Journal of Ethology© Japan Ethological Society and Springer-Verlag 2003DOI 10.1007/s10164-003-0100-4

Article

Semilunar courtship rhythm of the fiddler crab Ucalactea in a habitat with great tidal variationTae Won Kim · Kil Won Kim · Robert B. Srygley · Jae C. Choe (✉)

T. W. Kim · K. W. Kim · R. B. Srygley · J. C. ChoeLaboratory of Behavior and Ecology, School of Biological Sciences, Seoul National University,Seoul 151–742, South Korea

✉ J. C. ChoePhone: +82-2-8808157Fax: +82-2-8827195E-mail: jcchoe@snu.ac.kr

Received:   9 December  2002 / Accepted:   30 April  2003 / Published online:   26 July  2003

Abstract  Semilunar courtship rhythm is a widely distributed phenomenon among fiddler crabs

in the genus Uca (Decapoda, Ocypodidae). Typically, synchronous courtship has been reported

to peak near spring tides. To determine whether a region of large tidal variation shifts reproductive

activity, we measured the frequency of specific courtship behaviors including claw-waving and

semidome building for U. lactea males on Kanghwa Island, Korea. We found that synchronized

courtship for U. lactea peaked near neap tides, whereas near the spring tides, seawater flooded

the habitat and males predominantly fed on the mudflat. Although active females, which hold their

burrows and usually feed on the mudflat, are abundant near to spring tides, males rarely claw-waved

to attract females. This pattern is atypical for the species because other populations of U. lactea

on Japan and Taiwan are synchronous around spring tides. We suggest that males invest most of

their time in feeding during spring tides because foraging is limited during neap tides. During neap

tides, males feed infrequently and thus expend stored energy on courtship signals. We conclude

that patterns of reproductive synchrony may be dependent on food availability in periodically

changing environments.

Keywords  Fiddler crab · Semilunar rhythm · Synchronous courtship · Uca lactea · Waving

1

IntroductionMany marine animals show reproductive rhythms following the semilunar or lunar tidal cycle

(Palmer 1974; Ali 1992; Morgan and Christy 1994, 1995; Mizushima et al. 2000). Some fiddler

crabs in the genus Uca are also known to have synchronous reproductive cycles (Christy 1978,

1986; Morgan and Christy 1994, 1995). Reproductive synchrony in fiddler crabs constitutes male

courtship activity (Zucker 1978; Greenspan 1982; Salmon and Hyatt 1983; Salmon 1987), or the

synchronous release of larvae from the female which follows the semilunar tidal rhythm (Christy

1978, 1982; Morgan and Christy 1994, 1995; Kellmeyer and Salmon 2001).

Previous studies of male courtship in fiddler crabs suggested that male courtship behavior is

synchronized with female receptivity, which leads to simultaneous larval release (Christy 1978;

Greenspan 1982; Salmon and Hyatt 1983; Salmon 1987). Coordinating this reproductive rhythm

with the tidal cycle is assumed to be an adaptation that increases larval survival (Christy 1978,

1982; Morgan 1987; Morgan and Christy 1994, 1995; Kellmeyer and Salmon 2001). Exact causes

of synchronized courtship, however, still remain largely unknown. No studies have found clear

evidence that female receptivity synchronizes courtship.

Uca lactea has a particularly strong semilunar rhythm of activity (see Yamaguchi 1971; Crane

1975). For those populations studied to date (Murai et al. 1987; Severinghaus and Lin 1990;

Yamaguchi 2001a, 2001b, 2001c; Kim and Choe 2003), the mating behavior of U. lactea is

synchronous and peaks near to spring tide, a pattern which is consistent with other species of the

genus. However, courtship cycles may vary depending on the environmental conditions. We were

particularly interested in a population on Kanghwa Island, Korea, because the variation in the tides

is greater (tidal amplitude ranges from 4 to 10 m) than other sites where populations of Uca have

been studied (which are, in general, 50–200 cm). We predicted that a large tidal variation would

affect the courtship rhythm of the species because it may affect foraging opportunities. We found

that the courtship rhythm of the population in Kanghwa Island was different from other populations

of U. lactea. We discuss the environmental and behavioral factors that could lead to changes in

courtship rhythm within the species.

