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UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE BAJA CALIFORNIA SUR
AREA INTERDISCIPLINARIA DE CIENCIAS DEL MAR
DEPARTAMENTO DE BIOLOG˝A MARINA
BIOLOG˝A REPRODUCTIVA DE Carcharhinus falciformisCHONDRICHTHYES CARCHARHINIFORMES CARCHARHINIDAE
EN EL GOLFO DE CALIFORNIA
TESIS
QUE COMO REQUISITO PARA OBTENER EL T˝TULO DE
BIÓLOGO MARINO
PRESENTA
L`ZARO CADENA C`RDENAS
La Paz Baja California Sur MØxico Marzo del 2001
04721 l
Para el mexicano sólo existen dos posibilidades en la
vida o inflige a otros los actos que implica la palabrachingar o bien los sufre Øl mismo a manos de otros Esta
concepción de la vida social como un eterno combate
fatalmente divide a la sociedad en dØbiles y poderosos Los
poderosos los duros e inescrupulosos chingones se rodean
siempre de ansiosos prosØlitos Este servilismo hacia el
poderoso especialmente en los políticos es decir los
profesionales de los negocios pœblicos es una de las mÆs
deplorables consecuencias de la si tuación Otra no menos
degradante es la devoción hacia las personalidades mÆs que a
los principiosEl macho es el gran chingón Una sola palabra resume
toda la agresividad invulnerabilidad y demÆs atributos del
macho poder la voluntad sin rienda y sin un curso
establecido
La impredicibilidad aæade otro elemento al carÆcter del
macho Es un humorista Sus bromas son burdas e individuales
y siempre terminan en lo absurdo Es bien conocida la
anØcdota respecto al hombre que curo la jaqueca de un
compaæero borracho vaciÆndole la pistola en la cabeza
OCTAVIO PAZ
El Laberinto de la Soledad
Machize se deriva de la forma pretØrita de mati
conocer que se convierte en macho ser conocido
MIGUEL LEÓN PORTILLA
Pensamiento y Cultura Azteca
DEDICATORIA
A mi familia que son mis mejores amigos Susana Diana
Catalina LÆzaro y ahora el pequeæo JosØ Luis
A esa gran familia acadØmica que aparte de enseæarrne
como se hacen las cosas me han demostrado como NO se deben
de hacer M en C HØctor Reyes B M en C Roberto L
Carmona P M en C Rafael Riosmena R Dr Carlos Rangel D
y Dr Carlos Villavicencio G
A Melania y Raquel
A ese gran fantasma que habita en un lugar muy especialen mi
A la memoria de todos aquellos pescadores extraviados
perecidos y o accidentados en la captura de esas hermosas y
perfectas bestias Los tiburones
A los pasados actuales y próximos Elasmobranquiólogos
Agradecimientos
Por fin hasta que 10 hice gracias gracias a
todos aunque no lo crean los agradecimientos es la
parte mÆs difícil de la tesis son las frases mÆs comunes
que puedes encontrar en este apartado y casi siempreterminan agradeciendo a los abuelitos y o a las mascotas quesin demeritar u ofender no tienen una mínima idea acerca del
trabajo Ésta no se saldrÆ de ese contexto
Primeramente deseo agradecer y externar mi mÆs grandeadmiración y respeto a todas a aquellas personas que se
dedicaron dedican y dedicarÆn a la pesca del tiburón sin
ellas este manuscrito nunca se hubiera realizado En este
pÆrrafo tengo que hacer la mención de algunos de los
personajes mÆs relevantes en los campos pesqueros Hilario
a El Colocho El Cananchas Don Beto Lupe Esteban alGato LÆzaro y no se trata de mí Gallina al CapulinaChito Pulpo Ana al Oaxaco el Verde al Moles a Chencho ysu hijo Julio a El Aletero al Pelotas a Cacarizo Por
esos gratos y tambiØn por los no gratos momentos que pasØcon ellos cuando realizaba las mortales estancias y sobre
todo por la ayuda prestada sabiendo que no obtendrían algo a
cambio Agradezco al Sr Carlos Villavicencio ja y no se
trata de mi jefe por los raites asistidos durante algunosde los aæos de muestreo
Antes de enlistar a mis compaæeros de campo los cuales
he de explicitar no solo soportaron los regaæos de la
inexperiencia si no los de mi inexperiencia como supuestoencargado de las salidas tengo la necesidad de mencionar a
esas personas que me enseæaron y capacitaron lo mejor que
pudieron lo siento soy una roca Gracias Everardo a El
Doc Carolina y Niki Ahora sí los que siguen Tamara
Nashieli Ana Gabriela G Cipriano Jorgito Lenin
Cuauhtemoc y sobre todo a mi estimado brazo derecho J
Arturo E
Acto seguido procedo enlistar a las personas que me
ayudaron en la redacción de este trabajo Carolina M
Martín Jeanette Yuma Jorgito M en C Fernando MÆrquezPhD Ramón Bonfil M en C Eduardo F Balart Melania yEverardo
Justificando que para realizar una tesis se tiene queterminar la carrera gracias a todos mis compaæeros de
clases Jorge L Luis a EL Champi Monica G MarthaLorena Ramiro Melania Liza Orso Ileana por fungir mÆs
como familia que como amigos A los profesores Carmen
Victor MaryCarmen Arturo Sierra A los ayudantes acadØmicos
JosØ Luis Arreola y paty JimØnez
y que creyó lque se me había olvidado pues no a esa
persona que me enseæó el arte de la autodidÆctica me
contrató en sus mœltiples proyectos a lo largo de 5 aæos queme relacionó con las mÆximas autoridades tiburoneras ymoldeó un carÆcter netamente silvestre y sobre todo confióen mi sí me refiero a usted Maitro por favor con toda la
humildad del mundo acepte mi mÆs sincera gratitudPor œltimo debo de reconocer que esto no se hubiese
llevado a cabo sin el apoyo económico de CONACYT SlMAC
convenio Simac 94 Cm 05 CONABIO convenio L054 y The David
and Lucille PACKARD Foundation
˝NDICE
RESUMEN
INTRODUCCIÓN
OBJETIVO GENERAL
Pago
vii
1
5
Objetivos Específicos
`REA DE ESTUDIO
METODOLOG˝A
5
6
8
9
9
9
9
10
10
12
12
14
14
15
15
16
16
16
Proporción de sexos
Madurez sexual
Machos
Hembras
Fecundidad
Anexos extraembrionarios
RESULTADOS
Composición de tallas
Distribución mensual
Hembras
Machos
Proporción de sexos
Madurez sexual
Machos
Hembras
Desarrollo ovÆrico
Ovocitos
Fecundidad
Desarrollo embrionario
Anexos extraembrionarios
CÆpsulas
Compartimentalización
Implantación
Placenta
17
17
18
19
19
19
19
20
21
21
21
23
23
26
28
30
32
33
35
35
36
36
37
CÆpsulas
Compartimentalización
Implantación y Placenta
Cordón vitelino
Saco vitelino
Útero
DISCUSIÓN
Composición de tallas
Proporción de sexos
Madurez sexual
Fecundidad
Desarrollo ovÆrico
Desarrollo embrionario
Anexos extraembrionarios
11
Saco y cordón vitelino
Útero
CONCLUSIONES
LITERATURA CITADA
38
39
40
43
11l
˝ndice de Tablas y figuras Pago
Tabla lo Registro de los días de campo en cada uno de
los campos pesqueros durante el presente estudio
Tabla 11 Nœmero de organismos observados de 1994 a
1998 50
49
Tabla 111 procentaj e de especimenes muestreados por
sexo de C falciformis durante los aæos de
captura
Tabla IV Tallas mínimas y mÆximas de longitud total
cm registradas en los 5 aæos de estudio
Figo l `rea de estudio
Fig 2 Frecuencia relativa de tallas en machos y
hembras de C falciformis durante los cinco aæos
de estudio
51
51
52
53
Figo 3 o Frecuencia relativa de tallas para C
falciformis a 1994 b 1995 c 1996 d 1997 Y
e 1998
Fig 4 Frecuencia relativa de tallas mensual en C
falciformis a Mayo b Junio c Julio d
Agosto e Septiembre y f Octubre
54
55
IV
Fig 5 Madurez sexual en machos de c falciformis a
Relación entre la talla del gonopterigio y la
longitud total b talla de primera madurez al
50
Fig 6 Madurez sexual en hembras de c falciformis
56
a DiÆmetro del ovoci to con la longitud total
materna b talla de primera madurez al 50
Fig 7 Desarrollo mensual del ovocito
Fig 8 Ciclo ovÆrico a Relación entre la talla
embrionaria y el diÆmetro del ovocito b
relación entre el diÆmetro del ovocito y la
longitud total de las hembras no grÆvidas
Fig 9 Ciclo ovÆrico en hembras maduras no grÆvidas
durante los meses de a mayo b junio c julio
d agosto e septiembre y f octubre
Fig 10 Relación entre la longitud total materna y el
nœmero de embriones
57
58
59
60
Fig 11 Talla embrionaria mensual
Fig 12 a Membrana del huevo de mÆs de 170 cm de
longitud b Membrana recubriendo al huevo 16 cm
de ancho
61
62
63
v
Fig 13 Compartimentalización en C falciformis a
œtero compartimentalizado b talla embrionaria
de compartimentalización 30 mm LT
Fig 14 Talla de implantación en C falciformis
a embrión de 260 cm LT b placenta con embrión
de 660 mm LT
Fig 15 Cordón vitelino a en embrión de 35 mm LT
b en embrión de 530 mm LT
64
65
66
Fig 16 Saco vitelino a al principio de la
gestación en embrión de 44 mm LT b cuando esta
a punto de terminarse embrión de 130 mm LT
Fig 17 Útero con embriones de 53 cm LT de C
falciformis
67
68
VI
