10
Elevated atmospheric CO 2 lowers herbivore abundance, but increases leaf abscission rates PETER STILING*, MARIA CATTELL*, DANIEL C. MOON*, ANTHONY ROSSI { , BRUCE A. HUNGATE { , GRAHAM HYMUS§ andBERT DRAKE§ *Department of Biology, University of South Florida, Tampa, FL 33620-5150, USA, {Department of Natural Sciences, University of North Florida, Jacksonville, FL 33224, USA, {Department of Biological Sciences and Merriam Powell Center for Environmental Research, Northern Arizona University, Flagstaff, AZ 86011-5640, USA, §Smithsonian Environmental Research Center, P.O. Box 28, Edgewater, MD 21037, USA Abstract Increased levels of atmospheric carbon dioxide (CO 2 ) are likely to affect the trophic relationships that exist between plants, their herbivores and the herbivores' natural enemies. This study takes advantage of an open-top CO 2 fertilization experiment in a Florida scrub oak community at Kennedy Space Center, Florida, consisting of eight chambers supplied with ambient CO 2 (360 ppm) and eight chambers supplied with elevated CO 2 (710 ppm). We examined the effects of elevated CO 2 on herbivore densities and levels of leaf consumption, rates of herbivore attack by natural enemies and effects on leaf abscission. Cumulative levels of herbivores and herbivore damage were signifi- cantly lower in elevated CO 2 than in ambient CO 2 . This may be because leaf nitrogen levels are lower in elevated CO 2 . More herbivores die of host plant-induced death in elevated CO 2 than in ambient CO 2 . Attack rates of herbivores by parasitoids are also higher in elevated CO 2 , possibly because herbivores need to feed for a longer time in order to accrue sufficient nitrogen (N), thus exposing themselves longer to natural enemies. Insect herbivores cause an increase in abscission rates of leaves throughout the year. Because of the lower insect density in elevated CO 2 , we thought, abscission rates would be lower in these chambers. However, abscission rates were significantly higher in elevated CO 2 . Thus, the direct effects of elevated CO 2 on abscission are greater than the indirect effects on abscission mediated via lower insect densities. A conse- quence of increased leaf abscission in elevated CO 2 is that nutrient deposition rates to the soil surface are accelerated. Keywords: elevated CO 2 , insect herbivory, Kennedy Space Center, leaf abscission, Quercus myrtifolia Received 8 August 2001; resubmitted and accepted 19 December 2001 Introduction Atmospheric carbon dioxide (CO 2 ) concentrations have risen by about 20% since the industrial revolution and are expected to double by the end of the next century (280 ppm preindustrial vs. 560 ppm, Houghton et al., 1995). Much of the work on the effects of elevated CO 2 on natural communities has focused on direct effects on plants (e.g. Potvin & Vasseur, 1997). For example, it is known that elevated CO 2 increases photosynthetic rates (Drake et al., 1997; Norby et al., 1999) and biomass (Curtis & Wang, 1998; Leadley et al., 1999; Owensby et al., 1999). As plants grow, soil nitrogen (N) must be distributed throughout more plant tissue. This results in lower N levels, thereby increasing C±N ratios (Ceulemans & Mousseau, 1994; Wilsey, 1996; Hughes & Bazzaz, 1997). Changes in C±N ratios can, in turn, affect the production of secondary metabolites (Bryant et al., 1983) promoting the manufacture of carbon (C)-based secondary metabol- ites (e.g. phenolics) over N-based ones. Increased second- ary metabolite production in elevated CO 2 can influence herbivore performance and change rates of herbivory (Lindroth et al., 1993, 1995, 2001; Agrell et al., 2000, but Correspondence: Peter Stiling, tel 1/813-974-3754, fax 1/813-974-3263, e-mail: [email protected] Global Change Biology (2002) 8, 658±667 658 ß 2002 Blackwell Science Ltd

Elevated atmospheric CO2 lowers herbivore abundance, but increases leaf abscission rates

Embed Size (px)

Citation preview

�������� ������ �� ��� ��� �� ��� � ������������� ��� ��� ���� ������ ���

� � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � � �

� � � � � � � � � � � � � � � � ��� � � � � � � � � �

���������� � � ���� � ���� �� � ���� ��� ��� ������ �� ����� !"!�� ��#� ���������� � $������ �% �%��� � ���� �� �

$��� ��� ��� &�%'�� ���� �� ����(� ��#� ���������� � � �� %�� �% �%�� �� )��� �� *+��� ,���� �� -� ������

.�����%�� $����� #� /� � ���� ��� ���������� #0 1��"" !�(�� ��#� 2�� ��� � -� ������ .�����%� ,����� *343 �5

�1� -���+����� )� �"��6� ��#

��� ���

��� ���� ����� � ������ �� �� �� ������ ����� � � ������ � ������ ��� � ����

��������� ���� ���� ������� ������ ���� �� ��� � ��� ��� �� ��� � ���� ��

������! "�� ���� ���� �������#� � �� ���$�� ��� �� ����%���� ���� ����� �� �

&� ��� � �� �� �������� �� '������ (���� ����� � &� ���� ������# � ��#��

������ ������� ���� ������� ��� �)*+ ���� ��� ��#�� ������ ������� ����

�������� ��� �,-+ ����! .� �������� ��� ������ � �������� ��� � �� ��� � �������

��� ����� � ���� ��������� ��� � �� ��� � ������ �� ���� �� ������ ��� ������

� ���� ������! ���������� ����� � �� ��� � ��� �� ��� � ����#� �� � �#����$

������ ��� �� �������� ��� ���� �� ������� ���! "�� ��� �� ������ ���� ��� #��

����� � � ��� �� �������� ���! / � �� ��� � ��� � �� �����$������� ����� ��

�������� ��� ���� �� ������� ���! ������ ��� � �� ��� � �� �� ����� � � ��

��#�� �� �������� ���� ����� ������ �� ��� � ���� � ���� � � ��#� ���� ��

�� � ��� �� ��������� ��� #�� �0�� ��� �����# �������� ��#� � ���� ��

������! ����� �� ��� � ���� �� ��� ��� �� ������ ��� � ����� �� �#���

��� ��� ! 1����� � ��� ��� ����� ������ �� �������� ��� � �� ���#��� ������

��� ���� �� ��� �� ���� ������ ! 2���� � ������ ��� �� � �#����������

��#�� �� �������� ���! "��� ��� �� ��� ������ � �������� ��� � ������ � � # ����

���� ��� ���� ��� ������ � ������ �������� ��� ��� ����� �������! � ���$

3����� � ��� ���� ���� ������ �� �������� ��� � ���� ��� ���� ������� ��� �

��� �� � ���� � � ������ ����!

7��+���8 �������� ��� � �!�"� #�$% �&$'� ������' �(�"� �����$� ���) �%!" !! &�� 9���%��

���� �� �

.�%� ��� 1 #����� ���": ����;� ���� �� �%%����� "< ��%��;�� ���"

��� ������

�*&!(#�$ " "�$%&� � &+ �� ,���- "&�"���$�� &�! #���

$ !�� %' �%&.� �/0 ! �"� �#� ��.!�$ �� $��&�.� &� ��� �$�

�+(�"��� �& �&.%�� %' �#� ��� &) �#� ��+� "���.$'

,�1/ ((* ($� ��.!�$ �� �!� 23/ ((*� �&.4#�&� �� ����

5662-� �."# &) �#� 7&$8 &� �#� �))�"�! &) �������� ���

&� ���.$�� "&**.� � �! #�! )&".!�� &� � $�"� �))�"�! &�

(����! ,��4� �&�� � 9 :�!!�.$� 566;-� <&$ �+�*(��� � !

8�&7� �#�� �������� ��� �"$��!�! (#&�&!'��#�� " $���!

,�$�8� �� ���� 566;= �&$%' �� ���� 5666- ��� % &*�!! ,�.$� !

