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Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, Recife, vol. 4, p.214-239, 2007.

TRANSMISSÃO DE FITOBACTERIOSES POR INSETOS

ROSA DE LIMA RAMOS MARIANO*ELINEIDE BARBOSA DA SILVEIRA*

MARIA DE FÁTIMA CORREIA PONTES

FRANK MAGNO DA COSTA

SARAH JACQUELINE CAVALCANTI DA SILVA

Universidade Federal Rural de Pernambuco, Recife, Pernambuco.*Pesquisador CNPq

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RESUMO


Bactérias fitopatogênicas são responsáveis por importantes doenças de cultivoseconômicos e podem ser disseminadas por insetos, entre outros agentes. Doistipos de relação patógeno-vetor podem ser identificados, a associação íntimae a contaminação acidental. O objetivo desta revisão foi analisar algumasfitobacterioses nas quais os insetos vetores têm papel importante, tais como:a murcha-bacteriana das cucurbitáceas (Erwinia tracheiphila), clorose-variegadados citros e outras doenças causadas por Xylella fastidiosa, crestamento-bacteriano do caupi (Xanthomonas axonopodis pv. vignicola) e da mandioca (X.axonopodis pv. manihotis) e podridões-moles (Pectobacterium carotovorum subsp.carotovorum).

Termos para indexação: bactérias fitopatogênicas, disseminação, insetos,Erwinia tracheiphila, Xylella fastidiosa, Pectobacterium carotovorum subsp. carotovorum.

ABSTRACT

PLANT BACTERIAL DISEASES TRANSMITTED BY INSECTS

Plant pathogenic bacteria cause important diseases in economic crops andmay be disseminated by insects among other agents. Two main kinds ofvector-pathogen interaction may be found, the intimate association and theaccidental contamination. This review aims to analyze some of the plantbacterial diseases in which insects play important role such as: bacterial wiltof cucurbits (Erwinia tracheiphila), citrus variegated chlorosis and other diseasescaused by Xylella fastidiosa, bacterial blight of cowpea (Xanthomonas axonopodispv. vignicola) and cassava (X. axonopodis pv. manihotis) and soft rots (Pectobacteriumcarotovorum subsp. carotovorum).

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Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.

R.L.R. MARIANO et al.

Index terms: plant pathogenic bacteria, dissemination, insects, Erwiniatracheiphila, Xylella fastidiosa, Pectobacterium carotovorum subsp. carotovorum.

1. INTRODUÇÃO

Bactérias fitopatogênicas são responsáveis por importantes doenças de cultivoseconômicos e podem se disseminar ativamente, pela movimentação de célulasflageladas em curtas distâncias, ou passivamente. A disseminação passiva pode serdireta ou indireta. A direta é realizada pelo transporte de sementes, mudas ou órgãosde propagação vegetativa infectados ou infestados. A disseminação passiva indiretaé feita por agentes como água, ventos, insetos, homem, animais silvestres, ferramentase implementos agrícolas.

Insetos podem disseminar bactérias fitopatogênicas à curta ou longa distâncias,dependendo do tipo de inseto, da associação inseto–fitobactéria e das condiçõesambientais, em particular o vento (Agrios, 2005).

Além de disseminarem bactérias, os insetos também as introduzem em locaisdeterminados no hospedeiro, onde podem se multiplicar. Em alguns casos, as bactériasfitopatogênicas persistem em insetos e dependem desses vetores específicos parasobrevivência e disseminação. Em outros casos, os insetos são importantes, mas nãoessenciais para a disseminação (Agrios, 2005).

Dois tipos de relação patógeno–vetor podem ser identificados. No primeiro,que pode ser denominado associação íntima, o patógeno atravessa as membranaspara entrar no corpo do vetor e pode se multiplicar internamente. Essencialmente, ovetor é infectado pelo patógeno e pode transmitir essa infecção pelo restante davida, algumas vezes, inclusive, passando essa capacidade para a progênie. No segundotipo, que pode ser denominado contaminação acidental, o patógeno é conduzidoexternamente, sobre o corpo, no aparelho bucal ou dentro do trato digestivo. Opatógeno não transpõe as barreiras das membranas para entrar ou sair do vetor enão se multiplica dentro do mesmo. Neste caso, é dito que o vetor foi contaminadopelo patógeno (Lucas, 1998).

A associação íntima inclui a transmissão de bactérias fitopatogênicas por insetosrestritos a pequenos grupos de plantas (Venette, 1982). Exemplo desta associação éa transmissão de Pantoea stewartii (Smith) Mergaert et al. por Chaetonema pulicaria (Melsh.)e de Erwinia tracheiphila (Smith) Bergey et al. por Acalyma vittatum (Fabricius) e Diabrotica

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undecimpunctata howardii Barber. Segundo Carter (1962) E. tracheiphila é totalmentedependente das atividades dos coleópteros para sobrevivência, disseminação einoculação, não existindo outro meio de transmissão. Já no caso de P. stewartii, C.pulicaria não é o único agente de disseminação, embora seja o principal.

