Pastos4 Final

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(Traducción hecha por Martha Liliana Fontalvo –Santa Marta, Colombia)

10 Efectos del Derrame de Petróleo de 1986 en Bahía las Minas,

Panamá, sobre Plantas y Animales en las Comunidades de Pastos Marinos

Michael J. Marshall, Victoria Batista y Digna Matías

10.1 Resumen Los lechos submareales de pastos marinos de la costa caribeña de Panamá fueron bañados por el derrame de petróleo de Bahía las Minas en 1986.

Foto de Isla Galeta,.Carl Hansen, Smithsonian Institution La concentración de petróleo alcanzó las 4020 ppm en los sedimentos de superficie cinco meses después del derrame, y permanecía en 665 ppm después de dos años tanto en sedimentos de superficie como en subsuperficiales.

Thalassia testudinum, la planta mas abundante, mostró inicialmente signos de daño en las hojas (marroneado) en algunas áreas con aceite, pero se recuperó de este efecto subletal. En contraste con la recuperación de Thalassia al interior de los lechos, en los márgenes someros murió en una banda de 20-90 cm de ancho dos o tres años después del derrame; una banda aun mas amplia murió prontamente en algunas áreas. Durante el segundo y tercer año posterior al derrame la biomasa de Syringodium filiforme, el segundo pasto marino mas abundante, fue mas baja en los sitios afectados que en los no afectados. Este pasto marino fue mas sensible al derrame que Thalassia, la cual no tuvo una

Efectos de los derrames de petróleo en comunidades de pastos marinos 795

prolongada reducción de tallos. La biomasa de algas carnosas no difirió significativamente entre sitios afectados y no afectados. La biomasa de las algas calcáreas fue estimada en un orden de magnitud menor en los sitios afectados

Carl Hansen, Smithsonian Institution

durante la primera inspección siete meses después del derrame, pero esta diferencia no persistió. Las densidades de fauna halladas en los núcleos de sedimentos (reportadas aquí como infauna = infauna + pequeña epifauna sedentaria) estaban reducidas en un factor aproximado de tres en los sitios afectados comparados con los sitios no afectados; densidades de la epifauna colectada con redes de arrastre estaban reducida en un factor de uno y medio. El diseño de este elemento del estudio fue comparar las abundancias faunales en los sitios afectados y no afectados que no tenían datos anteriores al derrame que fueran comparables. En tal diseño, la mejor evidencia de un efecto deletero del derrame es una baja densidad inicial en los sitios afectados, seguida de un incremento numérico y, eventualmente de una densidad similar entre los sitios afectados y no afectados. Este patrón fue mantenido por la infauna total (excepto poliquetos, que no fueron contados) y varios taxones de infauna (anfípodos, taneidos, sipunculidos y ofiuroideos), pero no por la epifauna total, la cual se incrementó en los sitios no afectados a densidades no vistas en los sitios afectados a los 18-24 meses después del derrame. Entre la epifauna, únicamente las densidades de peces se incrementaron a través del tiempo en los sitios afectados y eventualmente alcanzaros los valores registrados en los sitios no afectados. Varios abundantes taxones epifaunales (camarones, taneidos, anfípodos, gasterópodos y ofiuroideos) fueron más numerosos en los sitios no afectados que en los afectados debido a picos o incrementos en densidad. Dos taxones epifaunales (isopodos y braquiuros) fueron similares en abundancia en los sitios afectados y no afectados; misidos y cangrejos ermitaños fueron más numerosos en los sitios afectados. Uno de los grupos más fáciles de monitorear, los equinodermos epifaunales, parecieron fuertemente afectados por el derrame; un total de 2047 individuos fueron colectados en los sitios no afectados, comparado con únicamente 97 en los sitios afectados durante los tres años de monitoreo posterior al derrame. Grandes erizos de mar y holoturoideos

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continuaron siendo más abundantes en los sitios no afectados 6 años después del derrame. Debido a que los pastos marinos submareales murieron únicamente a lo largo del margen más somero en los lechos afectados, la cobertura vegetal quedo intacta, aunque reducida en área, y los lechos afectados contenían la mayor parte de las plantas y animales característicos. Adicionalmente al reducido numero de animales en los sitios afectados, la abundancia relativa de los taxones fue alterada por el derrame. Los dos taxones de infauna más abundantes (excluyendo poliquetos) en los sitios no afectados fueron los anfípodos y los taneidos; gasterópodos y cangrejos ermitaños dominaron en los sitios afectados. Camarones peneidos y carideos dominaron la epifauna en ambos lugares (afectado y no afectado), con los taneidos como el segundo taxón más abundante en los sitios no afectados y los cangrejos ermitaños en los sitios afectados. El rango de abundancias de los taxones menos abundantes también se diferenció. Los taxones que repoblaron lentamente lo hicieron debido a que eran sensibles a capear el aceite y compuestos de petróleo que quedaron en los sedimentos, o debido a ciertos modos de reproducción que previenen un rápido restablecimiento de las poblaciones. 10.2 Introducción 10.2.1 Estructura Física Los lechos de pastos marinos a lo largo de la costa central Caribe de Panamá son usualmente encontrados en lagunas someras entre pequeños parches o arrecifes franjeantes y bosques de manglar. Los lechos de pastos marinos más grandes (1-2 ha) están localizados en los extremos marinos de las bahías costeras. Numerosos de estos lechos en dicho rango de tamaño y aquellos localizados detrás de arrecifes franjeantes aparecen entre la entrada atlántica del Canal de Panamá y Bahía Las Minas (Fig. 10.1). Un gran derrame de petróleo, el cual afectó en diversos grados todos los lechos lagunares de pastos marinos, ocurrió en Bahía Las Minas durante abril de 1986 (Jackson et al. 1989 Keller et al., Cap. 1). Los lechos de pastos marinos del lado caribeño central de Panamá están localizados a lo largo de una línea costera geográficamente compleja que esta punteada por bahías en la desembocadura de ríos y por numerosas islas pequeñas dentro de las bahías. Esta complejidad geográfica, la cual protege de afectaciones fuertes algunos lechos de pastos marinos, ha originado el desarrollo de lechos de pastos marinos bajo variadas condiciones de exposición al oleaje originado por viento, corrientes de marea, agua dulce de ríos, y escorrentía continental, y otros numerosos factores físicos. 10.2.2 Papel ecológico y biota El papel ecológico general de los lechos de pastos marinos ha sido documentado por numerosos autores (Kikuchi y Peres 1977; Zieman 1982). Los lechos de pastos marinos estabilizan sedimentos y actúan como trampas de


sedimentos, proveen sustrato para muchas especies de epifitas y epifauna, proveen alimento como forraje verde y detritus para muchas especies de invertebrados y peces, y son importantes como guarderías de muchas especies de peces y crustáceos. De esta manera el daño o perdida de lechos de pastos marinos puede tener efectos ecológicos que se extienden muchos mas allá de su área inmediata.

Fig. 10.1 Mapa de área de estudio y sitios de investigación. A. Localización del área de la costa Caribe de Panamá. B. Localización de los sitios no afectados cerca de Portobelo (BNV y DONT) e Isla Grande (PALN y LINE). El área en el cuadro (abajo izquierda) incluye el sitio del derrame de 1986.

En este estudio el pasto marino primario que estructura el hábitat fue Thalassia testudinum; Syringodium filiforme fue común pero contribuye con uno o dos ordenes de magnitud menores de biomasa que Thalassia. Macroalgas asociadas incluyendo algas verdes calcificadas (Hallimeda spp., incluyendo H. opuntia, H. monile, y H. incrassata; Udotea spp.; y Penicillus spp.; incluyendo P. capitatus y P. pyriformis) y rojas (Amphiroa spp., incluyendo A. fragilíssima, y Jania spp.). Macroalgas carnosas influyen pardas (Sargassum spp. y Dyctiota spp., incluyendo D. bartayresii), verdes (Caulerpa sertularioides), y rojas

798 Capítulo 10

(Ceramium spp.; Hypnea spp., incluyendo H. cervicornis y H. musciformis; Gracilaria spp., incluyendo G. mammillaris; y Laurencia papillosa). Los poliquetos fueron el taxón “infaunal” (infauna y epifauna sedentaria colectada en núcleos de sedimento) numéricamente dominante, y estuvieron representados por al menos 27 familias, tales como orbinidos, spionidos, cirritulidos, nereidos, eunicidos, arabellidos, terebelidos, y sabelidos (Marshall 1991). También fueron abundantes en los núcleos de sedimento varios crustáceos (anfípodos, taneidos, isopodos, camarones, braquiuros, anomuros, y ostracodos), gasterópodos y moluscos bivalvos, sipunculidos, ofiuroideos y cumaceos. Los taxoness numéricamente dominantes en las muestras de epifauna (red de arrastre) incluyen crustáceos (camarones, taneidos, anfipodos, braquiuros, anomuros, isópodos, y ostrácodos), gasterópodos, ofiuroideos, y peces (ver también Marshall 1991; Heck 1977; Weinstein y Heck 1979). Holoturoideos y equinoideos fueron comunes o estuvieron presentes, e indudablemente contribuyeron con mucha de la biomasa epifaunal debido a su gran tamaño. Holoturoideos pueden jugar un papel importante en retrabajar los sedimentos (e.j., Hammond 1982) y los equinoideos pueden ser importantes en el pastoreo sobre Thalassia (e.j., Keller 1983). 10.2.3 Revisión de literatura Los lechos de pastos marinos y comunidades de fauna asociada en Panamá (descritos en Heck 1977; Weinstein y Heck 1979; Marshall et al. 1990; Marshall 1991) y otras áreas son susceptibles a muchos tipos de perturbaciones humanas (Thayer et al. 1975; Jacobs 1980; Philips 1980; Zieman et al. 1986; Williams 1988). La respuesta de las comunidades de pastos marinos a los derrames dependen de la elevación de los lechos en la zona litoral (Zieman et al. 1986; Marshall et al. 1990). Condiciones climáticas y oceanográficas locales en el momento de la exposición al petróleo, tipo de petróleo, y otros factores pueden también ser importantes. La textura del sedimento, grado de exposición al oleaje y corrientes, nivelación por mareas, tiempo de reclutamiento de las especies afectadas, carga de sedimentos suspendidos, densidad inicial de los pastos, y otros factores pueden todos tener un papel mas adelante en la determinación de la severidad de los efectos iniciales de los lechos de pastos marinos afectados y en las tasas del proceso de recuperación después de la exposición al petróleo. Muchos lechos de pastos marinos a través del planeta han sido contaminados con petróleo proveniente de descargas intencionales y naufragios de barcos petroleros (Tabla 10.1). A pesar del omnipresente peligro de derrames petroleros sobre los lechos de pastos marinos y del consenso acerca de las consecuencias de su destrucción (ej., Thayer et el. 1975; Sheperd et al. 1989), poco es conocido acerca del potencial de recuperación de las comunidades de pastos marinos frente a los derrames (Zieman et al. 1986; Thorhaug y Marcus 1987).


