UNIVERZITET U NIŠU - pmf.ni.ac.rs · Najsrdačnije se zahvaljujem svom mentoru dr Vladimiru Žikiću na nesebičnoj pomoći i vođstvu tokom studijsko-istraživačkog rada, kao i

UNIVERZITET U NIŠU

PRIRODNO-MATEMATIČKI FAKULTET NIŠ

DEPARTMAN ZA BIOLOGIJU I EKOLOGIJU

Zorana B. Kojičić

Istraživanje diverziteta brakonidnih osa iz potfamilije Aphidiinae

(Hymenoptera: Braconidae) i biljnih vaši (Hemiptera: Aphididae)

kao njihovih domaćina na teritoriji Kruševca

MASTER RAD

Niš,

2013.

Univerzitet u Nišu

Prirodno-matematički fakultet Niš

Departman za biologiju i ekologiju

Istraživanje diverziteta brakonidnih osa iz potfamilije Aphidiinae

(Hymenoptera: Braconidae) i biljnih vaši (Hemiptera: Aphididae)

kao njihovih domaćina na teritoriji Kruševca

MASTER RAD

Kandidat Mentor

Zorana B. Kojičić Dr Vladimir Žikić

Br. indeksa 52

Niš,

Oktobar, 2013.

ZAHVALNICA

Najsrdačnije se zahvaljujem svom mentoru dr Vladimiru Žikiću na nesebičnoj pomoći i

vođstvu tokom studijsko-istraživačkog rada, kao i tokom izrade samog master rada.

Takođe, zahvaljujem se dr Mariji Marković i dr Bojanu Zlatkoviću na pomoći pri

determinaciji biljaka.

Hvala mojim roditeljima i sestri na motivaciji i podršci.

Najveće hvala Ivanu na neizmernoj podršci, razumevanju i ljubavi.

BIOGRAFIJA KANDIDATA

Zorana Kojičić rođena je 14. decembra 1988. godine u Kruševcu, gde 2004. godine

završava osnovnu školu ,,Dragomir Marković“ kao nosilac Vukove diplome. 2008. godine

završava Gimnaziju u Kruševcu, prirodno-matematički smer, sa odličnim uspehom.

Po završetku Gimnazije, 2008. godine, upisuje osnovne akademske studije na

Prirodno-matematičkom fakultetu Univerziteta u Nišu, na Departmanu za biologiju i

ekologiju. Osnovne akademske studije završava 2011. godine sa diplomom osnovnih studija,

zvanjem ,,biolog“ i prosečnom ocenom 9,38. Iste godine upisuje master akademske studije na

Departmanu za biologiju i ekologiju Prirodno-matematičkog fakulteta u Nišu, smer Biologija.

Master akademske studije završava 2013. godine sa prosečnom ocenom 9,22.

Tokom studija bila je stipendista Fonda za mlade talente Republike Srbije – stipendija

,,Dositeja“, pod okriljem Ministarstva omladine i sporta, kao i stipendista Fonda za

podsticanje i razvoj mladih talenata Grada Kruševca.

1

SADRŽAJ

1. UVOD .................................................................................................................................... 2

1.1. Opšte odlike familije Braconidae .................................................................................... 2

1.2. Morfologija brakonidnih osa potfamilije Aphidiinae ...................................................... 5

1.3. Biologija i ciklus razvića afidiina .................................................................................... 8

1.4. Specifičnost prema afidnim domaćinima ...................................................................... 12

1.5. Superparazitizam i hiperparazitizam ............................................................................. 13

1.6. Filogenija i taksonomija potfamilije Aphidiinae ........................................................... 13

1.7. Opšte odlike biljnih vaši iz familije Aphididae ............................................................. 18

1.8. Ekonomski značaj i biološka kontrola .......................................................................... 21

1.9. Pregled dosadašnjih istraživanja faune afidiina i biljnih vaši kao njihovih domaćina na

teritoriji Srbije ............................................................................................................... 22

1.10. Ciljevi istraživanja ....................................................................................................... 23

2. MATERIJAL I METODE................................................................................................. 24

2.1. Istraživani lokaliteti ....................................................................................................... 24

2.2. Sakupljanje i obrada uzoraka ........................................................................................ 25

2.3. Materijal korišćen za analizu uzoraka ........................................................................... 25

3. REZULTATI ...................................................................................................................... 27

3.1. Pregled faune afidiina na teritoriji Kruševca ................................................................. 27

3.2. Pregled faune biljnih vaši (Aphididae) na teritoriji Kruševca ....................................... 28

3.3. Pregled vrsta biljaka hraniteljki ..................................................................................... 29

3.4. Pregled trofičkih asocijacija za istraživano područje .................................................... 30

4. DISKUSIJA......................................................................................................................... 34

4.1. Faunistička analiza i analiza trofičkih asocijacija ......................................................... 34 5. ZAKLJUČAK ..................................................................................................................... 38

6. LITERATURA ................................................................................................................... 39

7. SAŽETAK ........................................................................................................................... 45

8. SUMMARY ......................................................................................................................... 46

2

1. UVOD

1.1. Opšte odlike familije Braconidae

Familija Braconidae pripada redu Hymenoptera, jednom od najvećih insekatskih

redova. Zajedno sa familijom Ichneumonidae svrstana je u superfamiliju Ichneumonoidea,

koja je sa ostalim superfamilijama klasifikovana u sekciju Parasitica, podred Apocrita (de

Jong, 2012). Dosadašnjim istraživanjima (van Achterberg, 1984; Marsh, 1979; Shaw &

Huddleston, 1991; Wharton et al. 1997) procenjeno je da familija Braconidae broji oko 15000

vrsta (Žikić, 2008). Ovo se pretežno odnosi na Holarktičku i Australijsku oblast, dok su

tropska Afrika, Azija i Južna Amerika relativno slabo istražene (Žikić, 2008). Van Achterberg

(1993) sve evropske rodove svrstava u 33 od 45 potfamilija. Najnovijim istraživanjima u

Evropi je registrovano oko 6000 brakonida iz oko 400 rodova i 40 potfamilija (Wharton et al,

1997; van Achterberg, 2004).

Brakonidne ose su sitni insekti veličine od 2 do 6 mm, dok veličina pojedinih vrsta iz

oblasti tropa može biti i do nekoliko centimetara (Žikić, 2008, Shaw & Huddleston, 1991).

Na telu brakonida može se razlikovati glava, grudi i trbuh (Slika 1).

Glava se odlikuje ortognatnim položajem usnog aparata prilagođenog za uzimanje

tečne hrane, nektara i hemolimfe. Na glavi se nalazi jedan par krupnih, složenih očiju i tri

ocele. Takođe, nalazi se i jedan par antena koje su višečlane, pri čemu se oblik i broj članaka

razlikuju od vrste do vrste. Broj članaka je kod mužjaka najčešće veći nego kod ženki (Sl. 1)

(Žikić, 2008).

Na grudima ili mezozomi razlikuju se protoraks, mezotoraks, metatoraks i propodeum

(Sl. 1). Grudi brakonida nose tri para nogu i obično dva para krila ukoliko nisu redukovana.

Noge se sastoje od kuka (coxa), dvočlanog trohantera (tipičnog za sekciju Parasitica), femura,

tibije i tarzusa (Sl. 1) (Žikić, 2008). Najveći broj vrsta poseduje dva para krila, dok je malo

brahipternih i apternih vrsta. Kod brakonida je nervatura krila u velikoj meri redukovana, što

je posebno izraženo kod potfamilija Aphidiinae i Euphorinae. Pretpostavlja se da su vrste

3

familije Braconidae sa većim stepenom redukcije nervature krila filogenetski mlađe i

specijalizovanije (Tobias, 1989). Iz osnove prednjih krila polaze četiri uzdužna nerva:

kostalni, subkostalni, mediokubitalni i analni. Kostalni i subkostalni nerv su međusobno

srasli, a na sredini ova dva nerva postoji distalno zadebljanje koje formira stigmu. Kod

brakonida postoji i jedan povratni (recurent) nerv, za razliku od sestrinske familije

Ichneumonidae kod koje postoje dva povratna nerva. Braconidae imaju izraženu tendenciju

grupisanja nerava na prednjoj ivici krila (Sl. 2) (Žikić, 2008).

Na trbuhu ili metazomi brakonida, kao i kod drugih vrsta Apocrita, karakterističan je

prvi tergit koji se naziva petiolus. To je relativno izduženi segment kojim počinje metazoma.

Drugi i treći tergit na abdomenu su nepokretno srasli (Sl. 1) (Žikić, 2008).

Genitalni aparat ženki poreklom je od 8. i 9. metazomalnog segmenta (Žikić, 2008).

Legalica ili ovipozitor prilagođen je za paralizovanje domaćina, kao i za polaganje jaja u ili na

telo domaćina (Sl. 1) (Shaw & Huddleston 1991). Genitalni aparat mužjaka je sličan onom

kod drugih opnokrilaca (Hymenoptera) (Žikić, 2008).

Slika 1. Morfologija Hymenoptera: pogled lateralno (van Achterberg, 1993).

Legenda: fo= oko, oc= ocelli, no= notauli pnz= pronotum, lp= labijalni palpus, pp=propleuron, mp= maksilarni

palpus, mtp= metapleuron, ppc= postpektalni greben, x=coxa, t= tergit, sr= spirakulum,s= sternit, ep=

epipleuron, nt= notum, hp= hipopigium, v= legalica, ovs= korice legalice.

4

Slika 2: Krila; terminologija krilne nervature, (van Achterberg, 1993).

Legenda: A= analis, C= costa, CU= cubitus, M= medius, R= radius, SC= subcosta, SR= section radii, a=

transverzalni analni nerv, cu-a= transverzalni kubito-analni nerv, m-cu= transverzalni medio-kubitalni nerv, r=

transverzalni radialni nerv, r-m= transverzalni radio-medialni nerv, pa= parastigma, pt= pterostigma, 1=

marginalna ćelija, 2= submarginalna ćelija, 3= diskoidalna ćelija, 4= subdiskoidalna ćelija, 5= kostalna ćelija, 6=

bazalna ćelija, 7= subbazalna ćelija, 8= plikalna ćelija, a, b i c= prva, druga i treća ćelija.

Parazitizam se javlja kod najvećeg broja brakonida, dok je fitofagija retka pojava

(Žikić, 2008). Najčešće parazitiraju larveni stadijum insekata iz različitih redova. Parazitiranje

imaga javlja se kod potfamilija Aphidiinae i Euphorinae (Žikić, 2008). Larve parazitoida se

hrane na račun tkiva domaćina. Parazitoidi ne izazivaju brzo uginuće svog domaćina, ali je

njegova smrt na kraju neizbežna (Askew, 1971). Imago živi slobodno sa ulogom parenja i

pronalaženja odgovarajućeg domaćina od strane ženke za polaganje jaja i razvoj nove

generacije. Parazitoidi su u većini slučajeva specifični prema izboru domaćina (Starý, 1988a).

U odnosu na način parazitiranja, u familiji Braconidae mogu se razlikovati

ektoparazitoidi (polažu jaje na telo domaćina) i endoparazitoidi (polažu jaje u telo domaćina).

U novijoj literaturi mogu se naći termini idiobionti (onemogućavaju dalji razvoj, kretanje i

ishranu domaćina) i koinobionti (domaćin nastavlja da se razvija, kreće i hrani nakon napada).

Tako, među brakonidama razlikuju se idiobiontski ektoparazitoidi i koinobiontski

endoparazitoidi, iako se ponekad mogu naći i idiobiontski endoparazitoidi i koinobiontski

ektoparazitoidi (Shaw & Huddleston, 1991).

5

Braconidae u velikoj meri utiču na populacionu dinamiku svojih domaćina, pre svega

fitofagnih insekata, kao i na održavanje stabilnosti različitih ekosistema. Iz tog razloga, veliki

broj vrsta korišćen je u programima biološke kontrole štetnih insekata (Baird, 1958; Mathews,

1974).

1.2. Morfologija brakonidnih osa potfamilije Aphidiinae

Aphidiinae su sitni, slabo sklerotizovani insekti čija je veličina tela do nekoliko

milimetara. Jedne su od najsitnijih predstavnika u okviru familije Braconidae. Dosadašnjim

istraživanjima registrovano je oko 400 vrsta, pretežno u Holarktičkom regionu (Starý, 1988b),

dok je u Evropi zabeleženo oko 200 vrsta iz oko 40 rodova (van Achterberg, 2004).

