadustest (He et al., 2009). Otseselt seente kaudu toimuvate N ülekannete ebaolulisust kinnitab ka

He et al. (2006) katse, kus EM-taimest liikus lämmastik üle AM-taimele.

Fosfori ülekanne

Enamasti toimub fosfori transport ainult seenest taime ning ainult ühel korral on täheldatud

väiksemahulist P transporti AM-võrgustikus, seda hariliku odra (Hordeum vulgare) ja hariliku herne

(Pisum sativum) vahel (Johansen & Jensen, 1996, viidatud Selosse et al., 2006 kaudu). Taimedes on

P vajadus väiksem ja see on mullas vähem liikuv, seetõttu on taimedevaheline P ülekanne (0,1-

2,0%) ka tunduvalt väiksem N-ülekandest (Johansen & Jensen, 1996, viidatud Selosse et al., 2006

kaudu). Suurem fosfori liikumine toimub surevatest ja lagunevatest juurtest elusatesse juurtesse

(Johansen & Jensen, 1996, viidatud Selosse et al., 2006 kaudu). Kui just pole tegu fosfori

defitsiidiga, siis arvatavasti ei oma taimedevaheline P transport oma väikese mahu tõttu olulist

tähtsust ega taimede P toitumist (Selosse et al., 2006).

31

2.5 Mükoriisavõrgustike mõju koosluseleArvatakse, et MV etendab taimekooslustes võtmerolli (van der Heijden & Horton, 2009).

Tihtipeale mükoriisataimed ei konkureeri omavahel toitainete hankimisel otse mullast, vaid MV-lt

(van der Heijden & Horton, 2009). MV-s võivad mõned taimed saada rohkem kasu kui teised, mis

muudab taimedevahelise konkurentsi tingimusi, ja see omakorda võib viia taimekoosluste

liigirikkuse ja struktuuri muutumiseni (Hart et al., 2003; Simard & Durall, 2004; Courty et al.,

2010). ). Näiteks lamba-aruhein (Festuca ovina) saab mükoriisast kasu ainult üksi kasvades, teiste

taimedega ühtses MV-s konkureerides jääb ta aga konkurentidele alla (Scheublin et al., 2007).

Laboratoorsed uuringud on näidanud, et AM-seened muudavad taimekoosluste liigirikkust ja

struktuuri (van der Heijden et al., 1998; Hartnett & Wilson, 1999; van der Heijden & Horton, 2009).

Tõendid orgaaniliste toitainete taimedevahelisest ülekandest EM-võrgustikus on olnud veenvamad,

kuid katsed pole näidanud nii selgelt MV kaudu toimuvate ülekannete mõju taimedevahelisele

konkurentsile (Smith & Read, 2008). Arvatakse, et EM-taime juurtesse üle kandunud süsinikul,

isegi kui see ei liigu seene hüüfidest taime rakkudesse, on oluline toetav tähtsus toitainete

hankimise süsteemile, mis tõenäoliselt mõjutab ka taimekoosluse dünaamikat (Bever, 2003; Simard

& Durall, 2004). Võib arvata, et selline kaudne mõju avaldub kõikide mükoriisavõrgustike juures,

kuna juba väiksemahuline ülekanne juurega seotud mükoriisastruktuuridesse võib mõjutada taimelt

seenele pakutavate süsinikühendite hulka ja võib seetõttu vähendada taimepoolset kulu MV

ülalpidamiseks.

Mükoriisavõrgustik võib soodustada vaid ühte taimeliiki koosluses ja seeläbi soodustada

taimekoosluse liigirikkuse vähenemist (McGuire, 2007; Courty et al., 2010). Hartnett ja Wilson

(1999) leidsid, et AM-seened vähendavad Põhja-Ameerika preeriates taimede liigirikkust, toetades

sealse taimekoosluse dominantseid C4 liike. Samuti on näidanud uuringud troopilises vihmametsas,

et EM-võrgustik võib soodustada mõningate puuliikide domineerimist kooslustes (McGuire, 2007).

Samas Euroopa lubjarikaste rohumaade uuringud näitasid liigirikkuse suurenemist tänu mükoriisale

(van der Heijden et al., 1998). Mulla patogeenide ohtrus on suurem monodominantsetes kooslustes

(nn. Janzen-Connelli efekt) ning see võib üles kaaluda MV positiivse mõju. See võib olla üks

mehhanism, mis looduses piirab liigivaesemate koosluste teket (Selosse et al., 2006).