RESUMEN
Carcharhinus falciformis es un organismo pelÆgico
costero abundante en el Pacífico de MØxico y Golfo de
California Desde una perspectiva comercial esta especie
presenta el mejor rendimiento Su biología reproductiva
desconocida en el Pacífico oriental resulta de gran interØs
desde el punto de vista pesquero Se realizaron visitas
mensuales a diferentes campos tiburoneros de la región
central del Golfo de California San Francisquito El Barril
B C y La Manga Son A cada organismo se le midió la
longi tutd total LT y precaudal LP determinó las
características de madurez nœmero de embriones ademÆs de
observaciones acerca de la talla de implantación y
compartimentalización Con base en estos registros
sistemÆticos se obtuvó un total de 1003 organismos de los
cuales 780 fueron hembras y 223 machos se determinó que de
julio a septiembre se presentÆ la mayor proporción de hembras
y machos maduros La talla de primera madurez fue estimada a
180 cm LT La fecundidad se incrementa con la talla materna
El ciclo embrionario y ovÆrico no presentan un patrón
estacional La talla de nacimiento es a los 70 cm LT y el
periódo de gestación se estima en 12 meses con un descanso
entre un parto y otro
vii
INTRODUCCIÓN
Los peces cartilaginosos clase Chondrichtyes son un
grupo de peces mandibulados representados en la actualidad
por 51 familias 165 gØneros y aproximadamente 900 especies
Compagno 1990 Todos los condrictios tienen fertilización
interna por medio de los gonopterigios órganos intromitentes
especializados de las aletas pØlvicas en los machos El
hermafroditismo funcional y el cambio de sexo estan ausentes
Wourms 1981
Desde el punto de vista sistemÆtico morfológico y
filogenØtico se considera que la oviparidad es el modo de
reproducción primitivo para este grupo Entre las modalidades
reproductivas de los condrictios tenemos la oviparidad
extendida la oviparidad retenida viviparidad vitelina o de
saco vitelino viviparidad con canibalismo intrauterino
adelfofagia y oofagia viviparidad uterina y viviparidad
placentaria Compagno 1990
En el Ærea de la biología de los condrictios los ciclos
reproductivos son quizÆ los menos entendidos En las
especies ovíparas se puede apreciar producción de huevos
durante todo el aæo o periodos estacionales cuando la
mayoría de la población de las hembras adultas estÆn
expulsando los huevos Entre las especies vivíparas hay
generalmente ciclos anuales bien circunscritos en los que la
población completa realiza sincrónicamente la cópula
gestación y expulsión de embriones Hamlett y Koob 1999
Desde el punto de vista pesquero históricamente las
pesquerías de tiburones han sido caracterizadas como empresas
de explotación y quiebra en las cuales la población ha
sido rapidamente reducida a niveles que no podría soportar la
pesquería Hoff 1990 Por si fuera poco el nœmero reducido
de crías gestación larga a menudo periodos bianuales en el
nacimiento de neonatos y el largo periodo que requieren para
alcanzar la madurez sexual conllevan una lenta recuperación
de las poblaciones impactadas por las pesquerías necesitando
a veces dØcadas para alcanzar su nivel inicial Hoff 1990
Carcharhinus falciformis es una especie que se distribuye a
lo largo de la franja circuntropical oceÆnica costera
abarcando la isla de Cocos y desde el ArchipiØlago
Revillagigedo hasta el Golfo de California en el ocØano
Pacífico Compagno 1984 ademÆs del ocØano AtlÆntico e
Indico Garrick 1982 Este tiburón se caracteriza por ser
uno de los mÆs frecuentes en las pesquerías del sur de
MØxico sobre todo en YucatÆn Bonfil et al 1993 Y en
Chiapas así como a lo largo de la costa Pacífica hasta el
Golfo de California
De C falciformis se aprovecha la carne la piel las
aletas y en algunas ocasiones la mandíbula Por lo mismo se
2
le cataloga como una especie de primera especial por lo
que es considerada una especie objetivo en la captura
comercial de la pesca artesanal en las costas del Pacífico y
Golfo de California
Los trabajos realizados sobre C falciformis son pocos
Uno de los primeros se realizó para establecer la sinonimia
con C floridanus Garrick et al 1964 Posteriormente
Gilbert y Schlernitzauer 1966 publicaron un trabajo sobre
la placenta y œteros en hembras grÆvidas de C falcifomis
determinando la histología del cordón vitelino y de la
placenta así como las primeras observaciones de madurez
sexual y fecundidad En el Pacífico se realizaron
observaciones de la biología reproductiva de C falciformis
con base en organismos capturados incidentalmente en la pesca
de atœn Strasburg 1958
El mÆs reciente y completo estudio de esta especie
corresponde al realizado por Bonfil et al 1993 quienes
determinaron un período de gestación de 12 meses y una talla
de nacimiento de 76 cm madurando los machos a los 225 cm LT
aproximadamente a los 10 aæos y las hembras entre 232 y 245
cm LT 12 aæos con una edad mÆxima entre 22 y mas de 20
aæos en machos y hembras respectivamente
El presente trabajo pretende obtener los parÆmetros
reproductivos de una de las especies que dan soporte a la
3
pesqueria de tiburón en el Pacífico MØxicano y en particular
en el Golfo de California
4
OBJETIVO GENERAL
Describir la biología reproductiva de Carcharhinus
falciformis con base en ejemplares capturados en el Golfo de
California
Objetivos Específicos
l Determinar la composición de tallas anual y mensual de C
falciformis durante los aæos de 1994 a 1998 en la región
central del Golfo de California
2 Conocer la proporción de sexos en embriones y en
organismos libres
3 Determinar la talla de primera madurez en hembras y
machos
4 Estimar la fecundidad de hembras maduras
5 Describir el desarrollo de los ovocitos de las hembras
maduras
6 Establecer el patrón de crecimiento embrionario
7 Describir la morfología de la placenta compartimentos del
œtero cÆpsulas y córdon vitelino en hembras maduras y o
grÆvidas
5
`REA DE ESTUDIO
El Golfo de California constituye la œnica cuenca de
evaporación importante del OcØano Pacífico representa un
volœmen total de aproximadamente 123 000 Km3 en una
2superficie de 150 000 Km Conserva un ancho uniforme hasta
las Islas Tiburón y `ngel de la Guarda donde su sección
transversal sufre una abrupta reducción limitÆndo la
comunicación entre la parte externa e interna del golfo
Tovilla 1991
En el Golfo de California se presentan dos mecanismos de
enriquecimiento surgencias generadas por corrientes de marea
y surgencias costeras por viento El primero de ellos ocurre
principalmente en la región de las grandes islas el segundo
mecanismo se presenta en ambas costas del Golfo de California
de manera alternada durante el aæo La fuerza del viento
produce un transporte de aguas superficiales que son
reemplazadas por aguas subsuperficiales mÆs frías y con mayor
concentración de nutrientes BadÆn Dagon et al 1985 Arias
1999
Dentro del Golfo de California se localizan los campos
pesqueros San Francisquito y El Barril en las costas de Baja
California entre las coordenadas 280 20 N Y 1130 10 W y el
campo pesquero La Manga ubicada en San Carlos Guayrnas
Sonora frente a la Isla San Pedro Nolasco en las
6
coordenadas 270 58 30 5 N Y 1110 04 40 3 W Fig 1
Estos campos presentan las mayores capturas del recurso
tiburón en todo el Golfo de California Villavicencio et al
2000 La zona en la que se encuentran estos campos
pesqueros estÆ rodeada por grandes islas como las de l
Tiburón l San Esteban l San Lorenzo l San Pedro MÆrtir
el San Pedro Nolasco Todas Østas presentan plataformas
cuyo límite inferior estÆ delimitado por la isobata de 180 m
Tovilla 1991
En el Golfo de California se registra la presencia de
cuatro corrientes la corriente de California corriente
subtropical superficial corriente del Golfo de California y
corriente tropical superficial `lvarez Borrego et al
1984 Cano 1991 Desde el siglo XVI el Golfo de California
ha sido considerado por muchos observadores como zona de
alta productividad Las concentraciones superficiales de
nitritos y nitratos muestran en general una tendencia a
aumentar desde la entrada hacia el interior los valores de
Østos en primavera abril mayo son mÆs altos que los de
otoæo Octubre Las bajas concentraciones se deben al
consumo por fotosíntesis por lo que Østa debe ser mayor en
verano otoæo que en invierno primavera Cano 1991
7
METODOLOGIA