9 >��4� 5661= ������' �� ���� 5666= �7��!%' �� ���� 5666-�

! (����! 4$&7� !& � � �$&4�� ,�- *.!� %� � !�$ %.���

�#$&.4#&.� *&$� (���� � !!.�� �# ! $�!.��! � �&7�$ �

�����!� �#�$�%' �"$��! �4 �?� $�� &! ,��.��*��! 9

�&.!!��.� 566@= > �!�'� 5663= �.4#�! 9 ��AA�A� 566;-�

�#��4�! � �?� $�� &! "��� � �.$�� �))�"� �#� ($&�."� &�

&) !�"&���$' *���%&� ��! ,�$'��� �� ���� 561B- ($&*&� �4

�#� *��.)�"�.$� &) "�$%&� ,�-C%�!�� !�"&���$' *���%&�C

��! ,��4� (#��&� "!- &��$ �C%�!�� &��!� ��"$��!�� !�"&��C

�$' *���%&� �� ($&�."� &� � �������� ��� "�� �)�.��"�

#�$% �&$� (�$)&$*��"� ��� "#��4� $���! &) #�$% �&$'

,� ��$&�# �� ���� 566B� 5662� �//5= 4$��� �� ���� �///� %.��&$$�!(&����"�D ����$ �� � �4� ��� �5E15BC6;@CB;2@�

)�+ �5E15BC6;@CB�3B� �C*� �D (!� � �4F"#.*�5�"�!�.!)���.

�&%�� �#��4� � &�&4' ,�//�- 4� 321?33;

*54 � �//� ���"87��� �" ��"� ���

!�� <�G�$ �� ���� 5665= > �� �*! �� ���� 566;= ��$���' �� ����

�///-� ��"�.!� "#��4�! � ��� "&�"���$�� &� "�� #���

�#�!� ($&)&.�� �))�"�! &� (����!� �#�$� ! � # 4# � 8�� C

#&&� �#�� �������� ��� "&.��� � �.$�� �$�!� "���' �))�"�

�#� #�$% �&$�!�

�&!� &) �#� 7&$8 "&�"�$� �4 �������� ��� &� (����

#�$% �&$' #�! %��� �&�� .! �4 �!�"�! � "&��$&����

4$���#&.!� "&�� � &�! 7#�$� (����! .!.���' $�"� �� (���C

� ).� �.�$ ��� !.((� �!� 7#�$� #�$% �&$�! "�� �&� "#&&!�

7#�$� �& )��� ��� 7#�$� ���.$�� ���* �! &) #�$% �&$�!

�$� �%!��� ,� �"&�� �� ���� 566B= $�&�� �� ���� 5662=

��A�*�$ 9 H&��!� 5661-� :�$' � ���� �)&$*�� &� ! ��� �C

�%�� &� �#� �))�"�! &) ��#��"�� ��� &� (����! ��� $���! &)

#�$% �&$' � ���.$�� !'!��*!� ���� �#&.4# !."# $�!��$"#

! "$ � "�� �& ($�(�$� .! )&$ �#� "#��4�! �#�� *�' ��'

�#��� ,�&� ���� 9 �$.*%��� 5666-� >#�� ! ������ �$�

�&�4C��$* ) ��� !�.� �! 7#�$� %&�# (���� ��� �!�"� �$�

$��$�� � �������� ��� !(��� �4 *.�� (�� 4���$�� &�! &)

�!�"�! ,�$&&8! 9 ># ���8�$� 5661-� �#� �������4� &) �#�

($�!��� !�.�' ! �#�� � .!�! � ) ���C%�!�� ��� ��$ "#*���

�+(�$ *��� � &$��$ �& �+�* �� �#� �))�"�! &) ��������

��� &� (����? �!�"� #�$% �&$�!� ��$�� 7� ���!� 4��� �#�

�))�"�! &) �������� ��� &� , - ���)C* ��$ ���! � �! ���

����# $���! "�.!�� %' #&!� (����! ��� ���.$�� ���* �!�

, - ��*�4� �& �����! "�.!�� %' ���) * ��$! ��� ���)

"#�7�$! ��� , - �!�"�C*�� ���� ���) �%!" !! &��

� ��� � ��� �� ����� ���% ��

�� �#� !&.�#C��!� ����� �� *(&$���� )&$�!� �'(� ! !"$.%

)&$�!�� 7# "# "&�! !�! ($ *�$ �' &) ���$4$���� &$ ���$�'

���$4$���� &�8! !."# �! 9���%�� ��� ���� 9���%�� ����

�� �� 9���%�� � � ��� 9���%�� %����� ���� !&*�C

� *�!� <�&$ �� $&!�*�$'� ,���� �� �� % ���� � *(&$����

)���.$� &) !"$.% )&$�!� ! �! �&7 !���.$�� �� �4 ) $�C*� �C

�� ���� �#� )&$�!� $�$��' 4$&7! �%&�� B?2 * � #� 4#�� !&

� ! $���� ���' ��!' �& �!���� "#�*%�$! &��$ �#� *��.$�

"��&(' � &$��$ �& ������� ���� �# ! 7&.�� %� ��$' � )) C

".�� �& �& )&$ &�#�$ �'(�! &) *��.$� )&$�!�!� 7# "# 4$&7 �&

*."# 4$����$ #� 4#�!�

� ������' �(�"� �����$� 7� �!������ 53 &(��C�&(

"#�*%�$! ,B�3 * � �*���$ ��� B * # 4#- &��$ )&$�!�

�#�� 7�! %.$��� � H��.�$' 5663 ,� �� ���� �///-� �#�

"#�*%�$! 7�$� �!������ � ��' 5663 ��� ! �"� �#��

� 4#� "#�*%�$! #��� %��� "&�� �.&.!�' �+(&!�� �& ���C

����� ��� ,;5/ ��E�- ��� � 4#� #��� %��� �+(&!�� �&

�*% ��� ��� ,B2/?B3/ ��E�- ,� �� ���� �///-� �.$ ) ���

7&$8 )&".!�� &� #�$% �&$' %' ���)C* � �4 �!�"�! ���

���) "#�7�$! 7# "# )��� &� �#� �7& �&* ���� &�8!I93

���� �� � ��� 93 ��� ���� �#�!� �7& &�8 !(�" �! �&4��#�$

�""&.�� )&$ 620 &) �#� ($�%.$� �%&��C4$&.�� (���� % &C

*�!! �! �� �#� "#�*%�$!� ���) * ��$! ,��( �&(��$�D

$�" ���$ ���- �$� %' )�$ �#� *&!� "&**&� #�$% �&$&.!

�!�"�! �� &.$ !�.�' ! ��! ��� 7� $�"&4� A� ! + "&**&�

4���$�D �� ������� ,������ �� ��%%����� 5� �� �;� �� � �%��� �

��� #%��%��%��� ��"�.!� �#� "#�*%�$! �$� &(��C�&((���

�#� �!�"� #�$% �&$�! ��� �#� $ ���.$�� ���* �!I*� ��'

(�$�! �& �!I"�� 4� � �""�!! �& ��4���� &� � ��� "�4�!�

/����

�� ��' 5661� �?B 7��8! �)��$ %.� %.$!�� 7� *�$8�� 2//

�����! &) �#� *&!� "&**&� (���� � �#� "&**.� �'�

*'$��� &�8� 93 ���� �� � �! �� ��"# �� � �.�� ��������

��� ��� �*% ��� ��� "#�*%�$ )&$ � �&��� &) 1/// �����!�

��"# ���) 7�! �.*%�$�� �� � �.���' 7 �# � %��"8 ����C

%�� �#�$( �� (��� �� ��"# "#�*%�$� 5// �����! &� ��"# &)

) �� !�(�$��� �$��! 7�$� *�$8�� )&$ �#� �&��� &) 2//� ��

��"# �$��� 2?�/ "&�!�".� �� �7 4! #�� ��� �#� �����!

*�$8��� )$&* �#� ) $!� �����! ��+� �& �#� �( "�� *�$ !��*

�& �#� ��!� �����! "�&!�!� �& �#� *� � !��* �& 7# "# �#�

�7 4 "&���"���� �#�$�)&$�� ��"# �7 4 #�� 5/?�/ �����!�

��� &) 7# "# 7�$� *�$8��� � �#� � *� &) *�$8 �4� ��"#

���) 7�! !"&$�� �! �& 7#��#�$ � 7�! ��*�4�� %' ��

�!�"� #�$% �&$�� ��$% �&$�! 7�$� �!! 4��� �& �7& *� �

4$&.(!D , - #�$% �&$�! 7# "# "#�7�� �#� �����!I!."# �!

� *�"&� � *&�# ��$��� ,!�.4 *&�#!-� #�!(�$ � ���) � �$!