32

Seemikute kasvu toetamine ja domineerivate puude tähtsus koosluse

funktsioneerimises

Kõige kindlamaid tõendeid MV mõjust taimekooslusele on andnud seemikute kasvu

uuringud (Simard & Durall, 2004). Van der Heijden & Horton (2009) näitasid, et mitmete

taimeliikide seemikud saavad MV olemasolust kasu. Mükoriisavõrgustike mõju seemikute

idanemise ja kasvu soodustamisele on EM juures selgem kui AM juures (Pfeffer et al., 2004;

Selosse et al., 2006).

Peale seemne idanemist on noorel mükoriisat moodustaval taimel tähtis saada seene poolt

koloniseeritud ja taimi ühendavasse võrgustikku liidetud (van der Heijden & Horton, 2009).

Seemikute varajane sidumine MV-ga on nende jaoks tähtis, kuna sellest sõltub suuresti nende

ellujäämine ja stabiilne kasv (Courty et al., 2010), eriti ebasoodsates tingimustes (Teste et al.,

2009). Horton et al. (1999) uuringutes selgus, et ebatsuga (Pseutotsuga menziesii) seemikud

kasvasid paremini leesika (Arctostaphylos) EM-koosluses võrreldes läheduses oleva punavitsa

(Adenostoma) kooslusega, kus EM-võrgustik puudus. Dickie et al. (2002, viidatud Courty et al.,

2010 kaudu) troopilises- ja Onguene & Kuyper (2002) parasvöötmemetsas tehtud uuringutest

järeldub, et EM-puudega seotud seemikutel on palju parem mükoriisa moodustamise võime ja

suurem tõenäosus ellu jääda kui neil seemikutel, kes on täiskasvanud puudest eraldatud.

Enamasti on taimede kasvu limiteerivaks faktoriks mineraalainete defitsiit, mistõttu

seondumine olemasoleva MV-ga on seemikute jaoks oluline. Mükoriisavõrgustiku funktsioon on

segasem kooslustes, kus valgus on peamiseks seemiku kasvu limiteerivaks faktoriks (van der

Heijden & Horton, 2009). Ilmselt saavad vähemalt EM-seemikud valguse defitsiidi korral MV

kaudu ka süsinikku, mis aitab neil konkureerida teiste taimeliikidega (Simard et al., 1997b; Cullings

et al., 2000; Courty et al., 2010). Selline vastastikune seostatus võimaldab noorel taimel hoida

oluliselt kokku orgaanilist süsinikku (Smith & Read, 2008). Suured puud on justkui ammed, kes

väikeste seemikute eest hoolt kannavad (Courty et al., 2010).

Süsiniku transport alusmetsa seemikutele on seda suurem, mida rohkem doonorpuud puistus

domineerivad, seda iseäranis siis kui seemikud on mükoriisast tugevasti sõltuvad (van der Heijden,

2002; Teste et al., 2009). Beiler et al. (2010) leidsid, et mida suurem ja domineerivam on puu, seda

enam moodustab ta seenevõrgustiku vahendusel seoseid teiste puudega ja panustab sinna

süsinkuühendeid jaomabseega keskset rolli võrgustiku toimimises. Högberg et al. (1999)

männipuistu uuring näitas, et männiga seotud EM-seened saavad 87-100% süsinikühenditest

ülarinde puudelt ning suhteliselt vähe alumise rinde puudelt. Seega keskset rolli täitvatel

domineerivatel puudel on funktsionaalne tähtsus alumise metsarinde puude toetamises ja kogu

puistu jätkusuutlikuses (Beiler et al., 2010).

33

Kokkuvõte

Käesolev töö käsitleb mükoriisaseente võimet moodustada taimedevahelisi võrgustikke ja

nende kaudu kanda toitaineid üle ühelt taimelt teisele. Mükoriisavõrgustike tundmine loob eeldused

mõistmaks nende mõju taimekoosluste funktsioneerimisele.

Töö eesmärk on anda ülevaade mükoriisavõrgustike ehitusest, moodustumist mõjutavatest

teguritest ja toitainete transpordi üldistest seaduspärasustest. Mükoriisavõrgustike toimimise

paremaks mõistmiseks on antud kõigepealt põhjalik ülevaate mükoriisatüüpidest, pöörates rohkem

tähelepanu toitainevahetusele ja mükoheterotroofsetele assotsiatsioonidele.

Mükoriisavõrgustike moodustumine peegeldab mükoriisatüüpide madalat

peremehespetsiifilisust. Arbuskulaarset mükoriisat moodustavatel seeneliikidel on madalam

peremehespetsiifilisus kui ektomükoriisaseentel, kuid enamik mõlema tüübi esindajatest võib samal

ajal koloniseerida paljusid lähestikku kasvavaid taimeliike. Arbuskulaarsed mükoriisavõrgustikud ja

ektomükoriisavõrgustikud võivad olla omavah