UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS ESCOLA DE AGRONOMIA …§ão... · 2017. 6. 28. · RESUMO GERAL SANTANA, M. V. Danos do Cowpea mild mottle virus (CpMMV) e de mosca-branca (Bemisia

UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS

ESCOLA DE AGRONOMIA

DANOS DO Cowpea mild mottle virus (CpMMV) E DE MOSCA-BRANCA (Bemisia

tabaci Genn.) NO FEIJOEIRO-COMUM GENETICAMENTE MODIFICADO

RESISTENTE AO Bean golden mosaic virus

MARCUS VINÍCIUS SANTANA

Orientadora:

Drª. Eliane Dias Quintela

Fevereiro - 2015

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Dissertação apresentada ao Programa de

Pós-Graduação em Agronomia, da

Universidade Federal de Goiás, como

exigência à obtenção do título de Mestre

em Agronomia. Área de Concentração:

Fitossanidade.

Orientadora:


Co-orientador:

Dr. José Alexandre Freitas Barrigossi

Goiânia, GO - Brasil

2015





Dissertação DEFENDIDA e APROVADA em 25 de fevereiro de 2015, pela

Banca Examinadora constituída pelos membros:


Embrapa Arroz e Feijão/EA-UFG

Dr. José Alexandre F. Barrigossi

Embrapa Arroz e Feijão/EA-UFG

Dr. Edson Hirose

Embrapa Soja

Prof.ª Drª. Jaqueline Pereira Magalhães

Escola de Agronomia - UFG

Goiânia, Goiás

Brasil

“Se eu vi mais longe, foi por estar

sobre ombros de gigantes.”

Isaac Newton

À minha Mãe Marinalva e aos meus irmãos

Nathália Cristina e Edson Junior, pelo amor

e compreensão.

DEDICO

À minha Tia e Madrinha Elizabeth Pereira

Santana (in memoriam), por segurar em

minha mão e mostrar o caminho, foi

essencial para tornar esse sonho realidade.

OFEREÇO

AGRADECIMENTOS

A Deus, pela vida e por permitir a busca pelo desconhecido.

Aos familiares e amigos que sempre confiaram, incentivaram e acreditaram

nesta vitória.

Em especial, aos meus orientadores Drª. Eliane Dias Quintela e Dr. José

Alexandre Freitas Barrigossi, pela orientação, por me incentivar na busca do crescimento

profissional e estímulo na vida acadêmica.

A banca examinadora da dissertação composta por Drª. Eliane Dias Quintela,

Dr. José Alexandre Freitas Barrigossi, Dr. Edson Hirose e Prof.ª Drª. Jaqueline Pereira

Magalhães, por acrescentar experiência e enriquecer o trabalho.

A Universidade Federal de Goiás e ao Centro Nacional de Pesquisa em Arroz e

Feijão (Embrapa Arroz e Feijão), pela oportunidade da realização do mestrado. Aos

Professores do Programa de Pós-graduação em Agronomia da UFG, pelos conhecimentos.

A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (Capes), pela

bolsa de estudo concedida para realização do curso.

Ao Pesquisador Dr. Thiago Lívio P. O. de Souza e ao Técnico Paulo Fernandes

Arruda da Embrapa Arroz e Feijão pelo fornecimento das sementes de feijão

geneticamente modificado e apoio nos experimentos.

Aos funcionários, estagiários e amigos do Laboratório de Entomologia da

Embrapa Arroz e Feijão: Newton Noronha Junior, Gerusa Souza, Genoquinha, Miriam

Marques, Ruberpaulo de Castro, Paulo Antônio, João Antônio, Jacqueline Nascimento,

Tássia Tuane, Rayan Vital, Heloiza Boaventura, Klênia Pacheco e Juliana Duarte Alonso.

Em especial aos assistentes e técnicos Edmar Cardoso de Souza, José Francisco Arruda e

Silva e Edson Djalma. Pela amizade e auxilio sempre que preciso na condução dos

experimentos. Ao José Francisco, pelo auxilio nas análises estatísticas. Não seria possível

sem vocês, sou imensamente grato.

Aos amigos da pós-graduação: Bruno Ferreira, Mara Núbia, Mariana Ortega,

Wilson Dourado, Daniel Brandão, Leonardo Levorato, Juliana Oliveira, Jardel Barbosa,

Maythsulene Inácio e Dieferson da Costa Mendes, pelos bons momentos de descontração,

convívio e amizade.

A todas as pessoas, que contribuíram para a execução desse trabalho.

Meu muito obrigado.

SUMÁRIO

RESUMO GERAL .............................................................................................................. 8 GENERAL ABSTRACT ................................................................................................... 10

1 INTRODUÇÃO GERAL ...................................................................................... 12

2 REVISÃO DE LITERATURA ............................................................................. 15 2.1 MOSCA-BRANCA, Bemisia tabaci BIÓTIPO B ................................................... 15 2.1.1 Origem, hospedeiros e dispersão .......................................................................... 15

2.1.2 Aspectos morfológicos e bioecológicos ................................................................. 18 2.1.3 Danos diretos .......................................................................................................... 20 2.1.4 Danos indiretos ....................................................................................................... 20 2.1.4.1 O Bean golden mosaic virus .................................................................................... 21 2.1.4.2 O Cowpea mild mottle virus .................................................................................... 22

2.2 RESISTÊNCIA DO FEIJOEIRO À MOSCA-BRANCA ....................................... 23 2.3 RESISTÊNCIA DO FEIJOEIRO AOS VÍRUS TRANSMITIDOS POR

MOSCA-BRANCA ................................................................................................. 24 2.3.1 Resistência ao Bean golden mosaic virus .............................................................. 24 2.3.1.1 Melhoramento convencional ................................................................................... 24 2.3.1.2 Melhoramento por engenharia genética ................................................................... 25

2.3.2 Resistência ao Cowpea mild mottle virus .............................................................. 28 2.4 CONTROLE QUÍMICO ......................................................................................... 29

2.5 NÍVEL DE DANO ECONÔMICO ......................................................................... 30 2.6 REFERÊNCIAS ...................................................................................................... 32

3 DANOS DE NINFAS DE Bemisia tabaci (GENNADIUS, 1889)

BIÓTIPO B NO FEIJOEIRO GENETICAMENTE MODIFICADO

RESISTENTE AO Bean golden mosaic virus ...................................................... 44 RESUMO ............................................................................................................................ 44

ABSTRACT ........................................................................................................................ 45 3.1 INTRODUÇÃO ....................................................................................................... 45 3.2 MATERIAL E MÉTODOS ...................................................................................... 47

3.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO ............................................................................. 50 3.4 CONCLUSÕES ....................................................................................................... 60

3.5 REFERÊNCIAS ...................................................................................................... 60

4 DANOS DO Cowpea mild mottle virus E DE Bemisia tabaci

(GENNADIUS, 1889) BIÓTIPO B EM LINHAGENS DE FEIJOEIRO

GENETICAMENTE MODIFICADO RESISTENTE AO Bean golden

mosaic virus ............................................................................................................. 64 RESUMO ............................................................................................................................ 64

ABSTRACT ........................................................................................................................ 65 4.1 INTRODUÇÃO ....................................................................................................... 66 4.2 MATERIAL E MÉTODOS ...................................................................................... 68

4.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO ............................................................................. 71 4.4 CONCLUSÕES ....................................................................................................... 93 4.5 REFERÊNCIAS ...................................................................................................... 93

5 CONSIDERAÇÕES FINAIS ................................................................................ 99

RESUMO GERAL

SANTANA, M. V. Danos do Cowpea mild mottle virus (CpMMV) e de mosca-branca

(Bemisia tabaci Genn.) no feijoeiro-comum geneticamente modificado resistente ao

Bean golden mosaic virus. 2015. 99 f. Dissertação (Mestrado em Agronomia:

Fitossanidade) –Escola de Agronomia, Universidade Federal de Goiás, Goiânia, 2015.1

O feijão é suscetível a várias viroses, incluindo o Bean golden mosaic virus

(BGMV) e o Cowpea mild mottle virus (CpMMV). Como estes dois vírus são transmitidos

pela mosca-branca, Bemisia tabaci e a sintomatologia do BGMV é muito mais intensa em

comparação a do CpMMV, é difícil separar a ocorrência das duas doenças em plantas de

feijão. O desenvolvimento do feijoeiro evento Embrapa 5.1, resistente ao BGMV e de

linhagens isogênicas transgênicas de dois cultivares comerciais (Pérola e BRS Pontal)

permite a avaliação dos danos causados somente por CpMMV, uma vez que estas isolinhas

não são infectadas por BGMV. Este estudo foi conduzido com o feijoeiro geneticamente

modificado (FGM) para determinar: 1) os danos causados por ninfas de B. tabaci em três

fases de desenvolvimento das plantas; 2) a incidência e os danos causados pelo CpMMV e

correlacionar com o nível populacional de B. tabaci. Em casa de vegetação da Embrapa

Arroz e Feijão foram avaliados os danos causados por seis diferentes densidades

populacionais de ninfas de mosca-branca no FGM e feijoeiro convencional (FC) em três

fases de desenvolvimento. No estádio V2 foram avaliadas médias de 0, 20, 40, 60, 100 e

200 ninfas folha-1; no estádio V3-V4 médias de 0, 40, 80, 130, 250 e 480 ninfas folha-1 e

no estádio R6 médias de 0, 20, 50, 120, 280 e 760 ninfas folha-1. O delineamento

experimental utilizado foi inteiramente casualizado, em esquema fatorial 6 x 2 (níveis

populacionais x variedades de feijoeiro), com 12 repetições, exceto para o experimento

infestado em R6, com nove repetições. A unidade experimental foi representada por duas

plantas de feijoeiro. Foram avaliadas a incidência e severidade de BGMV, a presença de

fumagina e os componentes de produção (número de vagens, grãos por planta, grãos por

vagem e massa de grãos). Os experimentos de campo foram conduzidos em duas áreas

experimentais da Embrapa Arroz e Feijão em Santo Antônio de Goiás (16°30’24,57” S;

49°17’06,53” W) e Brazabrantes (16°26’09, 20” S, 49°24’05,80” W), Goiás. Três isolinhas

de FGM oriundas da cv. Pérola e seis oriundas da cv. BRS Pontal, as duas cultivares

comerciais parentais e três outras cultivares convencionais IPR Eldorado, BRB 169, e

CNFC 15882 foram comparadas. Foi avaliada a incidência de BGMV, CpMMV, número de

ovos, ninfas e adultos de mosca-branca e os componentes de produção (massa de cem

grãos e produtividade). A infestação de até 200 ninfas de B. tabaci biótipo B por folha em

fase de folhas primárias (V2), 480 ninfas folha-1 em fase de crescimento vegetativo (V3-

V4) e 760 ninfas folha-1 em fase de florescimento (R6) não reduziu a massa de grãos por

planta, o número de vagens por planta, grãos por planta e grãos por vagem do FGM. O

BGMV afetou a produção do FC em estádio entre V2 e V3-V4, mas não para o R6. O

crescimento do fungo Capnodium sp. (fumagina), na substância açucarada excretada pelas

ninfas, foi observado somente em plantas no estádio V3-V4. A população de adultos de B.

tabaci biótipo B foi significativamente menor nas linhagens geneticamente modificadas

provenientes da cv. Pérola (CNFCT 16201 e CNFCT 16203) e da BRS Pontal (CNFCT

16205) e nas cultivares convencionais IPR Eldorado, BRB 169 e CNFP 15882. Não foi

observada diferença significativa na população de ninfas e ovos de mosca-branca entre as

1 Orientadora: Drª. Eliane Dias Quintela, Embrapa Arroz e Feijão.

Co-orientador: Dr. José Alexandre Freitas Barrigossi, Embrapa Arroz e Feijão.

9

linhagens de FGM e os outros genótipos de feijão. Apesar da baixa incidência de CpMMV

nas linhagens de FGM provenientes da cv. Pérola (CNFCT 16201, CNFCT 16203 e

CNFCT 16204), a produtividade destas linhagens foi significativamente menor em

comparação as linhagens geneticamente modificadas da BRS Pontal (CNFCT 16205,

CNFCT 16206, CNFCT 16209 e CNFCT 16210), que apresentaram alta incidência de

CpMMV. No experimento em Brazabrantes foi observada maior incidência de doenças. A

produtividade da cv. Pérola e BRS Pontal foi somente 81 e 299 kg ha-1, respectivamente, e

significativamente menor que as linhagens FGM derivadas de cv. Pérola (711 kg ha-1) e cv.

BRS Pontal (1073 kg ha-1). A baixa produtividade do FC em comparação ao FGM foi

devido à ocorrência do BMGV que não se expressa nas linhagens geneticamente

modificadas. As isolinhas do FGM derivadas da cv. Pérola e BRS Pontal produziram, em

média, 878% e 358%, respectivamente, a mais de grãos em comparação ao FC. O feijoeiro

geneticamente modificado, apesar da incidência do CpMMV, tem potencial para produzir

em épocas de alta incidência de mosca-branca e de plantas infectadas por vírus se

estabelecido programas de manejo de populações de adultos da mosca-branca com práticas

culturais e inseticidas químicos.

Palavras-chave: Vetor, Carlavirus, fumagina, Capnodium sp., Begomovirus, Phaseolus

vulgaris L.

GENERAL ABSTRACT

SANTANA, M. V. Damage of Cowpea mild mottle virus (CpMMV) and the whitefly

(Bemisia tabaci Genn.) in the common bean genetically modified resistant to the Bean

golden mosaic virus. 2015. 99 f. Dissertation (Master in Agronomy: Plant health)–

Agronomy school, University Federal of Goiás, Goiânia, 2015.2

Common bean is susceptible to several viral diseases including Bean golden

mosaic virus (BGMV) and Cowpea mild mottle virus (CpMMV). Since both viruses are

whitefly transmitted, double infection can be easily overlooked due to the much intense

BGMV symptomatology. The development of Embrapa 5.1 event of common bean

resistant to BGMV (BGM), and near isogenic lines of two commercial cultivars (Pérola

and BRS Pontal) allows the evaluation of the damage caused only by CpMMV, since these

transgenic isolines do not get infected by BGMV. This study was conducted with the BGM

to determine: 1) the damage caused by nymphs of B. tabaci in three phases of plant

development; 2) the incidence and damage of CpMMV in correlation with the population

of B. tabaci. The damage caused by six different densities of whitefly nymphs on BGM

and conventional bean (CB) in the stages of primary leaves (V2), vegetative (V3-V4) and

flowering (R6) were assessed in the greenhouse of Embrapa Rice and Beans. At the V2

stage were evaluated a mean number of 0, 20, 40, 60, 100 and 200 nymphs leaf-1; V3-V4

stage a mean number of 0, 40, 80, 130, 250 and 480 nymphs leaf-1 and at stage R6 a mean

number of 0, 20, 50, 120, 280 and 760 nymphs leaf-1. The experimental design was

completely randomized factorial of 6 x 2 (population levels of nymphs whitefly x BGM

and FC), with 12 repetitions, except for the experiment in R6 with nine replicates. The

experimental unit was represented by two bean plants. The incidence and severity of

BGMV, the presence of sooty mold and yield components (number of pods, seeds per

plant, seeds per pod, weight of grains) were determined. Field experiments were

conducted in two experimental farms of Embrapa Rice and Beans in Santo Antonio de

Goiás (16°30’24,57” S; 49°17’06,53” W) and Brazabrantes (16°26’09, 20” S,

49°24’05,80” W), State of Goiás. Four isolines derived from cv. Pérola, and six from cv.

BRS Pontal, the two parental commercial cultivars, and three other entries named IPR

Eldorado, BRB 169, and CNFC 15882 were compared. The incidence of BGMV, CpMMV,

number of whitefly eggs, nymphs and adults were assessed as yield and yield components.

The infestation of ≤ 200 nymphs of B. tabaci biotype B per leaf on primary leaves (V2), ≤

480 nymphs per leaf in vegetative growth stage (V3-V4) and ≤ 760 nymphs per leaf in

flowering stage (R6) not reduced grain yield per plant, number of pods per plant, and seeds

per pod of CBGM. The BGMV affect the CB production at V2 and V3-V4 stages but not

for R6 stage. The growth of the fungus Capnodium sp. (sooty mold) on the honeydew

excreted by nymphs, was only observed on plants at V3-V4 stage. At field, the adult

population of whiteflies was significantly lower in the GM lines derived from cv. Pérola

(CNFCT 16201 and CNCF 16203) and from cv. BRS Pontal (CNFCT 16205), as well as

on the commercial cv. IPR Eldorado, access BRB 169 and line CNFP 15882. It was not

observed significant differences in whitely eggs and nymphs among the GM isolines and

other bean genotypes. Despite the low incidence of CpMMV in the GM isolines derived

from cv. Pérola, yield of these isolines was lower than that for some of the isolines derived

from cv. BRS Pontal (CNFCT 16205, CNFCT 16206, CNFCT 16209 and CNFCT 16210)

2 Adviser: Drª. Eliane Dias Quintela, Embrapa Rice and Bean.

Co-adviser: Dr. José Alexandre Freitas Barrigossi, Embrapa Rice and Bean.

11

which had a higher incidence of CpMMV. At the Brazabrantes field a higher disease

incidence was observed. The yield for cv. Pérola and BRS Pontal reached only 81 and 299

kg ha-1, respectively, and were significantly lower than the GM lines derived from cv.

Pérola (711 kg ha-1) and cv. BRS Pontal (1073 kg ha-1). The low yield of the conventional

common bean parental cultivars as compared to the GM isolines was due to the severe

occurrence of BGMV. The GM isolines derived from cv. Pérola and from cv. BRS Pontal

yielded an average of 878% and 358% higher, respectively, than the conventional accesses.

The GM isolines have yield potential even at conditions of high incidence of B. tabaci and

the CpMMV if a management program for whiteflies including cultural practices and

insecticides is established.

Key words: Vector, Carlavirus, sooty mold, Capnodium sp., Begomovirus, Phaseolus

vulgaris L.

1 INTRODUÇÃO GERAL

O mercado mundial de feijão movimenta, por ano, aproximadamente 20

milhões de toneladas da leguminosa (FAO, 2013). O feijão (Phaseolus vulgaris L.) tem

sido o segundo mais importante alimento básico, após o milho, na América Latina

(Morales, 2010). O Brasil é um país importante no cenário mundial do feijão como

produtor e importador. Com grande destaque na economia brasileira, na safra 2013/14 o

país produziu 3,4 milhões de toneladas do grão em 3,3 milhões de hectares, resultando em

uma produtividade média de 1.033 kg ha-1, com aumento de 13,2% na produtividade

média, comparada à safra anterior (Conab, 2014).

Dentre os fatores que proporcionam a queda de produtividade na cultura do

feijoeiro o ataque de insetos-praga como a mosca-branca (Bemisia tabaci Gennadius,

1889) biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae) se destaca. A mosca-branca é vetora de diversos

vírus de importância econômica, principalmente os Begomovirus (Geminiviridae), embora

também seja vetora de Crinivirus, Ipomovirus, Torradovirus e Carlavirus (Oliveira et al.,

2001; Navas-Castillo et al., 2011). No feijoeiro-comum, o principal vírus transmitido por

B. tabaci é o Bean golden mosaic virus (BGMV), doença conhecida como vírus do

mosaico dourado, pertencente à família Geminiviridae. No Brasil, o BGMV pode limitar a

produção do feijoeiro em algumas regiões (Melo et al., 2005; Quintela, 2013), ocasionando

perdas na produção de até 100% (Rocha & Sartorato, 1980; Faria, 1985; Quintela et al.,

2013).

Outro dano indireto que o inseto causa é a excreção de substâncias açucaradas

durante a alimentação, que favorece o desenvolvimento do fungo Capnodium spp. sobre as

folhas, com consequente formação da fumagina. O escurecimento da superfície foliar por

fumagina reduz o processo de fotossíntese, causa a murcha e queda das folhas, antecipando

o ciclo da cultura (Villas Bôas et al., 1997; Barbosa et al., 2002; Faria &Yokoyama, 2008;

Barbosa et al., 2009). Somado aos danos indiretos causados por transmissão de viroses

existe os danos diretos, que podem ser causados por retirada de seiva do floema e

inoculação de toxinas que provocam alterações no desenvolvimento vegetativo e

reprodutivo das plantas (Mitchell, 2004; Bueno et al., 2006).

13

O uso de inseticidas sintéticos continua sendo o principal método de controle

de mosca-branca, que são aplicados várias vezes praticamente durante todo o ano, nas

diversas culturas (Quintela, 2013). No Brasil para o feijoeiro, 23 princípios ativos são

registrados para o controle da mosca-branca (Agrofit, 2015), entretanto poucos deles têm

se mostrado eficientes.

A utilização de várias táticas de manejo para mitigação dos danos causados

pela mosca-branca e os vírus associados torna-se importante neste contexto de perdas

expressivas no feijoeiro-comum. Desta forma, a resistência de genótipos às doenças

transmitidas por mosca-branca compõe tática importante no manejo integrado desta praga.

A busca por cultivares resistentes ao mosaico dourado foi iniciada na década de 70, tendo

sido encontrados apenas baixos níveis de tolerância à doença (Aragão et al., 2001).

