FORRAJEO ÓPTIMO Y ESTABILIDAD POBLACIONAL 207

Revista Chilena de Historia Natural 83: 207-218, 2010 © Sociedad de Biología de Chile

COMENTARIO

REVISTA CHILENA DE HISTORIA NATURAL

Análisis de las consecuencias del comportamiento adaptativo individualsobre la estabilidad poblacional: El caso del forrajeo óptimo

Analysis of the consequences of individual adaptive behavior on population stability: Thecase of optimal foraging

FERNANDA S. VALDOVINOS1, 2, *, PASQUINELL URBANI1 & RODRIGO RAMOS-JILIBERTO1, 2

1 Centro Nacional del Medio Ambiente, Fundación de la Universidad de Chile, Av. Larraín 9975 La Reina, Santiago, Chile2 Facultad de Ciencias, Universidad de Chile, Las Palmeras 3425 Ñuñoa, Santiago, Chile

*Autor correspondiente: fevaldovinos@gmail.com

RESUMEN

Trabajos tempranos basados en la teoría de Sistemas Dinámicos, demostraron que mientras mayor sea el númerode poblaciones en interacción ecológica, el sistema tiende a ser más inestable. Sin embargo, la evidencia empíricaindica que las poblaciones naturales presentan más frecuentemente dinámicas estables, aun estando inmersas encomunidades complejas. Entre los mecanismos que promueven la estabilización poblacional, se encuentra elcomportamiento adaptativo de los individuos componentes de las poblaciones. En este trabajo se analizan losavances teóricos respecto del rol del forrajeo óptimo (FO) como fuerza estabilizadora de las dinámicaspoblacionales, en comunidades modelo de diferente nivel de complejidad estructural. El análisis se organiza entorno a tres preguntas centrales: i) ¿cuál es el sistema control contra el cual se compara la estabilidad de unapoblación cuyos individuos presentan FO?, ii) ¿cuál es el concepto de estabilidad utilizado? y iii) ¿cómo seincorporan los supuestos del FO en las reglas que gobiernan la dinámica poblacional? En base a este análisis,especificamos los puntos que deben atenderse para evaluar correctamente el rol estabilizador del FO y otroscomportamientos adaptativos que satisfagan los supuestos de la Teoría Ecológica de la Optimización. Finalmente,conjeturamos que el efecto estabilizador del FO dependerá cualitativamente tanto del nivel de recursos en elsistema, como de la relación entre tasa de perturbación ambiental y tasa de adaptación del depredador.

Palabras clave: comportamiento adaptativo, dieta, modelos poblacionales, optimización, plasticidad fenotípica.

ABSTRACT

Early work based on the Dynamical Systems Theory demonstrates that the larger the number of interactingpopulations, the system tends to be more unstable. Nevertheless, empirical evidence indicates that naturalpopulations more often exhibit stable dynamics, in spite of being embedded into complex communities. Adaptivebehavior of individuals is found to be one of the mechanisms promoting population stabilization. In this work, weanalyze the theoretical advances about the role of optimal foraging (FO) as a stabilizing force of populationdynamics, in model communities with different levels of structural complexity. Our analysis is organized aroundthree central points: i) what is the control system against which it is compared the stability of a population whoseindviduals exhibit FO?, ii) what stability concept is being used?, and iii) how the assumptions of FO areincorporated within the rules governing the dynamics of populations? Based on our analysis, we specify the pointsthat should be addressed for evaluating properly the stabilizing role of FO, as well as other kinds of adaptivebehavior that satisfy the assumptions of the Ecological Optimization Theory. Finally, we conjecture that thestabilizing effect of FO will be qualitatively dependent on the level of resources in the system, and the ratio ofenvironmental perturbation rate to the predator’s adaptation rate.

Key words: adaptive behavior, diet, optimization, phenotypic plasticity, population models.

INTRODUCCIÓN

La coexistencia de especies en sistemasnaturales y la estabilidad de los patrones decambio temporal en el tamaño de laspoblaciones, han sido tópicos centrales en eldesarrollo de la teoría ecológicacontemporánea (McCann 2000). A partir deltrascendental trabajo de May (1972), la

creencia temprana de que comunidades másdiversas serían más estables (McArthur 1955,Hutchinson 1959) perdió su hegemonía. May(1972) se basa en la teoría matemática desistemas dinámicos para demostrar quemientras mayor sea el número de poblacionesen interacción, el sistema tiende a ser másinestable. Este resultado descansa en elsupuesto que no existen restricciones en la

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arquitectura de las interacciones entreespecies, ni en las magnitudes de las fuerzasde interacción. Dado que la mayoría de laspoblaciones naturales presentan dinámicasestables (Kendall et al. 1998), aun estandoinmersas en comunidades complejas (Dunne &Pascual 2006); May (1972) impone el desafíode encontrar los mecanismos biológicosactuales que promueven la estabilidad desistemas de poblaciones que, deconsiderárseles como entidades físicas eninteracción aleatoria, presentarían dinámicasinestables. En este contexto, son variados losmecanismos estabil izadores que se hanpropuesto en la literatura durante los últimos37 años (véase McCann 2000). Por elegancia,intuitividad y relevancia teórica, uno de losmecanismos causales de la estabilizaciónpoblacional que ha recibido mayor interésentre los ecólogos y evolucionistas es elcomportamiento adaptativo de los individuoscomponentes de las poblaciones (Abrams2000, Bolker et al. 2003). Entre los distintostipos de rasgos plásticos adaptativos que se lesha reconocido implicancias importantes para ladinámica y estabilidad de las poblaciones, seencuentran el comportamiento adaptativo delas presas frente a riesgo de depredación(Abrams 1984), la elección de tiempo óptimode transición de nicho ontogenético (Takimoto2003), las decisiones de ocupación demicrohábitat (Ramos-Jiliberto & González-Olivares 2000) y la elección óptima de dieta(Krivan 1996, Kondoh 2003). En este trabajo,nuestro propósito es sistematizar y analizarcríticamente los avances teóricos que se handesarrollado acerca del rol estabilizador a nivelpoblacional, de un tipo de comportamientoadaptativo del cual se posee un mejorentendimiento teórico y soporte empírico anivel individual: la elección óptima de dieta.