En los campos pesqueros de San Francisquito y El Barril
B C y La Manga Son el arte de pesca usado es la red de
enmalle de deriva con una luz de malla entre 10 y 12
pulgadas las redes se colocan en la tarde permaneciendo
durante la noche y recogiØndolas hasta otro dia En el
campamento los organismos son destazados para filetear la
pulpa la cual es salada y secada
De 1994 a 1998 se visitaron los campos pesqueros de San
Francisquito El Barril y La Manga realizando una salida en
julio de 2000 Tabla 1 Una vez en los campos pesqueros se
analizó la captura comercial identificando a los organismos
de C falciformis con base en lo descrito por Garrick 1982
tomando las longitudes precaudal y total con una cinta
mØtrica unidades en cm í 1 Esta medidas se tomaron estando
el organismo en una posición natural la cinta mØtrica se
mantuvo en un eje imaginario en posición perpendicular
Con el propósito de conocer la distribución de tallas
se elaboraron grÆficas de frecuencia relativa de la muestra
total anual separando la muestra en los diferentes aæos de
muestreo y mensuales juntando los diferentes meses de cada
aæo por sexo
8
Proporción de sexos
Para determinar si existe diferencia en la proporción de
sexos en la población de C falciformis se aplicó una prueba
de hipótesis para la proporción de una población Daniels
1998 aplicando la misma prueba a los embriones
Madurez sexual
Machos
Para determinar la madurez sexual se tomaron en cuenta
características como la longitud del gonopterigio midiendolo
de la parte media de la cloaca a la parte distal del
gonopterigio ademÆs se consideró el grado de calcificación y
la presencia o ausencia de semen considerando a un organismo
maduro cuando presenta el gonopterigio calcificado y semen
La talla de primera madurez se determinó cuando el 50 de los
organismos analizados eran maduros pratt y Otake 1990
Hembras
En el caso de las hembras se revisó el aparato
reproductor observando forma color nœmero y diÆmetro de
los ovocitos en el œtero se midieron y contaron las
cÆpsulas Con los embriones se procedió de la misma manera
que con los organismos adultos Para encontrar la talla de
primera madurez se procedió de la misma manera que en los
9
machos Para determinar si hay diferencia estadísticamente
significativa entre el diÆmetro de los ovocitos de las
hembras maduras e inmaduras se aplicó una prueba t de
student Daniels 1998
Se relacionaron las tallas embrionarias mínimas
promedio y mÆximas con los meses de muestreo para encontrar
un patrón de crecimiento embrionario
Con el fin de definir si el ciclo ovÆrico es anual se
analizó el diÆmetro de los ovocitos de las hembras maduras
grÆvidas y no grÆvidas Para cualquiera de los hipótesis
resultantes se realizaron grÆficas por mes para mostrar la
relación que presentaron con el diÆmetro de los ovocitos
Fecundidad
Para conocer si existe una relación entre el nœmero de
embriones y talla materna se relacionó la longitud materna
con el nœmero de embriones
Anexos extraembrionarios
La talla de compartimentalización se determinó al
momento de revisar el œtero observando si los embriones se
encontraban libres o cubiertos por membranas uterinas Por su
parte la talla de implantación se caracterizó por la
presencia o ausencia de conexión con la madre por medio del
10
saco vitelino y las paredes uterinas es decir cuando se
encontraba formada la placenta Cuando se presentaba la
conexión se separaba de la madre con el fin de apreciar el
tipo de placenta Asi tambiØn se describen la morfología de
las estructuras embriológicas cordón vitelino cÆpsula del
huevo y el saco vitelino
11
RESULTADOS
Durante 148 dias de campo acumulados durante los aæos de
1994 a 1998 se observaron un total de 1225 organismos de C
falciformis de los cuales se midieron sólo 1023 Tabla 11
En 1998 se registró el mayor porcentaje de especímenes
muestreados y en 1996 el menor Tabla 111
Composición de tallas
El intervalo de tallas observadas en las hembras fluctuó
de 125 a 261 cm LT con una media de 187 35 cm LT en machos
de 130 a 279 cm LT con una media de 184 85 cm LT La
frecuencia de tallas en ambos sexos fue mayor entre los 170 y
220 cm LT con modas a los 180 y 190 cm LT en machos y hembras
respectivamente Fig 2 En el aæo de 1995 se registró la
longitud mÆxima en los machos y en 1996 para las hembras
1998 fue el aæo en que se registraron las tallas mÆs pequeæas
para ambos sexos Tabla IV
En 1994 las tallas de las capturas registradas varió
entre 160 y 230 cm LT siendo mÆs frecuentes los organismos
con tallas de 180 a 220 cm LT Las hembras midieron entre 170
y 230 cm LT y mÆs frecuentes las tallas de 180 a 230 cm LT
observando su moda a 180 cm LT En el caso de los machos la
frecuencia de tallas se registró de 160 a 230 cm LT siendo
12
mÆs abundantes de 170 hasta 230 cm LT y con una moda de 190
cm LT Fig 3a
En 1995 el intervalo de tallas fue de 140 a 280 cm de
LT con una mayor frecuencia de organismos de 170 a 270 cm LT
y una moda de 190 cm LT las hembras presentaron un intervalo
de talla de 150 a 250 cm LT siendo frecuentes de 170 a 200
cm LT con una moda de 190 cm LT El intervalo de frecuencia
en los machos se presentó de 140 a 280 cm LT principalmente
de 160 a 200 cm LT con moda a 180 cm LT Fig 3b
En 1996 la frecuencia de tallas se distribuyó entre 140
y 270 cm LT siendo mÆs frecuentes entre 180 y 230 cm LT con
una moda a 230 cm LT En las hembras la distribución de las
tallas fuØ entre 170 y 230 cm LT especialmente de 200 a 230
cm LT con moda de 230 cm LT Los machos presentaron un
intervalo de tallas de 140 a 270 cm LT mÆs frecuentes de 180
a 230 cm LT con una moda a 190 y 200 cm LT Fig 3c
En 1997 La frecuencia de tallas se observó entre 140 y
230 cm LT con mayor frecuencia de 170 a 210 cm LT con moda
a 180 cm LT En las hembras los intervalos de talla fueron de
150 a 210 cm LT especialmente entre 170 y 210 cm LT con
moda a 170 180 Y 200 cm LT Los machos se delimitaron entre
140 y 230 cm LT frecuentes de 170 a 190 cm LT y con una
moda a 180 cm LT Fig 3d
13
En 1998 la distribución de tallas permaneció entre los
130 y 260 cm LT particularmente mÆs abundantes de 170 a 220
cm LT Y con moda a los 180 cm LT En las hembras los
intervalos fueron de 130 a 260 cm LT y mÆs frecuentes de 180
a 220 cm LT con una moda a 180 y 190 cm LT En los machos
las tallas fluctuaron de 130 a 260 cm LT siendo frecuentes
de 170 a 220 cm LT con una moda a los 180 cm LT Fig 3e
Distribución mensual
Hembras
En mayo las hembras registraron un intervalo de 160 a
230 cm LT con una moda a los 200 cm LT Fig 4a Para junio
se observa una variación en las tallas esto es de 150 a 230
cm LT y con moda de 180 cm LT Fig 4b En julio aunque las
tallas del intervalo son ligeramente menores de 140 a 260 cm
LT el valor modal aumento a 190 cm LT Fig 4c En el aæo
2000 para el mes de julio se registro la presencia de dos
neonatos de 77 cm LT En agosto las tallas de captura fueron
de 140 a 230 cm LT permaneciendo la moda de 190 cm LT Fig
4d En septiembre se observaron tallas de 130 a 230 cm LT
con un valor modal de 180 cm LT Fig 4e En octubre se
registraron tallas de 140 a 220 cm LT con dos modas una a
180 y a 190 cm LT Fig 4f
14
Machos
En mayo los machos registraron tallas de captura de 180
a 230 cm LT con una modal de 220 cm LT Fig 4a En junio
el intervalo de talla fue similar al de mayo registrando
tallas de 150 a 220 cm LT con dos modas menores a las de
mayo a 190 y 210 cm LT Fig 4b Para julio la amplitud del
intervalo es mÆs grande de 140 a 260 cm LT y el valor modal
es menor que en Mayo pero similar al de junio 200 cm LT
Fig 4c En agosto se registra la talla de captura mÆs
grande presentando un intervalo de tallas de 160 a 280 cm
LT con un valor modal de 190 cm LT Fig 4d En septiembre
se observa la talla menor de 130 a 220 cm LT y las modas
son tambien las menores de todos los meses 170 y 180 cm LT
Fig 4e En octubre las tallas fueron de 160 a 280 cm LT
con su punto modal a 180 cm LT Fig 4f
Proporción de sexos
La proporción de sexos en organismos libres fue de 3 49
hembras por machos Con una diferencia significativa
Z 17 961 p O OOOl En embriones la proporción de sexos fue
de 0 746 hembras por macho Los valores del estadístico
muestran una diferencia significativa Z 14 123 p O 0001
siendo los machos mÆs abundantes que las hembras
15
Madurez sexual
