Upload
others
View
3
Download
0
Embed Size (px)
Citation preview
Tartu Ülikool
Loodus- ja tehnoloogiateaduskond
Ökoloogia ja maateaduste instituut
Botaanika õppetool
Luize-Ingrid Klimova
TOLMELDAJAD JA PUTUKTOLMLEJAD TAIMELIIGID
FRAGMENTEERUNUD MAASTIKES
Bakalaureusetöö
Juhendaja: teadur Aveliina Helm
Tartu 2012
2
Sisukord
1. Sissejuhatus ...................................................................................................... 3
2. Tolmlemine ...................................................................................................... 4
Tolmlemissündroomid ................................................................................ 5
Putuktolmlemine ........................................................................................ 7
3. Tolmlemissündroomide jaotus koosluses ......................................................... 9
4. Putuktolmlemine ja elupaikade fragmenteerumine ......................................... 12
5. Elupaikade fragmenteerumise mõju põllukultuuride tolmeldamisele. ............. 32
6. Kokkuvõte ...................................................................................................... 34
7. Pollinators and insect-pollinated plants in fragmented landscapes. ................. 36
8. Tänuavaldused ............................................................................................... 36
9. Kasutatud kirjandus ........................................................................................ 39
3
1. Sissejuhatus
Taimede ja tolmeldajate vahelised mutualistlikud suhted on ühed paljudest ökosüsteemides
toimuvatest interaktsioonidest. Valdav osa õistaimedest on putuktolmlejad ning
tolmeldamine on hädavajalik nende liikide edukaks suguliseks paljunemiseks. Taimed
kasutavad erisuguseid evolutsiooni käigus välja kujunenud tunnuseid selleks, et kutsuda
potentsiaalseid tolmeldajaid õisi külastama. Tolmeldajad saavad enamasti nähtud vaeva
eest tasu (nektar, õietolm) ning taimed omakorda levitavad putukate või teiste loomade abil
õietolmu, mille sattumine sama liigi teise õie emakale on vajalik etapp sugulise
paljunemise toimumiseks.
Koosluste fragmenteerumine ehk killustumine on inimtekkeline elupaikade pindala ja
sidususe kahanemine. Varasematest suurtest ja sidusatest ökosüsteemidest on sageli jäänud
vaid väikesed fragmendid, mida eraldab üksteisest antropogeenne ja populatsioonidele
sobimatu maastik (teed, põllumaad, hoonestus). Ebasobiv elupaigamaatriks loob takistusi
taimeliikide levimiseks ja tolmeldajate liikumiseks ning kahanenud elupaiku
iseloomustavad väiksemad ja vähem elujõulised populatsioonid. Putuktolmlejate taimede
seisukohast on elupaikade killustumise oluliseks kõrvalnähuks tolmeldajate käitumise,
mitmekesisuse ja arvukuse muutumine, mis mõjutab õietolmu edukat kandumist sama liigi
isendite vahel. Tolmeldajate jaoks kajastuvad fragmenteerumise mõjud aga ressursside
kättesaadavuse muutumises.
Selleks, et võimalikult hästi prognoosida maakasutuse muutmise mõju taimede ja
tolmeldajate populatsioonidele, on tarvis välja selgitada nendevaheliste mutualistlike
suhete olemus ning tähtsamad liike mõjutavad tegurid. Lisaks looduslikele taimeliikidele
saavad kvaliteetsest tolmeldamisest kasu ka mitmed inimese poolt kultiveeritavad
toidutaimed. Võimaliku ökosüsteeme ohustava tolmeldamiskriisi taustal on tähelepanu
pööramine antud valdkonnale üha vajalikum. Käesolev töö püüab anda ülevaate taimede ja
tolmeldajate mutualistlikest suhetest ning tuua välja olulisemad elupaikade killustumise
tagajärjed nii tolmeldajatele ja putuktolmlevatele liikidele kui ka nendevahelistele suhetele.
4
2. Tolmlemine
Taimede suguline paljunemine koosneb kahest etapist – tolmlemisest ja sellele järgnevast
viljastumisest. Tolmlemiseks nimetatakse õietolmu ülekandumist tolmukailt emakaile
(Ingrouille, Eddie, 2006). Taimed on sessiilse eluviisiga organismid. Ühelt indiviidilt
teisele isassugurakkude ülekandumine õietolmuna vajab õietolmuvektorit.
Õietolmuvektorite poolt vahendatud õietolmu ülekande ning rikkalike paljunemisviiside
tõttu võib taimede paljunemine olla väga mitmekesine (Barrett, Harder, 1996).
Tolmeldamisest räägitakse juhul, kui õietolmu ülekande vahendajaks on õisi
ressursiotsinguil külastavad loomorganismid (tolmeldajad) (Waser, 2007).
Isetolmlemine ja risttolmlemine
Isetolmlemine toimub juhul, kui õietolm pärineb samalt õielt või sama taime (isendi)
teistelt õitelt (Eckert, 2010). Kui õietolm pärineb teiselt, geneetiliselt mitteidentselt isendilt,
toimub risttolmlemine ehk allogaamia (Abrol, 2012). Risttolmlemine võimaldab
isetolmlemisest paremini uuendada ja täiendada pärilikke omadusi erinevatelt isenditelt
pärineva geneetilise informatsiooni kombineerumise abil ning on seetõttu eelistatud ja
enimlevinud tolmlemisviis õistaimedel (Ingrouille, Eddie, 2006; Dellaporta, 1993;
Acquaah, 2007). Risttolmlemist soosivad mitmed mehhanismid, näiteks lahksugulisus või
isesobimatus (Barrett, 1988). Kui isesobivuse (ehk isefertiilsuse) korral suudab ka taime
enda õietolm viljastamise esile kutsuda, siis isesobimatuse (isesteriilsuse) korral on
õietolmu liikumine sama liigi eri isendite vahel viljastumiseks hädavajalik (Acquaah,
2007). Ka tuul- ja loomtolmlemine võimaldavad kaugemalt pärit tolmuterade jõudmist
õitele, aidates kaasa järglaste geneetilise mitmekesisuse suurenemisele (Ackerman, 2000;
Abrol, 2012). Isetolmlemine on levinuim ebastabiilsetes, üheaastaste taimede poolt
asustatud ökosüsteemides (Masing, 1992), paljudel isesobivatel mitmeaastastel taimedel
toimub isetolmlemine vaid risttolmlemise ebaõnnestumisel (Kalisz et al 2004; Wilcock,
Neiland, 2002).
5
Tolmlemissündroomid
Taimede kohastumusi erinevatele tolmeldajatele on püütud seletada taimede tunnuste
kogumite kaudu, mida tuntakse tolmlemissündroomide (pollination syndrome) nime all
(Fenster et al 2004). Need tunnuste kogumid viitavad kindla morfoloogia ja käitumisega
õietolmuvektorile spetsialiseerumisele (Barrett, Harder, 2006). Tolmlemissündroomide
idee pärineb 19. sajandi lõpust ning seda on 20. sajandi jooksul oluliselt täiendatud.
Taimede jaotamine tolmlemissündroomide alusel on aidanud ökoloogilisest aspektist
paremini süstematiseerida taimede tohutut fenotüübilist varieeruvust (Ollerton et al 2009).
Lisaks tolmlemissündroomide mõistele räägitakse tihtipeale ka kooslustes esinevatest
tolmlemissüsteemidest (pollination system). Tolmlemissüsteemid iseloomustavad
koosluses esinevate taimeliikide tolmeldamist üldisemalt ning taimede ja tolmeldajate
vaheliste suhete spetsiifikat. Näiteks eristatakse spetsialiseerunud ja generaliseerunud
tolmlemissüsteeme (Waser et al 1996; Johnson, Steiner, 2000).
Abiootilised tolmlemissündroomid
Abiootiliste tolmlemissündroomide puhul on õietolmu kandjaks õhu- või veekeskkond.
Kõikidele abiootilistele tolmlemissündroomidele on omane õieosade redutseerumine,
katmata emakasuudmed ja tolmukapead, enamasti suur õietolmu produktsioon ning isas- ja
emasõite ruumiline või ajaline eraldatus (Ackerman, 2000).
Tuultolmlemine ehk anemogaamia on õietolmu edasikandumine tuulega. Viljastumise
edukuse seisukohast on olulised kohastumused, mis laiendavad tolmuterade levimist ning
suurendavad nende püüdmise tõenäosust emassuguorganite poolt (Abrol, 2012).
Tuultolmlejate ühisteks tunnusteks on tihedad taandarenenud õiekattega õisikud, nektari
puudumine ning kuivade, kergete ja väikeste tolmuterade suur toodang (Ingrouille, Eddie,
2006). Tuultolmlemine on valdav abiootiline tolmlemissündroom. Tuultolmlejad on
enamik paljasseemnetaimi. Katteseemnetaimedest on tuultolmlemine levinud
sugukondades kaselised Betulaceae ja pöögilised Fagaceae ning sugukondades kõrrelised
Poaceae ja lõikheinalised Cyperaceae (Ackerman, 2000). Oletatakse, et õistaimedel on
6
tuultolmlemine arenenud sekundaarselt putuktolmlemisest võimaliku vastusena
keskkonnamuutustele ning tolmeldajate vähesusele. Nii on putuktolmlemise pikaajalisel
järjestikusel ebaõnnestumisel võinud looduslik valik soosida tuultolmlemise
väljakujunemist soodustavaid morfoloogilisi tunnused (Culley et al 2002).
Vesitolmlemise ehk hüdrogaamia puhul toimib õietolmuvektorina vesikeskkond, kusjuures
õietolm ise ei pruugi veega kontaktis olla – tolmuterasid võivad edasi kanda ka õied või
tolmukad. Vesitolmlemine on levinud eelkõige üheidulehelistel taimedel. 80%
tolmlemissündroomi juhtudest on kirjeldatud üheidulehelistel, mis omakorda moodustab
2,7% katteseemnetaimedest (Ackerman, 2000). Vesitolmlemist kasutavaid liike leidub 11
erinevas sugukonnas, kokku 31 perekonnas (Cox, 1988).
Biootilised tolmlemissündroomid
Biootiliste tolmlemissündroomide korral on õietolmuvektoriteks erinevad loomorganismid
(Ollerton et al 2011). Erinevad tolmeldajad on vastuvõtlikud erinevate taime poolt
edastatavate signaalide suhtes. Taimedel on kujunenud tolmeldajate õitele meelitamiseks
hulgaliselt mehhanisme (Tabel 1) (Silvertown, Lovett Doust, 1993). Tolmeldamise edukuse
seisukohast on oluline, et õietolm satuks tolmeldaja kehale ning sealt edasi järgmise õie
emakasuudmele (Schulze et al 2002).
Biootilist tolmlemist peetakse võtmefaktoriks mõnede taime- ja loomarühmade eristumisel
evolutsioonis (Dodd et al 1999) ning tolmeldamine on üks olulisemaid biootilisi
interaktsioone (Ollerton et al 2011). Tegemist on katteseemnetaimede hulgas valdavate
tolmlemissündroomidega. Maailma tolmeldajafauna on väga mitmekesine – ainuüksi
mesilastest tolmeldajaid tuntakse üle 20 000 liigi (Abrol, 2012). Eristatakse putuk-, lind- ja
imetajatolmlemist, millest putuktolmlemine on suurima osatähtsusega. Lind- ja
imetajatolmlemine on evolutsiooniliselt hilisemad nähtused ning ka vähem levinud (Crepet,
1984). Lindtolmlemise ehk ornitogaamia korral on tolmeldajateks linnud. Lindtolmlemine
on rohkem levinud troopilistes ja subtroopilistes regioonides, kus puuduvad aastaajad ning
ressursid õites peituva nektari näol on pidevalt saadaval. Vähem leidub lindtolmlemist
7
kliimas, kus taimedel esineb pikk dormantsusperiood (Cronk, Ojeda, 2008).
Imetajatolmlemise ehk teriogaamia puhul on tolmeldajateks enamasti nahkhiired ning seda
tolmlemissündroomi võib leida troopikast (Faegri, van der Pijl, 1979).
Putuktolmlemine
Putuktolmlemine ehk entomogaamia on tolmlemine putukavalmikute vahendusel (Masing,
1992). Putuktolmlejatel taimeliikidel evolutsiooni käigus kujunenud mitmed erinevad
kohastumused sobivate tolmeldajate meelitamiseks ning õitele juhatamiseks.