Opšti plan građe afidiina isti je kao i kod svih brakonida (Sl. 3).

Glava je ortognatnog tipa sa usnim aparatom prilagođenim za grickanje i sisanje. Na

glavi se nalazi par krupnih, složenih očiju, tri ocele, kao i par antena. Antene su končaste, a

sastoje se od krupnog skapusa, pedicela i višečlanog biča ili flageluma. Broj članaka

flageluma kreće se od 8 kod ženki vrste Lysiphlebus balcanicus Starý, 9 kod vrsta roda

Ephedrus, i više od 30 kod pojedinih vrsta roda Pauesia. Mužjaci najčešće imaju veći broj

flagelarnih segmenata od ženki, izuzev kod vrsta roda Ephedrus gde je broj ovih segmenata

jednak kod oba pola (Sl. 3) (Žikić, 2008).

Mezozoma je kompaktna, a najizraženiji su pronotum, mezonotum i propodeum.

Pronotum i mezonotum su uglavnom glatki, ali je mezonotum obrastao dlakama.

Mezoskutum je gladak ili sa brazdama i jamicom (fovea). Propodeum može biti različite

ornamentacije i dlakavosti. On može biti sa većim ili manjim grebenima koji formiraju areole,

a može biti i potpuno gladak (Lysiphlebus, Harkeria) (Sl. 3) (Žikić, 2008).

Afidiinae uglavnom imaju dva para krila, dok se beskrilnost javlja kod manjeg broja

vrsta (Diaeretellus palustris i pojedine vrste roda Trioxys). Izražena je redukcija nervature

krila, osim kod rodova Ephedrus, Parephedrus, Praon i Toxares (Žikić, 2008). Kod svih vrsta

ove potfamilije tri para dugih, tankih nogu dobro su razvijene. Noge su prilagođene

6

parazitiranju domaćina. Afidiinae se od ostalih brakonida razlikuju morfološki zbog

postojanja fleksibilne suture između drugog i trećeg metazomalnog tergita (Shaw &

Huddleston, 1991). Iako su drugi i treći segment srasli svojim tergitima, ostali metazomalni

segmenti povezani su membranama (Sl. 3) (Žikić, 2008).

Parazitske ose potfamilije Aphidiinae parazitiraju sve stadijume biljnih vaši izuzev

jajeta. Prilikom polaganja jaja, tj. ovipozicije, ženka savija abdomen ispod toraksa pri čemu

vrh abdomena promalja između prednjih nogu, a ispod glave (Žikić, 2008). Kod pojedinih

vrsta postoje posebne adaptacije abdomena zahvaljujući kojima je olakšana ovipozicija, kao

na primer kod ženke vrste Protaphidius wissmannii (Ratzeburg) kod koje postoji lažna

legalica ili pseudoovipozitor. Ona zapravo predstavlja produžetak abdomena i može se uvući

u trbuh kada ženka ne parazitira domaćina (Sanchis et al., 1994).

7

Slika 3. Opšti plan građe tela Aphidiinae - Ephedrini, Parephedrus relictus Starý & Carver ♀

(van Achterberg 1993).

Legenda: a, prednje krilo; b, zadnje krilo; c, glava, čeoni prikaz; d, glava, dorzalni izgled; e, mezozoma,

dorzalni izgled; f, petiolus; g, stopalo; h noga; i, antenna (koksa, pedicel i deo prvog flegelarnog članka); j, telo,

bočni izgled.

Visokospecijalizovane grupe parazitoida imaju pomoćne dodatke na trbuhu koji imaju

ulogu da olakšaju pridržavanje domaćina pri ovipoziciji. Starý (1970) razlikuje dva tipa

pomoćnog aparata:

Trioxys tip – razvijena su dva pokretna nastavka nalik viljuškama, a nalaze se na terminalnom

abdominalnom sternitu.

Metaphidius tip – pomoćni aparat je u obliku cevastog nastavka, a nalazi se na osnovi šestog

abdominalnog tergita.

8

1.3. Biologija i ciklus razvića afidiina

Aphidiinae su solitarni, koinobiontski parazitoidi biljnih vaši familije Aphididae (red

Hemiptera) (Stary, 1970). Iako afidiinae mogu polagati jaja u sve stadijume domaćina izuzev

jajeta, najčešće preferiraju drugi i treći larveni stupanj. Vrste roda Trioxys uglavnom biraju

prvi i drugi larveni stupanj domaćina (Shaw & Huddleston, 1991). Jaja obično polažu u bilo

koji deo na telu domaćina (Sl. 4), osim vrsta roda Monoctonus koje polažu jaja isključivo u

masu ganglija u torakalno - abdominalnom delu, uvlačeći legalicu u ventralnu suturu toraksa

(Griffiths, 1960, 1961).

Slika 4: Parazitska osa Aphidius rosae u trenutku polaganja jajeta u biljnu vaš Macrosiphum rosae (http://photo.net/photodb/photo?photo_id=4607145).

Nakon polaganja, jaje počinje da bubri, da bi se na kraju u telu domaćina izlegla larva

I stupnja. Oko zadnjeg dela larve formira se takozvani trofamnion koji joj u najranijem

razvojnom periodu omogućava ishranu. Trofamnion je prisutan tokom prvog larvenog

stupnja, a zatim disocira na slobodne teratocite u hemolimfi domaćina. Jedino teratocite

obezbeđuju hranu larvi parazitoida do njenog finalnog stupnja tako što upijaju hranljive

materije (Hinton, 1954). Upijanjem hranljivih materija, ove ćelije onemogućavaju ishranu

http://photo.net/photodb/photo?photo_id=4607145

9

jajnih ćelija domaćina. Takođe, i embrioni domaćina i drugi mobilni ćelijski materijal mogu

služiti za ishranu larve parazitoida (Schlinger & Hall, 1960).

Poliembrionija ili gregarnost, odnosno fenomen razvoja više larvi iz jedno zigota, nije

zabeležen u okviru potfamilije Aphidiinae. Ženka afidiina uvek polaže jedno jaje iz kojeg se

izleže isključivo jedna larva (Žikić, 2008). Nakon što larva parazitoida eklodira ona prolazi

kroz nekoliko stupnjeva. MacGill (1923) razlikuje 4 larvena stupnja, Beirne (1942) 5, dok

O'Donnell (1987) tvrdi da postoje samo 3 larvena stupnja.

Zahvaljujući hemoreceptorima na antenama ženka parazitoida dolazi do kolonija

domaćina koje žive na biljkama hraniteljkama. Polno zrela ženka polaže jaja u telo domaćina,

pri čemu jaja mogu biti oplođena ili neoplođena. Ukoliko je došlo do oplođenja, iz jaja će se

razviti samo ženke, a ukoliko nije, iz jaja će se razviti mužjaci. Parazitoidi se razlikuju po

reproduktivnom kapacitetu od vrste do vrste, pa se broj položenih jaja kreće od nekoliko

desetina do čak nekoliko stotina (Hågvar & Hofsvang, 1991).

U trećem i kasnijim stupnjevima nimfe ishrana koja uključuje samo teratocite više nije

dovoljna za potrebe parazitoida, tako da larva počinje da se hrani tkivom domaćina što dovodi

do njegove smrti. Larva zatim fiksira domaćina za površinu biljke hraniteljke pomoću svojih

sekreta u pljuvačnim žlezdama i oblaže hitinsku ljušturu vaši. Kutikula biljne vaši menja boju

od svetle ka tamnoj (Shaw & Huddleston, 1991). Ovakva struktura se stručno naziva

,,mumija“, a sam proces ,,mumifikacija“ biljne vaši (Sl. 5). Prilikom determinacije rodova

afidiina boja i oblik ove strukture imaju veoma važnu ulogu (Kavallieratos et al. 2004a; Hoy

et al., 2007). Kod rodova Dyscritulus, Praon i Pseudopraon došlo je do specijalizacije tako

što se ulutkavanje dešava u posebnom kokonu koji se formira ispod parazitiranog domaćina

(Mackauer, 1961, Smith et al., 1999, Tomanović et al. 2006) (Sl. 6).

10

Slika 5: Mumificirane biljne vaši (mumije) sa vidljivim izletnim otvorom (http://www.organicgardening.com/learn-and-grow/parasitic-wasps).

Slika 6: Kokon ose roda Praon ispod parazitirane biljne vaši (http://www.flickr.com/photos/24913092@N07/5721820396)

Kada se završi razvoj parazitoida u telu domaćina, imago progriza otvor kroz koji će

izaći, podiže poklopac pomoću mandibula i izlazi iz mumije (Sl. 7). Jedinke polno sazrevaju

nekoliko sati nakon izlaska iz mumije, a u skladu sa uslovuma u životnoj sredini. Ženke

sazrevaju uglavnom malo kasnije u odnosu na mužjake. Parenje traje od nekoliko sekundi do

http://www.organicgardening.com/learn-and-grow/parasitic-wasps

http://www.flickr.com/photos/24913092@N07/5721820396

11

nekoliko minuta (Mackauer, 1983). Ženke se tokom života pare samo jednom, dok se mužjaci

pare više puta (Hågvar & Hofsvang, 1991).

Slika 7. Životni ciklus parazitskih osa iz potfamilije Aphidiinae (Hågvar & Hofsvang, 1991).

Razviće je pretežno uslovljeno temperaturom u spoljašnjoj sredini, ali kada su uslovi

optimalni za ceo ciklus razvića potrebno je dve do tri nedelje. Odrasle afidiine hrane se

nektarom i polenom biljaka, i sekretima biljnih vaši (Žikić, 2008).

Afidiine žive od nekoliko nedelja do nekoliko meseci što je opet uslovljeno uslovima

životne sredine. Tako, ako su uslovi povoljni, mnoge vrste tokom jedne sezone produkuju

više od jedne generacije (Shaw & Huddleston, 1991). I samo pojavljivanje u toku sezone

zavisi od biologije parazitoida i domaćina, ali i od ekoloških uslova (Žikić, 2008).

U umerenim oblastima afidiine preživljavaju zimu kao prepupe, ili kao zrele larve tako

što zadržavaju mekonijum u mumijama i kokonima koji su tamniji i čvršći u odnosu na letnje

(Liu & Carver, 1985). Postoje i vrste koje prevazilaze nepovoljne vremeske uslove u stanju

12

dijapauze, a koja zavisi od godišnjeg doba ili životnog ciklusa domaćina. Ovo može biti u

vezi sa migracijom domaćina u novo stanište, sa neodgovarajućim stadijumom domaćina ili

biljkom hraniteljkom. Kada biljne vaši migriraju u novo stanište, na sekundarne biljke

hraniteljke, tada ih mogu parazitirati i nove vrste parazitoida. Neke biljne vaši tokom sezone

ne migriraju u druga staništa, tako da su parazitirane istim vrstama parazitoida u toku cele

sezone, pri čemu se formiraju specifični parazitoidni kompleksi tipični za dato stanište (Žikić,

2008).

1.4. Specifičnost prema afidnim domaćinima

Aphidiinae pokazuju različite specifičnosti prema domaćinima zavisno od kompleksa

ekoloških faktora. Tako, vrsta E. persicae parazitira preko 100 vrsta biljnih vaši u oblasti

Palearktika (Gärdenfors, 1986). S druge strane, vrsta Pseudopraon mindariphagum parazitira

isključivo kolonije Mindarus abietinus Koch. na četinarima (Stary, 1988b). Specifičnost se

ogleda u ograničenju spektra domaćina na jedan ili više srodnih rodova. Starý (1988a)

razlikuje 5 tipova specifičnosti parazitoida prema afidnim domaćinima:

1. ograničenost na jednu vrstu domaćina (striktna monofagija) - karakteristično za

filogenetski progresivnije grupe parazitoida;

2. ograničenost na dve ili više vrsta domaćina u okviru istog roda domaćina

(postojanje primarnih i sekundarnih domaćina);

3. ograničenost na dva ili više rodova iste potfamilije;

4. ograničenost na dva ili više rodova iz dve ili više potfamilija iste familije;

5. ograničenost na nekoliko rodova iz dve ili više familija.

13

1.5. Superparazitizam i hiperparazitizam

U slučaju da jedna ženka parazitoida položi dva jajeta u istog domaćina, ili da položi

jaje u već parazitiranog domaćina od strane druge ženke iste vrste, doći će do prekobrojnosti

larvi u domaćinu. Ova pojava se naziva superparazitizam, i uglavnom se javlja u veoma

gustim populacijama parazitoida, kada je broj potencijalnih domaćina ograničen (Shaw &

Huddleston, 1991). Kada se ovo dogodi, usled postojanja kompeticije između larvi dolazi do

uginuća larve koja je slabije razvijena (Spencer, 1926).