Fig. 10.1 Mapa de área de estudio y sitios de investigación (continuación). C. Localización de la refinería (R) y sitios afectados en la Bahía Las Minas (MINN, PGN, LREN, y LRS). Siguiendo a un derrame de petróleo pesado en Puerto Rico, se reportó que los lechos de Thalassia “degeneraron” rápidamente después que un fuerte oleaje mezcló mucho petróleo con arena, y esta mezcla se hundió (Díaz-Piferrer 1962). Un derrame posterior de crudo venezolano cerca de Cabo Rojas, Puerto Rico, mató muchos invertebrados (Tabla 10.1) y causo coloración marrón y perdida de las hojas en Thalassia. La alfombra (o maraña) de raíces y rizomas de los pastos marinos en el área fue expuesta debido a erosión después del derrame, sin embargo las plantas no murieron; ellas produjeron nuevas hojas a partir de los rizomas expuestos. (Nadeau y Berquist 1977). En el primer derrame puertorriqueño los efectos sobre la fauna no fueron monitoreados; los efectos sobre la infauna después del último derrame no fueron detectables.

Tabla 10.1 Derrames de petróleo que han afectado pastos marinos

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Derrame

Cantidad

derramada Efectos reportados Referencias

1968, Witwater, Bahía las Minas, Panamá

3.18 millones de litros, Diesel y Bunker C

Ninguno Rützler y Sterr (1970), Birkeland et al. (1975)

1972, Argea Prima, Puerto Rico

10.68 millones de litros, petróleo crudo

Lechos de Thalassia degenerados

Díaz-Piferrer (1962)

1973, Zoe Colocotronis, Cabo Rojas, Puerto

5.34 millones de litros, petróleo venezolano

Alguna Thalassia muerta; algún crecimiento posterior; alguna epifauna muerta; infauna no afectada

Nadeau y Berquist (1977)

1975, Garbis, Cayos de la Florida

0.24-0.48 millones de litros, residuos de crudo y emulsiones acuosas

Thalassia no dañada; muchas ostras perlíferas (Pinctada radiata) muertas

Chan (1976)

1978, Amoco Cadiz, Francia

236 millones de litros, crudo liviano del medio oriente

Zostera marina dañada pero no muerta, diversidad y número de anfípodos reducidos; número de taneidos, cumaceos, y equinodermos reducidos.

Den Hartog y Jacobs (1980), Jacobs (1980)

1986, Refinería Panamá, Bahía Las Minas, Panamá

>9.6-16.0 millones de litros, crudo de mediano peso

Thalassia del intermareal muerta y erodada; márgenes someros muertos en el submareal; efectos sobre infauna y epifauna

Cubit et al. (1987), Jackson et al. (1989), Marshall (1991), este reporte

El derrame mas completamente estudiado que afectó pastos marinos, el derrame del Amoco Cadiz en la costa de Francia, afecto lechos de Zostera (den Hartog y Jacobs 1980); Jacobs 1980). Los lechos de pastos marinos panameños y los lechos franceses de Zostera marina contienen muchos grupos en común en los niveles taxonómicos altos, y los efectos iniciales del derrame sobre grupos comunes, tales como anfipodos, taneidos, y ofiuroideos fueron similares en las dos regiones (ver den Hartog y Jacobs 1980; Jacobs 1980; Marshall 1991). Los estudios en Francia continuaron por un año después del derrame y estuvieron basados en estudios de los lechos de pastos afectados anteriores un año al derrame del Amoco Cadiz. Varios grupos mayores virtualmente desaparecieron después del derrame, pero rápidamente se recobraron. Sin embargo, 26 especies de anfipodos desaparecieron de los lechos de Zostera afectados, y un año después únicamente una especie había retornado. 10.3 Objetivos, Racionalización y Diseño 10.3.1 Visión general


El derrame de la refinería Bahía Las Minas en Panamá presenta una oportunidad para observar la cantidad de daño hecho por el petróleo sobre dos especies de pasto marino, numerosas especies de lagas, y fauna asociada con lechos de pastos marinos. El monitoreo a largo plazo también nos permitió observar resiliencia taxón-especifica al petróleo bajo varias condiciones ambientales. Comparaciones entre los efectos del derrame del Amoco Cadiz y el derrame de Panamá son instructivas para los grupos de fauna compartidos, pero existen muchos taxoness de animales y plantas en los lechos tropicales de pastos marinos que no están presentes en los lechos templados de Zostera. Existen pocos datos disponibles previos al derrame (ver Heck 1977; Heck y Wetstone 1977; Weinstein y Heck 1979; Vásquez Montoya 1983). Por lo tanto, fue necesario emplear a diseño experimental correspondiente con la Secuencia Principal 4 de Green (1979; Table1.3), en el cual los efectos del derrame deben ser inferidos a partir de patrones espaciales, Ej. Diferencias entre sitios afectados y no afectados (Keller et al., Cap. 1). Comenzando en septiembre de 1986, 5 meses después del derrame, de 12 a 16 lechos fueron examinados. De ellos, cuatro afectados y cuatro no afectados fueron seleccionados para un monitoreo a largo plazo. Muestreos incluyeron medidas de biomasa del pasto marino, biomasa de las macroalgas asociadas, conteos de infauna y epifauna provenientes de núcleos de sedimento, y conteos de grupos epifaunales que fueron capturados con una red de arrastre operada manualmente. Una hipótesis de no diferencia entre la variación temporal de la densidad (o biomasa) de taxones en los sitios afectados y no afectados fue examinada por medidas repetidas ANOVA (Programa BMDP V 5) sobre datos transformados por ln(x+1). Los datos fueron transformados debido a las correlaciones entre las medias y las varianzas (procedimiento de Cochran; Winter 1962). Se examinaron los valores medios de muestras replicadas anidadas, colectadas en cada muestreo en los cuatro sitios afectados y en los cuatro no afectados. Los ANOVAs de las colectas de infauna incluyeron únicamente los datos de enero 1987, 1988, y 1989 para satisfacer el requerimiento de iguales intervalos de tiempo en los análisis de medidas repetidas. 10.3.2 Efectos Confusos Los sitios no afectados tuvieron que ser localizados aproximadamente de 20 a 40 km del sitio del derrame debido a que la costa entre Bahía Las Minas y Portobelo (Fig. 10.1) carece de lechos de pastos marinos disponibles. Todos los sitios afectados estuvieron a 6 km de la refinería. Tal separación espacial puede ocasionar confusión entre las diferencias espaciales naturales de los sitios afectados y no afectados, con las diferencias debidas al derrame. Dos líneas de evidencia indican que en este estudio tales diferencias espaciales no son grandes . Primero, la convergencia de abundancias a través del tiempo en los sitios afectados y no afectados es consistente con un modelo de similaridad inicial, declina en los sitios afectados por muerte o emigración, y se repuebla por reclutamiento de juveniles, inmigración, o ambos. Este patrón fue observado para biomasa de pastos marinos y para algunos taxones epifaunales e infaunales.

802 Capítulo 10

Segundo, los datos disponibles antes del derrame sobre invertebrados epifaunales (Heck 1977) muestran que los cinco taxones mas abundantes fueron los mismos en 1974-1975, 11-12 años del derrame, en un área que fue afectada y en los sitios no afectados después del derrame. Por lo tanto, la confusión de las diferencias en abundancia debidas al área y al derrame parece no ser muy grande para los taxones de invertebrados epifaunales mas abundantes. El uso de taxoness mayores en vez de especies como unidades taxonómicas para la mayoría de organismos posiblemente fortalece el diseño de este estudio. Warwick (1988) demostró que la enumeración de colecciones a taxoness mayores en estudios de polución proporciona el mismo nivel de información que el proporcionado por los conteos de especies. Los grupos faunísticos para los cuales la mayoría de colecciones fueron ordenados en este estudio son característicos de lechos de pastos marinos tropicales. Sin embargo, la composición de especies de los taxones mayores puede se altamente variable en los sitios adyacentes. (Virnstein y Howard 1987a, b). 13.3.3 Sitios de Estudio Los lechos de pastos marinos de Isla Margarita, cerca de la entrada Atlántica del Canal de Panamá, y de Isla Linton (Cerca de Isla Grande) fueron escogidos como sitios de estudio (Fig. 10.1). El criterio usado para seleccionar los sitios fue que cada lecho de pastos marinos fuera adyacente a manglares y permaneciera sumergido en marea baja (submareal). Todos los sitios estuvieron localizados detrás de pequeños arrecifes franjeantes. Perfiles del fondo fueron obtenidos para cada sitio a intervalos de un metro a lo largo de tres transectos que se extendían desde la parte menos profunda hacia la mas profunda en cada lecho de pastos. El tipo de fondo y la cobertura viva fue anotada en cada intervalo de los transectos. Las profundidades fueron ajustadas a las marcas de marea alta (marcas de alquitrán y aceite en el área afectada) sobre los árboles de manglar en cada sitio. Parámetros físicos, incluyendo temperatura, salinidad, y temperatura del agua, fueron medidos en cada sitio. Los perfiles de fondo muestran las características del fondo, incluyendo el ancho de los lechos, en cada sitio (Fig. 10.2). La mayoría de los lechos de pastos estaban separados de la línea de costa por una estrecha banda de arena o de lodo arenoso. Los lechos estudiados terminan en zonas de aguas profundas con escombros de coral, rocas, o planos de arena/lodo. Los lechos de pastos variaron en ancho; el lecho más estrecho estuvo en Largo Remo Sur (LRS) y el mas ancho estuvo en Palina Norte (PALN). Diferencias en el ancho fueron debidas a la distinta pendiente del fondo y a las dimensiones de la laguna arrecifal.