La teoría ecológica de la optimizaciónasume que el comportamiento de losindividuos está modulado por la selecciónnatural, maximizando sus adecuacionesbiológicas (McArthur & Pianka 1966). Estateoría predice que un depredador deberádecidir si captura un determinado ítem presauna vez que lo detecta, o espera a encontraruna presa más redituable (del inglés“profitable”), dependiendo de las abundanciasde sus presas (Stephens & Krebs 1986). En uncontexto poblacional dinámico, aunque la

calidad de cada individuo presa se asumaconstante, la abundancia de presas variará através del tiempo y afectará directamente lasdecisiones de forrajeo de sus depredadores,las cuales determinarán a su vez las tasas decambio en abundancia de ambas poblaciones.De esta forma, la dinámica poblacional afectarálas decisiones de forrajeo óptimas de losindividuos. El siguiente paso será abordar larelación entre el forrajeo óptimo (FO) de losindividuos con la dinámica asintótica (i.e., delargo plazo) de la población que elloscomponen, para luego estudiar susconsecuencias a nivel comunitario.

Considerando los efectos del FO sobre ladinámica poblacional, resulta intuitivo esperarque si los individuos de una población soncapaces de elegir óptimamente qué presasconsumirán en cada instante, en función desus abundancias y redituabilidad relativa, estapoblación tendrá una mayor probabilidad depersistir después de una perturbación queafecte la abundancia de sus presas másredituables, comparado a si forrajearan sobreun único conjunto de recursos de manera fija(MacArthur & Pianka 1966, Kondoh 2003). Porotro lado, el FO controlaría el efecto reguladorde la población de depredadores sobre suspresas, debido a que si su población preferidade presas disminuye fuertemente enabundancia, disminuiría su presión dedepredación sobre esta al incorporar en sudieta presas menos redituables (Kjellander &Nordström, 2003). Entonces, tanto para lapresa como para el depredador, el FO debieraser un elemento estabilizador.

En este trabajo, se examina el rol del FOcomo fuerza estabilizadora de las dinámicaspoblacionales. La aproximación de análisis,aquí presentada, es aplicable al estudio delefecto de otros comportamientos adaptativosindividuales sobre la establidad poblacional,con la condición que aquellos satisfagan lossupuestos de la Teoría Ecológica de laOptimización. En la primera sección se revisanelementos de la Teoría del Forrajeo Óptimo(TFO) que servirán de base para el análisisposterior. En la segunda sección, se examinantrabajos teóricos que han estudiado la relaciónFO-estabilidad poblacional a niveles crecientesde complejidad estructural: i) cadena trófica,ii) módulo de un depredador y dos presas, iii)módulo con depredación intragremio y iv)

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tramas trófica complejas. En la tercera sección,se analiza esta relación FO-estabilizaciónpoblacional en torno a tres preguntascentrales: i) ¿cuál es el sistema control contrael cual se compara la estabil idad de lapoblación cuyos individuos presentan FO?, ii)¿cuál es el concepto de estabilidad utilizado? yiii) ¿cómo se incorporan los supuestos del FOen las reglas que gobiernan la dinámicapoblacional? Posteriormente se presenta unasíntesis, especificando puntos cruciales quedeben atenderse a f in de evaluarcorrectamente el rol estabilizador del FOsobre la dinámica poblacional, los cualesdebieran también considerarse explícitamenteen la evaluación del rol estabilizador de otroscomportamientos adaptativos óptimos.Finalmente ofrecemos una nueva dirección deinvestigación en el ámbito de la relación FO-estabilidad poblacional. Aquí, conjeturamosque el efecto estabilizador del FO dependerácualitativamente tanto del nivel de recursos enel sistema, como de la relación entre tasa deperturbación ambiental y tasa de adaptacióndel depredador.

ELEMENTOS DE LA TEORÍA DEL FORRAJEOÓPTIMO

La elección óptima de dieta es un componentede la teoría del forrajeo óptimo (TFO) y seconstruye en base a que las presas de undepredador son distintas entre sí, en términosde la energía que le reportan a este y deltiempo que el depredador debe ocupar en lamanipulación de cada una de ellas (Stephens &Krebs 1986). La TFO es un corolario de lateoría de la selección natural (Stephens &Krebs 1986), en que se maximiza laadecuación biológica durante la actividad deforrajeo. Esta teoría se deriva de un modelo deoptimización que se compone de: i) unadecisión, i.e., capturar o ignorar una presa unavez encontrada, ii) una moneda de adecuaciónbiológica, i.e., la forma cuantificable en que ladecisión tiene consecuencias sobre laadecuación biológica y i i i) supuestosrestrictivos consistentes con el sistema enestudio (Stephens & Krebs 1986).

