UNIVERSIDAD COMPLUTENSE DE MADRID · 2016. 8. 4. · Fernando Colmenares Gil . Catedrático de Psicobiología . Universidad Complutense de Madrid . A Alba, Ángel y Presen. Agradecimientos

UNIVERSIDAD COMPLUTENSE DE MADRID

FACULTAD DE PSICOLOGÍA Departamento de Psicobiología

ESTRATEGIAS REPRODUCTIVAS EN UNA ESPECIE DE PRIMATE CON UN SISTEMA SOCIAL UNIMACHO-

MULTIHEMBRA : COERCIÓN SEXUAL Y COMPETICIÓN ENTRE LAS HEMBRAS

MEMORIA PARA OPTAR AL GRADO DE DOCTOR PRESENTADA POR

Pablo Polo Rodrigo

Bajo la dirección del doctor

Fernando Colmenares Gil

Madrid, 2013

© Pablo Polo Rodrigo 2013

Universidad Complutense de Madrid

Facultad de Psicología

Estrategias reproductivas en una especie de primate con un sistema

social unimacho-multihembra: coerción sexual y competición entre

las hembras

Pablo Polo Rodrigo Director: Dr. Fernando Colmenares Gil

Madrid, 2013

Tesis presentada por Pablo Polo Rodrigo para optar al grado de Doctor en Psicología por

la Universidad Complutense de Madrid.

Fdo. Pablo Polo Rodrigo

Tesis dirigida por el doctor:

Fernando Colmenares Gil

Catedrático de Psicobiología

Universidad Complutense de Madrid

A Alba, Ángel y Presen.

Agradecimientos

Me gustaría agradecer a Fernando Colmenares por haberme ofrecido la oportunidad

de llevar a cabo este proyecto, así como, por su paciencia, guía y trabajo durante todo este

tiempo. A María Victoria Hernández-Lloreda y Rafael Lahoz-Beltrá por su participación,

en el primer caso, en el estudio presentado en el capítulo 3, y en el segundo, en el estudio

presentado en el capítulo 4. Al Zoo Aquarium de Madrid por su colaboración al facilitar

el estudio de la colonia de babuinos alojada en sus instalaciones durante todo este tiempo.

A Pilar Torres y a las diversas personas, anónimas para mí, que colaboraron con Fernando

en el estudio longitudinal en la colonia de babuinos y sin cuyo trabajo en la recogida de

datos este estudio no hubiese sido posible A la Unidad de Instrumentación de la Facultad

de Psicología, especialmente a Luis Franco y José Mauricio Florez de Uria, por todo el

soporte y ayuda prestado. A los profesores Rosario Martínez Arias y Miguel Ángel

García Pérez por sus consejos estadísticos. También me gustaría agradecer a mis

compañeros de “aventuras”; Nerea, Carla, Patxi, Marieta y Gustavo, por sus comentarios,

sugerencias, críticas y apoyo que me han ofrecido durante todo este tiempo.

Durante mi estancia en Londres fui muy bien acogido por los miembros del “Centre

for Research in Evolutionary and Environmental Anthropology” de la Universidad de

Roehampton a los que estoy muy agradecido, en especial a su directora, Ann MacLarnon,

por todas las facilidades y por la oportunidad que me dieron de aprender junto a ellos.

Sin duda, muchas otras personas han influido de manera indirecta sobre la realización

de este trabajo o en el camino que me ha llevado hasta aquí. En este sentido, quiero

agradecer de forma especial el apoyo de mis amigos y mi familia durante todo este

tiempo.

Esta Tesis ha sido financiada por una beca predoctoral de Formación de Profesorado

Universitario otorgada a Pablo Polo por el Ministerio de Educación y Ciencia (AP2006-

021). A su vez, ha sido parcialmente financiada por los proyectos SEJ2005-08789 y

PSI2008-00526 del Ministerio de Ciencia y Tecnología y por el proyecto GR35/10-A-

940813 de la Universidad Compluetense de Madrid, todos ellos concedidos a Fernando

Colmenares.

INDICE

Resumen ……………………………………………………………………………..

Capítulo 1. Introducción general

1. Sistemas sociales …………………………………………………………………..

1.1. Generalidades ………………………………………………………………

1.2. Sistemas sociales en primates ……………………………………………....

1.2.1. Diversidad en sus componentes ……………………………………….

1.2.2. Interacciones y relaciones sociales ……………………………………

2. Conflicto sexual ……………………………………………………………………

2.1. Definición, base genética, tipos y consecuencias evolutivas del conflicto

sexual

2.2. Concepto de coerción sexual ……………………………………………….

2.3. La coerción sexual como tercer mecanismo de la selección sexual ………..

2.4. Agresión coercitiva en primates: evidencia y problemática en su estudio …

2.5. Estrategias de las hembras en primates frente a la coerción sexual ………..

3. Sincronía reproductiva y estacionalidad …………………………………………..

4. Especie de estudio …………………………………………………………………

5. Objetivos generales del estudio …………………………………………………...

Capítulo 2. Behavioural processes in social context: female abductions, male

herding and female grooming in hamadryas baboons

1. Introduction ………………………………………………………………………

2. Materials and methods ……………………………………………………………

2.1 Baboons colony and setting ……………………………………………….

2.2 Subjects and study periods …………………………………………………

2.3 Data collection and behavioural measures ………………………………...

2.4 Data analysis ………………………………………………………………

3. Results ……………………………………………………………………………

3.1 Male herding ………………………………………………………………

3.2 Male grooming …………………………………………………………….

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3.3 Female grooming …………………………………………………………….

3.4 Unit size ……………………………………………………………………...

4. Discusion …………………………………………………………………………..

Capítulo 3. Male takeovers are reproductively costly to females in hamadryas

baboons: male coercion, male competition, or female competition?

1. Introduction ……………………………………………………………………….

2. Material and methods …………………………………………………………….

(a) Baboon colony and study sample …………………………………………..

(b) Measuring reproductive success …………………………………………...

(c) Data analysis ……………………………………………………………….

3. Results ……………………………………………………………………………

(a) Inter-birth interval …………………………………………………………

(b) Time to conception ……………………………………………………….

4. Discusion ………………………………………………………………………..

Capítulo 4. Reproductive synchrony in hamadryas baboons: breeding

seasonality and ovarian synchrony

1. Introduction ……………………………………………………………………….

2. Material and methods …………………………………………………………….

2.1 Baboon colony and study sample ………………………………………….

2.2 Breeding seasonality ……………………………………………………….

2.3 Ovarian synchrony …………………………………………………………

3. Results ……………………………………………………………………………

3.1 Breeding seasonality ………………………………………………………

3.2 Ovarian synchrony …………………………………………………………

4. Discusion …………………………………………………………………………

4.1 Breeding seasonality ………………………………………………………

4.2 Ovarian synchrony ………………………………………………………..

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Capítulo 5. Discusión general

1. Consideraciones generales ……………………………………………………….

2. Procesos comportamentales asociados al establecimiento del vínculo heterosexual

en díadas con un fuerte dimorfismo sexual en tamaño y en un contexto social

3. Transferencia de hembras entre unidades sociales: ¿un caso de coerción sexual o

de elección de pareja?

4. Sincronía reproductiva en los babuinos hamadríades …………………………….

4.1 Sincronía ovárica …………………………………………………………..

4.2 Estacionalidad reproductiva ……………………………………………….

Conclusiones ……………………………………………………………………….

Apéndice ……………………………………………………………………………

Referencias …………………………………………………………………………

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RESUMEN

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RESUMEN

INTRODUCTION

Social life has evolved in several taxa as a result of selective pressures on individual

strategies mainly related to food location and consumption, and to predatory avoidance

(Clutton-Brock, 1989, 2009b; Crook et al., 1976; Dunbar, 1989; Fuentes, 2007). In these

species, individuals are organized in groups that are fairly stable over time and whose

members tend to remain together, sometimes during all of their lifespans (Bernstein y

Williams, 1986; Eisenberg, 1983). Once group life has been selected for, the social

environment has become an additional selective factor and, as a consequence, some of the

behaviours exhibited by any individual reflect adaptive strategies, specific responses and

stochastic occurrences to the social context that the individual has created and in which it

finds itself (Fuentes, 2007; Kappeler y van Schaik, 2002). Therefore, the study of social

context and patterns of social systems are indispensable to attempt broad-scale

explanations for the occurrence of observed behaviours (Fuentes, 2007).

Social life does not come for free. There are costs related to disease transmission,

predator attraction or inbreeding risk (Dunbar, 1988; Krause y Ruxton, 2002).

Additionally, conspecific individuals share the same ecological niche and, as a result,

conflicts of interests between the members of a social group are common place and they

can occur over food, social and physical resources, in the context of the group’s

coordinated movement, in mother-infant relationships or between breeding partners

(Bateson, 1994; Dunbar, 1988; King y Cowlishaw, 2009; Pusey y Packer, 1987; Smuts y

Smuts, 1993). Ultimately, the members of a social group attempt to establish a network of

cooperative relationships to optimize its fitness (Silk et al., 2003; Silk et al., 2009; Silk et

al., 2010) whereas, at the same time, they need to manage conflictive situations with other

group members or with the same individuals with whom they are engaged in cooperative

relationships. Whether the relationship is mainly cooperative or agonistic, it can be

considered as an individual’s investment to obtain certain social commodities or to reduce

the negative consequences derived from the conflict of interests (Kummer, 1979).