Não menos importante é o exemplo de contaminação acidental de Erwiniaamylovora (Burril) Winslow por 100 ou mais espécies de insetos que a disseminam econtribuem para a importância da queima da macieira e da pereira (Harrison et al.,1980), ainda não destectada no Brasil.

Quando a dispersão da bactéria fitopatogênica é altamente dependente doorganismo vetor, o triângulo da doença se torna um tetraedro (Figura 1), sendonecessário o entendimento do comportamento do vetor e das interações do mesmocom o hospedeiro, fitobactéria e ambiente.

Figura 1. — Tetraedro de doença causada por bactéria fitopatogênica intimamenteassociada a inseto vetor (Adaptado de Lucas, 1998).

O objetivo da presente revisão foi analisar algumas fitobacterioses nas quais osinsetos vetores têm papel importante.

2. MURCHA–BACTERIANA DAS CUCURBITÁCEAS – ERWINIA TRACHEIPHILA

A murcha bacteriana causada por E. tracheiphila (Figura 2) é uma importantedoença das cucurbitáceas, principalmente nas regiões onde os insetos vetores A.vittatum e D. undecimpunctata howardii estão presentes (Ellers–Kirk et al., 2000). Abactéria é transmitida apenas por vetores em campo, não sendo transmitida por

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semente, sendo incapaz de sobreviver no solo. Também, não penetra tecidos dohospedeiro por aberturas naturais, a exemplo dos hidatódios e estômatos (Agrios,2005), embora Rand & Enlows (1916) tenham relatado infecção de plantas sadiasapós inoculação por aspersão.

Figura 2. — Murcha–bacteriana das cucurbitáceas. (Fonte: http://www.hort.purdue. edu/rhodcv/hort410/cucumb/bacwilt.jpg)

Os vetores relatados para esta bactéria são o besouro listrado do pepino (A.vittatum) e o besouro manchado do pepino (D. undecimpunctata) (Rand & Enlows,1916), os quais embora tenham capacidade de transmitir a bactéria e possuíremciclos de vida bastante semelhantes, não são igualmente importantes no ciclo devida de E. tracheiphila (Figura 3) (Fleischer et al., 1999; Day, 1996). O besouromanchado do pepino alimenta–se de outras culturas por exemplo o amendoim emilho, enquanto que o besouro listrado possui gama de hospedeiros mais restrita,alimentando–se, quase exclusivamente, de cucurbitáceas, quando atingem o estádioadulto. A fase larval deste inseto depende exclusivamente de cucurbitáceas paradesenvolvimento (Day, 1996). Além de transmitir a doença às plantas sadias, estesinsetos causam vários danos mecânicos às plantas incluindo destruição das plântulas,flores, folhas e raiz, devido a sua forma de alimentação (Ellers–Kirk et al., 2000).

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Figura 3. — Ciclo da murcha–bacteriana das cucurbitáceas causada porErwinia tracheiphila (Et). (Fonte: Zitter & Kennelly, http://vegetablemdonline.ppath.cornell.edu/factsheets/BWCyclePoster.htm)

Cada inseto pode contaminar de três a quatro plantas sadias depois de ter sidoinfectado em uma planta doente. Há relatos de que alguns besouros do pepino sãocapazes de transmitir a doença, mesmo três a seis semanas após o contágio. Noentanto, para que a infecção ocorra é necessário que haja uma película de água sobreos tecidos do hospedeiro, permitindo a locomoção da bactéria até a ferida epossibilitando a entrada no xilema (Rand & Enlows, 1916; Agrios, 2005).

O controle da doença depende do manejo do vetor adulto para que a transmissãodo patógeno cesse (Yao et al., 1996). Este controle pode ser feito utilizando–seinseticidas a exemplo do carbaril, metoxicloro e rotenona (Agrios, 2005), porém omanejo da larva também é viável. Ellers–Kirk et al. (2000) reduziram a sobrevivêncialarval em 57% ao introduzirem o nematóide entomopatogênico Steinernema sp.

Outros trabalhos têm demonstrado a eficiência do uso de rizobactérias (Zehnderet al., 2001), plástico preto (Necibi et al., 1992), metabólitos microbianos (Reed et al.,1986; Johnson et al., 1993), plantas armadilhas (Pair, 1997), cultivares resistentes

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(Brust & Rane, 1995) e iscas hormonais (Fleischer & Kirk, 1994), para o controle dovetor.

Zehnder et al. (2001) demonstraram que plantas de pepino tratadas com BPCP(Bactérias Promotoras de Crescimento de Plantas), apresentaram maior crescimento,produtividade e redução da murcha–bacteriana. Observou–se que estas plantas erammenos preferidas para alimentação por A. vittatum e D. undecimpunctata eposteriormente evidenciou–se que havia redução de compostos secundários tal comoa cucurbitacina, um estimulador alimentar dos besouros. No entanto, também naausência de vetores, as BPCP induziram resistência na planta a E. tracheiphila e outrospatógenos (Zehnder et al., 2001). Em concordância, Moran (2001) demonstrou queem folhas de mudas com infecções bacterianas ou infestadas por D. undecimpunctatahouve aumento de atividade da enzima peroxidase, ligada à defesa da planta, o quetambém sugere indução de resistência.