La moneda de adecuación biológica másusada en problemas de elección óptima de dietaes la tasa de ingesta energética a largo plazo

(Stephens & Krebs 1986). En la TFO, esta tasase obtiene de la razón entre la ingestaenergética total de la actividad de forrajeo E y eltiempo total que se asignó a esta actividad T. Enel caso de un depredador forrajeando sobre dospresas (i = 1, 2), la TFO define E = TS

(λ1E1+λ1E1) y T = TS + TH, donde TH = TS (λ1h1 +λ1h1) es el tiempo de manipulación total y λi y hison la tasa de encuentro y tiempo demanipulación, respectivamente. Si la presa i = 1es la más “redituable” (i.e., E1h1

-1 > E2h2-1), el

depredador la capturará cada vez que laencuentre. El depredador capturará a la presamenos redituable solo si la tasa de ingestaenergética a largo plazo (E/T) que le reportacazar a ambas presas es mayor que cazar solo ala más redituable. Lo anterior se cumple cuando

(1)

condición que no incluye la tasa de encuentrocon la presa menos redituable. Entonces, en laTFO se explicita que no basta considerar laredituabilidad relativa de los ítemes presa, sinoque también se debe registrar la tasa deencuentro con la presa más redituable, la que,en la mayoría de los casos, depende de suabundancia absoluta (Stephens & Krebs 1986).Por lo tanto, en un contexto dinámico en quelas abundancias de las presas más redituablesde un depredador óptimo decrecen bajo elumbral explicitado por la condición (1), estepodrá ajustar su comportamiento de forrajeo yampliar su dieta incorporando presas menosredituables.

El modelo de elección óptima de dietapuede considerarse como el punto de partidapara la modelación de estrategias de forrajeomoldeadas por selección natural. Hoydisponemos de avances teóricos que relajanlos supuestos de este modelo y permitenconsiderar comportamientos más realistas quela teoría descrita en los párrafos precedentes.Estos avances incluyen la incorporación dedinámica poblacional, tanto de depredadorescomo de presas, en el proceso de toma dedecisión (Drossel et al. 2001, Kondoh 2003,Uchida et al. 2007), como también la adopciónde una aproximación basada en el estado delos individuos (Houston & McNamara 1999).Las herramientas utilizadas en estos casos sonla programación dinámica, teoría de juegos yotras provenientes de la teoría de la

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optimización. El lector interesado puede acudira las excelentes revisiones hechas porHouston & McNamara (1999) y Clark &Mangel (2000). En lo que sigue, nosreferiremos por FO en su sentido amplio,como la acción individual de ajuste de lasestrategias de forrajeo conducentes a lamaximización del éxito reproductivo.

CONSECUENCIAS POBLACIONALES DELFORRAJEO ÓPTIMO

En esta sección se mostrará evidencia teóricadel rol estabilizador del FO en sistemas depoblaciones interactuando mediante relacionestróficas. Los sistemas que se considerarán son:i) cadena trófica, ii) módulo de un depredadory dos presas, iii) módulo con depredaciónintragremio y iv) tramas trófica complejas.

En sistemas de un depredador óptimoforrajeando sobre una única presa, que es elcaso más simple de una cadena trófica, se hademostrado que la incorporación de estecomportamiento adaptativo estabil iza ladinámica de las poblaciones interactuantes(Abrams 1984, Krivan 2007). Dado que eldepredador consume una única presa, ladecisión que maximice la adecuación biológicaya no será qué presas incluir en su dieta, sinoel tiempo que asigna a alimentarse (Abrams1984) o la inversión en forrajeo (Krivan 2007).Si el consumidor intermedio en una cadenatritrófica ajusta adaptativamente el tiempo deforrajeo, el sistema presenta un punto deequilibrio interior localmente estable (Abrams1984), mientras que una cadena tritrófica concomportamiento de forrajeo fijo (i.e., noadaptativo) puede presentar dinámicasinestables, como oscilaciones periódicas eincluso caos determinista (Hasting & Powell1991). Por otro lado, en un sistema Lotka-Volterra de un depredador y una presa, elajuste adaptativo de la actividad de forrajeo porparte del depredador impone un límite inferiora las oscilaciones típicas de este sistema(Krivan 2007). Así el forrajeo adaptativoimpide que los tamaños poblacionales caiganbajo valores críticos en que la estocasticidadpueda conducir a las poblacionesinteractuantes a la extinción.

En sistemas de un depredador forrajeandosobre dos presas que le reportan distinto

rendimiento de forrajeo, la teoría de laelección óptima de dieta es directamenteaplicable mediante la uti l ización de larespuesta funcional tipo II, para cada presa(Holt & Kimbrell 2007). En estos sistemas, laincorporación de forrajeo adaptativo puedepermitir su permanencia, es decir, lacoexistencia indefinida de las tres poblacionesinteractuantes (Krivan & Sikder 1999).Además, comparado con un sistema en que eldepredador tiene un comportamiento deforrajeo f i jo sobre ambas presas, laincorporación del forrajeo adaptativo reduce laamplitud de las oscilaciones poblacionales(Krivan 1996). Sin embargo, si se compara conun sistema en que el depredador se especializaen la presa que le brinda un mayorrendimiento de forrajeo, la región deparámetros que permite la permanencia esmenor cuando el forrajeador poseecomportamiento adaptativo (Krivan & Sikder1999).