Moreover, most of the social relationships established in a group entail both elements;

RESUMEN

xii

cooperation and competition (Hinde, 1983b; Sussman y Garber, 2007). And, certainly,

intersexual relationships are not an exception (Arnqvist y Rowe, 2005a).

Males and females need to cooperate in order to breed and to obtain, both of them, an

important benefit, however, the decisions and interests over many aspects of the

reproduction, mainly mating decisions and parental investment, may diverge (Arnqvist y

Rowe, 2005a; Chapman et al., 2003). This situation is known as sexual conflict and it was

defined as the conflict between the evolutionary interests of individuals of the two sexes

(Parker, 1979). When a sexual conflict is ongoing, the optimum value of the trait or

outcome in conflict is different for each sex and it cannot be reached simultaneously

creating a potential for a sexually antagonistic selection and a loss of fitness in at least

one of the sexes (i.e. conflict load) (Lessells, 2006). The resolution of the conflict

depends on the genetic characteristics of it and on the benefits, costs and feasibility of

manipulative and resistance traits (Lessells, 2006). In an interlocus sexual conflict, the

conflict occurs over the outcome of a male-female interaction that is determined by two

different loci in each sex (i.e. locus A in males and locus B in females). In this scenario,

males and females may evolve a suite of interacting and sexually antagonistic adaptations

(i.e. manipulative and resistance strategies) that function to bias the outcome of

interactions toward the evolutionary interest of the bearer leading to a sexually

antagonistic coevolution between the sexes (Arnqvist y Rowe, 2005b; Lessells, 2006;

Parker, 2006).

Some manipulative strategies have an additional deleterious cost that reduces the

fitness in the other sex over and above the conflict load. This cost is known as harm and it

can emerge as a collateral effect from the manipulative strategy (collateral harm) or it can

be a necessary component of the manipulative trait (adaptive harm). In both cases, the

other sex may develop strategies to reduce the harm but these strategies will have

different evolutionary consequences since, in the first case, they do not affect the

conflict’s outcome (palliative adaptation) whereas, in the second case, they reduce both

the harm and the conflict load (antagonistic adaptation). In other words, whereas

palliative adaptations benefit both sexes, antagonistic adaptations may cause an

exaggeration in the manipulative trait favouring a sexually antagonistic coevolution

(Lessells, 2006; Watson-Capps, 2009).

RESUMEN

xiii

One of the most striking behavioural expressions of sexual conflict is coercion,

which includes infanticide. It was early documented in primates (Hrdy, 1979) and Smuts

& Smuts (1993) defined it as “use by a male of force, or threat of force, that functions to

increase the chances that a female will mate with him at a time when she is likely to be

fertile, and to decrease the chances that she will mate with other males, at some cost to

the female” (p. 2-3). According to that definition, coercion is a male manipulative

strategy, entailing a harm that constrains female reproductive decisions. In addition,

coercion is a mechanism that skews mating toward males that exhibit the trait (Watson-

Capps, 2009). Hence, sexual coercion and mate choice are both mechanisms of mating

bias and the coevolutionary dynamics between a preference, in the case of mate choice,

and a resistance, in the case of sexual coercion, with a male trait can be described with

similar or even the same models (Arnqvist y Rowe, 2005b; Chapman et al., 2003). That

has led some authors to consider both processes as opposite poles of the same

phenomenon since resistance can be modeled as a negative preference (Gavrilets et al.,

2001; Kokko et al., 2003). However, the underlying selective pressures are different for

each mechanism; in mate choice the preferred trait in one sex is related to direct or

indirect benefits to the other sex whereas in sexual coercion the male trait is costly to

females (Andersson y Simmons, 2006; Parker, 2006). According to this contrast, the

distinction between preference and resistance is meaningful and, consequently, sexual

coercion should be considered a third mechanism of sexual selection together with mate

choice and intrasexual competition (Clutton-Brock y Parker, 1995; Muller et al., 2009b;

Watson-Capps, 2009).

Sexual coercion represents an important evolutionary force that may constrain female

movements and, therefore, their social relationships. It skews mating, affecting female

preferences, and the harm inherent to coercive strategies may facilitate the occurrence of

continuous and irresoluble processes of sexually antagonistic coevolution generating

changes in life history parameters and in morphological, physiological and behavioural

traits as a result of palliative or antagonistic adaptations (Clutton-Brock y Parker, 1995;

Rice, 1996; Stumpf et al., 2011; Watson-Capps, 2009).

OBJECTIVES

The order Primates contains highly social species whose members spend their entire

lives or most of them embedded in social groups (Campbell et al., 2007). The members of

RESUMEN

xiv

these groups establish and maintain highly differentiated and complex social relationships

in which, at least in Old World Monkeys, social grooming plays an important role in

sustain them (Dunbar y Shultz, 2010). In addition, primates, in general, are long-lived

creatures with slow life histories, that is, with extended lactation periods that usually

exceed gestation lengths and low reproductive rates (Kappeler et al., 2003). This suite of

characteristics favours the adaptive use of infanticide by males (van Schaik, 2000). At the

same time, the high cost associated with infant loss establishes a selective advantage for

females to develop counterstrategies against male infanticide that may precipitate a series

of antagonistic coevolutionary events that may include female promiscuity and male

coercion (Clarke et al., 2009). Despite the fact that intersexual aggression (by males) is a

common phenomenon in the order (Smuts y Smuts, 1993), the function of these

aggressions has been only systematically studied in recent times (e.g. Campbell, 2003;

Knott et al., 2010; Muller et al., 2007; Muller y Wrangham, 2009; Sicotte, 2002; Soltis et

al., 1997; Slater et al., 2008; Stumpf y Boesch, 2010; Teichroeb y Sicotte, 2010). Two

circumstances, related to primates’ long lifespan and their organization in very stable

social groups, could have hampered these studies. On the one hand, coercion may be used

as a long-term strategy, therefore, the mating consequences of some aggressions will be

delayed in time (Wrangham y Muller, 2009). On the other hand, long-term studies are

needed to assess the fitness costs associated with coercive strategies and since these are

often unavailable, these costs are frequently evaluated through physical injuries,

estimated loss in foraging time and energy or through the physiological effects caused by

aggression (Knott, 2009; Muller et al., 2007; Robbins, 2009; Slater et al., 2008; Swedell y

Schreier, 2009). Although these factors may represent useful estimators of the fitness

costs (e.g. Sapolsky, 2005), it would be more appropriate to investigate the consequences

of this aggression on some of the components of female reproductive success.

Among all the potential situations in which individuals face a conflict of interests,

their establishment in new groups represents an interesting context to investigate bond

formation in a complex scenario in which instances of intra and intersexual conflict may

emerge (Pusey y Packer, 1987). Although uncommon in mammals (Clutton-Brock, 1989),

female dispersal among social units occurs in several primate species (Pusey y Packer,

1987). Females in the new groups have to compete with resident females for the access to

food and social resources, including the reproductive access to male/s (Kahlenberg et al.,

2008a; Nitsch et al., 2011). Moreover, immigrant females may have interests in conflict

RESUMEN

xv

with resident males when they move into the group with dependent offspring (Robbins et

al., 2009). The general goal of this study is to investigate the behavioural patterns, fitness

and evolutionary consequences of bond formation between heterosexual partners during

female dispersal, in which a conflict of interest between the dyad (i.e. sexual conflict) and

between immigrant females and resident ones (i.e. intrasexual competition) are likely to

occur.

These research issues were studied in hamadryas baboons (Papio hamadryas

hamadryas). Hamadryas baboons are organized in multilevel societies whose basic social

and reproductive unit is the one male unit (OMU) (Kummer, 1968). Males and females

usually disperse from their natal units around puberty (primary dispersal) and females

often change OMUs several times during adulthood (secondary dispersal) (Colmenares,

2004). The transfers of females between reproductive units are generally mediated by

male takeovers during which male-male competition and aggression are common

(Swedell et al., 2011). In addition, challenging males exhibit increased rates of aggression

(i.e. herding) toward the female that is being transferred and the function of this

aggression is thought to condition female behaviour to follow and interact with them

(conditioning hypothesis) (Swedell y Schreier, 2009). Accordingly, female transfers

between reproductive units would represent a coercive strategy (sequestration) rather than

a female reproductive strategy (sequestration hypothesis). Finally, if coercion plays an

important role in hamadryas society females are expected to have evolved strategies to

counteract the harm produced by males, whether they are palliative or antagonistic

adaptations.

In chapter 2 of this study, we investigated the behavioural patterns in bond formation

between the transferred female and its new unit male in a social context. In accordance

with the conditioning hypothesis, we expected increased rates of male herding directed

towards abducted females (i.e. new acquired females). In response, abducted females

should groom their new males in higher rates to appease them and to hasten bond

formation (grooming-as-appeasement hypothesis). And finally, the social context and,

concretely, the amount of interfemale competition within OMUs, assessed by OMUs size,

is expected to modulate bond formation.