Machos
El individuo mÆs pequeæo midió 130 cm LT con una
longitud del gonopterigio de 6 cm Fig 5a El gonopterigio
presenta un crecimiento lento hasta los 160 cm LT a partir
de la cual se desarrolla en forma acelerada hasta los 190 cm
LTj despuØs de esta talla el crecimiento se hace asintótico
La talla de primera madurez fue determinada a los 178 cm LT
Fig 5b Los machos maduros se presentaron con mayor
frecuencia de mayo a julio mientras que los inmaduros
predominaron de agosto a octubre Sin embargo durante todos
los meses se observan machos maduros
Hembras
Las hembras de C falciformis al igual que las de otros
carcarínidos presenta el ovario derecho funcional y el
izquierdo vestigial Gilbert y Schlernitzauer 1966 Los
ovocitos emergen del órgano epigonal pratt 1988 Las
hembras de tallas entre 120 y 150 cm LT presentaron ovario y
órgano epigonal sin desarrollar Entre los 160 y 170 cm LT se
observaron ovocitos poco desarrollados hasta 10 mm y una
coloración de blanco a rosa A partir de 170 cm LT los
ovocitos midieron hasta 30 mm de diÆmetro Fig 6a con una
coloración amarillenta y clara vascularización La hembra mÆs
16
pequeæa con embriones midió 178 cm LT Fig 10 El resultado
de la t de Student mostró una diferencia significativa
2 12 35j p O OOOl entre el diÆmetro de los ovocitos de
hembras menores a 170 LT Y mayores
Durante los meses de mayo junio julio y septiembre las
hembras maduras predominaron sin embargo en todos los meses
se presentaron las hembras inmaduras siendo en agosto mÆs
frecuentes IiI
Desarrollo ovÆrico
Ovocitos
C falciformis presenta ovocitos telolØcitos con forma
esfØrica de color blanco rosado cuando son inmaduros A
partir de los 15 y hasta los 48 mm de diÆmetro son ovoides y
de color amarillo siendo este œltimo el diÆmetro mÆximo de
ovocito registrado en una hembra de 253 cm LT en julio El
nœmero mínimo y mÆximo de ovocitos maduros en un ovario fue
de 4 Y 12 respectivamente DespuØs de la ovulación los
ovocitos no fecundados son flÆcidos e inmersos en el órgano
epigonal en donde se reabsorben
El diÆmetro mÆximo varió de 28 hasta 48 mm con los
mayores valores de junio a septiembre Fig 7 El diÆmetro
mínimo no varió y el diÆmetro promedio varió sólo en julio
17
El diÆmetro de los ovocitos en hembras grÆvidas no
excede a los 30 mm a excepción de un solo dato Fig 8a al
cual corresponde una longitud embrionaria de 60 cm LT Por el
contrario en la figura 8b se muestra que el diÆmetro de los
ovocitos de hembras no grÆvidas es mayor a 30 mrn En los
grÆficas mensuales tenemos que en mayo no se observan
diÆmetros superiores a esta talla en junio julio y agosto
Fig 9a b c y d respectivamente el diÆmetro de los
ovocitos es superior a los 30 mm siendo en julio cuando se
observa la mayor presencia de ovocitos En septiembre Fig
ge el nœmero de ovocitos con diÆmetro superior a los 30 rnrn
disminuye y en octubre no se observa ninguno Fig 9f
Fecundidad
El nœmero de embriones observados por hembra varió de
uno hasta 12 El nœmero mÆs frecuente de embriones por hembra
fue de 4 Esta fecundidad corresponde con el nœmero minímo de
ovocitos maduros que presentaron las hembras Asi cómo
tambiØn el nœmero mÆximo de embriones corresponde al nœmero
mÆximo de ovocitos maduros TambiØn se observa que las
hembras maduras mÆs grandes presentan una tendencia a
incrementar su fecundidad
18
Desarrollo embrionario
De manera similar al desarrollo ovÆrico el embrionario
no muestra un patrón secuencial En todos lo meses de
muestreo es posible observar tallas embrionarias grandes
estando en junio y julio las mayores 67 cm LT En los demÆs
meses se encuentran organismos cercanos a los 60 cm LT así
como tambien embriones pequeæos en junio 5 cm LT y octubre
15 cm LT Fig 11
Anexos extraembrionarios
CÆpsulas
Las cÆpsulas se presentan en forma ovoide y de color
amarillo Las tallas mínimas y mÆximas registradas fueron de
34 y 54 mm de diÆmetro respectivamente Esta cÆpsula estÆ
cubierta de una membrana delgada y translœcida de color
verdoso llamada membrana del huevo o tercera membrana Fig
12a En C falciformis mide 160 por 16 cm y esta presente
durante todo el desarrollo del embrión siendo la capa mÆs
íntima Fig 12b Østa se encuentra inmersa entre las capas
membranosas del œtero
Compartimentalización
Se habla de compartimentalización cuando las paredes del
œtero se doblan formando un compartimento el cual tiene la
19
función de separar a los embriones Fig 13a La
compartimentalización se observó desde el estadio de cÆpsula
siendo el embrión no visible a simple vista pero presentaban
características de estar fecundados disco germinal y
discoblÆstula hasta 10 cm LT La talla a la que
generalmente se encontró campartimentalizado el œtero fue a
los 5 cm LT A esta talla el embrión presenta saco vitelino
abundante peso de 6 g Fig 13b
Implantación y Placenta
La implantación es un proceso en el cual el saco
vitelino la cÆpsula de huevo y el œtero realizan una
conexión por medio de interdigi taciones de los tres
componentes En este proceso el embrión cambia el modo de
alimentación de vitelino a matrotrófico Castro y Wourms
1993 Aunado a este proceso se desarrolla la placenta la que
se desprende del embrión cuando este es expulsado por lo que
la implantación y placentación en C falciformis ocurren
cuando el embrión mide entre 18 y 26 cm LT Sin embargo
despuØs de la implantación C falciformis presentan vitelo en
forma menos densa y con un color amarillo mÆs tenue en
comparacion con el vitelo de embriones no implantados Fig
14 este líquido se observa inclusive hasta los 54 cm LT
20
Cordón vitelino
El cordón vitelino a diferencia del que se presenta en
los Sphyrna lewini o Rhizoprionodon terranovae no es
apendiculado presenta una longitud de 15 mm cuando el
embrión presenta 35 mm LT Fig 15a A partir de esta talla
el cordón crece lentamente hasta el proceso de
compartimentalización Cuando empieza la implantación crece
hasta una longitud mÆxima de 63 cm cuando el embrión mide 67
cm LT presentando un crecimiento directamente proporcional
al desarrollo embrionario Fig 15b
Saco vitelino
Al principio de la gestación el saco vitelino pesa 6 g
muestra numerosas irrigaciones en su circuferencia A medida
que se va consumiendo el vitelo el saco se pliega en el
œtero iniciando el proceso de implantación Al final de este
proceso el saco vitelino esta completamente plegado Fig
16
Útero
Los œteros midieron desde 10 hasta 160 mm Las hembras
inmaduras tuvieron la talla mínima las hembras maduras no
grÆvidas hasta 80 mm y las hembras grÆvidas hasta 160 mm
ademas de presentar especializaciones del tej ido epitelial
047293 21
para formar las conexiones placentarias y membranas œterinas
Fig 17
22
DISCUSION
Composición de tallas
Strasburg 1958 encuentra organismos de 227 cm LT en
la pesca con palangre en el Pacífico central Branstetter
1981 y 1987 registró tallas superiores a 300 cm LT en aguas
del AtlÆntico y Golfo de Mexico Por su parte Bonfil et al
1990 observa como longitud mÆxima 308 cm LT en machos y
hembras Stevens y McLoughl in 1991 su parte
registraron tallas mÆximas de 243
por
LT en aguascm
australianas usando al igual que en todos los casos
anteriores el palangre Resaltando que las tallas de los
neonatos en estos estudios oscilaron de 75 a 87 5 cm LT
En este estudio se determinó una talla mÆxima de 279 y
262 cm LT en machos y hembras respectivamente Esto
concuerda con las tallas observadas por Strasburg 1958 en
el Pacífico y una diferencia con los organismos del ocØano
AtlÆntico El arte de pesca se descarta como posible razón
para explicar esta diferencia ya que en las mismas redes con
que C falciformis es capturado tambiØn lo son especies de
gran tamaæo como Galeocerdo cuviere C obscurus C latimus
y C galapaguensis entre otras Otra posible causa es el
Ærea de pesca Los trabajos anteriores a excepción de Bonfil
et al 1993 fueron realizados en el ocØano abierto y el
23
Golfo de California es un Ærea cerrada en la cual los
organismos se reunen para alimentación y reproducción
El nœmero de muestra y distribución temporal de las
tallas se descartan tambien ya que el tamaæo de la muestra
fue mucho mÆs grande que en cualquiera de los trabajos
anteriores ademÆs de trabajar mensualmente
Sin embargo se cree que la razón mÆs viable es la que
considera que los organismos de esta especie son mÆs pequeæos