También se ha demostrado que el forrajeoadaptativo estabiliza los sistemas tritróficosque exhiben depredación intragremio(aquellos en que el depredador compite con supresa por un recurso compartido) (Okuyama &Ruyle 2003, Krivan & Diehl 2005). Holt & Polis(1996) muestran que estos sistemas soninestables a niveles de productividad muy altao muy baja del recurso, siendo la coexistenciade las tres especies posible solo a nivelesintermedios de productividad del recurso.Tanto cuando es el consumidor intermedio elque forrajea óptimamente (Okuyama & Ruyle2003), como cuando es su depredador (Krivan& Diehl 2005), las regiones de coexistencia seamplían, comparado con un escenario en queconsumidor y depredador mantienen fijo sucomportamiento de forrajeo.

Finalmente, la incorporación de FO enpoblaciones interactuando en una trama tróficacompleja, estabiliza la dinámica de esta redecológica, incrementando la persistencia de lasespecies que la componen (Brose et al. 2003,Kondoh 2003, 2006, Uchida et al. 2007). Másaún, cuando una alta proporción de lasespecies que componen la red sonforrajeadores óptimos y presentan unarespuesta rápida a cambios en la abundanciade sus presas más redituables, la relaciónnegativa de complejidad-estabil idad queencuentra May (1972) l lega a invertirse

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(Kondoh 2003). Sin embargo, Brose et al.(2003) discuten esta conclusión,argumentando que los modelos de dinámicapoblacional y de ensamblamiento de redutil izados por Kondoh (2003) soninapropiados. Utilizando modelos diferentes,Brose et al. (2003) encuentran que, aunque elFO estabil iza la dinámica de las redesestudiadas, no es capaz de revertir la relaciónnegativa complejidad-estabilidad. Para resolverel debate, Kondoh (2006) identifica que losprocedimientos de Brose et al. (2003) generanuna disminución en el número de especiesbasales, lo cual desestabilizaría las tramastróficas y explicaría la discrepancia. De estedebate, se extrae que el efecto estabilizadordel FO podría ser dependiente de la estructurade la red estudiada.

ANÁLISIS DEL ROL ESTABILIZADOR DEL FO

Los trabajos que se discutieron en la secciónprevia, apoyan la hipótesis de que el FOestabiliza los sistemas de poblaciones queinteractúan mediante relaciones tróficas. Sinembargo, una evaluación más profunda de estahipótesis requiere necesariamente precisarciertos criterios de análisis, que nosotrostrasladamos a tres preguntas fundamentales:¿con respecto a qué sistema es comparable laestabilidad de un modelo que incorporaforrajeo adaptativo?, ¿qué concepto deestabilidad se utiliza?, y ¿cómo se modela eincorpora el comportamiento óptimo de undepredador en su dinámica poblacional? Acontinuación se desarrollan estos tres puntos.

i) ¿Con respecto a qué sistema es comparable laestabilidad de un modelo que incorpora forrajeoadaptativo?

Para probar si el FO estabiliza la dinámica desistemas de poblaciones interactuandomediante relaciones tróficas, se debe explicitarel sistema basal que llega a ser estabilizado ycontrolar los factores distintos al FO quepodrían afectar su estabilidad. En este sentido,la dinámica de un sistema que incorporaforrajeo adaptativo se debe contrastar con ladinámica de un sistema que posea el mismonúmero de especies interactuantes, el mismonúmero de interacciones y el mismo esfuerzo

de forrajeo promedio que el depredador asignaa sus presas, pero en que el comportamientode forrajeo permanezca constante en el tiempo.En la literatura existen estudios en los que secompara la dinámica de sistemas queincorporan forrajeo adaptativo en eldepredador con la dinámica de sistemas enque el depredador no adaptativo es generalista(Krivan 1996, Krivan & Sikder 1999, Okuyama& Ruyle 2003, Kondoh 2003, Krivan & Diehl2005) y también en los que se compara conrespecto a la dinámica de sistemas en que eldepredador es especialista sobre la presa másredituable (Krivan 1996, Krivan & Sikder1999). Sin embargo, ambas comparaciones noson controles válidos del efecto del forrajeoadaptativo sobre la estabil idad de estossistemas. Por un lado, la comparación con laestrategia especialista varía el número deinteracciones, por lo que no se despeja elefecto negativo que la complejidad ejercesobre la estabilidad del sistema (May 1972). Lacomparación con la estrategia generalista nocontrola por la fuerza de interacción,suponiendo además que el depredador asignael mismo esfuerzo de forrajeo sobre ambaspresas. Aquí enfatizamos que la característicadel forrajeador óptimo, que lo diferencia delespecialista y del generalista (no adaptativos),es su capacidad para adaptar su esfuerzo deforrajeo según la abundancia de sus presasmás redituables. Este es capaz de asignaresfuerzo en forrajear a presas menosredituables cuando la abundancia de las demayor redituabilidad bajan de cierto umbral.Entonces, la comparación con un depredadorgeneralista debiera hacerse conservando elesfuerzo diferencial asignado a cada presa, enque solo se diferencie que el forrajeadoróptimo varía este esfuerzo diferencial según laabundancia de las presas más redituables,mientras que el generalista los mantiene fijos.Es así como la utilización de un “contrastetopológico”, es decir, la comparación entresistemas en base al número de especies o deinteracciones, es insatisfactorio como controldel comportamiento adaptativo deldepredador, pues no controla adecuadamentela dimensionalidad del sistema (Ramos-Jiliberto et al. 2004) ni las magnitudes deinteracción (Fig. 1). En este trabajo, sepropone el “contraste estructural” para evaluarlas consecuencias del comportamiento

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adaptativo del depredador. Esto es, lacomparación de sistemas que comparten lamisma topología y fuerza de interacciónrelativa promedio, en el que varíe solo lacapacidad (sí/no) del depredador de adaptar elesfuerzo de forrajeo relativo entre sus presas.En la Fig. 1 se representan el contrastetopológico, usualmente uti l izado en laliteratura, y el contraste estructural propuesto.Para efectuar el contraste estructural de formanumérica, se deben ejecutar un número derealizaciones del modelo con comportamientoadaptativo y promediar los esfuerzos deforrajeo relativos. Estos promedios podríanutilizarse como los valores de los esfuerzosrelativos que permanecerán fijos en el sistemacontrol, no adaptativo (Fig. 1).

ii) ¿De acuerdo a qué concepto de estabilidad elFO estabiliza?