Fig. 10.2 Perfiles de profundidad en los sitios afectados y no afectados. La profundidad fue estandarizada con respecto a la marca de agua más alta encontrada en los árboles de mangle adyacentes. Muestras de los sedimentos de superficie fueron colectadas en cada sito para análisis granulométricos. Cada muestra consistió en cinco arrastres de superficie. Los sedimentos fueron procesados por tamizado húmedo a través de una serie Wentworth con malla de latón. El contenido orgánico fue determinado por combustión. Los datos de los grupos de muestras sedimentarias analizados

804 Capítulo 10

mas completamente son resumidos en la tabla 10.2. Los sedimentos fueron mas gruesos ( bajo φ) en los sitios no afectados que en los sitios afectados. Fracciones silico-arcillosas se diferenciaron entre categorías de impregnación de aceite, pero los sedimentos orgánicos fueron similares. 10.4 Afectación y Reafectación

Los sedimentos colectados de lechos de pastos marinos fueron analizados como es descrito por Burns (Capitulo 3; Tabla 10.3).

Análisis de cromatografía de gases acoplado a espectrometría de masas (CG/EMS) y fluorescencia con luz ultravioleta (FUV) de un conjunto de muestras colectadas 18 - 20 cm por debajo del sedimento superficial demostraron que, a diferencia de lechos de Zostera marina en Francia, las raíces y alfombras de rizomas de los pastos marinos en Panamá no previnieron la penetración de petróleo en las capas profundas del sedimento. Las concentraciones de petróleo fueron mas altas a los 8-10 y 18-20 cm bajo la capa de sedimentos que en la interfase agua-sedimentos (0-2 cm). El análisis FUV de los sedimentos de superficie mostró que las concentraciones de petróleo en algunas áreas (especialmente LERN) fuero muy altas en 1987. En 1988 las concentraciones de petróleo en la superficie de los sedimentos decrecieron en un orden de magnitud, pero permanecieron en 188-658 µg/g. Reafectaciones crónicas ocurrieron probablemente por la liberación de petróleo proveniente de las aglomeraciones de roca en los alrededores de la refinería y de los sedimentos de manglar. Todos los lechos de pastos marinos en este estudio estaban o muy cercanos o adyacentes a bosques de manglar muy afectados. El potencial de la reafectación continua es discutido en Duke y Pinzón (Cap. 8) y Garrity y Levings (Cap. 9). 10.5 Componentes de la Investigación 10.5.1 Biomasa de las Plantas 10.5.1.1 Materiales y Métodos Muestras de pastos marinos, algas y fauna béntica fueron colectadas a profundidades vadeables, inicialmente con un corazonador de PVC (10.16 cm de diámetro interno) y mas tarde con un tubo de aluminio un poco mas largo y de pared delgada (11.0 cm de diámetro interno). Las medidas y conteos de biomasa fueron estandarizados al área del tubo de aluminio mas grande. Cada muestra consistió en un grupo de tres núcleos. Todos los núcleos en las muestras agrupadas fueron tomados dentro de un radio de 0.5 m alrededor de puntos elegidos aleatoriamente. Ocho de tales muestras agrupadas, cubriendo cada una cerca de 285 cm2, fueron colectadas trimestralmente en ocho lechos de pasto marino (cuatro afectados y cuatro no afectados).


Tabla 10.2. Descripción de los sitios de lechos de pastos marinos estudiados. Todos los lechos se encontraban < 1m de profundidad.

Características sedimento Sitio/ Coordenadas Acrónimo

del sitio Estado de afectación

Distancia refinería

(Km) Orientación costera Media (φφφφ) % Silicio-

arcilla % org °°°°C %o

Buenaventura/ 9°32’58’’N,79°40’85’’W BNV No afectado 22.5 N 0.59 11.25 5.58 28.1 33.7

Doncella Thalassia/ 9°34’80’’N,79°40’20’’W DONT No afectado 27.0 N 0.78 11.23 5.25 28.1 33.7

Norte Palina / 9°36’78’’N,79°35’83’’W PALN No afectado 37.1 NE 0.15 6.60 3.94 28.1 34.1

Este Lintón / 9°37’20’’N,79°34’83’’W LINE No afectado 39.0 E 0.08 4.87 4.17 28.1 34.1

Sur Largo Remo / 9°23’59’’N,79°50’28’’W LRS Fuertemente

afectado 1.5 S 1.23 3.84 5.37 28.7 32.6

Entrada Largo Remo / 9°23’72’’N,79°50’05’’W LREN Fuertemente

afectado 1.5 NE 1.61 8.11 5.24 28.7 32.6

Norte Peña Guapa/ 9°23’73’’N,79°50’95’’W PGN Fuertemente

afectado 3.8 N 1.24 5.86 5.20 28.7 32.6

Norte Mina/ 9°23’72’’N,79°50’05’’W MINN Fuertemente

afectado 5.3 NE 1.85 8.86 5.96 28.7 32.6

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Las muestras fueron colectadas en 12 sitios durante septiembre de 1986 y en 16 sitios durante noviembre de 1986; son presentados aquí únicamente los datos de los ocho sitios monitoreados a largo plazo (Septiembre 1986 - Enero 1989 [Julio para medidas de plantas]). Tabla 10.3 Hidrocarburos determinados en sedimentos de pastos marinos por fluorescencia con luz ultravioleta (FUV) y por cromatografía de gases (CG/EMS). Unidades en µg/g de peso seco (ver Burns, Cap. 3). Las categorías de los sitios (fuertemente afectado, moderadamente afectado y no afectado) están basadas en los niveles de afectación según el conocimiento del camino seguido por el derrame y el petróleo observado en cada lugar.

1986 1987 1988 Estación FUV CG/EMS FUV CG/EMS FUV CG/EMS

A. Sedimentos de superficie Lechos no afectados DONT 0 0 6 0 0 0 PALN 0 0 1 0 0 0 LINE 102 14 4 0 BNV 6 0 Lechos moderadamente afectados NARC 596 82 98 7 Lechos fuertemente afectados LREN 4.020 2.021 6.683 203 658 60 LRS 792 111 1.198 137 501 51 MINS/N 1.499 151 957 75 607 52 PGN 211 19 188 11 B. Sedimento de superficie y subsuperficial (solo 1988) Lechos fuertemente afectados LREN 0-2 cm 4.020 2.021 6.683 203 391 19 8-10 cm 665 64 18-20 cm 553 39 Los lugares de muestreo dentro de cada lecho de pasto marino fueron seleccionados al azar durante los primeros dos muestreos. Después de noviembre de 1986 un sistema de grilla fue usado para localizar los corazonadores. Marcas permanentes en las esquinas fueron ubicadas en cada sitio y una serie de posiciones en la grilla, basadas en medidas a partir de los postes de las esquinas, fueron tomadas aleatoriamente para cada muestra. Las algas fueron divididas dos categorías calcáreas y canosas; los pastos marinos fueron separados por especies a partir de la colección realizada en enero de 1986. Los materiales de pastos marinos fueron entonces fraccionados. Las hojas fueron cortadas por los extremos de la vaina (si continuaban unidas a los brotes) para separar los tejidos por encima y por debajo del suelo. Antes de que los tejidos fueran secados, las macroalgas adheridas fueron removidas y combinadas con las fracciones algales. Todos los materiales de las plantas fueron pesados después de secarse a 90°C por 5 días.


10.5.1.2 Resultados La biomasa total, subsuperficial y de hojas de pastos marinos (combinados Thalassia y Syringodium) fue inicialmente mas baja en los sitios afectados que en los no afectados (Fig 10.3). Estas diferencias desaparecieron durante noviembre de 1986 a medida que la biomasa se incremento en los sitios afectados y decreció (exceptuando las hojas) en los sitios no afectados. Después de noviembre de 1986 la biomasa de pastos marinos en ambos sitios decreció a un ritmo constante hasta julio de 1989, tres años después del derrame. ANOVAS de medidas repetidas (Apéndice Tabla F1) poseen son significantes en la interacción afectación * tiempo para biomasa total, subsuperficial y de hojas de pastos marinos, y para la biomasa subsuperficial de Syringodium (Fig. 10.4), mostrado que las diferencias entre los sitios afectados y no afectados dependen depende de la fecha de colección.

Fluctuaciones en la biomasa de las hojas de Syringodium y Thalassia fueron diferentes en los sitios afectados y no afectados. La biomasa de las hojas de Syringodium decreció lentamente en los sitios afectados, y fluctuó alrededor de un valor medio alto en los sitios no afectados. En contraste, la biomasa de las hojas de Thalassia siguió un patrón similar en ambos lugares; la biomasa de las hojas decreció pasados 9-18 meses después del derrame, fluctuó durante aproximadamente 9 meses, y luego se incremento en los meses 27-39 después del ocurrido el derrame. Incrementos en la biomasa algal, tal como fue medido en arrecifes de coral afectados (Guzmán et al., Cap 7), no fueron observados en lechos de pastos afectados (Fig 10.5). Los pesos secos de algas carnosas, mostraron patrones similares en lechos afectados y no afectados. Inicialmente las algas calcáreas vivas estuvieron casi ausentes de los sitios afectados; a partir del noveno mes después del derrame, la biomasa se incremento hasta exceder la de los sitios no afectados, como fue observado durante dos censos realizados tres años después del derrame. La biomasa en los sitios no afectados declinó en un orden de magnitud durante el primer año de monitoreo., y no retornaron a los altos niveles medidos inicialmente. La variación en la biomasa de algas carnosas en sitios afectados y no afectados no fue significativamente diferente; se presento un decrecimiento general de la biomasa a través del tiempo (Ap. Tabla F.1.). La biomasa de las algas calcáreas fluctuó diferencialmente a través del tiempo en sitios afectados y no afectados; la biomasa fue mayor en los sitios no afectados en nueve de los 12 muestreos, pero fue mayor en los sitios afectados en tres ocasiones.

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Fig. 10.3 Combinación de la biomasa total, total subsuperficial y total de hojas de Thalassia testudinum y Syringodium filiforme. Los datos provienen de las muestras de corazonadores; las barras de error estándar fueron transformadas de ln(x+1). Resultados de ANOVAs de medidas repetidas son: Os = diferencia significante (P< .05) entre los lugares afectados y los no afectados, T = diferencia significante a través del tiempo, Os x T = interacción significativa entre afectación y tiempo, y todos los NS = diferencia no significativa. Referirse al Apéndice Tabla G.1.