2

Materials and methods

Study area

Fieldwork was conducted at the intertidal mudflat in Kanghwa Island off the west coast of South

Korea (37°35′N, 126°32′E) during the breeding season from 2 July to 2 August 2000. Mean air

temperature during the observation period was 31.4°C (range: 28–38°C), and the mean surface

temperature was 31.6°C (range: 27–37°C). Mean relative humidity was 67% (range: 49–82%).

Monsoon rains fell on approximately 1 out of every 4 days (data obtained from the Kanghwa

meteorological observatory).

The study site was located within the intracoastal waterway (downstream of the Han River),

which is 1 km away from Daemyong port, in the Kimpo region (Fig. 1). Maximum tidal amplitude

was approximately 10 m at spring tides and minimum amplitude was approximately 4 m at neap

tides (Fig. 2A). Uca lactea lives on the upper intertidal mudflat, 700–850 cm above datum line,

covering 400–500 m2. The habitat is not inundated for 6–8 days around neap tides per semilunar

cycle.

Fig. 1.  Map of the study area on Kanghwa Island

3

Fig. 2A–C.  Relationship of activity, waving, and semidome building of the male Uca lactea to the tidal

cycle on the mudflat. A Tidal amplitude in the Kang-hwa Island during this study. The straight line indicates

the tidal height of the observed 2×2-m plot. B Daily distribution of the number of non-wavers. C Daily

distribution of waving males and dome-holding males. ▼ Represents days of heavy rain and extremely

dryness respectively, when no males were active on the ground

Study species

The semi-terrestrial fiddler crab U. lactea (family Ocypodidae), which lives on the upper intertidal

mudflat, is easily recognized by the male’s exaggerated white claw on one side (Yamaguchi 1971;

Crane 1975). It has been reported to live in the tropical and subtropical Indo-Pacific region,

including Taiwan and Hong Kong, extending as far north as Japan and South Korea (Yamaguchi

1971; Kim 1973; Crane 1975). Each crab digs and holds a burrow (approx. depth: 40–50 cm),

which is used as a shelter or breeding location (Crane 1975). When tides cover the crab’s habitat,

it retreats into the burrow and plugs the entrance with mud. In the breeding season from June to

August (Yamaguchi 1971; Kim 2002), males dig their burrows deeper and may build a semidome

structure (called ‘hood’ by Crane 1975) at the entrance. They then wave their major claws toward

4

wandering females (see Murai et al. 1987 for details). The females choose the mating partner by

sequentially entering (‘visiting’) the burrows of several males (Yamaguchi 1971; Kim 2002). The

crabs copulate in the male’s burrow or on the surface near the female’s burrow (Yamaguchi 1971,

2000b; Murai et al. 1987; Severinghaus and Lin 1990).

Observations of behavior

Prior to the observation period, we selected a focal area where U. lactea male burrows were at

relatively high density. We defined a 2 mx2 m plot with four 50-cm long PVC stakes connected

by fine nylon straps. Crabs’ burrows within the plot were numbered with flags made with colored

tape on sticks.

The crabs emerge from their burrows and are active on the surface for about 8 h each day during

the diurnal low tide. Hence, we recorded hourly behavioral patterns of the crabs for approximately

8 h after the tide receded from 2 July to 2 August. They were not active on the surface at night, in

heavy rain, nor on extremely dried sediment when the temperature was very high (Yamaguchi

1971; Crane 1975).

We recorded the behavior of each crab every hour while it was on the surface. We began with

the male at burrow number one, recorded its behavior at that moment, and subsequently recorded

the behavior of the male at the next burrow. Sample size did not exceed 50 males. Behavior was

categorized into seven classes (see Table 1). If the male was out of sight in the burrow, no data

were recorded until the next hour. We also noted the identity of the males that built semidomes.