Son variados los conceptos de estabilidad quese han utilizado en ecología (ver McCann2000). En el caso del análisis de lasconsecuencias dinámicas del FO, se hautilizado el concepto de estabilidad local(Abrams 1984, Krivan 1996, Okuyama & Ruyle2003) y los conceptos de permanencia (Krivan

& Sikder 1999, Krivan & Diehl 2005, Uchida etal. 2007) y persistencia (Kondoh 2003, Broseet al. 2003). El concepto de estabilidad local serefiere a la existencia de un punto de equilibriolocalmente estable, es decir, a la existencia devalores de tamaños poblacionales invariantesen el tiempo (Fig. 2) y que tras una pequeñaperturbación, las poblaciones retornan a estosmismos valores (May 1972). Los conceptos depermanencia y persistencia no descansan en laexistencia de un punto de equilibriolocalmente estable, sino en si las especiesperduran o no en el sistema. Técnicamente, sedice que un sistema es permanente si lafrontera del cuadrante positivo es un repulsor(Krivan & Sikder 1999), es decir, lapermanencia de un sistema se define por laexistencia de un límite inferior positivo paralas densidades poblacionales (Fig. 2). Encambio, la persistencia se determinausualmente mediante simulación numérica delas trayectorias poblacionales, y se definecomo la cantidad de poblaciones iniciales delsistema cuyo tamaño supera cierto umbral deextinción, después de un número determinadode iteraciones del modelo (Fig. 2) (e.g.,Valdovinos et al. 2009).

El concepto de estabilidad que se utilicedependerá de la pregunta que se quieraresponder, pues las consecuencias que sedesprendan del análisis estarán estrechamenteligadas al concepto utilizado. Si la pregunta serelaciona con la conservación de una o másespecies interactuantes, es más adecuado lautilización del concepto de persistencia, puesla no existencia de un punto de equilibriolocalmente estable no implica necesariamenteque la población tenga un mayor riesgo deextinción (Krivan 2007). Además, mientrasmayor la riqueza específica del sistema, másdifícil es definir las condiciones de existencia yestabilidad de los equilibrios. De esta manerase explica el hecho que los trabajos en tramastróficas complejas que incorporan FO, ocupenlos conceptos de persistencia (Brose et al.2003, Kondoh 2003) y permanencia (Uchida etal. 2007).

iii) ¿Cómo se incorpora el FO en la dinámicapoblacional del sistema que estabiliza?

Un problema de optimización consiste enencontrar los máximos (o mínimos) globales

Fig. 1: Dos tipos de contraste para evaluar el rolestabilizador del forrajeo óptimo en sistemas de po-blaciones interactuando mediante relaciones trófi-cas. En números se indica el promedio del esfuerzode forrajeo sobre varias realizaciones para un depre-dador adaptativo, siendo σ la desviación estándar.

Two kinds of contrast for evaluating the stabilization roleof optimal foraging on population systems. Numbers indi-cate the average foraging efforts over various realizationsfor an optimal forager, being σ the standard deviation overthese realizations.

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de una función objetivo sujeta a un conjunto derestricciones. La TFO postula que unorganismo se comporta maximizando su éxitoreproductivo, por lo que la función objetivoque describe el comportamiento de unforrajeador óptimo es alguna moneda de suadecuación biológica (Stephens & Krebs1986). Los máximos globales de la funciónobjetivo se obtienen al optimizar ciertasvariables de decisión, es decir, encontrando ladecisión óptima del individuo (Stephens &Krebs 1986). Las variables de decisión en elámbito conductual son aquellas variables queel organismo es capaz de controlar, como sonla cantidad de energía o tiempo que destina auna cierta actividad. Entonces, una decisiónóptima es el conjunto de valores de cada unade estas variables que determinan un máximoglobal de la función objetivo (Stephens &Krebs 1986).

En modelos poblacionales que incorporansupuestos adaptativos, la moneda deadecuación biológica que se ha utilizado comofunción objetivo es la tasa instantánea decrecimiento per capita (Abrams 1984, Krivan

1996, Krivan & Sikder 1999, Brose et al. 2003,Kondoh 2003, Okuyama & Ruyle 2003, Krivan& Diehl 2005), la que puede formalizarse comodNi Nidt-1 = ni-mi, donde ni y mi son las tasas denatalidad y mortalidad per cápita de lapoblación de forrajeadores i de tamaño Ni,respectivamente. La variable de decisión queha sido usada en estos modelos es el esfuerzode forrajeo que asigna la población deforrajeadores i a la población de presas j, aij(Kondoh 2003, Okuyama & Ruyle 2003). Elesfuerzo de forrajeo aij puede considerarsecomo actividad de forrajeo (Krivan 2007), comotiempo destinado a esta actividad (Abrams1984) o también como probabilidad de ataqueuna vez encontrada la presa (Krivan 1996,Krivan & Sikder 1999, Krivan & Diehl 2005).Entonces, la dinámica de una población deforrajeadores óptimos i que es depredada poruna población k y que consume a la poblaciónde recursos j, puede describirse como

(2)

Fig. 2: Estabilización de dinámicas poblacionales, de acuerdo a tres conceptos de estabilidad utilizados enestudios teóricos acerca del rol estabilizador del forrajeo óptimo. Las flechas indican aumento de estabilidad,de acuerdo a cada concepto.

