Sinais clínicos e alterações necroscópicas em filhotes de

JBCA – Jornal Brasileiro de Ciência Animal 2014 7 (14): 508 – 522.

508

Sinais clínicos e alterações necroscópicas em filhotes de

Eunectes murinus (Linnaeus, 1758) infectados com bactérias

Gram negativas multirresistentes

Clinical and anatomic-pathological findingsin young hatchling

Eunectes murinus infected with multiresistant

Gram negative bacteria

Signos Clínicos y alteraciones necroscópicas en crías de

Eunectes murinus(Linnaeus, 1758) infectados con bacterias

Gram negativas multiresistentes

Paulo Roberto Bahiano Ferreira*1, Victor Pereira Curvelo2, Leane

Queiroz Souza Gondim3, Gilson Oliveira Santana4 e

Alberto Vinícius Dantas Oliveira5

Resumo

Em vida livre ou em conservação ex situ, relata-se uma alta taxa de

mortalidade de Eunectes murinus filhotes. As bacterioses são responsáveis

por altas taxas de morbidade e mortalidade em serpentes cativas,

principalmente aquelas provocadas por agentes multiresistentes aos

fármacos utilizados na clínica de répteis. Sinais clínicos e alterações

anatomopatológicas associados ao isolamento de bactérias

multirresistentes foram descritos numa rotina de manejo de 15 filhotes de E.

murinus mantidos em conservação ex situ. No decorrer do processo, após o

óbito de 4/15 serpentes sem causa definida, todas foram acompanhadas

1 Médico Veterinário. Mestre em Ciência Animal nos Trópicos – Escola de Medicina Veterinária / UFBA.

Técnico do Setor de Herpetologia – Parque Zoobotânico Getúlio Vargas – PZGV (BA). *Email:

[email protected]. 2 Médico Veterinário. Técnico do Setor de Clínica e Quarentena – PZGV (BA). 3 Médica Veterinária. Doutoranda em Ciência Animal nos Trópicos – Escola de Medicina Veterinária /

UFBA. Técnica do Setor de Nutrição – PZGV (BA). 4 Médico Veterinário. Técnico do Setor de Herbívoros – PZGV (BA). 5 Médico Veterinário. Coordenador Técnico do PZGV (BA).

mailto:[email protected]


509

clinicamente através de observações diárias, suspeitando-se de bacteriose

em 5/11 indivíduos. Os animais apresentavam escamas com conteúdo

caseoso, sendo coletadas e enviadas para um laboratório de referência para

o diagnóstico microbiológico. As Salmonella spp., Pseudomonas aeruginosa

e Citrobacter freundii apresentaram resistência para todos os antibióticos

testados no antibiograma: ciprofloxacina, gentamicina, tobramicina,

tetraciclina, doxiclina ou enrofloxacina. Em contrapartida, a Pseudomonas

spp. apresentou sensibilidade para todos os antibióticos anteriormente

mencionados. Mesmo após o tratamento estabelecido, 90,9% (10/11) dos

animais vieram a óbito, constatando infecções pulmonar e hepática em dois

indivíduos necropsiados, sendo isoladas Pseudomonas aeuruginosa e

Enterobacter spp. em amostras de fígado e pulmão de ambos. O isolamento

de bactérias de microbiota oral e/ou intestinal de serpentes e com perfil de

multirresistência, associado à doença e ao óbito de 93,3% (14/15) dos

filhotes de E. murinus indica a sensibilidade dessa espécie às bacterioses

por agentes oportunistas ou patogênicos Gram negativos.

Palavras-chave: anaconda, bacteriose, óbito, herpetocultura, pneumonia

Abstract

A high mortality rate of baby snakes Eunectes murinus in the wild or in ex

situ conservation has been reported. Bacterial diseases are responsible for

high morbidity and mortality rates in captive snakes, especially those caused

by multi-resistant agents to drugs used in the reptile medicine. Clinical signs

and pathological-anatomical findings associated with the isolation of multi-

resistant bacteria were described in routine management of 15 baby snakes

E. murinus kept in ex situ conservation. After the death of 4/15 of the snakes

from undetermined causes, all clinically monitored through daily

observations, bacterial disease was suspected in 5/11 individuals. The

animals had scales with caseous content collected and sent to a reference

laboratory for microbiological diagnosis. The Salmonella spp., Pseudomonas

aeruginosa and Citrobacter freundii were resistant to all antibiotics tested in

the antibiogram: ciprofloxacin, gentamicin, tobramycin, tetracycline, and

enrofloxacin or doxiclin. However, Pseudomonas spp. showed sensitivity to


510

all antibiotics mentioned above. Even after the established treatment, 90.9%

(10/11) came to death, from lung and liver infections, isolated Pseudomonas

aeuruginosa and Enterobacter spp.in two individuals necropsied. Isolation of

bacteria from oral and/or intestinal microbiota of snakes and profile of multi-

drug resistance associated with the disease and death of 93.3% (14/15) E.

murinus puppies, indicates the susceptibility of this species to opportunistic

and pathogenic Gram-negative bacteria infection.