In chapter 3, we tested the sequestration hypothesis. If female transfers are the result

of a male coercive strategy then they should be costly to females. We assessed this cost

RESUMEN

xvi

by investigating whether female transfers impact on the length of their interbirth interval

(IBI). We compared the time to conception in abducted females versus uninvolved (i.e.

resident females that did not receive in its OMU an abducted female during the IBI

considered) and involved females (i.e. resident females that received one or more

abducted females in its OMU during the IBI considered).

Finally, in chapter 4 we investigated whether hamadryas females facultatively adjust

the duration of their ovarian cycles in response to the demographic context in order to

reduce male coercive control. According to compromise models, male monopolization

potential is reduced when females in the group overlap their fertile phases (Ostner et al.,

2008; Ridley, 1986). Consequently, we predicted that hamadryas females should

synchronize their ovarian cycles to reduce male herding and coercive control. However, a

high degree of synchronization may compromise female reproductive success since

interfemale competition for male access is increased (Nitsch et al., 2011; Zinner et al.,

1994). If the costs of female competence are higher than the costs of male coercion in

larger OMUs, we predicted that females should synchronize their cycles in small OMUs

to reduce male coercion and they should evict to overlap their fertile phases in larger

OMUs to reduce female competence. Additionally, in chapter 4 we studied another type

of reproductive synchrony, namely, breeding seasonality (Lindburg, 1987). The

characteristics of our study colony provided a good opportunity to explore the direct

effects of weather variables, specifically, photoperiod, rainfall, and temperature on the

distribution of several life-history patterns, including age at menarchy, conceptions, births

and resumptions of ovarian cycles in absence of annual variation in food abundance, that

it is thought to be the major determinant of seasonal distribution in the reproductive

events in a species that adjusts them according to internal cues (i.e. capital breeders)

(Brockman y van Schaik, 2005a).

RESULTS

In relation to the behavioural patterns during bond formation, the major determinant

of herding rates received by females was the interaction between female status (abducted

vs resident) and study period (before vs after the abductions) that accounted for 30.3 % of

the total variance. Unit size was the other determinant of herding rates and explained 4.6

% of the total variance. When we explored the interaction, we found that abducted

females were herded more frequently after the abductions than before. In addition, the

RESUMEN

xvii

rates of herding they received were higher than those received by resident females that

were similarly herded in both periods. The major determinant of female grooming

directed to the unit male was a 3-way interaction between female status, unit size, and

period that accounted for 24.9% of the total variance. When we explored the interaction,

we found that in period II, compared to resident females and after controlling for the

effect of unit size, abducted females spent more time grooming their new males. In

addition, grooming rates directed by females were positively correlated with herding rates

received by them but only in period II. As we already mentioned, the unit size is a minor

but significant determinant of male herding rates and in interaction with period and

female status is a determinant of female grooming. In the first case, females in larger

OMUs were less herded and in the second case, only resident females during period II

groomed less their males in larger OMUs.

In relation to the fitness consequences of female transfers, the results show a

significant effect of infant survival and female status on the length of IBIs. According to

the model’s estimations, the IBIs were 5.96 months longer on average when females

succeeded in weaning their infants. And, more relevant, regardless of the infant survival,

the IBIs of abducted females were 3.57 months longer than were the IBIs of involved

females and 3.75 months longer than were IBIs of uninvolved females. In contrast, the

length of IBIs of involved females did not differ from those of uninvolved ones. On the

other hand, time to conception was determined by female status and female age.

According to the model’s estimations, abducted females took an extra 2.81 months to

conceive compared to involved females and 3.27 months longer than uninvolved females,

when these differences were evaluated at the mean female age. Differences between

involved and uninvolved females were not statistically significant. Time to conception

was longer with increasing female age.

Females in our study population did not synchronize nor desynchronize their ovarian

cycles in a systematic pattern within OMUs nor according to the number of females

simultaneously in cycling. From the 23 OMUs analysed, in 14 of them the patterns found

during all their tenures were those expected by chance. Conversely, in only 3 OMUs the

patterns were different from randomness during all their tenures. Asynchronous patterns

were found in two of them and a synchrony pattern was found in the other. In the

remaining 6 OMUs the patterns found during their tenures were heterogeneous including

random, synchrony and/or asynchrony patterns. Moreover, if we consider the results

RESUMEN

xviii

according to the number of females simultaneously in cycling, we found that the

predominant pattern was the random pattern for any number of females simultaneously in

the cycling phase.

Finally, the reproductive events were not restricted to any particular period of the

year but their distributions were not uniform. Conceptions and menarches were clustered

around the 10th

of June and were positively correlated with insolation (a proxy for

photoperiod) and with minimum mean monthly temperatures. Additionally, menarches

were positively correlated with maximum mean monthly temperatures. Births were

clustered around the 27th

of November, approximately six months after the peak in

conceptions, and they were positively correlated with rainfall and negatively with

insolation. And resumptions of ovarian cycles were centered on 27th

of April and they

were not correlated with any of the climate factors analysed.

DISCUSSION

Males and females diverge in their behavioural patterns during bond formation.

Whereas the major component in male behaviour was aggression (i.e. herding), female

behaviour was characterized by increased levels of grooming. On the one hand, abducted

females received increased rates of aggression in their new units compared to resident

females and compared to the rates received in their former units lending support to the

conditioning hypothesis. However, male takeovers are complex processes in which

intrasexual and intersexual competition are involved (Swedell y Schreier, 2009) and,

consequently, the increased rates of herding around them may be collaterally derived

from male-male competition (male competition hypothesis). Two lines of evidence

support the conditioning hypothesis in detriment of the male competition hypothesis.

First, the aggression directed to abducted females was not merely the consequence of a

close spatial relationship between both individuals; in consequence, males in our study

seem to exclusively target abducted females. And second, regained females by a former

leader, with whom they have developed a relationship, do not receive increased levels of

herding (Pines y Swedell, 2011). On the other hand, abducted females groomed in higher

rates their new males compared to resident females and compared to their levels before

the transfers. In addition, this grooming is related to the amount of aggression received by

females after transfers. Together, these results lend support to the grooming-as-

appeasement hypothesis. If the nature of the aggression received by females is mainly

RESUMEN

xix

coercive, as we argue, then female grooming may reduce the likelihood of male future

aggressions speeding up the bond formation. In this case, female grooming would be a

palliative adaption since it reduces the negative consequences of male coercion without

altering the result of the conflict.

The transfer process does not occur in a social vacuum and, as a consequence, we

suggested that bond formation will be affected by social context and, particularly, by the

level of female competition within OMUs. However, our results do not clearly show an

effect of female competition on bond formation. Apparently, the abductions increase

female competition in all OMUs, including those that did not receive abducted females,

however, abducted females escaped from this competition since their grooming rates were

higher than those of resident females and independent of unit size. We postulate that male

intervention in female conflicts (Watts et al., 2000; Zaragoza y Colmenares, 2005) may

favour abducted females in order to prevent their eviction as it has been documented in

other polygynous species (Watts, 1991; Watts, 1997). This would explain why grooming

rates in abducted females were not affected by unit size.

In relation to the ultimate consequences of female transfers, we found that this

process was costly to the abducted females since they took more time to conceive and,

consequently, exhibited longer IBIs than involved and uninvolved females. We suggest

that this cost is related to male aggression. First, only the abducted females receive higher

aggression rates during male takeovers (Swedell y Schreier, 2009; this study) and only the

IBIs of these females were extended during these processes. And second, another

potential source of female costs during abductions, i.e., female competition, was not a

significant predictor neither of the time to conception nor of the length of the IBI.

However, the long-term consequences of female transfers were not evaluated and it could

be the case that females benefit from takeovers in the long-term, for instance, if the new

male is a better protector or provides access to better food resources, despite the short-

term costs. In this case, male aggression during takeovers could be characterized as an

attractive trait to females. Nevertheless, long-term net benefits from transfers do not

preclude the occurrence of a genuine sexual conflict if female preferences are

constrained. Ultimately, detailed studies, in which takeovers in different contexts are

identified and analysed, are required to answer definitively the question about the nature

of male aggression during takeovers, however, based on the present empirical evidence,

that suggest that female mate choice is highly limited in hamadryas society (Swedell y

RESUMEN

xx

Saunders, 2006), we postulate that aggression during takeovers represents mainly a

coercive male strategy and, consequently, female transfers would represent an instance of

sequestration rather than a female reproductive strategy.