Devido à dificuldade em se obter plantas imunes ao BGMV através dos

métodos de melhoramento convencional, trabalhos de pesquisa concentraram-se na

engenharia genética, resultando no desenvolvimento do feijoeiro geneticamente

modificado (FGM) resistente ao BGMV, nomeado Evento Embrapa 5.1 (Aragão & Faria,

2009; Brod et al., 2013). Com isso, os possíveis danos causados ao FGM por B. tabaci

biótipo B seria apenas o direto, causado pela sucção da seiva, uma vez que as linhagens de

FGM são resistentes ao BGMV. Entretanto, nos ensaios de valor de cultivo e uso de feijão

geneticamente modificado da Embrapa foi observada a ocorrência de outra doença virótica

transmitida também pela mosca-branca, um carlavírus da espécie Cowpea mild mottle virus

(CpMMV).

O CpMMV pertence ao gênero Carlavirus e a família Betaflexiviridae

(Martelli et al., 2007). Acredita-se que essa doença já estivesse presente no feijoeiro, mas

os seus sintomas eram camuflados pela presença do BGMV, que é uma doença muito mais

agressiva. O CpMMV já tinha sido descrita no Brasil no ano de 1979 como um carlavírus

infectante de plantas de feijão cultivar Jalo, com sintomas de mosaico angular amarelo

(Muniyappa & Reddy, 1983; Costa et al., 1983). Em outras cultivares o sintoma era de um

leve mosqueado ou mosaico fraco e até mesmo infecção latente (Costa et al., 1983;

Marubayashi et al., 2010).

Até o momento, por tratar-se de um vetor de vírus, o controle da mosca-branca

no feijoeiro-comum não transgênico é realizado com base apenas na presença/ausência.

Não há determinado o nível de dano econômico para mosca-branca na cultura do feijoeiro-

comum (Quintela, 2001; 2004), e ainda não há estudos consolidados sobre o nível de

14

controle para essa praga, para diversas culturas (Suekane et al., 2013). No manejo

integrado de pragas a decisão para adoção do controle é obtida após o monitoramento do

inseto-praga. Para tal manejo é necessário determinar inicialmente o nível de dano

econômico, uma vez que, segundo Pedigo et al. (1986), esse nível se aplica como

coadjuvante de táticas preventivas, isto porque a maioria das estratégias do manejo

integrado baseia-se na redução da população de pragas abaixo do dano econômico.

Tendo em consideração os danos ao meio ambiente e o custo de controle, com

inseticidas químicos, é importante determinar os limites de ação para o manejo de B. tabaci

biótipo B no FGM, uma vez que diferentes níveis de infestação do inseto podem resultar

em resposta diferenciada em relação às perdas. Portanto, estes resultados podem ser

importantes em épocas de baixa incidência de plantas infectadas com vírus no campo, nos

plantios de maio-junho (plantio de inverno) e outubro/novembro (plantio das águas), sendo

possível tolerar uma população maior de adultos e ninfas de mosca-branca (Quintela,

2013).

Diante do exposto, este trabalho teve como objetivo avaliar: 1) os danos

causados por ninfas de mosca-branca ao feijoeiro geneticamente modificado em casa de

vegetação; 2) o efeito da população de ninfas e adultos de mosca-branca em linhagens de

FGM em campo; 3) os danos causados pelo CpMMV em linhagens de FGM em campo.

2 REVISÃO DE LITERATURA

2.1 MOSCA-BRANCA, Bemisia tabaci BIÓTIPO B

2.1.1 Origem, hospedeiros e dispersão

Bemisia tabaci (Gennadius, 1889) vulgarmente conhecida como mosca-branca

pertence à ordem Hemiptera, subordem Sternorrhyncha, família Aleyrodidae e subfamília

Aleyrodinae. Esse é um inseto fitófago sugador de seiva, de ampla distribuição geográfica

no mundo (Byrne & Bellows, 1991; Oliveira et al., 2001; De Barro et al., 2011; Lee et al.,

2013).

Bemisia tabaci foi descrita pela primeira vez, em 1889, como uma praga de

tabaco na Grécia e nomeada Aleyrodes tabaci Gennadius. Os primeiros relatos de B. tabaci

no Novo Mundo foram, em 1897, nos Estados Unidos em batata-doce, no qual foi

originalmente descrita como Aleyrodes inconspícua Quaintance. Em 1928, verificou-se sua

presença no Brasil em Euphorbia hirtella e descrita como B. costalimai Bondar (Oliveira

et al., 2001; Perring, 2001). Em 1933, essa espécie foi coletada em Taiwan e descrita como

Bemisia hibisci Visnya (Oliveira et al., 2001).

Em relação à origem de Bemisia tabaci existem duas hipóteses. A primeira

mostra que a mosca-branca pode ter se originado na África tropical e foi introduzido na

região neotropical e sul da América do Norte (Oliveira et al., 2001). Algumas evidências

também sugerem que B. tabaci pode ser nativa da Índia ou do Paquistão, onde a maior

diversidade dos parasitoides das espécies foram encontradas (Brown et al., 1995).

Burban et al. (1992) e Cohen et al. (1992) coletaram várias populações de B.

tabaci e distinguiram os biótipos pela adequação hospedeira. Diferentes linhagens foram

comparadas em relação a características biológicas, como capacidade de indução de dano,

adequação hospedeira, razão de desenvolvimento e capacidade de transmissão de vírus.

A partir de 1987, cientistas norte-americanos passaram a conduzir pesquisas

para investigar a presença de novo biótipo de B. tabaci, associado às desordens ou

anomalias fisiológicas em aboboreira e tomateiro (Lourenção & Nagai, 1994). Pesquisas

16

realizadas na Flórida, Califórnia e Arizona indicaram a existência de pelo menos dois

biótipos, identificados como biótipo “A”, que se desenvolvem bem em algodoeiro, mas

não em bico-de-papagaio, não induz o aparecimento do prateamento da folha em abobrinha

e apresentam o padrão enzimático da esterase A, e biótipo “B” que se desenvolve bem em

bico-de-papagaio e brócolis, induz o prateamento da folha em abobrinha e apresenta o

padrão enzimático da esterase B (Cohen et al., 1992; Perring et al., 1993). Uma das

características que distingue o biótipo B dos outros biótipos é a formação de desordens

fisiológicas nas plantas infestadas. A presença dessas desordens frequentemente é uma

indicação de que o biótipo B foi introduzido em uma área geográfica (Perring, 2001).

O biótipo B foi caracterizado como nova espécie, Bemisia argentifolli Bellows

& Perring, de acordo com Bellows et al. (1994), com base nos danos característicos nas

plantas hospedeiras, nas aberturas traqueais torácicas menores, no filamento de cera menor

e mais frágil e na ocorrência da seta submarginal ASMS4, somente neste biótipo.

Entretanto, Brown et al. (1995) revisaram o assunto e sugeriram que B. tabaci seja um

complexo sofrendo mudanças evolutivas. Portanto, considera-se que B. argentifolli é de

fato o biótipo B de B. tabaci.

De Barro et al. (2005), utilizando ferramentas moleculares, mencionaram que

B. tabaci representa um complexo de 41 biótipos, dentre os quais o biótipo B tornou-se

uma das mais importantes pragas para a agricultura mundial (Oliveira, 2005). Dinsdale et

al. (2010) analisando dados de 454 indivíduos por sequenciamento do gen I do citocromo

oxidase mitocondrial (mtCOI) propôs que B. tabaci é um complexo de espécies crípticas

compreendendo onze grupos bem definidos contendo pelo menos 24 espécies

morfologicamente indistinguíveis. De Barro et al. (2011) demonstrou incompatibilidade

reprodutiva entre alguns dos biótipos. Estudo conduzido com moscas-brancas de diferentes

regiões do Brasil mostrou que B. tabaci da região central tem maior divergência genética

quando comparada com as de outras regiões (Fontes et al., 2012). No Brasil há, pelo

menos, três biótipos de B. tabaci que também estão sendo chamadas de espécies crípticas

segundo classificação proposta recentemente por De Barro et al., 2011. São elas: Middle

East Ásia Menor 1 - MEAM1 (biótipo B), Novo Mundo e Novo Mundo 2 (biótipo A) e

mais recentemente a mosca-branca Mediterrâneo - MED (biótipo Q) (Barbosa et al., 2015;

Marubayashi et al., 2014). A espécie MEAM1 e MED são consideradas altamente

invasivas. O biótipo Q é resistente aos inseticidas neonicotinoides e juvenoides e também

transmite espécies de vírus que não ainda estão presentes no Brasil, tais como o ToTV

17

(Torrado tomato virus) e o TYLCV (Tomato yellow leaf curl virus), importantes doenças

virais no tomate em países que ocorrem o biótipo Q.

O sucesso da dispersão de B. tabaci biótipo B deve-se à sua habilidade em se

adaptar a novas plantas hospedeiras, às condições climáticas diversas (Villas Bôas et al.,

1997), à sua capacidade de desenvolver resistência a inseticidas e de ter alta taxa de

oviposição (Lourenção & Nagai, 1994; Lourenção et al., 2001). Esta espécie pode ser

encontrada em áreas tropicais, subtropicais e temperadas (Oliveira et al., 2001).

Bemisia tabaci foi relatada em mais de 600 espécies diferentes de plantas e sua

natureza polífaga tem sido documentada em todo mundo. Inúmeras espécies de plantas

anuais ou perenes, cultivadas ou não, têm sido reconhecidas como hospedeiros aceitáveis

para alimentação ou reprodução desta praga (Brown et al., 1995).

Dentre os cultivos mais afetados pela mosca-branca estão as olerícolas (melão,

melancia, abobora, tomate, pimentão, brócolis, couve-flor, repolho, pepino, berinjela), as

leguminosas (feijão e soja), a fibrosa (algodão), as frutíferas (uva, mamão, manga) e as

ornamentais (crisântemo e bico-de-papagaio) (Haji et al., 2000; Villas Bôas et al., 2002).

O complexo B. tabaci também se desenvolve em diversas plantas daninhas, o

que dificulta ainda mais o seu manejo por constituírem refúgio para a praga. Dentre elas

destacam-se Amaranthus viridis L., Ipomoea sp. L., Desmodium molle (Vahl), Borreria

verticillata (L.), Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.), Herissantia hermorales,

Cleome espinosa L., Waltheria indica L., Portulaca oleracea L., Urana cf. lobata e

Heliotropium sp. L. (Oliveira et al., 1999). Também se destacam Euphorbia heterophylla,

Bidens pilosa, Emilia sonchifolia, Galinsoga parviflora, Amaranthus viridis, Solanum

americanum, Ipomoea sp. (Sottoriva et al., 2014).

No Brasil, severos surtos populacionais do biótipo B de mosca-branca

ocorreram a partir dos anos 90 em cultivos de tomate, abóbora e plantas ornamentais

(Lourenção & Nagai, 1994). Essa espécie ocorre em todo o território brasileiro (Villas

Bôas et al., 1997). Atualmente, altas populações de mosca-branca vêm ocorrendo na região

Centro-Oeste facilitado pelo sistema de cultivo com culturas no campo quase o ano todo,

permitido pelo uso da irrigação. Grandes áreas de plantio de algodão, soja, feijão, tomate e

outras culturas têm favorecido a disseminação e o aumento populacional do biótipo B da

mosca-branca (Quintela et al., 2013).

As plantas daninhas e cultivadas vegetam de modo exuberante durante todo o

ano, desde que haja suprimento de água, permitindo que a mosca-branca reproduza e

18

desloque de forma rápida tanto nos vários hospedeiros silvestres como nos cultivados.

Nuvens do inseto têm sido observadas no Ceará, Bahia, Rio Grande do Norte, Mato Grosso

e Goiás. Em soja, seus primeiros surtos foram detectados em 1996, no Norte do Paraná e

sul de São Paulo, provocando perdas entre 30 e 80% (Lourenção et al., 1994; 1999), e altas

infestações foram observadas na região de Balsas (MA) no ano de 1999 (Lourenção et al.,

2001), na Bahia nos anos de 2003 a 2005 e Piauí, safra 2005/2006 (Tamai et al., 2006) e

mais recentemente no Mato Grosso e Goiás. A constatação destas perdas tem gerado nos

agricultores um grande temor dos prejuízos causados pela praga e tem sido verificado um

aumento considerável nas aplicações de inseticidas para seu controle, muitas vezes, de

maneira inadequada e abusiva.

Na safra 2012/13, em decorrência da alta incidência de mosca-branca e do

vírus do mosaico dourado na cultura do feijoeiro-comum, bem como sua alta população

nas lavouras de soja, algodão, tomate e hortaliças no Distrito Federal, Goiás e Noroeste de

Minas Gerais, os danos atingiram proporções alarmantes comprometendo e inviabilizando

a consolidação da agricultura regional. Nestas regiões as perdas pela mosca-

branca/geminivírus foram estimadas em 69% da produção (R$ 1,7 bilhões somente no

feijoeiro e soja) (Quintela, 2013). Desta forma, a partir de iniciativas do setor produtivo e

com o apoio de várias instituições governamentais foram estabelecidas várias ações

emergenciais para o manejo integrado da mosca-branca com ênfase no vazio sanitário para

o feijoeiro-comum (Quintela, 2013, Quintela et al., 2013).

O período de vazio sanitário obrigatório foi estabelecido em dois períodos para

o estado de Goiás. Para as regiões sudoeste, sul e sudeste do Estado de Goiás, o período de

vazio sanitário é de 05 de setembro a 05 de outubro de cada ano. Para as regiões norte e

nordeste, além dos municípios da Estrada de Ferro, entorno do Distrito Federal e Vale do

Araguaia do estado de Goiás, Distrito Federal e nos municípios do Estado de Minas Gerais

(Arinos, Bonfinópolis de Minas, Brasilândia de Minas, Buritis, Cabeceira Grande,

Chapada Gaúcha, Dom Bosco, Formoso, Guarda-Mor, João Pinheiro, Lagoa Grande,

Natalândia, Paracatu, Riachinho, Unaí, Uruana de Minas, Urucuia e Varzante) o período de

vazio sanitário obrigatório é de 20 de setembro a 20 de outubro de cada ano segundo a

Instrução Normativa nº 15, de 16 de junho de 2014 do Ministério da Agricultura Pecuária e

Abastecimento (Brasil, 2014).

2.1.2 Aspectos morfológicos e bioecológicos

19

Bemisia tabaci é um inseto sugador que apresenta metamorfose incompleta,

passando pelas fases de ovo, ninfa e adulto (Villas Bôas et al., 1997). Na fase imatura,

possui quatro ínstares, sendo o primeiro móvel e os demais imóveis nas folhas da planta. A

capacidade de se movimentar no primeiro estádio ninfal é essencial para o ciclo de vida do

inseto, pois, se a folha não oferecer condições para o desenvolvimento completo da ninfa,

esta pode se locomover para uma folha mais adequada (Valle, 2001). Após a eclosão, se a

ninfa estiver na face adaxial, existe tendência de se locomover para a superfície abaxial,

orientada mais provavelmente por um estímulo tátil ou alimentar do que por estímulo

geotrópico ou fototrópico (Simmons, 1999).

A ninfa de primeiro ínstar é de formato elíptico, coloração branco-esverdeada,

plana ventralmente e convexa dorsalmente. Já a ninfa de segundo ínstar é oval, e apresenta

coloração branco-esverdeada e olhos brilhantes (Eichelkraut & Cardona, 1990). O terceiro

ínstar tem formato elíptico, cor verde-pálida à escura e olhos vermelhos brilhantes na parte

dorsal da cabeça. É possível observar a secreção de uma substância colágena transparente

saindo pelo orifício vasiforme triangular aderindo à parte posterior do abdome (Patel et al.,

1992). As ninfas do quarto ínstar têm formato oval, com a parte cefálica arredondada e a

parte caudal terminada em uma ponta. É nítida a divisão do corpo em cabeça, tórax e

abdome. No início deste estádio, a ninfa é plana e transparente, mas no final é convexa e

opaca, com olhos vermelhos bem visíveis (Villas Bôas et al., 1997).

Os adultos apresentam o dorso amarelo-pálido e as asas brancas, medindo de 1

a 2 mm de comprimento e 0,36 mm a 0,51 mm de largura, sendo a fêmea maior que o

macho. Quando em repouso, as asas são levemente separadas, com os lados paralelos,

deixando o abdome amarelado visível. Os olhos são vermelhos, compostos e divididos em

duas partes por uma projeção cuticular. As asas têm venação reduzida e as pernas são

delgadas, sendo as posteriores mais largas que as anteriores. A fêmea se diferencia do

macho pelo tamanho e pela configuração da genitália (Souza & Vendramim, 2000).

Segundo Villas Bôas et al. (1997) a reprodução pode ser sexuada, a qual

originará descendentes machos e fêmeas, ou partenogenética (sem fecundação), da qual

resultarão apenas descendentes machos. Como na maioria das espécies de mosca-branca,

B. tabaci pode regular o sexo de seus descendentes, desde que tenham espermatozoides

armazenados suficientes para selecionar a fertilização (Gallo et al., 2002).

O acasalamento começa logo após a emergência do adulto, com várias cópulas

durante o ciclo de vida. O período de pré-oviposição varia com as diferentes épocas do

20

ano, podendo durar de oito horas a cinco dias. A fêmea pode colocar de 30 a 400 ovos

durante toda a sua vida, com uma média de 150 a 160 ovos. A taxa de oviposição depende

da temperatura e da planta hospedeira, e quando existe escassez de alimento, as fêmeas

interrompem a postura (Villas Bôas et al., 1997).

Segundo Valle (2001), a duração do ciclo de vida de B. tabaci varia de acordo

com a planta hospedeira e a temperatura, sendo a temperatura um dos principais fatores

que influem na biologia do inseto. Em condições favoráveis, pode apresentar de 11 a 15

gerações por ano (Brown et al., 1995).

2.1.3 Danos diretos

A mosca-branca causa expressivos danos econômicos a diversas culturas no

Brasil (Oliveira et al., 2013). Os danos causados por Bemisia tabaci biótipo B, em geral,

decorrem da destruição de células, redução do processo de fotossíntese e respiração da

planta, inoculação de toxinas e transmissão de vírus (Barbosa et al., 2002).

Os danos diretos são devidos a sucção de seiva, com consequente esgotamento

nutricional da planta, redução da produção, queda de folhas e de frutos, redução do porte,

alongamento do ciclo, menor tamanho dos frutos, redução no brix, menor conservação,

mela e fumagina (Haji et al., 2004, Lopez et al., 2008).

2.1.4 Danos indiretos

Bemisia tabaci biótipo B é transmissora de Begomovirus, Crinivirus,

Ipomovirus, Torradovirus e Carlavirus (Oliveira et al., 2001; Navas-Castillo et al., 2011).

Porém, na cultura do feijoeiro-comum os danos indiretos são causados, principalmente,

pela transmissão do vírus do mosaico dourado, do gênero Begomovirus, principal doença

na cultura. Mas o aparecimento de sintomas do carlavírus (Cowpea mild mottle virus -

CpMMV), recentemente, em linhagens de feijoeiro geneticamente modificado também tem

preocupado.

A mosca-branca ainda pode causar como dano indireto pela excreção de

substâncias açucaradas, o honeydew, que favorece o estabelecimento de um fungo

(Capnodium spp.) sobre o substrato, com consequente formação da fumagina. O

escurecimento da superfície foliar reduz o processo de fotossíntese, causa a murcha e

21

queda das folhas, antecipando o ciclo da cultura (Villas Bôas et al., 1997; Barbosa et al.,

2002; Faria & Yokoyama, 2008).

2.1.4.1 O Bean golden mosaic virus

O vírus do mosaico dourado do feijoeiro foi inicialmente descrito como uma

doença que não teria importância econômica, ocorrendo no Estado de São Paulo (Costa,

1965). Posteriormente, este vírus foi identificado como pertencente ao gênero

Begomovirus, caracterizado por apresentar partículas geminadas, e apresentando o sintoma

de mosaico nas plantas hospedeiras. Esse vírus foi, então, denominado Bean golden mosaic

virus – BGMV, vírus do mosaico dourado do feijoeiro – VMDF.

Os sintomas dessa doença podem ser descritos como encarquilhamento ou

curvatura para baixo nos primeiros trifólios, seguido de clareamento ou leve clorose das

nervuras. À medida que as folhas se desenvolvem, as cloroses nas nervuras transformam-se

em pequenas manchas amareladas, conferindo um aspecto salpicado ao limbo foliar

(Bianchini et al., 1997). Ainda reduz o crescimento da planta, os entrenós ficam curtos, as

vagens ficam deformadas, com redução no tamanho e no número de sementes (Boiça

Junior, 2006). Além disso, as sementes provenientes de plantas infectadas têm a

germinação afetada.

No Brasil, o BGMV pode limitar a produção do feijoeiro em algumas regiões

(Quintela, 2013; Melo et al., 2005). Acredita-se que pelo menos 200 mil hectares estão

inviabilizados para o cultivo do feijoeiro na segunda safra (época da seca, com plantio de

fevereiro a março), nas Regiões Sudeste, Centro-Oeste e Sul (Norte do Paraná) (Melo et

al., 2005). Essa doença também é encontrada em outros países das Américas, tais como

Cuba, República Dominicana, Porto Rico, Jamaica, Estados Unidos, México, Belize,

Guatemala, El Salvador, Honduras, Nicarágua, Costa Rica, Panamá, Venezuela e Colômbia

(Morales & Anderson, 2001; Morales, 2010).