3. CLOROSE–VARIEGADA DOS CITROS (CITRUS SPP.) E OUTRAS DOENÇAS

CAUSADAS POR XYLELLA FASTIDIOSA

O gênero Xylella tem uma única espécie denominada Xylella fastidiosa Wells et al.Esta bactéria infecta várias espécies botânicas causando grandes perdas. As principaisdoenças causadas por X. fastidiosa são: clorose–variegada dos citros, requeima–das–folhas ou atrofia–dos–ramos do cafeeiro, escaldadura–das–folhas da ameixeira, mal–de–pierce da videira e doença phony do pessegueiro, sendo que as duas últimas nãoocorrem no Brasil.

A clorose–variegada dos citros foi relatada no Brasil em 1987 no municípiode Colina, SP e atualmente ocorre em todas as regiões citrícolas brasileiras. É tambémconhecida por “amarelinho” pelo sintoma de clorose foliar generalizada, que emcasos de alta severidade confere um aspecto amarelado às plantas (Figura 4A). Adoença afeta as variedades comerciais de laranja–doce (Citrus sinensis (L.) Osbeck)Pêra, Natal, Hamlin, Valência, Folha murcha, Baianinha e Barão, entre outras, sobrediferentes porta–enxertos (Carvalho et al., 1995). As principais perdas ocasionadaspela clorose–variegada dos citros são resultantes da redução do tamanho do fruto(Figura 4B), com reflexo direto na qualidade do mesmo, tornando–o imprestável aomercado de consumo “in natura” (Negri, 1990).

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Figura 4. — Sintomas da clorose–variegada dos citrus em folhas e frutos(Fonte: http://www.fundecitrus.com.br/doencas/cvc.html)

A requeima–das–folhas ou atrofia–dos–ramos do cafeeiro (Coffea spp.)foi relatada pela primeira vez em 1995, em São Paulo, SP, sendo, a partir de então,observada nas principais regiões produtoras de café do País (Paradela Filho et al.,1997). A doença caracteriza–se por encurtamento dos entrenós e, à medida que seagrava ocorre senescência foliar precoce na base dos ramos, resultando em pequenonúmero de folhas no ápice, redução de pecíolos e área foliar, com frutos menores eagrupados (Figura 5) (Paradela Filho et al., 1997).

Figura 5. — Sintomas da requeima–das–folhas ou atrofia–dos–ramos emfrutos e ramos de cafeeiro. (A) Ramo sadio à esquerda e ramo infectado àdireita; (B) Morte de ramos laterais e aparecimento de varetas. (Fonte: ParadelaFilho et al., 1999).

A escaldadura–das–folhas da ameixeira (Prunus salicina Lindl.) apresentasintomas de necrose marginal, queima de bordos e queda prematura de folhas, secade ramos, declínio no vigor e na produção e, finalmente, morte prematura da planta(Figura 6). No Brasil, não se conhece a data precisa da ocorrência inicial, mas os

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primeiros relatos foram feitos a partir de 1974, em pomares comerciais nas imediaçõesde Curitiba. No Paraná, causou a morte de milhares de ameixeiras e o abandono depomares (Mohan et al., 1980).

Figura 6. — Sintomas da escaldadura–das–folhas da ameixeira em frutos(A) e folhas (B) (Fonte: http://www6.ufrgs.br/agronomia/fitossan/herbariovirtual/fotos).

De acordo com Hopkins (1989) X. fastidiosa é transmitida de maneira naturalpara as plantas por cigarrinhas (Hemiptera: Cicadellidae) (Figura 7).

Figura 7. — Ciclo da clorose–variegada dos citros causada por Xylella fastidiosa(Xf) (Fonte: http://www.ipm.ucdavis.edu/PD/pdrfp_attacha.html).

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Em se tratando de citros, as espécies de cigarrinhas envolvidas na transmissãoda bactéria, são: Bucephalogonia xanthophis (Berg), Dilobopterus costalimai (Young),Acrogonia citrina (Marucci et al., 2002), Oncometopia sp., Plesiommata corniculata (Young),Homalodisca ignorata (Melichar) e Acrogonia virescens (Metcalf) (Roberto et al., 1996;Yamamoto et al., 2002). No entanto, o FUNDECITRUS (2007) citou outras espéciesvetoras que são mostradas na Figura 8.

Figura 8. — Algumas cigarrinhas vetoras da clorose–variegada dos citros:(A) Acrogonia citrina, (B) Oncometopia fascialis, (C) Bucephalogonia xanthophis, (D)Dilobopterus costalimais, (E) Plesiomata corniculata, (F) Homalodisca ignorata, (G)Acrogonia virescens e (H) Ferrariana trivittata (Fonte: http://www.fundecitrus.com.br/doencas/cvc.html).