Putuktolmlejate õied on enamasti silmatorkavalt värvunud, koondunud õisikutesse ning
lõhnavad (Ingrouille, Eddie, 2006; Kalda et al 1965). Lõhnade levimist hõlbustab mõnedel
õitel nende kõrgem temperatuur võrreldes väliskeskkonnaga. Olulised on ka õite erinevad
värvused, kuju, sümmeetria ning mustrid. Viimased hõlbustavad tolmeldaja juhatamist õie
keskele, kus paiknevad taimede suguorganid (Ingrouille, Eddie, 2006). Taimed võivad
kasutada ka teisi strateegiaid - näiteks petmine (õiekuju meenutab emaslooma ning
õietolmu ülekanne toimub, kui isane putukas üritab sellega paarituda) või lõksupüüdmine,
mille korral putukas õiest väljapääsemisel seda tolmeldab (Schulze et al 2002).
Taimed kasutavad putukate ligitõmbamiseks „tasusid“, kõige sagedamini on nendeks
õietolm või nektar, mis mõlemad on suure toiteväärtusega (Abrol, 2012). Putuktolmlejate
tolmuterad on sageli konarlikud ning kleepuvad, et kindlustada kinnitumine putuka kehale.
Mõnede taimede tolmuterad on õiekrooni suhtes kontrastselt värvunud ning seega hästi
märgatavad (Ingrouille, Eddie, 2006). Tolmeldajad eelistavad tihtipeale suuri õisi, mis
paraku taime jaoks võivad mõnedes keskkondades kulukaks osutuda (Galen, 1999).
Sarnaste tolmeldajarühmade poolt tekitatud valik on evolutsiooni käigus kujundanud
õistaimede erinevad kohastumused ning tolmlemissündroomid (Fenster et al 2004).
Valdav osa tolmeldajatest kuulub kiletiivaliste (Hymenoptera), kahetiivaliste (Diptera),
liblikaliste (Lepidoptera) ja mardikaliste (Coleoptera) hulka (Proctor et al 1996).
8
Tabel 1. Biootiliselt tolmeldatavate taimede tunnused (Wyatt, 1983).
Tolmeldaja Õite
lahtiolekuaeg
Värvus Lõhn Õite kuju Õie sügavus Nektari
juurde
suunavad
jooned
Tasu
Mardikad
(Coleoptera)
Päeval ja
öösel
Varieeruv,
tavaliselt
tuhm
Tugev,
puuviljalõhn
Aktinomorfne
Lame kuni
kausjas
Puuduvad Õietolm või
toiduobjektid
Lihakärblased
(Calliphoridae)
ja sug.
Scathophagidae
Päeval ja
öösel
Lillakaspruun
või roheline
Tugev, tihti
lagunevate
valkude
lõhnaga
Tavaliselt
aktinomorfne
Madal või
sügav (kui on
tegemist
püünisõiega)
Puuduvad Puuduvad
Sirelased
(Syrphidae) ja
kägukärblased
(Bombyliidae)
Päeval ja
öösel
Varieeruv Varieeruv Tavaliselt
aktinomorfne
Madal kuni
keskmise
sügavusega
Puuduvad Õietolm, nektar
või puudub
Mesilased
(Apoidea)
Päeval ja
öösel või
ainult päeval
Varieeruv,
kuid mitte
puhast tooni
punane
Lõhn olemas,
tavaliselt
magus
Aktinomorfne
või sügomorfne
Madal kuni
keskmise
sügavusega
Esinevad Nektar ja
õietolm, avatult
või peidetult
Surulased
(Sphingidae)
Öösel või
videvikus
Valge või
kahvatu kuni
roheline
Tugev,
tavaliselt
magus
Aktinomorfne,
horisontaalse
või rippuva
asetusega
Sügav, kitsalt
torujas või
kannusjas
Puuduvad Nektar
(rikkalikult),
peidetult
Väikesed koid
(Lepidoptera)
Öösel või
videvikus
Valge või
kahvatu kuni
roheline
Keskmise
tugevusega,
magus
Aktinomorfne,
horisontaalse
või rippuva
asetusega
Keskmise
sügavusega
torujas
Puuduvad Nektar,
peidetult
Liblikad
(Lepidoptera)
Päeval ja
öösel või
ainult päeval
Erepunane, -
kollane või -
sinine
Keskmise
tugevusega,
magus
Tavaliselt
aktinomorfne,
püstise
asetusega
Sügav, kitsalt
torujas või
kannusjas
Esinevad Nektar,
peidetult
Linnud
(Aves)
Päeval Erepunane Puudub Aktinomorfne
või sügomorfne
Sügav, lai,
torujas või
kannusjas
Puuduvad Nektar
(rikkalikult),
peidetult
Nahkhiired
(Chiroptera)
Öösel Valge või
roheline
Tugev,
käärinud
Aktinomorfne
või sügomorfne
Pintsli- või
kausikujuline
Puuduvad Nektar
(rikkalikult)
ning õietolm
(rikkalikult),
avatult
9
3. Tolmlemissündroomide jaotus koosluses
Biootilised ja abiootilised tolmlemissündroomid ei jaotu kooslustes juhuslikult, vaid nende
levikul on iseloomulikud geograafilised ja ökoloogilised trendid (Regal, 1982). Ollerton
(2011) pakub loomade poolt tolmeldatavate katteseemnetaimede osakaaluks 308 006 liiki
ehk 87,5% õistaimede eeldatavast liigirikkusest, võttes arvesse asjaolu, et loomtolmlemise
osakaal suureneb laiuskraadi vähenedes. Parasvöötmes (64 kuni 40 laiuskraad) kasutab
78% ja troopilises vöötmes (29 laiuskraadist ekvaatorini) 94% katteseemnetaimedest
tolmeldajatena loomi. Sama trendi järgib ka taimeliikide spetsialiseerumine tolmeldajatele
– subtroopilistes (39 kuni 30 laiuskraad) ja parasvöötme kooslustes leidub rohkem
generaliste võrreldes troopiliste aladega, kus on laiemalt levinud spetsialiseerunud
taimeliigid (Ollerton et al 2011). Samuti on taimeliikide suuremat generaliseerumist
kirjeldatud saartel (Olesen, Jordano, 2002).
Tolmeldajad jaotuvad ajas ja ruumis ebaühtlaselt, kuna nende levikut piiravad mitmed
asjaolud. Füüsikalistest teguritest on olulised kõrgus merepinnast, temperatuur ja sademed,
biootilistest aga taimkatte struktuur, õistaimede osakaal ning koosluse struktuur (Johnson,
2006; Ollerton et al 2006). Keskmine tolmlemissüsteemide arv koosluses varieerub
oluliselt laiuskraadide lõikes. Troopilistest kooslustest leiab keskmiselt rohkem
tolmlemissüsteeme võrreldes subtroopiliste, parasvöötme või arktiliste kooslustega.
Erinevate tolmlemissüsteemide arvu koosluses mõjutab oluliselt ka koosluse keerukus
(complexity). Maismaa taimekooslused varieeruvad väga suurel määral nii struktuuri kui ka
taksonoomilise mitmekesisuse osas. Kooslused võivad olla samaaegselt liigirikkad, kuid
lihtsa struktuuriga (troopilised ja subtroopilised rohumaad) või liigivaesed, kuid keerukama
struktuuriga (parasvöötme metsad). Keerukatest kooslustest leiab keskmiselt rohkem
tolmlemissüsteeme kui lihtsama ülesehitusega kooslustest. Seejuures mõjutab koosluse
struktuuri keerukus keskmist tolmlemissüsteemide arvu rohkem kui näiteks kõrgus
merepinnast, mille puhul erineval kõrgusel paiknevate koosluste keskmine
tolmlemissüsteemide arv varieerub vähem (Ollerton et al 2006).
10
Tuultolmlemine on rohkem levinud suurematel laiuskraadidel ja kõrgemal merepinnast
(Regal, 1982). Tuultolmlemise osakaal on suurem avatud maastikul ning kooslustes, kus
taimede liigirikkus on väike. Optimaalsed tingimused on madalad kuni keskmised tuule
kiirused, madal õhuniiskus ja harvad sademed (Culley et al 2002).
Putuktolmlemine esineb ennekõike kooslustes, kus tuule kiirus on madal ja õhuniiskus
keskmine kuni kõrge. Mõistagi on putuktolmlemiseks vajalikud sobivad elutingimused
tolmeldajate jaoks. Putuktolmlemise osakaal suureneb ka taimkatte liigirikkuse suurenedes
(Regal, 1982). Kühn et al (2006) poolt Saksamaal läbi viidud uurimus näitas, et
putuktolmlemine on kõige levinum keskmistel kuni kõrgetel kõrgustel merepinnast (Kesk-
ja Lõuna Saksamaa mäestikes). Putuktolmlemise osakaal võrreldes tuul- või
isetolmlemisega suurenes lubjarikaste alade ning haritava maa osakaalu tõusuga ning
vähenes tuule kiiruse tõusu ning rohumaade ja liivaste alade osakaalu tõusuga. Suurema
tuultolmlejate osakaaluga kooslused leidusid Põhja-Saksamaa madalikelt, kus tuule
kiirused on kõrged, ning Lõuna-Saksamaa Alpidest (mägismaadelt). Isetolmlemist leiti
kõige enam Põhjamere rannikult, Reini jõe oru loodeosast ning Elbe jõe orust. Isetolmlejate
koosluste levik oli antud uurimuse järgi palju rohkem hajutatud võrreldes tuul- ning
putuktolmlemisega. Sellest võib järeldada, et isetolmlemisele ei saa omastada nii selgelt
iseloomulikke esinemismustreid kui putuk- ja tuultolmlemisele (Kühn et al 2006).
Troopilised kooslused on pikemas ajaskaalas vaadelduna klimaatiliselt stabiilsemad. See
võimaldab rohkemate tolmlemissündroomide pikaajalist püsimist. Troopilistes kooslustes
on võrreldes suurematel laiuskraadidel paiknevate kooslustega rohkem taimeliike, mis on
spetsialiseerunud mesilastele (Apoidea: Anthophila), liblikatele (Lepidoptera), mardikatele
(Coleoptera), herilastele (Apocrita) ja ripstiivalistele (Thysanoptera). Mesilased kui ühed
tähtsamad tolmeldajad on enimlevinud kuivades ja kõrgete temperatuuridega
(vahemerelistes) kliimades ning madalamatel kõrgustel paiknevates kooslustes (Michener
1979). Kahetiivalised (Diptera) on tolmeldajatena olulised suurematel kõrgustel
merepinnast ja suurematel laiuskraadidel (arktilised ja alpiinsed kooslused), kus mesilastest
tolmeldajate osakaal on väiksem (Faegri, van der Pijl, 1979).
11
Mitmed uurimused on näidanud, et elupaiga tingimuste karmimaks muutumine vähendab
tolmeldajate poolt pakutavat tolmeldamisteenust (pollination service), muudab
tolmeldajafauna koosseisu või arvukust ning võib viia isetolmlemiseni (Ashman, 2006). Nii
võib isetolmlemise osakaal tõusta elupaikades, kus kehvad kasvutingimused piiravad õite
suurust. Väiksemates õites paiknevad emakad ja tolmukad üksteisele lähemal ja
isetolmlemise tõenäosus suureneb (Elle, Carney, 2003).
12
4. Putuktolmlemine ja elupaikade fragmenteerumine
Ülemaailmsed trendid tolmeldajate hulgas
Nii looduslike kui ka kodustatud tolmeldajate populatsioonide arvukuse globaalne
kahanemine leiab järjest rohkem kinnitust. Keskkonna muutumine elupaikade kadumise
või kliimamuutuste läbi mõjutab tolmeldajate populatsioone ning selle tagajärjed on
ettearvamatud (Potts et al 2010a).
Kiletiivalised (Hymenoptera) on olulisimad tolmeldajad putukate seas (Proctor et al 1996).
Kiletiivaliste seltsi kuuluvad mesilased (Apoidea: Anthophila) ning kimalased (Bombus),
kelle roll tolmeldajatena on maailmas väga suur (Aizen, Feinsinger, 2003; Klein et al 2007;
Diaz-Forero, 2011).
Mesilased on efektiivsed tolmeldajad tänu oma käitumuslikele iseärasustele, külastades
korjeretkedel paljusid õisi ning tehes seda korduvalt. Erinevad mesilaste perekonnad ja
liigid on tolmeldajatena väga varieeruvad, erinedes kehasuuruse, toitumisala suuruse,
õppimisvõime ja paljude muude omaduste poolest (Batra, 1995)
Oluline tolmeldajarühm parasvöötmes, arktilises ja alpiinses vöötmes on kimalased
(Bombus) (Diaz-Forero, 2011). Neid on teada ligikaudu 250 liiki (Goulson et al 2008). Ka
osade kimalaseliikide arvukus on globaalses skaalas langenud ning seda on seostatud
põllumajanduse intensiivistumisega kaasneva elupaikade fragmenteerumise ja kao tõttu
(Mänd et al 2004; Holzschuh et al 2008). Langustrende on dokumenteeritud Lääne-
Euroopas ning Põhja-Ameerikas (Goulson et al 2008). Hääbuvates populatsioonides on
kirjeldatud suurenenud nakatumist patogeenidega ning vähehenud geneetilist
mitmekesisust (Cameron et al 2011). Kimalaste populatsioonide struktuuride uuringud on
näidanud, et nende tolmeldajate edukaks püsimiseks ei piisa väikeste elupaigafragmentide
säilitamisest, vaid nad vajavad suuremaid ning stabiilseid elupaiku (Goulson et al 2008;
Ahrné et al 2009; Mänd et al 2002).