No Brasil, em condições de campo, as perdas ficam em torno de 40% a 85%,

podendo chegar a 100% quando ocorrem altas populações da mosca-branca no início de

desenvolvimento da planta do feijão, dependendo da cultivar, do estágio das plantas

quando infectadas e do isolado do vírus (Menten et al., 1980; Rocha & Sartorato, 1980;

Faria, 1985; Gálvez & Morales 1989; Quintela, 2004). Para reduzir as plantas infectadas

pelo vírus, o manejo do vetor, através do uso de inseticidas químicos tem sido o mais

22

utilizado, porém, em altas infestações, as aplicações de agrotóxicos não têm sido eficientes.

2.1.4.2 O Cowpea mild mottle virus

Foi observado recentemente, o Cowpea mild mottle virus (CpMMV) do gênero

Carlavirus, em altos níveis de infestação em linhagens de feijoeiro geneticamente

modificado nos ensaios de valor de cultivo e uso realizados pela Embrapa. Acredita-se que

esta doença já estivesse presente no feijoeiro, mas os seus sintomas eram camuflados pela

presença do BGMV que é uma doença muito mais agressiva. O CpMMV já tinha sido

descrita no Brasil no ano de 1979 como um carlavírus infectante de plantas de feijão

cultivar Jalo (Costa et al., 1981).

O gênero Carlavirus é um dos seis gêneros da família Betaflexiviridae,

incluindo os gêneros Capillovirus, Citrivirus, Foveavirus, Trichovirus e Vitivirus

(Carstens, 2010). Carlaviroses são principalmente transmitidos por afídeos, e duas das 43

espécies deste gênero, o CpMMV (Iwaki et al., 1982) e o Melon yellowing-associated virus

(MYaV) (Nagata et al., 2005), são transmitidos de maneira semi-persistente por B. tabaci.

Em 1979, CpMMV foi descrito como sendo transmitido pela mosca-branca, com sintomas

de um mosaico amarelo bastante conspícuo em plantas de feijoeiro cv. Jalo e de

mosqueado ou infecção latente em outras variedades, ao qual deram o nome de vírus do

mosaico angular do feijoeiro jalo (Bean angular mosaic virus – BAMV) (Costa et al.,

1981). Esse vírus foi constatado como sendo semelhante ao CpMMV e, posteriormente,

determinado sendo o mesmo (Costa et al., 1983).

Costa et al. (1983) e Marubayashi et al. (2010) descreveram a relação vírus–

vetor como do tipo não persistente, não circulativa. Isto é, o vírus é perdido rapidamente

quando moscas-brancas adultas infectadas pelo vírus se alimentam por quatro horas ou

mais em plantas sadias de feijoeiro, sendo a capacidade infectiva perdida.

Marubayashi et al. (2010) realizaram testes para determinação do número de

moscas-brancas necessárias para transmissão do vírus em feijoeiro e soja, avaliaram

também períodos de acesso à aquisição (PAA) de cv. Jalo para cv. Jalo, e o efeito de

períodos de acesso à inoculação (PAI). Estes autores constataram sintomas típicos do

carlavírus como mosaico, clareamento de nervuras, necrose sistêmica e redução de

crescimento. Também houve transmissão do vírus para BT-2 de feijão e BRS-132 de soja

com apenas um inseto por planta, sendo mais eficaz nesta última espécie. A taxa de

23

transmissão do vírus foi maior com o aumento do número de insetos por planta. O PAA foi

determinado após 15 minutos de tempo para aquisição, e o PAI com 5 minutos e

aumentando os períodos de acesso a aquisição e inoculação aumentou-se a taxa de

transmissão.

Esse vírus pode ser transmitido facilmente por inoculação mecânica e, também,

pela mosca-branca vetora. Costa et al. (1983), em seus estudos de transmissão com B.

tabaci em feijoeiro cv. Jalo, verificaram que com apenas um inseto pode-se transmitir o

vírus, mas em porcentagem relativamente baixa, com 6,7%. Nesse ensaio, ao se utilizarem

nove insetos por planta a taxa de transmissão foi, em média, de 44,7%.

Na soja os sintomas são necrose na haste, queima do broto, escurecimento do

pecíolo e das nervuras foliares, nanismo e deformação no limbo e mosaico de aspecto

bolhoso. Os sintomas manifestam-se 15 dias após a inoculação. Em secções ultrafinas

observadas em microscópio eletrônico é possível notar presença de partículas falcadas,

agrupadas na forma de feixes em plantas de soja, característicos de infecção por carlavírus

(Marubayashi, 2006).

Em plantas de soja da cultivar Mirador, inoculada com CpMMV, foram

produzidas sementes, que foram colhidas e semeadas em bandejas com solo esterilizado.

As avaliações foram feitas aos 14 e 28 dias após a semeadura, mas não foram constatados

sintomas em qualquer planta, demonstrando-se que o vírus não é transmissível pela

semente (Almeida et al., 2002). Reduções na produtividade nunca foram inferiores aos

85%, quando variedades suscetíveis de soja eram infectadas pelo vírus (Almeida et al.,

2003a), podendo ser até mesmo de 100% (Hoffmann et al., 2003).

2.2 RESISTÊNCIA DO FEIJOEIRO À MOSCA-BRANCA

Estudos visando encontrar genótipos que expressem características de

resistência têm sido desenvolvidos para as principais pragas que acometem a cultura do

feijão, com destaque para a Bemisia tabaci biótipo B. A resistência de planta deve ser

utilizada como mais uma tática de controle dentro do manejo integrado de pragas, visando

redução dos danos causados por mosca-branca (Norman Junior et al., 1996; McAuslane,

1996; Oriani et al., 2008). Para empregá-la, faz se necessário conhecer as características

morfológicas e fisiológicas da planta, o comportamento e biologia do inseto e a sua relação

com o hospedeiro. Esses fatores são imprescindíveis à resposta do hospedeiro à atuação da

24

praga, determinando sua resistência ou suscetibilidade as injúrias por ela provocadas

(Campos, 2003).

Em avaliações de resistência dos genótipos de feijoeiro (A-429, DOR-303, 27-

R e PC-50) com diferentes densidades de tricomas aciculares e unciformes não foram

observadas diferenças sobre o desenvolvimento de B. tabaci biótipo B, porém, diferenças

foram observadas quanto à preferência para oviposição nos respectivos materiais (Peña et

al., 1993). Por outro lado, Oriani et al. (2005b) mostraram que genótipos de feijoeiro com

tricomas mais curtos podem atuar na não preferência para oviposição por B. tabaci biótipo

B. Torres et al. (2012) quando correlacionou o número de tricomas do tipo tector

unciforme com o número de ovos em genótipos de feijoeiros obteve uma alta correlação

positiva (r=0,90).

Em estudos em campo, os genótipos IAC Una, Pérola, Gen 96A45-3-51-52-1,

Gen 96A98-15-32-1, FT Nobre, IAC Tybatã, IAC Alvorada, LP 02-130, LP 01-38, LP 98-

122, IAC Diplomata e Gen 96A3P1-1-1 foram menos ovipositados por B. tabaci biótipo B

no cultivo das águas e a maior incidência de ninfas de mosca-branca foi observada no

cultivo da seca (Jesus et al., 2010). Oriani et al. (2005a), sugere que os genótipos selvagens

G13028, G11056, Arc 3s e Arc 5s sejam utilizados em programas de melhoramento de

feijoeiro visando a resistência à B. tabaci biótipo B.

Jesus et al. (2011), avaliando fatores que afetam a oviposição de mosca-branca

em feijoeiro, observaram que a região de maior preferência para oviposição da mosca-

branca é a apical, sendo este o local ideal para avaliar o número de ovos de B. tabaci

biótipo B em feijoeiro-comum. Concluíram também que plantas com 30 e 40 dias após a

emergência (DAE) são preferidas para oviposição e a densidade de 100 adultos da praga

por planta propicia uma oviposição adequada para o estudo de resistência de genótipos de

feijão em relação ao inseto.

2.3 RESISTÊNCIA DO FEIJOEIRO AOS VÍRUS TRANSMITIDOS POR MOSCA-

BRANCA

2.3.1 Resistência ao Bean golden mosaic virus

2.3.1.1 Melhoramento convencional

25

Faria et al. (1998) ressaltou que trabalhos desenvolvidos em Goiás levaram à

recomendação da cultivar Ônix para cultivo na época da seca. Faria & Zimmermann

(1988) em trabalhos visando identificar cultivares de feijão resistente ao BGMV

transmitido pelos adultos de B. tabaci, obtiveram como resultados que as cultivares

IAPAR-57 e IAPAR-MD-820 apresentaram características de resistência a essa doença.

IAC-Carioca-Tybatã, IAC-Carioca-Eté e IPR-Eldorado são descritas pelos

órgãos de pesquisa, como resistentes ao BGMV (Pompeu, 2001; IAC, 2015; Iapar, 2015),

inclusive a cultivar IPR-Eldorado sendo recomendada para áreas com altas incidências da

doença. IPR-Eldorado, cultivar do grupo carioca foi desenvolvido pelo Iapar com

característica de resistência ao BGMV. Essa resistência é do tipo horizontal ou parcial,

podendo ocorrer sintomas leves ou fracos da doença, sem redução significativa na

produtividade. Em condições de incidência elevada do mosaico dourado, a IPR Eldorado

tem apresentado rendimento em torno de 80% superior ao rendimento das cultivares

suscetíveis à virose, 1.800 a 2.100 kg ha-1, com potencial de 2.948 kg ha-1, na safra da seca,

e 3.790 kg ha-1 na safra das águas, em condição livre da incidência do mosaico dourado

(Iapar, 2015).

Lemos et al. (2003) mencionaram que os genótipos IAPAR 57, IAPAR 65,

IAPAR 72, Ônix, Aporé e 606 (5 214-17) são mais tolerantes ao ataque do mosaico

dourado, porém não imunes à doença. Ainda estes autores concluíram que os genótipos

avaliados possuem graus diferenciados de suscetibilidades ao vírus.

Tentativas de selecionar genótipos de feijoeiro resistentes ao BGMV foram

realizadas, porém, não foi observada imunidade natural capaz de conferir tolerância à

doença, o que dificulta o desenvolvimento de cultivares resistente a esta doença pelas

técnicas do melhoramento genético tradicional (Faria et al., 1996; Morales & Nissen, 1988;

Aragão et al., 2001; Faria & Yokoyama, 2008). Portanto, diante dos problemas que a

cultura do feijoeiro possui e da sua grande importância para as regiões onde está

estabelecida, deu-se início aos trabalhos de pesquisa para o desenvolvimento do feijoeiro

geneticamente modificado resistente ao mosaico dourado.

2.3.1.2 Melhoramento por engenharia genética

Com o advento da tecnologia do DNA recombinante (transgenia), foi aberta a

possibilidade de se isolar e clonar genes de bactérias, vírus, plantas e animais, introduzi-los

26

e expressá-los em plantas. Desta forma, a barreira do cruzamento entre espécies e até entre

diferentes reinos foi rompida. A transformação genética de vegetais permite a introdução

de genes específicos no genoma de cultivares comerciais. Esta tecnologia vem auxiliar os

programas de melhoramento para o desenvolvimento de novas cultivares (Aragão et al.,

2001).

Plantas transgênicas ou geneticamente modificadas (GM) são plantas que

carregam em seu genoma a adição de DNA oriundo de uma fonte diferente do

germoplasma paternal (Valois, 2001). A transgenia é uma técnica que pode contribuir de

forma significativa para o melhoramento genético de plantas, visando à produção de

alimentos, fibras e óleos, como também a fabricação de fármacos e outros produtos

industriais (Nodari & Guerra, 2000).

A área cultivada com culturas geneticamente modificadas aumentou 8% em

2011, e representou 36% do mercado global de sementes (Marshall, 2012). Com uma área

cultivada acumulada de mais de um bilhão de hectares, durante o período de 1996-2010, o

cultivo de plantas GMs foi considerada uma das tecnologias agrícolas adotadas mais

rapidamente na história da agricultura moderna (James, 2010). Um recorde de 181,5

milhões de hectares de lavouras GM foram cultivadas em todo o mundo em 2014, a uma

taxa de crescimento anual de entre 3 e 4%, um aumento de 6,3 milhões de hectares

comparado a 2013 (James, 2014).

Em 2007, o Brasil era o terceiro maior produtor de cultivos de plantas

geneticamente modificadas. A área estimada por James (2007) era de 15 milhões de

hectares, dos quais cerca de 14,5 milhões de hectares foram ocupados pela soja resistente a

herbicidas e o restante por variedades de algodão resistente a insetos. O principal foco da

biotecnologia comercial está na transferência de genes para resistência a herbicidas e

proteção de plantas contra algumas espécies de insetos. Entre as culturas geneticamente

modificadas resistentes a doenças, apenas cultivares resistentes a vírus estão disponíveis

atualmente no mercado (Collinge et al., 2010).

Devido aos problemas causados pelo BGMV no feijoeiro e sua importância

econômica e social, iniciou-se, desde 1990, pesquisas com cultura de tecidos e

transformação genética do feijoeiro. Ao mesmo tempo, foram propostos estudos sobre o

vírus e estratégias biotecnológicas para obtenção de plantas resistentes ao vírus. Com isso

foi possível à obtenção de plantas geneticamente modificadas resistentes à doença,

expressando a proteína viral modificada Rep (Aragão & Faria, 2009).

27

O feijão foi considerado por muitos anos como uma planta recalcitrante à

manipulação pela tecnologia do DNA recombinante devido ao fato de não ter sido possível

regenerar plantas de feijão a partir de células e tecidos em cultivo. Através de um sistema

de multi-organogênesis induzido em regiões meristemáticas apicais de embriões de feijão

em cultivo em meios com alto teor de reguladores de crescimento vegetais (citocininas) foi

possível a regeneração das plantas de feijão. Ao mesmo tempo, desenvolveu-se também

um sistema de introdução direta de genes nas células apicais, utilizando um equipamento

desenvolvido em laboratórios da Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, chamado

de acelerador de partículas ou arma de genes (“gene gun”). Com esse equipamento, foi

possível utilizar um processo chamado de biobalística (balística biológica) para obter

plantas de feijoeiro contendo os genes de resistência ao vírus (Aragão et al., 2001).

Sequências que englobam os genes rep, trap, ren, e mp do BGMV-BR foram

posicionadas em antisenso, sob controle do promotor 35S do cauliflower mosaic virus (35S

CaMV). Essa construção foi então utilizada para obtenção de plantas geneticamente

modificadas de feijoeiro (Aragão et al., 1996). Isolados do BGMV de alguns estados do

Brasil (Goiás, São Paulo e Pernambuco) foram caracterizados a nível molecular e estes

tinham uma grande homologia entre suas sequências (75-100%) (Faria & Maxwell, 1999).

Portanto, consideraram que o isolado utilizado para a transformação genética do feijoeiro

representaria os demais isolados existentes no país.

Por conseguinte, as plantas geneticamente modificadas com as sequências do

BGMV foram autofecundadas durante 4-5 gerações e, então, inoculadas com o vírus. A

inoculação foi feita com a utilização de moscas-brancas virulíferas. Algumas linhagens

geneticamente modificadas não apresentaram diferença nos sintomas em relação às plantas

não geneticamente modificadas. Entretanto, duas linhagens mostraram um retardamento no

aparecimento dos sintomas, além desses serem mais fracos que aqueles normalmente

apresentados pelas plantas controle. Além disso, uma titulação do vírus através de análises

por Southern blot nas plantas inoculadas mostrou uma quantidade inferior de DNA viral

nas plantas geneticamente modificadas (Aragão et al., 1998). Com o objetivo de plantas

imunes ao vírus, isto é, linhagens nas quais não ocorresse replicação viral, outra estratégia

foi proposta, denominada transdominância letal. Essa estratégia envolveu a criação de uma

Rep não funcional que interferiria com a ligação do tipo normal de Rep produzido pelo

vírus (Hanson et al., 1995). Obteve-se então plantas geneticamente modificadas contendo o

gene rep com a mutação D262R (ácido aspártico da posição 262 para arginina), que inibiu

28

eficientemente a replicação do DNA A, em trans, em experimentos com células de fumo.

Entre as plantas geneticamente modificadas de feijão obtidas, foi possível conseguir a

completa resistência ao vírus (Aragão et al., 2001).

Em 2010, a Embrapa Arroz e Feijão e a Embrapa Recursos Genéticos e

Biotecnologia encaminharam à CTNBio uma “Proposta de Liberação Comercial de

Feijoeiro Geneticamente Modificado Resistente ao Mosaico Dourado – Evento Embrapa

5.1” com extensos estudos realizados para detalhar o comportamento das plantas

geneticamente modificadas de feijoeiro em condições de campo. Nesses estudos, foram

avaliadas as interações das plantas geneticamente modificadas com outras plantas do

ambiente agrícola, e também a estabilidade da expressão dos genes introduzidos. Dessa

forma, foram avaliadas as questões relativas à biossegurança, sendo o processo aprovado

em 2011 (CTNBio, 2015).

2.3.2 Resistência ao Cowpea mild mottle virus

Na tentativa de diminuir os danos à cultura torna-se importante a seleção de

genótipos de feijoeiro resistentes, naturalmente, à doença. Em estudos de Costa et al.

(1983) mais de 80 variedades de feijoeiro foram infectadas pelo vírus, com ou sem

apresentação de sintomas, em que o cv. Jalo foi a mais suscetível, com sintomas bem

evidentes da doença. No feijoeiro carioca, apesar deste poder ser infectada sistemicamente,

não foi verificada qualquer redução na produtividade, entretanto, nas variedades Manteiga

e Jalo as reduções foram de 25% a 31%, respectivamente. Marubayashi (2006)

recomendou o cultivo das cultivares de feijoeiro IAC-Carioca Tybatã e IAC-Carioca Eté

para semeadura em épocas do ano ou em regiões onde possam ocorrer altas incidências de

CpMMV ou, ainda, que haja elevada densidade populacional da mosca-branca vetora.

Para a cultura da soja foram observados danos maiores ou menores no mesmo

genótipo inoculado por isolados de diferentes regiões (Almeida et al., 2003b). Em

observações realizadas em diversas regiões produtoras em Goiás, Mato Grosso, Bahia e

Paraná constataram-se diferenciação dos genótipos quanto à suscetibilidade e, por isso,

avaliaram-se as cultivares existentes no Brasil, por meio de inoculação mecânica com

tampão apropriado em 30 plantas de cada cultivar. Nessa seleção foram constatadas plantas

resistentes, tolerantes e suscetíveis, em um total de 174 cultivares. Desse total 26,44%

foram consideradas resistentes, 41,37% tiveram um comportamento desuniforme e 32,18%

29

foram suscetíveis (Almeida et al., 2002, Almeida et al., 2003b).

Em teste de inoculação mecânica com 25 cultivares de soja, houve infecção em

todas por CpMMV, mas em algumas cultivares como a IAC-2, IAC-3, IAC-5 e Kitajiro, os

sintomas foram bem mais acentuados e na forma de mosaicos. Já nas introduções PI 200

490 e PI 200 492 os sintomas foram mosaicos forte ou amarelecimento de folhas novas,

seguidos dos de acronecrose (Costa et al., 1981).

Existe a necessidade de outras pesquisas em melhoramento de plantas que

permitam identificar materiais genéticos resistentes de feijoeiro-comum ao carlavírus para

a geração de cultivares de feijão resistente a essa doença. Assim como, pesquisas para

desenvolvimento do feijão geneticamente modificado Embrapa 5.1 visando à eliminação

ou redução dos danos por carlavírus.

2.4 CONTROLE QUÍMICO

Para o manejo da mosca-branca e, consequentemente, das doenças, o ideal é a

combinação de diversos métodos de controle, de forma que a população da mosca-branca

seja mantida abaixo do seu nível de dano econômico. Uma vez fora de controle,

dificilmente, qualquer que seja a medida utilizada, terá um resultado satisfatório (Quintela,

2013).

O controle químico é uma importante ferramenta no manejo da mosca-branca,

principalmente em cultivos que ela transmite vírus. O uso de inseticidas sintéticos continua

sendo o principal método de controle de mosca-branca, que são aplicados várias vezes

praticamente durante todo o ano, nas diversas culturas (Quintela, 2013). No feijoeiro, 23

princípios ativos estão registrados para o controle da mosca-branca (Agrofit, 2015),

entretanto poucos deles têm se mostrado eficientes. Estudos demonstraram a seleção de

indivíduos da B. tabaci resistentes à inseticidas de diversos grupos químicos, tais como os

organofosforados (Ahmad et al., 2002; Omer et al., 1993a; 1993b), carbamatos (Omer et al

1993a), piretroides (Omer et al 1993a, Cahill et al., 1995; Ahmad et al., 2002), ciclodienos

(Perry, 1985; Ahmad et al., 1987), reguladores de crescimento (Cahill et al., 1994; 1996b;

Dennehy & Williams, 1997) e neonicotinoides (Cahill et al., 1996a; Elbert & Nauem,

2000; Dennehy et al., 2005; Silva et al., 2009; Lima, 2014; Cardoso, 2014).

Os inseticidas mais utilizados no controle da mosca-branca são as misturas de

neonicotinoides + piretroides, neonicotinoides isolados, juvenoides e inibidores de síntese

30

de quitina. Devido à falta de outros princípios ativos, o uso de neonicotinoides,

isoladamente ou em mistura com piretroides, constitui-se na principal ferramenta utilizada

no controle de adultos da mosca-branca. Esta exposição frequente da mosca-branca a este

grupo químico trouxe como consequência, uma redução na eficiência e no poder residual

(Quintela, 2013).