Ukoliko u istog domaćina jaja polože ženke različitih vrsta parazitoida onda je reč o

multiparazitizmu. Multiparazitizam je za razliku od superparazitizma učestaliji u prirodi

(Shaw & Huddleston, 1991).

Treći oblik parazitiranja je sekundarni parazitizam. Ovo je pojava da u larvu

primarnog parazitoida ženka druge vrste parazitoida položi jaje ili hiperparazitizam kada

ženka sekundarnog parazitoida položi jaje u mumificiranu vaš (Muller et al. 1999).

Sekundarni parazitizam može se proširiti i na tercijernog i kvartarnog parazitoida (Žikić,

2008).

Osim članova potfamilije Aphidiinae i vrste roda Aphelinus (Hymenoptera:

Aphelinidae) su primarni parazitoidi biljnih vaši (Žikić, 2008).

1.6. Filogenija i taksonomija potfamilije Aphidiinae

Iako danas većina autora (van Achterberg, 1990; Shaw & Huddleston, 1991 i dr.)

afidiine svrstava u familiju Braconidae kao jednu od potfamilija, još uvek postoje neslaganja

oko taksonomske pripadnosti ove grupe. Tako, Starý (1966a) smatra da ova grupa, zbog svoje

specifične osobine da parazitira isključivo biljne vaši, treba da se izdvoji u posebnu familiju u

okviru superfamilije Ichneumonoidea. Edson i Vinson (1979) tretiraju afidiine kao potfamiliju

brakonida, tvrdeći da su tokom evolucije mogle nastati iz dve nezavisne linije, odnosno

14

ukazuju na njihovo polifiletsko poreklo. Odrasle afidiine se od drugih pripadnika familije

Braconidae ne razlikuju značajno u morfološkom pogledu.

Pojava imaginalnog parazitizma u familiji Braconidae karakteristična je jedino za

Euphorinae. Ovo ih stavlja na sam vrh filogenetskog stabla brakonidnih osa. S obzirom da se

ovim vidom parazitiranja odlikuju i Aphidiinae, nameće se zaključak da Aphidiinae

predstavljaju najprogresivniju granu kompleksa Euphorinae (Tobias, 1989).

Filogenetske odnose u okviru potfamilije Aphidiinae kao i odnose sa drugim

potfamilijama brakonida proučavali su Belshaw i Quicke (1997). Oni su koristili podatke o

sekvenci tri gena: elongacioni faktor-1α, citohrom-b i varijabilnost segmenata 28S

ribozomalne subjedinice RNK. Analiza varijabilnih segmenata 28S rRNK pokazala je da su

odnosi među tribusima unutar afidiina (Ephedrini + (Praini + (Aphidiini + Trioxini))).

Ephedrini predstavljaju osnovnu kladu, a Praini sestrinski tribus sa kladom Aphidiini +

Trioxini.

Smith & al. (1999) su u svojim istraživanjima koristili DNK sekvencu gena

mitohondrijalne NADH1 dehidrogenaze. Rezultati koje su dobili bili su u saglasnosti sa

prethodnim, s tim što je njhovo istraživanje pokazalo da je bazalna klada Praini, a ne

Ephedrini kao u prethodnim studijama.

Kambhampati et al., (2000) su korišćenjem gena mitohondrijalne 16S rRNK utvrdili

da afidiine imaju monofiletsko poreklo, pri čemu je osnovni tribus Aclitini. Razdvajanje

ostalih tribusa od tribusa Aclitini ide sledećim redom: Praini, Ephedrini, Aphidiini.

Na osnovu kombinovane analize koja je uključivala DNK sekvencu 16S rRNK, 28S

rRNK i NADH1 dehidrogenazu, pokazano je da su Praini bili u osnovi filogenetskog stabla u

odnosu na Ephedrini (Žikić, 2008).

Sa taksonomskog gledišta, Mackauer (1961) familiju Aphidiidae deli na 4 potfamilije:

Ephedrinae:

rodovi: Ephedrus Haliday (Sl. 11), Toxares Haliday

Prainae:

rodovi: Praon Haliday (Sl. 10), Dysertulus Hincks, Areopraon Mackauer

15

Aclitinae:

rod: Aclitus Förster

Aphidiinae:

tribus: Aphidiini:

rodovi: Aphidius Nees (Sl. 8), Lysiphlebus Förster (Sl. 9), Platycyphus

Mackauer,

Paralipsis (Nees), Euaphidius Mackauer, Diaeretiella Starý,

Diaeretellus Starý, Lysaphidus Smith

tribus: Trioxini:

rodovi: Lipolexis Förster, Tryoxis Haliday, Binodoxys Mackauer (Sl. 12),

Acanthocaudus Smith

Ovi rodovi se međusobno pre svega razlikuju u nervaturi prednjih krila. Aclitini i

Aphidiini, za razliku od tribusa Ephedrini i Praini, ne poseduju brahijalnu ćeliju.

Iz iznetog se može videti da se rezultati molekularnih i morfoloških analiza

međusobno isključuju. Molekularni podaci ukazuju na nezavisan prelaz od ektoparazitizma ka

endoparazitizmu u više pravaca u okviru familije Braconidae, a morfološki na jedinstveno

poreklo (Žikić, 2008).

Slika 8: Aphidius sp. (http://bugguide.net/node/view/140041).

http://bugguide.net/node/view/140041

16

Slika 9: Lysiphlebus fabarum (http://ponent.atspace.org/fauna/ins/fam/braconidae/lysiphlebus_aph.htm).

Slika 10: Praon sp. (http://ponent.atspace.org/fauna/ins/fam/braconidae/praini_aph.htm).

http://ponent.atspace.org/fauna/ins/fam/braconidae/lysiphlebus_aph.htm

http://ponent.atspace.org/fauna/ins/fam/braconidae/praini_aph.htm

17

Slika 11: Ephedrus cerasicola (http://ponent.atspace.org/fauna/ins/fam/braconidae/ephedrus_aph.htm#gf0_t125).

Slika 12: Binodoxys angelicae (http://www.forskning.no/artikler/2011/mars/283525).

http://ponent.atspace.org/fauna/ins/fam/braconidae/ephedrus_aph.htm#gf0_t125

http://www.forskning.no/artikler/2011/mars/283525

18

1.7. Opšte odlike biljnih vaši iz familije Aphididae

Biljne vaši pripadaju familiji Aphididae, superfamiliji Aphidoidea, koja je sa ostalim

superfamilijama svrstana u podred Sternorryncha, red Hemiptera (de Jong, 2012). Do sada je

opisano oko 4500 vrsta svrstanih u 25 potfamilija (Remaudière & Remaudière, 1997).

Uglavnom su rasprostranjene u oblastima kontinentalne i umereno kontinentalne klime na

severnoj hemisferi. U zemljama Evrope registrovano je od 500 do 700 vrsta, dok je u Srbiji

zabeleženo prisustvo oko 350 vrsta biljnih vaši (Petrović – Obradović, 2003).

Afidide su insekti nežnog, mekanog tela različite obojenosti (Sl. 13, sl. 14). Ovalnog

su ili kruškolikog oblika, veličine od 0,5 do 7 mm (obično 1,5 – 3,5 mm) (Petrović –

Obradović, 2003).

Slika 13: Biljna vaš Aphis fabae (http://poljoinfo.com/showthread.php?6636-Crna-repina-va%C5%A1-Aphis-fabae).

http://poljoinfo.com/showthread.php?6636-Crna-repina-va%C5%A1-Aphis-fabae

http://poljoinfo.com/showthread.php?6636-Crna-repina-va%C5%A1-Aphis-fabae

19

Slika 14: Biljna vaš Myzus persicae, krilata jedinka (levo) i kolonija beskrilnih jedinki (desno) (http://en.wikipedia.org/wiki/Myzus_persicae, http://www.forestryimages.org/browse/detail.cfm?imgnum=2200053).

Biljne vaši žive na biljkama čijim se sokovima hrane i pritom pričinjavaju velike štete.

U toku svog ciklusa razvića mogu menjati biljke domaćine (heteroecične ili dioecične vrste

biljnih vaši) ili mogu provesti ceo životni ciklus na istoj biljci (monoecične vrste biljnih vaši).

U proleće heteroecične vrste sa primarnih domaćina (drveće i grmlje) migriraju na sekundarne

domaćine (zeljaste biljke), da bi se u jesen ponovo vratile na primarne domaćine. Osnivačica

nastanjuje primarnog domaćina, krilate partenogenetske ženke druge generacije ili narednih

generacija lete do sekundarnog domaćina, na kome se tokom leta razvija više

partenogenetskih generacija (Petrović – Obradović, 2003). U prirodi su biljne vaši najčešće

monoecične, dok heteroecičnih vrsta ima samo oko 10 % (Eastop, 1979).

Među biljnim vašima najviše su zastupljene monofagne vrste, ali ima i oligofagnih i

polifagnih. Polifagija je uglavnom zastupljena kod heteroecičnih vrsta (Petrović – Obradović,

2003).

Monoecične vrste najčešće nastanjuju biljke koje pripadaju istom rodu ili familiji, dok

primarni i sekundarni domaćini heteroecičnih vrsta nikada nisu srodne biljke. Vrste u okviru

jednog roda uglavnom se hrane na biljkama koje su u srodstvu (Petrović – Obradović, 2003).

U okviru familije Aphididae javlja se polimorfizam, odnosno pojava nekoliko formi

odraslih jedinki u populaciji jedne vrste. Može se razlikovati i 10 formi samo jedne vrste (npr.

http://en.wikipedia.org/wiki/Myzus_persicae

http://www.forestryimages.org/browse/detail.cfm?imgnum=2200053

20

neke Periphyllus spp.) ili manje od 5 formi (Drepanosiphum spp.). Međutim, najčešće se

javlja sledećih 5 formi (Petrović – Obradović, 2003):

1. Fundatrix (osnivačica) – viviparna, partenogenetska ženka koja se izleže iz jajeta u

proleće. Najčešće je beskrilna, slična beskrilnim viviparnim ženkama, koje će se pojaviti

kasnije.

2. Beskrilna viviparna partenogenetska ženka – ćerka druge partenogenetske ženke (ne

računajući fundatrix). Javlja se od proleća do leta, ređe tokom čitave godine. Specijalizovana

je za veliku reprodukciju, za razliku od krilatih formi koje su specijalizovane za disperziju

vrste.

3. Krilata viviparna partenogenetska ženka – ćerka druge partenogenetske ženke.

4. Ovipara – sposobna da se reprodukuje nakon kopulacije; ćerka partenogenetske

ženke, majka osnivačice. Najčešće beskrilna i jedina oviparna forma.

5. Mužjak – sin partenogenetske ženke, otac osnivačice, kopulira sa oviparom. Krilat

ili beskrilan.

Biljne vaši mogu imati holociklično ili anholociklično razviće, odnosno razlikuju se

holociklične i anholociklične vrste. Kod holocikličnog razvića iz prezimelog jajeta u proleće

izleže se osnivačica, nakon toga, za vreme proleća i leta, javlja se nekoliko partenogenetskih

generacija viviparnih ženki. Tokom jeseni pojavljuju se ovipare i mužjaci. Posle kopulacije

ovipare polažu oplođena jaja, koja prezimljuju i iz kojih se izleže osnivačica u proleće.

Ovakav razvojni ciklus imaju skoro sve biljne vaši. Kod anholocikličnog razvića ne javlja se

seksualna generacija, već se sve generacije sastoje od partenogenetskih ženki, koje ne

prezimljuju u stadijumu jajeta već u stadijumu imaga ili larve (Petrović – Obradović, 2003)

(Sl. 15).

21

Slika 15: Životni ciklus biljnih vaši (http://www.420genetics.com/forum/showthread.php?t=703).

1.8. Ekonomski značaj i biološka kontrola

Parazitske ose iz potfamilije Aphidiinae imaju veliku ulogu u regulaciji brojnosti

biljnih vaši (Aphididae). Biljne vaši su ekonomski veoma značajna grupa insekata, jer su

štetočine velikog broja poljoprivrednih, ukrasnih i drugih biljaka.