��� 4$�!!#&((�$!I��� , - ���) * ��$!I� �#�$ �� �������

,������ �� � �%��� �� �� �;� � &$ ��%%����� 5�

�.%!�J.��� "��!.!�! 7�$� *��� *&��#�' )&$ �#� ��+�

�7& '��$! .�� � H.�� �///� 7#�� ���$' *�$8�� ���) #��

�%!" !��� � ��"# *&��#�' "��!.!� ��� �����! 7�$� �C

!(�"��� � &$��$ �& ����$* �� , - 7#��#�$ �#�' 7�$� !� ��

����"#�� �& �#� �$��� , - 7#��#�$ �#�' #�� ��7 "#�7 �4

��*�4� &$ , - 7#��#�$ �#�' #�� ��7 ���) * ��$ ��*�4��

&��C7�' $�(����� *��!.$�! &) ����� ,����'! ! &) ��$ C

��"�- 7 �# ��� �! �#� �$���*���� "#�*%�$ �! �#� $�(� "���

��� *&��# �! �#� � *� ���$��� 7�$� .!�� � &$��$ �& ��!�

)&$ � ))�$��"�! %��7��� �#� ".*.��� �� �%!" !! &� $���! &)

* ��� �!� �&���*�4�� �����!� "#�7�� �!� �&���*�4��

�����! ��� �����! � �������� ��� �!� �*% ��� ���� ��

�#�!� ����'!�!� &��' �#� ���� )$&* H.�� 5661 �& H��.�$'

5666 7�$� .!�� %�"�.!� �)��$ H��.�$' 5666 *&!� �����!

#�� �%!" !�� ��� �&��%!" !�� �����! 7�$� �&& )�7 �

�.*%�$ �& %� !��� !� "���' $�������3 �� &$��$ �& ��!� )&$

� ))�$��"�! � ���) * ��$ ��*�4� ��� "#�7 �4 ��*�4�

%��7��� �������� ��� ��� �*% ��� ���� �#� �&��� (�$C

"����4� &) * ��� ��� "#�7�� �����! 7�! !.**�� &��$

�#� � '��$! )&$ ��"# "#�*%�$� �C��!� 7�! �#�� (�$C

)&$*�� 7 �# ��� ����� �! �#� �$���*��� ��� "#�*%�$ �!

�#� $�(� "����

�� ��� � &�� 5/ $���&*�' !���"��� * ��� ��� �&�* ���

�����! 7�$� $�*&��� )$&* ��"# "#�*%�$ � H.�� 5661�

�#� �&�* ��� �����! 7�$� �$ �� �� 32 ��� * ���� �& � ) ��

(&7��$ ��� .!�� � &$��$ �& ����$* �� � ��� � �����!

.! �4 �.(� "��� !�*(��! &� �� ���*����� ����'!�$ ,��

�!�$.*���!-� ��.����K! �C��!�! 7�$� .!�� )&$ !��� !� "��

����$* ��� &� &) ��� �))�"�! &� ���*����� "&*(&! � &��

� �//� ���"87��� �" ��"� ���� =�;�� ,���� � ���� 4� 321?33;

� � � : � � � � � � � � > � � � � � � � � : � � � � � � � � � � *56

�#� * ��� �����! "&��� ��� �� ������ * ��$! ��� �#� �$��!

&) �#� * ��! 7�$� �$�"�� ��� *��!.$�� .! �4 � ���C�/5

���) �$�� *���$ ,���� ��"�� :��"&.��$� >�!# �4�&�� �� -�

�#� ���$�4� �$�� &) �#�!� 5/ * ��! 7�! .!�� �! � "#�*C

%�$ *��� � � �C��!� 7 �# ��� ����� �! �#� �$���*��� ���

"#�*%�$ �! �#� $�(� "���� <&$ * �� �$�� "&*(�$ !&�!� &��

�������� ��� "#�*%�$ ��� &�� �*% ��� ��� "#�*%�$

7�$� &* ���� &7 �4 �& �&7 �����! &) * ��$!�

<���! &) ���) * ��$! 7�$� �+�* ��� &� � !.%!�� &) 2?52

* ��� �����! ��8�� )$&* ��"# "#�*%�$ � ��"# &) .4.!��

��(��*%�$ ��� �"�&%�$ 5661� <���! &) ��"# "��!.!��

* ��$ 7�$� �!! 4��� �& ��$ &.! *&$��� � �! %�!�� &� �#�

"&�� � &� &) �#� * �� �! &%!�$��� .���$ � * "$&!"&(� ��

3� *�4� ) "�� &�� �.""�!!).��' �����&(�� * ��$! ����� �

"$�!"���C!#�(�� �+ � #&�� �� �#� ��� &) �#� * �� 7#�$�

�#� ��$��� ".� �#� $ 7�' &.� &) �#� ���) � &$��$ �& �$&( �&

�#� 4$&.�� �& (.(���� ��$�! � A�� * ��! �+# % � � !�$ �!

&) !*��� #&��! � �#� .((�$ * �� !.$)�"� )$&* 7# "#

(�$�! �& � 7�!(! �*�$4�� &$ (�$�! �& � ��$��� &$ (.(��

"�� %� )&.�� 7 �# � �#� * ��� � ��! ����"8�� %' ($���C

�&$! !."# �! ���! �$� $ ((�� &(��� �#� %&� �! &) * ��$!

�#�� � �� 7 �# � �#� * �� �! � $�!.�� &) (���� �.�$ � &���

����J.�"' "&.�� %� )&.�� �*%����� 7 �# � �#� * ���

���)C* ��$ *&$��� �' � ))�$��"�! %��7��� �#� �*% ���

��� �������� ��� �$���*���! � ��"# *&$��� �' "���4&$'

7�$� "&*(�$�� .! �4 � "# C!J.�$�� ��!� &� �&��� * ��$

�.*%�$! , � ��5 )&$ �������� ��� ��� � ��6 )&$ �*C

% ��� ���-�

>� ��!& "&*(�$�� � ���$ )��� %��7��� �*% ��� ���

�������� ��� %' .! �4 �#$�� � ���$ )��� �$�(! (�$ "#�*%�$�

�#�!� ��.* � .* �$�'!� *��!.$ �4 2��2 "* 7 �� � ;3 "*

�&�4 � @ "* # 4# 7�$� �!������ �� 4$&.�� ����� � �#$��

�$��! &) ��"# "#�*%�$� !&.�#C��!�� !&.�#C7�!� ��� �.�

!&.�#� ���$' &�#�$ *&��# )$&* ��' 5661 �& ��' �///�

�#�!� �$�'! 7�$� �*(� �� ��� �#� �.*%�$! &) * ����

"#�7�� ��� �&���*�4�� *'$��� &�8 �����! 7�$�

"&.���� ��� 7� 4#��� � ))�$��"�! � $��� &) ���) )��� 7�$�

"&*(�$�� %' "&���$� �4 �#� ���� �& ���) )��� (�$ *� ���

.! �4 � &��C7�' $�(����� *��!.$�! ����� 7 �# ���

����� �! �#� �$���*��� ��� ���$' &�#�$ *&��# �! �#�

� *� ���$���� �� ��$"#� ��' ��� H.�' 5666� ) �� �&���C

*�4�� �����! )$&* �#� �$�'! 7�$� $�*&��� ��� ����'A��

)&$ � ��� �� �#� ���$�4� (�$"��� &) � ��� � )$&* �#�!�

�#$�� � *� (�$ &�! 7�! .!�� � � �C��!� 7 �# ��� ����� �!

�#� �$���*����

7����

�' )�$ �#� 4$����!� ����� &) #�$% �&$� ��*�4� �& �#�

��' 5661 "&#&$� &) �����! &"".$$�� � ��' 5661� **�C

� ����' )&��&7 �4 %.� %.$!� ,< 4� 5-� � �# ! � *�� 7#��

�#� �����! �((��$�� $���� ���' !&)�� B�10 &) �#� �����!

7�$� * ��� ��� 3�B0 7�$� ��*�4�� %' �+��$��� )����$!�

*� ��' ��( �&(��$�� ��$��� !."# �! #�!(�$ � ���) � �$!