13
Euroopa meemesilase Apis mellifera looduslik leviala on Euraasias ning Aafrikas. Liiki on
aga kodustatud ja viidud erinevatesse maailmajagudesse põllukultuuride tootlikkuse
suurendamise eesmärgil. Introdutseerimisega on seotud mitmeid probleeme (Badano,
Vergara, 2011). Meemesilaste pidamine suudab olulisel määral tõsta loomtolmlemist
kasutavate põllukultuuride saagikust (Potts et al 2010a). Samas leidub ka põllukultuure,
mille tolmeldamiseks on parimad just looduslikud liigid. Nii on näiteks Mehhiko
kohviistandustes täheldatud saagikuse langust seoses kodumesilase arvukuse tõusuga
(Badano, Vergara, 2011; Batra, 1995). Kohtades, kuhu meemesilast on asustatud, võib
kohalike liikide käekäik halveneda, kuna tänu efektiivsemale korjekäitumisele (foraging
behaviour) on meemesilane edukam konkureerija olemasolevatele ressurssidele (Badano,
Vergara, 2011).
Mesilasi ohustab kõige enam elupaikade kadu (Brown, Paxton, 2009). Langustrendid
kodustatud mesilasliikide puhul olid USAs ajavahemikus 1947 kuni 2005 59% ning
Euroopas ajavahemikus 1985 kuni 2005 25% (Potts et al 2010b). Mesinduse kui
majandusharu osatähtsus on vähenenud nii Euroopas kui ka USAs. Globaalselt on tarude
arv küll alates 1961. aastast suurenenud 45%, kuid tolmeldajatest sõltuvate põldude arv on
samal perioodil suurenenud üle 300% (Joonis 1) (van Engelsdorp, 2008; Potts et al 2010a;
Aizen, Harder, 2009). Suurbritannias on meemesilaste poolt osutatavate
tolmeldamisteenuse maht viimase 20 aasta jooksul tugevalt vähenenud. Samaaegselt on aga
putukate poolt tolmeldatavate põllukultuuride osakaal ja saagikus tõusnud, mis viitab
looduslike tolmeldajate tegeliku panuse alahindamisele (Breeze et al 2011). Meemesilaste
kolooniate hääbumise põhjusteks on lisaks elupaikade kaole veel pestitsiidide ja
herbitsiidide ebaõige kasutus põllumajanduses (Corbet et al 1991) ning mitmed parasiidid -
näiteks lestad Varroa jacobsoni ja V. destructor (Downey, Winston, 2001).
14
Joonis 1. Meemesilaste pidamise trendid Euroopas (suhtelised muutused (neto), väljendatuna protsentides).
(a ) kolooniate arvu muutus ajavahemikus 1965 kuni 1985, (b) kolooniate arvu muutus ajavahemikus 1985
kuni 2005, (c) mesinike arvu muutus ajavahemikus 1965 kuni 1985, (d) mesinike arvu muutus ajavahemikus
1985 kuni 2005. Mustad nooled osutavad vähenemisele, hallid nooled suurenemisele. Noolte suurus joonisel
on proportsionaalne toimunud arvukuse muutustega protsentides. Joonise legendil on näidatud võrdlusnooled,
mis vastavad 20%-lisele muutusele (Potts et al 2010b järgi).
15
Kiletiivaliste järel on sageduselt teised õiekülastajad kahetiivalised (Diptera). Kahetiivalisi
tuntakse üle 150 000 liigi, kellest tolmeldajatena on kõige enam tuntud ja uuritud sirelased
(Syrphidae) (Larson et al 2001).
Andmed looduslike tolmeldajate arvukuse trendidest on puudulikud (Potts et al 2010a).
Biesmeijeir et al (2006) poolt Hollandis ja Suurbritannias läbi viidud uurimus, milles
kasutati ajaloolisi andmeid entomoloogiliste vaatluste kohta, näitas mõlemas riigis
mesilaste (välja arvatud Euroopa meemesilane Apis mellifera) mitmekesisuse langust 10km
x 10km suurustel pindaladel. Hollandis kirjeldati lisaks sirelaste mitmekesisuse tõusu, kes
on võrreldes mesilastega generalistid. Spetsialistidest tolmeldajate suuremat ohustatust
näitab ka asjaolu, et mõlemas riigis on vähemaks jäänud kitsama elupaiganõudlusega
tolmeldajaid. Vähenenud on ka mesilaste poolt tolmeldatavate taimede ning tõusnud
abiootiliselt tolmlevate taimede osakaal. Kumb on toimunud enne – kas tolmeldajate või
taimede kadumine, on jäänud selgusetuks (Biesmeijer et al 2006).
Ka liblikaliste (Lepidoptera) puhul on mitmel pool näidatud liigirikkuse vähenemist ning
liikide kadumist. Suurbritannias on kirjeldatud isegi 71%-list kadu viimase paarikümne
aasta jooksul (Thomas et al 2004).
Fragmenteerumise tagajärjed tolmeldajatele
Fragmenteerumine põhjustab suurte, terviklike populatsioonide lagunemist, isolatsiooni
sattumist ning koosluste servaalade osakaalu suurenemist (Kearns et al 1998). Samuti
võivad muutuda maastiku skaalal toimuvad protsessid (Hobbs, Yates, 2003). Looduslike ja
poollooduslike koosluste fragmenteerumise tõttu on ohus tolmeldajate mitmekesisus,
arvukus ja liigiline koosseis. Fragmendid võivad muutuda sedavõrd eraldatuks, et
toiduotsingul tolmeldajad nendeni enam ei jõua (Kearns et al 1998). Liigi püsimajäämine
fragmenteerunud elupaigas sõltub selle liigi võimest ületada taustkeskkonda ehk liikuda
ühest elupaigast teise (Tscharntke, Brandl, 2004). Kohalike, väikese toitumisalaga
tolmeldajate arvukus võib fragmenteerumise tõttu olulisel määral langeda ning ka laiema
toitumisalaga tolmeldajad ei pruugi väikeseid elupaigalaiku enam külastada (Kearns et al
16
1998). Fragmenteerumisel tekivad elupaikade vahele barjäärid, mis võivad takistada
putukate liikumist ühelt fragmendilt teisele. Takistuseks võivad osutuda juba ka väikesed
vahemaad elupaikade vahel. Samuti võib elupaik fragmenteerumisel muutuda ebasobivaks
putukate pesitsusalana (Aizen, Feinsinger, 2003)
Tolmeldajad on üheks osapooleks mutualistlikes interaktsioonides tolmeldamist vajavate
taimedega. Muutused tolmeldajafauna liigilises koosseisus võivad viia muutusteni
taimekooslustes ja nendega assotsieerunud faunas ning sellest tulenevalt omada
potentsiaalselt tugevaid mõjusid tervele ökosüsteemile (Biesmeijer et al 2006; Fortuna,
Bascompte 2006).
Tolmeldajad reageerivad maakasutuse muutustele erinevalt, kuid enamasti on kirjeldatud
negatiivset mõju ning seda eriti maastikes, mis on läbinud ekstreemsemaid ja
ulatuslikemaid muutusi (Winfree et al 2011). Tolmeldajate poolt osutatavate
tolmeldamisteenuste vähenemine võib toimuda mitmete asjaolude koosmõjul (Joonis 2)
(Steffan-Dewener, Westphal, 2008). Tolmeldamisteenused võivad olla väga spetsiifilised
(spetsialiseerumine kindlale toidutaimele) erinedes sellega teistest ökosüsteemi teenustest
(ecosystem services). Tõenäoliselt on fragmenteerumise ja elupaikade kao poolt
enimohustatud kitsamalt toidutaimele või elupaigale spetsialiseerunud tolmeldajad, kellel
on partneri kadumisel keerulisem leida sobivat alternatiivi (Biesmeijer et al 2006).
Taimede ja tolmeldajate interaktsioonide häirumine ja degradeerumine võib pikemas
perspektiivis viia seemnetoodangu kvaliteedi ja kvantiteedi langusele, mis on
taimepopulatsiooni demograafilise kokkuvarisemise esimeseks sammuks (Aizen et al
2002). Kui tolmeldajatel või taimedel juhtuvad olema väga spetsiifilised nõuded ökonišši
osas, võivad muutused ökosüsteemides viia väljasuremiskaskaadini (cascade effect) (Abrol,
2012).
17
Joonis 2. Tolmeldamisteenuste, tolmeldajate mitmekesisuse ja arvukuse ning maakasutuse muutuste
vastastikused mõjutused. Nii maastiku fragmenteerumine kui ka maakasutuse intensiivistumine mõjutavad
tolmeldajate kooslusi erinevatel ruumilistel skaaladel ning interakteeruvad omavahel. Vasakul on toodud
poollooduslikud kooslused ning paremal põllumajandusmaastik (Steffan-Dewenter, Westphal, 2008 järgi).
Praeguseks avaldatud tööde hulgast, mis puudutavad fragmenteerumise tagajärgi
tolmeldajatele, võib leida mitmesuguseid ja kohati vasturääkivaid tulemusi. Mitte alati ei
ole suudetud tõestada maastiku killustumise negatiivset mõju (Potts et al 2010a).
Vastuolulised tulemused võivad osaliselt olla seletatavad fragmente ümbritseva maatriksi
omaduste ja kvaliteediga (Westrich, 1996) ning tolmeldajate endi levimisvõimega (Steffan-
Dewenter et al 2006). Siiski on suures osas uurimustes fragmenteeritud ja terviklike
maastike võrdlemisel järjekindlalt leitud põliste tolmeldajate arvukuse ja mitmekesisuse
vähenemist vastavalt fragmenteerumise süvenemisele (Aizen, Feinsinger, 2003).
18
Holzschuh et al (2011) uurisid tolmeldamisedukust põllukultuure ja poollooduslikke
kooslusi sisaldavas maastikus. Põldudest kaugel asetsevatel poollooduslikel rohumaadel,
kus õistaimede mitmekesisus oli kõrge, leiti ka erakmesilaste suurem liigirikkus.
Tolmeldamist vajavate põllukultuuride lähedal asuvatel rohumaadel aga mesilasliikide
mitmekesisus ja arvukus õistaimede mitmekesisusest ei sõltunud ning mesilaste
mitmekesisus ja arvukus olid kõrged ka madala liigirikkusega rohumaadel.
Põllumajandusmaastikuga piirnevates looduslikes elupaikades võib kujuneda olukord, kus
looduslikud mesilaseliigid eelistavad külastada massiliselt ja üheaegselt õitsvat ning
ressursside poolest rikkamat põllukultuuri. See võib omada arvestatavat negatiivset mõju
nende taimeliikide seemnetoodangule, kes kasutavad tolmeldajatena mesilasi, kuna nad on
sunnitud konkureerima mesilastele atraktiivsemate põllukultuuriga. See omakorda mõjutab
tolmeldajate ja nendest sõltuvate looduslike taimeliikide populatsioonidünaamikat
(Holzschuh et al (2011).
Putukaliigi suhe elupaigaga on otseselt sõltuv sellest, kui suurel määral isendid fragmentide
vahel liiguvad ning kui kaugele nad on võimelised liikuma. Mobiilseid liike mõjutab
fragmenteerumine igapäevastel toiduotsingutel (Tscharntke, Brandl, 2004). Levimisvõime
(dispersal capacity) ning toitumise spetsialiseerumise ulatus (diet breadth) on olulised
fragmenteerunud maastikes putukaliikide leviku ning arvukuse seletamisel (Ewers, Didham
2006). Erinevaid toiduressursse kasutavad liigid võivad suure inimmõjuga maastikes
paremini hakkama saada (Johnson, Steiner, 2000).
Fragmenteerumine võib mõjutada ka tolmeldajate käitumist ning kehasuurust. Steffan-
Dewenter ja Tscharntke (1999) leidsid positiivse seose tolmeldajate keha suuruse ning
fragmendi isoleerituse vahel (mida isoleeritum fragment, seda suuremad ja seega parema
levimisvõimega tolmeldajad sinna jõudsid). Võimalikud on ka tolmeldajate suuremad
investeeringud levimisega seotud teguritesse – näiteks on liblikatel fragmenteerunud
maastikes kirjeldatud suuremat rindkere massi, mis tänu suurematele lennulihastele võib
aidata neil kaugemale liikuda (Hill et al 1999).