To calculate the proportion of frequencies spent conducting each behavior, we pooled the behavioral

data for all of the males.

[Table 1. will appear here. See end of document.]

Each day, males active on the surface were categorized into three groups based on courtship

behaviors. Males that displayed claw waving at least twice during the eight daily observation

periods were called ‘wavers’ and the others ‘non-wavers.’ Wavers were divided into two additional

groups: those that had semidomes were called ‘semidome-holders’ and those that lacked a semidome

were ‘non-holders.’

The relationship between male behaviors and female activity

Each day at low tide, we counted the frequency of active females on the surface in the focal area,

most of which were burrow-holders and fed on sediment. As near to the same time as possible,

we recorded the frequencies of waving males and feeding males on the surface. In order to determine

5

whether male courtship activity or feeding activity was associated with the frequency of females,

we regressed the frequency of waving males and the frequency of feeding males on the number

of females.

ResultsMales active on the surface were more frequently observed around the spring tides than the neap

tides (Fig. 2B). Of the seven behavioral categories, males invested most of their time to waving

and feeding (Frequency of feeding and waving: 1140; Frequency of other behaviors: 131; X2=475.28,

df=6, P<0.0001; Fig. 3). On average, 52% of the observed males showed waving behavior more

than once a day and 48% did not wave at all on that particular day.

Fig. 3.  Proportion of behaviors exhibited by Uca lactea males on the surface. Solid bars represent behavior

proportion in inundated period and open bars represent non-flooded period

Few active males were non-waving (non-courting) at neap tides. In sharp contrast, the number

of non-waving males peaked near the spring tides (Fig. 2B). The number of waving males was

lowest just prior to spring tides, began to increase at spring tide, and peaked 3–5 days after spring

tide. Wavers were also predominant during the neap tide period. Among the wavers, 85% were

semidome-holders and 15% were non-holders.

For the males, the majority of time on the surface was spent feeding (60.5%, n=759 out of 1,271

counts in total) or waving (29.1%, n=371). Very little time was spent dome building (1.3%,

n=16 min), mudballing (3.3%, n=42), threatening (2.8%, n=36), combating (1.8%, n=23), or

6

pausing (1.1%, n=14). The proportional frequency of seven types of behaviors differed significantly

between flooded and non-flooded phases (X2=310.56, df=6, P<0.0001) (Fig. 3). Especially, the

proportion of waving and feeding behavior was dramatically different between the two phases.

During inundated periods, most of the active males fed on the mudflat. On non-flooded days, most

males waved (Waving: X2=296.75, df=1, P<0.0001; feeding: X2=295.07, df=1, P<0.0001). Other

behaviors showed no significant differences following sequential Bonferroni’s correction (n=7

tests, including waving and feeding).

The number of waving males was negatively associated with the number of females (Spearman

rank correlation: rs=-0.584, Z=−3.876, P=0.0001; Fig. 4A). On the other hand, the numbers of

feeding males and active females were positively correlated (rs=0.795, Z=5.275, P<0.0001; Fig. 4B).

Fig. 4.  Relationship between the number of active females on the surface and the number of waving males

of Uca lactea (A), and the number of feeding males (B) within the 2×2-m plot

7

DiscussionOn Kanghwa Island, the pattern of synchronized courtship timing of Uca lactea was different

from the courtship pattern of other fiddler crab species. Although male activity peaked at spring

tides, courtship displays such as waving and semidome building peaked at 4–5 days after spring

tides. In other species that show semilunar courtship rhythms, male courtship peaks around spring

tides (Crane 1958; Zucker 1978; Greenspan 1982; Salmon 1987; but see Christy 1978). This

general pattern has been interpreted as reproductive synchrony between males and females because

females should copulate about two weeks before spring tides in order to incubate larvae and release

them when the tidal stream is the fastest (Greenspan 1982; Salmon 1987).