The costs associated with male coercion may cause an evolutionary response in

females that could develop either counterstrategies to overcome coercive manipulation or

palliative adaptations to reduce the harm (Lessells, 2006). We investigated whether

hamadryas baboons facultatively adjust their ovarian cycles as a counterstrategy to

coercion and we did not find evidence to support that suggestion. Females neither

synchronized their cycles to reduce male coercion nor adjusted its duration in response to

demographic context (i.e. number of females within the OMU) to reduce interfemale

competition in larger OMUs and to reduce coercion in smaller ones. These results are in

accordance with a recent study in hamadryas (Tobler et al., 2010) and with the general

trend found in primate studies that have failed to find evidence of ovarian synchrony

(Monfort et al., 1996; Setchell et al., 2011; Strassmann, 1997; Yang y Schank, 2006;

Ziomkiewicz, 2006). Indeed, a recent study claims that synchrony and asynchrony

patterns could emerge as a result of the population dynamic (Clarke et al., 2012). The

patterns different from randomness found in our study could be merely the consequence

of the population dynamics, although, a facultatively adjustment of the ovarian cycles

under some unidentified social context is also possible.

Finally, age at menarche, conceptions, births and resumptions of ovarian cycles were

unevenly distributed across the year. Age at menarche and conceptions were more

frequent in months with higher mean minimum temperatures. Low temperatures are

associated with thermoregulatory costs and its annual variation may influence energy

balance and the distribution of reproductive events (Bronson, 2009; Elizondo, 1977), even

more, when energy income is assume to be fairly constant around the year. In addition,

conceptions and menarches were more frequent in months with higher mean insolation, a

proxy for photoperiod. Photoperiod is a pervasive cue used by many organisms to

adaptively match their reproductive cycles to environmental conditions (Bradshaw y

Holzapfel, 2007). Although, it is thought that in non-seasonal mammals and in capital

breeder primates photoperiod does not influence reproductive timing (Brockman y van

Schaik, 2005a; Bronson, 1995) our results indicate that in some circumstances capital

breeders may show some photoperiod responsiveness. However, we suggest that this

response would lack any adaptive significance and could have arisen if some reminiscent

RESUMEN

xxi

response to melatonin levels remains in the gonadotrophin regulatory mechanism. In sum,

we found evidence that conceptions and menarches were determined by climatic factors,

however, since insolation and monthly mean daily minimum temperatures were also

correlated we were unable to determine if both factors were affecting the distribution of

menarches and conceptions or if one of the effects appeared spuriously as a consequence

of this correlation. Births were negatively correlated with insolation and positively

correlated with rainfall. However, this unevenly distribution is best explained by the

unevenly distribution of conceptions. In our study, births were more frequent in winter

when the rainfall was higher but, according to the thermal gradient, when the cost of

thermoregulation was also high. As a consequence, it seems unlikely that photoperiod

was used to adaptively match the time of births. Lastly, resumptions of ovarian cycles

were not correlated with any climatic factor. Its seasonal peak would be the consequence

of the seasonal pattern of conceptions and births.

Capítulo 1

Introducción general

INTRODUCCIÓN GENERAL Capítulo 1

3

1. Sistemas sociales

1.1 Generalidades

La distribución de los organismos en el espacio y en el tiempo no suele ser aleatoria,

sino que responde a la distribución y a la abundancia espacial y temporal tanto de factores

abióticos como bióticos del ambiente (Begon et al., 1996). Parte del ambiente biótico de

un individuo está representado por los organismos de su misma especie (i.e. individuos

conespecíficos), los cuales suelen constituir un factor importante ya que comparten el

mismo nicho ecológico y, por tanto, son competidores por los mismos recursos, ya sean

tróficos, físicos o sociales (e.g. alimento, refugio, lugares de cría, parejas reproductoras)

(Barnard, 2004; Begon et al., 1996; Stockley y Bro-Jørgensen, 2011). Sin embargo, en

numerosas especies, los organismos se agrupan en formaciones cuya duración y

propiedades varían (Krause y Ruxton, 2002). En ocasiones, las agrupaciones se producen

exclusivamente por la atracción común de los individuos hacia un elemento ambiental

(e.g. recursos tróficos). Estos grupos se conocen con el nombre de agregaciones y son

formaciones temporales sin una composición estable de sus miembros, en las que los

individuos no coordinan sus movimientos y donde las interacciones que se producen entre

ellos están poco o nada diferenciadas, originándose principalmente por la necesidad de

gestionar la proximidad espacial (Bernstein y Williams, 1986; Eisenberg, 1983). En otros

casos, en cambio, los individuos se agrupan en formaciones con una estabilidad temporal

que suele sobrepasar la vida de los individuos que las forman y que poseen una cierta

estabilidad en su composición. En estos grupos, las interacciones que se producen entre

sus miembros se encuentran estructuradas y bien diferenciadas, dando lugar a los

llamados sistemas sociales (Bernstein y Williams, 1986; Eisenberg, 1983).

De manera general, podemos decir que los sistemas sociales están compuestos por un

conjunto de individuos de la misma especie que se asocian de manera espacial a lo largo

de un tiempo más o menos prolongado durante el cual intercambian ciertos

comportamientos, entre los que se incluyen la comunicación y coordinación de

actividades, y en los que se produce un reconocimiento de los miembros que forman el

grupo en relación con los factores externos a éste (Bernstein y Williams, 1986;

Colmenares, 2002). Por tanto, los elementos fundamentales de todo sistema social son los

individuos que lo forman y las interacciones que se producen entre ellos (Colmenares,

Capítulo 1 INTRODUCCIÓN GENERAL

4

2002). De manera más específica, podemos describir un sistema social a partir de sus

componentes. Habitualmente, los autores reconocen tres componentes distintos que

forman parte de todo sistema social: la organización social, la estructura social y el

sistema de apareamiento (Fuentes, 2007; Kappeler y van Schaik, 2002; Rowell, 1993;

Struhsaker, 1969). La organización social hace referencia a la demografía y a los patrones

de agrupamiento de los individuos incluyendo variables como el tamaño del grupo, la

ratio sexual adulta o la cohesión espaciotemporal de los individuos. La estructura social

viene definida por el contenido, la cualidad y la estructura temporal de las relaciones que

ocurren en un sistema social en un momento determinado, lo que a su vez está

determinado por el contenido, la cualidad y la estructura temporal de las interacciones que

se producen entre los individuos del grupo social (Hinde, 1976). Por último, el sistema de

apareamiento describe el subgrupo de individuos que intercambian comportamientos

sexuales y que se aparean, además de describir las consecuencias para la reproducción de

dichas interacciones. De esta manera, el sistema social refleja el conjunto de patrones y la

red de comportamientos que emergen de la confluencia de las características observadas

en los tres componentes descritos (Fuentes 2007). La distinción de estos tres componentes

resulta útil y adecuada puesto que, aunque se encuentran relacionados entre sí en cierta

medida, las presiones de selección que actúan sobre ellos pueden ser diferentes (Kappeler

& van Schaik 2002). Es preciso señalar que no existe un consenso terminológico entre los

autores ya que estos componentes han sido nombrados de forma diferente y las etiquetas

en ocasiones se emplean de forma intercambiable (e.g. Barton et al., 1996; Eisenberg et

al., 1972; Fuentes, 2007; Kappeler y van Schaik, 2002; Whitehead, 1997; Wrangham,

1987). La clasificación presentada anteriormente será la que se emplee en este trabajo y

corresponde a la propuesta por Kappeler y van Schaik (2002).

La vida en grupo, además de los importantes costes asociados con el solapamiento de

nichos ecológicos y la consecuente competencia por los recursos tróficos, físicos y

sociales, posee costes adicionales relacionados con la transmisión de enfermedades, el

riesgo de apareamiento entre individuos emparentados o la atracción de depredadores

(Dunbar, 1988; Krause y Ruxton, 2002). Entonces, ¿por qué vivir en grupo? Desde el

punto de vista evolutivo, el balance entre costes y beneficios de formar grupos sociales,

en aquellas especies que lo hacen, debió resultar positivo, ya que de lo contrario

raramente la sociabilidad hubiese evolucionado en dichos taxa (Krebs y Davies, 1993).

Los beneficios derivados de la sociabilidad comúnmente nombrados son la defensa


5

antidepredatoria, la mayor eficiencia en la búsqueda y obtención del alimento, el cuidado

aloparental de las crías, la mayor disponibilidad de parejas reproductoras o la protección

frente a conespecíficos (Dunbar, 1988; Krebs y Davies, 1993). Diversos autores han

sugerido, por tanto, que la vida en grupo aparece como consecuencia de presiones de

selección sobre las estrategias individuales de los organismos, principalmente

relacionadas con la búsqueda y explotación de los recursos tróficos y la evitación de la

depredación (Clutton-Brock, 1989, 2009b; Crook et al., 1976; Dunbar, 1988, 1989;

Fuentes, 2007; Krebs y Davies, 1993). Una vez que ha sido seleccionado este tipo de

vida, el entorno social se convierte en otro posible factor de selección y, como

consecuencia de ello, los comportamientos mostrados por los individuos, o al menos una

parte de ellos, representarían estrategias adaptativas, respuestas específicas, pero también

ocurrencias estocásticas, al contexto social que los individuos han creado y en el que

viven (Fuentes, 2007; Kappeler y van Schaik, 2002). Es por ello que el estudio del

entorno social resulta imprescindible para una mejor comprensión de los factores y

presiones de selección que afectan al comportamiento de los individuos estudiados,

especialmente en aquellas especies en la que sus miembros viven de forma permanente en

grupos sociales, como ocurre en muchos primates, incluido el ser humano. En esta labor,

tanto el estudio de la función última de los comportamientos sociales y, por tanto, su

repercusión en la supervivencia y reproducción de los individuos involucrados, como el

conocimiento de la estructura del comportamiento y su repercusión a corto plazo sobre el

comportamiento de otros individuos resultan necesarios (Colmenares, 2002).