Fig. 10.4 Biomasa de hojas y tefisos subsuperficiales de Thalassia testudinum y Syringodium filiforme. Los datos provienen de las muestras de corazonador; las barras de error y los resultados de la ANOVA son explicados en la leyenda de la figura 10.3. Referirse al apéndice Tabla F.1.

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Fig. 10.5 Biomasa de algas mezcladas, algas carnosas y calcáreas. Datos provenientes de las muestras de corazonador; las barras de error y los resultados de ANOVAS son explicados en la leyenda de la Figura 10.3. Referirse al apéndice Tabla F.1. 10.5.1.3 Discusión Lechos submareales de pastos marinos han sido expuestos a petróleo crudo en varias regiones (Marshall et al. 1990). Los efectos de los derrames sobre Thalassia han variado de derrame en derrame. Muerte sucesiva de los lechos intermareales de Thalassia ocurrieron después del derrame de Bahía las Minas de 1986 (Jackson et al. 1989; Steger y Caldwell, Cap. 6). Lechos someros submareales de Thalassia expuestos a petróleo crudo y, probablemente, a dispersantes de petróleo en algunas áreas murieron a lo largo de márgenes someros en algunos sitios. Muestras de pastos marinos colectados 5 meses


después del derrame tuvieron menor biomasa en los sitios afectados que en los no afectados (Fig 10.3). Debido a que los lechos de Thalassia fueron uno o dos ordenes de magnitud mayores a los lechos de Syringodium (Fig. 10.4), la mayor parte de esta reducción fue debida a un efecto subletal sobre la Thalassia. Dos meses después de este muestreo inicial, la biomasa de los lechos marinos fue similar en los sitios afectados y no afectados, y desde enero de 1987 la biomasa subsuperficial de Thalassia generalmente fue mayor en los sitios afectados hasta cerca de tres años después del derrame (Fig 10.4). Los resultados de laboratorio sugieren un nivel de tolerancia mayor al petróleo y al dispersante para Thalassia que para Syringodium (Thorhaug y Marcus 1987). Entre quince y treinta meses después del derrame, la biomasa de Syringodium fue generalmente mas baja en áreas afectadas que en lechos de pastos marinos no afectados. Este hallazgo, junto con las pruebas de toxicidad (Thorhaug y Marcus 1985, 1987), sugieren que Syringodium es mas sensible a los derrames de petróleo que Thalassia. Afectaciones crónicas después de un derrame, como es la situación en Panamá (Burns, Cap 3), no han sido reproducidas en experimentos de laboratorio o campo (Ballou et al. 1987) con pastos marinos y fauna asociada. Filtraciones de petróleo desde los campos cercanos a la refinería y el lavado de los sedimentos saturados de petróleo desde los manglares años después del derrame (Burns, Cap. 3; Guzmán et al., Cap. 7; Garrity y Levings, Cap. 9) no causaron daño letal a la Thalassia mas allá del margen somero, pero pudo haber causado daño a las poblaciones de Syringodium (Fig. 10.4). La pronunciada disminución de la Thalassia submareal no se debió al derrame, ya que ella ocurrió tanto en sitios no afectados como no afectados. Las algas carnosas no florecieron en los lechos de pastos marinos después del derrame (Fig 10.5), aunque florecimientos algales se produjeron en las ceracanias de arrecifes de coral (Guzmán et al., ap. 7). Las algas carnosos son mucho menos abundantes y menos diversas en los lechos de pastos marinos panameños que en otras áreas (Heck 1977; Lapointe 1989). Por ejemplo, la biomasa de algas secas a manudo rivaliza con la biomasa de pastos en el sur de la Bahía de la Florida. No observamos un efecto del derrame sobre las algas carnosas, las cuales son ecológicamente importantes en muchos lechos de pastos marinos (revisión en Virnstein 1987). Sin embargo, las mediciones no comenzaron hasta siete meses después del derrame y no podemos determinar si existió un efecto inicial efímero, positivo o negativo, del derrame sobre la biomasa algal. Efectos de derrames petroleros sobre algas calcáreas en lechos de pastos marinos tropicales no has sido estudiados previamente. Heck y Wetstone (1977) describieron cuantitativamente las algas calcáreas de varios lechos afectados por el derrame de 1986; allí existían numerosas especies de algas calcáreas doce años antes del derrame. Su virtual ausencia pronto después del derrame y la subsiguiente similaridad en biomasa de los sitios afectados y no afectados (Fig.

812 Capítulo 10

10.5) soportan la posibilidad de un efecto detrimental del derrame sobre este tipo algal. 10.5.2 Márgenes Someros de los Lechos de Pastos Marinos 10.5.2.1 Materiales y Métodos Las primeras evidencias de efecto del derrame de petróleo sobre los márgenes someros de lechos de pastos marinos fueron notadas dos años después del derrame en julio de 1988. Una marca que fue colocada bien adentro del lecho en LRS (aproximadamente 2-3 m dentro del margen) fue encontrada en la arena lodosa desprovista de pastos marinos aproximadamente a 4-5 metros de lado mas somero del margen del lecho. Mediciones de las marcas sobre los árboles de manglar mostraron que el marcador del sitio estaba en su posición original. Encontramos decaimiento de los brotes y erosión de los rizomas cerca del poste marcador, sugiriendo esto que el pasto marino alrededor del marcador ha muerto. Los lechos de pastos marinos en este sitio estaban bordeados por una línea de manglar fuertemente afectado y por un plano de lodo que olía fuertemente a petróleo al comienzo del estudio. Después de este hallazgo en LRS marcamos el extremo que mira hacia tierra de cada lecho de pasto marino. Las estacas fueron colocadas en intervalos de 1 - 2 metros a lo largo de la parte interior del borde de cada lecho en julio de 1988. Durante los muestreos siguientes fue determinada la distancia entre cada estaca y el borde más cercano de los lechos de pastos marinos. Las estacas fueron corridas al nuevo borde del lecho por avance o retroceso a partir de la línea de estacas inicial. En lecho de pastos marinos no afectado en BNV, las estacas usualmente desaparecieron entre los días de muestro probablemente por robo. 10.5.2.2 Resultados

Generalmente, los bordes someros de lechos de pastos marinos retrocedió de las línea de costa de manglar en sitios afectados, particularmente en PGN, 2-3 años después del derrame (Fig. 10.6). La margen en LREN retrocedió inicialmente, luego creció en el lado somero. En uno de tres sitos o afectados (DONT) el borde del lecho retrocedió ligeramente. Los otros dos sitios no afectados (PALN y LINE) mostraron poco o ningún cambio en el la posición del extremo somero durante el año de muestreo. El borde somero en PGN retrocedió aún más lejos entre agosto de 1989 y noviembre de 1992, cuando muestreos adicionales fueron realizados en sitios afectados. Un descenso de 20-20 cm de la superficie del sedimento se evidenció en este sitio justo al lado del borde de las plantas de pasto marino vivo. En LRS el borde se movió 1-2 m en el borde somero, pero lo márgenes en LREN y MINN no han cambiado después del intervalo de 3 años. 10.5.2.3 Discusión y Resumen


El cambio progresivo en la posición del extremo somero de los lechos de pastos marinos comenzó pronto, en julio de 1988, al menos en un sitio, como lo evidencio la posición de la estaca marcadora en LRS. Basado en los 4-5 m de exposición de la estaca en este sitio, la muerte continua de pastos marinos continua durante los primeros dos años siguientes al derrame en Bahía Las Minas pudo haber sido extensiva. El derrame de petróleo afecto a los lechos de pastos marinos principalmente a través del decrecimiento del área a lo largo de los márgenes someros, mas que a través de una reducción subletal a largo plazo, de la biomasa dentro de los lechos.

Fig. 10.6 Posición de la margen más somera de los lechos de pastos marinos en relación con las marcas permanentes, la línea cero, colocadas durante el mes de Julio de 1988. Se observaron

814 Capítulo 10

cambios en la extensión de algunos lechos de pastos marinos afectados entre 1989 y 1992, incluyendo un cambio de 1-2 m en LRS, luego de que el trabajo en campo fue completado. Refiérase al texto para detalle.


El petróleo liberado desde los sedimentos de manglar pudo haber alcanzado concentraciones tóxicas a lo largo de márgenes de los lechos durante eventos de reafectación. “Aguas sangrientas” contaminadas con hidrocarburos de petróleo y sus productos de descomposición han sido como un problema crónico que sigue a los derrames de petróleo en las áreas de manglar (Marshall et al. 1990). Este efectos a sido bastante ignorado en otros estudios. 10.5.3 Muestreo (Núcleos) Infaunales 10.5.3.1 Métodos y Materiales Muestras de núcleos fueron colectados como es descrito en la sección 10.5.1. Estos núcleos fueron tamizados a través de una malla de 500-µm. Todos los organismos y sedimentos retenidos fueron fijados en formalina bufferada al 10% con rosa de bengala. Los animales fueron separados de las grandes cantidades de material vegetal y sedimentos que fueron retenidos, el material resultante fue fijado en etanol al 70%. Los animales fueron separados en taxones mayores durante el procesamiento inicial. Los poliquetos de las primeras dos colecciones fueron separados en familias. Después de completar las colecciones de septiembre 1986, noviembre 1986, y enero 1987, la división de muestras fue combinada con una reducción, de ocho a cinco, en el numero de muestras procesadas por lecho. El mecanismo de obtención de muestras, un rifle separados comercialmente disponible, fue examinado para ver su tendencia, antes de ser usado. El procedimiento de obtención de muestras involucra varios pasos. Todos los núcleos muestreados fueron tamizados a través de una malla de ½” (1.27 cm) para separar pastos marinos, algas y animales grandes, antes de la separación. Luego las muestras fueron separadas en cuartos u octavos. Los conteos fueron ajustados al total de la muestra multiplicando las fracciones por el factor apropiado (4 u 8) y adicionando los números de los animales grandes retenidos en el tamizado con la malla ½”. Pastos marinos y algas fueron también separados en cuartos y octavos. Los animales ocultos entre las hojas de pastos marinos o entre la masa de raíces y rizomas fueron separados y combinados con los animales de la fracción sedimentaria. Las fracciones de pastos y de algas fueron entonces recombinadas con las fracciones ¾ o los 7/8 para las determinaciones de biomasa (Sec. 10.5.1). Aunque los animales colectados de esta manera son llamados infauna en este reporte, ellos incluyen epifauna sedentaria asociada son las hojas de pastos marinos o con la superficie sedimentaría así como la verdadera infauna. 10.5.3.2 Resultados Los conteos totales para siete censos de todos los taxones infaunales, excepto poliquetos, difirieron bastante en los sitios afectados o no (Tabla 10.4). Los mismo fue cierto para todos los taxones mayores, excepto gasterópodos y