Key words: anaconda, bacteriosis, death, herpetoculture, pneumonia

Resumen

En vida libre o en conservación ex situ, se reporta una alta tasa de mortalidad

de crías de Eunectes murinus. Las infecciones bacterianas son

responsables por altas tasas de morbilidad y mortalidad en serpientes

cautivas, principalmente aquellas provocadas por agentes multiresistentes a

los fármacos utilizados en la clínica de reptiles. Los signos clínicos y las

alteraciones anatomopatológicas asociadas al aislamiento de bacterias

multiresistentes fueron descritos en una rutina de manejo de 15 crías de E.

murinus mantenidos en conservación ex situ. En el curso del proceso,

después de la muerte de 4/15 serpientes sin causa definida, todas fueron

acompañadas clínicamente a través de observaciones diarias,

sospechándose de infección bacteriana en 5/11 individuos. Los animales

presentaban escamas con contenido caseoso, siendo recogidas y enviadas

para un laboratorio de referencia para diagnóstico microbiológico.

Salmonella spp., Pseudomonas aeruginosa y Citrobacter freundii

presentaron resistencia a todos los antibióticos testados en el antibiograma:

ciprofloxacina, gentamicina, tobramicina, tetraciclina, doxiciclina y

enrofloxacina. Por otra parte, la Pseudomona spp. presentó sensibilidad

para todos los antibióticos mencionados anteriormente. Después del

tratamiento, 90,9% (10/11) de los animales murieron, constatándose

infecciones pulmonar y hepática en los individuos necropciados, siendo

aisladas Pseudomonas aeuruginosa y Enterobacter spp. en muestras de

hígado y pulmón. El aislamiento de bacterias de microbiota oral y/o intestinal

de serpientes y con perfil de multiresistencia, asociado a la enfermedad y


511

muerte de 93,3% (14/15) de las crías de E. murinus, indica la sensibilidad

de esta especie a las infecciones bacterianas por agentes oportunistas o

patogénicos Gram negativos.

Palabras-clave: anaconda, infección, bacterias, muerte, herpetocultura,

neumonía

Introdução

A Eunectes murinus é uma

serpente constritora, de hábito

semiaquático, noturna e carnívora,

que ocorre na América do Sul com

ampla distribuição no território

brasileiro¹. Em ambiente cativo, é

relatada uma alta taxa de

mortalidade de filhotes2. Trabalhos

científicos sobre patologias e

possível causa mortis em E. murinus

são escassos, sendo estes

importantes para o aprimoramento

do sistema de manejo adotado nas

instituições conservacionistas.

As enfermidades infecciosas

têm sido indicadas como um dos

principais fatores responsáveis pelas

altas taxas de morbidade e

mortalidade em serpentes cativas,

destacando-se as bacterioses por

agentes Gram negativos,

geralmente multirresistentes aos

medicamentos de amplo espectro

normalmente utilizados na clínica de

répteis,3,4,5.

As bactérias podem ser

transmitidas para as serpentes via

alguma porta de entrada, como

feridas provocadas por trauma e o

contato com ambientes, tratadores e

instrumentais clínico-cirúrgicos

contaminados. Contudo, a

imunodepressão, a desnutrição, a

má adaptação ao ambiente cativo,

bem como a manutenção em

temperaturas e umidades distantes

da zona de conforto térmico são

considerados fatores predisponentes

para o desenvolvimento de doenças

bacterianas em répteis5.

Geralmente, as bactérias

provocam nos répteis um quadro

clínico com lesões abscedativas

associadas com estomatite,

pneumonia e dermatites, podendo

evoluir para a sepse resultando em


512

óbito por choque septcêmico4,5. Por

isso, é importante o conhecimento

das diferentes técnicas de coleta e a

origem das amostras para a

realização de cultura bacteriana e

antibiograma, com o intuito de um

diagnóstico eficaz e capaz de auxiliar

a terapêutica adotada para o

paciente5.

No presente trabalho, são

descritos sinais clínicos e alterações

anatomopatológicas associados ao

isolamento de bactérias multirresistentes

em filhotes de E. murinus cativas.