1.2 Sistemas sociales en primates

1.2.1 Diversidad en sus componentes

En el orden de los primates, la sociabilidad es la norma, puesto que en muchas

especies los individuos pasan la mayor parte de sus vidas, cuando no lo hacen durante

toda ella, en grupos sociales (véase Campbell et al., 2007). Los sistemas sociales de

primates son muy diversos y esta variabilidad se manifiesta en los tres componentes

anteriormente descritos. Es decir, los grupos sociales son variables en tamaño, en

composición y en los tipos de relaciones que se establecen entre sus individuos. También

existe variación en el tipo de individuos y el momento en el que abandonan el grupo

natal, así como en los sistemas de apareamiento (Campbell et al., 2007; Dixson, 2012;

Dunbar, 1988; Kappeler y van Schaik, 2002). A su vez, la diversidad en los sistemas


6

sociales no está limitada al nivel interespecífico, sino que dentro de una misma especie

los sistemas sociales pueden variar entre poblaciones y en una misma población a lo largo

del tiempo (Altmann y Altmann, 1979; Chapman y Rothman, 2009; Strier, 1994). Así

pues, hablar de sistemas sociales típicos de especie resulta complicado e incluso

inadecuado y es preferible hablar en términos de una estructura social profunda que ha

sido establecida para cada especie en función de su pasado selectivo junto a una norma de

reacción que determina el sistema social resultante de la interacción de dicha estructura

con las características ambientales actuales de la población (Dunbar, 1988; Henzi y

Barrett, 2005; Kappeler y van Schaik, 2002). Al mismo tiempo, cambios en el entorno

social debidos a procesos demográficos habituales en las poblaciones, es decir,

nacimientos, muertes, inmigración y emigración de individuos, que alteran la

organización social, pueden traducirse a su vez en modificaciones en la estructura social

(e.g. Engh et al., 2006a; Silk et al., 2006; Watts, 1992).

La diversidad en los sistemas sociales de primates no es caprichosa y, junto al origen

mismo de los grupos sociales, requiere una explicación. La teoría socioecológica (Crook,

1970; Emlen y Oring, 1977; Terborgh y Janson, 1986), desarrollada desde mediados de

los años 60 con el modelo propuesto por Crook y Gartlan (1966) hasta alcanzar el modelo

sintético a finales de los 90 (Sterck et al., 1997; véase también Isbell y Young, 2002),

establece un marco teórico en el que se relacionan las características de ciertas variables

ecológicas, principalmente, la abundancia, distribución y calidad de los recursos tróficos

y el riesgo de depredación, con las características de los sistemas sociales. En su origen,

los modelos eran principalmente descriptivos y correlacionales, y con un escaso poder

para establecer predicciones contrastables (e.g. Clutton-Brock y Harvey, 1977; Crook y

Gartlan, 1966; Eisenberg et al., 1972). Con el tiempo los modelos mejoraron en su

formulación, debido a la acumulación de información para un número mayor de especies

y de poblaciones diferentes de la misma especie y el desarrollo de nuevas ideas teóricas

(e.g. Trivers, 1972), y ello permitió derivar hipótesis contrastables y establecer una

dirección de estudio clara (e.g. Isbell, 1991; van Schaik, 1989; Wrangham, 1979; 1980).

A su vez, la complejidad de éstos iba aumentando por la incorporación de nuevas

variables o de dimensiones nuevas en las variables establecidas. A pesar de ello, los

modelos presentaban inconsistencias que obligaron a replantearse la importancia de

ciertas variables propuestas en el pasado o de variables no ecológicas. Entre las primeras

se encuentra la incidencia de los patógenos (Freeland, 1976), y entre las segundas, la


7

incidencia del conflicto y la coerción sexual (i.e. riesgo de infanticidio) (Sterck et al.,

1997). Esta última se ha demostrado de gran utilidad a la hora de interpretar ciertos

patrones en la organización y estructura social que no eran satisfactoriamente explicados

por los modelos socioecológicos clásicos y ha puesto de manifiesto que en ciertas

especies de primates la coerción sexual puede haber jugado un papel muy importante en

la evolución de los sistemas sociales (Muller y Wrangham, 2009; Nunn y van Schaik,

2000; Snaith y Chapman, 2007; Sterck y Korstjens, 2000; van Schaik, 1996).

1.2.2 Interacciones y relaciones sociales

Como ya ha sido comentado, tanto las interacciones como los individuos que las

protagonizan constituyen los dos elementos nucleares de todo sistema social

(Colmenares, 2002). Una de las aportaciones más importantes realizadas en el estudio de

las interacciones y relaciones sociales en primates fue el marco conceptual y estructural

desarrollado por Hinde (1976). En él, las relaciones están definidas a partir de las

interacciones que se producen entre dos individuos que se conocen mutuamente a lo largo

del tiempo y se describen a partir de lo que los individuos hacen juntos (el contenido de la

interacción), de qué manera lo hacen (la cualidad de la interacción) y del patrón temporal

de las interacciones intercambiadas entre ellos. La estructura social, a su vez, se describe

a partir del contenido, cualidad y patrón temporal de las relaciones establecidas en el

grupo en un momento determinado, dando lugar a un esquema con 3 niveles jerárquicos:

interacciones, relaciones y estructura social. Como los individuos se conocen e

interactúan repetidamente a lo largo del tiempo, la historia pasada de interacciones

influye sobre la naturaleza de las interacciones presentes (Hinde, 1976). Esto provoca que

cada relación sea virtualmente única, aunque es posible generalizar ciertas propiedades

comunes en las interacciones que se producen entre un determinado tipo de díada y

definir, de esta manera, categorías de relaciones. Del mismo modo, a partir de la

generalización de las relaciones se pueden definir las características de la estructura

social. Este proceso se conoce con el nombre de abstracción vertical, debido a que la

generalización se produce entre diferentes niveles. A su vez, se pueden realizar

abstracciones horizontales mediante la generalización de características comunes en

diferentes tipos de díadas en un nivel en concreto (Colmenares, 2002). Aunque la

estructura social está definida en función de las relaciones y éstas en función de las

interacciones, una vez establecida la estructura, ésta puede influir sobre el contenido,


8

cualidad y patrón temporal de las relaciones e interacciones. Es decir, que la relación que

se establece entre los tres niveles es bidireccional destacando la naturaleza dinámica de

las relaciones y la necesidad de tener un registro pormenorizado de las interacciones que

se intercambian a lo largo del tiempo los individuos de un grupo social para caracterizar

correctamente el tipo de relaciones que establecen entre ellos y, en última instancia, la

estructura social del grupo. Al mismo tiempo, el marco conceptual descrito es flexible y,

a pesar de haber sido desarrollado principalmente para el estudio de sociedades de

primates, puede ser aplicado en otras sociedades menos complejas (Whitehead, 2008).

Los primates establecen relaciones altamente diferenciadas basadas en el

reconocimiento individual y en una historia común de interacciones (Hinde, 1983b). A su

vez, los individuos invierten una cantidad importante de su presupuesto de tiempo en el

establecimiento y mantenimiento de dichas relaciones, especialmente de aquéllas de

carácter afiliativo (Dunbar, 1988). Uno de los comportamientos más frecuentemente

intercambiados en las sociedades de primates, al menos en los primates del viejo mundo,

es el espulgamiento (e.g. Dunbar, 1991; Henzi y Barrett, 1999). El espulgamiento,

además de una función higiénica (Barton, 1985; Hutchins y Baresh, 1976), tiene una

importante función social que se hace evidente en la cantidad de tiempo que los

individuos invierten en esta actividad. Por un lado, este tiempo sobrepasa al necesario

para satisfacer la función higiénica (Dunbar, 1991) y, por el otro, los individuos tienden a

mantenerlo a pesar de tener que reducir el tiempo dedicado a otras actividades cuando se

produce una reducción en su presupuesto temporal (Dunbar y Dunbar, 1988). En general,

el espulgamiento es considerado uno de los indicadores de la calidad de la relación (Silk,

2002) y se piensa que está involucrado en los procesos de formación y mantenimiento de

las relaciones sociales en primates (Barrett y Henzi, 2001; Cords, 1997; Dunbar, 1991).