816 Capítulo 10

cangrejos hermitaños. Varios taxones (anfípodos, sipunculidos, ofiuroideos, y equinoideos) estuvieron presentes el los lechos de pastos marinos no afectados en un orden de magnitud mayor que en los lechos afectados (dos ordenes de magnitud para los crustáceos taneidos). Los conteos de poliquetos mostrados en la Tabla 10.4 son a partir de los primeros dos muestreos únicamente (septiembre y noviembre de 1986), es por ello que son presentados separadamente. Si todas las colectas de poliquetos hubiesen sido contadas, su numero total pudiera haber excedido el todos los otros taxones combinados. Así como la abundancia de infauna aparte de los poliquetos se incrementa en los sitios afectados, los números declinan en los sitios no afectados entre 1987 y 1989 y convergen con los de los sitios afectados 2-3 años después del derrame (Fig. 10.7). Este patrón resulta en una significativa interacción afectación por tiempo (Ap. Tabla F.2.). Las densidades de algunos de los mas abundantes taxones, anfípodos, tenidos, isopodos, cumaceos, sipunculidos, y ofiuroideos, varia a través del tiempo de una manera similar (Fig. 10.8); algunos fueron mas abundantes en los sitios afectados que en los no afectados 3 años después del derrame. Otros taxones comunes no tuvieron una significativa interacción afetación por tiempo y un patrón de convergencia, aunque los bivalvos y braquiuros muestran tal tendencia (Fig. 10.9), así como los equinodermos totales (Fig.10.7). los números de gasterópodos fluctúan considerablemente y los cangrejos ermitaños tienden a ser mas abundantes en los sitios afectados que en los no afectados. 10.5.3.3 Discusión y resumen El patrón general de incremento a través del tiempo en los números de infauna en los sitios afectados después del derrame es indicativo de repoblación precedida por una casi completa desaparición (Fig. 10.7, 10.8). No se conoce por que los números declinan en los sitios no afectados. Es muy interesante que esta tendencia coincida con una lenta declinación en la biomasa de los pastos marinos a aproximadamente 25% del nivel medido al comienzo de este estudio (Fig. 10.3). Las abundancias de empollados , bivalvos, y braquiuros no fueron fuertemente afectadas por el derrame, puede ser que estos grupos no fueron muertos por la exposición al petróleo o que ellos han repoblacionado por el tiempo de comenzar el estudio 5 meses después del derrame (Fig. 10.9). Por este tiempo, el petróleo en los sedimentos de pastos marinos fue altamente meteorizado (Burns, Cap. 3). Las tendencias temporales en la abundancia de anfípodos es los lechos de pastos marinos afectados (Fig10.8) siguen el patrón mostrados por los anfipodos en los lechos de Zostera después del derrame del Amoco Cadiz (den Hartog y Jacobs 1980). En ambas regiones los anfípodos fueron altamente sensitivos a la afectación y lentos para recobrarse en abundancia. No es posible determinar si este patrón fue debido a la toxicidad del petróleo residual o algún otro factor.


Los ofiuroideos estuvieron mas bajos en abundancia en los sitios afectados que en los no afectados hasta 2.5 años después del derrame, cuando los números cayeron en los sitos no afectados (Fig. 10.8). Después del derrame del Amoco Tabla 10.4 Conteos y porcentajes de la infauna de corazonadores colectados en sitios afectados y no afectados para todos los censos de forma combinada. Taxones es ordenada por abundancia en los sitos no afectados. Conteos de poliquetos corresponden a los muestreos realizados en Septiembre y Noviembre 1986 únicamente.

Sitios no afectados Sitios afectados Taxón Conteo Porcentaje Conteo Porcentaje Amphipoda 6.114 42.8 454 9.3 Tanaidacea 2.753 49.3 74 1.5 Gastropoda 1.152 8.1 1.236 25.3 Bivalvia 1.009 7.1 681 13.9 Isopoda 549 3.8 298 6.1 Sipunculida 542 3.8 79 1.6 Camarón 534 3.7 398 8.1 Ophiuroidea 507 3.5 12 0.2 Brachyra 506 3.5 259 5.3 Cangrejo ermitaño 343 2.4 832 17.0 Cumacea 318 2.2 254 5.2 Ostracoda 142 1.0 67 1.4 Mysidacea 99 0.7 27 0.6 Pycnogonida 98 0.7 62 1.3 Copepoda 51 0.4 109 2.2 Camorón erodador 28 0.2 16 0.3 Echinoidea 18 0.1 1 <0.1 Stomatopoda 14 0.1 12 0.2 Polyplacophora 10 0.1 7 0.1 Coelenterata 4 <0.1 3 0.1 Peces 1 <0.1 3 0.1 Holothuroidea 1 <0.1 0 0.0 Platyhelminthes 0 0.0 1 <0.1

Conteo Total

14.287

4.885

Poliquetos

5.960

3.556

Cadiz ellos estuvieron en números reducidos pero no fueron totalmente erradicados. Los ofiuroideos pudieron haber sido muertos por fracciones de petróleo solubles en agua infiltradas en sus sistemas vasculares o por sedimentos aceitosos en el caso de las especies que se alimentan por deposito. Especies de Ophiothix y Ophiocoma que viven en la superficie del sedimento y son los géneros mas comunes en las muestras de red de arrastre (Sec. 10.5.4), pueden haber sido muerto por contacto directo con el petróleo.

818 Capítulo 10

Las poblaciones de taneidos también fueron mas sensitivas al petróleo después del derrame de Bahía Las Minas (Fig. 10.9) que después del derrame del Amoco Cadiz. Esos pequeños crustáceos viven típicamente en la interfase sedimento agua, tiene desarrollo directo, y presumiblemente no son móviles a grandes distancias como adultos o juveniles. Todos los tres factores pueden explicar su lenta repoblación en los lechos de pastos marinos.

Fig. 10.7 Conteo total de invertebrados exceptuando poliquetos y equinodermos en muestras de corazonador, septiembre 1986 a enero 1989. Barras de error y resultados de ANOVAS son explicados en la leyenda de la figura 10.3. Análisis de muestras repetidas fue realizado para las muestras tomadas en enero únicamente (puntos conectores); refiérase al apéndice Tabla F.2.


Fig.10.8 Densidad de amfipodos, taneidos, isopodos, cumaceaceos, sipunculidos y ofiuros en muestras de corazonador, septiembre de 1986 a enero 1989. Barras de error y resultados de ANOVAS son explicados en la leyenda de la figura 10.3. Analisis de muestras repetidas fue realizado para las muestras tomadas en enero unicamete (puntos conectores); refierase al apendice Tabla F.2.

820 Capítulo 10

Fig. 10.9 Densidad de empollados , bivalves, braquiros y cangrejos hermitaños en muestras de corazonador, septiembre de 1986 a enero 1989. Barras de error y resultados de ANOVAS son explicados en la leyenda de la figura 10.3. Analisis de muestras repetidas fue realizado para las muestras tomadas en enero unicamete (puntos conectores); refierase al apendice Tabla F.2. 10.5.4 Muestreo Epifaunal (Red de Arrastre) 10.5.4.1 Métodos y Materiales La epifuna móvil y sedentaria fue colectada con una red de arrastre, a partir de noviembre de 1986. La red fue atada con una cuerda de 10 m de longitud a una pértiga, que fue inicialmente (noviembre 1986) localizada sin ningún orden. Muestreos posteriores fueron realizados a partir de puntos de partida aleatorios ubicados con un sistema de grilla. El marco de la red de arrastre, hecho de una barra de hierro, medía 0.75 m de ancho por 0.35 m de alto. La bolsa fue hecha de Nytex con aberturas de 1 mm. Inicialmente cinco (después seis) muestras de red de arrastre fueron colectadas en cada sitio. El área de cada muestreo fue de 7.5 m2. los animales fueron preservados en formalina al 10% y después fueron transferidos a etanol al 70%. La epifauna fue ordenada por los taxones mayores y los camarones fueron colectados hasta especie.


Las longitudes del caparazón de dos especies de camarones carideanos (Hippolyte zostericola y Latreutes fucorum) fueron medidas para mas de 160 individuos, usando un micrómetro ocular, en cada sitio de muestreo. El estatus reproductivo de cada hembra adulta fue determinado por los métodos descritos en Bauer (1987). Estado de los ovarios y etapas del desarrollo de huevos-fecundados fueron puntuados por índices separados (Tabla 10.5). los juveniles fueron clasificados como reclutas recientes si estaban en el cuartil mas pequeño del rango de tamaños de cada especie. Las longitudes del caparazón y los datos reproductivos de los camarones carideanos fueron analizados gráficamente para examinar posibles diferencias en la estructura de la población, intensidad de reclutamiento, y respuesta reproductiva entre los sitios afectados y no afectados. 10.5.4.2 Resultados Los conteos totales de la epifauna colectada con red de arrastre siguen patrones similares en los sitios afectados y no afectados (Fig 10.10). las tendencias en los conteos fueron significativamente diferentes (Ap. Tabla F.3.), y los totales fueron generalmente mayores en los sitios no afectados que en los afectados. Las colectas epifaunales fueron ordenadas en los taxones mayores listados en la Tabla 10.6. Al igual los taxones infaunales, la epifauna responde en forma variada al derrame. Algunos de los taxones epifaunales mas abundantes, camarones, taneidos, anfípodos, empollados , ofiuroideos, y peces, fueron más abundantes en los sitios no afectados que en los afectados (Tabla10.6; Fig. 10.11). Como en el caso de la infauna, taneidos fueron dos ordenes de magnitud más abundantes en los sitios no afectados que en los afectados; ellos tiene dos pulsos en abundancia en los lechos de pastos marinos no afectados que no fueron correspondidos en los sitios afectados. Tabla 10.5 Indice usado para evaluar estado de los ovaries y las etapas de desarrollo de los huevos-fecundados del camarones corideos Hippolyte zostericola y Latreutes fuconum.