Relato de caso

No mês de junho de 2012 foi

registrado o nascimento de 15

animais da espécie E. murinus no

Parque Zoobotânico Getúlio Vargas

(PZGV), Bahia (BA). Desde então,

foi criada uma rotina de manejo para

os filhotes, os quais eram mantidos

em um sistema semi-intensivo, sem

controle de temperatura e umidade,

porém individualmente em caixas

plásticas organizadoras, com

ambiente seco e água,

disponibilidade de luz solar, sendo

as mesmas higienizadas

diariamente com hipoclorito de sódio

1% durante 10 minutos com

posterior enxágue. No primeiro mês,

os animais não apresentaram apetite

sendo, assim, realizado o

procedimento de alimentação

assistida semanalmente, com

neonatos de camundongo da

espécie Mus musculus criados no

biotério da própria instituição. No

decorrer do processo, após o óbito

de quatro (4/15) serpentes sem

causa definida, os animais foram

acompanhados clinicamente através

de observações diárias,

suspeitando-se de infecção

bacteriana em cinco dos 11 animais

examinados, os quais apresentavam

inicialmente escamas elevadas e em

destaque em relação às

circunvizinhas (Figura 1),

despigmentadas (Figura 2) ou com

alteração de cor padrão da espécie,

além da presença de escamas com

conteúdo de aspecto caseoso

(Figura 3), que foram coletadas e

enviadas para o Centro de

Diagnóstico Veterinário (CITIVET II),

Salvador, Bahia, para o isolamento

bacteriano e determinação do perfil

de resistência (Tabela 1). Contudo,

inicialmente foi realizada a


513

antibioticoterapia com sete

aplicações por via intramuscular (IM)

ou oral (VO) de dois medicamentos,

enrofloxacina 2,5% (10 mg/Kg/48q

IM) em 11 indivíduos, numa primeira

etapa, e logo após a azitromicina (40

mg/Kg/q48h VO) em sete indivíduos,

ambas acompanhadas de aplicação

tópica de creme de sulfadiazina de

prata 1% direto nas lesões das

escamas de cada animal. Como

suporte, ainda foram feitas três

aplicações de complexo de

vitaminas B injetável (0,1

mL/kg/q48h) conforme o protocolo

terapêutico padrão do Setor de

Clínica e Quarentena do Parque

Zoobotânico Getúlio Vargas.

Entretanto, entre os meses de

agosto e outubro, mesmo após o

tratamento estabelecido, 90,9%

(10/11) dos animais não resistiram e

vieram a óbito, constatando

infecções bacterianas pulmonar e

hepática em dois indivíduos na

necropsia (Figura 4) e no exame

microbiológico dos fragmentos dos

órgãos acometidos (Tabela 2).

Figura 1: Indivíduo 1 apresentado inicialmente uma escama elevada em destaque (seta).


514

Figura 2: Indivíduo 14 apresentando escamas despigmentadas (seta amarela) ou com conteúdo de aspecto caseoso (seta vermelha).

Figura 3: Indivíduo 8 apresentando múltiplas escamas com coloração amarelada com conteúdo de aspecto caseoso (seta).


515

Figura 4: Presença de múltiplos pontos brancos no parênquima hepático do indivíduo 4, sendo isolada a Enterobacter spp. após o envio da amostra para o exame microbiológico.

Discussão

Foram isoladas seis espécies

de bactérias Gram negativas das

escamas dos cinco indivíduos com

suspeita de enfermidade bacteriana,

entre elas a Acinetobacter spp. e

Salmonella spp no indivíduo 1,

Pseudomonas aeruginosa no

indivíduo 6, Citrobacter freundiino

indivíduo 7, Klebsiella pneumonae

no indivíduo 8 e Pseudomonas spp.

no indivíduo 14 (Tabela 1).

No geral, os indivíduos 7, 8 e

14 apresentaram o

comprometimento multifocal de

escamas, que apresentavam uma

coloração amarelada, preenchidas

com conteúdo de aspecto caseoso,

algumas elevadas ou

despigmentadas. Já os indivíduos 6

e 14 manifestaram elevações e/ou

despigmentação de escamas. No

geral, as lesões eram superficiais, as

quais permaneciam na pele antiga

após a muda, dando a impressão de

uma aparente resolução clínica,

porém sendo constatada a recidiva

entre uma e duas semanas após o

evento da troca de pele. Em


516

infecções fúngicas também são

observadas alterações de cor nas

escamas de E. murinus, porém estas

aparentam ser bem características,

sendo descrito o aparecimento de

pontos escuros de coloração

vermelha em animais infectados com

Trichophyton sp., Verticillium sp., e

Alternaria sp6.