Además de producirse en contextos relajados, el espulgamiento también es

frecuentemente utilizado en situaciones de estrés, por ejemplo, tras episodios agonísticos

(Swedell, 2006). Las funciones sociales que desempeñaría en estos contextos estarían

relacionadas con la reducción de la ansiedad, el apaciguamiento del agresor, el consuelo

de la víctima o el reclutamiento de apoyo agonístico (Aureli, 1997; de Waal y van Hooff,

1981; Fraser et al., 2008; Hemelrijk y Ek, 1991)

La importante cantidad de tiempo que los primates dedican a la vida social conduce a

preguntarse sobre la función de dichas relaciones. Basándose en la asunción de la biología

evolutiva de que los individuos se comportan, generalmente, de manera que maximizan


9

su supervivencia y/o éxito reproductivo, Kummer (1979) desarrolló un esquema funcional

en el que las relaciones están descritas como inversiones que benefician a corto o largo

plazo a los individuos involucrados en ellas. Entre los beneficios que se derivan podemos

encontrar: el establecimiento y mantenimiento de un cierto rango de dominancia en el

grupo, la protección contra el hostigamiento y el infanticidio, la tolerancia en los sitios de

alimentación, el acceso a terceros individuos a través del compañero social, la reducción

del estrés fisiológico en determinadas circunstancias y aquéllos relacionados con la

reproducción (Cords, 1997; Chapais, 1992; Crockford et al., 2008; Palombit et al., 1997;

Wittig et al., 2008). Es esperable que estos beneficios proximales se traduzcan en un

aumento de la eficacia biológica de los individuos y esto es, justamente, lo que Silk y

colaboradoras (2003) encontraron entre las hembras de babuino de la población de

Amboseli. Aquéllas con una integración social más fuerte fueron las que tuvieron un éxito

reproductivo mayor aportando una evidencia directa sobre el valor adaptativo de las

relaciones sociales y justificando su consideración como inversiones (véase también Silk,

2007; Silk et al., 2009; Silk et al., 2010).

Al mismo tiempo que los individuos tratan de establecer una red de relaciones

cooperativas, éstos deben gestionar también situaciones de conflicto con otros miembros

del grupo o con aquéllos con los que mantienen dichas relaciones. A este respecto, la

descripción funcional de las mismas como inversión, planteada por Kummer, también

caracteriza a aquellas relaciones competitivas en las que el valor del compañero es

negativo, ya que los individuos deberían influir igualmente sobre la tendencia a exhibir

ciertos comportamientos y sobre la disponibilidad del competidor para minimizar los

costes en sus interacciones (Kummer, 1979). En estos casos, las relaciones se podrían

caracterizar por un intercambio de comportamientos agonísticos entre la pareja de

competidores, pero también, de ciertos comportamientos que rebajasen la tensión y

dificultasen la escalada del conflicto (e.g. Colmenares y Silveira, 2008). Los conflictos en

los grupos sociales aparecen en multitud de situaciones; en la competencia por los

recursos tróficos, sociales o físicos, en los desplazamientos coordinados del grupo, en las

relaciones madre-cría, en los procesos de inmigración o entre parejas reproductivas

(Bateson, 1994; Dunbar, 1988; King y Cowlishaw, 2009; Pusey y Packer, 1987; Smuts y

Smuts, 1993).


10

Un contexto de especial interés en el estudio de las relaciones sociales lo

encontramos en los episodios de inmigración. La transferencia de individuos entre

unidades sociales es un fenómeno frecuente en las especies sociales (Greenwood, 1980)

que puede afectar de manera crítica a la supervivencia y éxito reproductivo de los

inmigrantes (Alberts y Altmann, 1995; Isbell, 2004). En general, los individuos

inmigrantes abandonan sus unidades natales en las que poseen parientes y una cierta

posición en la estructura social para unirse a grupos con una red de relaciones

establecidas. En estos grupos, los individuos recién incorporados tienen que gestionar la

formación de nuevas relaciones en un contexto que con frecuencia implica un conflicto de

intereses entre los miembros residentes y el individuo que se incorpora (Isbell y Van

Vuren, 1996; Pusey y Packer, 1987). Por ejemplo, en la mayor parte de los babuinos, los

machos abandonan sus tropas natales alrededor de la madurez sexual en busca de

oportunidades de reproducción en otras tropas (Alberts y Altmann, 1995; Swedell, 2011).

La incorporación en estos grupos no familiares supone un conflicto de intereses entre los

machos residentes y los inmigrantes, pero también, entre las hembras lactantes y los

nuevos machos debido al riesgo de infanticidio asociado (Alberts y Altmann, 1995; Busse

y Hamilton III, 1981; Palombit, 2003). En las especies donde son las hembras las que

emigran de su grupo natal ocurre un fenómeno parecido. La hembra inmigrante choca con

los intereses de las residentes y no sólo al competir por los recursos tróficos (e.g.

Kahlenberg et al., 2008b), sino que la competencia por el acceso social al macho y al

apareamiento con él es también una fuente de conflicto importante entre ellas (Cheney et

al., 2012; Clutton-Brock, 2009a; Huchard y Cowlishaw, 2011; Stockley y Bro-Jørgensen,

2011; Watts, 1991). A su vez, el escenario se puede complicar más cuando los intereses

de la hembra que se incorpora al grupo y la del macho o machos residentes no coinciden

enteramente pudiendo dar lugar a una situación de conflicto sexual, por ejemplo, en el

caso de que la hembra cambie de unidad con crías dependientes. En definitiva, el contexto

de la inmigración supone un escenario ideal para el estudio del establecimiento de

relaciones entre díadas con diferentes grados de afinidad o incompatibilidad en un

escenario social. Es especialmente interesante, el estudio de la formación de relaciones

intersexuales entre individuos con intereses diferentes (i.e. ocurrencia de conflicto sexual)

y asimetría de poder dentro de un entorno social potencialmente hostil que afectará a la

formación de dicho vínculo.


11

2. Conflicto sexual

2.1 Definición, base genética, tipos y consecuencias evolutivas del

conflicto sexual

De las posibles interacciones que se dan entre los miembros de una especie, aquellas

relacionadas con la reproducción, han sido vistas, históricamente y en gran parte debido a

las ideas de Darwin, como esencialmente cooperativas y beneficiosas (Arnqvist y Rowe,

2005a; Darwin, 1871). Se consideraban cooperativas ya que, al fin y al cabo, la

producción de descendientes es una tarea que beneficia a los dos individuos involucrados

que deberían cooperar en beneficio mutuo. Además, la idea de la monogamia como

sistema de apareamiento general venía a reforzar esa posición. La creencia de que las

interacciones intersexuales eran intrínsecamente buenas estaba principalmente basada en

la moral de la época y Darwin, influenciado por ella, postulaba que la dirección de la

selección sexual sería coincidente con la de la selección natural ayudando al mejor ajuste

de las poblaciones a su ambiente (i.e. aumento de la eficacia biológica promedio de la

población) y a la mejora de la especie (Darwin, 1871).

Aunque estas ideas siguen en cierta medida en el acervo no científico (popular), se

han demostrado equivocadas. Por un lado, pese a que los individuos de la misma especie

comparten el mismo genoma, existen diferencias alélicas entre ellos (excepto en el caso

de los clones) que permiten la ocurrencia de conflicto (Lessells, 1999). Además, la

monogamia es sólo uno de los posibles sistemas de apareamiento (y en primates es

minoritario) siendo frecuente la existencia de conflictos entre los sexos por diversos

aspectos de la reproducción (Arnqvist y Rowe, 2005a). Por otro lado, si bien es cierto que

en ocasiones la selección sexual actúa en conjunción con la selección natural produciendo

un aumento de la eficacia biológica poblacional, en otros casos, las dinámicas derivadas

del conflicto sexual producen un descenso en ella (Gavrilets et al., 2001; Holland y Rice,

1999; Kokko y Brooks, 2003).

El estudio de Parker (1979) contribuyó en gran medida a este cambio en la

consideración de la naturaleza de las interacción intersexuales. Basándose en las ideas de

Trivers (1972), Parker argumentó que las diferencias en los roles sexuales, resultado de

una inversión parental asimétrica entre los sexos, ocasionaría la aparición de presiones

selectivas antagonistas en cada uno de ellos sobre diversos aspectos de la reproducción.


12

De esta manera, Parker define el conflicto sexual como “la divergencia en los intereses

evolutivos entre los sexos” (Parker, 1979, 2006). La presencia de esta selección sexual

antagonista establece diferentes óptimos para el rasgo en conflicto en cada sexo. Los

óptimos no pueden ser alcanzados simultáneamente, lo que determina que, en al menos

uno de los sexos la expresión del rasgo sea subóptima con la consiguiente pérdida en

eficacia biológica. Este tipo de coste se denomina “carga del conflicto” (Lessells, 2006) y

es inherente a todo conflicto sexual.