��� 4$�!!#&((�$!� ��7 * ��$! ��� ��7 "#�7 �4

��*�4� �((��$�� ���$�' ���$' *&��# .�� � <�%$.�$'

5666� ��.!�$�� �4 �#� *.�� �&�� �� ���.$� &) %&�# ���)

* ��$! ��� ���) "#�7�$!� �� �&���� &��$ �#� �C'��$ �.$C

�� &� &) �#� �+(�$ *���� ;�B0 &) �#� �����! 7�$� * ���

��� 52�60 7�$� "#�7�� � ��' �///� ���� �&4��#�$�

�# ! *���! �#�� ���$�' � J.�$��$ &) �#� *'$��� &�8 �����!�

�B��0 7�$� � �#�$ "#�7�� &$ * ���� ���$ �#� � '��$! &)

�#� !�.�'� ��*�4� %' %&�# "#�7�$! ��� ���) * ��$! 7�!

! 4� ) "����' �&7�$ � �������� ��� �#�� � �*% ��� ���

,< 4� �- ,��@ � ��265� * � /�/�5 )&$ "#�7�$!= ��@ � ��@;B�

* � /�/�; )&$ * ��$!-� �&4��#�$� �#� ����� &) ��*�4�

�& �����! � �������� ��� 7�! &��' 560 ,30 * � �4

� 5B0 "#�7 �4-� "&*(�$�� �& B/�10 ,5/�30 * � C

�4 � �/��0 "#�7 �4- )&$ �*% ��� ����

�#�$� �$� !���$�� $��!&�! 7#' �!�"� #�$% �&$�! *�'

%� *&$� �%.����� &� )&� �4� � �*% ��� ��� "#�*%�$!

�#�� &� )&� �4� � �������� ��� "#�*%�$!� < $!�� )&� �4�

J.�� �' ! �&7�$ � �������� ���� �#� � (�$"��� � ���C

����� ��� 7�! &��' 5�/; "&*(�$�� �& 5��5 � �*% ���

��� ,�5@ � ��265� * � /�/55-� � �$&4�� "&����� ! &)���

� * � �4 )&$ #�$% �&$�! ,�"$ %�$ 9 ����!8'� 5615-� $��

&) * �� )&$ �� ������� �#� *&!� "&**&� ���) * ��$ �

�#� "&**.� �'� 7�! ! 4� ) "����' 4$����$ � ��������

��� ,�55 � /�@;� !��� � /�/3@- �#�� � �*% ��� ���

,�55 � /�B@;� !��� � /�/1-,�5� � B�5;6� * � /�//1-� �# ! !.4C

4�!�! �#�� )&� �4� J.�� �' ! $��."�� � �������� ��� ���

* ��$! *.!� "&*(��!��� %' ��� �4 *&$� ���) *���$ ���

��"&��� ����$�� �?� $�� &! *�' �))�"� �#� �% � �' &) �#�

(���� �& !'��#�! A� ��)��! �� "&*(&.��! ,� �"&�� 9

�&.���� 5616= � ��$&�# �� ���� 566B= �&�# 9 � ��$&�#�

5662= �&�# �� ���� 5661-� �#� ($ *�$' ��)��! �� "&*C

(&.��! � &�8! �$� ���� �! ��� �#�!� "�$%&�C$ "# "&*C

(&.��! *�' �"$��!� � �#� "�$%&�C$ "# ��� $&�*��� &)

�#� �������� ��� "#�*%�$!� �&7���$� 7� #��� ($�� * �C

�$' ���� ,�&!! .�(.%� !#��- �#�� 7# �� ���� � �����! �$�

�&7�$ � �������� ��� �#�' �$� �&� ! 4� ) "����' � ))�$���

)$&* ���� � �����! � �*% ��� ���� �! ! &)��� �&��� %'

&�#�$! ,��4� ��A�*�$ 9 H&��!� 5661= ��$���' �� ���� �///-�

<&$ ���) * ��$!� ����# � �#� * �� 7�! ��*&!� 2/0 4$����$

� �������� ��� ,< 4� B- ).$�#�$ !.((&$� �4 �#� ��� �#��

)&� �4� J.�� �' ! *(� $�� � �������� ���� �# $��'�

����"8 $���! &) #�$% �&$�! %' ���.$�� ���* �! *�' %�

� ))�$��� %��7��� �*% ��� ��� �������� ��� �$���*���!�

����# %' (�$�! �& �! 7�! �"$��!�� %' &��$ 1/0 � ���C

����� ���� "&*(�$�� �& �*% ��� ���� )$&* B�6 �& ;��0�

�# ! *�' %� %�"�.!� �"$��!�� * �� �$�� ���$�"�! *&$�

!��$"# �4 (�$�! ��!� �� !.**�$'� �#�$� 7�! � *�$4 ����'

! 4� ) "��� "#��4� � ���) * ��$ !.$� �&$!# ( %��7���

�*% ��� ��� �������� ��� ,5�5 � B�;3B� * � /�/2�-�

�#� ($�!��"� &) ���) * ��$! &$ "#�7�$! �"$��!�� �%C

!" !! &� $���!� �# ! ! ��.!�$���� %' )&��&7 �4 �#� "&#&$�

&) �����! �#�� 7�$� * ��� &$ "#�7�� � ��' 5661 ���

"&*(�$ �4 �#�* �4� �!� �#� "&#&$� &) �����! �#�� 7�$�

� �//� ���"87��� �" ��"� ���� =�;�� ,���� � ���� 4� 321?33;

**+ � � � � � � � � �� ���

����$ ��*�4�� ,< 4� @-� ># �� 7� "&.�� #��� *��� ! * C

��$ "&*(�$ !&�! .! �4 �����! �#�� 7�$� * ��� &$ "#�7��

� ��' &�#�$ *&��# ��� (�$)&$*�� ! * ��$ "��".��� &�!�

7� .!�� �#� ��' 5661 "&#&$� %�"�.!� �# ! 7�! 7#��

*&!� * ��$! ��� "#�7�$! )�� ��� � ($&�."�� �#� ��$4�!�

"&#&$� )&$ ����'! !� �#�$� 7�! � ! 4� ) "��� �"$��!� � �#�

�%!" !! &� $��� &) * ��� �����! &��$ �&���*�4�� �����!

,<5�B/ � B/�@2@� * � /�//5-� ��� � *�$4 ����' ! 4� ) "���

�"$��!� � �#� �%!" !! &� $��� &) "#�7�� �����! &��$

�&���*�4�� &��! ,<5�B/ � B�/3;� * � /�/6- ,< 4� @-� �&!�

� 8��' �# ! ! � 7&.�� $�!(&�!� &� �#� (�$� &) �#� �$��

7# "# !#��! ��*�4�� �����! � &$��$ �& ��& � !�"&���$'

�)�"� &� %' (��#&4��! ,�� � �4 9 � *%�$�&))� 5616-�

��"�.!� * ��$! ��� "#�7�$! �"$��!� ���) �%!" !! &�

��� %�"�.!� �#�$� �$� )�7�$ * ��� ��� "#�7�� �����!

� �������� ��� "#�*%�$!� 7� �#&.4#�� �%!" !! &� $���! &)

�����! 7&.�� %� $��."�� � �������� ��� "&*(�$�� �&

�%!" !! &� $���! &) �����! � �*% ��� ���� �&7���$� �#�

�+�"� &((&! �� 7�! �$.� ,< 4� 2-� ���) �%!" !! &� 7�! ! 4C

� ) "����' ��$� �$ � �������� ��� �#�� � �*% ��� ���

,<5�5@ � @�33� * � /�/@6-� �# ! *���! �#�� �#�$� ! � � $�"�

�))�"� &) �������� ��� 7# "# �"$��!�! ���) �%!" !! &��

% Chewed

% Mined

May Jul Sep Nov Jan Mar

1998−2000

May

Per

cent

age

of m

arke

d le

aves

Jul Sep Nov Jan Mar May0

1

2

3

4

5

6

7

&�#! - ��$"����4� &) 9���%�� ���� �� � �����!� *�$8�� � ��' 5661� !&&� �)��$ %.� %.$!� �#�� !.))�$�� ��7 ��*�4� &$ ���) * ��$! � ��"#

!.%!�J.��� *&��#� � �#� ��� &) H.�� �/// ��� �����! #�� �%!" !���

� �//� ���"87��� �" ��"� ���� =�;�� ,���� � ���� 4� 321?33;

� � � : � � � � � � � � > � � � � � � � � : � � � � � � � � � � **-

Ambient CO2

Elevated CO2

Chewers

Per

cent

age

of le

aves

dam

aged

0

5

10

15

20

25

Myrtle oak, 1998−2000

Miners

&�#! � �.*.��� �� ��*�4� �& *'$��� &�8 �����! %' "#�7�$! ��� * ��$! � �������� ��� �*% ��� ���� ����! ��� !�����$� �$$&$!