Desta forma, a rotação de inseticidas com grupos químicos de diferentes modos

de ação, acompanhada de outras táticas de controle, são importantes para redução de

populações de mosca-branca e para evitar a seleção de indivíduos resistentes. A recente

liberação para comercialização do inseticida Voliam Flexi® (clorantraniliprole +

thiametoxam) é uma opção importante para rotação de inseticidas, pois este produto tem

demonstrado alta eficiência no controle de adultos da mosca-branca. Além disso, o Voliam

Flexi® quando misturado ao óleo mineral Nimbus® (0,25%) tem causado mortalidades

significativas de ninfas, principalmente do primeiro e segundo ínstares (Quintela et al.,

2013).

2.5 NÍVEL DE DANO ECONÔMICO

Com o surgimento do FGM resistente ao mosaico dourado, o conhecimento do

nível de dano econômico (NDE) torna-se uma importante ferramenta no manejo integrado

dessa praga em épocas de baixa incidência de carlavírus no campo. Sendo possível tolerar

uma população maior de adultos e ninfas de mosca-branca nos plantios de maio-junho

(plantio de inverno) e outubro/novembro (plantio das águas) (Quintela, 2013).

O NDE é uma ferramenta criada com o intuito de fornecer ao manejo integrado

de pragas suporte nas tomadas de decisões no controle de pragas. Teve início a partir das

preocupações sobre a utilização excessiva ou inadequada de produtos fitossanitários.

Assim, a ideia foi desenvolvida, em grande parte como um meio de aplicação de pesticidas

de uma forma racional e criteriosa, que ajudaria a aliviar os problemas ecológicos dentro

de agroecossistemas (Higley & Pedigo, 1993).

Pedigo et al. (1986) definiram o NDE como a menor densidade populacional

que causará danos econômicos. Os autores mencionaram que essa é uma ferramenta

utilizada com mais frequência para apoiar decisões de gestão com os objetivos de curto

alcance, ou seja, uma única estação. Além disso, o conceito tem sido aplicado

principalmente onde as gestões táticas são sensíveis ao invés de preventiva. Já o nível de

31

controle é a quantidade de dano que justifica o custo de medidas de controle, está abaixo

do NDE (Stern et al., 1959).

O NDE para a mosca-branca na cultura do feijoeiro não geneticamente

modificado torna-se difícil de estabelecer, uma vez que, segundo Rodrigues et al. (1997),

pequenas populações desse inseto-praga podem causar epidemias da doença, desde que o

número de mosca-branca virulíferas seja alto, garantido pelo plantio escalonado e pela

presença de hospedeiras do vírus e/ou do próprio vetor. Porém, torna-se possível a

determinação do NDE para a mosca-branca no FGM em épocas de baixa incidência de

carlavírus (CpMMV), pois a praga passa a exercer danos por sucção de seiva e excreção de

honeydew, deixando de existir o dano pela transmissão do BGMV, principal doença na

cultura.

Para outras culturas os danos causados por ninfas de mosca-branca tem sido

maiores. Por exemplo, em campo de soja, o controle tem sido realizado de forma empírica

quando a população de mosca-branca alcança 30 ninfas folha-1 (Palumbo et al., 2011;

Bortolotto et al., 2015). Porém em avaliações realizadas por Vieira et al. (2013), apenas

quando a população de ninfas foi de 408 ninfas folha-1 causaram perdas significativas na

produtividade. Não se sabe se a perda foi devida à injúria imposta pela alimentação da

mosca-branca ou à fumagina que cobriu as folhas. Os autores concluíram que o controle da

mosca-branca deve ser feito somente quando a infestação for suficiente para propiciar a

formação de fumagina, sendo o limite para o controle de 120 ninfas folha-1 (40 ninfas

folíolo-1).

Hirose et al. (2010), estudando o efeito do dano direto de diferentes populações

de mosca-branca na cultura da soja, observaram que a correlação dos dados obtidos em

duas safras com níveis de infestação em diferentes épocas de avaliação com a

produtividade foi baixa, mas com o aumento do número de ninfas nas folhas observou

tendência de redução na produtividade. Ainda, os autores observaram que os resultados

obtidos permitiram sugerir que infestações médias de até 15 ninfas folíolo-1, durante o

período reprodutivo da cultura não causam perdas significativas na produtividade. Suekane

et al. (2013) em estudo de danos de ninfas B. tabaci em soja mostraram que o ataque dessa

praga não afeta os índices de produtividade da cultura, com números máximos de 1.800,

1.063 e 2.128 ninfas planta-1 nas cultivares CD 214RR, Embrapa 48 e CD 219RR,

respectivamente.

Na cultura do algodoeiro, os níveis de dano para B. tabaci biótipo B foram de

32

1,7-4,7 ninfas cm-2 de folha (Naranjo et al., 1996), e na cultura do tomate, de 4 ninfas

folha-1 (Gusmão et al., 2006). Azevedo & Bleicher (2002) detectaram em nível de campo

que abaixo de 4 adultos folha-1 de B. tabaci biótipo B não houve danos ao meloeiro.

Observaram também que o nível de controle situa-se entre 4 e 8 adultos folha-1 ou 0,9 e 4

ninfas 2,8 cm-2 de área foliar. Riley & Palumbo (1995a; 1995b) estimando o nível de ação

para o controle de Bemisia tabaci em melão, baseado na densidade populacional,

mostraram que médias de 0,5, 1 e 2 ninfas 7,6 cm-2 de área foliar resultaram em danos de

5, 10 e 20%, respectivamente.

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3 DANOS DE NINFAS DE Bemisia tabaci (GENNADIUS, 1889) BIÓTIPO B

NO FEIJOEIRO GENETICAMENTE MODIFICADO RESISTENTE AO Bean

golden mosaic virus

RESUMO

A mosca-branca, Bemisia tabaci, causa danos significativos ao feijoeiro

principalmente pela transmissão de vírus. Como o feijoeiro-comum geneticamente

modificado (FGM) é resistente a um dos vírus transmitidos pela mosca-branca, o Bean

golden mosaic virus (BGMV), pode desta forma tolerar maior população de adultos e

consequentemente de ninfas. O objetivo deste trabalho foi avaliar os danos causados por

ninfas de B. tabaci biótipo B em três fases de desenvolvimento do FGM. Em casa de

vegetação da Embrapa Arroz e Feijão foram avaliados os danos causados por seis

diferentes densidades populacionais de ninfas de mosca-branca no FGM e feijoeiro

convencional (FC) nas fases de folhas primárias (V2: 0, 20, 40, 60, 100 e 200 ninfas folha-

1), no desenvolvimento vegetativo (V3-V4: 0, 40, 80, 130, 250 e 480 ninfas folha-1) e no

florescimento (R6: 0, 20, 50, 120, 280 e 760 ninfas folha-1). O delineamento experimental

foi o inteiramente casualizado, em esquema fatorial 6 x 2 (níveis populacionais de ninfas

de mosca-branca x FGM e FC), com doze repetições, exceto para o experimento infestado

em R6, com nove repetições. A unidade experimental foi representada por duas plantas de

feijoeiro. Foi avaliada a incidência e a severidade de BGMV, a presença de fumagina e os

componentes de produção (número de vagens, grãos por planta, grãos por vagem e massa

de grãos). Para o FGM, infestações de até 200 ninfas de B. tabaci biótipo B por folha em

fase de folhas primárias (V2), 480 ninfas por folha em fase de crescimento vegetativo (V3-

V4) e 760 ninfas por folha em fase de florescimento (R6) não reduziram a massa de grãos,

o número de vagens e de grãos por planta. No FC, o BGMV reduziu a produção no estádio

V3-V4. No estádio R6, não foram observadas plantas infectadas pelo BGMV. O

crescimento do fungo Capnodium sp. (fumagina) na substância açucarada excretada pelas

ninfas, foi observado somente em plantas de FC no estádio V3-V4. Os resultados deste

indicam que o FGM pode tolerar altos níveis populacionais de ninfas de B. tabaci, sem que

ocorram danos diretos pela sucção da seiva e danos indiretos por fumagina.

Palavras-chave: Fumagina, danos diretos, mosca-branca, Phaseolus vulgaris L.

45

NYMPHAL DAMAGE OF Bemisia tabaci (GENNADIUS, 1889) BIOTYPE B IN THE

COMMON BEAN GENETICALLY MODIFIED RESISTANT TO THE Bean golden

mosaic virus

ABSTRACT

The whitefly, Bemisia tabaci biotype B causes significant damage to the

common bean mainly by virus transmission. Since the common bean genetically modified

(CBGM) is resistant to a virus transmitted by the whitefly, the Bean golden mosaic virus

(BGMV), can thus tolerate larger population of whitefly adults and nymphs. The objective

of this study was to evaluate the damage caused by nymphs of B. tabaci biotype B in three

stages of development of CBGM. In the greenhouse of Embrapa Rice and Beans, the

damage caused by six different densities of whitefly nymphs on CBGM and conventional

bean (CB) in the stages of primary leaves (V2: 0, 20, 40, 60, 100 and 200 nymphs leaf-1),

vegetative (V3-V4: 0, 40, 80, 130, 250 and 480 nymphs leaf-1) and flowering (R6: 0, 20,

50, 120, 280 and 760 nymphs leaf-1) was assessed. The experimental design was

completely randomized in a factorial 6 x 2 (population levels of whitefly nymphs x CBGM

and CB), with twelve repetitions, except for the experiment in R6, with nine replicates. The

experimental unit was represented by two bean plants. It was determined the incidence and

severity of BGMV, the presence of sooty mold on the leaves, and yield components

(number of pods, seeds per plant, seeds per pod and grain yield). For CBGM, infestations

of up to 200 nymphs of B. tabaci per leaf during primary leaves stage (V2), 480 nymphs

per leaf in vegetative growth stage (V3-V4) and 760 nymphs per leaf during flowering

stage (R6) did not reduce the mass of grains per plant, number of pods per plant and grains

per plant. In FC, the BGMV reduced production in V3-V4 stage. In R6 stadium, there was

no plants infected by BGMV. The growth of the fungus Capnodium sp. (sooty mold) on the

sugary substance excreted by nymphs, was observed only in CB plants in V3-V4 stage.

Results indicate that CBGM can tolerate high population levels of B. tabaci nymphs,

without occurring direct damage by sucking the sap and indirect damage by sooty mold

development on the leaves.

Key words: Sooty mold, damage direct, whitefly, Phaseolus vulgaris L.

3.1 INTRODUÇÃO

A mosca-branca, Bemisia tabaci (Gennadius, 1889) biótipo B (Hemiptera:

Aleyrodidae), é apontada entre as principais pragas de várias culturas, incluindo o

feijoeiro-comum (Phaseolus vulgaris L). No feijoeiro, o principal dano causado pela

mosca-branca é a transmissão do vírus do mosaico dourado (Bean golden mosaic virus –

BGMV) (Oliveira et al., 2001; Jones, 2003), que adicionado aos danos diretos podem

reduzir a produção da cultura em até 100% (Faria et al., 1996).

46

O controle da mosca-branca no feijoeiro é realizado, principalmente, com uso

de inseticidas químicos, com destaque para os neonicotinoides (Quintela et al., 2013).

Muitas vezes esse controle é realizado de forma preventiva (aplicação por calendário), sem

verificar a presença da praga. Aplicações desnecessárias de inseticidas podem contribuir

para a redução populacional de inimigos naturais, aumentar o risco de contaminação do

solo e da água, elevar o custo de produção e selecionar mosca-branca resistentes (Cahill et

al., 1996, Elbert & Nauem, 2000; Dennehy et al., 2005; Silva et al., 2009; Lima, 2014;

Cardoso, 2014).

No manejo integrado de pragas, a decisão do controle é feita com base nas

amostragens e no nível de dano econômico. Porém, existem poucos estudos para estimar o

dano direto de B. tabaci biótipo B (Suekane et al., 2013). Por tratar-se de um vetor de

vírus, o controle de mosca-branca no feijoeiro convencional é realizado com base apenas

na presença da mosca-branca. Já para o feijoeiro transgênico será possível determinar os

limites de ação para o manejo da mosca-branca, uma vez que este feijão é resistente a

principal virose transmitida pela mosca-branca, o BGMV (Aragão & Faria, 2009), podendo

desta forma tolerar maiores níveis populacionais de adultos e ninfas. Desta forma,

diferentes níveis populacionais do inseto podem resultar em resposta diferenciada aos

danos de acordo com as fases de seu desenvolvimento do feijoeiro. Estes resultados podem

ser importantes também para o manejo da mosca-branca em feijoeiro não transgênico

quando a incidência de plantas infectadas com vírus é baixa, especialmente nos plantios de

maio-junho (plantio de inverno) e outubro/novembro (plantio das águas), quando maiores

populações de adultos e ninfas de mosca-branca podem ser toleradas (Quintela, 2013).

Em campo de soja, o controle tem sido realizado de forma empírica quando a

população de mosca-branca alcança 30 ninfas folha-1 (Palumbo et al., 2011; Bortolotto et

al., 2015). Porém em avaliações realizadas por Vieira et al. (2013), apenas quando a

população de ninfas foi de 408 ninfas folha-1 causaram perdas significativas na

produtividade. Os autores concluíram que o controle da mosca-branca deve ser feito

somente quando a infestação for suficiente para propiciar a formação de fumagina, sendo o

limite para o controle de 120 ninfas folha-1 (40 ninfas folíolo-1).

Este trabalho teve como objetivo avaliar os danos causados por diferentes

densidades populacionais de ninfas de B. tabaci biótipo B no feijoeiro geneticamente

modificado resistente ao BGMV em três fases de desenvolvimento das plantas, folhas

primárias (V2), desenvolvimento vegetativo (V3-V4) e florescimento (R6).

47

3.2 MATERIAL E MÉTODOS

Os experimentos foram conduzidos em casa de vegetação (8 m de largura x 24

m de comprimento) da Embrapa Arroz e Feijão (Latitude 16°30'24" S e Longitude

49°17'00” W), em Santo Antônio de Goiás, Goiás. O período de execução dos

experimentos foi de janeiro a novembro de 2014.

Os tratamentos avaliados foram seis níveis de infestação de ninfas de mosca-

branca (Tabela 3.1) em FGM linhagem CNFCT 16204, oriunda da cv. Pérola, e para cada

nível de infestação utilizou-se o feijoeiro-comum convencional (FC) cv. Pérola, como

testemunha.

Tabela 3.1. Níveis de infestação média e valores mínimos e máximos observados

para as diferentes fases de infestação do feijoeiro pela mosca-branca1

Média pretendida Feijoeiro transgênico Feijoeiro convencional

Média obtida* Min-Max

Média obtida Min-Max

Folhas primárias (V2)

0 0 a 0-0

0 a 0-0

20 20 a 9-28

23 a 15-29

40 35 a 30-44

38 a 29-45

60 62 a 44-78

58 a 46-72

100 112 a 82-146

87 b 72-105

200 240 a 152-501

160 b 106-245

Desenvolvimento vegetativo (V3-V4)

0 0 a 0-3

0 a 0-0

40 24 a 06-38

50 b 23-79

80 56 a 39-65

101 b 83-125

130 82 a 66-96

181 b 126-265

250 133 a 101-162

369 b 268-448

480 318 a 193-641

648 b 466-1130

Florescimento (R6)

0 1 a 0-2

0 a 0-0

20 32 a 3-58

5 b 2-8

50 80 a 59-109

21 b 9-31

120 175 a 124-240

73 b 46-115

280 391 a 271-599

179 b 119-246

760 915 a 648-1156 718 a 258-1256

* Médias de ninfas folha-1. 1Médias seguidas por letras iguais nas linhas não diferem

significativamente pelo teste T de Student (p<0,05).

Para semeadura do feijoeiro foram utilizados vasos de polietileno de 5 L,

48

preenchidos com solo (Horizonte B de Latossolo Vermelho). Em cada vaso foram

semeadas cinco sementes e realizado desbaste após a emergência, deixando apenas duas

plantas por vaso. Na adubação de plantio utilizou-se 0,9 g vaso-1 da fórmula 4-30-16

(equivalente a 350 kg ha-1) e em cobertura 0,4 g vaso-1 de ureia (equivalente a 150 kg ha-1)

trinta dias após o plantio. O delineamento experimental utilizado foi inteiramente

casualizado, em esquema fatorial 6 x 2 (níveis populacionais de ninfas de mosca-branca x

tipos de feijoeiro), com doze repetições, exceto para o experimento infestado em R6, com

nove repetições. A unidade experimental foi representada por duas plantas de feijoeiro.

As plantas de feijão foram infestadas nas fases de folhas primárias (V2),

desenvolvimento vegetativo (V3-V4) e florescimento (R6). A temperatura dentro da casa

de vegetação variou de 13,6 a 43,9°C (média de 25,1°C) e a umidade relativa do ar de 18,6

a 96,0% (média de 60,5%) para o período do estudo 26/03 a 25/09/2014.

Para a obtenção dos diferentes níveis populacionais de ninfas de mosca-branca,

nas fases desejadas as plantas foram infestadas com adultos de mosca-branca (Figura 3.1-

A, B e C). Os adultos de B. tabaci biótipo B utilizados nos experimentos foram obtidos da

colônia de mosca-branca estabelecida em plantas de feijoeiro em casa telada da Embrapa

Arroz e Feijão. Plantas infectadas com BGMV provenientes do campo foram inseridas na

criação para aquisição do vírus pela mosca-branca.

As infestações foram realizadas expondo as plantas de feijoeiro em contato

com os adultos de mosca-branca por 0,5; 1; 2; 4 e 6 h para as fases de V2 e V3-V4 e 2; 4;

8; 16 e 24 h para a fase R6. Os tempos de permanência das moscas-brancas nas plantas de

feijoeiro foram usados para garantir os níveis de infestação de ninfas desejados.

Para a retirada dos adultos de mosca-branca foi utilizado um sugador acoplado

a uma bomba de vácuo (Figura 3.1-D). Removidos os adultos, as plantas foram transferidas

para uma casa de vegetação livre de mosca-branca, onde foram mantidas até o final do

experimento. Para garantir que não houvesse infestações posteriores, realizava-se

diariamente a limpeza das plantas, removendo os adultos de mosca-branca eventualmente

presentes no ambiente, com auxílio de um sugador manual.

Para verificação do número de ninfas de mosca-branca nas folhas, para o

experimento em estádio V2, as folhas primárias foram destacadas das plantas quando

começaram a senescer e o número de ninfas foi determinado pela contagem das exúvias e

ninfas de último instar presentes nas folhas. Para o experimento infestado em estádio V3-

V4 e R6 o número de ninfas foi determinado no segundo e no penúltimo trifólio,

49

respectivamente, das duas plantas da unidade experimental, aos 20 dias após a infestação.

As folhas foram destacadas das plantas e levadas ao laboratório para contagem das ninfas,

com o auxílio de um microscópio estereoscópio. Os tratamentos foram estabelecidos com

as médias de ninfas de mosca-branca por folha nas unidades experimentais.

Figura 3.1. Infestação de plantas geneticamente modificadas e convencionais de feijoeiro

em fase de folhas primárias (V2) com Bemisia tabaci biótipo B (A, B e C).

Após oviposição os adultos de mosca-branca foram retirados com auxílio de

sugador acoplado a uma bomba de vácuo (D)

Nos três experimentos realizou-se o controle químico quando as moscas-

brancas chegaram à fase adulta. O inseticida utilizado foi o clorantraniliprole + tiametoxam

(200 ml ha-1) com adição de óleo Nimbus® (0,25%).

A avaliação da severidade do vírus do mosaico dourado foi realizada utilizando

uma escala de avaliação de 1 a 9 em que: 1= assintomática; 2 e 3= sintoma de baixa

expressão; 4, 5 e 6= expressão sintoma intermediário; e 7, 8 e 9= sintoma de elevada

expressão) (Schoonhoven & Pastor-Corrales, 1987). Esta escala foi adaptada e utilizada

para severidade de fumagina. Avaliou-se também a incidência de BGMV e de fumagina,

A B

C D

50

contabilizando o número de plantas com sintomas. No experimento infestado em fase de

folhas primárias (V2) a severidade e a incidência de BGMV foram avaliadas aos 14, 21, 28

e 35 dias após a infestação (DAI). Enquanto que para o experimento infestado em fase de

desenvolvimento vegetativo (V3-V4) as avaliações foram aos 20, 27, 34, 41 e 48 DAI. A

severidade e a incidência de fumagina foram avaliadas aos 41 DAI. Foram avaliados os

seguintes componentes de produção: número de grãos e de vagens por planta, número de

grãos por vagem e massa de grãos por planta.

Para verificar o pressuposto de distribuição normal dos resíduos os dados

foram submetidos ao teste de Komogorov-Smirnov. Os dados de massa de grãos por

planta, vagens por planta, grãos por planta e grãos por vagem no experimento infestado na

fase de florescimento, foram transformados em (x+0,5)1/2. Todos os dados foram

submetidos à análise de variância (Anova) e para os tratamentos quantitativos foi realizado

análise de regressão. Para todas as análises foi utilizado o software estatístico R versão

2.15.2 (R Core Team, 2012).