Código Estado Estado de desarrollo de huevos-fecundados

1 Pleopodos sin huevos 2 Huevos fecundados sin ojos 3 Huevos fecundados con ojos

Índices de capacidad de los ovarios 4 Ovarios vacíos 5 Ovarios menores ½ de la capacidad 6 Ovarios mayores ½ de la capacidad

822 Capítulo 10

Los equinodermos también difieren marcadamente en uno o dos ordenes de magnitud mayor en los sitios no afectados. Estas diferencias ocurrieron debido a dos pulsos en numero entre abril de 1987 y abril de 1988 en los sitios no afectados mas no en los sitios afectados (Figs. 10.10, 10.11).

Fig. 10.10 Número total de animales y equinodermos recolectados con red de arrastre, entre noviembre 1986 a abril 1988. Barras de error y resultados de ANOVAS son explicados en la leyenda de la figura 10.3. Refiérase al apéndice Tabla F.3. La mayoría de los equinodermos son ophiuros (Tabla 10.6).


Fig. 10.11 Densidad de camarón, taneidos, anfípodos, gastrópodos, ofiuros y peces colectados con rede de arrastre, noviembre 1986 a abril 1988. . Barras de error y resultados de ANOVAS son explicados en la leyenda de la figura 10.3. Refierase al apéndice Tabla F.3. Dos taxones abundantes, braquiuros e isopodos, no presentaron densidades significativamente diferentes en ninguno de los sitios (Fig. 10.12). Otros dos taxones, cangrejos ermitaños y misidos, presentaron mayor abundancia en sitios afectados que en los no afectados (Tabla 10.6); 17 especies de camarón fueron colectadas e identificadas (Marshall 1991).

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Tabla 10.6 Conteo total de taxones epifaunales desde noviembre 1986 a abril 1988. Taxones son ordenados por abundancia e sitios no afectados.

Sitos no afectados Sitios afectados Taxón Conteos Porcentaje Conteos Porcentaje Camarón1 53.819 47.0 41.507 558 Tanaidacea 26.860 23.4 658 0.9 Amphipodos 10.612 9.3 7.678 10.3 Gastropodos 4.441 3.9 2.657 3.6 Brachyura 4.333 3.8 3.656 4.9 Cangrejo ermitaño 4.217 3.7 9.865 13.3

Isopodos 2.334 2.0 1.405 1.9 Ophiuroidea 2.134 1.9 88 0.1 Peces2 2.080 1.8 970 1.3 Ostracoda 1.102 0.9 551 0.7 Cumacea 886 0.8 394 0.5 Mysidacea 617 0.5 3.330 4.5 Pycnogonida 549 0.5 797 1.1 Stomatopoda 354 0.3 855 1.1 Holothuroidea 225 0.2 7 <0.1 Echinoidea 48 <0.1 2 <0.1 Conteo Total 114.611 74.420 1 Caridea y Penacidea 2 Gobiidae y Scaridae


Fig. 10.12 Densidad de braquiros e isópodos colectados con redes de arrastre, noviembre 1986 a abril 1988. Barras de error y resultados de ANOVAS son explicados en la leyenda de la figura 10.3. Refiérase al apéndice Tabla F3.

826 Capítulo 10


Fig. 10.13 Densidad de cangrejos ermitaños y misidos colectados con redes de arrastre, noviembre 1986 a abril 1988. Barras de error y resultados de ANOVAS son explicados en la leyenda de la figura 10.3. Refiérase al apéndice Tabla F3. Los hipolitidos Lautreutes fucorum y Thor manningi y el palaemonido Periclimenes americanus fueron generalmente más abundantes en los sitios no afectados (Fig.10.14). L. focurum mostró signos de repoblamiento en los sitios afectados después de año y medio a dos años de ocurrido el derrame; las otras dos especies permanecieron con una abundancia bastante baja luego de dos años del derrame.

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Fig.10.14 Densidad de Latreutes fucorum, Thor manningi y Periclimenes americanus colectados con redes de arrastre, noviembre 1986 a abril 1988. Barras de error y resultados de ANOVAS son explicados en la leyenda de la figura 10.3. Refiérase al apéndice Tabla F4.

Otras cuatro familias de camarones o especies, peneidos, alfeidos, Sicyonia laevigata y Palaemosn northropi, tuvieron interacciones afectación - tiempo significativas, pero fluctuaron sin un patrón aparente en ambos sitios, afectados y no afectados (Fig. 10.15). Peneidos, alfeidos y sicionidos nocturnos probablemente no fueron muestreados adecuadamente debido a que ellos permanecen enterrados durante el día. Dos hippolytidos, Hippolyte zostericola y Latreutes parvulus, fueron más numerosos en sitios afectados (Fig. 10.16).

830 Capítulo 10

Fig. 10.15 Densidad de peneidos, alfeidos, colectados con redes de arrastre, noviembre 1986 a abril 1988. Barras de error y resultados de ANOVAS son explicados en la leyenda de la figura 10.3. Refiérase al apéndice Tabla F4.

Aunque los peneidos juveniles fueron communes, no se identificaron hasta especie debido a dificultades en la taxonomia (Stoner 1980). Adultos comunes incluyeron Penaeus duorarum y Metapenaeopsis martinelli.


Fig. 10.16 Densidad de Hyppolyte zostericola y Latreutes parvulas colectados con redes de arrastre, noviembre 1986 a abril 1988. Barras de error y resultados de ANOVAS son explicados en la leyenda de la figura 10.3. Refiérase al apéndice Tabla F4. Combinando las taxones de crustáceos en grupos basados en estrategias de cuidado parental sugieren que las especies con desarrollo directo fueron fuertemente afectadas por el derrame (Fig. 10.17). La reproducción y desarrollo de peracaridos en lechos de pastos marinos afectados pueden haber sido afectados negativamente por el petróleo, y reclutamiento desde lechos de pastos marinos distantes no reemplazaron los adultos o juveniles muertos debido al petróleo. Los misidos fueron una excepción a este patrón (Fig.10.13). La movilidad de los misidos adultos o una insensibilidad al petróleo pueden explicar los patrones de abundancia del grupo. Las especies que viven parcialmente enterrados, sobretodo

832 Capítulo 10

Fig. 10.17 Densidad de crustáceos (colectados con redes de arrastre) con tres patrones principales: 1) Desarrollo directo, 2) camadas parciales, y 3) liberadores de gametos. Barras de error y resultados de ANOVAS son explicados en la leyenda de la figura 10.3. Refiérase al apéndice Tabla F5. los crustáceos decápodos , inicialmente fueron menos abundantes en lechos de pastos marinos afectados, pero la densidad en dichos lechos alcanzó la de los lechos no afectados un año después del derrame. En este caso el reclutamiento de lechos de pastos marinos no afectados, especialmente por Hippolyte zostericola, lograron reemplazar individuos muertos por el derrame luego de su ocurrencia. SI la reproducción ha sido adversamente afectada, las consecuencias podrían no ser aparentes en los conteos poblacionales debido al continuo reclutamiento desde lechos de pastos distantes. Especies con larvas completamente pelágicas, tales como los peneidos y camarones sicinonidos, mostraron menos un efecto del derrame sobre los estadios juveniles debido a que


todo el reclutamiento fue presumiblemente desde lechos distantes de pastos marinos.

La reproducción, el reclutamiento, y la estructura de la población de dos camarones hipolitidos fue observada para determinar como las camadas parciales fueron afectados por el derrame. Los dos mas abundantes hipolitidos, Hippolyte zostericola y Latreutes fucorum, fueron escogidos para esta comparación. Las tendencias temporales en densidad sugieren que estos dos camarones fueron sensitivos en forma variable al derrame (Figs. 10.4, 10.6). En ambos casos, sin embargo, la maduración ovárica y el desarrollo de los huevos empollados parece poco sensible al derrame (Fig. 10.18). Los porcentajes de hembras (ovígeras) empollando huevos como una fracción de las hembras reproductivamente maduras

Fig. 10.18 Patrón reproductivo para dos camarones hipolitidos (Hippolyte zostericola y Latreutes fuconum) basado en los estados de desarrollo de los huevos y los ovarios descritos en la Tabla

10.5. Referirse apéndice Tabla F.6.

834 Capítulo 10

Fig. 10.19 Intensidad de reclutamiento de dos camarones hipolitidos (Hippolyte zostericola y Latreutes fuconum). Individuos menores al 25% del rango de talla fueron considerados reclutas nuevos. Referirse apéndice Tabla F.6. (definidas como todas las hembras con un largo de caparazón igual o mayor al de la mas pequeña hembra ovígera observada en cada especie) no muestran tendencias en ninguna de las dos especies que sugiera un efecto del derrame. Porcentajes de huevos indiferenciados no liberados (huevos sin ojos) entre las hembras ovígeras de ambas especies sugieren que la exposición al petróleo no detuvo el desarrollo de huevos. Un efecto toxico sobre los embriones pudo haber detenido el desarrollo en un estadio temprano, y un gran porcentaje de huevos indiferenciados pudo haber sido esperado en los sitios expuestos. La incidencia de incubación concomitante y maduración ovárica fue también similar en los lechos de pastos afectados y no afectados. Estos resultados indican que los procesos reproductivos no fueron afectados por el petróleo en ninguna de estas dos abundantes especies de carideos. La intensidad del reclutamiento (Fig. 10.9) y estructuras de población (Fig. 10.20) es estas especies también siguen similares patrones generales en los lechos de pastos afectados y no afectados.