19
Bommarco et al (2010) võrdlesid omavahel viit Euroopa riikides läbi viidud uurimust
looduslike mesilaseliikide kohta poollooduslikel rohumaadel ja paekivikarjäärides. Taas
näidati liigilise mitmekesisuse suurenemist elupaigalaigu suurenedes. Mesilaseliikide
loendustest selgus, et väikesekehalised generalistid olid elupaiga fragmenteerumisest
rohkem mõjutatud kui suurekehalised generalistid. Võimalikuks seletuseks on pakutud
väiksemakehaliste liikide vähesem mobiilsus võrreldes suurekehaliste liikidega.
Väikesekehalised spetsialistid osutusid aga vähemtundlikeks võrreldes suurekehaliste
spetsialistidega. Kuna uuritud koosluste spetsialistide liigirikkus oli madal, siis on
võimalik, et suur osa väiksemakasvulistest spetsialistidest olid juba välja surnud. Teiste
putukataksonite puhul on leitud, et suurema kehaga organismid on fragmenteerumisele
tundlikumad (Ewers, Didham, 2006). Võimalikud seletused sellele on suurekehaliste
organismide sageli väiksemad populatsioonid ning sellest tulenev kõrgem väljasuremisrisk.
Suurema keha eelisteks on aga võime kaugemale liikuda (Bommarco et al 2010).
Mõned putukaliigid kasutavad pesitsemise ja toitumise jaoks erinevat ala. Väheliikuvad
liigid püsivad valdava osa elust ühes paigas, külastades mõnda teist fragmenti harva või
üldse mitte. Tolmeldajate toiduotsingutega seotud liikumisvajadus võrrelduna nende
levimisvõimega mõjutab seega populatsioonide lokaalset dünaamikat (Tscharntke, Brandl,
2004). Alfert et al (2001) poolt Saksamaal läbi viidud uurimus näitas fragmenteerumise
tugevamat mõju kõrgemal troofilisel tasemel olevatele liikidele (antud uurimuses
parasiitsed mesilaseliigid) ning erakmesilastele, kes on toidutaimede osas rohkem
spetsialiseerunud. Uurimus viidi läbi erineva suurusega paemurdudes. Rohkem
spetsialiseerunud (oligolectic) mesilaseliikide suuremat tundlikkust näitas nende osakaalu
vähenemine fragmentide pindala vähenemisega (Alfert et al 2001; Steffan-Dewenter et al
2006).
Fragmendi mõju liikidele sõltub ka fragmendi omadustest (Tabel 2). Suures
taimepopulatsioonis on rohkem isendeid ning seega ka rohkem õisi. Putukate jaoks
tähendab see efektiivsemat korjeretke, mistõttu on suuremad populatsioonid neile
atraktiivsemad (Goulson, 2000). Fragmentide vähenemisel ja fragmentide kuju muutumisel
20
ebakorrapärasemaks on leitud seos kimalaste liigirikkuse vähenemisega (Diaz Forero,
2011). Põllumajanduse intensiivistumine võib oluliselt mõjutada tolmeldajate
populatsioone ning koos sellega põllukultuuride tolmeldamist (Steffan-Dewenter,
Westphal, 2008). Põllumajandusmaastiku osakaalu suurenemisel on leitud negatiivne mõju
kimalasepopulatsioonide arvukusele, mis on eriti hästi märgatav suurel ruumiskaalal.
Põhjuseks võivad siin olla põllumajandusmaastiku avatus tuultele ning vähem
varjumisvõimalusi tolmeldajatele (Diaz Forero, 2011).
Tabel 2. Elupaiga omadused, mis mõjutavad putukapopulatsioonide esinemist ja populatsiooni tihedust
(Tscharntke, Brandl, 2004 järgi).
Elupaiga
omadused
Protsess või muster Allikas
Elupaigalaigu
suurus
Suuremates fragmentides on kõrgem sisseränne ja madalam
väljasuremise tase.
Whittaker, 1998
Elupaigalaigu
isolatsioon
Sisseränne on seda väiksem, mida kaugemal asub sama liigi
teine populatsioon; immigratsioon lähedalasuvatest
populatsioonidest võib “päästa” fragmendi populatsiooni.
Ricketts, 2001
Elupaigalaigu
geomeetria
Servaalade osatähtsuse suurenemine võib vähendada või
suurendada fragmendi elurikkust (sõltuvalt sellest, millise
kooslusega vaadeldav elupaik piirneb).
Denys,
Tscharntke, 2002
Elupaigalaigu
kvaliteet
Suuremad elupaigalaigud on enamasti heterogeensemad ja
mitmekesisemad. Väikeseid fragmente mõjutab suurtest rohkem
ümbritsev maastik, muutuv toitainete kättesaadavus, põhjavee
taseme kõikumine ja taimede kasvu intensiivsus.
Thomas et al
2001
Elupaigalaiku
ümbritsev maastik
Hästilevivaid liike mõjutab elupaiga hävimine rohkem kui
fragmenteerumine. Ellujäämine ebasoodsas keskkonnas oleneb
isendite võimest ületada elupaigalaikude vahelist ala ning
sellest, kuidas suudetakse elupaigaks mittesobiv ala ära
kasutada.
Steffan-Dewenter,
Tscharntke, 1999;
Ricketts, 2001
Steffan-Dewenter ja Tscharntke (2000) uurisid fragmenteerumise mõju liblikaliikidele
parasvöötme lubjarikastel rohumaadel. Rohkem liike leiti suurematelt rohumaadelt. Samuti
21
näidati spetsialistidest liblikaliikide suuremat tundlikkust fragmenteerumise suhtes. Ka
subtroopilised ja troopilised alad kannatavad tugeva inimtegevusest põhjustatud
fragmenteerumise all. Rodrigues et al (1993) jõudsid heitlehiste troopiliste jäänukmetsade
inventuuril Brasiilia kaguosas sarnase tulemuseni - liblikaliikide arvukus väiksematel
katsealadel oli väiksem. Aizen ja Feinsinger (1994) võrdlesid kuivade subtroopiliste
metsade suuri, terviklikke metsafragmente väiksemate metsafragmentide ning ümbritseva
maatriksiga (karjamaad, põllumaad). Leiti põliste tolmeldajate arvukuse ja mitmekesisuse
järsu languse seos fragmenteerumisega.
Jennersten (1988) poolt Rootsis läbi viidud uurimusest selgus, et terviklikul maastikul
leidub rohkem kimalase- ja liblikaliike. Võrreldi liblikate poolt tolmeldatava nurmnelgi
(Dianthus deltoides) populatsioone mandril ning saarel. Mandril asuv populatsioon asus
mitmekesisel maastikul, kus vaheldusid metsad ja rohumaad. Saarel uuritud populatsioon
oli jagunenud kahe isoleeritud fragmendi vahel (pindalaga <1 ha), mida ümbritsesid
põllumaad. Mitmekesiselt maastikult leiti 8 kimalase- ning 10 liblikaliiki, fragmentidest
vastavalt 2 ja 4 liiki. Fragmenteerunud populatsioone iseloomustas vähenenud
tolmeldamisteenusest tulenev nurmnelgi madalam seemnetoodang, samuti ka teiste
õistaimede ning tolmeldajate madalam mitmekesisus ja arvukus (Jennersten, 1988).
Fragmenteerumisel on üksikutel juhtudel leitud ka positiivset mõju tolmeldajate arvukusele
või mitmekesisusele. Stouffer ja Bierregaard (1995) leidsid, et üheksa aastat pärast metsa
fragmenteerumist Amazonase madaliku keskosas polnud kahe koolibrilase (Trochilidae)
arvukus muutunud ning ühe liigi arvukus oli kahekordistunud. Võrreldes putuktoiduliste
lindudega olid koolibrilased vähem tundlikud fragmendi suuruse ja sekundaarse taimkatte
osas (Stouffer, Bierregaard, 1995). On teada ka, et brasiilia meemesilased (meemesilase
Apis mellifera Aafrika ja Euroopa alamliikide hübriidid) taluvad fragmenteerumist hästi
ning koosluse killustumine võib soodustada nende levikut (Aizen, Feinsinger, 1994).
Mesilased on eluviisilt väga liikuvad ning harjunud elama laigulisel maastikul, mis
tähendab, et mõned mesilaseliigid võivad häiringuid hästi taluda (Carré et al 2009).
22
Fragmenteerumise tagajärjed putuktolmlejatele taimedele
Fragmenteerumise tagajärjel jäävad sageli algselt terviklikust maastikust alles väikesed
elupaigalaigud, mida asustavad isoleeritud taimepopulatsioonid. Fragmenteerumisel
toimuvate suuremate muutustega võivad kaasneda ka servaefektid, invasiivsete liikide
suurem arvukus ja edukus, muutunud häiringurežiim, liikidevaheliste interaktsioonide
muutused ning geneetilise mitmekesisuse vähenemine (Hobbs, Yates, 2003). Väiksemad
taimepopulatsioonid muutuvad ka tolmeldajate jaoks vähem ligitõmbavaks (Sõber et al
2009). Ebasoodsat mõju põhjustavad tolmeldajate muutunud käitumine, õiekülastuste ning
õietolmu allikate vähenemine (Menges, 1991). Taimede jaoks võib selline olukord viia
muutusteni viljakuses ning suurenenud vastuvõtlikkusele demograafiliste ja keskkonna
stohhastilistele protsesside (Hobbs, Yates, 2003).
Eluks sobilikke fragmente jääb ümbritsema struktuurilt kehvemate omadustega või eluks
sobimatu maatriks (Vitousek, 1994; Fischer, Stöcklin, 1997). Lisaks taimeliikidele, mis
looduses on haruldased ja seetõttu harjumuspäraselt suuremas isolatsioonis, on ka mõned
võrdlemisi tavapäraste liikide populatsioonid maastikumuutuste tõttu jäänud isoleerituks
(Oostermeijer et al 2000). Taimede ja tolmeldajate vaheliste interaktsiooonide ruumilise
komponendi mõistmine on muutumas järjest olulisemaks olukorras, kus sobivate
elupaikade arv kiiresti kahaneb (Burkle, Alarcón, 2011).
Taimeliikide erinevad omadused muudavad nad rohkem või vähem tundlikuks elupaiga
fragmenteerumise suhtes (Murcia, 1996). Tundlikkus elupaikade killustumisele sõltub
taime paljunemissüsteemist (isetolmlemisest isesobimatuseni), tolmeldajale
spetsialiseerumise astmest (generalistid ja spetsialistid), eelistusest tolmeldajate suhtes
(ühiselulistest kiletiivalistest fragmenditundlike nahkhiirteni), taimeliigi keskmisest
arvukusest, eluvormist (rohttaimedest puudeni) ning elukäigust (Aizen, Feinsinger, 2003).
Preston et al (2002) on kirjeldanud üldist trendi viljakatele kooslustele omaste taimeliikide
sagenemisele. Samaaegselt on kahanenud väheviljakatele, poollooduslikele kooslustele
(näiteks lubjarikkad rohumaad) omaste liikide (kes on sageli spetsialistid) arvukus (Preston
et al 2002). Taimeliikide inventuuridel Suurbritannias ja Hollandis on kirjeldatud
23
obligaatselt risttolmlevate taimede osakaalu vähenemist ning abiootiliselt tolmlevate
taimede osakaalu tõusu (Biesmeijer et al 2006). Ranged risttolmlejad on
tolmeldamisteenuste kadumise osas aga eriti tundlikud ning selliste liikide puhul on Lääne-
Euroopas kirjeldatud nende hääbumist paralleelselt neid tolmeldavate putukaliikide
kadumisega (Aguilar et al 2006; Biesmeijer et al 2006).
Putuktolmlejate paljunemise edukus sõltub otseselt tolmeldajate olemasolust ja
elutegevusest (Aizen, Feinsinger, 2003). Taimede suguliseks paljunemiseks on erinevaid
viise, mis määravad sõltuvuse tolmeldajatest. Mitme teguri koosmõju võib anda taimede
eristava ökoloogilise vastuse elupaiga fragmenteerumisele (Waser et al 1996; Aizen,
Feinsinger, 2003; Richards, 1997). Seega on erinevaid sugulise paljunemise viise
kasutavad taimed erineva tundlikkusega fragmenteerumise suhtes (Aguilar et al 2006).
Väga väikestes populatsioonides on sage olukord, kus tolmeldajad liiguvad ühe taime õite
vahel rohkem kui erinevate taimede õite vahel ning sageneb viljastumine samalt taimelt või
kloonilt pärit õietolmuga (Menges, 1991). Sugulisele paljunemisele mõjub negatiivselt
eelkõige õietolmu kvalitatiivne või kvantitatiivne limiteeritus fragmenteerunud kooslustes
(Aguilar et al 2006), mis omab eriti tugevat mõju nendele taimeliikidele, kelle
populatsioonidünaamika on tundlik seemnete produktsiooni muutuste osas (näiteks liigid,
kelle klonaalne kasv on pärsitud) (Bond 1994; Larson, Barrett, 2000; Ashman et al 2004).