B. xanthophis, D. costalimai, H. ignorata e Oncometopia facialis (Signoret) (Cicadellidae)foram eficientes transmissoras experimentais de X. fastidiosa a partir de espécimescriados em laboratório, que adquiriram a bactéria sob confinamento em plantas decafeeiro infectadas (Marucci, 2003).

Em pessegueiro e videira, insetos da subfamília Cicadellinae são capazes detransmitir X. fastidiosa, destacando–se Draeculacephala minerva (Ball), Corneocephala fulgida(Nott.), Graphocephala atropunctata (Signoret), Homalodisca coagulata (Say) e Oncometopianigricans (Walker), sendo que G. atropuncata está envolvida diretamente no processoda doença de Pierce, por ser a principal espécie de cigarrinha transmissora da bactériapara a videira (Purcell & Hopkins, 1996).

Os insetos pertencentes à ordem Hemiptera possuem aparelho bucal do tiposugador tetraqueta e, portanto, alimentam–se sugando seiva bruta carreada pelosvasos do xilema de plantas hospedeiras. Não seria surpreendente achar que todos os

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insetos que se alimentam de seiva do xilema são vetores de X. fastidiosa, porém éimportante lembrar que nem todas as bactérias limitadas ao xilema são assimtransmitidas, como é o caso de Leifsonia xyli (Davis et al.) Evtushenko et al. que nãopossui inseto vetor (Barbehenn, 1993). Na literatura, praticamente, não existem ousão escassas as informações sobre o comportamento da X. fastidiosa no interior dascigarrinhas e os mecanismos envolvidos no processo de transmissão (Alves, 2003).

O entendimento do mecanismo de transmissão da bactéria pelo vetor é importantenão apenas para identificar o vetor, mas, também, para avaliar a resistência de umacultivar, dados de campo e epidemiológicos (Alves, 2003).

Estudos sobre colonização de cigarrinhas por bactérias limitadas ao xilemaevidenciaram células bacterianas aderidas ao revestimento cuticular em várias partesdo tubo digestivo anterior (estomodéu) dos vetores, incluindo o cibário (ou câmarade sucção), o pré–cibário e a abertura do esôfago. Portanto, se a bactéria se multiplicarno intestino, a transmissão pode persistir até que a mesma seja perdida no momentoda ecdise do inseto pela perda do revestimento interno do tubo digestivo. Em setratando de insetos na fase adulta, uma vez adquirindo a bactéria, estes permaneceminfectivos por tempo indeterminado, pelo fato de não mais realizarem ecdise. Parauma boa eficiência de transmissão, X. fastidiosa requer menos de 100 células cultiváveispor inseto. Uma desvantagem do mecanismo de transmissão proposto é que nãoexplica o porquê outros insetos que também se alimentam da seiva e que, portanto,entram em contato com a seiva infectada com X. fastidiosa, não sejam vetores. Estasinformações sobre período latente, retenção de infectividade e distribuição da bactériano vetor permitem inferir que o modo de transmissão de X. fastidiosa é do tipopropagativo, porém não circulativo (Brlansky et al., 1983).

No Brasil, o manejo das doenças causadas por X. fastiodiosa é fundamentadoprincipalmente no controle químico do inseto vetor com inseticidas sistêmicos dogrupo dos neonicotinóides (Yamamoto; Roberto; Pria Junior, 2000), inseticidas decontato (Yamamoto et al., 2000) ou reguladores de crescimento de insetos (Prabhaker& Toscano, 2007). Uma outra forma de controle dos vetores de X. fastidiosa é oemprego de plantas iscas ou culturas armadilhas, sendo mais adequadas Aloysiavirginata (Ruiz & Pav.) Juss., Croton urucurama Baill., Lantana camara L. e Vernoniacondensata Baker, pois são atrativas às cigarrinhas e têm desenvolvimento rápido(Marques, 2006). No caso específico da clorose variegada dos citros sãorecomendados: uso de mudas sadias, poda de ramos com sintomas iniciais em plantas

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com mais de 2 anos e erradicação de plantas abaixo dessa idade, além de controledas cigarrinhas vetoras (FUNDECITRUS, 2007).

4. CRESTAMENTO–BACTERIANO DO CAUPI (XANTHOMONAS AXONOPODIS PV.VIGNICOLA) E DA MANDIOCA (X. AXONOPODIS PV. MANIHOTIS)

Duas importantes doenças de plantas com distribuição mundial são ocrestamento–bacteriano do caupi (Vigna unguiculata L. Walp), causado pela bactériaXanthomonas axonopodis pv. vignicola (Burkholder) Dye, e o crestamento–bacteriano damandioca (Manihot esculenta Crantz) causado por X. axonopodis pv. manihotis (Bondar)Vauterin et al. (Figura 9).

Figura 9. — Crestamento–bacteriano da mandioca (A) e do caupi (B). (Fontes:www.doa.go.th/fieldcrops/cas/pest/p.01.htm e www.bspp.org.)