en el oceano Pacífico que en el oceano AtlÆntico Esto
tÆmbien puede ser observado en organismos de C limba tus
Bernal 1999
Respecto a la presencia de C falciformis Strasburg
1958 y Branstetter 1981 y 1987 muestran que no existe un
patrón estacional Stevens y McLoughlin 1991 observan que
son mÆs comunes entre octubre y abril con un pico en su
abundancia en enero y febrero pero sin demostrar una
temporalidad definida para la reproducción en poblaciones del
oceÆno Pacífico e ˝ndico Bonfil et al 1993 I tampoco hace
mención a un patrón estacional de esta especie en el Banco de
Campeche MØxico
En contraste con los anteriores trabajos en Øste si se
observa un patrón de distribución de tallas en mayo y junio
se registra una gran proporción de hembras maduras y la
mayoría de los machos juveniles Por el contrario en
24
septiembre y octubre la proporción de machos maduros es mayor
que la de las hembras siendo la mayoría de las hembras
inmaduras Durante los meses de julio y agosto la presencia
de hembras y machos maduros es mucho mayor que en los otros
meses
La razón de este patrón puede relacionarse con una Ærea
de reproducción Esto mismo ha sido observado en especies
como C obscurus y C limbatus Bernal 1999 y aunque
Castro 1998 no lo menciona especificamente en su trabajo
para C limbatus en las costas de Florida analizando sus
datos tambiØn se demuestra Esta estrategia posiblemente sea
para evitar la depredación de los neonatos por los mismos
adultos
Castro 1993 realizó un estudio en el cual caracteriza
las Æreas de crianza alimentación y reproducción en
Carolina del Sur E U A De acuerdo con esa descripción la
región central del Golfo de California presenta
características que la hacen adecuada para la alimentación
sobre todo en los meses de julio y agosto meses en los que
se registra una gran cantidad de escómbridos y calamares
organismos que Stevens y McLoughlin 1991 registraron en el
contenido estomacal de C falciformis
25
Proporción de sexos
Strasburg 1958 observó que cuando se presentan machos
grandes las hembras son mÆs numerosas y viceversa TambiØn
determinó que no existe segregacion sexual por comportamiento
y o Ærea geogrÆfica comparando entre las tallas y los sexos
entre los muestreos y las zonas Por su parte Branstetter
1981 analizó a 18 organismos de los cuales 17 fueron
juveniles concluyendo que se presentan ambos sexos juntos
cuando son juveniles Compagno 1984 menciona que no existe
una fuerte segregación sexual en esta especie Stevens y
McLoughlin 1991 observaron un porcentaje de 32 4 de
hembras en aguas australianas Bonfil et al 1993
encuentra en organismos libres una proporción de sexos de
1 37 hembras por macho y en embriones de 1 17 hembras por
macho
Wourms 1981 al respecto menciona que los
elasmobranquios tienden a presentar una segregación por sexos
cuando entran a su etapa reproductiva pratt y Otake 1990
proponen que para evitar un sesgo en este punto se debe
determinar la proporcion de sexos con base en los embriones
En nuestro estudio se encontró que existe una diferencia
en la proporción de sexos en organismos de vida libre 3 24
hembras por macho Entre las posibles razones para explicar
este fenómeno esta una mortalidad diferencial de machos Sin
26
embargo no se cuenta con información que pueda corroborar
esta observación Una razón mÆs sería que las hembras vivan
mucho mas que los machos empero la información que se tiene
hasta el momento acerca de la edad de los sexos de esta
epecie indica que no existe una variación tan grande Por lo
tanto la hipotesis de una mortalidad diferencial en los
machos de esta especie es plausible dando cabida a un
estudio de los juveniles
La proporcion de sexos es usado tambiØn para saber en
que momento estos organismos copulan lo cual se da cuando la
proporción es de 1 1 Para C falciformis esta observacion no
se cumple lo que hace suponer que al igual que otros
vertebrados un macho puede fecundar varias hembras por lo
que el nœmero de machos no debe de ser igual al de las
hembras ya que esto obviamente trae como desventaj a una
variacion genØtica baja
En los embriones I se observa un diferencia estadística
entre la proporción de sexos La razón por lo que ocurra esto
puede ser que el nœmero de muestra sea tan pequeæo que
cualquier variación por mínima que sea haga que sea
significativa Y mientras no se establezca un mØtodo para
calcular efectivamente la fecundidad la proporción de sexos
embrionaria seguirÆ siendo solo una dØbil estimación Así
tambiØn se ha establecido la posibilidad de predominio de un
27
sexo en C tilstoni la cual en algunas partes del norte de
australia expulsa signifiativamente mÆs embriones machos que
hembras Lyle 1987
Gould 1986 al respecto de la proporción de sexos
seæala que la igualdad numØrica observada entre machos y
hembras frente a las obvias ventajas que tendría una
predominancia de las hembras si la evolución operara sobre
grupos se alza como una de las mÆs precisas demostraciones
de que Darwin tenía razon la selección natural opera a
travØs de la lucha de los individuos por maximizar su Øxito
reproductivo Si la evolución operara en beneficio de las
poblaciones en su totalidad las especies sexuadas
contendrían relativamente pocos machos
Madurez sexual
Strasburg 1958 encontró basÆndose en 19 hembras de la
región equatorial hembras maduras entre las tallas 213 a 236
cm LT Branstetter 1981 revisó 17 organismos de los cuales
solo uno fue un macho subadulto Este macho midió 190 cm LT y
era inmaduro asi pues no se tienen registradas las tallas
de madurez en esta especie Por su parte Gilbert y
Schlenitzauer 1966 reporta una hembra madura a 183 cm LP
Stevens y McLoughlin 1991 al respecto mencionan que las
hembras de 150 cm LT fueron inmaduras y virgenes mientras
28
que las de 215 cm LT se encontraron preæadas Para los machos
en aguas australianas se determinó que son maduros a los 210
cm LT aproximadamente Bonfil et al 1993 observó una
madurez tardía en machos y hembras de C falciformis 225 cm
LT aproximadamente 72 de LT para machos y 232 246 cm LT en
hembras 74 78 aprox Mencionando la necesidad de realizar
mÆs estudios de reproducción acerca de esta especie
En nuestro estudio para el Golfo de California C
falciformis presenta una madurez a los 180 cm LT tanto en
hembras como en machos
Una posible razón de la divergencia de estos resultados
puede ser las diferentes areas de trabajo Strasburg 1958
realizó su estudio en el oceno Pacífico cerca de algunas
islas como l Hawaiianas l Phonex l Line e l Marquesas
a diferencia de Øste que se llevó al cabo en lugares que
estan cercanos a la costa Para el caso de Branstetter 1981
y 1987 Y Bonfil et al 1993 quienes trabajaron en el
Golfo de Mexico se observa una marcada diferencia entre las
tallas de madurez sexual lo cual implica que existe la
posibilidad de que la población del ocØano AtlÆntico sea de
mayor talla que la del ocØano Pacífico
29
Fecundidad
Para el ocØano Pacífico e Indico Strasburg 1958
reportó en 12 hembras una fecundidad de 2 a 11 con una media
de 6 5 embriones por hembra Gilbert y Slertnizauer 1966
observaron en el AtlÆntico en una sola hembra de 183 cm LP
una fecundidad de 9 embriones por hembra Stevens y
McLoughlin 1991 por su parte encontraron una fecundidad de
2 15 Bonfil 1993 reporta por su parte una fecundidad de
10 12 embriones por hembra En este estudio se encontró una
fecundidad de 1 a 12 embriones con una media similar a la
registrada por Strasburg 1958 TambiØn se determinó que
esta especie presenta una tendencia a incrementar la
fecundidad con la talla Asi mismo quedo de manifiesto que la
fecundidad de 4 5 Y 6 embriones por hembras es la mÆs
frecuente Resaltamos que la fecundidad de 4 y 12 embriones
por hembra concuerdan con el nœmero mínimo y mÆximo de
ovocito registrados en el órgano epigonal
Las razones explican las diferencias con los demas
trabajos es per se la misma que explica el incremento de la
fecundidad respeto a la talla materna Con el incremento de
la talla aumenta la cavidad estomacal de las hembras lo que
da la posibilidad de aumentar el nœmero de embriones que
pueda alojar en el œtero las cuales fueron 48 mm de diÆmetro
mÆximo de ovocito y 33 mm de diÆmetro mínimo de cÆpsula
30
Desafortunadamente no se ha encontrado un mØtodo