Isesobivatel taimedel võib viljastumine toimuda spontaanselt, kuid enamikel juhtudel
vajatakse siiski tolmeldaja osalust. Isesobivad taimed on seega tolmeldajatest fakultatiivselt
sõltuvad. Isesobimatud taimed seevastu saavad kasutada vaid teiselt isendilt pärinevat
õietolmu ning nende paljunemine on tolmeldajatest oluliselt rohkem sõltuv (Aguilar et al
2006). Isetolmlemise osakaal võib suureneda juhul, kui tolmeldajad külastavad samu õisi
tihedamini (Aizen, Feinsinger, 2003). On pakutud, et tolmeldajate käitumise muutumine
mõjutab isesobimatuid taimeliike rohkem, kuna need liigid ei ole võimelised tolmeldajate
puudumisel isetolmlemist kasutama ning võivad seetõttu olla tundlikumad
fragmenteerumisest tingitud tolmeldajafauna muutustele (Aizen, Feinsinger, 2003; Aizen et
al 2002). Erinevate uurimuste käigus on aga selles küsimuses saadud vastuolulisi tulemusi.
24
Tolmeldajatele spetsialiseerumine
Stebbins’i (1970) pakutud efektiivseima tolmeldaja printsiibi (the most effective pollinator
principle) järgi peaksid taimed evolutsiooni käigus spetsialiseeruma neid kõige
efektiivsemalt tolmeldavatele vektoritele vähemefektiivsete vektorite arvelt (Stebbins,
1970). Optimaalne on selline õietolmuvektor, mis tagab maksimaalse seemnete
produktsiooni liigi kogu õitsemisaja kohta. Spetsialiseerumine erinevatele tolmeldajatele
on taimede evolutsioonis sagedane nähtus ning sellega on suures osas võimalik seletada
katteseemnetaimede hulgas esinevat õite mitmekesisust (Fenster et al 2004).
Spetsialiseerumine ei pruugi toimuda, kui suurim efektiivsus saab tagatud mitmete
erinevate tolmeldajate korduvate õiekülastustega või kui kõige efektiivsem tolmeldaja
osutub haruldaseks (Faegri, van der Pijl, 1966). Taimede jaotamine spetsialistideks ja
generalistideks on aga lihtsustus, mis ei pruugi adekvaatselt kirjeldada suhteid looduslikes
kooslustes (Johnson, Steiner, 2000).
Joonis 4. Taime ja tolmeldaja vaheliste interaktsioonide spetsialiseerumise võimalused. (a) ühte taimeliiki
tolmeldab üks tolmeldajaliik, (b) mitut taimeliiki tolmeldab üks tolmeldajaliik, (c) ühte taimeliiki
tolmeldavad mitu tolmeldajaliiki, (d) paljusid taimeliike tolmeldavad paljud tolmeldajaliigid (Steffan-
Dewenter et al 2006 järgi).
Tolmeldajate kasutamine annab taimedele eelise õietolmu kvaliteetsema ülekande näol,
kuid sõltuvus tolmeldajatest on muutnud need liigid tundlikumaks fragmenteerumisele ning
25
elupaiga muutustele (Bond, 1994; Aizen et al 2002). Taimed võivad enda tolmeldajatele
olla spetsialiseerunud suuremal või vähemal määral ning sellest oleneb ka nende
vastuvõtlikkus keskkonna muutustele (Joonis 4) (Renner, 1998; Aizen, Feinsinger, 2003;
Aizen et al 2002; Sõber et al 2009). Taimede ja tolmeldajate vaheliste interaktsioonide
kõrge spetsialiseeritus võib teatud juhtudel olla uurijate poolt tugevalt ülehinnatud, seda
eriti juhul, kui vaatlused on teostatud lühikese ajaperioodi jooksul (Petanidou et al 2008).
Hilisemad uurimused on näidanud, et alati ei osutu spetsialistid kõige tundlikemaks
liikideks (Aguilar, 2006). Tolmeldajale spetsialiseerumise skaalal leiab taimeliikide hulgast
kõikvõimalikke variante, kuid ka äärmuslikud spetsialistid ja generalistid pole haruldased
(Johnson, Steiner, 2000). Äärmuslikke liike on leitud nii isesobiva kui ka isesobimatu
paljunemissüsteemiga taimeliikide seast (Aizen et al 2002) ning proportsionaalselt leiab
kõrgelt spetsialiseerunud ja generaliseerunud ning ka asümmeetrilisi suhteid rohkem
pindalalt suurematest kooslustest (Vázques, Aizen, 2006).
Taime ja tolmeldaja vahelise mutualistliku suhte kadumine ei vii tingimata taimeliigi
kohesele väljasuremisele (Johnson, Steiner, 2000). Paljudel kõrgelt spetsialiseerunud
taimedel on kompensatsioonimehhanismid (näiteks klonaalsus, fakultatiivne isetolmlemine,
pikk eluiga), mis võivad aidata nende populatsioonidel püsida kaua ilma mutualistliku
suhte partnerita (Bond, 1994), kuid pikas perspektiivis võib tolmeldaja kaotamine viia ka
hilinenud väljasuremisele (Johnson, Steiner, 2000). Väljasuremise risk on suurem juhul,
kui mitmed taimeliigid sõltuvad ühest tolmeldajast või paljud tolmeldajad ühest taimeliigist
(Steffan-Dewenter et al 2006; Sõber et al 2009). Vastupidiselt peaksid generaliseerunud
interaktsioonid, milles osaleb palju taime- ja tolmeldajaliike, olema vähemtundlikud
(Steffan-Dewenter et al 2006). Palju oleneb ka fragmenteerunud koosluse tolmeldajate
liigilisest koosseisust. Suuremad putukad on võimelised kaugemale lendama (mitmed
suured mesilaseliigid, surulased) ning erinevad barjäärid fragmenteerunud maastikus
piiravad neid vähem (Aizen et al, 2002; Whittaker, 1998). Fragmenteerumise mõju taime
paljunemise edukusele on seega määratud rohkemate tegurite poolt kui spetsialiseerumine
ja paljunemissüsteem (Aizen et al 2002) ning mõju prognoosimisel tuleb arvestada kõiki
olulisemaid biootilisi interaktsioone (Sõber et al 2009).
26
Fragmenteerumise ebasoodsat mõju taimede paljunemise edukusele üldiselt on kirjeldatud
mitmel korral, seda ühtviisi spetsialistidest kui ka generalistidest liikide korral, erinevates
kasvukohtades ning erineva elukäiguga taimeliikide puhul (Aizen et al 2002; Aguilar et al
2006; Aizen, Feinsinger, 2003). Mitmed hiljutised uurimused ei ole aga suutnud leida suuri
erinevusi spetsialistidest ja generalistidest taimeliikide tundlikkuses fragmenteerumisele
(Aizen et al 2002; Aguilar et al 2006). Sellised tulemused viitavad tolmeldamisvõrgustike
(pollination networks) asümmeetriale ning kompensatsioonivõimalustele, mida taimed
võivad kasutada tolmeldajate puudusel (Aizen et al 2002, Bond, 1994). Aguilar et al (2006)
on leidnud isesobimatute liikide suurema tundlikkuse maastiku killustumisele (võrreldi
väikeseid fragmente terviklike alade või suurte fragmentidega ning valimis esindatud
taimeliigid jaotusid erinevate elupaigatüüpide ja eluvormide vahel ühtlaselt). Paraku olid
enamus võrreldud uuringutest läbi viidud ühe õitsemisperioodi jooksul ning liikide valik
polnud juhuslik (Aguilar et al 2006). Aizen et al (2002) koostasid 25 varem tehtud
uurimuse põhjal sarnase ülevaate, kuid erinevus isesobivate ja isesobimatute taimeliikide
vahel jäi leidmata. Ka õisi külastavate tolmeldajaliikide arv oli isesobivatel ja
isesobimatutel taimedel sarnane. Seega ei pruugi taimeliigi paljunemissüsteem eraldi
käsitletuna olla hea näitaja, mis iseloomustaks liigi vastupidavust tolmeldajate kadumisele
või tolmeldamiskäitumise muutustele (Aizen et al 2002).
Tolmeldamisvõrgustikud
Läbi interaktsioonide taimede ja tolmeldajate vahel kujunevad kooslustes
tolmeldamisvõrgustikud (pollination networks), mis on olemuselt heterogeensed,
struktuurilt keerukad (Jooonis 4) ning ajas pidevad (Petanidou et al, 2008; Olesen et al
2007; Olesen et al 2008). Võrgustik moodustub kõikide interakteeruvate liigipaaride
organiseerumisel keerukaks süsteemiks (Jordano et al 2006), kuid mitte kõik koosluses aset
leidvad interaktsioonid ei ole tolmeldamise seisukohast võrdse kaaluga (mingi
interaktsiooni kõrge sagedus ei pruugi näidata veel selle funktsionaalset olulisust)
(Vázques, Aizen, 2003). Tolmeldamisteenuse moodustavad erinevad tolmeldajaliigid, kes
üksteist täiendavad. Samuti täiendavad üksteist erinevad taimeliigid, moodustades
27
tolmeldajate toidulaua (Biesmeijer et al 2006). Tolmeldamisvõrgustikud on seega
keerulised süsteemid, millele on iseloomulik toimuvate interaktsioonide mittejuhuslik
jaotus (Jordano et al 2006).
Ashworth et al (2004) leiavad, et tolmeldajate ja taimede vahelised mutualistlikud suhted
on asümmeetrilised ja nõrgad ning selle tõttu pole leitud, et spetsialistid ja generalistid
fragmenteerumisele erinevalt reageeriksid (Joonis 3). Võimalik, et vaid väike osa
interaktsioone on sümmeetrilised (Vázques, Aizen, 2004). Kuigi äärmuslikult
generaliseerunud taimeliigid interakteeruvad paljude erinevate partneritega, on nad
tõenäoliselt rohkem mõjutatud väiksema grupi tolmeldajate poolt. Vastastikune
spetsialiseerumine esineb harva - enamust spetsialiste tolmeldavad generalistidest
partnerid. Rohkemate liikide ning interakteeruvate partneritega kooslustes on tendents
rohkemate asümmeetriliste interaktsioonide esinemiseks võrreldes väikeste kooslustega,
kus liikide vahel esineb vähem seoseid (Vázques, Aizen, 2004). Kui elupaigast peaksid
kaduma suur osa spetsialistidest tolmeldajaid, on generalistidest taimed samas seisus
spetsialistidest taimedega, keda asümmeetriliste interaktsioonide korral jäävad pärast
häiringut tolmeldama allesjäänud generalistidest tolmeldajad. Generalistidest tolmeldajate
edasine arvukuse vähenemine fragmenteerumise süvenemisel omaks sarnast mõju mõlemat
tüüpi taimeliikidele ja see võib olla põhjuseks, miks leitakse sarnaseid vastuseid
fragmenteerumisele nii spetsialistidest kui generalistidest taimede hulgas (Ashworth et al
2004).
28
Joonis 3. Taimede ja tolmeldajate interaktsioonide spetsialiseerumise skeem. Sümmeetrilise
spetsialiseerumise (a) puhul tolmeldavad generalistidest taimi paljud erinevad generalistidest tolmeldajad (G)
ning spetsialistidest taimi tolmeldavad üksikud või vähesed spetsialistidest tolmeldajad, mistõttu elupaiga
fragmenteerumine (b) mõjutab tugevamini spetsialiseerunud taimi võrreldes generalistidest taimedega.
Asümmeetrilise spetsialiseerumise (c) puhul tolmeldavad generalistidest taimi paljud spetsialistidest ja
generalistidest tolmeldajad ning spetsialiseerunud taimeliike tolmeldavad enamasti üksikud või vähesed
generalistidest tolmeldajaliigid, mistõttu on generaliseerunud ja spetsialiseerunud taimeliikide (d)
paljunemise tundlikkus fragmenteerumisele sarnane (Ashworth et al 2004 järgi).
Bascompte et al (2006) leidsid 19 tolmeldamisvõrgustiku võrdlusel, et mutualistlike
võrgustike ülesehitust iseloomustab tugevate sõltuvussuhete vähesus, suhete asümmeetria
ning vastasmõjude heterogeensus (erinevad liigid mõjutavad üksteist erineva tugevusega).