Šteta koju čine može biti direktna ili indirektna. Direktna šteta posledica je ishrane

isisavanjem biljnih sokova, pri čemu dolazi do kovrdžanja listova, hloroze i drugih

deformacija biljke. Indirektna šteta nastaje usled širenja različitih virusa i gljive ,,čađavice“

(Petrović – Obradović, 2003).

Kao prirodni neprijatelji biljnih vaši, parazitoidi vrlo efikasno kontrološu njihovu

brojnost. Uspešnost suzbijanja biljnih vaši parazitoidima zavisi od gustine populacije

domaćina, odnosa stepena parazitiranja i stepena hiperparazitiranja, kao i fekunditeta

parazitoida koji treba da bude u skladu sa fekunditetom domaćina. Bitno je i da se

parazitiranje domaćina odvija za vreme njegovog najranijeg razvojnog stupnja, kako bi se

parazitoid razvio pre dostizanja polne zrelosti domaćina (Žikić, 2008).

http://www.420genetics.com/forum/showthread.php?t=703

22

Zbog pojave rezistencije biljnih vaši na insekticide, upotreba parazitoida u njihovom

suzbijanju postala je neophodna, najpre u Zapadnoj Evropi i Severnoj Americi. Tako, na

poljima pamuka, vaš Aphis gossypii Glover suzbijena je pomoću vrste Aphidius matricariae

Haliday (Hågvar & Hofsvang, 1991). Vrsta Trioxys pallidus (Haliday) korišćena je za

suzbijanje lešnikove vaši Myzocallis coryli (Goeze) (Messing & Aliniazee, 1989). Kontrola

bananine vaši Pentalonia nigronervosa Coq. izvršena je vrstom Ephedrus cerasicola (Starý &

Stechman, 1990). Vrstom Lysiphlebus testaceipes (Cresson) suzbijene su citrusne vaši (Starý

et al. 1988b, Kavallieratos et al., 2001a), itd.

1.9. Pregled dosadašnjih istraživanja faune afidiina i biljnih vaši kao

njihovih domaćina na teritoriji Srbije

Dosadašnjim istraživanjima u Srbiji je otkriveno oko 100 vrsta afidiina iz oko 30

rodova (Tomanović et al. 1998d, Kavallieratos et al. 2004b). Takođe, detaljno su navedene

tritrofičke asocijacije parazitoid – biljna vaš – biljka hraniteljka. Rađena su i sistematska

istraživanja afidiina jugoistočne Evrope (Kavallieratos et al. 2004, Starý et al., 1998,

Tomanović & Brajković, 2001, Tomanović & Kavallieratos, 2002a, Tomanović & Starý,

2001, Tomanović et al., 1995a, 1995b, 1996, 1998a, 1998b, 1999a, 1999b, 1999c, 2002,

2003a, 2003b, 2003c). Spisak od 55 vrsta afidiina sa afidnim domaćinima i biljkama

hraniteljkama dao je Tomanović (1998), pri čemu je 25 vrsta bilo novo za teritoriju Srbije.

Prve podatke za 9 vrsta (Aphidius ervi Haliday, A. rosea Haliday, A. urticae Haliday,

A. sonchi Marshall, Diaeretiella rapae (M’Intosh), Ephedrus lacertosus (Haliday),

Lysiphlebus dissolutus (Nees), Praon volucre (Haliday) i Tryoxis acericola (Starý &

Mackauer)) za našu faunu dao je Vukasović (1928). Proučavanjem prirodnih neprijatelja

biljnih vaši, Mitić – Mužina i Srdić (1977) otkrivaju 5 novih vrsta afidiida za područje Srbije

(Aphidius uzbekistanikus Luzhetzki, A. rhopalosiphi De Stefani Perez, A. picipes (Nees),

Ephedrus plagiator (Nees) i Praon gallicum (Starý)), kao i Petrović (1992), navodeći novu

vrstu za faunu Srbije, Adialytus ambiguus Haliday. Još tri nove vrste za našu faunu daje i

Tomanović (1994): Lipolexis gracilis Förster, Praon barbatum Mackauer i Trioxys

complanatus Quilis. Starý et al.(1998), tokom istraživanja istočne Srbije, opisuje novu vrstu

23

za nauku, Lysiphlebus balcanicus. I na teritoriji Sićevačke klisure zabeleženo je 40 vrsta

afidiina, od kojih su dve bile nove za Srbiju: Aclitus obscurippenis Förster i Paralipsis enervis

(Nees von Esenbeck), obe parazitoidi korenovih biljnih vaši (Žikić, 1999, Žikić et al. 2001).

Petrović et al. (2009) opisuje 3 nove vrste za faunu Srbije (Lysiphlebus alpinus Starý 1971,

Pseudopraon mindariphagum Starý 1975, Trioxys auctus (Haliday 1833)). Takođe, Petrović

et al. (2011) opisuju još jednu novu vrstu afidiina u Srbiji, Aphidius balcanicus.

Žikić et. al (2012) daju originalnu listu parazitskih osa iz potfamilije Aphidiinae, koje

su prikupljene na teritoriji Srbije i Crne Gore zajedno sa biljnim vašima - njihovim

domaćinima i biljkama hraniteljkama.

1.10. Ciljevi istraživanja

I pored vrlo dobre istraženosti brakonidnih osa iz potfamilije Aphidiinae na teritoriji

Srbije, posle Češke najbolje istražena zemlja u svetu (Žikić et al. 2012), još uvek ima

nedovoljno istraženih lokaliteta. Tako, za područje Kruševca do sada ne postoje publikovani

podaci o diverzitetu afidiina i biljnih vaši kao njihovih domaćina.

S obzirom na nedostatak bilo kakvih podataka o ovim grupama insekata na teritoriji

Kruševca, osnovni ciljevi ovog rada su sledeći:

1. Utvrditi faunistički sastav biljnih vaši familije Aphididae na teritoriji Kruševca;

2. Utvrditi faunistički sastav parazitskih osa iz potfamilije Aphidiinae na teritoriji

Kruševca;

3. Povezati tri grupe organizama (parazitoid, biljna vaš, biljka hraniteljka) u trofičke

asocijacije;

4. Utvrditi uspešnost parazitizma na osnovu slobodnog uzorkovanja;

5. Istaći i predstaviti značaj pojedinih parazitoida u biološkoj kontroli štetnih insekata na

istraživanom lokalitetu.

24

2. MATERIJAL I METODE

2.1. Istraživani lokaliteti

Uzorci su prikupljani na široj teritoriji grada Kruševca na nekoliko lokaliteta (uži i širi

centar grada, selo Pakašnica, selo Donji Stepoš, selo Šanac) nekontinuirano u periodu od 21.

juna do 10. oktobra 2012. godine i u periodu od 11. maja do 5. jula 2013. godine.

Kruševac je gradsko naselje grada Kruševca u Rasinskom okrugu. Smešten je

u Kruševačkoj kotlini koja obuhvata kompozitnu dolinu Zapadne Morave i prostire se između

Levča i Temnića na severu, Župe, Kopaonika i Jastrepca na jugu i Kraljevačke kotline i

Ibarske doline na zapadu. Nalazi se na 137 mnadmorske visine, a prostire se na površini od

854 km2. Geografske koordinate su: 43° 34′ 60" SGŠ i 21° 19′ 36" IGD.

(www.wikipedia.org).

Pakašnica je naseljeno mesto grada Kruševca u Rasinskom okrugu. Nalazi se na

nadmorskoj visini od 238 m. Geografske koordinate su: 43°33′27″ SGŠ i 21°18′17″ IGD


Donji Stepoš je naseljeno mesto grada Kruševca u Rasinskom okrugu. Nalazi se na



Šanac je naseljeno mesto grada Kruševca u Rasinskom okrugu. Nalazi se na



http://www.wikipedia.org/

http://tools.wmflabs.org/geohack/geohack.php?language=sr&pagename=%D0%9F%D0%B0%D0%BA%D0%B0%D1%88%D0%BD%D0%B8%D1%86%D0%B0&params=43.5575_N_21.304666_E_type:city


http://tools.wmflabs.org/geohack/geohack.php?language=sr&pagename=%D0%94%D0%BE%D1%9A%D0%B8_%D0%A1%D1%82%D0%B5%D0%BF%D0%BE%D1%88&params=43.52_N_21.307_E_type:city


http://tools.wmflabs.org/geohack/geohack.php?language=sr&pagename=%D0%A8%D0%B0%D0%BD%D0%B0%D1%86_(%D0%9A%D1%80%D1%83%D1%88%D0%B5%D0%B2%D0%B0%D1%86)&params=43.621_N_21.3505_E_type:city


25

2.2. Sakupljanje i obrada uzoraka

Materijal je prikupljan odsecanjem delova biljaka koje su bile zaražene kolonijama

biljnih vaši, kao i delova biljaka sa mumificiranim vašima. Prikupljeni uzorci su na licu mesta

stavljani u plastične, providne čaše zapremine 0,5 l koje su zatvarane tkaninom, tj. ženskim

čarapama, kako bi se obezbedilo cirkulisanje vazduha. Kako bi se kasnije identifikovale

pomoću odgovarajućih ključeva, biljke su presovane i fotografisane, dok su biljne vaši

stavljane u eppendorf epruvete sa 96% etil alkoholom pomoću fine četkice navlažene

alkoholom. Uzorci su etiketirani grafitnom olovkom na papiru. Beležene su sledeće

informacije: širi lokalitet, uži lokalitet, datum sakupljanja, biljka hraniteljka, legator. Ovako

pripremljene čaše sa uzorcima su držane u laboratoriji na sobnoj temperaturi do trideset dana,

nakon čega su pomoću četkice navlažene alkoholom sakupljani eventualno izleženi

parazitoidi. Parazitske ose i odgovarajuće etikete su stavljane u flakone sa 96% etil

alkoholom. Njihova identifikacija izvršena je na osnovu prethodno determinisanih vaši i

biljaka, kao i pomoću odgovarajućih ključeva za determinaciju (van Achterberg, 1990, 1993,

Kavallieratos et al., 2001b, 2005a, 2005b, 2008, 2010, Tomanović et al., 2002b, 2003, 2006,

2009). Podaci o sakupljenom i obrađenom materijalu (širi i uži lokalitet, datum sakupljanja,

parazitoid, biljna vaš, biljka hraniteljka) sortirani su u Excel tabeli (Microsoft Excel 2003).

2.3. Materijal korišćen za analizu uzoraka

96% etil alkohol

Eppendorf epruvete

Flakoni

Entomološka pinceta

Pipeta

Plastične, providne čaše zapremine 0,5 l

Tkanina za zatvaranje čaša sa uzorcima (ženske čarape)

Gumice za pričvršćivanje tkanine

26

Fina četkica

Beli papir

Grafitna olovka

Lupa (ručna)

Binokularna lupa

Makaze

Nalepnice za etiketiranje

Digitalni fotoaparat

Ključevi za identifikaciju uzoraka i web strana Fauna Europaea (de Jong, 2012)

Softverski program Microsoft Excel 2003

Internet sajtovi: http://www.aphidsonworldsplants.info/

http://www.aphidsonworldsplants.info/

27

3. REZULTATI Sve prikupljene afidiine, biljne vaši i biljke hraniteljke su determinisane pomoću

adekvatnih ključeva uz proveru od strane stručnjaka. Spisak parazitoida i biljnih vaši dat je u

tabelama 1 i 2. Takođe, dat je i spisak vrsta biljaka hraniteljki koje su razvrstane po

familijama (tabela 3). Dvočlane i tročlane asocijacije predstavljene su u tabelama 4 i 5. Uzorci

u kojima su pronađeni i hiperparazitoidi prikazani su u tabeli 6.

3.1. Pregled faune afidiina na teritoriji Kruševca

Tabela 1: Spisak afidiina pronađenih na teritoriji Kruševca.

Tribus Aphidiini

Adialytus salicaphis Fitch, 1855 Binodoxys angelicae Halliday, 1833

Aphidius absinthii Marshall, 1896 Binodoxys centaureae Halliday, 1833

Aphidius ervi Haliday, 1834 Lysiphlebus fabarum Marshall, 1896

Aphidius funebris Mackauer, 1961 Lysiphlebus fritzmuelleri Mackauer, 1960

Aphidius matricariae Haliday, 1834 Trioxys betulae Marshall, 1896

Aphidius rhopalosiphi de Stefani-Perez, 1902 Trioxys falcatus Mackauer, 1959

Aphidius rosae Haliday, 1834 Trioxys pallidus Haliday, 1834

Binodoxys acalephae Marshall, 1896

Tribus Ephedrini Tribus Praini

Ephedrus persicae Froggatt, 1904 Praon abjectum Haliday, 1833

Praon barbatum Mackauer, 1967

Praon volucre Haliday, 1833

28

3.2. Pregled faune biljnih vaši (Aphididae) na teritoriji Kruševca

Tabela 2: Spisak biljnih vaši pronađenih na teritoriji Kruševca.