confiable para determinar la fecundidad en elasmobranquios
placentarios C falciformis presenta dos œteros funcionales
por lo que la fecundidad mínima deberia ser dos sin embargo
en este caso se observa una fecundidad mínima de uno Un
metodo usado por Castro 1993 consiste en contar las
muescas que dej an las placentas en las paredes uterinas
cuando estas son desprendidas En este caso esta opción no
resultó ser viable ya que el interior del œtero presenta una
superficie rugosa la cual impide un reconocimiento confiable
de las muescas
Por todo lo mencionado en los parrafos anteriores se
deduce que los elasmobranquios placentarios presentan una
liberación de embriones por estrØs cuando las hembras estÆn
en las redes y realizan un esfuerzo por liberarse Se
propone emplear el contraste entre el nœmero de ovocitos con
el nœmero de embriones como un estimador mÆs de la
fecundidad aclarando que sólo serviría para organismos que
no presenten superfetación o con alimentación adelfofÆgica y
oofÆgica como en los alopidos lamnidos y odontaspidos
31
Desarrollo ovÆrico
Se estima por primera vez la talla de los ovocitos
maduros basado en el diÆmetro y las cÆpsulas encontradas en
el œtero
Strasburg 1958 en el ocØano Pacífico y Stevens y
McLoughlin 1991 en aguas Australianas concluyen que no
existe un desarrollo ovÆrico con un patrón estacional
Branstetter 1987 determinó que en los trópicos no existe un
patrón relacionado con los meses sin embargo sugiere un
ciclo ovÆrico de 2 aæos Bonfil et al 1993 mencionó que
tampoco presenta una patrón definido en el Golfo de MØxico
Gilbert y Schlernitzauer 1966 a pesar de que revisan los
órganos reproductivos no presentan datos acerca del diÆmetro
de los ovocitos
Una probable razón de la falta de patrón reproductivo es
que los muestreos no se hayan realizado con la estacionalidad
necesaria es decir en los anteriores trabajos no se
realizaron muestreos mensuales El œnico que los efectuó fue
Bonfil et al 1993 sin embargo no reporta el ciclo
ovÆrico y menciona que muy posiblemente esta especie
presenta un ciclo ovÆrico bianual
Se cree que la razón mÆs importante por la que no es
evidente un patrón estacional es el hecho de presentar un
ciclo ovÆrico bianual En este ciclo los ovocitos no se
32
desarrollan hasta que los embriones son expulsados Por este
motivo sólo se detectan generalmente ovocitos maduros o
inmaduros sin que se pueda observar un ciclo bien definido
Este patrón reproductivo tambiØn ha sido descritó en C
obscurus en el oceÆno Pacífico oriental Villavicencio
Garayazar 1996 Y C limbatus en el oceÆno AtlÆntico
Castro 1998 en donde los ovocitos no son desarrollados
hasta que los embriones son expulsados Podría pensarse que
los elasmobranquios de talla mediana a grande como lo son
los antes mencionados presentan una tendencia a los ciclos
bianuales
TambiØn se observó que la mayoría de las hembras con
ovocitos maduros se presentan en el mes de julio y agosto
los cuales son los mÆs cÆlidos del aæo patrón que siguen la
mayoría de los tiburones pelÆgicos Lyle 1987
Desarrollo embrionario
En el œnico lugar donde se ha descritó el desarrrollo
embrionario de C falciformis es en el Caribe MØxicano Allí
presenta un patrón de crecimiento embrionario estacional
siendo los meses de mayo y julio cuando aparecen las tallas
embrionarias mÆximas y correspondiendo con la presencia de
neonatos Bonfil et al 1993 Al igual que en este trabajo
se infiere la talla de expulsión a partir de la comparación
33
de las tallas embrionarias mÆximas y las de neonatos
Desafortunadamente se detectaron sólo dos neonatos de 72 cm
LT Las posibles razones por lo que no son capturados pueden
ser a la selectividad del arte de pesca que sólo permite la
captura de organismos de talla superior a los 120 cm LT y b
la naturaleza propia de los neonatos que se supone habitan
aguas profundas en el limite de las plataforma continental
durante los primeros seis meses de vida Branstteter 1990
por lo cual no son reclutados al arte de pesca tanto de
deriva como de fondo
Desafortunadamente con los datos disponibles no se puede
inferir un patrón de crecimiento embrionario ya que
estaríamos hablando de un desarrollo de cuatro meses junio
octubre tiempo que transcurre desde que aparece el primer
embrión hasta que se dejan de observar hembras grÆvidas
Por el mismo motivo que no se tiene un patrón ovÆrico
estacional se presume que el desarrollo embrionario no lo
presentÆ El hecho de que sólo se registren embriones muy
grandes o muy pequeæos indica que en el Golfo de California
solo se encuentren hembras fecundadas hace un aæo y hembras
fecundadas en el presente aæo Esto lo podemos constatar en
la figura 11 en la que se observa que durante el mes de mayo
sólo se encuentran embriones grandes de talla cercanas a la
34
de expulsión Los embriones pequeæos solo aparecen hasta
junio
Anexos extraembrionarios
CÆpsulas
A pesar que Schlenitzahuer y Gilbert 1966 y Bonfil et
al 1990 revisaron el estado reproductivo de las hembras
no reportaron la existencia de las cÆpsulas En C
falciformis presentan características semejantes a las de C
plumbeus y R terranovae Hamlett 1990 llegando a pesar
hasta 6 gr
En C falciformis no se había realizado ningœn estudio
concerniente a las membranas del huevo La tercera membrana
que es la mÆs intima se presenta de manera similar que en C
pleumbeus R terranovae Hamlett 1999 S zygaena y R
longurio obs pers A diferencia de Prionace glauca Otake
y Mizue 1985 Hamlett y Koob 1999 y Scoliodon laticaudus
Teshima et al 1978 Hamlett y Koob 1999 en los cuales la
membrana del huevo no se integra al complejo uteroplacental
mientras que en C falciformis si es retenida e integrada al
complejo
35
Compartimentalización
Al igual que Gilbert y Schlernitzauer 1966 se encontró
que el œtero presenta compartimientos que los embriones se
presentan con la cabeza en dirección antero posterior de la
hembra y que un sólo canal comunica con el lumen y la región
anterior Se adiciona que la talla embrionaria de
compartimentalización la cual es a los 5 cm LT es
aproximadamente al 7 14 de la talla de expulsión siendo
mucho mÆs chica que en R terranovae en la cual la talla de
compartimentalización es del 9 Castro y wourms 1993
Implantación
La implantación es un proceso que ocurre en todo
organismo placentario Dependiendo del tiempo que tarde en
presentarse el embrión necesitarÆ un saco vitelino mÆs
grande o mÆs rico en nutrientes y esto implica mayor
esfuerzo energØtico para la madre al momento del desarrollo
de los ovocitos Por consiguiente una ventaja que presentan
las especies con implantación es la de no desarrollar
ovocitos muy grandes lo que contribuye a un desarrollo mÆs
rÆpido de los embriones y al aumento de la fecundidad En S
laticaudus la implantación se presenta en una etapa
embrionaria muy temprana el diÆmetro del ovocito es de 10 mm
Hamlett y Kobs 1999 Y puede darse un ciclo ovÆrico anual
36
con base en esto se puede considerar a C falciformis como un
organismo con implantación tardia y ovocitos con mucho
vitelo lo que acarrea una fecundidad reducida y un largo
periodo de gestación asi como periodos de descanso entre
parto y parto
placenta
Este anexo extraembrionario en C falciformis es no
decidua Gilbert y Schlernitazauer 1965 es decir la parte
materna no se desprende en el momento de separar al embrión
de la madre A diferencia de Gilbert y Schlernitzauer 1958
encontramos interdigitaciones en la parte distal tiene
pronunciadas circunvoluciones que presentan una superficie de
color morado Esta es la porción de la placenta que incide
sobre el desarrollo del huevo para formar interdigitaciones
con la porción de la placenta œterina probablemente los
autores mencionados revisaron una hembra que presentaban una
gestación avanzadaj las interdigitaciones se observan mÆs
claramente en estadios tempranos de desarrollo embrionario
ya que la rugosidad de las paredes uterinas impiden
identificar especializaciones en Østa
Al igual que en C plumbeus y R terranovae Hamlett
1993 la placenta se constituye por una diferenciación del
saco vitelino y el œtero El saco vitelino va presentando
37
progresivamente modificaciones morfológicas y funcionales en
su parte proximal segmento suave y en su parte distal se
observa una parte rugosa La parte suave presenta una