!#&7��

Ambient CO2

Elevated CO2

Dead in mine

Per

cent

age

of M

arke

d le

af m

iner

s

0

2

4

6

8

10

FateParasitized Preyed upon

&�#! ) <���! &) ���) * ��$! &� 9���%�� ���� �� � �.$ �4 �#� !.**�$ &) 5661�

� �//� ���"87��� �" ��"� ���� =�;�� ,���� � ���� 4� 321?33;

**� � � � � � � � � �� ���

�# ! ! � "&��$�!� �& �#� �� $�"� �))�"� &) �������� ���

&� ���) �%!" !! &� � � �!�"� #�$% �&$�!� 7# "# ����! �&

��"$��!� �%!" !! &� $���!�

�� �#� � ���$ �$�'!� �&��� � ���$ )��� 7�! 4$����$ � ��������

��� �#�� � �*% ��� ���� �#&.4# �#� � ))�$��"� � � ���$

)��� %��7��� �*% ��� ��� �������� ��� 7�! &��' *�$4 �C

���' ! 4� ) "��� ,< 4� 3- ,<5�53 � B�B6;� * � /�/1;-� �&7C

���$� �# ! � ))�$��"� "&.�� %� �&7�$�� %�"�.!� &) �#�

"&�)&.�� �4 �))�"�! &) "#�7�� ��� * ��� �����!� 7# "#

���� �& )��� )�!��$ ��� &) 7# "# �#�$� �$� *&$� � �#�

�*% ��� "#�*%�$!� >#�� 7� $�(����� �#� ����'! !

.! �4 &��' �&���*�4�� �����!� �#� � ))�$��"� � �%!" !C

! &� %��7��� �����! � �*% ��� ��� �������� ��� 7�!

"�&!� �& ! 4� ) "��� ,<5�5@ � @�B�6� * � /�/23-� �#�$� 7�!

�& � ))�$��"� � �%!" !! &� &) ��*�4�� �����! � ��������

��� "&*(�$�� �& ��*�4�� �����! � �*% ��� ���

,<5�5@ � /�/5�� * � /�;2@-�

�#�$� 7�! �& ! 4� ) "��� � ))�$��"� � "�$%&� "&�"��C

�$�� &� %��7��� � ���$ &) �*% ��� ��� ��� �������� ���

,*��� � @6�60 �*% ���� @;�60 ��������� �5@ � /�6B2�

* � /�B33-� �#�$� 7�! ��!& �& ! 4� ) "��� � ))�$��"� � �

"&�"���$�� &� %��7��� � ���$ &) �*% ��� ��� ��� ��������

Jun Aug Oct Dec Feb Apr Jun

1998−2000

Per

cent

age

of le

aves

abs

cise

d

Aug Oct Dec Feb Apr Jun0

20

40

60

80

100

Nondamaged

Chewed

Mined

&�#! 8 ����! &) �%!" !! &� &) * ���� "#�7�� ,��*�4��- ��� �&���*�4�� *'$��� &�8 �����!� )&��&7 �4 %.� %.$!� � ��' 5661� ���� )$&*

�*% ��� ��� �������� ��� "&*% ���� ����! ��� !�����$� �$$&$! !#&7��

� �//� ���"87��� �" ��"� ���� =�;�� ,���� � ���� 4� 321?33;

� � � : � � � � � � � � > � � � � � � � � : � � � � � � � � � � **)

��� ,*��� � /�;10 �*% ���� /�;50 ��������� �5@ � /�3@1�

* � /�2B3-�

9�����

�� �#� ($�!��� !�.�'� ����"8 $���! &) �����! %' �!�"�

#�$% �&$�! 7�$� ! 4� ) "����' �&7�$ � �������� ����

�&7�$ #�$% �&$' � �������� ��� "&.�� %� �! � $�!.��

&) �&7�$ ���) � �����! 7# "# �))�"� )��� �4 ���� .�� *C

����'� �!�"� !.$� ���� >� 8�&7 �#�� (�$ "�( �� #�$% �&$'

%' �� ������ * ��$! �"$��!�� � �������� ���� �# !

!.44�!�! $��."�� )&� �4� J.�� �' 7# "# ��"�!! ����! �C

"$��!�� )��� �4 %' �� � �.�� ���) * ��$!� ��#�$ "�!�! &)

"&*(��!��&$' )��� �4 %' &�#�$ �!�"�! &� �������� ���

4$&7� (����! � ��%&$��&$ �! �%&.�� ,<�G�$ �� ���� 5616=

� �"&�� �� ���� 566B= � ��$&�# �� ���� 566B� 5662= ���� �� ����

5662= �&"#�$�' �� ���� 5663= � ���' �� ���� 566;= > �� �*!

�� ���� 566;-� �$&&8! 9 ># ���8�$ ,5666- )&.�� � �/0

$��."� &� � !.$� ��� &) $��� ����� �'*(#!� 7# "# �$�

!�( !."8�$! &) &�%�� (����!� 7#�� %&�# 7�$� 4$&7� �

�������� ��� ,�*% ��� � �2/ ((*-� ��� �#�' ���$ %.���

�# ! ��"$��!� �& �&7�$ � �����!� <.$�#�$*&$�� ) #�$% �&$�!

Jun Aug Oct Dec Feb Apr Jun

1998−2000

Per

cent

age

of le

aves

abs

cise

d

Aug Oct Dec Feb Apr Jun0

20

40

60

80

100

Elevated CO2

Ambient CO2

&�#! 5 %!" !! &� $���! &) ��� �����!� * ���� ��*�4�� ��� �&���*�4�� "&*% ���� � �*% ��� ��� �������� ���� ����! ��� !�����$�

�$$&$! !#&7�� �����! ) $!� �((��$�� ��� 7�$� *�$8�� � ��' 5661 ��� ��� #�� )����� � H.�� �///�

� �//� ���"87��� �" ��"� ���� =�;�� ,���� � ���� 4� 321?33;

**8 � � � � � � � � �� ���

#��� �& )��� *&$� &� )&� �4� � �������� ��� �#�' *�'

��!& #��� �& )��� )&$ �&�4�$ ,<�G�$ �� ���� 5616= � ��$&�#

�� ���� 5662= �* �# 9 H&��!� 5661-� �+(&! �4 �#�*!����! )&$ �

�&�4�$ (�$ &� &) � *� �& ���.$�� ���* �!� �.$ $�!.��! !#&7

# 4#�$ ����"8 $���! &) ���) * ��$! %' (�$�! �& �! 7#�� �#�

(����! �$� 4$&7� � �������� ���� �� &.$ !'!��*� $��."��

)&� �4� J.�� �' ��� �"$��!�� $��� &) ����"8 %' (�$�! �& �!

($&� �� *�"#�� !*! 7# "# "&.�� "�.!� �&7�$ ���! � �! &)

�!�"� #�$% �&$�! � �#� �������� ��� "#�*%�$!�

�� �# ! !'!��*� �!�"� #�$% �&$�! �""���$��� ���) �%!" !C

! &�� ���) * � �4 ! 4� ) "����' �"$��!�! ���) �%!" !! &��

��� "#�7 �4 *�$4 ����' �"$��!�! ���) �%!" !! &�� �# !

!.((&$�! ��$� �$ !�.� �!� 7# "# !#&7�� �#�� ���) * ��$!

�"$��!� ���) �%!" !! &� ,<���# �� ���� 5615= �� � �4 9

� *%�$�&))� 5616= �� � �4 �� ���� 5665-� �&7���$� &��$����

�%!" !! &� $���! 7�$� 4$����!� � �������� ���� >#�� !

�#� *�"#�� !* %' 7# "# �������� ��� �"$��!�! ���)

�%!" !! &�L � ���$ �� ��� ,566;- !.44�!� �#�� �#� (#&�&!'�C

�#�� " (����$� &) �&%�""& (����! 4$&7� � # 4# ��� !