Stabilization of population dynamics according to three stability concepts used in theoretical studies about the stabilizingrole of optimal foraging. Arrows indicate increase in stability.

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donde la solución del problema de optimizaciónconsiste en encontrar aij que cumpla con

(Houston & McNamara 1999).Por simplicidad, en buena parte de la

literatura se asume que el depredador ajustasus esfuerzos de forrajeo de manerainstantánea, según varíen las abundancias desus presas más redituables, lo quecorresponde a encontrar los aij sujetos a lacondición (3) en cada iteración del modelo yevaluarlos en la ecuación (2) (Abrams 1984,1992). Sin embargo, revisiones sobre estudiosempíricos de forrajeo han concluido que esteesfuerzo no se ajusta de manera instantánea(véase Stephens & Krebs 1986). Enconsecuencia, se requieren modelos queincluyan ecuaciones que describan tasas decambio de los esfuerzos de forrajeo, según ladisponibilidad de recursos para el depredador(Abrams 1992, Kondoh 2003, Uchida et al.2007). Para esto, se define aij como unavariable de estado adicional, cuya ecuaciónque gobierna la tasa de cambio de losesfuerzos de forrajeo que el depredador asignaa cada presa es

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(Kondoh 2003, Uchida et al. 2007). En (4), fij yeij son la respuesta funcional y una medida dela eficiencia de conversión a crecimientopoblacional de la especie i para cada una desus presas j respectivamente, mientras Gi es latasa de adaptación del depredador i (Kondoh2003, Uchida et al. 2007). Esta tasa de cambioconserva la concepción de optimización, puesdefine que el esfuerzo de forrajeo sobre lapresa j incrementa en el tiempo mientrasmayor sea la cantidad de energía o biomasaque esta le reporte, en relación a la queobtenga del resto de sus presas. La ecuación(4) impone un retardo a la toma de la decisiónóptima de los forrajeadores, pues la tasa decambio explicita que existe un proceso deejecución de la decisión que demora un ciertotiempo (Abrams 1992). Cabe notar que sepuede derivar una respuesta instantánea desdela ecuación (4), si es que se asume que la tasade ajuste Gi es infinita. Sin embargo, aún no

existen suficientes resultados teóricos quepermitan llegar a un consenso acerca delefecto diferencial del ajuste instantáneo versusretardado de los aij. Abrams (1992) encuentraque el efecto cualitativo del FO sobre ladinámica de un sistema de un depredadorforrajeando sobre una única presa, esindependiente de la velocidad de ajuste del aij.Sin embargo, Kondoh (2003) evidencia que larelación complejidad-estabilidad en tramastróficas complejas (sensu May 1972) se hacepositiva cuando se incorpora FO con alta Gi,mientras que a bajos Gi la relación permanecenegativa (Kondoh 2003). Estos resultadosdivergentes indican, por lo tanto, que estetópico requiere resolución futura.

En los párrafos precedentes se ha revisadola función objetivo y la variable de decisiónque han sido uti l izadas en modelospoblacionales que incorporan FO. En lo quesigue se describirán los tipos de restriccionesque se han incorporado en estos modelos,eligiéndose aquellas que pueden generalizarsea cualquier comportamiento adaptativo óptimo.Estas son: i) el compromiso entre la ganancia,en términos de natalidad, que le reporta a losorganismos de una población una ciertaconducta, así como sus costos en términos demortalidad (Lima & Dill 1990) y i i)restricciones entre las opciones de decisiónque enfrenta el organismo (Murdoch et al.1975). En cuanto al FO, el compromisoexplicitado en i) se expresa entre la gananciade un mayor esfuerzo de forrajeo sobre losrecursos y los costos de este esfuerzo entérminos de mortalidad por depredación (Lima& Dill 1990). Bajo esta restricción, losorganismos se comportan maximizando sumoneda de fitness, al encontrar un valoróptimo de aij que responda al compromisoentre ni(aij) y mi(aij) (Abrams 1984, Krivan2007). Cabe hacer notar que el depredadorsolo forrajeará sobre su presa j si ni(aij) >mi(aij), es decir, cuando los beneficios de estaactividad sean mayores a sus costos (Krivan2007). La restricción explicitada en ii) emergecuando el depredador forrajea sobre dos o máspresas (i.e., j = 1,2,…n), pues la decisiónóptima del forrajeador consistirá en unconjunto de aij que determinarán a qué presasatacará y en qué magnitud relativa (Krivan1996, Krivan & Sikder 1999, Kondoh 2003). Eneste contexto, la maximización del éxito

, dado (3)