Even for other populations of U. lactea courtship rhythm peaked near to spring tides. In a

Japanese population, male courtship peaked at 2–3 days before spring tides (Yamaguchi 1971,

2000b). In Taiwan, while the number of active individuals on the surface did not show a great

difference between the neap tides and spring tides, mating frequency peaked at spring tides, which

suggests that male courtship also peaked at these periods (Severinghaus and Lin 1990).

One reason for the discrepancy of behavioral rhythms in the Kanghwa Island population of U.

lactea may be due to the environmental differences between this habitat and that of the other

populations and other species. For example, the only other fiddler crab species known to have

interpopulational variation in courtship timing is U. pugilator (Christy 1978; Salmon and Hyatt

1983). In Florida, their courtship was reported to show peaks at neap tides, whereas other

populations peak at spring tides (Christy 1978). The explanation for the difference was that stream

velocity in Florida is higher in neap tides rather than in spring tides and females release larvae at

neap tides to facilitate their escape from predators (Salmon and Hyatt 1983). At Kanghwa Island,

however, stream velocity is higher at spring tides relative to neap tides. Maximum velocity is

approx. 230 cm/s at spring tides and 50 cm/s at neap tides (data from National Oceanographic

Research Institute of Korea).

The most probable cause of courtship near neap tides in the extreme tidal range at our study

site appears to be the relationship between tidal flooding and food availability. Tides are the

principal transport mechanism of food such as diatoms and other organic particles for the fiddler

crabs. Furthermore, crabs feed on the water-containing sediment because wet conditions facilitate

filtering organic materials from sediment (J. Christy, personsal communication; Reinsel and

Rittschof 1995). In our study site, the habitat of U. lactea is not flooded for 6–7 days of the

semilunar tidal cycle. In these periods, the drying of the habitat caused U. lactea to be food deprived.

8

Other populations of U. lactea probably suffer less from food deprivation. In Japan, the habitat

of U. lactea in Amakusa-Masushima (Yamaguchi 1971) was flooded almost everyday by tides

(M. Murai, personal communication). Information on the habitat in Taiwan was not available, but

there is no evidence that the habitat of the crabs is subjected to drying up, because the crabs are

generally active on the surface without interruption (Severinghaus and Lin 1990).

Food availability may thereby influence the timing of male courtship. Due to the limitation of

food supply around neap tides in the habitat, fewer males were active on the surface and active

males were not feeding. Feeding was most predominant in the few days before the spring tide.

This is the period when other species are typically observed to be courting. U. lactea probably

delays courtship toward neap tides in order to get sufficient energy during spring tides.

At the beginning of our study period in early July, many males waved their claws and relatively

few fed, although a peak in the spring tide had just occurred. The behavior of the crabs appears

to be contrary to our hypothesis that the crabs must feed when tides flood the habitat during spring

tides and court when the habitat is dry during neap tides. Two hypotheses might explain this

apparent contradiction. First, during the rainy season the study site is moistened by rains, enabling

the males to feed even at neap tides and court at spring tides. However, although rainfall provides

wet conditions for crabs to feed, it cannot provide crabs with fresh food because they only feed

on organic matter that the tide deposits on the mudflat. Only flooding can provide food by a process

of suspension and accumulation. Indeed, rainfall may delay courtship rhythm by interrupting males

from feeding (T.W. Kim, personal observation). Second, a large tidal amplitude may accumulate

more organic matter on the mudflat due to the higher floods. In early July, the spring tide was in

the new moon phase, which is higher than the spring tide in the full moon phase (see Fig. 2A).

Females as well as male crabs could begin to feed earlier in a new moon spring tide, encounter

more organic particulate, and obtain sufficient energy to begin reproduction earlier. The data

indicate that males can even court in the latter portion of the spring tide.

In a related study, we tested whether food availability influenced courtship timing directly by

conducting food addition and removal experiments. We found that an increase in food availability

advanced the timing of male courtship and increased the courtship intensity, whereas food

deprivation had the opposite effects (Kim and Choe 2003). Hence, U. lactea males exhibit flexibility

in the expression of mating behaviors in response to food availability.