As bactérias Salmonella spp,

Pseudomonas aeruginosa e

Citrobacter freundii apresentaram

resistência para todos os antibióticos

testados no antibiograma (Tabela 1).

O índice de mutação é intenso nas

bactérias Gram negativas, sendo

identificadas diferenças genotípicas

entre microrganismos da mesma

espécie, com isolamento de diversas

cepas com perfis de resistência

distintos7. Os diferentes sorotipos de

Salmonella são frequentemente

associados à microbiota entérica ou

oral normal dos répteis8,9, inclusive

podendo ser transmitida para seres

humanos10. Entretanto, a depender

da virulência da cepa isolada, as

Salmonella spp. podem causar um

processo de doença secundária e

óbito em algumas espécies de

serpentes, dentre elas a E.

murinus11. O gênero Citrobacter

geralmente é reportado em

infecções de pele de quelônios8,

contudo a Pseudomonas aeruginosa

já foi isolada em serpentes com

enterite necrosante mantidas em

zoológicos12.

Mesmo com o

estabelecimento da

antibioticoterapia sistêmica e tópica,

90,9% (10/11) dos filhotes de E.

murinus vieram a óbito,

demonstrando a ineficácia do

protocolo terapêutico adotado sobre

os indivíduos doentes, mesmo

utilizando doses de antibióticos

consolidadas13. É importante

salientar que foram isoladas

bactérias oportunistas ou

patogênicas em todos os cinco

indivíduos amostrados e, dentre

aquelas, 83,3% (5/6) eram

multirresistentes, dificultando a

resolução clínica dos casos. No

geral, diversas bactérias

multirresistentes são isoladas em

répteis, o que preocupa a

comunidade médica em relação às

zoonoses e limitações na

antibioticoterapia adotada14,15,16.

A enrofloxacina é um

antibiótico de amplo espectro


517

recomendado contra infecções

bacterianas por Acinetobacter,

Citrobacter freundii e

Enterobacterem répteis4. Este

antibiótico foi utilizado inicialmente

até o resultado do isolamento e

conhecimento do perfil de resistência

das bactérias, pois com essas

informações a antibioticoterapia

seria readequada. Mesmo com a

utilização de doses recomendadas

pela literatura, o medicamento não

foi capaz de debelar a infecção

devido à resistência das cepas

isoladas, sendo registrada a morte

de quatro indivíduos, inclusive o n° 7,

que estava infectado com uma cepa

de C. freundii multirresistente. Em

contrapartida, os aminoglicosídeos

são os antibióticos de eleição contra

Pseudomonas aeruginosa e

Klebsiella pneumoniae3, mas a

Pseudomonas aeruginosa isolada

do indivíduo 6 apresentou um perfil

de resistência à tobramicina e à

gentamicina, limitando o uso dos

mesmos.

A azitromicina é um antibiótico

de amplo espectro com alcance em

sistemas respiratórios inferior e

superior, pele e tecidos moles,

agindo bem contra Acinetobacter

sp., ainda apresentando uma

atividade variável contra Samonella

sp., Enterobacter spp. e Kleibsiella

spp. Entretanto, a P.aeruginosa tem

uma frequente resistência sobre este

medicamento17. Entre os sete

animais tratados, apenas um

sobreviveu, sendo o mesmo

encaminhado para a sua

manutenção em recinto de exibição,

com acesso a substrato de terra,

grama, pedras, troncos, uma piscina

central, plantas arbustivas e

arbóreas e exposição solar.

Após a necropsia de dois

animais, foi isolada a Enterobacter

sp. no indivíduo 4 e a Pseudomonas

aeruginosa no indivíduo 2 em

amostras de pulmão e fígado, sendo

observada a presença de pontos

brancos multifocais que se

aprofundavam ao corte durante o

exame macroscópico do fígado e

dos pulmões, o que aparentava ser

uma infecção pulmonar e hepática. A

Pseudomonas spp. é descrita como

uma bactéria de alta patogenicidade,

responsável por causar lesões

tegumentares difusas, estomatites,

pneumonia, enterite necrosante e

septicemia em serpentes, enquanto

a Enterobacter spp. está mais


518

associada às enfermidades

abscedativas e infecções orais3,8.

Estudos futuros sobre

isolamento de bactéria

multirresistentes deverão considerar

a susceptibilidade a antimicrobianos,

sendo esta avaliada por meio da

determinação da concentração

mínima inibitória. Esse método está

padronizado, possui detalhamento

técnico bem definido e fornece

resultados quantitativos18. Os

resultados obtidos podem ser

interpretados considerando as

características farmacológicas e

farmacocinéticas dos

antimicrobianos através do

estabelecimento da concentração

mínima do medicamento, que deverá

ser utilizada no tratamento das

infecções oportunistas.