Em caupi, a semente contaminada é o maior agente de disseminação docrestamento bacteriano. Restos de cultura e plantas invasoras não parecem ser fontesimportantes de inóculo, mas podem contribuir para disseminação secundária de X.axonopodis pv. vignicola por meio da chuva e de insetos vetores durante o período decultivo, bem como para infecção primária em novos plantios, quando o caupi écultivado em duas estações por ano (Sikirou & Wydra, 2004).

Em mandioca, a disseminação do patógeno a longas distâncias é realizadaprincipalmente por material propagativo infectado. No campo, as bactérias sãodisseminadas de uma planta para outra por respingos de chuva e insetos (Agrios,2005). Plantas de mandioca são atacadas por numerosos insetos (Bellotti, 2002)entre os quais, o gafanhoto Zonocerus variegatus L. (Orth.: Acrididadae) tem papelimportante também durante a estação chuvosa, quando os sintomas do crestamento–bacteriano são prevalentes (Bernays et al., 1977). Xanthomonas axonopodis pv. manihotisfoi encontrada em água de lavagem e macerados de insetos e em fezes de Z. variegatus,

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Gonocephalum simples Fab. (Col.: Tenebrionidae) e Ischnotrachelus spp. (Col.: curculionidae)(Daniel et al., 1981; Bani, 1990).

O gafanhoto Z. variegatus destaca–se como importante praga das duas culturas ea preferência desse inseto por folhas com crestamento–bacteriano tem sido relatada(Bani, 1990; Modder, 1994). Um pré–requisito para um eficiente controle docrestamento–bacteriano em caupi e mandioca é o entendimento da epidemiologia eciclo da doença (Figura 10).

Figura 10. — Ciclo do crestamento–bacteriano da mandioca causado porXanthomonas axonopodis pv. manihotis (Xam) (Adaptado de Agrios, 2005).

Só recentemente, informações mais detalhadas sobre a detecção, sobrevivênciae transmissão de X. axonopodis pv. vignicola e X. axonopodis pv. manihotis por insetosvetores foram obtidas. Zandjanakou–Tachin et al. (2007) estudaram a transmissãode X. axonopodis pv. vignicola em caupi por insetos. Os gafanhotos Z. variegatus, Oedaleussenegalensis Uvarov, Pyrgomorpha cognata Krauss e Chrotogonus senegalensis Krauss (todosOrth.: Acrididae); a abelha Apis mellifera (Hym.: Apiidae); os besouros da folha docaupi, Ootheca mutabilis Sahlberg (Col.: Chrysomelidae), Mylabris spp. (Col.: Meloidae)e um besouro predador, Exochomus troberti Mulsant (Col.: Coccinelidae), que ocorremnaturalmente em campos de caupi com crestamento–bacteriano foram coletados

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para detecção de X. axonopodis pv. vignicola. A bactéria foi isolada de sete das oitoespécies, com exceção de C. senegalensis, em diversos locais do corpo, incluindo asuperfície exterior, mandíbulas, pernas, intestino e fezes.

Testes de transmissão experimental de X. axonopodis pv. vignicola para plantassadias de caupi utilizando gafanhotos Z. variegatus contaminados não resultou emsintomas de crestamento–bacteriano. No entanto, o patógeno foi encontradoepifiticamente nas plantas, uma semana após a transferência, numa população variandode 1,0 x 101 a 8,9 x 104 UFC/g de folha.

Estudos de detecção de X. axonopodis pv. manihotis em diversos órgãos de Z.variegatus coletados em campos de mandioca com crestamento–bacteriano revelarambaixa população da bactéria nas mandíbulas, pernas e intestino e alto número nasfezes do inseto (Zandjnakou–Tachin et al., 2007).

Em plantações de mandioca, as fezes de Z. variegatus são normalmente encontradasna superfície adaxial das folhas ou sobre o solo, que são umedecidos por chuva ouorvalho. Durante a estação chuvosa, a multiplicação de X. axonopodis pv. manihotispode ser iniciada sobre folhas e constituir inóculo secundário (Daniel & Boher,1985; Zandjnakou–Tachin et al., 2007). A incidência de gotas de chuva na superfícieadaxial pode disseminar a bactéria para a superfície abaxial da mesma folha, quecontém mais estômatos para penetração do patógeno. Ventos fortes ou chuvasdirigidas por ventos podem transportar fezes infestadas com os patógenos e insetoscontaminados (ínstar de larvas jovens) dentro ou entre plantações suscetíveis.

Xanthomonas axonopodis pv. manihotis sobreviveu a passagem através do inseto emsuficiente número (5,8 x 107 UFC/ g de fezes) para infecção de plantas de mandiocasob condições favoráveis, porém a multiplicação no inseto não foi observada. Abactéria sobreviveu menos de 1 semana no intestino do inseto; 5 semanas nas fezessob condições controladas e menos de 2 semanas em fezes expostas a luz solar. Arápida redução da população bacteriana pode ter sido devido à dessecação, e à presençade enzimas ou microbiota no canal alimentar, inibindo a sobrevivência do patógeno(Zandjnakou–Tachin et al., 2007). Daniel & Boher (1985) sugeriram que no Congoa bactéria pode sobreviver e multiplicar–se no canal alimentar de Z. variegatus durantea estação seca, aproximadamente dois meses.