Near neap tides when males were courting, female crabs sampled burrows occupied by males,

and presumably assessed the male in each burrow. If a female stayed in the burrow for a long time

(e.g., >15 min), the male came out of the burrow and the lone female plugged the burrow entrance

9

presumably to oviposit. Then the male who lost his burrow wandered to find new burrows (T.W.

Kim, personal observations). We are not sure if mating occurred in the male’s burrow because

females can use stored sperm obtained by surface mating to fertilize eggs (e.g., Koga et al. 2000).

As a result of the females’ lone activities in the burrows, however, during male courtship activities,

a male biased sex ratio was evident on the surface. Waving males were most active when females

were least active on the surface, whereas males were feeding when females were most active and

also feeding.

In contrast, surface mating was more prevalent during spring tides. Males that mated on the

surface neither built semidomes nor waved to females (n=16 out of 17 males). Most importantly,

females mated with additional males after mating on the surface (T.W. Kim, personal observation).

Hence during spring tides, many females may not be receptive and even those that mated may not

have been fertile (Murai et al. 1987). As a result, males might not display courtship signals.

A corollary to the hypothesis that food availability influences male courtship activity is that it

also influences female reproductive receptivity. Then perhaps it is the females’ receptivity that

triggers male courtship signals. As evidence to the contrary, the periodicity for female U. lactea

reproduction in Japan was a lunar cycle, whereas that for the reproductive behavior of males was

semilunar (Yamaguchi 2001a). Therefore, we propose that factors other than female receptivity

and the female’s response to food availability are influencing male reproductive behavior. Without

experimental studies, it is difficult to determine which sex first attracts its mates. In this regard,

we need to study how reproductive synchrony may be linked to various environmental factors

such as food availability (Kim and Choe 2003), predation pressure (Christy 1978), male-male

competition (Zucker 1984), and temperatures (Henmi 1989).

Acknowledgements  We are very thankful to John H. Christy at the Smithsonian Tropical Research

Institute and Minoru Murai at the University of Ryukus and two anonymous referees for valuable

comments. Delali Dovie improved this paper with valuable discussion and Michiko Sato provided

help getting information in Japan. We also thank Sanha Kim, Youna Hwang, Ho Young Suk and

other members of the Laboratory of Behavior and Ecology of Seoul National University for many

helpful discussions on the results. We thank the National Oceanographic Research Institute of

Korea for providing meteorological and tidal data cited in this study. The Korean Federation of

Science and Technology Societies supported R.B.S. with a Brain Pool Professorship. This study

was supported by the Brain Korea 21 Research Fellowship from the Ministry of Education and

Human Resources Development.

10

ReferencesAli MA (1992) Rhythms in fishes. NATO ASI series A vol 236. Plenum Press, New York

Christy JH (1978) Adaptive significance of reproductive cycles in the fiddler crab Uca pugilator: a hypothesis.Science 199:453–455

Christy JH (1982) Adaptive significance of semilunar cycles of larval release in fiddler crabs (genus Uca):test of a hypothesis. Biol Bull 163:251–263

Christy JH (1986) Timing of larval release by intertidal crabs on an exposed shore. Bull Mar Sci 39:176–191

Crane J (1958) Aspects of social behavior in fiddler crabs, with special reference to Uca maracoani (Latreille).Zoologica (NY) 43:113-130

Crane J (1975) Fiddler crabs of the world. Princeton University Press, Princeton, N.J.