3.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO

Para o experimento infestado em fase de folhas primárias não foi verificada

redução nos componentes de produção com o aumento de ninfas de mosca-branca por

folha, para o feijoeiro geneticamente modificado (FGM) e convencional (FC). Não houve

interação significativa entre FGM e FC e níveis de infestação de ninfas (Tabela 3.2).

Também não houve efeito do nível de infestação de ninfas sobre os componentes de

produção. Porém o número médio de vagens por planta foi significativamente menor no

FGM em comparação ao FC, mas o número de grãos por vagem foi maior no FGM.

Apesar do número de vagens por planta ter sido maior no FC, isso não foi determinante

para que a massa de grãos fosse maior nesta variedade de feijoeiro.

O aumento no número de ninfas de B. tabaci biótipo B por folha na fase de

folhas primárias (V2) não causou redução significativa na massa de grãos, no número de

grãos por vagem, no número de vagens e grãos por planta no FGM e no FC (Figura 3.2).

Portanto, a produção do FGM não foi afetada negativamente quando o nível populacional

de ninfas foi de até 200 ninfas por folha, isto é, não ocorreu dano direto das ninfas pela

sucção de seiva.

51

Tabela 3.2. Valores médios (±EP) para componentes de produção em feijoeiro

geneticamente modificado e convencional, submetidos a diferentes níveis

populacionais de ninfas de Bemisia tabaci biótipo B, em fase de folhas

primárias (V2). Santo Antônio de Goiás, Goiás, 2014(1)

Massa de grãos (g planta-1) Vagens planta-1 Grãos planta-1 Grãos vagem-1

Feijão (F)

Transgênico 5,81 ± 0,31 6,95 ± 0,31 b 24,19 ± 1,21 3,45 ± 0,08 a

Convencional 5,36 ± 0,30 8,92 ± 0,37 a 24,38 ± 1,21 2,69 ± 0,07 b

F (F) 1,11ns 16,55** 0,01ns 51,52**

Nível (N)

0 6,23 ± 0,48 8,69 ± 0,67 26,54 ± 1,98 3,10 ± 0,12

20 6,26 ± 0,52 8,35 ± 0,53 26,88 ± 2,10 3,22 ± 0,15

40 5,86 ± 0,53 8,23 ± 0,71 25,13 ± 2,17 3,12 ± 0,16

60 5,65 ± 0,45 8,23 ± 0,56 24,81 ± 1,63 3,07 ± 0,11

100 4,42 ± 0,51 6,83 ± 0,55 19,21 ± 1,83 2,79 ± 0,15

200 5,11 ± 0,61 7,29 ± 0,67 23,13 ± 2,54 3,13 ± 0,20

F (N) 1,84ns 1,44ns 1,85ns 1,26ns

F (F x N) 0,63ns 0,46ns 0,88ns 0,92ns

CV (%) 45,88 36,65 41,85 20,85

(1) Médias seguidas de letras diferentes, na coluna, diferem estatisticamente entre si pelo teste F (P≤0,05).

** Significativo (P≤0,01). ns Não significativo.

A produtividade da soja das cultivares CD 214RR, Embrapa 48 e CD 219RR

entre os estádios V7 e V9, também não foi afetada por danos diretos de ninfas de mosca-

branca, quando as cultivares foram infestadas com populações de até 1.800, 1.063 e 2.128

ninfas de mosca-branca por planta, equivalentes a 225, 133 e 266 ninfas trifólio-1,

respectivamente (Suekane et al., 2013).

Não foi verificada a formação de fumagina sobre as folhas de FC e FGM,

quando as plantas foram infestadas com ninfas na fase de folhas primárias. Também não

foi constatada planta do FGM com sintomas do vírus do mosaico dourado. Já em plantas

de FC, a severidade do BGMV aumentou com o aumento no tempo de exposição das

plantas aos adultos (para se obter os níveis de infestação de ninfas desejados) e ajustou-se

melhor ao modelo linear aos 35 dias após infestação das plantas (DAI) (Figura 3.3-A). Para

as outras datas (14, 21 e 28 DAI), as regressões entre severidade da doença e tempo de

exposição das plantas aos adultos não foram significativas.

52

Figura 3.2. Produção (g planta-1) (A), número médio de vagens planta-1 (B), número

médio de grãos planta-1 (C) e número médio de grãos vagem-1 (D) (±EP) em

feijoeiro geneticamente modificado (GM) e convencional (C), infestados em

fase de folhas primárias (V2) com diferentes níveis populacionais de ninfas

de Bemisia tabaci biótipo B. Santo Antônio de Goiás, Goiás, 2014.

A incidência do BGMV nas plantas de FC também aumentou com o tempo de

contato das plantas com a mosca-branca em todas as datas avaliadas (Figura 3.3-B). As

maiores incidências de sintomas do BGMV foram observadas aos 28 e 35 DAI (Figura 3.3-

B). Apesar da alta incidência de plantas com o (BGMV) no FC (até 91,7% de plantas

infectadas), 35 dias após infestação das plantas com adultos, o sintoma da severidade da

doença foi baixo, próxima a 3 (sintoma de baixa expressão).

Figura 3.3. Severidade (A) e incidência (B) de Bean golden mosaic virus (BGMV) em

feijoeiro convencional infestado em fase de folhas primárias (V2) em função

de diferentes tempos de infestação de Bemisia tabaci biótipo B. Santo

Antônio de Goiás, Goiás, 2014. (DAI: dias após a infestação)

53

Com a ocorrência do BGMV somente nas plantas de FC, era esperado que

alguns fatores de produção fossem afetados, mas devido a baixa severidade da doença não

foi observada redução significativa na produtividade. Estes resultados indicam que quanto

mais tempo a mosca-branca permanecer alimentando nas plantas de feijão maior dano por

transmissão do vírus é esperado. Vários estudos têm demonstrado que quanto maior o

tempo de exposição de plantas de feijão a adultos de mosca-branca virulíferas, maior a

severidade e o número de plantas com expressão da doença (Lacerda & Carvalho, 2008).

Em geral, o vírus pode ser adquirido e transmitida em menos de 5 min (Rosell et al., 1999;

Czosnek et al., 2001; Ghanim et al., 2001) embora mais tempo de alimentação resultará em

maior eficiência de transmissão (Gilbertson et al., 2011). Há também um período latente de

8 h antes dos adultos tornarem-se virulíferos, mas, em seguida, o vírus pode ser

transportado por toda a vida do inseto (Czosnek et al., 2001; Gilbertson et al., 2011).

Para o experimento realizado em fase de desenvolvimento vegetativo (V3-V4)

verificou-se interação significativa entre feijoeiros (FGM e FC) e nível de infestação para

massa de grãos, vagens e grãos por planta (Tabela 3.3).



populacionais de ninfas de Bemisia tabaci biótipo B, em fase

desenvolvimento vegetativo (V3-V4). Santo Antônio de Goiás, Goiás,

2014(1)

Massa de grãos (g planta-1) Vagens planta-1 Grãos planta-1 Grãos vagem-1

Feijão (F)

Transgênico 4,19 ± 0,19 a 4,72 ± 0,18 a 13,54 ± 0,53 a 2,91 ± 0,06 a

Convencional 2,89 ± 0,26 b 3,50 ± 0,30 b 9,61 ± 0,85 b 2,27 ± 0,15 b

F (F) 23,77** 18,06** 23,14** 16,82**

Nível (N)

0 4,63 ± 0,22 5,81 ± 0,31 15,69 ± 0,68 2,78 ± 0,11

40 4,47 ± 0,32 4,73 ± 0,31 14,98 ± 1,11 3,12 ± 0,16

80 4,05 ± 0,45 4,33 ± 0,39 12,02 ± 1,06 2,69 ± 0,16

130 3,08 ± 0,39 3,77 ± 0,39 10,29 ± 1,29 2,62 ± 0,20

250 2,67 ± 0,44 2,94 ± 0,49 8,42 ± 1,33 2,26 ± 0,27

480 2,36 ± 0,39 3,08 ± 0,51 8,06 ± 1,30 2,10 ± 0,27

F (N) 8,74** 9,47** 10,52** 3,68**

F (F x N) 5,85** 6,63** 5,62** 1,45ns

CV (%) 45,19 41,98 42,35 36,04 (1) Médias seguidas de letras diferentes, na coluna, diferem estatisticamente entre si pelo teste F (P≤0,05).

** Significativo (P≤0,01). ns Não significativo.

54

Para grãos por vagem não houve interação significativa entre feijoeiros e nível

de infestação, porém houve diferença quando os fatores feijoeiro e nível de infestação

foram analisados de forma independente e maior valor de grãos por vagem foi observado

para o FGM. O FGM produziu significativamente mais massa de grãos e grãos por planta

em comparação ao FC, somente a partir de 80 ninfas por folha (Figura 3.4-A e C). O FGM

também produziu significativamente mais número de vagens por planta em relação ao FC,

mas apenas a partir de 130 ninfas por folha (Figura 3.4-B). Não houve redução na

produção do FGM com o aumento de ninfas de mosca-branca por folha, pois as regressões

não foram significativas para todos os componentes de produção avaliados (Figura 3.4-A,

B, C e D). Porém, para o FC, a massa de grãos, vagens por planta, grãos por planta e grãos

por vagem reduziram significativamente com o aumento no número de ninfas nas folhas, e

as curvas de regressão se ajustaram melhor ao modelo linear (Figura 3.4-A, B, C e D). A

menor produção do FC foi devido a incidência de BGMV no FC, doença que não se

expressa no FGM.




fase de desenvolvimento vegetativo (V3-V4) com diferentes níveis

populacionais de ninfas de Bemisia tabaci biótipo B. Santo Antônio de Goiás,

Goiás, 2014.

55

No FGM não foi observado nenhum sintoma da doença, independentemente do

nível de infestação de adultos da mosca-branca a que as plantas foram submetidas (Figura

3.5). Entretanto, os sintomas de BGMV foram severos para o FC quando infestado no

estádio entre V3-V4.

Figura 3.5. Planta de feijoeiro geneticamente modificada (esquerda) e convencional

(direita) submetidas à infestação de Bemisia tabaci biótipo B em fase de

desenvolvimento vegetativo (V3-V4)

Para o FC, todas as plantas infectadas já expressavam sintomas da virose 20

DAI por adultos. A porcentagem de plantas infectadas, considerando todas as avaliações,

variou de 34,6 a 100% (Figura 3.6 - B). O número de plantas com sintomas da VMDF

aumentou com o aumento no número de ninfas e as curvas ajustaram-se melhor ao modelo

quadrático para todas as datas avaliadas (Figura 3.6 B). Lemos et al. (2003) e Silva et al

(2013), em experimentos de avaliação da suscetibilidade genótipos de feijão ao BGMV

observaram que os sintomas visíveis da virose surgiram a partir dos 28 dias após a

emergência das plantas, resultado bem próximo aos deste estudo.

Para o FC, foi observado também um incremento significativo na severidade

do BGMV com o aumento no tempo de exposição das plantas aos adultos, para todos os

períodos de avaliação (20, 27, 34, 41 e 48 DAI) (Figura 3.6 - A).

56

Figura 3.6. Severidade (A) e Incidência (B) de Bean golden mosaic virus (BGMV) em

feijoeiro convencional infestado em fase de desenvolvimento vegetativo (V3-

V4) em função de diferentes tempos de infestação de Bemisia tabaci biótipo

B. Santo Antônio de Goiás, Goiás, 2014. (DAI: dias após a infestação)

Quando as plantas foram infestadas em estádio entre V3-V4 foi observado

sintomas de fumagina apenas para o FC (Figura 3.7). A severidade da fumagina em plantas

de FC aumentou com o aumento no número de ninfas por folha, ajustando-se melhor ao

modelo quadrático (Figura 3.7 - A). A severidade de fumagina máxima foi, em média de

1,5, quando as plantas foram infestadas com 250 ninfas/folha valor consideravelmente

baixo, em uma escala de 1 a 9. A incidência de fumagina em função do número de ninfas

folha-1 também foi significativa e o modelo linear foi o que se ajustou melhor (Figura 3.7

B). Uma infestação de 480 ninfas folha-1, resultou em 57,7% das plantas com sinais da

fumagina.

Ninfas folha-1

0 100 200 300 400 500

Inci

dên

cia

de

fum

agin

a (%

)

0

20

40

60

80

100

y= 0,1111x - 0,2199 R2= 0,89**

Ninfas folha-1

0 100 200 300 400 500

Sev

erid

ade

de

fum

agin

a

1,0

1,2

1,4

1,6

1,8

2,0

y= -6E-06x2 + 0,0036x + 0,9686 R2= 0,98**

A) B)

Figura 3.7. Severidade (A) e incidência (B) de fumagina (±EP) em feijoeiro convencional,

infestados em fase de desenvolvimento vegetativo (V3-V4) com diferentes

níveis populacionais de ninfas de Bemisia tabaci biótipo B. Santo Antônio de

Goiás, Goiás, 2014. (DAI: dias após a infestação)

Para o experimento infestado em fase de florescimento (R6), não foram

57

observados sintomas da virose e nem sinais de fumagina nas folhas das plantas de FGM e

FC. Não foi observada também interação significativa entre níveis de infestação de ninfas e

os feijoeiros para os componentes de produção (Tabela 3.4). Com estes resultados, pode-se

inferir que o dano direto causado por ninfas de mosca-branca ao feijoeiro é pequeno, uma

vez que a planta neste estágio de desenvolvimento (R6) é pouco afetada pela incidência do

VMDF (Quintela, 2013; Faria et al., 2000). Entretanto, maiores valores de produção de

grãos, vagens por planta e grãos por planta foram observados para o FC em relação ao

FGM.



populacionais de ninfas de Bemisia tabaci biótipo B, em fase de

florescimento (R6). Santo Antônio de Goiás, Goiás, 2014(1)

Massa de grãos

(g planta-1) (2) Vagens planta-1(2) Grãos planta-1(2) Grãos vagem-1(2)

Feijão (F)

Transgênico 1,41 ± 0,19 b 2,45 ± 0,25 b 6,18 ± 0,78 b 2,14 ± 0,15

Convencional 2,28 ± 0,22 a 5,16 ± 0,33 a 10,01 ± 0,78 a 1,92 ± 0,09

F (F) 11,12** 44,43** 16,57** 0,43ns

Nível (N)

0 1,43 ± 0,31 3,11 ± 0,53 6,14 ± 1,29 1,77 ± 0,18

20 2,01 ± 0,42 4,00 ± 0,60 7,78 ± 1,45 1,82 ± 0,13

50 2,06 ± 0,38 3,69 ± 0,48 8,36 ± 1,41 2,11 ± 0,22

120 2,12 ± 0,39 4,36 ± 0,66 10,03 ± 1,50 2,20 ± 0,22

280 1,67 ± 0,36 3,39 ± 0,60 8,19 ± 1,69 2,35 ± 0,33

760 1,80 ± 0,36 4,28 ± 0,71 8,06 ± 1,18 1,95 ± 0,17

F (N) 0,57ns 0,88ns 0,91ns 0,63ns

F (F x N) 1,16ns 1,18ns 1,81ns 1,29ns

CV (%) 32,66 26,81 35,80 19,70

(1) Médias seguidas de letras diferentes, na coluna, diferem estatisticamente entre si pelo teste F (P≤0,05). (2) Para a análise estatística os dados foram transformados em (x + 0,5)1/2.

A defesa da planta contra patógenos tem um custo em termos de energia e

carboidratos (Berger et al., 2007; Essmann et al., 2008a; 2008b). Para neutralizar

mudanças estressantes e crescer com sucesso, a maioria das plantas iniciam mecanismos de

resistência contra estresses ambientais por reprogramação de metabolismo e expressão de

gene, adquirindo um novo equilíbrio entre o desenvolvimento e defesa (Yu et al., 2010,

Morkunas & Ratajczak, 2014). Então, a menor produtividade do FGM em relação ao FC

58

observado no experimento infestado na fase de florescimento pode ter sido em função do

maior gasto energético das plantas de FGM para a resistência ao vírus do mosaico dourado.

Os menores valores nas variáveis de produção e maiores variabilidades

observados no experimento infestado na fase de florescimento do FGM, em comparação as

fases de folhas primárias (V2) e desenvolvimento vegetativo (V3-V4), pode estar

relacionado a manipulação das plantas podendo ter ocorrido o abortamento de flores.

Porém, o nível médio de infestação de até 760 ninfas de mosca-branca em fase de

florescimento no feijoeiro não causou danos, isto é, não houve redução na produção tanto

do FGM como do FC (Figura 3.8).




fase de florescimento (R6) com diferentes níveis populacionais de ninfas de

Bemisia tabaci biótipo B. Santo Antônio de Goiás, Goiás, 2014.

Não existem resultados relacionando a população de mosca-branca (adultos ou

ninfas) à incidência e severidade de fumagina nas folhas de feijoeiro. Para o meloeiro,

Azevedo & Bleicher (2002) determinaram que entre quatro e oito adultos de mosca-branca

por folha ou 0,9 e 4 ninfas 2,8 cm-2 de área foliar causaram intensa ocorrência de fumagina

nas folhas e frutos, comprometendo a produção comercial de frutos.

Neste trabalho, verificou-se que as ninfas de mosca-branca não causaram danos

59

diretos por sucção de seiva no FGM com médias de até 200 ninfas folha-1 em infestações

em folhas primárias (V2), com até 480 ninfas folha-1 no crescimento vegetativo (V3-V4) e

com até 760 ninfas folha-1 no florescimento (R6). No entanto, no feijoeiro convencional,

houve queda nos componentes de produção somente no estádio V3-V4, devido a alta

incidência e severidade do BGMV.

Para outras culturas os danos causados por ninfas de mosca-branca têm sido

relatados. Por exemplo, em campo de soja, o controle tem sido realizado de forma empírica

quando a população de mosca-branca alcança 30 ninfas folha-1 (Palumbo et al., 2011;

Bortolotto et al., 2015). Porém em avaliações realizadas por Vieira et al. (2013), apenas

quando a população de ninfas atingiu 408 indivíduos folha-1 causaram perdas significativas

na produtividade. Não se sabe se a perda foi devida à injúria imposta pela alimentação da

mosca-branca ou à fumagina que cobriu as folhas. Os autores concluíram que o controle da

mosca-branca deve ser feito somente quando a infestação for suficiente para propiciar a

formação de fumagina, sendo o limite para o controle de 120 ninfas folha-1 (40 ninfas

folíolo-1).

Hirose et al. (2010), estudando o efeito do dano direto de diferentes populações

de mosca-branca na cultura da soja, observaram que a correlação de níveis de infestação

com a produtividade foi baixa, mas com o aumento do número de ninfas nas folhas

observou tendência de redução na produtividade, dados obtidos em duas safras em

diferentes épocas de avaliação. Ainda, os autores observaram que os resultados obtidos

permitiram sugerir que infestações médias de até 15 ninfas folíolo-1, durante o período

reprodutivo da cultura não causam perdas significativas na produtividade.

Na cultura do algodoeiro, os níveis de dano para B. tabaci biótipo B foram de

1,7-4,7 ninfas cm-2 de folha (Naranjo et al., 1996), e na cultura do tomate, de 4 ninfas

folha-1 (Gusmão et al., 2006). Riley & Palumbo (1995a; 1995b) estimando o nível de ação

para o controle de Bemisia tabaci em melão, baseado na densidade populacional,

mostraram que médias de 0,5, 1 e 2 ninfas 7,6 cm-2 de área foliar resultaram em danos de

5, 10 e 20%, respectivamente.

É necessário maiores estudos para verificar se os níveis populacionais de ninfas

de mosca-branca do presente estudo não causam danos ao FGM em nível de campo, onde

outros fatores podem favorecer a severidade do dano da mosca-branca, como a ocorrência

do Cowpea mild mottle virus, maior dispersão do fungo Capnodium sp. (fumagina) e em

épocas com condições favoráveis a multiplicação e dispersão do inseto no plantio da seca

60

(entre janeiro a março). Assim como, estudos com maiores níveis populacionais a fim de

detectar o nível de dano econômico e com isso determinar o nível de controle para mosca-

branca na cultura do feijoeiro geneticamente modificado.

3.4 CONCLUSÕES

As ninfas de B. tabaci biótipo B não causam danos diretos, pela sucção da

seiva, e indiretos, pela formação de fumagina ao feijoeiro geneticamente modificado

quando a infestação ocorre em fase de folhas primárias (V2) com até 200 ninfas folha-1,

crescimento vegetativo (V3-V4) com até 480 ninfas folha-1 e florescimento (R6) com até

760 ninfas folha-1.