A nivel genético, se pueden distinguir dos formas en las que se produce el conflicto

sexual y cuyas consecuencias evolutivas son diferentes (Chapman et al., 2003; Parker y

Partridge, 1998). En primer lugar, si el conflicto se produce sobre un rasgo fenotípico

expresado en machos y hembras y, por tanto, codificado en el mismo locus, se habla de

conflicto sexual intralocus. Debido a la existencia de conflicto, las presiones de selección

para el rasgo serán diferentes dependiendo del sexo en el que se encuentre expresado,

ocasionando que la expresión del valor óptimo del rasgo en un sexo no coincida con el

óptimo en el otro (Rice y Chippindale, 2001). En el caso general, el fenotipo resultante de

este conflicto representaría un punto de compromiso entre los dos óptimos y vendría

determinado por las intensidades de las presiones de selección que afectan a uno y otro

sexo (Arnqvist y Rowe, 2005a). Como consecuencia, el conflicto sexual intralocus parece

limitar el cambio adaptativo en los sexos, ya que impide alcanzar el óptimo en al menos

uno de ellos (Arnqvist y Rowe, 2005a; Chapman et al., 2003). Sin embargo, es evidente

que en muchas especies ciertas características que se suponen que están determinadas por

alelos en el mismo locus se encuentran expresadas de manera diferencial en los sexos. Un

ejemplo de esto sería el dimorfismo sexual en tamaño corporal. Esto es posible debido a

la existencia de mecanismos de expresión génica que son capaces de limitar la expresión

de un cierto alelo en un sexo determinado (expresión génica sexualmente diferencial),

permitiendo la evolución independiente del rasgo en conflicto en cada uno de los sexos y

atenuando o eliminando de esta manera el conflicto y sus consecuencias evolutivas

(Rhen, 2000; Rice, 1984). No obstante, la importancia de este tipo de mecanismos de

expresión génica sexualmente diferencial y su potencial para evolucionar en presencia de

conflicto intralocus es tema de discusión (e.g. Badyaev, 2002; Lindenfors, 2002). En otras

palabras, aunque el conflicto sexual intralocus podría ser común, la importancia de sus

consecuencias evolutivas no está claramente establecida (Arnqvist y Rowe, 2005a).


13

En segundo lugar, cuando el conflicto se produce sobre el resultado de una

interacción que viene determinada por alelos en diferentes loci para cada sexo, se habla

de conflicto sexual interlocus. En este caso, en al menos uno de los sexos se establecerá

una presión selectiva que favorece la aparición de comportamientos o estrategias

manipulativas que cambien el resultado de la interacción a su favor (Lessells 2006). Estas

estrategias pueden ser contestadas, desde el punto de vista evolutivo, con

comportamientos de resistencia a estas manipulaciones que cambien el resultado en favor

del segundo sexo, lo que a su vez, podría aumentar la intensidad de las estrategias

manipulativas. En realidad, la manipulación y la resistencia son diferentes caras de la

misma moneda y el resultado último de ambas estrategias sería la reducción de la carga

del conflicto. Lo interesante en este tipo de conflicto es que las estrategias manipulativas

y las de resistencia se encuentran expresadas en diferentes loci, por lo que es posible su

coevolución dando lugar a una “guerra armamentística” entre los sexos que puede ser

persistente en el tiempo (Parker, 1979; Rice y Holland, 1997). Este proceso se conoce con

el nombre de coevolución sexual antagonista y tiene consecuencias evolutivas

importantes ya que, además de producir cambios o exageraciones en rasgos anatómicos,

fisiológicos y comportamentales, puede conducir a un proceso de especiación debido a la

rápida tasa de cambio de los rasgos implicados (Gavrilets y Waxman, 2002; Parker y

Partridge, 1998; Rice, 2000). El conflicto sexual interlocus, debido en gran parte a la

ocurrencia de este proceso evolutivo, es el que mayor atención ha recibido (e.g. Arnqvist

y Rowe, 2005a; Muller y Wrangham, 2009).

Es necesario señalar, sin embargo, que no todos los conflictos interlocus derivan en

un proceso de coevolución sexual antagonista. Para que el proceso se produzca se debe

seleccionar una primera estrategia manipulativa en alguno de los dos sexos. En ocasiones

la aparición de esta estrategia manipulativa susceptible de ser seleccionada es difícil o

imposible. A su vez, aunque sea factible la manipulación, los costes de ésta pueden ser

muy elevados o sus beneficios escasos, dificultando su selección y el inicio del proceso

de coevolución sexual antagonista (Lessells, 2006; Parker, 2006). En el caso de que se

produzca la aparición de esta primera estrategia manipulativa, el resultado del conflicto

puede ser muy diverso y va a estar determinado, en términos generales, por los costes y

beneficios que las estrategias manipulativas y de resistencia tienen para cada uno de los

sexos, del valor inicial del rasgo en conflicto y de la acción e intensidad de otros procesos

como la selección natural (Parker 2006). A su vez, los costes y beneficios de las


14

estrategias de manipulación y resistencia en cada uno de los sexos están relacionados con

el tipo de rasgo sobre el que se produce el conflicto (Lessells 2006).

El conflicto sexual puede ocurrir, potencialmente, sobre cualquier interacción entre

los dos sexos (Arnqvist y Rowe, 2005a; Parker, 1979, 2006), aunque, en general, se

pueden agrupar en dos grandes categorías: el conflicto sexual sobre el apareamiento y la

fertilización y el conflicto sexual relacionado con la inversión parental (Parker, 2006).

Los conflictos relacionados con el apareamiento pueden tener una naturaleza

precopulatoria o postcopulatoria (Arnqvist y Rowe, 2005a). En el primer caso, el

conflicto tiene su origen en la diferente relación de costes-beneficios que cada uno de los

sexos deriva del apareamiento (Arnqvist y Nilsson, 2000; Bateman, 1948; Trivers, 1972)

mientras que, en el segundo caso, el conflicto está basado en el uso del esperma por parte

de la hembra y su tasa de re-apareamiento con otros machos. (Lessells, 2006; Parker,

1970; Rice y Holland, 1997). En cuanto a la inversión parental, en general, los costes de

la inversión realizada por uno de los sexos recaen enteramente en él, sin embargo, los

beneficios derivados son compartidos por ambos progenitores (Lessells, 2006). Esto hace

el conflicto inevitable, excepto en el caso de una “verdadera” monogamia, ya que el

óptimo de inversión parental de un sexo siempre estará por debajo del óptimo que el otro

sexo tiene sobre la inversión del primero (Lessells, 2006).

Algunas estrategias manipulativas, además de la carga del conflicto, que es inherente

a éste, poseen asociado otro coste adicional al que se le denomina daño (Lessells, 2006).

Este daño puede ser el efecto principal de la estrategia manipulativa y, por tanto,

necesario para que se produzca dicha manipulación, o por el contrario, puede ser un

efecto colateral de la estrategia manipulativa. El primer caso es conocido como daño

adaptativo y el segundo, como daño colateral y su distinción tiene importancia ya que,

aunque en ambos casos el daño aumenta las consecuencias negativas del conflicto para el

sexo que está siendo manipulado, lo que favorece la aparición de estrategias que lo

reduzcan, las consecuencias evolutivas de dichas estrategias son diferentes (Watson-

Capps, 2009). En el caso del daño adaptativo, la aparición de contra-estrategias para

minimizarlo se traduce en un descenso de la carga del conflicto en el individuo

manipulado, ya que el daño es necesario para la manipulación. En otras palabras, al

incorporar un daño adaptativo en el conflicto, se aumenta la presión de selección para la

aparición de estrategias de resistencia incrementando la carga del conflicto en el otro

sexo, lo que podría posibilitar una intensificación en la manipulación y el daño


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conduciendo a un proceso continuo de coevolución sexual antagonista. En el caso del

daño colateral, las estrategias que lo reducen, llamadas adaptaciones paliativas, no alteran

la carga del conflicto y como consecuencia no influyen en la posible dinámica

coevolutiva antagonista entre los sexos. Es más, ambos sexos se podrían beneficiar de

esta adaptación paliativa si, por ejemplo, aumentase la tasa de supervivencia de las crías o

la tasa de ovoposición, al reducirse lo daños colaterales en las hembras, en el caso de que

éstas fuesen las afectadas por el daño colateral (Watson-Capps, 2009).

En general, la aparición de las estrategias manipulativas y de comportamientos

dañinos es más frecuente en aquellos conflictos relacionados con el apareamiento en

comparación con los relacionados con la inversión parental (Arnqvist y Rowe, 2005a;

Lessells, 2006). Esto es debido, principalmente, al mayor beneficio obtenido en la

manipulación de la probabilidad de apareamiento en relación al obtenido en la

manipulación de la inversión parental. En concreto, los machos incrementan en gran

medida su eficacia biológica al manipular las decisiones reproductivas de las hembras

(Lessells, 2006). Este beneficio compensaría los costes asociados a las estrategias

manipulativas pero, sobre todo, a los asociados a los comportamientos dañinos que son

considerados mayores ya que la presencia del daño puede perjudicar al mismo macho que

lo exhibe mediante la reducción de la fertilidad de la hembra que está siendo manipulada

(e.g. Holland y Rice, 1999). Esto explicaría por qué es raro encontrar ejemplos de

comportamientos dañinos relacionados con la inversión parental mientras que hay

diversos ejemplos relacionados con el apareamiento (Lessells, 2006). El concepto de

coerción sexual recoge, precisamente, aquellas estrategias manipulativas asociadas con

comportamientos dañinos en el contexto del apareamiento (Smuts y Smuts, 1993) y será

descrito en profundidad en la siguiente sección.