Apesar de Bani (1990) não ter observado sintomas após deposição de fezescontaminadas de Z. variegatus sobre folhas de mandioca sadias, a transmissão de X.axonopodis pv. manihotis por meio das fezes contaminadas com o patógeno dessegafanhoto, para folhas sadias, feridas ou escarificadas, foi demonstrada por

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Zandjnakou–Tachin et al. (2007). Tais resultados conflitantes podem ter sido devidoao isolado do patógeno utilizado, disponibilidade de água na planta ou diferentescondições ambientais.

A sobrevivência de X. axonopodis pv. manihotis por mais de sete dias sobre oudentro Z. variegatus e cinco semanas em fezes desse vetor demonstrou que este podeao menos transportar o patógeno para plantações adjacentes.

A transmissão e disseminação por insetos das Xanthomonas patogênicas à mandiocae caupi a longas distâncias ainda estão sendo investigadas (Zandjnakou–Tachin etal., 2007) e vários métodos têm sido usados para manejar os prováveis vetores de X.axonopodis pv. manihotis e X. axonopodis pv. vignicola em campos dessas culturas,respectivamente. Estes incluem controle natural e biológico, controle cultural,inseticidas e uso de variedades resistentes. Os principais métodos utilizados para ocontrole do gafanhoto Z. variegatus são remoção física, que é difícil e pouco efetiva(Kekeunou et al., 2006); iscas feitas com raízes cortadas da planta invasora Chromolaenaodorata (L.) King & Robinson, seguindo–se destruição mecânica ou queima (Boppré& Fischer, 1994); controle biológico com Beauveria bassiana e Metharhyzium sp. emcondições controladas (Fagade et al., 2005) e controle químico (Kekeunou et al.,2006).

5. PODRIDÕES–MOLES EM DIFERENTES HOSPEDEIROS – PECTOBACTERIUM

CAROTOVORUM SUBSP. CAROTOVORUM

Os sintomas da podridão–mole ocorrem tanto no campo (Figura 11) quanto empós–colheita, sendo caracterizados por apodrecimento dos tecidos resultantes daação de enzimas pectinolíticas, produzidas por algumas bactérias fitopatogênicas,principalmente Pectobacterium spp.

Figura 11. — Podridão–mole da alface (A) e couve chinesa (B) em campo(Vitória de Santo Antão e Chã–Grande – PE, 2005).

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Qualquer grupo de insetos que visite comumente material vegetal com podridãoe, em seguida, plantas sadias pode agir como vetor de bactérias pectinolíticas. Emgeral, a maioria das associações entre insetos e bactérias pectinolíticas são acidentais,mas existem casos de relações íntimas, que são benéficas a ambos os organismosenvolvidos e, geralmente, causam grandes prejuízos econômicos (Harrison & Brewer,1982).

Kloepper et al. (1979) relataram contaminação freqüente de dípteros (10 gênerosde 9 famílias) por Pectobacterium atrosepticum (van Hall) Gardan et al. e P. carotovorumsubsp. carotovorum (Jones) Hauben et al. em campos de batata com podridão–mole,no Colorado. Pectobacterium carotovorum subsp. carotovorum também havia sido encontradacontaminando insetos em campos de couve–chinesa (Chiu et al., 1958).

Segundo Harrison et al. (1980), os possíveis tipos de associação entre insetos ebactérias pectinolíticas podem ser:

1. Insetos ajudam a sobrevivência da bactéria – P. carotovorum subsp. carotovorume P. atrosepticum podem sobreviver internamente em Drosophila melanogasterMeigen e D. busckii Coquillet por 48 a 72 horas (Brewer et al. 1981), enquantoem habitats não protegidos sobrevivem apenas por duas horas (Graham etal., 1979). Em geral essas bactérias não possuem esporos de resistência.

2. Insetos disseminam inóculo primário ou secundário de plantas doentespara sadias – D. melanogaster e outros dípteros são vetores efetivos de P.carotovorum subsp. carotovorum e P. atrosepticum para plantas de batata sadiascom ferimentos, no laboratório e no campo (Kloepper et al., 1979).

3. Insetos causam ferimentos necessários à penetração de bactériaspectinolíticas em plantas sadias – Neste caso, a bactéria não está associadaao inseto, mas vem de outra fonte de inóculo. Na associação entre P.carotovorum (Jones) Hauben et al. e a broca da íris, Macronoctua onusta Grote,este inseto é responsável pelos ferimentos que permitem a penetração dabactéria, já presente na superfície da planta, ou em restos de cultura (Harrisonet al., 1980).

4. Insetos ajudam a bactéria a suportar condições ambientais desfavoráveis– Na podridão do aipo, causada por P. carotovorum e transmitida pelos dípterosScaptomyza graminum (Falen) e Elachiptera costata (Lowe), os insetos põem ovos,juntamente com as bactérias, nas folhas externas, em períodos de umidadenormal. No entanto, no período seco, isto é feito nas folhas internas, que

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estão protegidas da dessecação, radiação e altas temperaturas (Leach, 1927),aumentando a sobrevivência da bactéria.