Fig. 10.20 Distribución de tamaño de dos dos camarones hipolitidos (Hippolyte zostericola y Latreutes fuconum), noviembre 1986 - enero 1988, en sitios afectados y no afectados

836 Capítulo 10

10.5.4.3 Discusión y Resumen Como fue el caso para infauna total aparte de poliquetos (Fig. 10.7), la epifauna total incrementó su abundacia en los sitios afectados después del derrame (Fig. 10.10). Este incremento cinco veces superríos, una vez mas, fue consistente con un patrón de repoblación de los sitios afectados después del derrame. Sin embargo, a diferencia de la infauna, la abundancia epifaunal no convergió en los sitios afectados y no afectados dos años después del derrame. En cambio, los números de la epifauna se incrementaron marcadamente en los sitios no afectados así como en los afectados. Este incremento se contrarrestó por el decrecimiento de la biomasa de pastos marinos (Fig. 10.3) y el decrecimiento en los números de la infauna (Fig. 10.7). La declinación en la biomasa de pastos pudo no haber sido causada por el incremento en epifauna, la cual incluye algunos pastoreadores de pastos marinos, debido a que los cambien estuvieron bien fuera de fase. Un efecto de cierta epifauna sobre la infauna (y otra epifauna), sin embargo, no puede ser descontado (e.g. Young et al. 1976; ver evisones de Klumpp et al. 1989; Howard et al. 1989; Bell y Pollard 1989). Por ejemplo, un taneido predador afecta adversamente la supervivencia de un equinoideo recientemente metamorfoseado en aguas templadas (Highsmith 1982ª). En 1974-1975 la epifauna fue colectada con otro arrastre de 19 mm de ojo de malla y líneas de malla de 6.3 mm, a una mayor profundidad que en el presente estudio (Heck 1977). El otro arrastre aparentemente no retuvo taneidos y anfipodos, los cuales probablemente fueron muy pequeños. Por otra parte, los peces fueron mucho mas abundantes y diversos en la colección de 1974-1975 (Heck y Westone 1979) que en los sitios no afectados del presente estudio, un vez mas, debido probablemente a los diferentes aparatos de muestreo. Descontando estos tres taxones, los tres taxones mas comunes en las dos colecciones tuvieron el mismo rango de abundancia: camarones, gastrópodos, y braquiuros; equinodermos y anomuros fueron el cuarto y quinto taxón mas común, pero los equinodermos fueron relativamente mas abundantes en la colección de Heck (los sitios de Heck, cerca a Isla Mina, fueron usados; su sitio 4, cerca de Isla Naranjos, no fue incluido; únicamente los sitios no afectados del presente estudio fueron usados en esta comparación). Esta similaridad en el rango de abundancia 11-12 años antes del derrame entre un área que fue afectada y los sitios después del derrame que no fueron afectados fortalece la interpretación que los patrones después del derrame en los sitios afectados fueron causados por en derrame de petróleo, y no son simplemente diferencias geográficas en abundancia preexistentes entre las áreas de estudio afectadas y no afectadas. A juzgar por los conteos totales en los sitios afectados y no afectados, los cuales difieren por un factor de 2.9 para infauna aparte de poliquetos y por un factor de 1.5 para epifauna, la infauna fue la mas fuertemente afectada por el derrame que la epofauna. Este patrón podria ser esperado si el petróleo en los sediemtos de pastos marinos (Tabla 10.3; Burns, Cap. 3) afecto los ciclos de vida infaunales mas que el reclutamiento y supervivencia epifaunal.


Los números de equinodermos difieren en un orden de magnitud entre los sitios no afectados y afectados (2407 vs 97, respectivamente; Tabla 10.6; Fig. 10.10). Aunque los holoturoideos y equinoideos no fueron abundantes, sus números difieren grandemente y ellos pueden ser contados fácilmente en el campo. Estos grupos pueden ser provechoso como taxones “indicadores” de polución por petróleo (ver también Cubit y CONNOR, Cap. 4; Nelson-Smith 1973). En agosto de 1992, mas de seis años después del derrame, grandes equinodermos epifaunles fueron contados en transectos de 20m2 en cada uno de ocho lechos previamente muestreados; no fueron contados ofiuroideos. No fueron vistos grandes equinodermos en los lechos de pastos afectados, en contraste con 16 equinoideos y seis holoturoideos contados en los sitios no afectados (22/80 m2). Unos pocos equinoideos y un Oreaster reticulatus (asteroideo) fueron observados fuera de los transectos en los sitios afectados; numerosos equinodermos fueron vistos fuera de los transectos en los sitios no afectados, incluyendo un transecto adicional de 20 m2 en PALN que contenía 34 equinoideos, siete holoturoideos, y un O. Reticulatus. Hippolyte zostericola parece no ser afectada por el petróleo derramado (Fig. 10.16), mientras que un segundo carideo, Latreutes fucorum, parece ser altamente sensible (Fig. 10.14). Sensibilidad al petróleo de este y otros carideos en lechso de pastos marinos no han sido reportados previamente. La mayoría de estas especies son abundantes en lechos de pastos marinos a través del Caribe y Golfo de México (Bauer 1986, Virnstein 1987). Las especies de carideos caribeños tiene típicamente una reproducción continua acoplada con alta variación temporal y espacial en los patrones de reclutamiento (Bauer 1987). La aparente falta de un efecto del derrame sobre el desarrollo, productos reproductivos, y reclutamiento de Hippolyte zostericola y Latreutes fucorum desde la primera colección después de derrame sugiere que (1) la actividad biológica de petróleo dispersado fue baja, (2) el potencial reproductivo de estas dos especies es ampliamente diferente, y (3) las diferencias en densidad fueron debidas principalmente a efectos tóxicos iniciales en los lechos de pastos marinos. 10.6 Discusión, Conclusiones, y Recomendaciones El análisis de un conjunto de muestras de núcleos de sedimento colectadas en 1988 mostraron que el petróleo penetró la gruesas alfombra de raíces y rizomas de pastos marinos (Tabla 10.3), la cual no protegió la infauna del petróleo a una profundidad de menos de 20 cm debajo de la superficie del sedimento. El petróleo persistió dentro de los sedimentos, en un estado disperso, a concentraciones superiores a las de la superficie del sedimento. El derrame de petróleo de Bahía Las Minas aparentemente tuvo un efecto transitorio sobre los pastos marinos submareales y un efecto duradero (2-3 años) sobre algunos taxones animales. La fauna de los lechos de pastos marinos afectados permaneció altamente alterada comparada con los lechos no afectados 5-7 meses a 2-3 años después del derrame. Aparentemente la declinación de la

838 Capítulo 10

población causada por el derrame fue rápidamente sobrepasada únicamente por especies con alto potencial reproductivo, estadios planctónicos, o ambos. Animales con bajas habilidades de dispersión y bajos potenciales reproductivos toman bastante para recuperarse o no muestran señales de hacerlo durante los 2-3 años después del monitoreo del derrame. Aunque las plantas de pastos marinos no murieron en las áreas submareales muestreadas para infauna y epifauna, la perdida de una gran fracción de la fauna de los lechos de pastos marinos probablemente trastornó las redes de alimento. Predadores especializados en anfípodos y taneidos probablemente cambiaron a presas alternativas o emigraron. De la misma forma, la perdida de reclutas de poblaciones diezmadas en lechos de pastos marinos afectados pudo haber resultado en un declinar de la población en áreas no afectadas distantes. Tales efectos indirectos pudo ocurrir mucho mas allá de los confines espaciales y limites temporales de los eventos de derrame de petróleo acotados, y deberían ser considerados en las valoraciones de daño por derrame petrolero. La fauna de los lechos de pastos marinos pueden se altamente variable de sitio en sitio. La abundancia de anfípodos tiene a decrecer con la latitud (Nelson 1980) y la composición de especies de carideos varia ampliamente entre los lechos de pastos marinos tropicales y subtropicales (Thorhaug y Roessler 1977; Bauer 1985; Marshall 1985; Holmquist et al. 1989ª); estos estudios y este reporte identifica las especies numéricamente dominantes de camarones carideos en los lechos de Thalassia. Latreutes fucorum, una especies sensitiva al petróleo en este estudio, cuenta por el 57% del numero total de carideos en los lechos Puertorriqueños de Thalassia. El efecto general de un derrame de petróleo sobre las comunidades de pastos marinos debería ser determinada en gran medida por la mezcla de especies sensitivas y tolerantes al petróleo. A pesar de las afinidades en fauna y flora entre Panamá y los lechos someros de pastos marinos en otras partes de Caribe y Golfo de México, las diferencias entre esas áreas pueden afectad el resultados de un mayor derrame de petróleo. Por ejemplo, grandes áreas de lechos de pastos marinos someros aparecen en la parte superior de los bancos en Florida Bay. Estas áreas son casi expuestas, con las hojas de Thalassia protruyendo a través de la superficie del agua durante mareas bajas extremas. La tasa de nivelación, un factor que puede alterar las tasas de remoción del petróleo (Burns et al. 1991), es mucho mas bajo en Florida Bay que en Bahía Las Minas debido a que el flujo mareal esta restringido por numerosos bancos de lodo (Holmquist et al. 1989b). Estos bancos soportan mas de una vez y media los cultivos en pie de los pastos marinos en Florida Bay (Powell et al. 1989). Las algas carnosas son también mucho mas importantes en Florida Bay (Lapointe 1989) que en Panamá. Los lechos de pastos marinos incluidos en este estudio estaban todo en lagunas rodeadas por arrecifes de coral submareales y adyacentes a bajos bordeados por manglares. Ellos son muy pequeños comparados con los lechos del sur de la Florida, están raramente expuestos durante las mareas bajas, y son nivelados por corrientes relativamente fuertes. Cualquier predicción de los efectos de un derrame de petróleo mayor en


los hábitats de pastos marinos debe tener en cuenta estas y otras diferencias en la hidrodinámica, topografía, y ecología. La aproximación empleada en este estudio de monitoreo de la composición comunitaria de un amplio rango de tamaños de infauna retenida en una malla de 0.5 mm y epifauna retenida por una malla de 1 mm requirió de muchos cientos de horas de trabajo de laboratorio. Sin embargo, no fue posible procesar la mayoría de los núcleos de sedimento y mucho del material de las redes de arrastre. Basados en los datos presentados aquí, la planeación de de investigaciones futuras debería considerar enfocarse en ciertos grupos. Grandes equinodermos epifaunales (holoturoideos, equinoideos, y asteroideos) aparentan ser particularmente idóneos para los estudios sobre derrames petroleros debido a que son fáciles de identificar y contar en el campo, y aparentan tener una fuerte y persistente respuesta numérica al los derrames en las profundidades someras muestreadas. El área perdida en los lechos de pastos marinos submareales afectados pudo haber sido considerable, particularmente si la muerte continua de una banda de 5 m de ancho a lo largo de los márgenes someros en LRS fue ampliamente distribuida. Tal perdida de hábitat pudo tener extensos y duraderos efectos sobre los lechos de pastos marinos. Estudios futuros deberían mapear los lechos y posiblemente medir la productividad de los pastos marinos, así como la biomasa en pie. 10.7 Agradecimientos Muchas personas nos ayudaron con el estudio de la comunidad de pastos marinos del proyecto de derrame petrolero. Aquellos de quienes merecen un especial agradecimiento son Juan de Rosario, Carlos González, José Gil, Itzal Angulo, Katie Moss, Alex Moss, Karl Kaufman, y Helena Fortunato. El Profesor Luis D’Croz (Universidad de Panamá) gentilmente nos permitió trabajar en su laboratorio y nos ayudo a localizar muchos de nuestros asistentes. Los Drs. Jeff Brawn (Illinois Natural History Survey), y Roger Green (University of Western Notario) participaron con varios aspectos de los análisis presentados aquí. Digna Matías y Xenia Guerra colectaron los datos sobre equinodermos de 1992. El laboratorio Marino Mote proveyó el tiempo del Dr. Marshall para completar este informe final. Agradecemos a los editores por sus esfuerzos en este capitulo.