!# )��� ��*(&$���' �& �� ��$� �$ *�+ *.* ��� !.%!�C

J.��� ��"� ��� �#.!� �#�$� �((��$! �& %� �� &��&4���� "

!# )� �& �� ��$� �$ &�!�� &) ���.$�� ��"� �� � (#&�&!'�C

�#�� " $���! �!!&" ���� 7 �# !���!"��"�� �#� $�!.��! &)

*&!� &�#�$ !�.� �! &� ���) &��&4��' � �������� ��� �$�

"&�! !���� 7 �# �# ! ��� ��� $�!��$"# #�! !#&7�

�������� $���! &) !���!"��"� )&$ �����! &$ 7#&�� (����!

4$&7� � �������� ��� � 7 ���$ 7#��� ,� "#�$ 9 �.�"��

566;-� *&����� 4$�!! ,��+��$ �� ���� 566@- ��� (&���$&!�

( �� ,�&.( ! �� ���� 5611-� ��� *��' #�$%�"�&.! !(�" �!

,���A �� ���� 561B= ��� �*�$ 9 �&$���#� 561B= �.$� ! �� ����

5616-� �&7���$� �#� � * ��� $�!.��! )&$ #�$�7&&� �$��!

#��� %��� ��$ �%�� *&$� 7 �# !&*� !(�" �! !#&7 �4

�"$��!�� &$ ��"$��!�� !���!"��"� %.� 7 �# *&!�

!(�" �! !#&7 �4 �& "#��4� ,.���$!&� �� ���� 566B=

�"�&���.4#�' �� ���� 5663-�

�#��4�! � #�$% �&$' ��� ���) �%!" !! &� "�� %&�#

�))�"� �#� �*&.�� &) ���) �$�� ��� ��%�� )&$ (#&�&!'��#�! !

��� 7� "�� "��".���� �#� (�$"����4� �"$��!� &) �&���C

*�4�� ���) �$�� �#�� 7 �� %� ��� ��%�� )&$ (#&�&!'��#�! !

.���$ �������� ���� >� 8�&7 �#�� �������� ��� �C

"$��!�! (���� % &*�!! ��� ���) �$�� ���+ ,�� ���- � �# !

!'!��* �! � �&�! � &�#�$ !'!��*!� ���� )$&* ��' 5666 �&

H.�� �///� �� "��� �#��� &� ���$�4�� �� ��� �"$��!�! %'

BB0 ,�'*.! �� ��� .�(.%� !#��-� �&� )&$ ���$' 5// �����!

� �*% ��� ��� �#�$� �$� 5BB �����! � �������� ����

<$&* �#� ($�!��� !�.�'� 7� 8�&7 �#�� )&$ �� ���$�4�

*&��#� �� �+�$� 10 &) �����! 7�$� �%!" !�� � ��������

���� �&� &) &.$ 5BB �����! � �������� ���� 10 *&$�

�%!" !� ($�*��.$��' �#�� � �*% ��� ��� ���� �4 5���

>� ��!& 8�&7 �#��� &� ���$�4�� &��' 560 &) �#� �����!

May Jul Sep Nov Jan Mar May

1998−2000

Jul Sep Nov Jan Mar May

Mea

n nu

mbe

r of

leav

es p

er m

2

0

500

1000

1500

2000

2500

3000

Elevated CO2

Ambient CO2

&�#! * �.�8 � ���$ )��� &) 9���%�� ���� �� � �����! ��& � ���$ �$�'!� � �*% ��� ��� �������� ���� 5666?�///� 7 �# *���! ��� !�����$�

�$$&$!�

� �//� ���"87��� �" ��"� ���� =�;�� ,���� � ���� 4� 321?33;

� � � : � � � � � � � � > � � � � � � � � : � � � � � � � � � � **5

7�$� ��*�4�� %' �!�"� #�$% �&$�! � �������� ��� "&*C

(�$�� �& B/0 � �*% ��� ���� �&� )&$ ���$' 5// �����! �

�*% ��� ���� B/0 �$� ��*�4�� ���� �4 ;/ �&���*�4���

�� �������� ��� &��' 560 &) &.$ 5�� �����! �$� ��*�4��

���� �4 66 �&���*�4��� �#� ���$�4� �"$��!� � �&���C

*�4�� ���) �$�� �� �������� ��� ! �#.! �6E

;/ � 5// � @50� *."# 4$����$ �#�� �#� BB0 �!� *����

�"$��!� &) �� ��� �.4#�! 9 ��AA�A ,566;- #��� "&*C

*����� �#�� �#� ��� &.�"&*� &) �������� ��� &� (����!

! # 4#�$ 7#�� �!�"� #�$% �&$' ! ��8�� ��& �""&.��� ��

�#� $ ��%&$��&$' !�.�' &) * �87���!� ���) �$�� 7�! �C

"$��!�� 5�3 � *�! � �������� ���� %.� ���! � �! &) �

#�$% �&$&.! �#$ (! �!�"� 7�$� ��!& ��"$��!��� !& �#��

�#� �"$��!� � �&���*�4�� ���) �$�� 7�! B�3 � *�!

4$����$ � �������� ��� �#�� � �*% ��� ���� �&4��#�$�

�#�!� �7& !�.� �! !.44�!� �#� ���� )&$ *&$� !�.� �! �&

�"�.�� �#� �))�"� &) #�$% �&$�! 7#�� � !".!! �4 �#�

�))�"� &) �������� ��� &� (����!�

< ����'� &.$ ���� ��!& $����� �& �#� J.�!� &� &) �.�$ ���

��(&! � &� $���! �& �#� !& � !.$)�"� � �������� ���� �) �#�

�"$��!� � �� ��� � �������� ��� ! BB0 ��� �#� �"$��!�

� �%!" !! &� $��� � �� ���$�4� *&��# ! 10� �#�� �#�

�"$��!� � �#� ���$�4� �*&.�� &) ���) )��� !

BB � 5�/1 � B20� �#� �*&.�� &) � � � ���$ )$&* ��������

��� ! � � ���� �&7�$ �#�� � �*% ��� ��� ,/�;10 �*% ����

/�;50 ��������-� �# ! ! � �4$��*��� 7 �# *&!� &�#�$

!�.� �!� 7# "# #��� ��!& !#&7� � ���� "#��4� � � �����!

� � ���$ ($&�."�� .���$ �������� �!� �*% ��� ���

,�&$%' 9 �&�$.)&� 5661-� �#� $��."� &� &) � (�$ .� � &)

���) � ���$ � �������� ��� � /�;5E/�;1 � 5// � 60� �&

)&$ 5///� &��C����# 4$�* �����! � �*% ��� ���� ;�1 4 &)

� 7&.�� %� ��(&! ��� &� �#� !& � � � �%!" !�� �����!� <&$

�#� "&$$�!(&�� �4 5B2/ �����! � �������� ���� 6�3 4 &) �

7&.�� %� ��(&! ���� �#�$�)&$�� � �&.%� �4 &) ��������

��*&!(#�$ " ��� "&.�� $�!.�� � �%&.� � �B0 "#��4� � �

��(&! � &�� �' ! * ��$ "��".��� &�! � �&.%� �4 &) ��������

��*&!(#�$ " ��� "&.�� $�!.��� )&$ �� ���$�4� *&��#� � �

B/0 �"$��!� � � �(.� �& !& � %' �#� � ���$ )��� (��#7�'�

<.$�#�$ 7&$8 &� ���) ��"&*(&! � &� � �# ! !'!��* !

������ � &$��$ �& *��!.$� �"�.�� �!! * ��� &� &) �

��& �#� !& � ��� � �.$�&��$ $���! ,�K�� �� 9 �&$%'�

5663= �#$&&��� 5661-�

�� !.**�$'� �������� ��� "�� #��� � *.�� �.�� &)

� $�"� �))�"�! &� (����! ��� �� $�"� �))�"�! *�� ���� � �

#�$% �&$�!� < $!�� �������� ��� �&7�$! #�$% �&$� ���! � �!

��� �"$��!�! #�$% �&$� *&$��� �'� ��"&��� � �"$��!�!