5. Insetos fornecem o substrato para o crescimento das bactériasfitopatogênicas – A associação entre a mosca da cebola Hylemia antiqua(Meigen) e P. carotovorum é um exemplo de relação íntima, onde os insetosrequerem que a bactéria desintegre os tecidos da cebola para sua nutrição.As bactérias são transmitidas para plantas sadias pelos ovos e larvas de H.antiqua e podem também sobreviver em pupas (Harrison & Brewer, 1982).

O inóculo formado por pectobactérias geralmente não se encontra no solo (Figura12), o qual pode ser uma fonte importante no caso de outras bactérias causadoras depodridão–mole a exemplo de Clostridium Prazmowski, Pseudomonas Migula e BacillusCohn. As maiores fontes de inóculo para pectobactérias são os locais de descarte dematerial vegetal, os quais são também locais de sobrevivência e multiplicação deinsetos de vários grupos (Harrison & Brewer, 1982). Em pilhas de descarte de batatana Escócia, 3–5% dos insetos coletados estavam contaminados com P. carotovorumsubsp. carotovorum ou P. atrosepticum (Harrison et al., 1977). Outra possível fonte deinóculo é a própria planta sadia, onde a bactéria sobrevive e se multiplica epifiticamenteem condições de umidade suficiente da folha, o que atrai os insetos vetores empotencial, especialmente quando ferimentos na folhagem exsudam fluidos. Em locaissemi–áridos, a umidade da folha pode ser suprida pela irrigação por aspersão (Harrison& Brewer, 1982).

Restos de culturas infectados também são importantes fontes de inóculo,principalmente no solo. No caso de batatas, cerca de 100.000 tubérculos são deixadosno campo após a colheita muitos dos quais infectados com pectobactérias(Perombelon, 1975), servindo como local de multiplicação para insetos. Plantasvoluntárias também servem como fonte de inóculo. Portanto, a maioria dosreservatórios de inóculo para os insetos vetores podem ser eliminados com adequadaspráticas culturais.

A distância através da qual as pectobactérias são transportadas depende dascaracterísticas do vetor e das condições ambientais no momento da dispersão. Insetoshabitantes do solo a exemplo de Hylemia platura (Meigen) que dissemina a canela–preta da batata para batata–semente, provavelmente não o fazem a longas distâncias,uma vez que suas larvas não têm grande poder de locomoção (Harrison & Brewer,1982). Da mesma forma, a broca da íris (M. onusta) parece estar envolvida apenas na

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Figura 12. — Ciclo da podridão–mole causada por Pectobacterium spp. emhortaliças. (Adaptado de Agrios, 2005).

disseminação do inóculo primário da podridão–mole desta ornamental, pois as larvasnão se translocam facilmente de planta para planta (Howard & Leach, 1963).Diferentemente, a mosca das frutas Drosophila spp., eficiente vetor da bactéria, e quesobrevive sobre ou dentro deste inseto, locomove–se rapidamente por longasdistâncias, que chegam a 21 Km ou mais da fonte de inóculo, dependendo do ventoe de outras condições ambientais favoráveis (Harrison & Brewer, 1982). Entre osvários insetos que visitam material vegetal com podridão e são vetores depectobactérias, alguns têm maior poder de vôo do que a Drosophila spp. e outros, aexemplo dos dípteros, que são os vetores mais comuns, podem aproveitar correntesde vento para serem levados e disseminar o patógeno a grandes distâncias (Harrison& Brewer, 1982).

A importância dos insetos como vetores de pectobactérias em todas as regiõesprodutoras de batata do mundo é grande. Isto porque as bactérias pectinolíticaspodem sobreviver por tempo relativamente longo associadas a insetos, são levadas a

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grandes distâncias, os insetos procuram ferimentos nas plantas e o conjunto dessesfatores cria um mecanismo efetivo de dispersão do patógeno. Um dos maioresproblemas na podridão–mole é a recontaminação de campos por insetos, uma vezque nestes campos, tratos culturais como colheita e manuseio encarregam–se dadisseminação rápida do patógeno.

Dentre os métodos recomendados para controle da podridão–mole em hortaliçase outros hospedeiros, a eliminação de restos culturais e manejo das pragas irãoimpedir a multiplicação dos insetos e das bactérias, desde que o solo não seja aprincipal fonte de inóculo (Harrison & Brewer, 1982).

6. OUTROS EXEMPLOS DA DISSEMINAÇÃO POR INSETOS

Insetos podem atuar tanto como agentes de inoculação, provocando ferimentosna planta ao se alimentarem, quanto como agentes de disseminação, transportandocélulas de bactérias viáveis e infectivas (Romeiro, 2005). Várias outras fitobacteriosespodem ser disseminadas por insetos, na maioria das vezes de forma não específica.A seguir serão citados e comentados brevemente alguns exemplos.