On leitud ka asümmetriliste spetsialiseerumiste ülekaalu suurenemine
tolmeldamisvõrgustike suurenemisel (Vázques, Aizen, 2006). Pesastumine (nestedness)
seob omavahel erinevate taimeliikidega interakteeruvad loomaliigid. Mida rohkem
interaktsioone võrgustikus esineb, seda rohkem pesastunud võrgustik on ehk seda rohkem
on liigid omavahel seotud (Joonis 4) (Bascompte, Jordano, 2007). Pesastumine muudab
võrgustikud sidusaks - suur osa generalistidest taime- ja loomaliike moodustavad
omavaheliste suhetega interaktsioonide tuumiku, millega on seotud ülejäänud koosluses
esinevad liigid (Bascompte et al 2003). Pesastunud võrgustikes võivad tänu sellistele
29
seostele esineda alternatiivsed interaktsioonid, mis tagavad süsteemi püsimise mõnede
interaktsioonide osapoolte kadumisel (Bascompte, Jordano, 2007).
Paljud liikidevahelised interaktsioonid ning koosluste liigiline koosseis varieeruvad
tugevalt aastate lõikes, mistõttu on oluline mitmeaastaste uurimuste läbiviimine (Olesen et
al 2008; Petanidou et al 2008; Aguilar et al 2006). Tolmeldajaliigid, kes ühel aastal
käituvad spetsialistidena, võivad teisel aastal käituda hoopis generalistidena (Petanidou et
al 2008). Koosluse liigilise koosseisu ning interaktsioonide suur ajaline plastilisus
(organismi võime keskkonna muutudes morfoloogiliselt või füsioloogiliselt muutuda) ja
võrgustiku struktuuri omaduste madal varieeruvus vihjab võimalusele, et tihedalt omavahel
seotud ning spetsialiseerunud koevolutsioon ei pruugi võrgustike kujunemise seisukohast
olla niivõrd oluline kui varem arvatud (Jordano et al 2006). Tolmeldamisvõrgustike
plastilisuse (interannual plasticity in plant-pollinator networks) jälgimisel nelja aasta
jooksul leidsid Petanidou et al (2008), et vaid väike osa interaktsioone jäid aastate lõikes
samasuguseks. Enamus muutustest interaktsioonides olid põhjustatud tolmeldajaliikide
koosluses esinemisest või puudumisest ühel või teisel aastal ning väiksem osa tolmeldajate
endi käitumise paindlikkusest. See viitab osade liikide näilisele spetsialiseerumisele
(Petanidou et al 2008). Võrgustiku robustsus (jääda partneri kadumisel püsima) ei olene
ainuüksi kahe osaleva partneri interaktsioonidest, vaid ühiste interaktsioonide mustritest,
iseloomust (Jordano et al 2006) ning võrgustiku struktuurist (Bascompte, Jordano, 2007).
Võimalik, et tolmlemisega seotud suhetes ei sõltu partnerite ellujäämine teisest osapoolest
ning ühe partneri kadumisel suudetakse ta asendada teise liigiga (Petanidou et al 2008).
30
Joonis 4. Mutualistlikud võrgustikud on väga keerukad ning interaktsioone esineb tohutul hulgal. Joonisel on
toodud taimede ja tolmeldajate vahelised interaktsioonid arktilises tundras Zackenbergis Gröönimaal
(Bascompte, Jordano, 2007 järgi).
Tolmeldamisvõrgustike struktuursete omaduste stabiilsust ajas on täheldatud hoolimata
liikidevaheliste interaktsioonide dünaamilisusest (Petanidou et al 2008; Burkle, Alarcón,
2011). See vihjab, et võrgustikke kujundavad mehhanismid on tõenäoliselt sõltumatud
liigilisest koosseisust ning võimaldavad seetõttu pikaajaliselt säilitada ökosüsteemi
funktsioneerimist (Burkle, Alarcón, 2011). Taimede ja loomade vahelised suhted võivad
olla olemuselt oportunistlikud, sõltudest parasjagu koosluses esinevatest partneritest
(Petanidou et al 2008). Funktsionaalse sarnasuse tõttu võib tolmeldajaliikide
populatsioonide arvukuse muutused või kadumine omada tagasihoidlikumat mõju, kuna
nende niši koosluses võtavad üle sarnased liigid (Biesmeijer et al 2006). Kui partnerite
vahetamine on tolmeldamisvõrgustikes sageli aset leidev nähtus, võib võrgustikku
kuuluvate liikide väljasuremisrisk olla varem arvatust madalam (Petanidou et al 2008).
Sõltuvus tolmeldajatest tähendab, et fragmenteerumisest tingitud tolmeldajate koosseisu,
arvukuse või käitumise muutuste mõju avaldub läbi muutuste vahendatud õietolmu
31
kogustes või kvaliteedis (Murcia, 1996; Aizen, Feinsinger, 1994; Wilcock, Neiland, 2002).
Elupaikade fragmenteerumine võib tolmeldajate ja taimede populatsioonide struktuure
mõjutada ning selle tagajärjel võivad muutuda putukate õiekülastuste sagedus, ülekantava
õietolmu kogused, seemnetoodang ning taimede kohasus (Dauber et al 2010). Aguilar et al
(2006) poolt on välja pakutud, et ebapiisav tolmeldamine võib fragmenteerunud maastikes
olla peamine põhjus taimede reproduktsiooni ebaõnnestumisele.
Ajapikku võib fragmenteerunud koosluse taimepopulatsiooni kohasus langeda geneetilistel
põhjustel (Menges, 1991). Fragmenteerumisele järgnev geograafiline isolatsioon võib
tolmeldajate liigirikkust, liikumist ning tihedust vähendada ja selle tagajärjel võib väheneda
geenisiire taimepopulatsioonide vahel (Jennersten, 1988; Aizen, Feinsinger, 1994).
Võimalik on ka adaptiivse evolutsioneerumise võime (evolvability) piiratus isetolmlevates
kooslustes, mis koos lähiristumissurutisega (inbreeding depression) võib suurendada
vastuvõtlikkust muutustele keskkonnas (Silvertown et al 2002).
32
5. Elupaikade fragmenteerumise mõju põllukultuuride
tolmeldamisele.
Hinnangute järgi on 75% globaalselt oluliste põllukultuuride saagikust võimalik tõsta
loomade poolt osutatava tolmeldamisteenuse abil ning 35% maailma põllukultuuride
toodangust on otseselt tolmeldajate tegevuse tagajärg (Klein et al 2007). Tolmeldamisest
saadav kasu võib väljenduda mitmel kujul ning on erinevate kultuuride puhul erineva
väärtusega (Abrol, 2012).
Põllumaade osakaalu suurenemise ning poollooduslike koosluste alade vähenemise
tagajärjel võivad sattuda ohtu tundlikumad tolmeldajaliigid samal ajal, kui vastupidavamad
liigid võivad muutuda arvukamaks. Sellisel juhul ei vii elupaiga tingimuste muutumine
tingimata kõikide tolmeldajaliikide hääbumise, vaid liigilise koosseisu muutumiseni (Carré
et al 2009). Agroökosüsteemidest, kus looduslike ja poollooduslike alade osakaal on
kõrgem, leiab enamasti mitmekesisema ja rikkalikuma tolmeldajafauna (Steffan-Dewenter
et al 2006; Steffan-Dewenter et al 2002). Tolmeldajate kõrge liigirikkus võib aga taimede
jaoks olla tähtis tolmeldamisteenuse järjepidevuse osas (Klein et al 2003; Fontaine et al
2006).
Tolmeldamiskriis ei ole tänapäeval ainult Euroopa ja Põhja-Ameerika probleem (Ghazoul,
2010), vaid ulatub ka troopilistele aladele. Sealseid põllumaid ümbritseva ala moodustavad
enamasti mitmekesised looduslikud kooslused, kuid sellest hoolimata esineb probleeme
piisava tolmeldamisteenuse tagamisega (Carvalheiro et al 2010; Klein et al 2003).
Carvalheiro et al (2010) uurisid tolmeldajate vähesuse mõju mango (Mangifera indica)
tolmeldamisele ning leidsid, et isegi poole kilomeetri kaugusel istandustest asuvad
looduslikud elupaigad ei suutnud tagada põldudele mitmekesist, arvukat ja tervet
looduslike tolmeldajate populatsiooni. Antud juhul ei suutnud ka pestitsiidide vältimine ega
kodustatud mesilaste kasutamine kompenseerida põliste tolmeldajate vähesust (Carvalheiro
et al 2010). Tolmeldajafauna diversiteedi olulisust on näidatud ka Araabia kohvipuu
33
(Coffea arabica) istandustes, kus mitmekesisem tolmeldajate kooslus suutis olulisel määral
tõsta kultuuri saagikust (Klein et al 2003).
Võttes teadmiseks asjaolu, et põllumaade osakaal lähitulevikus ei kahane, näib looduslike
tolmeldajapopulatsioonide elujõulisena hoidmine fragmenteerunud maastikes keerulise
ülesandena, kuigi see aitaks tõsta mitmete kultuuride saagikust (Carvalheiro et al 2010).
Tolmeldajapopulatsioonide elujõulisuse tõstmiseks ja nende püsimajäämise toetamiseks
tuleks põllumaad ümbritseva keskkonna kandevõimet tõsta ning kujundada see
tolmeldajaile sobivaks (Klein et al 2007). Tolmeldajatele pakuvad sobivaid toitumis- ja
pesitsuspaiku looduslike ja poollooduslike alade esinemine intensiivselt majandatavate
põllumaade vahel (Steffan-Dewenter et al 2002), kuid ka mahepõllumajanduslik
maakasutus võib mõjuda positiivselt näiteks mesilaste arvukusele ja liigirikkusele
(Holzschuh et al 2008). Mitmeaastase liigirikka taimestikuga põlluservad pakuvad
tolmeldajatele toitumispaiku, varju ja talvituskohti (Mänd, 2010). Põlluservadesse on
võimalik külvata sobivate taimeliikide seemnesegusid ning sellise tegevuse rakendamiseks
on võimalik Euroopa Liidus taotleda ka toetusi (Eesti maaelu arengukava 2007-2013).
34
6. Kokkuvõte
Käesoleva töö eesmärk on anda teaduskirjandusel põhinev ülevaade siiani läbi viidud
uurimustest ning tehtud töödest valdkonnas, mis käsitlevad elupaikade fragmenteerumise
mõju tolmeldamissuhetele ja putuktolmlevate taimede käekäigule. Tegemist on aktuaalse
temaatikaga, millele on viimase kümne aasta jooksul üha rohkem tähelepanu osutatud.
Putuktolmlemine on taimede seas enimlevinud tolmlemissüsteem. Putuktolmlejaid taimi
jagub väga erinevatesse kooslustesse ning ökosüsteemidesse. Need on liigid, mida
iseloomustavad tihedad suhted oma tolmeldajatega, kes vahendavad õietolmu taimeliigi
isendite vahel ning kelle käitumisest ja arvukusest sõltub suuresti õistaimede paljunemise
edukus.
Tolmlemissündroomid ei jaotu koosluses juhuslikult, vaid kindlate seaduspärade alusel.
Selleks, etvõimalikult täpselt prognoosida teatavate muutuste tagajärgi, on vaja võimalikult
hästi mõista kooslustes esinevate interaktsioonide olemust.
Maailma tolmeldajapopulatsioonid on hääbumas. Peamisteks põhjusteks on elupaikade
kadumine ja muutumine, ebaõiged võtted põllumajanduses ning mitmed parasiidid.
Maakasutuse muutusega kaasneb elupaikade fragmenteerumine ehk killustumine.
Lähitulevikus ei ole ette näha põllumaade ning antropogeense maakasutuse vähenemist.
Koosluste fragmenteerumise järgselt sõltub liikide edasine käekäik nii fragmentide kui ka
liikide omadustest. Tundlikkus fragmenteerumisele määrab, missuguseks kujuneb
muutunud keskkonnas tolmeldajate liigiline koosseis ning koos sellega ka
tolmeldamisteenus.
Väiksemaks muutunud taimepopulatsioonid võivad tolmeldajatele mõjuda vähem
atraktiivsetena. Tundlikkus fragmenteerumisele oleneb mitmetest omadustest ning ka
taimedel esinevad kompensatsioonimehhanismid, mis aitavad neil muutunud
elukeskkonnas kauem püsida. Taimeliike hakkavad mõjutama tolmeldajate muutunud
35
käitumine, õiekülastuste ja õietolmuallikate vähenemine. Tagajärgedeks võivad olla
geneetilise mitmekesisuse vähenemine ning koos sellega kohasuse langus.
Hindamaks võimalikult täpselt fragmenteerumise mõju kooslustele on oluline arvesse võtta
kõiki olulisemaid biootilisi interaktsioone. Läbi interaktsioonide taimede ja tolmeldajate
vahel moodustuvad koosluste tolmeldamisvõrgustikud, mida iseloomustab suur
asümmeetria, stabiilsus ja sõltuvussuhete vähesus.