840 Capítulo 10

App. Tabla F.1 Pruebas de significancia de máxima similitud de efectos fijados para determinar la biomasa de plantas de muestras colectadas con corazonador en sitios afectados y no afectados

Prueba df Chi-cuadrado P Biomasa total patos marinos

Afectación1 1 1.53 .2 Tiempo 12 579.23 .000 O x T 12 373.89 .000

Biomasa total de Thalassia Afectación1 1 6.05 .014

Tiempo 10 50.00 .000 O x T 10 13.88 .2

Biomasa total Syringodium Afectación1 1 0.52 .5

Tiempo 10 10.42 .4 O x T 10 24.59 .006

Biomasa total subsuperficial Afectación1 1 0.00 .9

Tiempo 12 32.37 .001 O x T 12 33.73 .001

Biomasa subsuperficial Thalassia Afectación1 1 5.94 .015

Tiempo 10 41.71 .000 O x T 10 14.93 .1

Biomasa subsuperficial Syringodium Afectación1 1 0.51 .5

Tiempo 10 10.57 .4 O x T 10 28.92 .001

Biomasa total de la hoja Afectación1 1 0.32 .6

Tiempo 12 410.68 .000 O x T 12 26.92 .008

Biomasa hoja de Thalassia Afectación1 1 2.13 .1

Tiempo 10 181.59 .000 O x T 10 8.82 .6

Biomasa hoja de Syringodium Afectación1 1 1.23 .3

Tiempo 10 9.40 .5 O x T 10 11.47 .3

Biomasa total algal Afectación1 1 0.27 .6

Tiempo 11 29.72 .002 O x T 11 16.46 .1

Biomasa algas carnosas Afectación1 1 0.25 .6

Tiempo 11 34.24 .000 O x T 11 17.38 .09

Biomasa algas calcáreas Afectación1 1 0.26 .6

Tiempo 11 28.07 .003 O x T 11 20.02 .045

1 Oiling en el texto original en inglés


App. Tabla F.2 Pruebas de significancia de máxima similitud de efectos fijados para el conteo de los principales grupos taxonómicos colectadas con corazonador en sitios afectados y no afectados. Los análisis se realizaron para los datos colectados solamente en el mes de enero (1987, 1988 y 1989); observe el texto para detalle.

Prueba df Chi-cuadrado P Conteo total excepto poliquetos


Brachyura Afectación1 1 0.65 .4

Tiempo 2 50.00 .033 O x T 2 13.88 .3

Cumacea Afectación1 1 0.52 .008

Tiempo 2 6.85 .000 O x T 2 2.76 .000

Echinoidea Afectación1 1 7.01 .4

Tiempo 2 38.73 .08 O x T 2 76.42 .5

Gastropoda Afectación1 1 0.73 .006

Tiempo 2 5.08 .007 O x T 2 1.36 .003

Amphipoda Afectación1 1 5.85 .016

Tiempo 2 2.96 .2 O x T 2 48.91 .000

Bivalvia Afectación1 1 12.93 .000

Tiempo 2 11.21 .004 O x T 2 1.85 .4

Cangrejos ermitaños Afectación1 1 1.05 .3

Tiempo 2 8.88 .012 O x T 2 0.17 .9

Isopoda Afectación1 1 0.75 .4

Tiempo 2 5.09 .09 O x T 2 6.56 .038

Misidos Afectación1 1 0.11 .7

Tiempo 2 12.37 .002 O x T 2 8.48 .014

Ofiuroideos Afectación1 1 16.83 .000

Tiempo 2 15.98 .000 O x T 2 11.06 .004

Camarones erodadores Afectación1 1 0.85 .4

Tiempo 2 17.58 .000 O x T 2 7.90 .019


842 Capítulo 10

App. Tabla F.2 Pruebas de significancia de máxima similitud de efectos fijados para el conteo de los principales grupos taxonómicos colectadas con corazonador en sitios afectados y no afectados (continuación).

Prueba df Chi-cuadrado P Sipunclulida


Tanaidacea Afectación1 1 32.14 .000

Tiempo 2 46.53 .000 O x T 2 100.02 .000



App. Tabla F.3 Pruebas de significancia de máxima similitud de efectos fijados para el conteo de los principales grupos taxonómicos colectadas con redes de arrastre en sitios afectados y no afectados.

Prueba df Chi-cuadrado P Conteo total

Afectación1 1 10.32 .001 Tiempo 6 55.956.61 .000 O x T 6 4.225.40 .000

Amphipoda Afectación1 1 21.11 .000

Tiempo 6 1.228.25 .000 O x T 6 111.74 .000

Brachyura Afectación1 1 0.01 .9

Tiempo 6 269.32 .000 O x T 6 5.34 .5

Peces Afectación1 1 23.97 .000

Tiempo 6 172.73 .000 O x T 6 63.35 .000

Gastropoda Afectación1 1 3.38 .066

Tiempo 6 663.23 .000 O x T 6 26.86 .000

Cangrejos ermitaños Afectación1 1 4.60 .032

Tiempo 6 4.279.19 .000 O x T 6 1.348.96 .000

Isopoda Afectación1 1 2.52 .1

Tiempo 6 107.76 .000 O x T 6 5.73 .5

Misidos Afectación1 1 11.76 .001

Tiempo 6 8.79 .2 O x T 6 8.75 .2

Ofiuroideos Afectación1 1 4.13 .042

Tiempo 6 32.34 .000 O x T 6 14.60 .024

Camarones Afectación1 1 6.76 .009

Tiempo 6 5.068.28 .000 O x T 6 124.00 .000

Tanaidacea Afectación1 1 23.71 .000

Tiempo 6 87.17 .000 O x T 6 55.68 .000


844 Capítulo 10

App. Tabla F.4 Pruebas de significancia de máxima similitud de efectos fijados para el conteo de especies de camarones colectados con redes de arrastre en sitios afectados y no afectados.

Prueba df Chi-cuadrado P Hippolyte zostericola

Afectación1 1 10.32 .001 Tiempo 6 55.956.61 .000 O x T 6 4.225.40 .000

Latreutes fucorum Afectación1 1 21.11 .000

Tiempo 6 1.228.25 .000 O x T 6 111.74 .000

Latreutes parvulus Afectación1 1 0.01 .9

Tiempo 6 269.32 .000 O x T 6 5.34 .5

Leander tenuicomis Afectación1 1 23.97 .000

Tiempo 6 172.73 .000 O x T 6 63.35 .000

Metapenaeopsis martinelli Afectación1 1 3.38 .066

Tiempo 6 663.23 .000 O x T 6 26.86 .000

Palaemonetes northropi Afectación1 1 4.60 .032

Tiempo 6 4.279.19 .000 O x T 6 1.348.96 .000

Penaeus duorarum Afectación1 1 2.52 .1

Tiempo 6 107.76 .000 O x T 6 5.73 .5

Periclimenes americanus Afectación1 1 11.76 .001

Tiempo 6 8.79 .2 O x T 6 8.75 .2

Periclimenes logicaudatus Afectación1 1 4.13 .042

Tiempo 6 32.34 .000 O x T 6 14.60 .024

Processa fimbriata Afectación1 1 6.76 .009

Tiempo 6 5.068.28 .000 O x T 6 124.00 .000

Sicyonia laevigata Afectación1 1 23.71 .000

Tiempo 6 87.17 .000 O x T 6 55.68 .000

Thor manningi Afectación1 1 46.85 .000

Tiempo 6 853.14 .000 O x T 6 550.24 .000



App. Tabla F.4 Pruebas de significancia de máxima similitud de efectos fijados para el conteo de especies de camarones colectados con redes de arrastre en sitios afectados y no afectados (continuación)

Prueba df Chi-cuadrado P Trachycaris restrictus


1 Oiling en el texto original en inglés App. Tabla F.5 Pruebas de significancia de máxima similitud de efectos fijados para el conteo de tres tipos de especies de camarones colectados con redes de arrastre en sitios afectados y no afectados.

Prueba df Chi-cuadrado P Total camada


De camadas a zoea Afectación1 1 3.50 .061

Tiempo 6 6.457.56 .000 O x T 6 52.82 .000

Larvas Pelágicas Afectación1 1 0.16 .7

Tiempo 6 807.69 .000 O x T 6 176.18 .000

846 Capítulo 10

App. Tabla F.6 Pruebas de significancia de máxima similitud de efectos fijados para analizar la frecuencia de reclutamientos y estados reproductivos de dos especies de camarón.

Prueba df Chi-cuadrado P Hippolyte zostericola A. Reclutas


B. Hembras ovígeras Afectación1 1 3.21 .07

Tiempo 5 785.44 .000 O x T 5 131.86 .000

C. Hembras ovígeras con ovarios llenos Afectación1 1 0.46 .5

Tiempo 5 1.270.42 .000 O x T 5 65.56 .000

D. Porcentaje de hembras con huevos no diferenciados unidos al pleopodo Afectación1 1 2.93 .09

Tiempo 5 64.21 .000 O x T 5 22.14 .000

Latreutes fucorum A. Reclutas

Afectación1 1 7.23 .007 Tiempo 5 693.80 .000 O x T 5 2.081.49 .000

B. Hembras ovígeras Afectación1 1 0.13 .7

Tiempo 5 13.94 .016 O x T 5 6.85 .3

C. Hembras ovígeras con ovarios llenos Afectación1 1 0.72 .4

Tiempo 5 140.28 .000 O x T 5 2.22 .8

D. Porcentaje de hembras con huevos no diferenciados unidos al pleopodo Afectación1 1 1.48 .2

Tiempo 5 11.60 .041 O x T 5 46.31 .000


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