3.5 REFERÊNCIAS


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4 DANOS DO Cowpea mild mottle virus E DE Bemisia tabaci (GENNADIUS,

1889) BIÓTIPO B EM LINHAGENS DE FEIJOEIRO GENETICAMENTE

MODIFICADO RESISTENTE AO Bean golden mosaic virus

RESUMO

O feijão é suscetível a várias viroses, incluindo o Bean golden mosaic virus

(BGMV) e o Cowpea mild mottle virus (CpMMV). Como estes dois vírus são

transmitidos pela mosca-branca, Bemisia tabaci, e a sintomatologia do BGMV é muito

mais intensa em comparação a do CpMMV, é difícil separar a ocorrência das duas

doenças em plantas de feijão. O desenvolvimento do feijoeiro evento Embrapa 5.1,

resistente ao BGMV e de linhagens isogênicas transgênicas de dois cultivares

comerciais (Pérola e BRS Pontal) permite a avaliação dos danos causados somente por

CpMMV, uma vez que estas isolinhas não são infectadas por BGMV. O objetivo deste

trabalho foi determinar a incidência e os danos causados pelo CpMMV em linhagens de

FGM e correlacionar com o nível populacional de mosca-branca nestas linhagens. Os

experimentos de campo foram conduzidos em duas áreas experimentais da Embrapa

Arroz e Feijão em Santo Antônio de Goiás (16°30’24,57” S; 49°17’06,53” W) e

Brazabrantes, GO (16°26’09, 20” S, 49°24’05,80” W). Três isolinhas de FGM oriundas

da cv. Pérola e seis oriundas da cv. BRS Pontal, duas cultivares comerciais parentais e

três outras cinco cultivares convencionais IPR Eldorado, BRB 169, e CNFC 15882

foram comparadas. Foi avaliada a incidência de BGMV, CpMMV, número de ovos,

ninfas e adultos de mosca-branca e os componentes de produção (massa de cem grãos e

produtividade). A população de adultos de B. tabaci biótipo B foi significativamente

menor nas linhagens geneticamente modificadas provenientes da cv. Pérola (CNFCT

16201 e CNFCT 16203) e da BRS Pontal (CNFCT 16205) e nas cultivares

convencionais IPR Eldorado, BRB 169 e CNFP 15882. Não foi observada diferença

significativa na população de ninfas e ovos de mosca-branca entre as linhagens de FGM

e os outros genótipos de feijão. Apesar da baixa incidência de CpMMV nas linhagens de

FGM provenientes da cv. Pérola (CNFCT 16201, CNFCT 16203 e CNFCT 16204), a

produtividade destas linhagens foi significativamente menor em comparação as

linhagens geneticamente modificadas da BRS Pontal (CNFCT 16205, CNFCT 16206,

CNFCT 16209 e CNFCT 16210), que apresentaram alta incidência de CpMMV. No

experimento em Brazabrantes foi observada maior incidência de doenças. A

produtividade da cv. Pérola e BRS Pontal foi somente 81 e 299 kg ha-1,

respectivamente, e significativamente menor que as linhagens FGM derivadas de cv.

Pérola (711 kg ha-1) e cv. BRS Pontal (1.073 kg ha-1). A baixa produtividade do FC em

comparação ao FGM foi devido à ocorrência do BMGV que não se expressa nas

linhagens geneticamente modificadas. As isolinhas do FGM derivadas da cv. Pérola e

BRS Pontal FGM produziram, em média, 878% e 358%, respectivamente, a mais de

grãos em comparação ao FC. O feijoeiro geneticamente modificado, apesar da

incidência do CpMMV, tem potencial para produzir em épocas de alta incidência de

65

mosca-branca e de plantas infectadas por vírus se estabelecido programas de manejo de

populações da mosca-branca com práticas culturais e inseticidas químicos.

Palavras-chave: População, mosca-branca, vetor, Carlavirus, Phaseolus vulgaris L.

DAMAGE OF Cowpea mild mottle virus AND Bemisia tabaci (GENNADIUS, 1889)

BIOTYPE B IN LINES COMMON BEAN GENETICALLY MODIFIED RESISTANT

TO THE Bean golden mosaic virus

ABSTRACT

Common bean is susceptible to several viral diseases including Bean golden

mosaic virus (BGMV) and Cowpea mild mottle virus (CpMMV). Since both viruses are

whitefly transmitted, double infection can be easily overlooked due to the much intense

BGMV symptomatology. The development of Embrapa 5.1 event of common bean

resistant to BGMV (GM), and near isogenic lines to two commercial cultivars (Pérola

and BRS Pontal) allows the evaluation of the damage caused by CpMMV by itself,

since these transgenic isolines not get infected by BGMV. The objective of this study

was to determine the incidence and damage by CpMMV on the GM isolines and its

correlation to the population level of Bemisia tabaci, in the absence of whitefly control.

Field experiments were conducted in two experimental farms of Embrapa Rice and

Beans in Santo Antonio de Goiás (16°30’24,57” S; 49°17’06,53” W) and Brazabrantes

(16°26’09, 20” S, 49°24’05,80” W), State of Goiás. Four isolines derived from cv.

Pérola, and six from cv. BRS Pontal, the two parental commercial cultivars, and three

other entries named IPR Eldorado, BRB 169, and CNFC 15882 were compared. The

incidence of BGMV, CpMMV, number of whitefly eggs nymphs and adults were

assessed as yield and yield components. The adult population of whiteflies was

significantly lower in the GM lines derived from cv. Pérola (CNFCT 16201 and CNCF

16203) and from cv. BRS Pontal (CNFCT 16205), as well as on the commercial cv. IPR

Eldorado, access BRB 169 and line CNFP 15882. It was not observed significant

differences in whitely eggs and nymphs among the GM isolines and other bean

genotypes. Despite the low incidence of CpMMV in the GM isolines derived from cv.

Pérola, yield of these isolines was lower than that for some of the isolines derived from

cv. BRS Pontal (CNFCT 16205, CNFCT 16206, CNFCT 16209 and CNFCT 16210)

which had a higher incidence of CpMMV. At the Brazabrantes field a higher disease

incidence was observed. The yield for cv. Pérola and BRS Pontal reached only 81 and

299 kg ha-1, respectively, and were significantly lower than the GM lines derived from

cv. Pérola (711 kg ha-1) and cv. BRS Pontal (1.073 kg ha-1). The low yield of the

conventional common bean parental cultivars as compared to the GM isolines was due

to the severe occurrence of BGMV. The GM isolines derived from cv. Pérola and from

cv. BRS Pontal yielded an average of 878% and 358% higher, respectively, than the

conventional accesses. The GM isolines have yield potential even at conditions of high

incidence of B. tabaci and the CpMMV if a management program for whiteflies

including cultural practices and insecticides is established.

66

Key words: Population, whitefly, vector, Carlavirus, Phaseolus vulgaris L.

4.1 INTRODUÇÃO

A mosca-branca, Bemisia tabaci (Gennadius, 1889) (Hemiptera:

Aleyrodidae), é uma das pragas mais importante do mundo, principalmente como vetor

de vírus de planta (Lapidot & Polston, 2010; Brown, 2010; Navas-Castillo et al., 2011).

B. tabaci se alimenta de mais de 600 espécies de plantas e causa danos em diversas

culturas de importância econômica (Hilje, 1996, Oliveira et al., 2001). No Brasil, um

grande número de culturas são atacadas por esse inseto, com os danos econômicos

estimados em US$ 714 milhões por ano (Oliveira et al., 2013).

Os danos diretos são causados pela sucção da seiva das plantas e injeção de

toxinas, causando debilidades às plantas. Ao sugar a seiva, causam danos indiretos pela

excreção de substância açucarada, que favorece o desenvolvimento do fungo fumagina

(Capnodium spp.) sobre as folhas, responsável por redução da área fotossintética e do

valor comercial da produção (Lopez et al., 2008; Quintela, 2013). Além disso, B. tabaci

é vetor de mais de 150 espécies de vírus, principalmente do gênero Begomovirus

(Lapidot & Polston, 2010). Os vírus deste gênero têm limitado significativamente o

cultivo de tomate e feijão, especialmente em clima quente e seco (Faria et al., 1994).

Na cultura do feijoeiro-comum (Phaseolus vulgaris L.), o principal dano

causado pela mosca-branca, B. tabaci Biótipo B, é a transmissão do vírus do mosaico

dourado do feijoeiro, incitado pelo Bean golden mosaic virus (BGMV) (Oliveira et al.,

2001; Jones, 2003; Quintela, 2013). Fator que limita a produção desta cultura em várias

regiões do Brasil. O BGMV pode causar danos econômicos que variam de 30 a 100%,

dependendo da cultivar, estádio da planta, população do vetor, presença de hospedeiros

alternativos e condições ambientais (Faria et al., 1996). As perdas anuais no Brasil

foram estimadas entre 90 e 280 mil toneladas de grãos, quantidade que seria suficiente

para alimentar entre 6 e 20 milhões de brasileiros adultos. Acredita-se que pelo menos

200.000 hectares estão atualmente inviabilizados para o cultivo do feijoeiro na safra da

seca, nas regiões Sudeste, Centro-Oeste e Sul (Norte do Paraná) (Melo et al., 2005).

O uso de inseticidas sintéticos continua sendo o principal método de

controle de mosca-branca, que são aplicados várias vezes praticamente durante todo o

ano, nas diversas culturas (Quintela, 2013). Aproximadamente 23 princípios ativos estão

67

registrados para o controle da mosca-branca (Agrofit, 2015), entretanto poucos deles

têm se mostrado eficientes. Estudos demonstraram a seleção de indivíduos da B. tabaci

resistentes a inseticidas de diversos grupos químicos, tais como organofosforados

(Ahmad et al., 2002; Omer et al., 1993a; 1993b), carbamatos (Omer et al., 1993a),

piretroides (Omer et al., 1993a, Cahill et al., 1995, Ahmad et al., 2002), ciclodienos

(Perry, 1985; Ahmad et al., 1987), reguladores de crescimento (Cahill et al., 1994;

1996b; Dennehy & Williams, 1997) e neonicotinoides (Cahill et al., 1996a, Elbert &

Nauem, 2000; Dennehy et al., 2005; Silva et al., 2009; Lima, 2014; Cardoso, 2014).

A utilização de várias táticas de manejo para mitigação dos danos causados

pela mosca-branca e os vírus transmitidos torna-se importante neste contexto de perdas

expressivas no feijoeiro-comum. Desta forma, a resistência de genótipos às doenças

transmitidas por mosca-branca compõe tática importante no manejo integrado desta

praga.

A busca por cultivares resistentes ao mosaico dourado foi iniciada na década

de 70, tendo sido encontrados apenas baixos níveis de tolerância à doença (Aragão et

al., 2001; Lemos et al., 2003). Devido à dificuldade em se obter plantas imunes a essa

doença através dos métodos de melhoramento convencionais, os trabalhos de pesquisa

concentraram-se na engenharia genética, resultando no desenvolvimento do feijoeiro

geneticamente modificado (FGM) resistente ao BGMV, nomeado evento Embrapa 5.1.

Este foi desenvolvido por meio de um mecanismo conhecido como resistência derivada

do patógeno (Aragão & Faria, 2009). Aprovado em setembro de 2011 pela CTNBio, o

evento Embrapa 5.1 foi o primeiro FGM e a primeira planta comercial geneticamente

modificada desenvolvida na América Latina (Aragão & Faria, 2009; Brod et al., 2013).

Entretanto, em ensaios de valor de cultivo e uso, etapa final de liberação

comercial de cultivares com o evento Embrapa 5.1, observou-se a ocorrência de outra

doença virótica transmitida também pela mosca-branca, um carlavírus da espécie

Cowpea mild mottle virus (CpMMV). Acredita-se que esta doença já estivesse presente

no feijoeiro, mas os seus sintomas eram obscurecidos pela presença do BGMV, que é

uma doença muito mais agressiva. O CpMMV já tinha sido descrito no Brasil no ano de

1979, como um carlavírus infectante de plantas de feijão cultivar Jalo, com sintomas de

mosaico em ângulos e mosaico amarelo internerval (Costa et al., 1983).

Segundo Brito et al. (2012), as carlaviroses podem reduzir os rendimentos

de algumas espécies de cultura entre 10 a 15% e, em infecções mistas, pode acentuar os

68

efeitos deletérios de outros vírus. No trabalho de Costa et al (1983), utilizando plantas

de feijão do grupo carioca inoculadas mecanicamente com o vírus, não foi constatada

redução na produtividade. Porém nas cultivares Manteiga e Jalo esta foi da ordem de 25

e 31%, respectivamente. Em outro estudo, dentre 11 cultivares de feijão comum do IAC

avaliadas, nenhum foi imune ao vírus, sendo que IAC-Carioca Tybatã e IAC–Carioca

Eté foram menos afetados quanto à sintomatologia (Marubayashi, 2006). Já Almeida et

al. (2003) relataram reduções na produtividade de soja (Glycine max Merr.) superiores a

85%, podendo ser até mesmo de 100% (Hoffmann et al., 2003).

Os estudos sobre a interação FGM/mosca-branca/CpMMV, avaliando-se o

nível de infestação e dos danos do CpMMV em relação à incidência da mosca-branca,

B. tabaci biótipo B serão fundamentais para o planejamento de estratégias de manejo

para a liberação responsável das sementes do FGM para produção comercial. Como o

FGM é resistente ao BGMV, será possível determinar em campo, os danos causados

somente pelo CpMMV ao feijoeiro. Desta forma, este trabalho teve como objetivo

determinar a incidência e os danos causados pelo CpMMV em linhagens de FGM

oriundas da cv. Pérola e linhagens da cv. BRS Pontal e correlacionar com o nível

populacional de mosca-branca nestas linhagens a campo.

4.2 MATERIAL E MÉTODOS

Dois experimentos foram conduzidos em campos experimentais da Embrapa

Arroz e Feijão no período de fevereiro a junho de 2014, plantio da seca. Os plantios

foram efetuados em 27/02/2014 na Fazenda Palmital em Brazabrantes, Goiás (latitude

16°26’09,20” S e longitude 49°24’05,80” W) e em 24/03/2014 na Fazenda Capivara em

Santo Antônio de Goiás, Goiás (latitude 16°30’24,57” S e longitude 49°17’06,53” W).

O clima, conforme classificação de Köppen, é Aw, tropical de savana,

megatérmico. A temperatura média anual do ar é de 22,6ºC, em que o mês de junho tem

a menor média de temperatura mínima do ar (14,2ºC), enquanto o mês de setembro a

maior média de temperatura máxima do ar (31,4ºC). A vegetação natural é do tipo

Cerradão subperenifólio. O solo predominante é o Latossolo Vermelho distroférrico,

textura argilosa com relevo plano. Os dados de precipitação, umidade relativa e

temperatura média foram registrados durante o período de estudo (Figura 4.1).

Em ambos os experimentos foram avaliadas nove linhagens geneticamente

69

modificadas elite de feijoeiro-comum, sendo três derivadas do cultivar Pérola (CNFCT

16201, CNFCT 16203 e CNFCT 16204) e seis do cultivar BRS Pontal (CNFCT 16205,

CNFCT 16206, CNFCT 16207, CNFCT 16208, CNFCT 16209 e CNFCT 16210).

Cinco cultivares convencionais foram utilizadas para comparação (Pérola, BRS Pontal,

IPR Eldorado, BRB 169 e CNFP 15882). O delineamento utilizado foi em blocos

casualizados, com quatorze tratamentos e três repetições. A parcela experimental foi

constituída de quatro linhas de 4,0 m de comprimento e espaçamento entre linhas de 0,5

m, totalizando 8,0 m2 de área e 4,0 m2 de área útil.

Figura 4.1. Dados de precipitação (mm), umidade relativa (%) e temperatura média

(ºC) durante o período de cultivo dos ensaios em Santo Antônio de Goiás

(A) e Brazabrantes (B), Goiás. Dados da estação meteorológica da

Embrapa Arroz e Feijão, 2014

O solo foi preparado convencionalmente, por meio de aração e gradagem

leve. A correção da fertilidade do solo foi feita de acordo com as exigências da cultura,

utilizando-se 350 kg ha-1 da fórmula 5-30-15 na adubação de plantio e 60 kg ha-1 de

ureia em cobertura, trinta dias após a emergência das plantas. O plantio foi realizado

com stand final de 15 sementes m-1.

No experimento em Brazabrantes, o controle de plantas daninhas foi

realizado com uso dos herbicidas de ingrediente ativo fomesafen (225 g i.a. ha-1) e

0

20

40

60

80

100

0

20

40

60

80

100

Precipitação (mm) Umidade Relativa Média (%)

Temperatura Média (°C)

A

B

70

haloxifope-R éster metílico (30 g i.a. ha-1) aos 11 dias após emergência (DAE) e capina

manual aos 23 DAE. Para o controle de insetos-praga desfolhadores (crisomelídeos)

utilizou-se o inseticida carbaril (72 g i.a. 100 L-1 de água) aos 11 e 20 DAE. Foi

utilizado abamectin (7,2 g i.a. ha-1) aos 44 DAE para o controle de ácaros. Apenas no

experimento em Brazabrantes houve a necessidade da aplicação de fungicida, utilizando

azoxystrobin (50 g i.a. ha-1), aos 33 DAE.

No experimento em Santo Antônio de Goiás, foi realizado dessecação das

plantas daninhas cinco dias antes do plantio com os herbicidas glifosato (1440 g i.a. ha-

1) e carfentrazona etílica (28 g i.a. ha-1). Em pós-emergência, aos 4 DAE, foram

utilizados os herbicidas fomesafen (225 g i.a. ha-1), fluazifop-P-Butil (188 g i.a. ha-1) e

bentazona (144 g i.a. ha-1); aos 13 DAE utilizou-se fomesafen (225 g i.a. ha-1) e

fluazifop-P-Butil (188 g i.a. ha-1). No controle de insetos-praga (crisomelídeos), aos 13

e 20 DAE, utilizou acefato (375 g i.a. ha-1). Aos 39 DAE foi aplicado o acaricida

abamectin (7,2 g i.a. ha-1) para o controle de ácaros.

Os adultos foram contados, em dez folhas das linhas centrais, na última

folha completamente expandida. A avaliação de adultos foi realizada no período da

manhã, virando-se as folhas lentamente para não afugentar os insetos e facilitar a

visualização (Tonhasca Junior et al., 1994). Para avaliar a incidência de ovos e ninfas de

mosca-branca foram coletados dez folhas/parcela. Em seguida, as folhas foram

armazenadas em caixas tipo gerbox (11 x 11 x 3,5 cm) levadas ao laboratório, onde

ovos e ninfas foram contados na face abaxial com auxílio de microscópio estereoscópio.

Foram realizadas quatro amostragens em ambos os ensaios, aos 16, 23, 30 e

37 DAE em Brazabrantes e aos 12, 18, 25 e 32 DAE em Santo Antônio de Goiás. Para

contagem de ovos e ninfas, a primeira avaliação foi realizada em folhas primárias, a

segunda no primeiro trifólio, a terceira no segundo trifólio e a quarta e última avaliação

no terceiro trifólio do feijoeiro.

A avaliação da incidência de vírus do mosaico dourado do feijoeiro (Bean

golden mosaic virus – BGMV) e da carlavirose (Cowpea mild mottle virus – CpMMV)

foram realizadas contando-se as plantas com sintomas da doença em 2,0 m de cada

linha das duas linhas centrais. As avaliações foram realizadas aos 37 e 44 DAE, no

ensaio em Brazabrantes e aos 18, 26, 34 e 40 DAE em Santo Antônio de Goiás. Para as

cultivares convencionais, a incidência do BGMV e CpMMV nas plantas de feijão foram

agrupadas, pois foi difícil determinar a ocorrência isolada destas doenças. A

71

confirmação do CpMMV nas plantas de feijão geneticamente modificado e

convencional foi realizada por microscopia eletrônica pelo Prof. Dr. Elliot Watanabe

Kitajima (ESALQ-USP), posteriormente por sorologia (ELISA indireto) realizada

usando antissoros produzidos com CpMMV de soja pelo Dr. Álvaro Manuel Rodrigues

Almeida (CNPSoja) e pela Profª. Drª. Claudine Márcia Carvalho (DFP-UFV).

As colheitas dos experimentos foram realizadas aos 79 DAE para

Brazabrantes e aos 81 DAE para Santo Antônio de Goiás, no ponto de maturação

fisiológica da cultura. A produtividade e a massa de cem grãos foram determinadas a

partir de plantas da área útil de cada parcela, após trilhagem os grãos foram pesados e os

dados corrigidos para 13% base úmida.

Todos os dados foram submetidos ao teste de Komogorov-Smirnov, a fim de

verificar a normalidade dos resíduos. Para análise estatística, dados de adultos, ovos e

ninfas de mosca-branca, CpMMV e virose nas cultivares convencionais (BGMV e

CpMMV) foram transformados em (x + 0,5)1/2, para que os resíduos atendessem os

pressupostos da distribuição normal. Todos os dados foram submetidos à análise de

variância (ANOVA) e, quando significativo, as médias foram separadas pelo teste de

Scott-Knott (P≤0,05). Foi realizado o teste de correlação de Pearson para verificar a

correlação entre as variáveis.

Utilizou-se a análise de componentes principais (multivariada) a fim de

discriminar as linhagens de feijoeiro quanto à incidência de viroses e B. tabaci biótipo

B, no qual foram utilizadas as variáveis adultos, ovos e ninfas de mosca-branca, viroses

(BGMV e CpMMV), massa de cem grãos e produtividade. Para todas as análises foi

utilizado o software estatístico R versão 2.15.2 (R Core Team, 2012).

4.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO

No experimento conduzido em Brazabrantes, GO, foi observado maior

número médio de adultos de mosca-branca, B. tabaci biótipo B, na primeira avaliação

(16 DAE), com uma média de 9,9 adultos por folha (Figura 4.2). Na amostragem

seguinte (23 DAE), o número médio de indivíduos foi de 3,5 por folha. Nas avaliações

aos 30 e 37 DAE a população diminuiu consideravelmente, com médias de 0,8 adultos

por folha, respectivamente.