composición transparente con nœmerosas vascularizaciones
Saco y cordón vitelino
Al igual que en los anteriores anexos embrionarios el
saco y el cordón vitelino no habian sido descritos Sin
embargo estos se observan de manera similar que en C
plumbeus y R terranovae Hamlett 1993 el cordón vitelino
se constituye de tres componentes la arteria vitelina la
vena vitelina y los ductos vitelointestinales La vena y la
arteria proveen de sangre a la placenta durante la gestación
Hamlett 1990 Una diferencia notable que presenta C
falciformis con respecto a R Terranovae es el cordón
apendiculado que se presenta en este œltimo
El saco vitelino de C falciformis a diferencia de los
elasmobranquios viviparios no placentarios como Squatina
california Zayas 1998 no es reabsorbido por el embrión y
tiene la capacidad de formar la porción placentaria fetal por
medio de pliegues lo cual implica modificaciones
morfofisiológicas que sólo se podrÆn observar mediante cortes
histológicos
38
Útero
De acuerdo con Gilbert y Schlernitzauer 1965 el œtero
de C falciformis tiene la capacidad de desarrollar
compartimentos individuales para los embriones estos
compartimentos estan formados de tejido epitelial con tejido
conectivo celulas musculares suaves y pequeæas vesículas
sanguíneas Este tipo de uteros difiere de P glauca por
presentar compartimientos individuales En P glauca se
pueden encontrar hasta 10 organismos por compartimiento
39
CONCLUSIONES
La biologia reproductiva en tiburones pelÆgicos es de
alguna manera difícil de determinar debido al caracter
migratorio de estos De las observaciones hechas en este
trabajo se puede concluir que en la región central del Golfo
de California C falciformis presenta
Los machos maduros junto con hembras juveniles arrivan
primero que las hembras maduras en mayo las proporción de
hembras y machos maduros aumenta a razón de los meses
presentando el mÆximo en julio agosto y septiembre En
octubre se observa un fenómeno contrario al de mayo
La talla de primera madurez la cual fue de 178 cm LT
tanto para hembras como para machos es la menor que se ha
reportado para esta especie hasta el momento La proporción
de sexos embrionaria se considera de uno a uno mientras que
en organismos de vida libre fue de 3 44 hembras por machos
El ciclo ovÆrico es bianual El diÆmetro del ovocito
necesario para que pueda ser fecundado es de 3 O mm Las
hembras con este tamaæo de ovocito se presentan con mayor
frecuencia en julio y agosto por lo que no es posible
observar una relación directa entre el crecimiento del
ovocito y la talla embrionaria
40
El desarrollo embrionario no presenta un patrón
secuancial definido Se establece que existe dos cohortes de
hembras una con embriones grandes fecundadas en la
temporada anterior y otra con embriones pequeæos las cuales
son fecundadas en esta temporada
El periodo de gestación es de 12 meses teniendo un
descanso entre parto y parto con una talla de nacimiento de
70 cm LT
Fecundidad de 1 a 12 embriones con una media de 5 4
embriones por hembra así como un incremento de Østo
relacionado con la talla Se asumeo que las hembras con poca
fecundidad son hembras que gestan por primera vez
Los anexos embrionarios sugieren que es un organismo con
un talla de compartimentalización e implantación tardía Esto
implica que la hembra elabore ovocitos grandes y no ahorra
esfuerzo energØtico
De todo lo anterior se concluye que C falciformis es
una especie abundante en el Golfo de California Por sus
características reproductivas es catalogado como tipo IV
Otake 1990 Esto lo coloca en la cima del desarrollo
evolucionario de la viviparidad y desde un punto de vista
matrotrófico se determina que la transferencia de nutrientes
tiene un papel importante debido que el peso del huevo no es
suficiente para que el embrión se desarrolle
41
Debido a la gran necesidad de obtener información acerca
de este organismo se sugiere establecer un estudio de edad y
crecimiento para esclarecer las condiciones reproductivas
considerando el factor tiempo así como para determinar si en
realidad esta especie es mÆs pequeæa o madura antes en
comparación con la población del oceÆno AtlÆntico TambiØn
sería interesante realizar un estudio detallado de las
difrentes estructuras extraembrionarias
posibles rutas de transporte de nutrientes
para establecer
42
LITERATURA CITADA
Arias A J P 1998 Regionalización del Golfo de California
Una propuesta a partir de concentración de pigmentos
fotosintØticos Tesis de Licenciatura Universidad
Autónoma de Baja California Sur La Paz MØxico 57 p
Bernal J S T 1999 Contribuciones a la biología
reproductiva de Carcharhinus obscurus y C limbatus en
el Golfo de California Tesis de Licenciatura
Universidad Autónoma de Baj a California Sur La Paz
MØxico 55 p
Bonfil R D De Anda y R Mena 1990 Shark fisheries in
MØxico The case of Yucatan as an example p 427 441
In Pratt Jr H L H S Gruber y T Taniuchi eds
Elasmobranch as living resources advances in the
Biology Ecology Systematics and the status of
fisheries NOAA Tech Repo NMFS 90
Bonfil R R Mena y D De Anda 1993 Biological
parameters of commercially exploited silky sharks
Carcharhinus falciformis from the Campeche Bank
MØxico p 73 83 In Pratt Jr H L H S Gruber y T
Taniuchi eds Elasmobranch as Living Resources
Advances in the biology ecology sistematics and the
status of the fisheries NOAA Tech Rep NMFS 93
43
Branstetter S 1981 Biological notes on the shark of the
North central Gulf of Mexico Contrib Mar Sci 24 13
34
Branstetter S 1987 Age growth and reproductive biology of
the silky shark Carcharhinus falciformis and the
scalloped hammerhead Sphyrna lewini from the
northwestern Gulf of Mexico Env Biol Fish 19 3
161 173
Branstetter S 1990 Early life implications of select
Carcharhinoid and Lamnoid sharks of the northwest
Atlantic p 17 29 In Pratt Jr H L H S Gruber y
T Taniuchi eds Elasmobranch as Living Resources
Advances in the Biology Ecology Systematics and the
status of the fisheries NOAA Tech Rep NMFS 90
Cano P A F
Espino
MØxico
1991 Ocenografía física p 453 511 In L G
ed Ocenografía de los mares mexicanos AGT
Castro I J 1998 The Biology of the blacktip shark
Carcharhinus limbatus of the southeastern United States
Bull Mar Sci 59 3 113 127
44
Castro l J 1993 The shark nursery of Bulls Bay South
Carolina with a review of the shark nurseries of the
southeastern coast of the United States Envi Biol
Fish 38 37 48
Castro J I Y Wourms P J 1993 Reproduction placentation
and embryonic development of the Atlantic Sharpnose
shark Rhizoprionodon terranovae J Morph 218 257 290
Compagno J V L 1984 FAO Species catalogue Sharks of the
world Vol 4 Parto 11 125 1 665
Compagno J V L 1990 Alternative life history styles of
cartilaginous fishes in time and space Env Biol Fish
28 33 75
Daniel W W 1998 Bioestadística Base para el anÆlisis de
las ciencias de la salud 3ed UTEHA 878 p p
Garrick F A J R H Backus and R H Gibbs Jr 1964
Carcharhinus floridanus the silky shark a synonyrn of
C falciformis Copeia 2 369 375
Garrick F A J 1982 Shark of the genus Carcharhinus NOAA
Tech Rep NMFS 194 p
45
Gilbert W P y A D Schlernitzauer 1966 The placenta and
gravid uterus of Carcharhinus falciformis Copeia
3 451 456
Gould J S 1986 La muerte antes de la vida o el nunc
dimittis de un Æcaro p 71 78 In El pulgar del panda
2daed Orbis
Hamlett C W 1990 Elasmobranch species models for studies
of placental vivipari ty and its endocrine regulation
J Exp Zool Suppl 4 129 131
Hamlett C W 1993 Ontogeny of the umbilical cord and
placenta in the Atlantic sharpnose shark Rhizoprionodon
terranovae Env Biol Fish 38 253 267
Hamlett C W and T J Koob 1999 Female reproductive system
p 398 443 In W C Hamllet Ed Sharks skates and
rays The Biology of the elasmobranch fishes The Jhons
Hoopkins university Press
Hoff T B 1990 Conservation and management of the western
north Atlantic shark resource based on the life history
strategy limitations of the sandbar sharks Ph D diss
Delaware 282 p
46
Lyle J M 1987 Observations on the Biology of Carcharhinus
cautus Whitley C melanopterus Quoy y Gaimard and
C fitzroyensis Whitley from Northern Australia Aust
J Mar Freshw Res 38 701 10
Otake T 1990 Classification of reproductive modes in
sharks with comments on female reproductive tissue and
structures p 111 130 In Pratt Jr H L H S Gruber