Acyrthosiphon pisum Harris, 1776 Dysaphis sp.

Aphis sp. 1 Dysaphis plantaginea Passerini, 1860

Aphis sp. 2 Dysaphis sorbi Kaltenbach, 1843

Aphis sp. 3 Macrosiphoniella sp. 1

Aphis balloticola Szelegiewicz, 1968 Macrosiphoniella sp. 2

Aphis craccivora Koch, 1854 Macrosiphum euphorbiae Thomas,1878

Aphis gossypii Glover, 1877 Macrosiphum rosae Linnaeus, 1758

Aphis fabae Scopoli, 1763 Myzocallis carpini Koch, 1855

Aphis hederae Kaltenbach, 1843 Myzus cerasi Fabricius, 1775

Aphis nerii Boyer de Fonscolombe, 1841 Myzus persicae Sulzer, 1776

Aphis pomi De Geer, 1773 Peryphillus sp.

Aphis salviae Walker, 1852 Prociphilus fraxini Fabricius, 1777

Aphis sambuci Linnaeus, 1758 Rhopalosiphum padi Linnaeus, 1758

Aphis spiraecola Patch, 1914 Semiaphis dauci Fabricius, 1775

Aphis urticata J.F. Gmelin, 1790 Sitobion avenae Fabricius, 1775

Brachycaudus cardui Linnaeus, 1758 Symydobius oblongus von Heyden, 1837

Brachycaudus helichrysi Kaltenbach, 1843 Thelaxes sp.

Chaitophorus populeti Panzer, 1804 Uroleucon sp.

Chromaphis juglandicola Kaltenbach, 1843 Uroleucon cichorii Koch, 1855

Uroleucon sonchi Linnaeus, 1767

29

3.3. Pregled vrsta biljaka hraniteljki

Tabela 3: Spisak vrsta biljaka hraniteljki razvrstanih po familijama.

Aceraceae Balsaminaceae Fabaceae Polygonaceae

Acer sp. Impatiens waleriana

Lotus corniculatus

Phaseolus vulgaris

Robinia sp.

Robinia pseudoaccacia

Trifolium pratense

Rumex sp.

Adoxaceae Begoniaceae Fagaceae Rosaceae

Sambucus nigra Begonia semperflorens Quercus sp.

Chaenomeles japonica

Crataegus monogyna

Malus domestica

Prunus avium

Prunus cerasifera

Prunus cerasus

Prunus domestica

Rosa sp.

Sorbus aucuparia Amaranthaceae Betulaceae Juglandaceae Rubiaceae

Chenopodium album Betula pendula

Carpinus betulus Juglans regia Galium aparine

Apiaceae Brassicaceae Lamiaceae Salicaceae

Daucus carota

Heracleum sphondylium

Pastinaca sp.

Capsella bursa-pastoris

Ballota nigra

Mentha piperita

Salvia officinalis

Salvia splendens

Populus alba

Apocynaceae Caryophylaceae Musaceae Solanaceae

Nerium oleander Silene sp. Musa sapientium Capsicum sp.

Solanum lycopersicum Araliaceae Dipsacaceae Oleaceae Urticaceae

Hedera helix Dipsacus laciniatus Fraxinus sp. Urtica dioica Asteraceae Poaceae

Achillea millefolium

Calendula officinalis

Carduus crispus

Carduus nutans

Cichorium intybus

Bromus mollis

Hordeum murinum

Lolium perenne

Zea mays

30

Matricaria inodora

Sonchus sp.

3.4. Pregled trofičkih asocijacija za istraživano područje

Svi članovi dvočlanih i tročlanih asocijacija povezani su u trofičke lance, što je

prikazano tabelarno, zajedno sa širim i užim lokalitetom sakupljanja, kao i datumom

sakupljanja. U tabeli 4 prikazane su dvočlane trofičke relacije između biljnih vaši i biljaka

hraniteljki, odnosno, uzorci koji nisu bili parazitirani od strane afidiina. Uzorci u kojima su

bili zastupljeni parazitoidi dati su u tabili 5 u vidu tritrofičkih asocijacija parazitoid – biljna

vaš – biljka hraniteljka. Uzorci u kojima su pronađeni i hiperparazitoidi prikazani su u

posebnoj tabeli (tabela 6), u vidu interakcija hiperparazitoid – parazitoid – biljna vaš – biljka

hraniteljka.

Tabela 4: Dvočlane trofičke asocijacije biljna vaš – biljka hraniteljka (neparazitirane biljne

vaši).

biljna vaš biljka hraniteljka lokalitet datum

Aphis sp. 1 Silene sp. Kruševac 15.05.2013.

Aphis balloticola Ballota nigra

Aphis fabae Chenopodium album Kruševac Bagdala 3 24.06.2012.

Impatiens walleriana Kruševac 13.07.2012.

Heracleum sphondylium Kruševac Bagdala 3 4.08.2012.

Phaseolus vulgaris 13.07.2012.

Rumex sp. 11.05.2013.

Galium aparine Kruševac 15.05.2013.

Carduus nutans Kruševac Bare Šanac 2.07.2013.

Aphis nerii Nerium oleander Kruševac 21.06.2012.

Aphis pomi Malus domestica Kruševac Bagdala 3 24.06.2012.

Aphis salviae Salvia splendens 3.07.2012.

31

Aphis spiraecola Chaenomeles japonica Kruševac 22.06.2012.

Brachycaudus cardui Prunus domestica Kruševac Slobodište 13.07.2012.

Brachycaudus helichrysi Prunus cerasifera

Dysaphis sp. Crataegus monogyna Kruševac Bagdala 3 24.06.2012.

Dysaphis sorbi Sorbus aucuparia Kruševac 19.05.2013.

Myzus cerasi Prunus avium

Prunus cerasus

Kruševac Bagdala 3

24.06.2012.

11.05.2013.

Myzus persicae Capsella bursa-pastoris Kruševac 22.06.2012.

Dipsacus laciniatus Kruševac Bagdala 3 4.08.2012.

Prociphilus fraxini Fraxinus sp. Kruševac Slobodište 20.06.2013.

Semiaphis dauci Daucus carota 13.07.2012.

Thelaxes sp. Quercus sp. 5.07.2013.

Uroleucon cichorii Cichorium intybus Kruševac Bagdala 3 24.06.2012.

Uroleucon sonchi Sonchus sp. Kruševac 22.06.2012.

Tabela 5: Tritrofičke asocijacije parazitoid – biljna vaš – biljka hraniteljka.

parazitoid

biljna vaš

biljka hraniteljka

lokalitet

datum

Tribus Aphidiini Adialytus salicaphis

Chaitophorus populeti

Populus alba

Kruševac Bare Šanac

2.07.2013.

Aphidius absinthii

Macrosiphoniella sp. 1


Kruševac Slobodište

20.06.2013.

Aphidius ervi

Sitobion avenae

Hordeum murinum

Kruševac

18.06.2013.

Aphidius funebris

Uroleucon sp.

Carduus crispus


2.07.2013.

Aphidius matricariae

Aphis gossypii

Begonia semperflorens

Kruševac

10.10.2012.

Myzus persicae Capsicum sp. 15.05.2013. Aphidius rhopalosiphi

Rhopalosiphum padi

Zea mays

Kruševac Donji Stepoš

5.08.2012.

Aphidius rosae Macrosiphum rosae Rosa sp. Kruševac 21.06.2012.

Kruševac Bagdala 3

24.06.2012.

Binodoxys acalephae

Aphis urticata

Urtica dioica

Kruševac Pakašnica

11.05.2013.

Binodoxys angelicae

Aphis sp. 2

Salvia officinalis

Kruševac

15.05.2013.

Aphis hederae

Hedera helix

Kruševac Bagdala 3

19.05.2013.

Binodoxys centaureae

Macrosiphoniella

sp. 2


4.08.2012.

32

Uroleucon cichorii

Cichorium intybus

Kruševac Bagdala

5.07.2012.

Lysiphlebus fabarum

Aphis craccivora

Lotus corniculatus


13.07.2012. 20.06.2013.

Aphis fabae

Matricaria inodora


2.07.2013.

Pastinaca sp.

Kruševac Bagdala 3

25.06.2013.

Robinia sp.


2.07.2013.

Robinia pseudoacacia

Kruševac Bagdala

5.07.2012.

Aphis gossypii

Musa sapientium

Kruševac

21.06.2012.

Brachycaudus cardui


Kruševac

18.06.2013.

Carduus nutans


20.06.2013.

Sitobion avenae

Lolium perenne

Kruševac Bagdala 3

22.07.2012.

Lysiphlebus fritzmuelleri

Aphis sp. 3

Mentha piperita

Kruševac

18.06.2013.

Trioxys betulae

Symydobius oblongus

Betula pendula

Kruševac

19.05.2013.

Trioxys falcatus

Peryphillus sp.

Acer sp.


5.07.2013.

Trioxys pallidus

Chromaphis juglandicola

Juglans regia

Kruševac

19.05.2013.

Myzocallis carpini

Carpinus betulus


20.06.2013.

Tribus Ephedrini Ephedrus persicae

Brachycaudus cardui

Prunus domestica

Kruševac Bagdala 3

19.05.2013.

Brachycaudus helichrysi



24.07.2012.

Dysaphis plantaginea

Malus domestica

Kruševac Bagdala 3 11.05.2013.

Tribus Praini Praon abjectum

Aphis sambuci

Sambucus nigra

Kruševac Bagdala 3

19.05.2013.

Praon barbatum

Acyrthosiphon pisum

Trifolium pretense


13.07.2012.

Praon volucre

Macrosiphum euphorbiae

Solanum lycopersicum

Kruševac Bagdala 3

25.06.2013.

Sitobion avenae

Bromus mollis


20.06.2013.

33

Tabela 6: Uzorci u kojima su pronađeni hiperparazitoidi.

Hiperparazitoid parazitoid biljna vaš biljka hraniteljka

Alloxysta sp. Binodoxys acalephae Aphis urticata Urtica dioica

Binodoxys angelicae Aphis hederae Hedera helix

Praon abjectum Aphis sambuci Sambucus nigra

Syrphophagus sp. Lysiphlebus fabarum Aphis fabae Matricaria inodora

Robinia sp.

Brachycaudus cardui


34

4. DISKUSIJA

4.1. Faunistička analiza i analiza trofičkih asocijacija

Na široj teritoriji Kruševca prikupljena su 63 uzorka biljaka iz 26 familija koje su bile

zaražene kolonijama biljnih vaši. Od toga, determinisane su 54 različite vrste biljaka iz 48

rodova. Od 63 uzorka, 36 su bila sa parazitiranim vašima. Od 54 prikupljenih biljnih vrsta

najviše biljaka hraniteljki zabeleženo je u okviru familije Rosaceae (9 vrsta iz 6 rodova), a za

njom slede familije Asteraceae, Fabaceae, Poaceae, Lamiaceae i Apiaceae. 32 vrste biljaka su

bile sa parazitiranim vašima. Najzastupljenije biljke hraniteljke bile su iz roda Prunus

(Rosaceae), a vrsta Achillea millefolium (Asteraceae) je gradila najveći broj trofičkih

asocijacija (Aphidius absinthii – Macrosiphoniella sp. 1 – Achillea millefolium; Binodoxys

centaureae – Achillea millefolium; Ephedrus persicae – Brachycaudus helichrysi – Achillea

millefolium).

U uzorku je pronađeno 39 vrsta biljnih vaši iz 18 rodova (Acyrthosiphon, Aphis,

Brachycaudus, Chaitophorus, Chromaphis, Dysaphis, Macrosiphoniella, Macrosiphum,

Myzocallis, Myzus, Peryphillus, Prociphilus, Rhopalosiphum, Semiaphis, Sitobion,

Symydobius, Thelaxes i Uroleucon). Najveću abundantnost i polifagiju pokazao je rod Aphis

koji se nalazio u čak 26 uzoraka, što je više od trećine ukupnog broja prikupljenih uzoraka.