Diferenças entre as linhagens, para o número de adultos, foram observadas

72

somente aos 16 e 23 DAE. Aos 16 DAE, o número médio de adultos por folha foi

significativamente menor nas linhagens geneticamente modificadas proveniente de

Pérola (CNFCT 16201 e CNFCT 16203) e de BRS Pontal (CNFCT 16205) e nas

cultivares convencionais IPR Eldorado, BRB 169 e CNFP 15882.

Aos 23 DAE, foi observado significativamente menor número médio de

adultos nas mesmas linhagens amostradas aos 16 DAE, com a adição das linhagens

CNFCT16206 e CNFCT16207, oriundas da cv. BRS Pontal. As demais linhagens

permaneceram com maior população de adultos por folha.

Maior número médio de ovos foi observado aos 23 DAE com média de 64,4

ovos por folha, indicando que aos 16 DAE os adultos estavam iniciando a colonização

das plantas de feijão, pois a média de ovos foi muito menor nesta data, com 2,1 ovos

por folha (Figura 4.3). Em nenhuma das quatro datas de amostragem foi verificada

diferença entre as linhagens de FGM e FC para o número de ovos depositados por

fêmeas de mosca-branca.

Semelhante ao observado para o número de ovos, não foi detectada

diferença no número médio de ninfas entre as linhagens geneticamente modificadas e

convencionais (Figura 4.4). Maiores níveis populacionais de ninfas foram observadas

aos 23 e 30 DAE. O número médio de ninfas foi de 436,5 indivíduos por folha aos 23

DAE e 567,3 aos 30 DAE. Estes resultados sugerem que uma amostragem de 9,5

adultos por folha pode resultar em uma população de 436,5 a 567,3 ninfas em média por

folha. Estas ninfas foram, provavelmente, provenientes dos ovos depositados entre os

dias 16 e 23 DAE, pois a duração da fase de ovo é, em média, de 7-8 dias no feijoeiro

(Quintela, 2004).

A incidência de adultos de mosca-branca foi menor em alguns genótipos,

tanto de feijão geneticamente modificado como convencional (Figura 4.2). O mesmo foi

observado por Pinheiro et al. (2014). Estes autores verificaram que, em algumas datas

de amostragem, a população de artrópodes em feijoeiro geneticamente modificado

Olathe evento M1/4, com resistência moderada ao vírus do mosaico dourado, o número

de algumas espécies de pragas, como adultos de B. tabaci, foi significativamente menor

em plantas de feijoeiro geneticamente modificado em relação ao não geneticamente

modificado, embora o gene introduzido não tenha o objetivo de reduzir níveis

populacionais da praga.

73

0

4

8

12

16

0

4

8

12

16

Adult

os

folh

a-1

0

4

8

12

16

CN

FCT 1

6201

CN

FCT 1

6203

CN

FCT 1

6204

CN

FCT 1

6205

CN

FCT 1

6206

CN

FCT 1

6207

CN

FCT 1

6208

CN

FCT 1

6209

CN

FCT 1

6210

Pérol

a

BRS P

onta

l

IPR E

ldor

ado

BRB 1

69

CN

FP 158

820

4

8

12

16

16 DAE - F= 3,2011**; P= 0,0056; CV= 10,14%

23 DAE - F= 2,1781*; P= 0,0442; CV= 14,46%

30 DAE - F= 1,1485ns; P= 0,3668; CV= 11,76%

37 DAE - F= 1,1951ns; P= 0,3360; CV= 13,78%

a

bb

aa

bb

a a aaa

b

b

bb

b ba

a

a a ab b

bb

a

Figura 4.2. Número médio (±EP) de adultos de Bemisia tabaci biótipo B por folha em

feijoeiro geneticamente modificado e convencional. Barras com letras

diferentes para cada data de amostragem representam médias diferentes pelo

teste de Scott-Knott (P≤0,05). Brazabrantes, Goiás, 2014. (DAE: dias após a

emergência)

74

0

50

100

150

200O

vo

s fo

lha-1

0

50

100

150

200

0

50

100

150

200

CN

FCT 1

6201

CN

FCT 1

6203

CN

FCT 1

6204

CN

FCT 1

6205

CN

FCT 1

6206

CN

FCT 1

6207

CN

FCT 1

6208

CN

FCT 1

6209

CN

FCT 1

6210

Pérol

a

BRS P

onta

l

IPR E

ldor

ado

BRB 1

69

CN

FP 158

820

50

100

150

200

16 DAE - F= 0,9455ns

; P= 0,5243; CV= 46,74%

23 DAE - F= 0,4942ns

; P= 0,9080; CV= 38,75%

37 DAE - F= 1,0164ns

; P= 0,4652; CV= 46,62%

30 DAE - F= 2,5602*; P= 0,0200; CV= 26,46%

a a a aa a a a a

aa

aa

a

Figura 4.3. Número médio (±EP) de ovos de Bemisia tabaci biótipo B por folha em


diferentes para cada data de amostragem representam médias diferentes

pelo teste de Scott-Knott (P≤0,05). Brazabrantes, Goiás, 2014. (DAE: dias

após a emergência)

75

0

200

400

600

800

1000

0

200

400

600

800

1000

Nin

fas

folh

a-1

0

200

400

600

800

1000

CN

FCT 1

6201

CN

FCT 1

6203

CN

FCT 1

6204

CN

FCT 1

6205

CN

FCT 1

6206

CN

FCT 1

6207

CN

FCT 1

6208

CN

FCT 1

6209

CN

FCT 1

6210

Pérol

a

BRS P

onta

l

IPR E

ldor

ado

BRB 1

69

CN

FP 158

820

200

400

600

800

1000

16 DAE - F= 1,2249ns

; P= 0,3175; CV= 20,26%

23 DAE - F= 2,8017*; P= 0,0123; CV= 12,67%

30 DAE - F= 2,0195ns

; P= 0,0617; CV= 19,11%

37 DAE - F= 1,0143ns

; P= 0,4669; CV= 36,72%

a

a

a a

a a a a a

a

aa a

a

Figura 4.4. Número médio (±EP) de ninfas de Bemisia tabaci biótipo B por folha em


diferentes para cada data de amostragem representam médias diferentes

pelo teste de Scott-Knott (P≤0,05). Brazabrantes, Goiás, 2014. (DAE: dias


76

Reduções nas populações de mosca-branca, B. tabaci, em genótipos de

feijoeiro foram observados: A-429, DOR-303, 27- R e PC-50 (Peña et al., 1993); IAC

Una, Pérola, Gen 96A45-3-51-52-1, Gen 96A98-15-32-1, FT Nobre, IAC Tybatã, IAC

Alvorada, LP 02-130, LP 01-38, LP 98-122, IAC Diplomata e Gen 96A3P1-1-1 (Jesus

et al., 2010); IAC-Centauro, MD Aurora e G2333, BRS-Horizonte, IAC-Centauro, MD

Aurora, IAC-Alvorada e IAPAR-57 (Torres et al., 2012); e os genótipos selvagens

G13028, G11056, Arc 3s e Arc 5s (Oriani et al. 2005). Estes autores relataram que

diferentes densidades de tricomas aciculares e unciformes nas folhas e tricomas mais

curtos são fatores que estão relacionados à resistência de genótipos de feijão a mosca-

branca. Pesquisas adicionais devem ser conduzidas para elucidar a não preferência dos

adultos de mosca-branca por linhagens geneticamente modificadas de Pérola (CNFCT

16201 e CNFCT 16203) e de BRS Pontal (CNFCT 16205CNFCT16206 e

CNFCT16207) e nas cultivares convencionais IPR Eldorado, BRB 169 e CNFP 15882

observados neste trabalho.

Apesar da alta população de ninfas por folha, não foi verificado o

desenvolvimento do fungo fumagina (Capnodium spp.), que utiliza a substância

açucarada excretada pelas ninfas das moscas-brancas para o seu crescimento. Estes

resultados corroboram os observados no capítulo anterior, em que até 200, 480 e 760

ninfas folha-1 nas diferentes fases de desenvolvimento do feijoeiro V2, V3-V4 e R6,

respectivamente, não favoreceram o desenvolvimento da fumagina.

Não foram observados sintomas de mosaico dourado BGMV em nenhuma

das nove linhagens geneticamente modificadas. Mesmo no ensaio em Brazabrantes em

que os níveis populacionais chegaram, em média, a 9,9 adultos por folha na primeira

avaliação (16 DAE) (Figura 4.2), não foram verificados sintomas do BGMV nas

linhagens geneticamente modificadas. Entretanto, em todas as linhagens de FGM foi

observada a presença do vírus Cowpea mild mottle virus (Figura 4.5). Em Brazabrantes,

nas linhagens geneticamente modificadas oriundas da cv. BRS Pontal (CNFCT 16205,

CNFCT 16206, CNFCT 16207, CNFCT 16209 e CNFCT 16210) foram observados

significativamente maiores números de plantas infectadas com o CpMMV, em

comparação as linhagens geneticamente modificadas oriundas da cv. Pérola (CNFCT

16201, CNFCT 16203 e CNFCT 16204) e a oriunda da cv. BRS Pontal CNFCT 16208.

Estes resultados diferem do trabalho conduzido por Almeida et al. (2005)

que não observaram reação sintomática de plantas de feijão do grupo carioca à infecção

77

por isolados de CpMMV. No presente estudo, todas as linhagens de feijão

geneticamente modificado são do grupo carioca e foram infectadas pelo CpMMV,

principalmente as linhagens oriundas de BRS Pontal.

37 DAE - F= 10,1784**; P< 0,0001; CV= 27,30%

Inci

dên

cia

de

Cow

pea

mil

d m

ott

le v

irus

(%)

0

20

40

60

80

100

44 DAE - F= 16,7724**; P<0,0001; CV= 19,73%

CN

FCT 1

6201

CN

FCT 1

6203

CN

FCT 1

6204

CN

FCT 1

6205

CN

FCT 1

6206

CN

FCT 1

6207

CN

FCT 1

6208

CN

FCT 1

6209

CN

FCT 1

6210

0

20

40

60

80

100

a

bb

b

b

cccc

aa a

a

a

bb

bb

Figura 4.5. Incidência média (±EP) de Cowpea mild mottle virus em linhagens de

feijoeiro geneticamente modificado. Barras com letras diferentes para cada

data de amostragem representam médias diferentes pelo teste de Scott-

Knott (P≤0,05). Brazabrantes, Goiás, 2014. (DAE: dias após a emergência)

Os sintomas do CpMMV nas linhagens de FGM oriundas da cv. Pérola são

observados inicialmente pelo clareamento das nervuras e mosaico, com posterior

evolução para mosaico angular ou para manchas angulares, que são áreas verdes em um

fundo amarelo em folhas mais velhas, limitadas pelas nervuras seguidas de redução de

crescimento, sintomas que foram também observados por Costa et al. (1983) e

Marubayashi et al. (2010). Entretanto, nas linhagens de feijão geneticamente

modificado provenientes do BRS Pontal os sintomas foram marcados, principalmente,

pelas folhas com fraco mosaico e forte enrugamento (Figura 4.6), como também

observado por Brunt & Kenten (1973) em caupi (Vigna unguiculata L.) e soja (G. max).

78

Figura 4.6. Sintomas de Cowpea mild mottle virus em linhagem de feijoeiro-comum

geneticamente modificado CNFCT 16207. Plantas em estádio vegetativo

(V3-V4) (A). Plantas em florescimento (R6) (B). Brazabrantes, Goiás,

2014

Nas cultivares convencionais não foi possível separar as plantas com os

sintomas causados pelo BGMV ou CpMMV. Desta forma, a análise da porcentagem de

plantas infectadas por vírus foi realizada em conjunto para as duas doenças (Figura 4.7).

37 DAE - F= 37,6880**; P<0,0001; CV=15,91%

Inci

dên

cia

de

Vir

ose

s (%

)

0

20

40

60

80

100

44 DAE - F=11,8345**; P= 0,0019; CV= 17,68%

Pérol

a

BRS P

onta

l

IPR E

ldor

ado

BRB 1

69

CN

FP 158

820

20

40

60

80

100

a a

b

c c

a aa

bb

Figura 4.7. Incidência média (±EP) de viroses (Cowpea mild mottle virus e Bean

Golden mosaic virus) em genótipos de feijoeiro convencional. Barras com

letras diferentes para cada data de amostragem representam médias

diferentes pelo teste de Scott-Knott (P≤0,05). Brazabrantes, Goiás, 2014.

(DAE: dias após a emergência)

A B

79

Aos 37 DAE, a porcentagem de plantas infectadas por vírus (BGMV e

CpMMV) foi significativamente maior nas cultivares Pérola e BRS Pontal em

comparação ao IPR Eldorado, BRB 169 e o CNFP 15882 no ensaio em Brazabrantes.

Sete dias após (44 DAE), somente nas cultivares BRB 169 e o CNFP 15882, com grãos

tipo preto, a incidência de plantas com os vírus ficou abaixo de 30%, diferindo

significativamente das demais cultivares com 6,7 a 100% de incidência.

A maior incidência de mosca-branca nas cultivares convencionais de Pérola

e BRS Pontal pode ter influenciado na maior incidência de virose nestas cultivares.

Pois, maiores densidades populacionais de adultos de mosca-branca resultaram em

maiores incidências de virose, uma vez que a correlação foi significativa e positiva entre

adultos de mosca-branca e virose (BGMV e CpMMV) (r= 0,79; P= 0,0005) (Tabela

4.1).

As maiores médias de massa de 100 grãos no ensaio em Brazabrantes foram

observadas para as linhagens de FGM, exceto para CNFCT 16208 e CNFCT 16209,

oriundas da cv. BRS Pontal (Figura 4.8). A alta densidade populacional de mosca-

branca e as incidências de CpMMV encontradas no ensaio em Brazabrantes não

afetaram a massa de 100 grãos no FGM, pois não houve correlação significativa entre o

número de adultos, ovos e ninfas de mosca-branca e CpMMV com massa de 100 grãos

(Tabela 4.1).

A massa de 100 grãos foi significativamente menor em todas as cultivares

convencionais. Essa redução na massa de cem grãos no feijoeiro convencional, ocorreu

devido a incidência das viroses (BGMV e CpMMV), principalmente por BGMV. Faria

et al. (1994) e Lemos et al. (2003) também verificaram redução nesse parâmetro em

experimentos com incidência de mosaico dourado em feijoeiro.

As linhagens geneticamente modificadas CNFCT 16205, CNFCT 16206,

CNFCT 16209 e CNFCT 16210, oriundas da cv. BRS Pontal foram as mais produtivas,

apesar de apresentarem as maiores incidências de CpMMV em Brazabrantes (Figura

4.8). Significativamente diferentes dessas, com valores médios de produtividade, foram

as linhagens CNFCT 16201, CNFCT 16203 e CNFCT 16204, oriundas de Pérola,

CNFCT 16207 e CNFCT 16208, oriundas de BRS Pontal, e as cultivares convencionais

IPR Eldorado, BRB 169 e CNFP 15882.

80

CN

FCT 1

6201

CN

FCT 1

6203

CN

FCT 1

6204

CN

FCT 1

6205

CN

FCT 1

6206

CN

FCT 1

6207

CN

FCT 1

6208

CN

FCT 1

6209

CN

FCT 1

6210

Pérol

a

BRS P

onta

l

IPR E

ldor

ado

BRB 1

69

CN

FP 158

82

Pro

duti

vid

ade

(Kg h

a-1)

0

200

400

600

800

1000

1200

1400 F= 23,6783**; P< 0,0001; CV= 16,12%

b

b

c

a

a bb

a a

e

d

c

bc

Mas

sa d

e 100 g

rãos

(g)

0

5

10

15

20

25

30 F= 11,1103**; P< 0,0001; CV= 7,80%

a

b bbb

bbb

a

aa a a

a

Figura 4.8. Médias (±EP) de massa de 100 grãos (g) e produtividade (kg ha-1) em

feijoeiro geneticamente modificado e convencional. Letras diferentes sobre

as barras representam médias diferentes pelo teste de Scott-Knott

(P≤0,05). Brazabrantes, Goiás, 2014

As cultivares convencionais Pérola e BRS Pontal apresentaram

significativamente menores valores de produtividade, devido as infecções por BGMV e

CpMMV. As cultivares convencionais, com as maiores incidências dos vírus (CpMMV

e BGMV), foram menos produtivas e as cultivares convencionais, com as menores

incidências das viroses, foram as que tiveram maiores rendimentos, pois a correlação foi

inversamente proporcional (r= -0,92; P<0,0001), no experimento em Brazabrantes

(Tabela 4.1). Brito et al. (2012) relataram que as carlaviroses podem reduzir os

rendimentos de algumas espécies de culturas entre 10 a 15% e, em infecções mistas,

pode acentuar os efeitos deletérios de outros vírus.

81

Tabela 4.1. Coeficientes de correlação de Pearson (r) entre incidência de adultos, ovos

e ninfas de Bemisia tabaci biótipo B, Bean golden mosaic virus (BGMV),

Cowpea mild mottle virus (CpMMV), massa de cem grãos (g) e

produtividade (kg ha-1), em feijoeiro geneticamente modificado e

convencional em dois experimentos de campo. Brazabrantes e Santo

Antônio de Goiás, Goiás, 2014

Feijoeiro Geneticamente modificado Brazabrantes-GO

Santo Antônio de Goiás-GO

Valor de r Valor de p

Valor de r Valor de p

Adultos x CpMMV 0,12 ns 0,5452

0,25 ns 0,2090

Adultos x Massa de 100 grãos -0,28 ns 0,1613

0,11 ns 0,5810

Adultos x Produtividade -0,06 ns 0,7571

0,24 ns 0,2292

Ovos x CpMMV -0,06 ns 0,7501

-0,10 ns 0,6368

Ovos x Massa de 100 grãos 0,08 ns 0,7060

0,11 ns 0,5980

Ovos x Produtividade -0,09 ns 0,6461

-0,07 ns 0,7120

Ninfas x CpMMV 0,21 ns 0,3044

0,21 ns 0,2864

Ninfas x Massa de 100 grãos -0,14 ns 0,4808

0,20 ns 0,3087

Ninfas x Produtividade 0,02 ns 0,9054

-0,18 ns 0,3622

CpMMV x Massa de 100 grãos 0,35 ns 0,0754

-0,21 ns 0,2980

CpMMV x Produtividade 0,46* 0,0167

0,31 ns 0,1186

Feijoeiro Convencional

Adultos x (BGMV e CpMMV) 0,79** 0,0005

-0,12 ns 0,6731

Adultos x Massa de 100 grãos 0,38 ns 0,1640

0,11 ns 0,7095

Adultos x Produtividade -0,68** 0,0054

0,38 ns 0,1652

Ovos x (BGMV e CpMMV) 0,04 ns 0,8942

0,00 ns 0,9860

Ovos x Massa de 100 grãos 0,49 ns 0,0626

-0,14 ns 0,6116

Ovos x Produtividade 0,07 ns 0,8095

0,20 ns 0,4772

Ninfas x (BGMV e CpMMV) 0,83** 0,0002

0,17 ns 0,5458

Ninfas x Massa de 100 grãos 0,44 ns 0,0998

-0,14 ns 0,6067

Ninfas x Produtividade -0,72** 0,0023

-0,05 ns 0,8725

(BGMV e CpMMV) x Massa de cem grãos 0,35 ns 0,2014

-0,18 ns 0,5202

(BGMV e CpMMV) x Produtividade -0,92** 0,0000

-0,80** 0,0004

ns Não significativo. ** e * Significativo a 0,01 e a 0,05 de probabilidade, respectivamente.

No experimento conduzido em Santo Antônio de Goiás, embora o número

de adultos da mosca-branca tivesse sido bem menor, máximo de 2,2 adultos por folha,

as datas de maiores infestações foram observadas no início de desenvolvimento da

cultura, aos 12 e 18 DAE, semelhante ao verificado em Brazabrantes (Figura 4.9). Estes

resultados confirmam a maior preferência de adultos de mosca-branca por plantas novas

de feijão como observado também por Pinheiro et al. (2014).