Doenças causadas por espiroplasmas, fitoplasmas e bactérias limitadasao floema em diversos hospedeiros – Os insetos são os principais agentes dedisseminação natural de espiroplasmas e fitoplasmas. O ciclo parasita–inseto–plantaé obrigatório: os espiroplasmas e fitoplasmas se mantêm na natureza pela multiplicaçãoalternativa e obrigatória nas células da planta e dos insetos (Caudwell, 1983).Atransmissão é do tipo propagativa, persistente circulativa, mas não transovariana(Nault & Ammar, 1989; Goto, 1992).

Moko da bananeira (Ralstonia solanacearum (Smith) Yabuuchi et al.) – Os insetosvisitadores de inflorescências, moscas, abelhas e vespas são eficientes vetores,principalmente das estirpes “SFR” e “A” que exsudam facilmente de cicatrizes debrácteas florais ou de outros ferimentos em qualquer parte da planta onde a bactériaesteja presente (Cordeiro et al., 2005). Várias epidemias de Moko têm sido relatadase atribuídas à disseminação por insetos (Buddenhaggen & Elsasser, 1962; Vakili &Baldwin, 1966).

Murcha–bacteriana do milho (Pantoea stewartii (Smith) Mergaert et al.) – Obesouro C. pulicaria tem estreita associação com o patógeno. Não é o único agentede transmissão, mas é o vetor principal. As estratégias de manejo são baseadas nocontrole do inseto. Apesar de sobreviver por mais de um mês no trato digestivo do

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besouro, não foi comprovado que a bactéria possa sobreviver neste habitat (Venette,1982).

Galha da oliveira (Pseudomonas savastanoi pv. savastanoi (Smith) Gardan et al.) – Abactéria pode ser transportada no trato digestivo da mosca das frutas [Dacus oleae(Gmelin)] da oliveira (Olea europaea L.) durante toda a vida. O patógeno é disseminadoem ovos internamente contaminados depositados na planta. Aparentemente a bactériadisponibiliza nutrientes da planta para o desenvolvimento das larvas da mosca(Venette, 1982).

Crestamento–bacteriano do gerânio (Xanthomonas hortorum pv. pelargonii(Brown) Vauterin et al.) – pode ser disseminada pela mosca branca (Trialeuroidesvaporariorum Westwood), (Bugbee, 1962).

Podridão–anelar da batata (Clavibacter michiganensis subsp. sepedonicusSpieckermann & Kotthoff) Davis et al.) – O besouro (Leptinobarsa decemlineata Say) eo afídio (Myzus persicae Sulz.) são vetores do patógeno tanto na fase larval como naadulta (Christie et al., 1991). Ocorre também transmissão mecânica da doença.

Cancro da avelã (Pseudomonas syringae pv. avellanae Psalidas) – A bactéria podeser disseminada pelos vetores Anisandrus dispar Fabr. e Xyleborus saxesenii Ratz, naItália (Scortichini, 1998)

Murcha–bacteriana em banana ornamental (Ensete ventricosum (Welw.)Chesman) e banana (Musa sp.) (Xanthomonas campestris pv. musacearum (Yirgou &Bradbury) Dye – Neste caso, a bactéria é disseminada por abelhas, moscas das frutas,moscas de grama e abelhas sem ferrão (Tinzara et al., 2006).

7. DETECÇÃO DE BFP TRANSMITIDAS POR INSETOS

Vários ensaios podem ser realizados para ser determinada a capacidade do insetoem atuar como agente de disseminação e inoculação, tais como: a) colocar os insetoslivres do patógeno para se alimentarem em plantas doentes por 24 horas; após esseperíodo, imobilizar os insetos com éter, por exemplo; transferi-los para placas dePetri com meio de cultura seletivo; isolar as colônias que surgirem e inocularhospedeiro suscetível em condições ambientais adequadas e observar odesenvolvimento de sintomas; b) colocar os insetos absolutamente livres do patógenopara se alimentar em plantas doentes por 24 horas; após esse período imobilizar osinsetos; por os insetos para se alimentar em plantas sadias (Bugbee, 1962).

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A análise dos tecidos das plantas onde os insetos se alimentaram e das estruturasdo inseto (aparelho bucal, patas, ovos, hemolinfa, fezes, produtos de regurgitação emacerado do aparelho digestivo) pode ser realizada por isolamento e inoculação emhospedeiro suscetível (Rand & Cash, 1920); ELISA (Enzime Linked ImmunosorbentAssay) com algumas restrições (Yonce & Chang, 1987); imunoflorescência e Bio–PCR (Christie et al., 1991; Elad et al., 1995; Hildebrand et al., 2000); imunolocalizaçãoe DAS–ELISA (Garcia–Salazar et al., 2000b); microscopia eletrônica de varredura etransmissão (Garcia–Salazar et al., 2000a; Alves, 2003) e confocal laser (Newman etal., 2003); PCR com iniciadores específicos (Wen et al., 2006); nested–PCR (Ciapinaet al., 2004) e separação imunomagnética (Pooler et al., 1997).

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