Ovo je očekivano jer je rod Aphis dominantan kako na teritoriji Srbije (Žikić et al. 2012), tako

i na teritoriji cele Jugoistočne Evrope (Kavallieratos et al. 2004b). Isti rod pokazao je i najveći

diverzitet sa 14 vrsta (Aphis sp. 1, Aphis sp. 2, Aphis sp. 3, Aphis balloticola, A. craccivora,

A. fabae, A. gossypii, A. hederae, A. nerii, A. pomi, A. salviae, A. sambuci, A. spiraecola, A.

urticata). Najfrekventnija vrsta Aphis fabae, bila je prisutna u 7 neparazitiranih i 4

parazitirana uzorka. Takođe, ostvarila je i najveći broj asocijacija sa biljkama hraniteljkama i

parazitoidima. Posle vrste Aphis fabae, vrste koje su činile više trofičkih asocijacija jesu

Brachycaudus cardui sa jednom dvočlanom i tri tročlane asocijacije, Sitobion avenae sa tri

tročlane asocijacije, Myzus persicae sa dve dvočlane i jednom tročlanom asocijacijom, dok su

ostale vrste formirale jednu, ređe dve asocijacije, bilo dvočlane ili tročlane.

U 36 od ukupno 63 uzorka pronađeni su parazitoidi, što znači da je nešto više od

polovine ukupnog uzorka bilo parazitirano afidiinama. Utvrđeno je prisustvo 19 vrsta iz 7

35

rodova (Adialytus, Aphidius, Binodoxys, Ephedrus, Lysiphlebus, Praon i Trioxys) na 26 vrsta

vaši. Najveći diverzitet pokazao je rod Aphidius sa 6 vrsta (Aphidiu absinthii, A. ervi, A.

funebris, A. matricariae, A. rhopalosiphi i A. rosae) u 8 uzoraka. S druge strane,

najfrekventniji rod bio je Lysiphlebus koji se nalazio u čak 11 uzoraka, ali predstavljen sa

samo dve vrste, Lysiphlebus fabarum (prisutan u čak 10 uzoraka sa preko 100 jedinki) i

Lysiphlebus fritzmuelleri u jednom uzorku. Lysiphlebus fabarum ostvaruje najveći broj

tritrofičkih asocijacija. Rodovi Binodoxys, Praon i Trioxys bili su predstavljeni sa po tri vrste:

Binodoxys acalephae, B. angelicae, B. centaureae; Praon abjectum, P. barbatum, P. volucre;

Trioxys betulae, T. falcatus, T. pallidus. Rod Adialytus predstavljen je vrstom Adyalitus

salicaphis, koja parazitira isključivo vaši roda Chaitophorus na vrbama i topolama

(Tomanović et al., 2006). Takođe, i rod Ephedrus predstavljen je samo jednom vrstom,

Ephedrus persicae.

Kod skoro polovine uzoraka nije bilo parazitiranja, tj. odnos parazitiranih i

neparazitiranih uzoraka bio je približno 50:50. Identifikovana je 61 trofička asocoijacaja, pri

čemu je bilo 26 dvočlanh trofičkih asocijacija biljna vaš – biljka hraniteljka, gde afidide nisu

bile parazitirane, i 35 različitih tritrofičkih asocijacija parazitoid – biljna vaš – biljka

hraniteljka, gde su afidiine parazitirale biljne vaši.

U šest slučajeva pronađeni su i hiperparazitoidi iz dva roda, Alloxysta i Syrphophagus.

Podaci o diverzitetu i abundantnosti afidida i afidiina predstavljeni su i grafički

(Grafici 1, 2, 3 i 4).

U okviru familije Aphidiae najveći diverzitet pokazao je rod Aphis sa procentualnim

učešćem od od čak 36%, što je nešto više od trećine od ukupnog uzorka (Grafik 1). Kao

najabundantnija vrsta Aphis fabae, zastupljena je u 17% uzorka (Grafik 2).

Među afidiinama najveći diverzitet pokazao je rod Lysiphlebus sa procentualnim

učešćem od 31% u uzorku, odnosno čini jednu trećinu od ukupno uzorkovanih rodova (Grafik

3). Najabundantnija vrsta Lysiphlebus fabarum, sa procentualnim učešćem od 29%, zauzima

trećinu od ukupnog uzorka na području istraživanja (Grafik 4).

Kao najveća štetočina na biljkama pokazala se vrsta Aphis fabae, s obzirom da je bila

najdominantnija i ostvarila je najveći broj trofičkih asocijacija. Ovo je očekivano, jer je ova

vrsta polifagna i poznato je da nastanjuje preko 100 vrsta biljaka (usmeno saopštenje, Žikić

36

2013). Takođe, iako je pronađena u čak 11 uzoraka, bila je parazitirana u samo 4 slučaja. U

sva 4 slučaja parazitoid je bila vrsta Aphidius fabarum, tako da je ova vrsta potencijalni

kandidat kako za kontrolu Aphis fabae, tako i za kontrolu vrsta Aphis craccivora, A. gosypii,

Brachycaudus cardui i Sitobion avenae, s obzirom da je parazitirao i ove vrste vaši na

analiziranom području.

Aphididae

3%

36%

5%3%3%8%5%5%3%

5%

3%

3%

3%

3%

3%

3%

3% 8%

AcyrthosiphonAphisBrachycaudusChaitophorusChromaphisDysaphisMacrosiphoniellaMacrosiphumMyzocallisMyzusPeryphillusProciphilusRhopalosiphumSemiaphisSitobionSymydobiusThelaxesUroleucon

Grafik 1: Procentualno učešće rodova familije Aphididae na istraživanom području.

Aphididae

3% 3%17%

6%

3%

3%5%5%5%3%

47%

Aphis craccivora

Aphis gosypii

Aphis fabae

Brachycaudus cardui

Brachycaudus helichrysi

Macrosiphum rosae

Myzus cerasi

Myzus persicae

Sitobio avenae

Uroleucon cichorii

Ostale vrste sa učešćem od po 1 %

Grafik 2: Procentualna zastupljenost vrsta familije Aphididae na istraživanom području.

37

Aphidiinae

5%

31%

16%11%

16%

5%

16%AdialytusAphidiusBinodoxysLysiphlebusTrioxysEphedrusPraon

Grafik 3: Procentualno učešće rodova potfamilije Aphidiine na istraživanom području.

Aphidiinae

3% 3% 3% 3%6% 3%

6%

3%

6%6%

28%3%

3%

3%

6%

8%3% 3% 6%

Adialytus salicaphis Aphidius absinthii Aphidius ervi Aphidius funebris Aphidius matricariae Aphidius rhopalosiphi Aphidius rosae Binodoxys acalephae Binodoxys angelicae Binodoxys centaureae Lysiphlebus fabarum Lysiphlebus fritzmuelleri Trioxys betulae Trioxys falcatus Trioxys pallidusEphedrus persicae Praon abjectumPraon barbatumPraon volucre

Grafik 4: Procentualna zastupljenost vrsta potfamilije Aphidiinae na istraživanom području.

38

5. ZAKLJUČAK

1. Biljne vaši su značajne štetočine u poljoprivredi i šumarstvu, jer pored direktne štete

koju nanose vektori su velikog broja fitopatogena;

2. Parazitske ose iz potfamilije Aphidiinae kao prirodni neprijatelji biljnih vaši imaju

veliku ulogu u regulaciji njihove brojnosti;

3. Pronadjeno je 39 vrsta biljnih vaši na 54 vrste biljaka iz 48 rodova i 26 familija;

4. Najveći diverzitet i najveću abundantnost među vašima pokazao je rod Aphis sa 14

vrsta u čak 26 od 63 uzorka;

5. Najabundantnija vrsta je Aphis fabae;

6. Identifikovano je 19 vrsta parazitskih osa iz 7 rodova na 26 vrsta vaši i 32 vrste biljaka

hraniteljki;

7. Najveći diverzitet među osama pokazao je rod Aphidius sa 6 vrsta, a najabundantnija

vrsta je Lysiphlebus fabarum;

8. Kod polovine uzoraka nije bilo parazitiranja;

9. Identifikovana je 61 trofička asocoijacaja, pri čemu je bilo 26 dvočlanh trofičkih

asocijacija biljna vaš – biljka hraniteljka i 35 tritrofičkih asocijacija parazitoid – biljna

vaš – biljka hraniteljka;

10. Najveći broj trofičkih asocijacija među biljkama hraniteljkama ostvarila je vrsta

Achillea millefolim, među vašima vrsta Aphis fabae, a među afidiinama vrsta

Lysiphlebus fabarum;

11. U šest slučajeva pronađeni su i hiperparazitoidi iz dva roda, Alloxysta i Syrphophagus.

12. Kao najveća štetočina na biljkama pokazala se vrsta Aphis fabae, s obzirom da je bila

najfrekventnija i ostvarila je najveći broj trofičkih asocijacija;

13. Potencijalni kandidat za biološku kontrolu je vrsta Lysiphlebus fabarum;

14. Dobijeni podaci predstavljaju prve podatke o diverzitetu afidiina i biljnih vaši za

teritoriju Kruševca.

39

6. LITERATURA

Achterberg, C. van, 2004: Fauna Europaea: Braconidae. – In van Achterberg C. (ed.), FaunaEuropaea: Hymenoptera: Symphyta + Ichneumonoidea. Fauna Europaea version 1.1 [www. document] URL http://www.faunaeur.org.

Achterberg, C. van., 1984: Essay on the phylogeny of Braconidae (Hymenoptera: Ichneumonoidea). Entomologisk Tidskrift, 105: 41-58.

Achterberg, C. van., 1990: Illustrated key to the subfamilies of the Holarctic Braconidae (Hymenoptera: Ichneumonoidea). Zoologische Mededelingen, Leiden, 64(1): 1-20.

Achterberg, C. van., 1993: Illustrated key to the subfamilies of the Braconidae (Hymenoptera: Ichneumonoidea). Zoologische Verhandelingen, 283: 1-189.

Askew, R. R., 1971. Parasitic insects London, 316.

Baird, A. B., 1958: Biological control of insects and plant pests in Canada. Prc 10th Int. Cong. Ent. 4: 483-485.

Beirne, B. P., 1942: Observations on the developmental stages of some Aphidiinae (Hym.,Braconidae) Entomologist’s Monthly Magazine, 78: 283-286.

Belshaw, R. & Quicke, D.L.J., 1997: A molecular phylogeny of the Aphidiinae (Hymenoptera: Braconidae). Molecular Phylogenetics and Evolution, 7(3): 281-293.

Eastop, V. F., 1979: Sternorrhyncha as angiosperm taxonomists. Symbolae Botanicae Upsaliensis 22(4): 120–134.

Edson, K.M. & Vinson, S.B., 1979: A comparative morphology of the venom apparatus of female Braconids (Hymenoptera: Braconidae). Canadian Entomologist 111: 1013-1024.

Gardenfors, U., 1986: Taxonomic and biological revision of Palaearctic Ephedrus Haliday (Hymenoptera: Braconidae, Aphidiinae) Entomologica Scandinavica Supplementum No. 27: 1-95.

Griffiths, D. C., 1960: The behaviour and specificity of Monoctonus paludum Marshall (Hymenoptera: Braconidae), a parasite of Nasonovia ribis-nigeri (Mosley) on lettuce. Bulletin of Entomological Research 51: 303-319.

Griffiths, D. C., 1961: The development of Monoctonus paludum Marshall (Hymenoptera: Braconidae), in Nasonovia ribis-nigeri on lettuce, and immunity reactions in other lettuce aphids. Bulletin of Entomological Research 52: 147-163.

Hagvar, E. B. & Hofsvang, T., 1991: Aphid parasitoids (Hymenoptera, Aphidiidae): biology, host selection and use in biological control. Biocontrol News and Information Vol. 12, No. 1: 13-41.

Hoy, M. A. & Singh, R., 2007: Tools for evaluating Lipolexis oregmae (Hymenoptera: Aphidiidae) in the field: Effects of host aphid and host plant on mummy location and color plus improved methods for obtaining adults. Florida Entomologist, 90(1): 214-222.

Jong, Y. de., 2012: Fauna Europaea. Preuzeto septembra 2013 sa Fauna Europaea version 2.5. Web Service available online: http://www.faunaeur.org/

http://www.faunaeur.org/

http://www.faunaeur.org/

40

Kambhampati, S., Volkl, W. & Mackauer, M., 2000: Phylogenetic relationships among genera of Aphidiinae (Hymenoptera: Braconidae) based on DNA sequence of the mitochondrial 16S rRNA gene. Systematic Entomology 25: 437-445.