Suhted taimede ja tolmeldajate vahel pole olulised mitte üksnes looduslike koosluste
säilitamise seisukohast, vaid ka inimesele oluliste põllukultuuride kvaliteetse tolmeldamise
ja saagikuse tõstmise seisukohast. Looduslike tolmeldajate panust kultuurtaimede
tolmeldamisesse on varasemalt alahinnatud ning mitmel juhul ei ole võimalik tagada
kõrgetasemelist tolmeldamist vaid kodustatud tolmeldajaid kasutades. Seega peitub terve,
mitmekesise ja arvuka tolmeldajafauna säilitamises antropogeenses maastikus
märkimisväärne kasu nii inimese kui ka põllumaid ümbritsevate looduslike koosluste jaoks.
Taimede ja nende tolmeldajate vaheliste suhete mõistmine on seega oluline mitmest
aspektist vaadatuna. Antud valdkonna edasine uurimine võib anda vastuseid paljudele
küsimustele, mis puudutavad muutunud elukeskkondade majandamist, kaitsmist ning
kohaliku elurikkuse säilitamist.
36
7. Pollinators and insect-pollinated plants in fragmented
landscapes.
Summary
Insect-pollinated plants dominate the world’s flora and decrease in pollinator abundance
and concurrent decline in pollination service (pollination crisis) has recently received much
attention. Habitat fragmentation and area loss alters the ecosystem functioning and
mutualistic relationships within. Large and connected communities become smaller and
more isolated through the process of fragmentation. What follows for the species depends
on the characteristics of both the fragments and the species. I hereby provide a review on
the effects of fragmentation on pollinators and insect-pollinated plants and describe the
factors that determine the susceptibility of both plants and pollinators to habitat loss and
fragmentation.
Pollination syndromes are not randomly distributed across communities. Insect-pollinated
plants can be found in a large variety of different communities and ecosystems. Such
species can be described through tight interactions with their pollinators, who serve as a
key factor in determining the plant sexual reproductive success. It's important to understand
the interactions that take place in the changing communities to provide more accurate
predictions on future prospects of threatened species and communities.
Smaller plant population might become less attractive to pollinators. The susceptibility of
plant species to fragmentation is determined through many factors. Insect-pollinated plants
are most affected by the changed behavior of pollinators, changed number of flower visits
and a decrease in pollen sources. These can lead to the reduction in genetic diversity and
reduced plant fitness. Plants can also use certain compensation mechanisms (for example,
self-pollination or vegetative reproduction) that allow them to survive longer in fragmented
habitats.
37
To better evaluate the effects of fragmentation to communities it is necessary to take in
consideration all the major biotic interactions. Through the interactions between plants and
their pollinators, interaction webs called pollination networks are formed. Pollination
networks have been described as asymmetric and low in the number of strong dependences.
They exhibit a great variety in the nature of the interactions, but despite that are stable over
time.
Pollination also plays a major role in agriculture. Many crops benefit from animal
pollination. It is thought that the contribution of wild pollinators has been underestimated.
In many cases it is not possible to achieve high quality crop pollination using only
domesticated pollinators. This means that maintaining a healthy, diverse and abundant wild
pollinator fauna presents a significant value for both crops and natural communities that
surround them.
Understanding the relationship between plants and their pollinators is important because of
the pollination services provided by pollinators, maintaining biodiversity in changing
habitats and more efficient nature conservation.
38
8. Tänuavaldused
Soovin tänada oma juhendajat Aveliina Helmi heade nõuannete, paranduste ning ideede
eest ning makroökoloogia uurimisrühma töösse kaasamine ning julgustuse eest.
39
9. Kasutatud kirjandus
Artiklid
Ackerman, J. D. 2000. Abiotic pollen and pollination: Ecological, functional, and
evolutionary perspectives. - Plant Systematics and Evolution 222: 167-185.
Aguilar, R., Ashworth, L., Galetto, L., Aizen, M. A. 2006. Plant reproductive susceptibility
to habitat fragmentation: review and synthesis through a meta-analysis. - Ecology Letters
9: 968-980.
Ahrné, K., Bengtsson, J., Elmqvist, T. 2009. Bumble Bees (Bombus spp) along a Gradient
of Increasing Urbanization. - PLoS ONE 4(5): e5574.
Aizen, M., Feinsinger, P. 1994. Habitat Fragmentation, Native Insect Pollinators, and Feral
Honey Bees in Argentine 'Chaco Serrano'. - Ecological Applications 4: 378-392.
Aizen, M., Ashworth, L., Galetto, L. 2002. Reproductive success in fragmented habitats:
do compatibility systems and pollination specialization matter? - Journal of Vegetation
Science 13: 885-892.
Aizen, M., Harder, L. 2009. The global stock of domesticated honey bees is growing
slower than agricultural demand for pollination. - Current Biology 19: 915-918.
Alfert, T., Steffan-Dewenter, I., Tscharntke, T. 2001. Bienen und Wespen in
Kalksteinbrüchen: Der Effekt von Flächengröße und Flächenalter. - Mitteilungen der
Deutschen Gesellschaft für allgemeine und angewandte Entomologie 13: 579-582.
Ashman, T.L., Knight, T.M., Steets, J.A., Amarasekare, P., Burd, M., Campbell, D.R. et al.
2004. Pollen limitation of plant reproduction: ecological and evolutionary causes and
consequences. - Ecology 85: 2408-2421.
40
Ashworth, L., Aguilart, R., Galetto, L., Adrian, M.A. 2004. Why do pollination generalist
and specialist plant species show similar reproductive susceptibility to habitat
fragmentation? - Journal of Ecology 92: 717-719.
Badano E. I., Vergara C. H. 2011. Potential negative effects of exotic honey bees on the
diversity of native pollinators and yield of highland coffee plantations. - Agricultural and
Forest Entomology 13: 365-372.
Barrett, S. C. H., Harder, L. 1996. Ecology and evolution of plant mating. - Trends in
Ecology & Evolution 11: 73-79.
Bascompte, J., Jordano, P., Melian, C. J., Olesen, J. M. 2003. The nested assembly of
plant-animal mutualistic networks. - Proceedings of the National Academy of Sciences of
the United States of America 100: 9383-9387.
Bascompte, J., Jordano, P., Olesen, J. M. 2006. Asymmetric Coevolutionary Networks
Facilitate Biodiversity Maintenance. - Science 312: 431-433.
Bascompte, J., Jordano, P. 2007. Plant-Animal Mutualistic Networks: The Architecture of
Biodiversity. - Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 38: 567-593.
Batra, S. W. T. 1995. Bees and pollination in our changing environment. - Apidologie 26:
361-370.
Biesmeijer, J. C. et al 2006. Parallel declines in pollinators and insect-pollinated plants in
Britain and the Netherlands. - Science 313: 351-354.
Bommarco R., Biesmeijer J.C., Meyer B., Potts S.G., Pöyry J., Roberts S.P.M., Steffan-
Dewenter I., Öckinger E. 2010. Dispersal capacity and diet breadth modify the response of
wild bees to habitat loss. - Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences 277:
2075-2082.
41
Bond, W. J. 1994. Do mutualisms matter? Assessing the impact of pollinator and disperser
disruption on plant extinction. - Philosophical Transactions of The Royal Society 344: 83-
90.
Breeze, T. D., A. P. Bailey et al. 2011. Pollination services in the UK: How important are
honeybees? - Agriculture, Ecosystems & Environment 142(3-4): 137-143.
Brown, M. J. F., Paxton, R. J. 2009. The conservation of bees: a global perspective. -
Apidologie 40: 410-416.
Burkle, L. A., Alarcón, R. 2011. The future of plant-pollinator diversity: understanding
interaction networks across time, space, and global change. - American journal of botany
98: 528-538.
Cameron, S.A., Lozier, J.D., Strange, J.P., Koch, J.B., Cordes, N., Solter, L.F., Griswold,
T.L. 2011. Patterns of widespread decline in North American bumble bees. - Proceedings
of the National Academy of Sciences 108: 662-667.
Carré, G. et al. 2009. Landscape context and habitat type as drivers of bee diversity in
European annual crops. - Agriculture, Ecosystems and Environment. 133: 40-47.
Carvalheiro, L. G., Seymour, C. L., Veldtman, R., Nicolson, S. W. 2010. Pollination
services decline with distance from natural habitat even in biodiversity-rich areas. - Journal
of Applied Ecology 47: 810-820.
Corbet, S. A., Williams, I. H., Osborne J. L. 1991. Bees and the pollination of crops and
wild flowers in the European Community. - Bee World 72: 47-59.
Cox, P. 1988. Hydrophilous pollination. - Annual review of ecology and systematics 19:
261-279.
42
Crepet, W. 1984. Advanced (Constant) Insect Pollination Mechanisms: Pattern of
Evolution and Implications Vis- á-Vis Angiosperm Diversity. - Annals of the Missouri
Botanical Garden 71: 607-630.
Cronk, Q., Ojeda, I. 2008. Bird-pollinated flowers in an evolutionary and molecular
context. - Journal of Experimental Botany 59: 715-727.
Culley, T., Weller, S., Sakai, A. 2002. The evolution of wind pollination in angiosperms. -
Trends in Ecology & Evolution 17: 361-369.
Dauber, J., Biesmeijer, J., Gabriel, D. et al. 2010. Effects of patch size and density on
flower visitation and seed set of wild plants: a pan-European approach. - Journal of
Ecology 98: 188-196.
Dellaporta, S., Calderon-Urrea, A. 1993. Sex Determination in Flowering Plants. - The
Plant Cell 5: 1241-1251.
Denys, C., Tscharntke, T. 2002. Plant-insect communities and predator-prey ratios in field
margin strips, adjacent crop fields, and fallows. - Oecologia 130:315-24.
Dodd, M. E., Silvertown, J., Chase, M. W. 1999. Phylogenetic analysis of trait evolution
and species diversity variation among angiosperm families. - Evolution 53: 732-744.
Downey, D. L., Winston, M. L. 2001. Honey bee colony mortality and productivity with
single and dual infestations of parasitic mite species. - Apidologie 32: 567-576.
Eckert, C. D. et al. 2010. Plant mating systems in a changing world. - Trends in Ecology
and Evolution 25: 35-43.
Elle, E., Carney, R. 2003. Reproductive assurance varies with flower size in Collinsia
parviflora (Scrophulariaceae). - American Journal of Botany 90: 888-896.
43
Ewers, R. M., Didham, R. K. 2006. Confounding factors in the detection of species
responses to habitat fragmentation. - Biological Reviews 81: 117-142.
Fenster, C., Armbruster, W., Wilson, P. 2004. Pollination syndromes and floral
specialization. - Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 35: 375-403.
Fischer, M., Stöcklin, J. 1997. Local extinctions of plants in remnants of extensively used
calcareous grasslands 1950–1985. - Conservation Biology 11: 727-737.
Fontaine, C., Dajos, I., Meriguet, J., Loreau, M. 2006. Functional Diversity of Plant–
Pollinator Interaction Webs Enhances the Persistence of Plant Communities. - PLoS Biol 4:
0129-0135.
Fortuna, M. A., Bascompte, J. 2006. Habitat loss and the structure of plant–animal
mutualistic networks. - Ecology Letters 9: 278-283.
Galen, C. 1999. Why do flowers vary? The functional ecology of variation in flower size
and form within natural plant populations. - BioScience 49: 631-640.
Ghazoul, J. 2007. Challenges to the uptake of the ecosystem service rationale for
conservation. -Conservation Biology 21: 1651–1652.
Goulson, D. 2000. Why do pollinators visit proportionally fewer flowers in large patches? -
Oikos 91: 485–492.
Goulson, D., Lye, G. C., Darvill, B. 2008. Decline and conservation of bumblebees. -
Annual Review of Entomology 53: 191-208.
Hill, K. H., Thomas, C. D., Lewis, O. T. 1999. Flight morphology in fragmented
populations of a rare British butterfly, Hesperia comma. - Biological Conservation 87: 277-
83.
44
Hobbs, R., Yates, C. 2003. Impacts of ecosystem fragmentation on plant populations:
generalising the idiosyncratic. - Australian Journal of Botany 51: 471-488.
Holzschuh, A., Steffan-Dewenter, I., Tscharntke, T. 2008. Agricultural landscapes with
organic crops support higher pollinator diversity. - Oikos 117: 354-361.
Holzschuh, A., Dormann, C. F., Tscharntke, T., Steffan-Dewenter, I. 2011. Expansion of
mass-flowering crops leads to transient pollinator dilution and reduced wild plant
pollination. - Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences 278: 3444-3451.
Jennersten, O. 1988. Pollination in Dianthus deltoides (Caryophyllaceae): effects of habitat
fragmentation on visitation and seed set. - Conservation Biology 2: 359-366.
Johnson, S. D., Steiner, K. E. 2000. Generalization versus specialization in plant
pollination systems. - Trends in Ecology and Evolution 15: 140-143.