2.2 Concepto de coerción sexual

Una de las manifestaciones comportamentales más llamativas del conflicto sexual, la

coerción sexual y en especial el infanticidio, fue reconocida de forma temprana en

primates (Hrdy, 1979; Muller et al., 2009b; Smuts y Smuts, 1993). Basándose en sus

trabajos empíricos sobre los langures, Hrdy (1979) postuló que la ocurrencia de

infanticidio por parte del macho constituía, en ciertas circunstancias, una estrategia

seleccionada sexualmente en oposición a la idea de que constituían casos de

comportamientos aberrantes (e.g. Curtin y Dolhinow, 1978). A su vez, derivó dos


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predicciones de dicha hipótesis; por un lado, los machos deberían dirigir los

comportamientos infanticidas hacia crías que no hayan sido engendradas por ellos y, por

el otro, la muerte de estas crías, en promedio, debería aumentar la oportunidad del macho

infanticida para aparearse con la hembra afectada, generalmente, mediante una reducción

del intervalo hasta su próxima ovulación (Hrdy, 1979). Posteriormente, esta segunda

predicción fue articulada en dos planteamientos, separando el efecto esperado sobre la

hembra, que sería el adelanto de la siguiente ovulación, de la condición del macho

infanticida como probable progenitor de las siguientes crías engendradas por la hembra

afectada (Hrdy et al., 1994). Aunque la controversia se ha arrastrado hasta tiempos

recientes (Bartlett, 2003; Bartlett et al., 1993; Sussman et al., 1995), la evidencia empírica

disponible parece apoyar la hipótesis de Hrdy (revisado en van Schaik, 2000). De esta

manera, el infanticidio por parte de los machos puede ser considerado como una

estrategia manipulativa surgida del conflicto sexual sobre el apareamiento que reduce el

periodo de infertilidad postparto de la hembra mientras que aumenta las probabilidades de

que el macho infanticida se aparee con dicha hembra (Lessells, 2006; Muller et al.,

2009b). Además, Hrdy fue una de las pioneras en destacar el papel activo de las hembras

en los procesos selectivos, señalando la promiscuidad como una posible contra-estrategia

al infanticidio y cambiando la percepción clásica de los roles sexuales (Hrdy, 1999).

Junto a la perspicaz visión de Hrdy sobre la función del infanticidio, otro de los hitos

en el estudio del conflicto sexual en primates fue la publicación del trabajo de Smuts y

Smuts (1993) en el que se establece un marco conceptual a partir del cual poder estudiar

el papel de la agresión intersexual, en concreto, la que los machos dirigen a las hembras,

en primates. Estos autores definen la coerción sexual como “el uso de la fuerza, o la

amenaza de su empleo, por parte del macho con la función de incrementar las

probabilidades de que la hembra se aparee con éste en el momento en que ella sea fértil y

de reducir las probabilidades que ésta se aparee con otros machos, con cierto coste para la

hembra” (Smuts y Smuts, 1993; pag. 2-3). De acuerdo con la definición, la coerción

sexual se puede clasificar como una respuesta al conflicto sexual sobre el apareamiento

en la que los machos manipulan las “decisiones reproductivas” de las hembras mediante

comportamientos que producen un daño adicional y por encima de la carga del conflicto,

independientemente de si éste es adaptativo o colateral.

La definición de Smuts y Smuts facilita la identificación de los criterios para

determinar si una agresión o amenaza puede ser considerada coerción sexual o no,


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además de distinguir, implícitamente, dos tipos de procesos coercitivos (Muller et al.,

2009b). Los tres requisitos principales que debe reunir una conducta agresiva o

amenazante para ser considerada coerción son; (1) la agresión tiene que estar relacionada

con la condición reproductiva de la hembra, (2) se tiene que producir una asociación entre

la agresión y la probabilidad de apareamiento con la hembra hacia la que ha sido dirigida

la agresión y, por último, (3) las hembras deben sufrir un coste en su eficacia biológica.

En cuanto a los dos tipos de coerción recogidos de manera implícita en la definición de

Smuts y Smuts (1993), uno de ellos, el que corresponde a la primera parte de la

definición, se conoce como coerción directa e implica el uso de la fuerza por parte del

macho para superar la resistencia de la hembra a aparearse. La segunda parte de la

definición hace referencia a la coerción indirecta y su resultado es la limitación de las

opciones de apareamiento de la hembra (Muller et al., 2009b) Dentro de cada uno de los

dos tipos de coerción se pueden distinguir diferentes categorías en función, sobre todo,

del patrón temporal entre las agresiones coercitivas y el apareamiento en la coerción

directa, y del contexto en la coerción indirecta. De esta manera, la coerción directa puede

ser dividida en copulación forzada, hostigamiento e intimidación (Clutton-Brock y

Parker, 1995). En el primer caso, como su nombre indica, se trata del uso de la fuerza

para vencer la resistencia de la hembra y obtener una cópula inmediata. El hostigamiento

consiste en intentos sucesivos de apareamiento por parte del macho que eventualmente

inducen a la hembra a aceptar la cópula. Por último, la intimidación implica un castigo

físico hacia las hembras que se resisten al apareamiento aumentando la probabilidad de

que la hembra disminuya su resistencia en encuentros futuros (Muller et al., 2009b). La

distinción entre los tipos de coerción indirecta es más sutil y no todos los autores

coinciden en ella (e.g. Clutton-Brock y Parker, 1995; Watson-Capps, 2009). Muller y

colaboradores (2009b) proponen la división en tres categorías: el pastoreo, el castigo y el

secuestro. En el primer caso, los machos dirigen conductas agresivas o amenazantes hacia

las hembras con el objetivo de que se restablezca la proximidad espacial entre ellos. El

castigo sucedería cuando estas conductas agresivas son dirigidas hacia las hembras con el

fin de detener una interacción entre ellas y otros individuos y, por último, el secuestro

supone la separación forzada de una hembra de su unidad social. En general, a la coerción

indirecta también se le da el nombre de guarda coercitiva de la hembra (Muller et al.,

2009b). En relación con el infanticidio, en algunos estudios es considerado como un

fenómeno distinto de la coerción aunque relacionado (Clutton-Brock y Parker, 1995),


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mientras que en otros es considerado como una tercera categoría separada de la coerción

directa e indirecta (Muller et al., 2009b). En nuestra opinión, el infanticidio como

estrategia seleccionada sexualmente cumple los requisitos para ser considerado coerción,

aunque la agresión en este caso esté dirigida sólo de manera indirecta hacia la hembra a

través de sus crías, y además, sería un tipo de coerción directa ya que aumenta las

probabilidades de que el macho infanticida se aparee con la hembra (Hrdy, 1979; van

Schaik, 2000).

2.3. La coerción sexual como tercer mecanismo de selección sexual

Darwin desarrolló la teoría de la selección sexual para explicar la presencia de una

serie de rasgos, generalmente sexualmente dimórficos y en ocasiones exagerados y

extravagantes, que no sólo no conferían un beneficio claro a los individuos en su lucha

por la supervivencia, sino que parecían comprometerla y, por tanto, difícilmente su

aparición podía ser explicada mediante su teoría de la evolución por selección natural

(Andersson e Iwasa, 1996). Él postuló, sin embargo, que estos caracteres conferían a los

portadores beneficios relacionados con la adquisición de parejas reproductoras y definió

el proceso de selección sexual como un tipo de selección basado en “la ventaja que

ciertos individuos tienen sobre otros del mismo sexo y de la misma especie únicamente en

relación con la reproducción” (Darwin, 1871). Aunque esta definición es prácticamente

idéntica a las que ofrecen diversos autores en la actualidad (e.g. Andersson, 1994), es

necesario realizar algunas puntualizaciones. En primer lugar, no toda la selección

relacionada con la reproducción puede atribuirse al proceso de selección sexual, hecho

del que ya se percató Darwin, puesto que los caracteres sexuales primarios pueden

evolucionar por acción de la selección natural (Jones y Ratterman, 2009). En segundo

lugar, Darwin centró su idea de la selección sexual en la competición por el acceso a las

parejas reproductoras pasando por alto los procesos de selección sexual que ocurren

después de la cópula (Birkhead, 2010; Eberhard, 2009). Por último, a pesar de la

diferenciación conceptual que realizó Darwin entre la selección natural y sexual, la

selección natural puede ser considerada como un proceso unitario que actúa sobre los

rasgos hereditarios causantes de la variación en la eficacia biológica de los individuos

asociada a diferencias en la supervivencia y/o reproducción de los organismos (Clutton-

Brock, 2004). Desde este punto de vista, la selección sexual sería un tipo particular de


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selección natural que afectaría a rasgos involucrados en la maximización del éxito en los

apareamientos y fertilizaciones (Arnqvist y Rowe, 2005b).

Desde muy pronto, Darwin ya distinguió dos de los mecanismos que generan

selección sexual: la competición intrasexual y la elección de pareja. Pero tuvo que

transcurrir aproximadamente un siglo para que un tercer mecanismo de la selección

sexual, la coerción sexual, fuese cons

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UNIVERSIDAD COMPLUTENSE DE MADRID · 2016. 8. 4. · Fernando Colmenares Gil . Catedrático de Psicobiología . Universidad Complutense de Madrid . A Alba, Ángel y Presen. Agradecimientos