Kavallieratos, N. G., Lykouressis, D. P., 2004a: The coloration of Aphis gossypii Glover mummies as a useful tool for Aphidiinae parasitoid identification (Hymenoptera: Braconidae). Israel Journal of Entomology 34: 75-82.

Kavallieratos, N. G., Tomanović, Ž., Athanassiou, C.G., Stary P., Žikić V., Sarlis G.P., Fasseas C., 2005a: Aphid parasitoids infesting cotton, citrus, tobacco, and cereal crops in southeastern Europe: aphid-plant associations and keys. The Canadian Entomologist, 137, 516-531.

Kavallieratos, N. G., Tomanović, Ž., Stary, P., Athanassiou, C. G., Sarlis, G. P., Petrović, O., Niketić, M. & Veroniki, M. A., 2004b: A survey of aphid parasitoids (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) of Southeastern Europe and their aphid-plant associations. Applied Entomology and Zoology 39: 527-563.

Kavallieratos, N. G., Tomanović, Ž., Stary, P., Athanassiou, C. G., Fasseas, C., Petrović, O., Stanisavljević, Lj., Veroniki, M.A., 2005b: Praon Haliday (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) of southeastern Europe: key, host range and phylogenetic relationships. Zoologischer Anzeiger, vol. 243(3): 181-209.

Kavallieratos, N. G., Tomanović, Ž., Stary, P., Mitrovski-Bogdanović, A., 2008: Parasitoids (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) attacking aphids feeding on Prunoideae and Maloideae crops in Southeast Europe: aphidiine-aphid-plant associations and key. Zootaxa, 1793: 47-64.

Kavallieratos, N. G., Tomanović, Ž., Stary, P., Žikić, V., Petrović-Obradović, O., 2010: Parasitoids (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) Attacking Aphids Feeding on Solanaceae and Cucurbitaceae Crops in Southeastern Europe: Aphidiine-Aphid-Plant Associations and Key. Annals of The Entomological Society of America, 103(2): 153-164.

Kavallieratos, N.G. & Tomanović, Ž., 2001a: Some rare and endemic aphid parasitoid species (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) from the Balkan Peninsula. Acta Entomologica Serbica 6(1/2): 121-129.

Kavallieratos, N.G., Lykouressis, D.P., Sarlis, G.P., Stathas, G.J., Segovia, S.A., Athanassiou, C.G., 2001b: The Aphidiinae (Hymenoptera: Ichneumonoidea: Braconidae) of Greece. Phytoparasitica, 29: 306-340.

Liu, S.S. & Carver, M., 1985: Studies on the biology of Aphidius sonchi Marshall (Hymenoptera: Aphidiidae), a parasite of the sowthistle aphid, Hyperomyzus lactucae (L.) (Hemiptera: Aphididae). Bulletin of Entomological Research 75: 199-208.

MacGill, E. I., 1923: The life-history of Aphidius avenae (Haliday), a braconid parasite of the nettle aphid (Macrosiphum urticae). Roy. Soc. Edinb. Proc. 43: 51-71.

Mackauer, M. 1983. Determination of parasite preference by choice tests: the Aphis smithi (Homonoptera, Aphidiidae) – pea aphid (Homoptera, Aphididae) model. Annals of the Entomological Society of America 76: 256-261.

Mackauer, M., 1961: Die Gattung der familie aphidiidae und ihre verwandtschaftliche Zuordnung. Beiträge zur Entomologie 11: 7/8.

Marsh, P. M., 1979: Family Braconidae. In Krombein, K. V., Hurd, P. D., Smith, D. R. & Burks. B. D. (Eds) Catalog of Hymenoptera in America north of Mexico 1: 144-313. Washington.

Mathews, R. W., 1974: Biology of Braconidae. Annual Review of Entomology 19: 15-32.

http://kobson.nb.rs/nauka_u_srbiji.132.html?autor=Tomanovic%20Zeljko

http://kobson.nb.rs/nauka_u_srbiji.132.html?autor=Athanassiou%20Christos%20G

http://kobson.nb.rs/nauka_u_srbiji.132.html?autor=Veroniki%20MA

http://kobson.nb.rs/nauka_u_srbiji.132.html?autor=Kavallieratos%20Nickolas%20G


http://kobson.nb.rs/nauka_u_srbiji.132.html?autor=Stary%20Petr






41

Messing, R. H. & Aliniazee, M. T., 1989. Introduction and establishment of Trioxys pallidus in Oregon, U.S.A., for control of filbert aphid Myzocallis coryli (Aphididae: Homoptera). Entomophaga, 34: 153 ± 163.

Mitić-Mužina, N. & Srdić, Ž., 1977: Rasprostranjenost i prirodni neprijatelji Macrosiphum (Sitobion) avenae Fabricius (Homoptera: Aphidoidea) u Jugoslaviji. Zaštita bilja, 28(3), 141: 255-267.

Muller, C.B., Adriaanse, I.C.T., Belshaw, R. & Godfray, H.C.J., 1999: The structure of an aphid-parasitoid community. Journal of Animal Ecology, 68(2): 346-370.

O'Donnell, D.J., 1987: Larval development and the determination of the number of instars in aphid parasitoids (Hymenoptera: Aphidiidae). International Journal of Insect Morphology and Embryology, 16(1): 3-15.

Petrović, A., Tomanović, Ž., Žikić, V., Kavallieratos, N.G., Starý, P. (2009) Novi nalazi parazitskih osa (Hymenoptera: Braconidae) u Srbiji i Crnoj Gori. Acta entomologica Serbica, 14(2): 219-224.

Petrović, A., Žikić, V., Petrovic-Obradović, O., Mitrovski-Bogdanović, A., Kavallieratos, N. G., Stary, P., Tomanović, Ž., 2011: Two new species of aphid parasitoids (Hymenoptera, Braconidae, Aphidiinae) from the Balkan Peninsula, Zootaxa, vol. br. 2895: 58-64.

Petrović-Obradović, O., 1992: Prva zapažanja prisustva Diuraphis noxia (Mordvilko) (Homoptera, Aphididae) u Srbiji. Zaštita bilja, 43(2), br. 200: 145-147.

Petrović-Obradović, O., 2003: Biljne vaši (Homoptera: Aphididae) Srbije. Poljoprivredni fakultet Univerziteta u Beogradu, 1–153.

Remaudière, G., & Remaudière, M., 1997: Catalogue des Aphididae du Monde (Catalogue of the world’s Aphididae) Homoptera, Aphidoidea. INRA editions. Paris.

Sanchis, A., Michelena, J. M. & Gonzales, P., 1994: Protaphidius Ashmead, 1900 (Hymenoptera: Braconidae) en la Peninsula Iberica. Boletin de la Asociacion Espanola de Entomologia, 18(3-4): 33-40.

Schlinger, E. I. & Hall, J. C., 1960: The biology, behavior and morphology of Praon palitans Muesebeck, an internal parasite of the spotted alphalpha aphid, Therioaphis maculate (Buckton) (Hymenoptera: Braconidae, Aphidiinae). Annals of the Entomological Society of America, 53: 144-160.

Shaw, M.R. & Huddleston, T., 1991: Classification and biology of braconid wasps. Handbooks for the Identification of British Insects,7(11): 1-126.

Smith, P.T., Kambhampati, S., Volkl, W. & Mackauer, M., 1999: A phylogeny of aphid parasitoids (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) inferred from mitochondrial NADH 1 dehydrogenase gene sequence. Molecular Phylogenetics and Evolution, 11(2): 236-245.

Spencer, H., 1926: Biology of parasites and hyperparasites of aphids. Annals of the Entomological Society of America, 19: 119-157.

Starý, P., 1966a: Aphid parasites (Hymenoptera: Aphidiidae) and their relationship to Aphid attending ants, with respect to biological control. Insectes sociaux, Paris, 13(3): 185 - 202.

Starý, P., 1970: Biology of aphid parasites (Hymenoptera: Aphidiidae) with respect to integrated control. Series Entomologica, W. Junk, The Hague, 6: 643.

Starý, P., 1988a: The emergence hole of aphid parasites (Hymenoptera, Aphidiidae) its significance in a natural system. Acta Entomologica Bohemoslovaca, 71: 209-216.



42

Starý, P., 1988b: Aphidiidae. In “Aphids, their biology, Natural enemies and Control” (A. K. Minks & P. Harrewijn, Eds). Elsevier, Amsterdam, Vol. 2B: 171-184.

Starý, P., Stechmann, D.H., 1990: Ephedrus cerasicola Starý (Hym., Aphidiidae), a new biocontrol agent of the banana aphid, Pentalonia nigronervosa Coq. (Hom., Aphididae). Journal of Appied Entomology, 109: 457-462.

Starý, P., Tomanović, Ž. & Petrović, O., 1998: A new parasitoid of root-feeding aphids from the Balkan Mountains (Hymenoptera, Braconidae, Aphidiinae). Mitteilungen aus dem Museum fur Naturkunde in Berlin Deutsche Entomologische Zeitschrift, 45(2): 175-179.

Tobias, V. I., 1989: On use of the method of the phylogenetic analysis of W. Hennig for construc- tion of phylogenetic tree of family Braconidae (Hymenoptera). Trudy Zool. Inst. AN SSSR, 202: 67-86. (na ruskom).

Tomanović, Ž., 1994: Parazitske ose (Aphidiidae: Hymenoptera) i njihov uticaj na sezonsku dinamiku lucerkine vaši Acyrthosiphon pisum (Harr.) (Aphididae: Homoptera). Magistarski rad, Biološki fakultet, Beograd 1-62.

Tomanović, Ž., Brajković, M., Krunić, M., Petrović, O., 1995a: Podaci o fauni afidiida (Aphidiidae, Hymenoptera) Savezne Republike Jugoslavije. XXII skup entomologa Jugoslavije, Palić, Zbornik rezimea, 64.

Tomanović, Ž., Brajković, M., Krunić, M. & Stanisavljević, Lj., 1995b: Asocijacija parazitoid - biljna vaš - biljka u urbanim ekosistemima. Eko-konferencija ’95, Novi Sad, Zbornik radova, 253-256.

Tomanović Ž., Brajković, M., Krunić M., & Stanisavljević, L., 1996: Seasonal dynamics, parasitization and colour polymorphism of the pea aphid, Acyrthosiphon pisum (Harris) (Aphididae, Homoptera) on alfalfa in the south part of the Pannonian area. Tiscia (Szeged), 30: 45-49.

Tomanović, Ž., 1998: Faunističko-ekološka i taksonomska studija parazitskih osa (Aphidiidae, Hymenoptera) agroekosistema jugoistočnog dela Panonske nizije. Doktorska disertacija, Biološki fakultet, Beograd.

Tomanović, Ž., Brajković, M., Krunić, M. & Stanisavljević, Lj., 1998a: Some biosystematic notes on Prunus aphid parasitoids (Hymenoptera: Aphidiidae) in Yugoslavia. Acta Entomologica Serbica, 3(1-2): 107-115.

Tomanović, Ž., Brajković, M. & Krunić, M., 1998b: A checklist of aphid parasitoids (Hymenoptera: Aphidiidae) in Yugoslavia. Acta Entomologica Serbica 3(1-2): 95-106.

Tomanović, Ž., Brajković, M., Petrović, O. & Leclant, F., 1998d: Species composition of aphids (Aphididae, Homoptera) and their primary parasitoids (Aphidiidae, Hymenoptera) on the Prunus spp. in Yugoslavia. Archives of the Biological Science, Belgrade, 50(2-3): 5-6.

Tomanović, Ž., Brajković, M. & Krunić, M., 1999a: Numerical discrimination of some Aphidius species (Aphididiidae: Hymenoptera) from Yugoslavia. Archives of the Biological Science, Belgrade. 51(4): 209-218.

Tomanović, Ž., Brajković, M., Krunić, M. Petrovicć, O. & Stanisavljević, Lj., 1999b: Zoogeographic and ecological characteristics of the aphidiid fauna (Aphidiidae, Hymenoptera) of Yugoslavia. Contributions to the Zoogeography and Ecology of the Eastern Mediterranean Region. 1 (suppl.): 57-62.

43

Tomanović, Ž., Brajković, M., Petrović, O., Krunić, M., Mihajlović, L. & Miloradović, Z., 1999c: Aphids-parsitoids-hyperparasitoids relation between cereal and Lucerne agroecosystems in Serbia. Contributions to the Zoogeography and Ecology of the Eastern Mediterranean Region. 1 (suppl.): 51-56.