82

0

1

2

3

0

1

2

3

Ad

ult

os

folh

a-1

0

1

2

3

CN

FCT 1

6201

CN

FCT 1

6203

CN

FCT 1

6204

CN

FCT 1

6205

CN

FCT 1

6206

CN

FCT 1

6207

CN

FCT 1

6208

CN

FCT 1

6209

CN

FCT 1

6210

Pérol

a

BRS P

onta

l

IPR E

ldor

ado

BRB 1

69

CN

FP 158

820

1

2

3

12 DAE - F= 1,4306ns

; P= 0,2112; CV= 12,13%

18 DAE - F= 0,7825ns

; P= 0,6710; CV= 13,66%

32 DAE - F= 0,4848ns

; P= 0,9137; CV= 14,55%

25 DAE - F= 1,0652ns

; P= 0,4270; CV= 14,29%

Figura 4.9. Número médio (±EP) de adultos de Bemisia tabaci biótipo B por folha em


diferentes para cada data de amostragem representam médias

significativamente diferentes pelo teste de Scott-Knott (P≤0,05). Santo

Antônio de Goiás, Goiás, 2014. (DAE: dias após a emergência)

83

0

20

40

60

0

20

40

60

Ovos

folh

a-1

0

20

40

60

CN

FCT 1

6201

CN

FCT 1

6203

CN

FCT 1

6204

CN

FCT 1

6205

CN

FCT 1

6206

CN

FCT 1

6207

CN

FCT 1

6208

CN

FCT 1

6209

CN

FCT 1

6210

Pérol

a

BRS P

onta

l

IPR E

ldor

ado

BRB 1

69

CN

FP 158

820

20

40

60

12 DAE - F= 1,6198ns

; P= 0,1430; CV= 29,80%

18 DAE - F= 1,0288ns

; P= 0,4553; CV= 25,87%

25 DAE - F= 1,3506ns

; P= 0,2482; CV= 26,12%

32 DAE - F= 1,8624ns

; P= 0,0860; CV= 27,23%

Figura 4.10. Número médio (±EP) de ovos de Bemisia tabaci biótipo B por folha em





84

0

40

80

120

160

0

40

80

120

160

Nin

fas

Fo

lha-1

0

40

80

120

160

CN

FCT 1

6201

CN

FCT 1

6203

CN

FCT 1

6204

CN

FCT 1

6205

CN

FCT 1

6206

CN

FCT 1

6207

CN

FCT 1

6208

CN

FCT 1

6209

CN

FCT 1

6210

Pérol

a

BRS P

onta

l

IPR E

ldor

ado

BRB 1

69

CN

FP 158

820

40

80

120

160

12 DAE - F= 1,5547ns

; P= 0,1637; CV= 18,36%

18 DAE - F= 1,7371ns

; P= 0,1119; CV= 19,02%

32 DAE - F= 1,4375ns

; P= 0,2083; CV= 19,12%

25 DAE - F= 0,9170ns

; P= 0,5491; CV= 13,87%

Figura 4.11. Número médio (±EP) de ninfas de Bemisia tabaci biótipo B por folha em





85

Todos os genótipos de feijão foram significativamente semelhantes para o

número de adultos de mosca-branca em todas as avaliações. Estes resultados foram

diferentes dos observados em Brazabrantes, em que algumas linhagens geneticamente

modificadas foram colonizadas com menor número de adultos (Figura 4.2). Este

resultado, provavelmente, é devido a menor população de adultos amostrada em Santo

Antônio de Goiás, não sendo possível detectar diferenças entre as linhagens.

O número médio de ninfas e ovos não foi significativamente diferente para

as linhagens geneticamente modificadas e convencionais (Figuras 4.10 e 4.11). Os

períodos de maior oviposição coincidiram com os verificados em Brazabrantes, aos 18

DAE (Figuras 4.10). Para as ninfas, foi observada colonização semelhante entre as datas

de 18 e 32 DAE (Figura 3.11).

Em Santo Antônio de Goiás, à incidência de CpMMV nas linhagens

geneticamente modificadas foi menor que a observada em Brazabrantes (Figura 4.12).

Aos 18 DAE, a incidência do vírus nas plantas de FGM foi baixa, com no máximo 0,6%

de plantas infectadas, e os sintomas foram mais visíveis a partir da avaliação aos 26

DAE. Estes resultados são semelhantes aos observados por Marubayashi et al. (2010)

que verificaram o aparecimento do CpMMV em plantas de feijão somente a partir de 8

a 15 dias após infecção das plantas pelo vírus. Muniyappa & Reddy (1983) e Almeida et

al. (2005), verificaram o aparecimento dos sintomas de CpMMV em soja 10 dias após a

infecção.

Somente na linhagem CNFCT 16207 (oriunda do BRS Pontal) a incidência

do CpMMV foi alta (68,5%) aos 40 DAE, diferindo significativamente das demais

linhagens. Neste local, as linhagens da cultivar Pérola (CNFCT 16203, CNFCT 16204)

também apresentaram significativamente menor número de plantas infectadas pelo

CpMMV em comparação as linhagens provenientes do BRS Pontal, exceto para a

CNFCT 16208 e CNFCT 16210.

86

18 DAE - F= 2,0088ns

; P= 0,1119; CV= 109,66%

0

20

40

60

80

100

26 DAE - F= 5,8899**; P= 0,0013; CV= 40,15%

Inci

dên

cia

de

Cow

pea

mil

d m

ott

le v

irus

(%)

0

20

40

60

80

100

34 DAE - F= 8,6734**; P= 0,0002; CV= 42,14%

0

20

40

60

80

100

40 DAE - F= 9,0023**; F= 0,0001; CV= 24,94%

CN

FCT 1

6201

CN

FCT 1

6203

CN

FCT 1

6204

CN

FCT 1

6205

CN

FCT 1

6206

CN

FCT 1

6207

CN

FCT 1

6208

CN

FCT 1

6209

CN

FCT 1

6210

0

20

40

60

80

100

aa

a

bb

a

b

b b

d

cc

c c

b b bb

bbb

cccccc

Figura 4.12. Incidência média (±EP) de Cowpea mild mottle virus em linhagens de

feijoeiro geneticamente modificado. Barras com letras diferentes para

cada data de amostragem representam médias diferentes pelo teste de

Scott-Knott (P≤0,05). Santo Antônio de Goiás, Goiás, 2014. (DAE: dias


Foi verificada um aumento na incidência de CpMMV e BGMV nas

cultivares convencionais com as avaliações em Santo Antônio de Goiás (Figura 4.13).

87

As menores incidências de virose foram observadas nas cultivares convencionais do

grupo preto BRB 169 e CNFP 15882 aos 26, 34 e 40 DAE, significativamente

diferentes do Pérola, BRS Pontal e IPR Eldorado.

18 DAE - F= 6,8934*; P= 0,0105; CV= 36,70%

0

20

40

60

80

100

26 DAE - F= 73,8370**; P< 0,0001; CV= 12,32%

Inci

dên

cia

de

Vir

ose

s (%

)

0

20

40

60

80

100

34 DAE - F= 23,7726**; P= 0,0001; CV= 19,21%

0

20

40

60

80

100

40 DAE - F= 49,653**; F< 0,0001; CV= 10,09%

Pérol

a

BRS P

onta

l

IPR E

ldor

ado

BRB 1

69

CN

FP 158

820

20

40

60

80

100

b

d

b

a

b

a a

b

c

a

b

cc

aa

aab b b

Figura 4.13. Incidência média (±EP) de viroses (Cowpea mild mottle virus e Bean

Golden mosaic virus) em genótipos de feijoeiro convencional. Barras

com letras diferentes para cada data de amostragem representam médias

diferentes pelo teste de Scott-Knott (P≤0,05). Santo Antônio de Goiás,

Goiás, 2014. (DAE: dias após a emergência)

88

O feijão do grupo preto BRB 169 é utilizado como fonte de resistência em

estudos de controle genético de reação do feijoeiro-comum ao BGMV (Melo et al.,

2005). A cultivar IPR Eldorado é descrito como resistente ao BGMV, sendo

recomendada para áreas com altas incidências da doença (Iapar, 2015). Porém, no

presente estudo IPR Eldorado alcançou 59,6% de plantas infectadas com vírus, sob

incidência média de 1,6 adultos de mosca-branca aos 12 DAE (Figura 4.9).

A incidência de viroses (CpMMV e BGMV) nas cultivares convencionais

foram elevadas em Santo Antônio de Goiás, com 59,6% para a cv. IPR Eldorado, 75,7%

para o Pérola e 78,3% para o BRS Pontal, aos 40 DAE (Figura 4.13). No entanto as

incidências de adultos de mosca-branca foram de 1,6; 1,6 e 1,4 para as cultivares IPR

Eldorado, Pérola e BRS Pontal, respectivamente, aos 12 DAE (Figura 4.9).

Em Santo Antônio de Goiás, as menores médias de massa de cem grãos

foram observadas para as linhagens geneticamente modificadas CNFCT 16201 (cv.

Pérola), CNFCT 16207 (cv. BRS Pontal) e todas as cultivares convencionais avaliadas

(Pérola, BRS Pontal, IPR Eldorado, BRB 169 e CNFP 15882) (Figura 4.14).

Em geral, as linhagens geneticamente modificadas apresentaram as maiores

médias de massa de cem grãos comparadas às cultivares convencionais nos dois

experimentos avaliados (Brazabrantes e Santo Antônio de Goiás) (Figura 4.8 e 4.14).

Baixas produtividades para o feijoeiro convencional podem ser relacionadas ao fato que

a incidência do BGMV dificulta a capacidade de translocação de solutos na planta,

afetando a produtividade do feijoeiro (Faria et al., 1996).

No experimento em Santo Antônio de Goiás, as linhagens mais produtivas

foram as geneticamente modificadas CNFCT 16205 e CNFCT 16210, provenientes da

cv. BRS Pontal (Figura 4.14). Produtividades com valores médios foram observados

para as linhagens CNFCT 16201, CNFCT 16203, CNFCT 16204, CNFCT 16206,

CNFCT 16207, CNFCT 16208 e CNFCT 16209 e para as cultivares convencionais IPR

Eldorado, CNFP 15882 e BRB 169.

O número médio de 10,1 adultos de mosca-branca por folha na linhagem

transgênica CNFCT 16207, oriunda da cv. BRS Pontal, aos 16 DAE, em Brazabrantes

(Figura 4.2) resultaram na incidência média de 99,3% de CpMMV, aos 44 DAE (Figura

4.5). Enquanto que, dois adultos de mosca-branca por folha aos 21 DAE (Figura 4.9),

em Santo Antônio de Goiás, resultaram na incidência de 68,5% de plantas infectadas,

aos 40 DAE (Figura 4.12). Houve redução de 31% de plantas infectadas quando o

89

número médio de insetos adultos reduziu de 10,1 para apenas dois por folha. A maior

incidência de plantas infectadas por CpMMV pode ser diretamente relacionado com a

maior população de adultos da mosca-branca amostrada em Brazabrantes em

comparação a Santo Antônio de Goiás. Marubayashi et al. (2010), observaram que

quando o número de mosca-branca foi de 1 para 20 indivíduos a transmissão de

CpMMV aumentou de 0% para 83% em feijão Jalo, sendo nítida a relação positiva entre

mosca-branca e a transmissão do vírus.

0

5

10

15

20

25

30 F= 7,5357**; P< 0,0001; CV= 8,07%

a a acc

c c c c c

bb bb

CNFCT 1

6201

CNFCT 1

6203

CNFCT 1

6204

CNFCT 1

6205

CNFCT 1

6206

CNFCT 1

6207

CNFCT 1

6208

CNFCT 1

6209

CNFCT 1

6210

Pérol

a

BRS Pon

tal

IPR E

ldor

ado

BRB 169

CNFP 1

5882

0

500

1000

1500

2000

2500

3000 F= 16,0000**; P< 0,0001; CV= 12,18%

a a

d

d

ccc

b bb

b bbb

Pro

duti

vid

ade

(Kg

ha-1

)M

assa

de

100 g

rãos

(g)

Figura 4.14. Média (±EP) de massa de 100 grãos (g) e produtividade (kg ha-1) em

feijoeiro geneticamente modificado e convencional. Letras diferentes

sobre as barras representam médias diferentes pelo teste de Scott-Knott

(P≤0,05). Santo Antônio de Goiás, Goiás, 2014

Em Brazabrantes, ao lado do experimento haviam plantas de soja na fase de

senescência. A proximidade do ensaio com a cultura da soja pode ter favorecido a alta

incidência de viroses e de mosca-branca nas cultivares convencionais e transgênicas de

feijão no ensaio em Brazabrantes, pois a cultura da soja é hospedeira do CpMMV

90

(Almeida et al., 2005; Marubayashi et al., 2010), do VMDF e da mosca-branca

(Quintela, 2013) (Tabela 4.2). A vasta gama de hospedeiros (mais de 600 espécies de

plantas) da mosca-branca permite que ela reproduza e migre de forma rápida tanto nos

vários hospedeiros silvestres como nos cultivados como o algodoeiro, soja, tomate,

feijoeiro, batata, etc. (Quintela et al., 2001). Vieira et al. (1998) também mencionaram

que entre as causas da alta incidência da mosca-branca, estão à expansão da área de

plantio da soja, uma das hospedeiras do inseto, a ampliação da época de semeadura e os

cultivos sucessivos e escalonados do feijoeiro com o uso de pivô-central.

Diferente disso, não havia cultivo de plantas hospedeiras da mosca-branca

próximo ao ensaio de Santo Antônio de Goiás e baixas incidências de mosca-branca

foram verificadas. Porém, segundo Rodrigues et al. (1997) pequenas populações de

mosca-branca podem causar epidemias do BGMV, desde que o número de insetos

virulíferos seja alto.

A produtividade no experimento em Brazabrantes, com variação entre 81 a

1.195 kg ha-1, foi menor do que a obtida no ensaio de Santo Antônio de Goiás, com

variação de 699 a 2.389 kg ha-1. A menor produtividade nas linhagens geneticamente

modificadas no ensaio em Brazabrantes pode ser atribuída à alta população de B. tabaci

biótipo B que está diretamente associada às altas incidências de CpMMV. No entanto, é

possível verificar que as linhagens de FGM oriundas da cv. BRS Pontal (CNFCT 16205,

CNFCT 16206, CNFCT 16209 e CNFCT 16210), mesmo com altas incidências de

carlavirose são mais produtivas que as demais linhagens.

No trabalho de Costa et al (1983), utilizando plantas de feijão do grupo

Carioca inoculadas mecanicamente com o CpMMV, não foi constatada redução na

produtividade. Porém nas cultivares Manteiga e Jalo esta foi da ordem de 25 e 31%,

respectivamente. Já Almeida et al. (2003) relataram reduções na produtividade de soja

superiores a 85%, podendo ser até mesmo de 100% quando atacadas por CpMMV

(Hoffmann et al., 2003).

As médias de produtividade também foram menores para as cultivares

convencionais de feijão no experimento em Brazabrantes em comparação ao ensaio em

Santo Antônio de Goiás, sendo possível relacionar esse fato a alta incidência de virose

(CpMMV e BGMV) e de mosca-branca. Rocha & Sartorato (1980) e Quintela (2001;

2004) relataram que o BGMV pode ocasionar perdas na produção de até 100%. Porém

as cultivares convencionais do grupo preto BRB 169 e CNFP 15882 mantiveram-se

91

mais produtivos nos dois ensaios em comparação às cultivares Pérola, BRS Pontal e

IPR Eldorado. Não houve correlação significativa entre o número de mosca-branca e

virose no ensaio em Santo Antônio de Goiás, talvez, por apresentar um número de

indivíduos bem inferior comparado ao ensaio em Brazabrantes (Tabela 4.1).

Houve um aumento significativo na produtividade média nas linhagens de

FGM em comparação às suas respectivas testemunhas (Tabela 4.2). No experimento em

Brazabrantes, nas linhagens provenientes da cultivar BRS Pontal o aumento na

produtividade média foi de 358%, enquanto que para as linhagens provenientes da

cultivar Pérola o aumento médio foi de 878,3 %.

Em Santo Antônio de Goiás, onde a incidência de CpMMV foi menor em

relação a Brazabrantes, o incremento na produtividade médias das linhagens do FGM

foi menor em comparação as testemunhas convencionais (Tabela 4.2). O aumento na

produtividade média para as linhagens transgênicas provenientes da cultivar BRS Pontal

foi de 244%, enquanto que para as linhagens provenientes do Pérola foi de 211%.

Mesmo em condições de alta incidência de CpMMV, próximo a 100%, o FGM teve a

produtividade média superior ao FC, por sofrer danos pelos dois vírus, o CpMMV e o

BGMV.

92

Tabela 4.2. Incidência média de Cowpea mild mottle virus (CpMMV), produtividade média (kg ha-1) e porcentagem do aumento da

produtividade média em linhagens de feijoeiro geneticamente modificado em comparação às respectivas cultivares

convencionais de feijoeiro. Goiás, 20151

Linhagem GM

Cultivar

convencional

de origem

Brazabrantes-GO

Santo Antônio de Goiás-GO

CpMMV (%) Produtividade

(kg ha-1)

Aumento na

produtividade média2 CpMMV (%)

Produtividade

(kg ha-1)

Aumento na

produtividade média3

CNFCT16201 Pérola 7,0 a 958,3 b 1183,1% 1,9 a 1792,0 b 256,4%

CNFCT16203 Pérola 14,2 a 728,0 c 898,8%

12,8 a 1866,7 b 267,1%

CNFCT16204 Pérola 11,6 a 448,0 d 553,1%

8,7 a 1474,7 b 211,0%

CNFCT16205 BRS Pontal 73,4 b 1194,7 a 399,6%

41,7 b 2333,3 a 223,3%


28,8 b 2072,0 a 198,3%

CNFCT16207 BRS Pontal 99,3 c 933,3 b 312,1%

68,5 c 1997,3 a 191,1%

CNFCT16208 BRS Pontal 18,6 a 868,0 b 290,3%

19,0 a 1736,0 b 166,1%


27,5 a 2034,7 a 194,7%


21,0 a 2389,3 a 228,6%

F - 13,1430** 9,1671** - 9,1109** 4,9482** -

C.V. (%) - 36,72 14,87 -

50,17 11,42 - 1 Médias seguidas pela mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste de Scott-Knott (p≤0,05). 2 Brazabrantes-GO (Pérola= 81 kg ha-1, BRS Pontal 299 kg

ha-1). 3 Santo Antônio de Goiás-GO (Pérola= 699 kg ha-1, BRS Pontal 1045 kg ha-1). ** Significativo (p≤0,01).

92

93

4.4 CONCLUSÕES

Nas condições que foram conduzidos os experimentos pode se concluir que:

- A população de adultos de B. tabaci biótipo B é menor nas linhagens

geneticamente modificadas provenientes da cv. Pérola CNFCT 16201 e CNFCT 16203

e do BRS Pontal CNFCT 16205, e nas cultivares convencionais IPR Eldorado, BRB

169 e CNFP 15882.

- A população de ninfas e ovos de mosca-branca é semelhante para as

linhagens transgênicas e as cultivares convencionais.

- Apesar da baixa incidência de CpMMV nas linhagens geneticamente

modificadas provenientes da cv. Pérola CNFCT 16201, CNFCT 16203 e CNFCT 16204,

a produtividade destas linhagens é menor em comparação as linhagens geneticamente

modificadas do BRS Pontal CNFCT 16205, CNFCT 16206, CNFCT 16209 e CNFCT

16210, que apresentam alta incidência de CpMMV.

- A baixa produtividade do FC em comparação ao FGM é devido à

ocorrência do BMGV, que não se expressa nas linhagens geneticamente modificadas.

- Em situação de alta incidência de CpMMV, as linhagens de FGM

produzem, em média, cinco vezes mais de grãos em comparação ao FC.

- O feijoeiro geneticamente modificado, apesar da incidência do CpMMV,

tem potencial para produzir em épocas de alta incidência de mosca-branca e de plantas

infectadas por vírus se estabelecido programas de manejo de populações da mosca-

branca com práticas culturais e inseticidas químicos.

4.5 REFERÊNCIAS

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5 CONSIDERAÇÕES FINAIS

Os resultados do presente trabalho indicam que linhagens de feijoeiro

geneticamente modificado, resistente ao vírus do mosaico dourado, mesmo com altas

populações de mosca-branca e altas incidências de carlavírus, produzem mais que as

cultivares convencionais. Ainda, linhagens de feijoeiro tolerantes ao carlavírus (Cowpea

mild mottle virus) podem ser utilizadas em programas de melhoramento genético para a

obtenção de linhagens que sejam mais produtivas, uma vez que foram verificados

diferentes graus de suscetibilidade do feijoeiro a esta doença. Novos estudos devem ser

realizados a fim de caracterizar os tipos e os graus de resistência dos genótipos de feijoeiro

geneticamente modificado à mosca-branca e ao carlavírus.

O feijoeiro geneticamente modificado (FGM) não é afetado por mosca-branca

com valores médios de 200, 480 e 760 ninfas folha-1 em estágio de desenvolvimento V2,

V3-V4 e R6, respectivamente. Outros estudos devem ser realizados para verificar se estes

níveis populacionais de ninfas não causam danos ao FGM em nível de campo, onde outros

fatores podem favorecer a severidade do dano da mosca-branca ao feijoeiro, como a

ocorrência do carlavírus, maior dispersão do fungo Capnodium sp. (fumagina) e em épocas

com condições favoráveis a multiplicação e dispersão do inseto no plantio da seca (entre

janeiro a março). Estes resultados são importantes também para o manejo da mosca-

branca mesmo em feijoeiro não transgênico, quando a incidência de plantas infectadas com

vírus é baixa, especialmente nos plantios de maio-junho (plantio de inverno) e

outubro/novembro (plantio das águas), quando maiores populações de adultos e ninfas de

mosca-branca podem ser toleradas.

Os resultados do presente estudo podem contribuir para a liberação comercial

responsável do feijoeiro geneticamente modificado, pois apesar da alta incidência do

carlavírus, o feijoeiro geneticamente modificado produz cinco vezes mais em comparação

ao feijoeiro convencional. Portanto, o feijoeiro geneticamente modificado tem potencial

para produzir em épocas de alta incidência de mosca-branca e de plantas infectadas pelo

vírus se estabelecido programas de manejo de populações do vetor com práticas culturais e

inseticidas químicos.

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UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS ESCOLA DE AGRONOMIA …§ão... · 2017. 6. 28. · RESUMO GERAL SANTANA, M. V. Danos do Cowpea mild mottle virus (CpMMV) e de mosca-branca (Bemisia