���) �%!" !! &� $���! ��� !& "#��4�! �#� �&���*�4��

���) �$�� ��� ��%�� �& �#� (����� < ����'� �������� ���

"&.�� "#��4� �.�$ ��� ��(&! � &� $���! �& �#� )&$�!� )�&&$�

��������#�����

< ���" �� !.((&$� 7�! ($&� ��� %' �#� �* �#!&� �� ��!� �.� &���#� ��� &��� ��!��$"# �&.�" �I� � ������' �(�"� �����$�

�#� ���� ��(�$�*��� &) ���$4'� ��< 4$��� ��� 61;B;52 �& �$."��.�4���� �#� �� ��$! �' &) �&.�# <�&$ ��� ��� %' �#� � &�&4 "����� ��� $&�*����� ��!��$"# �$&4$�*� ���� ��(�$�*��� &)���$4'� �#$&.4# �#� ��� &��� ��!� �.�� )&$ �&%�� ��� $&�*������#��4� � � � 4$��� �& ����$ �� � �4� ���� � ����!� H�* � �&.�!&��H�))$�' �'&�� ���� ����&'� ���(#�� � �&$!� ��� �&$ � �#&*(!&�#��(�� � ) ��� "��!.!�!� ���� H&#�!&� ($&� ��� ����.�%����"#� "�� !.((&$��

7��� ����

4$��� H� �"�&���� ��� � ��$&�# �� ,�///- �))�"�! &) ��� ���

� 4#� &� �$�� (#'�&"#�* !�$' ��� �!�"� (�$)&$*��"�� 4 '��

44� �26?�;��

$�&�� H � ���� M����$ H<� M �4��$ �� M���� �� �&$��$ �# ,5662-

���) J.�� �' ��� �!�"� #�$% �&$' � *&��� �$&( "�� (���� "&*C

*.� � �! �)��$ �&�4C��$* �+(&!.$� �& �������� ��*&!(#�$ "

���� 4�%�� �� -+8� ;�?;1�

��+��$ �� !#����� �>� �(�$8! ��� <�$�$ H< ,566@- �))�"� &)

�������� "�$%&� � &+ �� &� �#$�� *&����� 4$�!! !(�" �!� ��

$&7�# ��� �$' *����$ (�$� � &� �4� &���� � -5��� �����

����� 85� B/2?B52�

��A�*�$ ��� H&��! �� ,5661- �����? �!�"� #�$% �&$� ���$�"� &�!

� �������� ��*&!(#�$ " ���D J.��� ��� �� ����'!�! ��� 4. ��

�))�"�!� 4 '�� 4�� �5�?����

�$&&8! �� ># ���8�$ H� ,5661- ��!(&�!�! &) *.�� (�� 4���$C

�� &�! &) =��������� � � ����� )��� �4 &� .���5 ;��� �� ���

�& �������� ���� =�;�� ,���� � ���� 8� 3B?;2�

�$&&8! �� ># ���8�$ H� ,5666- ��!(&�!�! &) �#$�� 4���$�� &�! &)

� +'��*C)��� �4 �!�"�� $��� ����� � ����� ,�&*&(��$�-� �&

�������� ���� =�;�� ,���� � ���� 5� B62?@/5�

�$'��� H�� �#�( � <�� ���� ��� � �� ,561B- ��$%&�E�.�$ ��� %��C

��"� &) %&$��� (����! � $���� &� �& ��$��%$��� #�$% �&$'� 4 '��

8+� B2;?B31�

��.��*��! �� �&.!!��. � ,566@- ���!��' $�� �7� ;5D �))�"�! &)

�������� ��*&!(#�$ " ��� &� 7&&�' (����!� $�+ *����� ���

-�,� @�2?@@3�

�&� ���� ��� �$.*%�� H� ,5666- �))�"�! &) �������� ��*&!(#�$ "

"�$%&� � &+ �� &� �!�"�?(���� ���$�"� &�!� ,������

� ���� -4� ;//?;5��

�.$� ! �� �$�8� �� ������' �>� $( >H� ># 4#�* �< ,5616-

$&7�# ��� !���!"��"� � (���� "&**.� � �! �+(&!�� �& ���C

����� ��� "&�"���$�� &� &� �� �!�.�$ �� *�$!#� 4�%�� �� ,�

�/?�3�

�.$� ! ��� >��4 N ,5661- *���C����'! ! &) �������� ��� �))�"�!

&� 7&&�' (���� *�!!� )&$* ��� (#'! &�&4'� 4�%�� �� --)�

�66?B5B�

�&"#�$�' �� �.$!� ��� �&�&(� ��� H�� ># ���8�$ H�� ��� �H�

>��� � ,5663- ��$%&� � &+ ��C ��."�� "#��4�! � %��"#

)&� �4� "�.!� )�*��� %��"# 7��� � ��$��� �& )��� � � "&*(��C

!��&$' *����$� =�;�� ,���� � ���� �� BB2?B@5�

�$�8� ��� &�A���AC����$ �� �&�4 �� ,566;- �&$� �)) " ���

(����!D � "&�!�J.��"� &) $ ! �4 ��*&!(#�$ " ���� #���

.�� �+ � *��� *��� ��� �� *��� )��%���� � ���� 84�

3/;?3B;�

<���# ��� �&��&$ �<� � *%�$�&)) � ,5615- ��$�' ���) �%!" !! &�D �

��4��"��� !&.$"� &) *&$��� �' )&$ #�$% �&$�!� #��� %�

$������ ��� --,� @/@?@52�

� �//� ���"87��� �" ��"� ���� =�;�� ,���� � ���� 4� 321?33;

*** � � � � � � � � �� ���

<�G�$ ��� �&7�$! ��� ��AA�A < ,5616- �#� �))�"�! &) ��$ "#��

"�$%&� � &+ �� ��*&!(#�$�! &� (����? �!�"� #�$% �&$� ���$C

�"� &�!� �% �%�� �8)� 5561?5�//�

<�G�$ ��� �&7�$! ��� ��AA�A < ,5665- �#� �))�"�! &) ��$ "#��

��� ��*&!(#�$�! &� �#� %."8�'� %.���$)�'� &� � %� ��

-%���� ,�� ;25?;2@�

�#$&&�� <� ,5661- �*(�"�! &) �������� ��*&!(#�$ " ��� &�

� ���$ J.�� �'� � ���$ ��"&*(&!�% � �'� ��� � �$&4�� �.$�&��$

$��� &) �7& &�8 !(�" �! � � ��� ��$$����� )&$�!� �"&!'!��*�

=�;�� ,���� � ���� 8� 33;?3;;�

.���$!&� � � �&$%' �H� >.��!"#��4�$ �� ,566B- <&� �$ 4�!

�+"#��4� $�!(&�!�! &) �7& ��" �.&.! #�$�7&&�! �.$ �4

�#$�� '��$! &) 4$&7�# � �������� ���D �& �&!! &) (#&�&!'�C

�#�� " ��#��"�*���� *���� ,��� �� -� ����� -*� ;6;?1/;�

��$���' ��� H&��! �� �&.(�$ �� H&��! �� ,�///- � &!'��#�! !

&) (���� (#��&� " "&*(&.��! � �������� ��*&!(#�$ " ����

=�;�� ,���� � ���� *� @6;?2/3�

�&.4#�&� H�� �� $� < �#& �� ��������$ � � ��$$ ! ��

������%�$4 � ��!8��� � ,5662- ,� ���� ,���� "<<!3 �% �%� �

,� ���� ,����3 ��*%$ �4� �� ��$! �' �$�!!� ��7 �&$8� �� �

�&.( ! H�H� �.$��& � � �&7��! �� �# �� H� ,5611- �#�&$&(#'��

��� "�$&���& � "&�"���$�� &�! � �7& ��$ �� �! &) ( ��C

(&���$&!� !���� �4! !.%G�"��� �& �&�4C��$* �������� "�$%&�

� &+ ��� ���� *��� ���� 8� 51;?56B�

�.4#�! �� ��AA�A < ,566;- �))�"� &) �������� ��� &� ���$C

�"� &�! %��7��� �#� 7�!��$� )�&7�$ �#$ (!� ���'� ����

%% ����� � ,�#'!��&(��$�D �#$ ( ���- ��� �#� "&**&� * �8C

7���� #�%��� �� ��� �%�� 4�%�� �� -+6� �13?�6/�

� ���' ��� � ��$&�# ��� H.�4 ��� �&$�#� * �: ,566;- �))�"�!