Greenspan BN (1982) Semi-monthly reproductive cycles in male and female fiddler crabs, Uca pugnax.Anim Behav 30:1084–1092

Henmi Y (1989) Reproductive ecology of three ocypodid crabs II. Incubation sites and egg mortality. EcolRes 4:261–269

Kellmeyer K, Salmon M (2001) Hatching rhythms of Uca thayeri Rathbun: timing in semidiurnal and mixedtidal regimes. J Exp Mar Biol Ecol 260:169–183

Kim HS (1973) Illustrated encyclopedia of fauna and flora of Korea, vol 14: Anomura Brachyura. KoreanMinistry of Education, Seoul

Kim TW (2002) Courtship and male-male competition in the fiddler crab Uca lactea. MSc thesis, SeoulNational University, Seoul

Kim TW, Choe JC (2003) The effect of food availability on the semilunar courtship rhythm in the fiddlercrab Uca lactea. Behav Ecol Sociobiol. DOI 10.1007/s00265-003-0614-3

Koga T, Murai M, Goshima S, Poovachiranon S (2000) Underground mating in the fiddler crab Ucatetragonon : the association between female life history traits and male mating tactics. J Exp Mar Biol Ecol248:35–52

Mizushima N, Nakashima Y, Kuwamura T (2000) Semilunar spawning cycle of the humbug damselfishDascyllus aruanus. J Ethol 18:105–108

Morgan SG (1987) Adaptive significance of hatching rhythms and dispersal patterns of estuarine crab larvae:avoidance of physiological stress by larval export? J Exp Mar Biol Ecol 113:71–78

Morgan SG, Christy JH (1994) Plasticity, constraint, and optimality in reproductive timing. Ecology75:2185–2203

Morgan SG, Christy JH (1995) Adaptive significance of the timing of larval release by crabs. Am Nat145:457–479

Murai M, Goshima S, Henmi Y (1987) Analysis of the mating system of the fiddler crab, Uca lactea. AnimBehav 35:1334–1342

Palmer JD (1974) Biological clocks in marine organisms. Wiley, London

Reinsel KA, Rittschof D (1995) Environmental regulation of foraging in the sand fiddler crab Uca pugilator(Bosc 1802) J Exp Mar Biol Ecol 187:269–287

Salmon M (1987) On the reproductive behavior of the fiddler crab Uca Thayeri, with comparisons to U.pugilator and U. vocans: evidence for behavioral convergence. J Crustac Biol 7:25–44

Salmon M, Hyatt GW (1983) Spatial and temporal aspects of reproduction in North Carolina fiddler crabs(Uca pugilator Bosc) J Exp Mar Biol Ecol 70:21–43

Severinghaus LL, Lin HC (1990) The reproductive behaviour and mate choice of the fiddler crab (Ucalactea lactea) in Mid-Taiwan. Behaviour 113:292–307

Yamaguchi T (1971) The courtship behavior of a fiddler crab, Uca lactea. Kumamoto J Sci Biol 10:13–37

Yamaguchi T (2001a) The breeding period of the fiddler crab, Uca lactea (Decapoda, Brachyura, Ocypodidae)in Japan. Crustaceana 74:285-293

Yamaguchi T (2001b) The mating system of the fiddler crab, Uca lactea (Decapoda, Brachyura, Ocypodidae)in Japan. Crustaceana 74:389–399

11

Yamaguchi T (2001c) Daytime larval release of the fiddler crab, Uca lactea (Decapoda, Brachyura,Ocypodidae). Crustaceana 74:545-555

Zucker N (1978) Monthly reproductive cycles in three sympatric hood-building tropical fiddler crabs (genusUca). Biol Bull 155:410–424

Zucker N (1984) Delayed courtship in the fiddler crab Uca musica terpsichores. Anim Behav 32:735–742

12

Tab

le 1.  Behavior pattern of the male

Uca

lact

ea

Description

Category

Male stands on the surface motionless for more than several min.

Pausing

Male enters its burrow and returns to the surface carrying mudball and deposits it.

Mudballing

Male drags material from sediment with ambulatory legs and stacks it at his burrow to make a

semidome.

Dome building

Male takes bits of sediment with its small chela, gets them into the mouth filtering organic materials

and leaves small pellets on the surface.

Feeding

Male rhythmically extends laterally and folds its major claw toward females.

Waving

Male directs a major claw toward other crab without physical contact.

Threatening

Two males try to push each other backwards or fight with major claws interlocked.

Combating

13