y T Taniuchi eds Elasmobranch as Living Resources
Advances in the biology ecology sistematics and the
status of the fisheries NOAA Tech Rep NMFS 93
Pratt L H Jr 1988 Elasmobranch gonad structure A
description and survey Copeia 3 719 729
Pratt L H Jr 1993 The storage of spermatozoa in the
oviducal glands of western north Atlantic sharks Env
Biol Fish 38 139 149
Pratt L H Jr y T K Otake 1990 Recomendations for work
needed to increase out knowledge of reproduction
relative to fishery management p 73 83 In Pratt Jr
H L H S Gruber y T Taniuchi eds Elasmobranch as
Living Resources Advances in the Biology Ecology
Systematics and the status of the fisheries NOAA Tech
Rep NMFS 90
47
stevens D J 1984 Biological observations on shark caugth
by sport fishermen off the New South Wales Aust J
Mar freshw Res 35 573 590
Stevens J D Y K J McLoughlin 1991 Distribution size
and sex composition reproductive biology and diet of
sharks from Northen Australia Aust J Mar Freswater
Res 42 151 159
Strasburg D 1958 Distribution abundance and habits of
pelagic sharks in the central Pacif Ocean Fish Bull
138 335 361
Tovilla H C 1991 Ocenografía geológica p 403 407 In
L G Espino ed Ocenografía de los mares mexicanos
AGT MØxico
Villavicencio G C J M E Mariano C L Cadena J E
Elizalde y L A Guerrero 2000 Pelagic Sharks from the
Gulf of California Int Work Pelo Shark 40 p
Villavicencio Garayzar C J 1996 Reproducción de
Carcharhinus obscurus Pisces Carcharhinidae en el
Pacífico Nororiental Rev Biol Trop 44 1 287 289
Wourms P J 1981 Viviparity The maternal fetal relationship
in fishes Amer Zool 21 473 515
48
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U1 rl Cl Cl o oCX
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U1Cl rl Cl
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01 01 01 01 01 Cl
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Ul Q
QmQ w
1QUl
HQloOl
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Sexo 94 95 96 97 98 Total
H 234 244 41 111 328 958
M 71 77 21 13 83 265
Total 305 321 62 124 411 1223
Tabla 11 Nœmero de organismos observados de 1994 a 1998
Aæo sexo Hembras Machos Total
94 6 87 3 582 10 46
95 24 32 7 17 31 50
96 3 98 2 09 6 08
97 9 87 129 11 16
98 32 70 8 07 40 77
Total 77 76 22 23 100 00
Tabla 111 procentaje de especimenes muestreados por sexo de
C falciformis durante los aæos de captura
50
Aæo Sexo Mínima MÆxima Promedio
94 Hembras 166 225 193 27
Machos 156 220 186 16
95 Hembras 133 250 184 30
Machos 150 279 180 59
96 Hembras 133 261 194 95
Machos 165 230 206
97 Hembras 140 230 182 06
Machos 150 205 180 30
98 Hembras 125 253 189 05
Machos 130 255 183 30
Promedio Hembras 125 261 187 84
Total Machos 130 279 184 85
Tabla IV Tallas mínimas y mÆximas de longitud total cm
registrada en los 5 aæos de estudio
51
300
250
1 50 1100Fig 1 `rea de estudio
52
40ftea
30ea
ea
g 20QJ
u 10
50n 1023
o120 140 160 180 200 220 240 260 280
Longitud total cm
D Hembras W 1 Machos
Fig 2 Frecuencia relativa de tallas en machos y hembras de C
falciformis durante los cinco aæos de estudio
53
35
30
l2520
11510
5
O 1
40
35
30
æ 25ª
20ı
5515J
10u
5
O120
b
40
120 140 160 180 200 220 240 260 280
Intervalos de talla cm
a o HembrMachos
140 160 180 200 220 240Intervalos de talla cm
Cill Hembras EIJ Machos
260 280
4040
5
O
35
30
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10
5
o
35
30
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10
120 140 160 180 200 220 240 260 280Intervalos de talla cm
c D Machos DHembras
120 140 160 180 200 220 240 260 280
Intervalos de talla cm
d D Hembra Machos
40
35t
30
Jl
25e
205
l 15e
10
120 140
5
o
e
160 180 200 220 240 260 280
Intervalos de talla cm
D Hembras Machos
Fig 3 Frecuencia relativa de tallas por aæo de C falciformisa 1994 b 1995 c 1996 d 1997 Y e 1998
54
SO 50
40 40
ÕŁS ll
os30 16 30
1i7i
llos g 20g 20
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o o120 140 160 180 200 220 240 260 280 120 140 160 180 200 220 240 260 280
Intervalos de talla cm Intervalos tallas cm
a D Hembras lillJ Machos b
D Hembras W Machos
5050
4040
leos ll
30 16 30
eos llti 1 20s 20
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o o120 140 160 180 200 220 240 260 280 120 140 160 180 200 220 240 260 280
Intervalos de talla cm Intervalos de tallas cm
c o Hembras D Machos d D Hembras Cill Machos
50 50
40 O
ª 30 11 30º e
l Sg20 gwQlJ
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u 10 J 10
o o120 140 160 180 200 220 240 260 280
Intervalos de tallas cm
120 140 160 180 200 220 240 260 280Intervalos de talla cm
e f
D HembrasJJ Machos
DHembrasC Machos
Fig 4 Frecuencia
a Mayo b
Octubre
relativa de tallas mensual
Junio c Julio d Agosto
en
e
C falciformis
Septiembre y f
55
35
30Eo
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n 223
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120 130 140 150 160 170 180 190 200 210 220 230 240 250 260 270 280
Longitud total cm
a
100 100n 223
80 80
6060l
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40 40E 2c
20 20
b
o O100 120 140 160 180 200 220 240 260 280 300
Intervalos de Talla cm
Inmaduros Maduros
Fig 5 Madurez sexual en machos de C falciformis a Relaciónentre la talla del gonopterigio y la longitud total b
talla de primera madurez al 50
56
50n 780 o o
40
B
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140 160 180 200 220 240 260 280 Longitud
total cm a
100
100 n
780 80
80 ii
o60
60 1Ile
1Il J
e OJ al
4040 O
E
al s
20
20 o
o 100
120 140 160 180 200 220 240 260 280 300 Longitud
total cm b
InmadurosoMaduros Fig
6 MadurØz sexual en hembras de C falciformis del
ovocito con la longitud total materna b primera
madurez al 50 a
DiÆmetro talla
de 57
oMayo Junio
Mínima MÆximaMedia
Julio Agosto Septiembre Octubre
Meses
Fig 7 Desarrollo mensual del ovocito
58
40o
n 70
35
E530
oo
00525 o
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20 oQ1J o
215 o oo
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10 o 000 oo OO
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O 10 20 30 40 50 60 70
a Longitud total embrionaria cm
50 n462
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68 000
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o
0
150
b
170 190 210 230Longitud total cm
250 270
Fig 8 Ciclo ovarlCO a Relación entre la talla embrionaria yel diÆmetro del ovocito en hembras grÆvidas b relación
entre el diÆmetro del ovocito y la longitud total de hembras no
grÆvidas
59
50
40Eg
30
iO 20
ii 10Õ
o
150
a
50
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150
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00
o 170 190 210
230 Longitud total
cm
250o
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250 Longitud total
cm
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230 Longitud total
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00
o 170 190 210230 Longitud total
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o
o
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00
o
o 250
270 250
270
b
501
408 ü30
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20gE
tll el
10270
o
150 170 190 210 230
250 Longitud total
cm
270 Ciclo ovÆrico en hembras maduras no grÆvidas durante
los meses de muestreo a mayo b junio c julio dagosto e septiembre y f
octubre
e
50Œ40
8g30
og
020
bij el
10
270
o
150
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caro 0 D 0 009 o
D8 o 0 080
o
o o
180 200 220 240 260
Longitud total materna cm
280
Fig 10 Relación entre la longitud total materna y el nœmero de
embriones
61
70 18 39n nœmero dehembras
102
60
I8 7
50 ttS
40oC
1 30
g20
E
10
OMayo Junio Julio Agosto Septiembre Octubre
Mes
MÆxima Mínima Media
Fig 11 Talla embrionaria mensual
62
b
Fig 12 a Membrana del huevo de mÆs de 170 cm de longitudb Membrana recubriendo al huevo 16 cm de ancho
63
b
Fig 13 Compartimentalización en C falciformis a œterocompartimentalizado b talla embrionaria de
compartimentalización 30 mm LT
64
a
4
1
Fig 14 Talla de implantación en C falciformis a embrión de
160 mm LT c placenta con embrión de 660 mm LT
65
a
b
Fig 15 Cordón vitelino a en embrión de 35 mm LT
b en embrión de C falciformis de 530 mffi LT
66
a
b
Fig 16 Saco vitelino a al princ1p10 de la gestación en unembrión de 44 mm LT b al momento de estar terminandoseembrión de 130 mm LT
67
Fig 17 Útero grÆvido con embriones de 530 mm LT de
C falciformis
68