&) ��� ��� ��B ��� ��% � �' &� ��" �.&.! �$��!D (#'�&"#�* !C

�$' ��� �!�"� (�$)&$*��"�� -%���� ,4� �52?�B/�

������' �>� � 8��.! � � ��&"8�$ �� �&$��$ � ,5666- ) ���

!�.�' &) �#� �))�"�! &) �������� ��� &� (���� % &*�!! ���

"&**.� �' !�$."�.$� � � "��"�$�&.! 4$�!!����� 4�%�� ��

--4� B1?@6�

� H�� � G8!�$� �� >#����$ ��� � �!�."# >�� � �8�� ��� �$�8�

� ,�///- ���) !���!"��"� &) 9���%�� ���� �� � �! �))�"��� %'

�&�4C��$* ��� ��$ "#*��� � �! ��� �� ��� $&�*���� =�;��

,���� � ���� *� ;�;?;BB�

� �"&�� ��� �&.��� � ,5616- �#� �))�"�! &) "�$%&� !.((�' &�

���&"�� &� �& �����&"#�* "��! ��� "���$( ���$ "&�!.*(� &� &)

(�((�$* ��� 4�%�� �� ,4� 55�?55@�

� �"&�� ��� <�G�$ ��� H&#�!&� �� ,566B- �����? �!�"� #�$% �&$�

���$�"� &�! � �������� ���� ����� -%��� �� -���� � 4�

3@?31�

� ��$&�# ��� $���� �� � ���' �� ,5662- ��!(&�!�! &) �#$��

!��.$� � !(�" �! �& (�(�$ % $"# 4$&7� .���$ ��$ "#�� ���

��*&!(#�$�!� ��%� �� -%���� 6� B/3?B55�

� ��$&�# ��� � ���' ��� ����A �� ,566B- ��!(&�!�! &) ��" �.C

&.! �$��! �& �������� ��*&!(#�$ " ���D ($&�."� � �'� (#'�&C

"#�* !�$'� ��� �!�"� (�$)&$*��"�� -%���� ,8� ;3B?;;;�

� ��$&�# ��� �&�# �� �&$�#� * �: ,�//5- ��&�'( " ��$ �� &� �

$�!(&�!� &) J.�8 �4 �!(�� ,*����� ������ ���- �& ��*&!C

(#�$ " ��� ��$ "#*���� 4�%�� �� -�*� B;5?B;6�

�"�&���.4#�' ���� ��!!&7 ��� ��$��!&� �� ��AA�A <

,5663- ���) !���!"��"� ��� ��"� �� &) ���C&)C!��!&� 4�!

�+"#��4� � ) �� ��*(�$��� ��" �.&.! �$�� !(�" �! 4$&7� �

�������� ��� "&�"���$�� &�!� =�;�� ,���� � ���� �� �2?BB�

� ���$ � �!� ��� ��*(# �� �� ���$�! �� �&��$*�� �� �(��� �4

� ,566;- �������� ��� �))�"�! �.$ �4 ���) &��&4��'� *���

*��� ���� --5� 5562?5�//�

�&$%' �H� �&�$.)& �< ,5661- J.�!� &� &) � ���$ J.�� �'� $������

)6*� 5;?51�

�&$%' �H� >.��!"#��4�$ ��� .���$!&� � � H&#�!&� �>�

��.��*��! � ,5666- �$�� $�!(&�!�! �& $ ! �4 ��� � ) ���

�+(�$ *���!D *(� "�� &�! )&$ �#� ).�.$� )&$�!�� *��� ,��� ��

-� ����� ��� 31B?;5@�

�K�� �� �� �&$%' �H ,5663- � ���$ J.�� �' ��� ��"&*(&! � &�

$���! &) )&� �$ � ���$ ($&�."�� .���$ ��� ��$ "#*���� ��D

,��; � 5 �� �� �������� �� -%������� ,��! > �&"#� �

�&&��'-� ((� 1;?5/B� "���* " �$�!!� ��� � �4&� � �

�7��!%' ��� ��* H�� ���(( �� .�� �� ,5666- � &*�!!

($&�."� &� ��� !(�" �! "&*(&! � &� "#��4� � � ����4$�!!

($� $ � �"&!'!��* �)��$ �&�4C��$* �+(&!.$� �& �������� ��*&!C

(#�$ " ���� =�;�� ,���� � ���� 5� @6;?2/3�

���A � ����*�$! �� ��$� � �� ,561B- ��� ��$ "#*���� �$&.4#�

!�$�!! ��� 4$&7�# &) ��!8� (�� (����! ,* ��� ��� � ��-�

*��� �� � *�������� 54� 535?532�

�&�� � �� :�!!�.$ � ,566;- �&�4C��$* ��� ��$ "#*��� &) �

(�!�.$� "&**.� �'D !(�" �! $ "#��!!� �&* ���"�� ��� !.""�!C

! &�� -%���� ,4� 333?33;�

�&�# ��� � ��$&�# �� ,5662- �������� ��*&!(#�$ " ��� �))�"�!

&� (#'�&"#�* !�$'� �!�"� (�$)&$*��"� ��� �!�"� (�$�! �& �

���$�"� &�!� =�;�� ,���� � ���� -� 5;B?51��

�&�# �� � ��$&�# ��� :&� � H�� �$.4�$ �� ,5661- ��$ "#�� ��*&!C

(#�$ " ��� ��� ��)&� �� &�D �))�"�! &� �$�� "#�* !�$' ���

(�$)&$*��"�� =�;�� ,���� � ���� 8� @56?@B/�

���� ��� �$&&8! �� ># ���8�$ H� ,5662- �������� "�$%&� � &+ ��

�))�"�! ���)C* ��$ (�$)&$*��"� ��� (���� 4$&7�# � �&"8!

,.���5 !((�-� =�;�� ,���� � ���� -� 52B?523�

�"$ %�$ H�� ����!8' < ,5615- �#� �.�$ � &��� �"&�&4' &) **��.$�

�!�"�!� #��� .�� �+ � -������ �*� 51B?�55�

� "#�$ ��� �.�"� H ,566;- ����� &�!# ( &) (#&�&!'��#�� " �""� C

*�� &� �& "#��4�! &) �.% !"& �"� � �' � ) ���C4$&7� 7 ���$

7#��� ��� %�$��' �.$ �4 4$&7�# � �������� "�$%&� � &+ ���

*�������� � .�����%�� 5�� �;?B1�

�* �# ���� H&��! �� ,5661- �))�"�! &) �������� ��� &� �#�

"#$'!���#�*.* ���)* ��$� ,������� � ������ ��8 � 4$���C

#&.!� !�.�'� =�;�� ,���� � ���� 8� �1;?�65�

��� �*�$ �� �&$���# �� ,561B- �������� "�$%&� � &+ �� "&�C

"���$�� &�! ��� 7#&�� (���� !���!"��!�� -%���� *8�

5B55?5B5@�

�� � �4 �� � *%�$�&)) � ,5616- ���) �%!" !! &�D ��."�� ��)��!�

�4� �!� (�!�! &$ $�!(&�!� �& ��*�4�� 4 '�� 55� @B?@@�

�� � �4 �� � *%�$�&)) �� �$&�%�"8 � ,5665- :�$ �� &� � $���! &)

���) �%!" !! &� %��7��� (����! *�' �))�"� �#� � !�$ %.� &� (��C

��$�! &) !�!! �� �!�"�!� 4�%�� �� 44� B3;?B;/�

> �� �*! ��� �#&*�! ��� ��$� � ��� � �"&�� �� ,566;- �))�"�!

&) �������� ���� !& � �.�$ ��� �����!� ��� )&� �4� �4� �

�#� (�$)&$*��"� &) �7& 4���$�� &�! &) $�� �� ��%��

,�'*��&(��$�D � ($ &� ���- )��� �4 &� �&%�&��' ( ���

-� ������ -������ �*� 5B5�?5B���

> �!�' �H ,5663- ����� $�!(&�!�! �& �������� ��*&!(#�$ " ���

�*&�4 ��$$�!�$ �� % &*�!� 4 '�� ,*� �/5?�/2�

� �//� ���"87��� �" ��"� ���� =�;�� ,���� � ���� 4� 321?33;

� � � : � � � � � � � � > � � � � � � � � : � � � � � � � � � � **,