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reproductivo se reduce a la maximización de latasa de ingesta energética mientras forrajea,en el mismo sentido que en la elección óptimade dieta (Stephens & Krebs 1986), descrita alcomienzo de este trabajo. Entonces, eldepredador debe asignar una cantidad total fijade esfuerzo a la actividad de forrajeo, la cual se

reparte entre los distintos aij; esto es

(e.g., Kondoh 2003). Con esta forma lineal dela restricción entre las opciones delforrajeador, se asume que no existeinteracción entre los esfuerzos de forrajeo queasigna el depredador sobre sus distintaspresas, es decir, la asignación de esfuerzohacia una presa determinada no incrementa eléxito de captura de otra presa (Uchida et al.2007). Sin embargo, esta independencia entrelos esfuerzos de forrajeo del depredador essolo esperable cuando sus presas seencuentran en diferentes subhábitats(Murdoch et al . 1975). En hábitatsrelativamente homogéneos o con pocassubdivisiones, los depredadores encuentrantambién a sus presas alternativas cuandobuscan a las más redituables (Murdoch et al.1975); entonces el esfuerzo de forrajeoasignado a una presa particular incrementaríael esfuerzo asignado a una presa alternativa.Cuando el esfuerzo de forrajeo sobre una presaaumenta o disminuye el esfuerzo de forrajeoejercido sobre otra presa, las restriccionessobre los esfuerzos de forrajeo son no lineales(Uchida et al. 2007), lo que puede expresarsecomo

(5)

donde el exponente x indica la magnitud ysigno de la interacción entre los esfuerzos deforrajeo (Uchida et al. 2007). Esta es un áreade muy reciente desarrollo y las consecuenciasde incorporar el supuesto realista,representado por restricciones no lineales, esmateria de investigación actual y futura.

SÍNTESIS Y PERSPECTIVAS FUTURAS

En el presente trabajo, se analizaron algunasde las consecuencias que un rasgo, a nivel deorganismos, tiene sobre la estabilidad de laspoblaciones que estos componen.

Específicamente, se consideró la conducta deforrajeo de los individuos y se revisó parte deuna teoría que se ha desarrollado paraexplicarla, la TFO (Stephens & Krebs 1986),en el contexto relevante para la dinámica depoblaciones. En base a lo que se expuso acercade la TFO en la primera sección, en la seccióndos mostramos que existe consistencia en laliteratura en torno al rol estabilizador del FOsobre las dinámicas poblacionales (e.g.,Abrams 1984, Kondoh 2003, Krivan & Diehl2005). Sin embargo, en la sección tresmostramos que la hipótesis de estabilizaciónpor FO ha sido sometida a pruebas teóricasdébiles, lo que revela ciertos vacíos analíticosque pueden resultar claves para estudiossimilares de casos más controversiales o demenor desarrollo que el FO. La falta de unsistema control adecuado y la diversidad oambigüedad del concepto de estabilidadutilizado, son aspectos que deben consideraserigurosamente en trabajos futuros. Otroaspecto que debe controlarse en el análisis derespuestas adaptativas, es la homogeneidad desupuestos fundamentales. En el caso del FO,parece haber congruencia en relación a lafunción objetivo (e.g., Abrams 1984, Krivan1996, Okuyama & Ruyle 2003) y a las variablesde decisión adecuada (e.g., Abrams 1992,Kondoh 2003, Uchida et al . 2007). Sinembargo, aún queda por resolver el rol de ladinámica de la variable de decisión(instantánea o retardada) (Abrams 1992,Kondoh 2003) sobre la relación estabilizaciónpoblacional-FO. Un último aspecto aconsiderar, son las restricciones que solorecientemente han permitido incorporar nolinealidad (Uchida et al. 2007), aun siendo estesupuesto el que mejor representa el fenómenonatural (Murdoch et al. 1975).

Tras el análisis crítico realizado en estetrabajo, proponemos que los puntos que sedeben considerar, a f in de evaluarcorrectamente el rol estabilizador de cualquiercomportamiento adaptativo óptimo sobre ladinámica poblacional, son: i) la definición deun sistema control cuya respuesta seacomparable con la de un modelo que incorporacomportamiento adaptativo, ii) la delimitaciónexplícita del concepto de estabilidad a utilizary iii) la explicitación de los componentes delproblema de optimización que se usarán en elmodelo (i.e., función objetivo, variables de

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decisión y restricciones). Aquí se presenta elcontraste estructural como procedimiento quepermite controlar correctamente lasconsecuencias de comportamientosadaptativos sobre la estabilidad poblacional.Este contraste se plantea como la comparacióndel modelo que incorpora comportamientoadaptativo, con un sistema que comparta lamisma topología de opciones para la variablede decisión y la misma probabilidad deelección relativa promedio asignada a cadaopción (Fig. 1). Como ya se discutió en lasección tres, las consecuencias de la dinámicade las variables de decisión sobre la dinámicapoblacional, es aún materia de investigación.El tiempo que le toma a los organismosejecutar una cierta decisión, puede serespecialmente relevante cuando se consideranrespuestas fenotípicas adaptativas como eldesarrollo de defensas morfológicas o cambiosen el uso de hábitat (Garay-Narváez & Ramos-Jiliberto 2009). En cuanto a las restriccionesque estarían ejerciendo control sobre uncomportamiento óptimo, es importanteconsiderar aquellas que denotan interacciónentre las opciones que se le presentan alindividuo (e.g., Murdoch et al. 1975), pues lasconsecuencias poblacionales de esta nolinealidad pueden ser fuertes. Retardo en laexpresión de opciones conductuales yestructura de las restricciones, constituyentópicos relevantes y de interesante proyecciónpara la investigación futura en este campo.