Kalisz, S., Vogler, D., Hanley, K. 2004. Context-dependent autonomous self-fertilization
yields reproductive assurance and mixed mating. - Nature 430: 884-887.
Kearns, C., Inouye, N., Waser, N. 1998. Endangered mutualisms: the conservation of plant-
pollinator interactions. - Annual review of ecology and systematics 29: 83-112.
Klein, A.-M., Steffan-Dewenter, I., Tscharntke, T. 2003. Fruit set of highland coffee
increases with the diversity of pollinating bees. - Proceedings of the Royal Society B:
Biological Sciences 270: 955-962.
Klein, A.-M. et al. 2007. Importance of pollinators in changing landscapes for world crops.
- Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences 274: 303-313.
Kühn, I., Bierman, S. M., Durka, W., Klotz, S. 2006. Relating geographical variation in
pollination types to environmental and spatial factors using novel statistical methods. - The
New Phytologist 172: 127-39.
45
Larson, B. M. H., Barrett, S. C. H. 2000. A comparison of pollen limitation in flowering
plants. - Biological Journal of the Linnean Society 69: 503-520.
Larson B. M. H., Kevan P. G., Inouye D.W. 2001. Flies and flowers: taxonomic diversity
of anthophiles and pollinators. - Canadian Entomologist 133: 439-65.
Menges, E. S. 1991. Seed germination percentage increases with population size in a
fragmented prairie species. - Conservation Biology 5:158-164.
Michener, C. D. 1979. Biogeography of the bees. - Annals of the Missouri Botanical
Garden 66: 277-347.
Mänd, M., Mänd, R., Williams, I. H. 2002. Bumblebees in the agricultural landscape of
Estonia. - Agriculture, Ecosystems and Environment 89: 69–76.
Mänd, M., Martin, A.-J., Viiralt, R., Geherman, V., Karise, R., Koskor, E. 2004. Kimalaste
toiduressursid ökoloogilise ja konventsionaalse maaviljelusega taludes Eestis. -
Agraarteadus: journal of agricultural science: Akadeemilise Põllumajanduse Seltsi
väljaanne 1: 28-37.
Olesen, J., Jordano, P. 2002. Geographic Patterns in Plant-Pollinator Mutualistic Networks.
- Ecology 83: 2416-2424.
Olesen, J., Bascompte, J., Dupont, Y. L., Jordano, P. 2007. The modularity of pollination
networks. - Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of
America 104: 19891-19896.
Olesen, J., Bascompte, J., Elberling, H. 2008. Temporal dynamics in a pollination network.
- Ecology 89: 1573-1582.
Ollerton, J. et al 2009. A global test of the pollination syndrome hypothesis. - Annals of
botany 103: 1471-80.
46
Ollerton, J., Winfree, R., Tarrant, S. 2011. How many flowering plants are pollinated by
animals? - Oikos 120: 321-326.
Petanidou, T., Kallimanis, A. S., Tzanopoulos, J., Sgardelis, S. P., Pantis, J. D. 2008. Long-
term observation of a pollination network: fluctuation in species and interactions, relative
invariance of network structure and implications for estimates of specialization. - Ecology
Letters 11: 564-575.
Potts, S. G. et al 2010a. Global pollinator declines: trends, impacts and drivers. - Trends in
ecology & evolution 25: 345-53.
Potts, S.G. et al 2010b. Declines of managed honeybees and beekeepers in Europe? -
Journal of Apicultural Research 49: 15-22.
Regal, P. 1982. Pollination by Wind and Animals: Ecology of Geographic Patterns. -
Annual Review of Ecology and Systematics 13: 497-524.
Ricketts, T. H. 2001. The matrix matters: effective isolation in fragmented landscapes. -
The American Naturalist 158:87–99.
Rodrigues, J. J. S., Brown, K. S., Ruszczyk, A. 1993. Resources and conservation of
neotropical butterflies in urban forest fragments. - Biological Conservation 64: 3–9.
Silvertown, J., McConway, K. J., Hughes, Z., Biss, P., Macnair, M., Lutman, P. 2002.
Ecological and Genetic Correlates of Long-Term Population Trends in the Park Grass
Experiment. - The American Naturalist 160: 409-420.
Stebbins, G. 1970. Adaptive radiation of reproductive characteristics in angiosperms, I:
pollination mechanisms. - Annual Review of Ecology and Systematics 1: 307-326.
Steffan-Dewenter, I., Tscharntke, T. 1999. Effects of habitat isolation on pollinator
communities and seed set. - Oecologia 121:432-440.
47
Steffan-Dewenter, I. Tscharntke, T. 2000. Butterfly community structure in fragmented
landscapes. - Ecology Letters 3: 449-456.
Steffan-Dewenter, I., Münzenberg, U., Bürger, C., Thies, C., Tscharntke, T. 2002. Scale-
dependent effects of landscape structure on three pollinator guilds. - Ecology 83: 1421–
1432.
Steffan-Dewenter, I., Westphal, C. 2008. The interplay of pollinator diversity, pollination
services and landscape change. - Journal of Applied Ecology 45: 737-741.
Stouffer, P., Bierregaard, R. 1995. Effects of Forest Fragmentation on Understory
Hummingbirds in Amazonia Brazil. - Conservation Biology 9: 1085-1094.
Sõber, V., Teder, T., Moora, M. 2009. Contrasting effects of plant population size on
florivory and pollination. - Basic and Applied Ecology 10: 737-744.
Thomas, C. D. et al. 2001. Ecological and evolutionary processes at expanding range
margins. - Nature 411: 577–81.
Thomas, J. A. et al. 2004. Comparative losses of British butterflies, birds, and plants and
the global extinction crisis. - Science 303: 1879-1881.
Tscharntke, T., Brandl, R. 2004. Plant-insect interactions in fragmented landscapes. -
Annual review of entomology 49: 405-30.
van Engelsdorp, D. 2008. A Survey of Honey Bee Colony Losses in the U.S., Fall 2007 to
Spring 2008. - PLoS ONE 3: e4701.
Vázques, D. P., Aizen, M. A. 2004. Amsymmetric specialization: a pervasive feature of
plant-pollinator interactions. - Ecology 85: 1251-1257.
Vitousek, P.M. 1994. Beyond global warming – ecology and global change. - Ecology 75:
1861–1876.
48
Waser, N., Chittka, L., Price, M., Williams, N. 1996. Generalization in pollination systems,
and why it matters. - Ecology 77: 1043-1060.
Wilcock, C., Neiland, R. 2002. Pollination failure in plants: why it happens and when it
matters? - Trends in Plant Science 7: 270-277.
Winfree, R., Bartomeus, I., Cariveau, D. P. 2011. Native Pollinators in Anthropogenic
Habitats. - Annual Review of Ecology, Evolution and Systematics 42: 1-22.
Raamatud
Abrol, D. P. 2012. Pollination Biology, Biodiveristy Conservation and Agricultural
Production. - Springer Netherlands.
Faegri, K., van der Pijl, L. 1979. The Principles of Pollination Ecology, 3rd edn. -
Pergamon, Oxford.
Harder, L., Barrett, S. 2006. Ecology and Evolution of Flowers. - Oxford University Press,
New York.
Masing, V. (koost.). 1992. Ökoloogialeksikon. - Eesti Entsüklopeediakirjastus, Tallinn, 320
lk.
Preston, C. D., Pearman, D. A., Dines, T. D. 2002. New Atlas of the British and Irish Flora.
- Oxford University Press, Oxford.
Proctor, M., Yeo, P., Lack, A. 1996. The natural history of pollination. - Timber Press,
Portland, OR.
Richards, A. J. 1997. Plant Breeding Systems, 2nd edition. - Chapman & Hall, London.
Silvertown, J. W., Lovett Doust J. 1993. Introduction to plant population biology. -
Blackwell Scientific Publications Ltd, Oxford.
49
Schulze, E.-D., Beck, E., Müller-Hohenstein, K. 2002. Pflanzenökologie. - Spektrum
Akademischer Verlag GmbH, Heidelberg.
Whittaker, R. J. 1998. Island Biogeography: Ecology, Evolution, and Conservation. -
Oxford University Press, Oxford.
Raamatupeatükid
Aizen, M.A., Feinsinger, P. 2003. Bees not to be? Responses of insect pollinator faunas
and flower pollination to habitat fragmentation. -In: How landscapes change: human
disturbance and ecosystem fragmentation in the Americas. Springer-Verlag: Berlin
Heidelberg, pp. 111-129.
Acquaah, G. 2007. Plant reproductive systems. -In: Principles of plant genetics and
breeding. Blackwell Publishing Ltd., Malden, USA, pp. 55-73.
Ashman, T-L. 2006. The evolution of separate sexes: a focus on the ecological context. -In:
Ecology and evolution of flowers. Oxford University Press, USA, pp. 214-215.
Barrett, S. C. H. 1988. The evolution, maintenance, and loss of self-incompatibility
systems. -In: Plant reproductive ecology: patterns and strategies (ed Lovett-Doust, J.,
Lovett-Doust, L.). Oxford University Press, USA, pp. 98-124.
Crawley, M. J. 1997. Sex. -In: Plant Ecology, Second Edition (ed M. J. Crawley).
Blackwell Publishing Ltd., Oxford, UK, pp. 169.
Ingrouille, M. J., Eddie, B. 2006. Sex, multiplication and dispersal. -In: Plants: Evolution
and Diversity. Cambridge University Press, UK, pp. 135-190.
Johnson, S. D. 2006. Pollinator-driven speciation in plants. -In: Ecology and evolution of
flowers. Oxford University Press, USA, pp. 298-300.
50
Jordano, P., Bascompte, J., Olesen, J. M. 2006. The ecological consequences of complex
topology and nested structure in pollination webs. -In: Plant-Pollinator Interactions: from
Specialization to Generalization. The University of Chicago Press, Ltd., London, pp. 173-
199.
Kalda, A., Kukk, E., Masing, V. 1965. Taimede paljunemine ja paljunemisorganid. -In:
Botaanika õpik kõrgematele koolidele, I osa. Valgus, Tallinn, pp. 362-367.
Murcia, C. 1996. Forest Fragmentation and the Pollination of Neotropical Plants. -In:
Forest Patches in Tropical Lanscapes. Island Press, Washington, pp. 19-36.
Ollerton, J., Johnson, S. D., Hingston, A. B. 2006. Geographical Variation in Diversity and
Specificity of Pollination Systems. -In: Plant-Pollinator Interactions: from Specialization to
Generalization. The University of Chicago Press, Ltd., London, pp. 283-305.
Renner, S. S. 1998. Effects of habitat fragmentation on plant-pollination interactions in the
tropics. -In: Dynamics of Tropical Communities. Blackwell Science, London, pp. 339-360.
Steffan-Dewenter, I. et al. 2006. Bee Diversity and Plant-Pollinator Interactions in
Fragmented Landscapes. -In: Plant-Pollinator Interactions: from Specialization to
Generalization. The University of Chicago Press, Ltd., London, pp. 387-407.
Vázques, D. P., Aizen, M. A. 2006. Flower performance in human-altered habitats. -In:
Ecology and Evolution of Flowers, Oxford University Press, USA, pp. 159-179.
Waser, N. M. 2006. Specialization and Generalization in Plant-Pollinator Interactions: A
Historical Perspective. -In: Plant-Pollinator Interactions: from Specialization to
Generalization. The University of Chicago Press, Ltd., London, pp. 3.
Waser, N. M. 2007. Pollination by Animals. -In: Encyclopedia of Life Sciences. John
Wiley & Sons Ltd., Chichester.
51
Westrich, P. 1996. Habitat requirements of central European bees and the problems of
partial habitats. In: The Conservation of Bees. Academic Press, pp. 1-16.
Wyatt, R. 1983. Pollinator – plant interactions and the evolution of breeding systems. -In:
Pollination Biology, Academic Press, Orlando, pp. 51-95.
Käsikirjad
Diaz Forero, I. 2011. Influence of abiotic and biotic features at patch and landscape scale
on bumblebees (Bombus spp.) in semi-natural meadows. Doktoritöö, Eesti Maaülikool,
Tartu.
Eesti maaelu arengukava 2007–2013. Põllumajandusministeerium 2011.
http://www.agri.ee/public/juurkataloog/MAAELU/MAK/MAK_muudatused2011/MAK_2
007-2013_kehtiv.pdf
Eesti Maaülikooli aruanne Põllumajandusministeeriumi ja Eesti Maaülikooli vahel 25. mail
2010 sõlmitud riigieelarvelise eraldise kasutamise lepingu nr 133 täitmise kohta 2010.
aastal. Koostaja: Marika Mänd.
http://www.agri.ee/public/juurkataloog/ERALDISED/RE_eraldis_2010.133_EMU_aruann
e.pdf
Andmebaasid
Eestikeelsete taimenimede andmebaas. http://www.ut.ee/taimenimed/