A frequente avaliação da

eficácia dos manejos alimentar e

sanitário, o acompanhamento

clínico, bem como a minimização de

estresse com enriquecimento

ambiental de acordo com a biologia

da espécie são elementos

importantes para a prevenção de

doenças infecciosas em serpentes

mantidas em zoológicos. Faz-se

necessária uma maior atenção aos

cuidados de biossegurança

envolvendo o ambiente, os técnicos

e os tratadores envolvidos no

manejo dos animais, pois as

enterobactérias isoladas estão

envolvidas em quase todas as

infecções adquiridas em Unidades

de Tratamentos Intensivos (UTIs),

particularmente infecções

respiratórias e infecções urinárias,

segundo o Manual de Investigação e

Controle de Bactérias

Multirresistentes (2007) da Agência

Nacional de Vigilância Sanitária,

ANVISA, Brasil.


519

Tabela 1: Informações clínicas e antibiograma das bactérias isoladas das escamas de filhotes de E. murinus.

Indivíduo Sinais clínicos Bactéria isolada

Resistência Sensibilidade *Sobrevivência

01 Desidratação e elevação de escamas multifocal

Acinetobacter spp.

Gentamicina, Tobramicina e Tetraciclina

Enrofloxacina e Ciprofloxacina

68 dias

Salmonella spp.

Enrofloxacina, Ciprofloxacina, Gentamicina, Tobramicina e Tetraciclina

-------------------

06 Desidratação, despigmentação e elevação de escamas, as quais apresentam-se acinzentadas.

Pseudomonas aeuruginosa

Enrofloxacina, Ciprofloxacina, Gentamicina, Tobramicina e Tetraciclina

------------------- 55 dias

07 Desidratação, opacidade discreta e despigmentação de escamas, sendo que algumas de coloração amarelada e com presença de conteúdo de aspecto caseoso.

C. freundii

Enrofloxacina, Ciprofloxacina, Doxiciclina, Gentamicina, Tobramicina e Tetraciclina

------------------- 10 dias

08 Presença de escamas elevadas, sendo que algumas de coloração amarelada e com presença de conteúdo de aspecto caseoso.

Klebsiella pneumonae

Enrofloxacina, Ciprofloxacina e Tetraciclina

Gentamicina e Tobramicina

60 dias

14 Áreas de elevação e despigmentação de escamas, sendo que algumas de coloração amarelada e com presença de conteúdo de aspecto caseoso.

Pseudomonas spp

------------------- Enrofloxacina, Ciprofloxacina, Gentamicina, Tobramicina e Tetraciclina

68 dias

*Quantidade de dias que o animal viveu após a implantação do primeiro protocolo terapêutico.


520

Tabela 2: Resultado do antibiograma das bactérias isoladas dos indivíduos necropsiados.

Antibióticos

Indivíduo 02 Doxiclina Enrofloxacina Ciprofloxacina Tetraciclina Tobramicina Gentamicina

Pseudomonas aeruginosa isolada do pulmão

Resistente Resistente Sensível Resistente Sensível Sensível

Pseudomonas aeruginosa isolada do fígado

Resistente Sensível Sensível Sensível Sensível Sensível

Indivíduo 04 Doxiclina Enrofloxacina Ciprofloxacina Tetraciclina Tobramicina Gentamicina

Enterobacter spp. isolada do pulmão


Enterobacter spp. isolada do fígado


Conclusão

O isolamento de bactérias

comuns à microbiota oral e/ou

intestinal de serpentes e com perfil

de multiresistência, associado à

doença e ao óbito de 93,3% (14/15)

dos filhotes de E. murinus sob um

manejo sanitário bem estabelecido

sugere a sensibilidade de filhotes da

espécie estudada às enfermidades

bacterianas por agentes

oportunistas ou patogênicos Gram

negativos.

Instituição responsável

Parque Zoobotânico Getúlio

Vargas, Bahia.

Agradecimento

A todos os funcionários e

estagiários do PZGV-BA, que se

doam dia a dia para a promoção do

bem estar aos espécimes silvestres

e exóticos mantidos na instituição.


521

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Recebido em: Outubro de 2013

Aceito em: Agosto de 2014

Publicado em: Dezembro de 2014

http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed?term=O%27Neill%20AJ%5BAuthor%5D&cauthor=true&cauthor_uid=18321229

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