Tomanović, Ž. & Brajković, M., 2001: Aphid parasitoids (Hymenoptera: Aphidiidae) of agroecosystems of the south part of the Pannonian area. Archives of Biological Sciences, Belgrade, 53(1-2): 57-64.

Tomanović, Ž. & Stary, P., 2001: Aphidius linosiphonus sp. n. (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae), a new member of the aphid parasitoid guild associated with Galium. Zootaxa, 6: 1- 4.

Tomanović, Ž., Stary, P. & Petrović, O., 2002: Monoctonus leclanti sp. n. (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) from high-montane areas of southeastern Europe, and key to related species. Entomologica Fennica, 13(3): 159-162.

Tomanović, Ž. & Kavallieratos, N.G., 2002a: Two new aphidiine wasps from the southeastern Europe (Insecta: Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae). Reichenbachia, 34(2): 341-345.

Tomanović, Ž., & Kavallieratos, N. G., 2002b: Trioxys haliday (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) in Serbia and Montenegro. Acta entomologica Serbica, 7(1-2), 67-81.

Tomanović, Ž., Kavallieratos, N., Starý, P., Athanassiou, C., Žikić, V., Petrović Obradović, O., & Sarlis, G., 2003: Aphidius Nees aphid parasitoids (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) in Serbia and Montenegro: Tritrophic associations and key. Acta entomologica Serbica, 8(1-2):15-39.

Tomanović, Ž., Kavallieratos, N. G., Athanassiou, C. G., & Petrović, O., 2003a: A new Praon species (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) of the Uroleucon parasitoid complex from the Mediterranean area. Phytoparasitica, 31(1): 19-26.

Tomanović, Ž., Kavallieratos, N. G., Athanassiou, C. G., & Petrović, O., 2003b: A new Aphidius species (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) from high-montane areas of southeastern Europe. Phytoparasitica, 32(3): 221-225.

Tomanović, Ž., Kavallieratos, N. G., Athanassiou, C. G., & Stanisavljević, Lj., 2003c: A review of the West Palaearctic Aphidiinae (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) parasitic on Uroleucon spp. with a description of a new species. Annales de la Société Entomologique de France, 39(4): 343-353.

Tomanović, Ž., Kavallieratos, N. G., Stary, P., Petrović, O., Tomanović, S. & Jovanović, S., 2006: Aphids and parasitoids on willows and poplars in southeastern Europe (Homoptera: Aphidoidea, Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae). Journal of Plant Diseases and Protection, 113: 174–180.

Tomanović, Ž., Petrović, A., Stary, P., Kavallieratos, N. G., Žikić, V., and Rakhshani, E., 2009: Ephedrus Haliday (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) in Serbia and Montenegro: tritrophic associations and key. Acta Entomologica Serbica, 2009, 14(1): 39-53.

Vukasović, P., 1928: Prilog poznavanju entomofagnih insekata parazita. Glas srpske kraljevske akademije, 131: 45-72.

Wharton, R. A., Marsh, P. M. and Sharkey, M. J., 1997: Manual of the New world genera of the family Braconidae (Hymenoptera) The International Society of Hymenopterists, Washington, DC.

44

Žikić, V., 1999: Faunistička i biogeografska studija brakonida Sićevačke klisure (Braconidae: Hymenoptera). Magistarska teza, Univerzitet u Beogradu, Srbija.

Žikić, V., Brajković, M., Tomanović, Ž., 2001: Preliminary results of researching the braconids in the Sićevo Gorge (Braconidae: Hymenoptera). Acta Entomologica Serbica, 5: 95 - 111.

Žikić, V., 2008: Ephedrus persicae Frogatt kompleks (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) - morfološka i taksonomska studija. Univerzitet u Beogradu, Biološki fakultet.

Žikić, V., Ilić, M., Stanković, S., Petrović, A., Petrović-Obradović, O., Kavallieratos, N. G., Starý, P., and Tomanović, Ž., 2012: Aphidiinae (Braconidae: Hymenoptera) of Serbia and Montenegro – tritrophic interactions. Acta Entomologica Serbica, 17: 83-105.

45

7. SAŽETAK

U ovom radu analiziran je diverzitet brakonidnih osa potfamilije Aphidiinae

(Hymenoptera: Braconidae) na teritoriji grada Kruševca. Takođe, istraživane su i biljne vaši

(Hemiptera: Aphididae) kao domaćini brakonida, a njihova interakcija prikazana je u vidu

trofičkih asocijacija biljka – biljna vaš – parazitoid. Analizirani materijal, tj. biljni delovi

zaraženi kolonijama biljnih vaši, čuvan je u laboratoriji do izleganja parazitoida. Svi članovi

dvočlanih i tročlanih asocijacija su determinisani i povezani u trofičke lance. Najveći

diverzitet među parazitoidima pokazao je rod Aphidius, dok je rod Lysiphlebus bio

najabundantniji sa vrstom Lysiphlebus fabarum. Među vašima svakako najviše vrsta

registrovano je u rodu Aphis sa najabundantnijom vrstom Aphis fabae. Najveći broj trofičkih

asocijacija među biljkama hraniteljkama ostvarila je vrsta Achillea millefolim, među vašima

vrsta Aphis fabae, a među afidiinama vrsta Lysiphlebus fabarum. Dobijeni rezultati

predstavljaju prve podatke o diverzitetu afidiiina i biljnih vaši za teritoriju Kruševca.

Ključne reči: Braconidae, parazitoidi, biljne vaši, Kruševac, trofičke asocijacije.

46

8. SUMMARY

The aim of the study was to analyse the diversity among braconid wasps from the

subfamily Aphidiinae (Hymenoptera: Braconidae) on the territory of Kruševac. Furthermore,

the aphids (Hemiptera: Aphididae) were examined as braconid's hosts and their interaction

was presented in a way of trophic association plant – aphid – parasitoid. The analysed

material, ie the parts of the plants infected by the colonies of aphids, was held in the

laboratory until the hatching of the parasitoids. All the members of binomial and trinomial

associations were determined and linked into trophic chains. The genus Aphidius has shown

the highest diversity among parasitoids, while the genus Lysiphlebus has been the most

abundant where the most frequent species has been Lysiphlebus fabarum. Among aphids

certainly the most species were found in the genus Aphis where the most abundant was Aphis

fabae. The highest number of trophic associations among host plants has reached Achillea

millefolim, among aphids Aphis fabae and among Aphidiinae Lysiphlebus fabarum. The

obtained results represent the first data about diversity of Aphidiinae and aphids on the

territory of Kruševac.

Key words: Braconidae, parasitoids, aphids, Kruševac, trophic associations.

ПРИРОДНO - MАТЕМАТИЧКИ ФАКУЛТЕТ НИШ

КЉУЧНА ДОКУМЕНТАЦИЈСКА ИНФОРМАЦИЈА

Редни број, РБР:

Идентификациони број, ИБР: Тип документације, ТД: монографска

Тип записа, ТЗ: текстуални / графички

Врста рада, ВР: мастер рад

Аутор, АУ: Зорана Којичић

Ментор, МН: Владимир Жикић

Наслов рада, НР: ИСТРАЖИВАЊЕ ДИВЕРЗИТЕТА БРАКОНИДНИХ ОСА ИЗ ПОТФАМИЛИЈЕ APHIDIINAE (HYMENOPTERA: BRACONIDAE) И БИЉНИХ ВАШИ (HEMIPTERA: APHIDIDAE) КАО ЊИХОВИХ ДОМАЋИНА НА ТЕРИТОРИЈИ КРУШЕВЦА

Језик публикације, ЈП: српски

Језик извода, ЈИ: енглески

Земља публиковања, ЗП: Р. Србија

Уже географско подручје, УГП: Р. Србија

Година, ГО: 2013. Издавач, ИЗ: ауторски репринт

Место и адреса, МА: Ниш, Вишеградска 33.

Физички опис рада, ФО: (поглавља/страна/ цитата/табела/слика/графика/прилога)

46 стр.; 6 табела; 15 слика; 4 графика

Научна област, НО: биологија Научна дисциплина, НД: Зоологија Предметна одредница/Кључне речи, ПО: Braconidae, паразитоиди, биљне ваши, Крушевац, трофичке асоцијације

УДК 574:595.797:632.752 (497.11 Крушевац)

Чува се, ЧУ: библиотека

Важна напомена, ВН: Извод, ИЗ: У овом раду анализиран је диверзитет браконидних оса потфамилије Aphidiinae

(Hymenoptera: Braconidae) на територији града Крушевца. Такође, истраживане су и биљне ваши (Hemiptera: Aphididae) као домаћини браконида, а њихова интеракција приказана је у виду трофичких асоцијација биљка – биљна ваш – паразитоид. Анализирани материјал, тј. биљни делови заражени колонијама биљних ваши, чуван је у лабораторији до излегања паразитоида. Сви чланови двочланих и трочланих асоцијација су детерминисани и повезани у трофичке ланце. Највећи диверзитет међу паразитоидима показао је род Aphidius, док је род Lysiphlebus био најабундантнији са врстом Lysiphlebus fabarum. Међу вашима свакако највише врста регистровано је у роду Aphis са најабундантнијом врстом Aphis fabae. Највећи број трофичких асоцијација међу биљкама хранитељкама остварила је врста Achillea millefolium, међу вашима врста Aphis fabae, а међу афидиинама врста Lysiphlebus fabarum. Добијени резултати представљају прве податке о диверзитету афидииина и биљних ваши за територију Крушевца.

Датум прихватања теме, ДП: 11.09.2013.

Датум одбране, ДО: Чланови комисије, КО: Председник: Др Перица Васиљевић

Члан: Др Предраг Јакшић

Члан, ментор: Др Владимир Жикић

Образац Q4.09.13 - Издање 1

ПРИРОДНО - МАТЕМАТИЧКИ ФАКУЛТЕТ НИШ

KEY WORDS DOCUMENTATION

Accession number, ANO:

Identification number, INO:

Document type, DT: monograph

Type of record, TR: textual / graphic Contents code, CC: master thesis

Author, AU: Zorana Kojičić

Mentor, MN: Vladimir Žikić

Title, TI: A study of diversity among braconid wasps from the subfamily Aphidiinae (Hymenoptera: Braconidae) and aphids (Hemiptera: Aphididae) as their hosts on the territory of Kruševac

Language of text, LT: Serbian

Language of abstract, LA: English

Country of publication, CP: Republic of Serbia

Locality of publication, LP: Serbia

Publication year, PY: 2013

Publisher, PB: author’s reprint Publication place, PP: Niš, Višegradska 33.

Physical description, PD: (chapters/pages/ref./tables/pictures/graphs/appendixes)

46 p.; 15 pictures; 6 tables; 4 graphs

Scientific field, SF: biology Scientific discipline, SD: zoology

Subject/Key words, S/KW: Braconidae, parasitoids, aphids, Kruševac, trophic associations UC 574;595.797:632.752 (497.11 Kruševac)

Holding data, HD: library

Note, N: Abstract, AB: The aim of the study was to analyse the diversity among braconid wasps from the

subfamily Aphidiinae (Hymenoptera: Braconidae) on the territory of Kruševac. Furthermore, the aphids (Hemiptera: Aphididae) were examined as braconid's hosts and their interaction was presented in a way of trophic association plant – aphid – parasitoid. The analysed material, ie the parts of the plants infected by the colonies of aphids, was held in the laboratory until the hatching of the parasitoids. All the members of binomial and trinomial associations were determined and linked into trophic chains. The genus Aphidius has shown the highest diversity among parasitoids, while the genus Lysiphlebus has been the most abundant where the most frequent species has been Lysiphlebus fabarum. Among aphids certainly the most species were found in the genus Aphis where the most abundant was Aphis fabae. The highest number of trophic associations among host plants has reached Achillea millefolim, among aphids Aphis fabae and among Aphidiinae Lysiphlebus fabarum. The obtained results represent the first data about diversity of Aphidiinae and aphids on the territory of Kruševac.

Accepted by the Scientific Board on, ASB: 11.09.2013. Defended on, DE:

Defended Board, DB: President: Dr PericaVasiljević

Member: Dr Predrag Jakšić

Member, Mentor: Dr Vladimir Žikić

Образац Q4.09.13 - Издање 1

Documents

UNIVERZITET U NIŠU - pmf.ni.ac.rs · Najsrdačnije se zahvaljujem svom mentoru dr Vladimiru Žikiću na nesebičnoj pomoći i vođstvu tokom studijsko-istraživačkog rada, kao i