Dado el efecto directo que tiene la ingestasobre el éxito reproductivo de un organismo,puede considerarse biológicamente razonableasumir que el comportamiento de forrajeo delos individuos está moldeado por selecciónnatural, y que estos individuos, por tanto,pueden comportarse como forrajeadoresóptimos, maximizando así su adecuaciónbiológica (Stephens & Krebs 1986). Sinembargo, son comparativamente pocos losmodelos poblacionales que incorporanexplícitamente el comportamiento de forrajeoadaptativo. La mayoría de los autores utilizanmodelos poblacionales en los que se asumeque los individuos se comportan comopartículas incapaces de ajustar su fenotipo a lavariación ambiental (ver Ramos-Jiliberto 2005).La relación negativa entre complejidad yestabilidad que encuentra May (1972) seobtiene como resultado de un sistema de

ecuaciones que representan las tasas decambio demográfico de un conjunto depoblaciones interactuando al azar. Noobstante, tal como se hizo énfasis en estetrabajo, los individuos también tienen susreglas dinámicas referentes a las decisionesconductuales que van tomando durante suontogenia (Stephens & Krebs 1986). Entonces,además de los mecanismos estabilizadoresrelacionados con la estructura de lasinteracciones y los procesos deretroalimentación que de ellas se deriva(McCann et al. 1998), existe evidencia teóricaque apoya que el comportamiento adaptativode los individuos es un buen candidato desolución de la paradoja de May (Kondoh 2003).Un camino abierto para investigación futura esanalizar la interacción entre el FO y diversosfactores que, por separado, han demostradoactuar como modificadores de la relaciónnegativa encontrada por May (1972). Estosincluyen incidencia de interacciones débiles(McCann et al. 1998), distribución de tamañoscorporales entre depredadores y presas (Broseet al. 2006, Otto et al. 2007), omnivoría (Fagan1997, McCann & Hastings 1997) ycompartimentalización (Pimm & Lawton 1980,Melián & Bascompte 2002).

En el actual contexto global en que labiodiversidad es amenazada por múltilescausas asociadas a la expansión demográficahumana (Sisk et al. 1994), cobra especialinterés el estudio de los efectos deperturbaciones ambientales sobre la estructuray función de las comunidades. Sin embargo, anuestro conocimiento existe escaso o nulodesarrollo teórico respecto a las implicanciascomunitarias del FO en un contexto deperturbaciones, por ejemplo la pérdidaacelerada de especies o bajas drásticas de susabundancias. ¿Qué estrategia de forrajeobrindaría a la comunidad mayor tolerancia alataque sobre algunos de sus componentes?Nosotros conjeturamos que si la tasa deadaptación de los forrajeadores óptimos esbaja, en relación a la tasa a la que ocurren lasperturbaciones, estos tendrían una menorprobabilidad de sobrevivir y reproducirse quelos generalistas no adaptativos equivalentes(Fig. 3). Esto ocurriría debido a que losforrajeadores óptimos que estén consumiendoa sus presas más redituables, no tendrían lacapacidad de ajustar oportunamente su

FORRAJEO ÓPTIMO Y ESTABILIDAD POBLACIONAL 217

esfuerzo de forrajeo si es que estas sonsuprimidas por la perturbación. Por otro lado,un generalista no adaptativo mantiene unaredundancia de interacciones que le permitetolerar la eliminación de algunos de sus ítemespresa, otorgando robustez a su comunidadfrente a eventuales pérdidas de componentes(Dunne et al . 2002). Sin embargo, elargumento anterior es esperable solo a nivelessuficientemente elevados de recursos basales.Nosotros anticipamos que a niveles bajos derecursos, la estrategia de generalismo fijosería favorecida (Fig. 3), pues con bajasabundancias de presas el forrajeador óptimo secomportará de la misma forma que elgeneralista fijo, pero conservando los costosde la plasticidad. En consecuencia, bajonuestra conjetura la relación directa entreestabilidad poblacional y FO aplicaría solo bajouna combinación particular de niveles tanto derecursos como de magnitud relativa de lastasas de perturbación y adaptación (Fig. 3).

A pesar de los notables avances teóricoslogrados hasta hoy en ecología, estamos aúnen una etapa temprana de desarrollo de lainvestigación en sistemas dinámicosmultiespecíficos. En los años que siguen, seespera que nuestro entendimiento de los

sistemas naturales progrese cualitativamente através de un programa de investigación teóricacapaz de integrar apropiadamente lasrestricciones dinámicas relacionadas con ladimensión del sistema y la densidad deinteracciones, las restricciones biológicas a laestructura de las comunidades, así como ladinámica acoplada de organismos, poblacionesy factores ambientales.

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo fue financiado por proyecto FONDECYT1090132. F. S. Valdovinos agradece el apoyo otorgadopor CONICYT a través de una beca de doctorado. Losautores agradecen también a R. O. Bustamante y R. A.Vásquez por su participación en enriquecedorasdiscusiones que facilitaron la realización de estetrabajo.

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Fig. 3: Estrategia de forrajeo (forrajeo óptimo FO,generalismo fijo GF) que se espera sea seleccionadasegún nivel de recursos y relación entre tasa deadaptación del forrajeador óptimo y tasa de pertur-baciones. TA y TP, refieren a tasa de adaptación delforrajeador óptimo (TA) y tasa de perturbación(TP).

Foraging strategy (optimal foraging FO, fixed generalismGF) expected to be selected, as a function of resourcelevel and the ratio of adaptation rate (TA) to perturbationrate (TP).

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Editor Asociado: Mauricio LimaRecibido el 1 de julio de 2009; aceptado el 17 de diciembre de 2009

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