TEMAS DEZOONOSIS V

Comité Editorial

Juan BasualdoRoberto Cacchione!

Ricardo DurlachPablo MartinoAlfredo Seijo

Editado porAsociación Argentina de Zoonosis

Buenos Aires2011

CAPíTULO 21 189

TRYPANOSOMA CRUZI EN ARMADlLlOS

Mauricia Barreta, Pabla Barreta

El protozoario flagelado Trypanosoma cruzi descrito en 1909 por el mé-,"- _diGObrasileño Carlos Chagas (1879-1934) es el agente causal de la enfer-1,,,,. medadque lleva su nombre, también conocida como tripanosomiasis ame-

":; rlcana. Esta zoonosis afecta cerca de 8 millones de personas en especial"<: enAmérica Latina y se estima que 30%-40% de ellas tienen o desarrolla-

ráncardiopatías y/o mega-síndromes del sistema digestivo. A pesar de ser_ . u~aenfermedad con alta prevalencia, que produce grandes pérdidas por in-

. capacidadlabora! y muerte prematura, en algunos países no se la considera~ : comoun problema grave de salud pública. Por estos y otros motivos la Or-,;¡,; 'ganización Mundial de la Salud la incluyó en su lista de enfermedades olvi-

o": dadas. El T cruzi se transmite entre humanos, mamíferos domésticos y sil-:., v~stres,de' forma principal por las deyecciones de insectos hematófagos de

k . 'la familia Reduviidae, subfamilia Tríatomínae. La transmisión se da en ciclos~. 'domésticos, peri-domésticos y selváticos que se pueden sobreponer por la.'" actividadde los vectores invertebrados y los mamíferos. De estos últimos se

hanencontrado más de 150 especies infectadas y los armadillos tienen unpapelimportante tanto como reservorios y hospederos del protozoario, comofuentesde alimento para los vectores.'"

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Trypanosoma cruzi: Ciclo de vida y diversidad

El T cruz; tienen un ciclo de vida muy complejo con varios estadios dedesarrollo en el vector y en el vertebrado. En los triatominos se presentanformas epimastigotes que se reproducen y transforman en tripomastigotesmetacíclicos infectivos que penetran en el mamífero donde al ingresar en

e lascélulas se diferencian en amastigotes que realizan una segunda etapareproductiva. Los amastigotes cambian de nuevo a tripomastigotes, las cé-lulas se rompen, los parásitos se liberan e invaden otras células y se re-pite la multiplicación. Este protozoario del orden Kinetoplastida se clasificacomouna especie muy heterogénea con diferentes linajes y sub-linajes quese han estudiado por distintos métodos biológicos, bioquímicos y molécula-

• res.Su gran variabilidad podría explicar las diferencias geográficas en mor-. biiidady mortalidad, como también en sus manifestaciones clínicas. Por con-

sensoen 1999 se describieron dos linajes principales, T cruzi I (TCI) máscomún en ciclos selváticos, aparentemente menos resistente a los medica-mentos y más asociado con enterrnedad humana en los países endémicosal norte de la amazonia. t. cruzi II (TC!l) predomina en ambientes domés-

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ticos en los países del cono sur, con mayor resi::,tencia a las drogas y, p~lo menos en Brasil y Argentina, asociado con dano tisular. Este linaje se ,"subdividido en cinco sub-linajes: Ila, Ilb, Ile, lid y lle. Un tercer linaje T ctIII (TCIII) se informó en 2006, y existe una gran diversidad genética aun dtro los distintos linajes y sub-linajes. Además, algunos aislados se incluyen el zimodema 3 (Z3). En el momento no se ha establecido una correlacidefinitiva entre los linajes y la severidad de la enfermedad.' Se conoce ta ..bién que la evolución de los diferentes linajes ha sido de forma principal P.0·.clonación, con eventos de intercambio genético y recombinación antigUi.'que han tenido un impacto importante en la diversidad qenética de la eS[f}lcie. Asimismo, hay linajes de oriqen híbrido formados entre linajes distantes .y se ha demostrado experimentalmente que algunos linajes tienen la ca~~cidad de intercambio genético y recombinación homóloga. De igual mane"t-hay evidencia que sugiere que en los ciclos naturales de TCI hay interc .bias genéticos, pero no hay datos sobre la frecuencia de estos eventos niimpacto en su estructura qenética." Se debe tener presente que las divislof.·nes actuales de T cruzi pueden cambiar a medida que se estudien nuevoS',aislados con diferentes métodos. . : ~-.~", ..~~-

..~~~'Armadillos: clasificación y distribución

Los armadillos pertenecen al super-orden Xenartha, orden Cingu!ata~~(=Edentata) , familia Oasypodidae. Como casi todos los otros grupos de rna- ~míferos se originaron en el Paleoceno hace unos 65 millones de años, petg,tuvieron su mayor florecimiento en el Eoceno con más de 25 géneros. En'"ja·actualidad hay 21 especies, agrupadas en nueve géneros y tres subfamilia?::La palabra Oasypodidae se refiere a los pelos cortos en las patas, pero la"característica que distingue la familia es la presencia de placas córneas a lolargo del cuerpo en forma de armadura. Los escudos son pequeñas placasde hueso desarrolladas en la capa inferior de la epidermis y cubiertas pór·.piel córnea. Estas placas se localizan en tres zonas principales: la cabeza, el -dorso y la cola. La armadura dorsal tiene dos componentes grandes y COI)1".

pactos en los hombros y las caderas que se unen por una serie de anillosmovibles, o bandas, que van de tres a treinta. La piel entre las uniones q~.los escudos y las bandas es flexible y permite los movimientos del cuerpb:Con la excepción de Oasypus novemcinctus, que es la especie con maydr:'distribución pues se encuentra desde los Estados Unidos de América hasta~la Argentina, están restringidos a porciones de México, Centro y Sur Arnéri' ~ca. Son animales exclusivamente terrestres que habitan bosques y campos_abiertos, tanto en zonas bajas calientes y húmedas, como en sitios altos dela cordillera de los Andes y en lugares secos y trios.? ~~~

El tamaño, excluyendo la cola, y el peso de los armadillos varían entr.~\;,·

-rAYPANOSOMACRUZI ENARMAOILLOS 191

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, .11 cm y 115-120 gr en Chlamyphorus trunca tus y 75-100 cm y 50-60 kg en_~iodontes maximus. El primero se encuentra sólo en el oeste y centro deA; entina, mientras que el segundo está en el este de Sur América desde

"c~ombia hasta Paraguay y el nordeste de Argentina. Vale la pena mencio-arQueestas dos especies se encuentran en peligro de extinción, en espe-

f.:1 la primera por lo cambios en su hábitat y su distribución más restringida.lí~¡Chi,Zaedyus pichiy, es común en partes de Argentina y ha sido introdu-. en Chile. Calyptophractus retusus (=Burmeisteria retusa) está presen-desde el sureste de Bolivia hasta el norte de Argentina. Las dos especiesI género Tolypeutes (T matacus y T tricinctus), conocidos como armadi-

'":íló~de tres bandas, tienen la capacidad de doblar sus cuerpos como bolas. -y-tenertodas sus partes dentro del caparazón protector. Por este comporta-

mientodefensivo también se les llama armadillos bola o bolitas y se encuen-tranen Bolivia, Brasil, Paraguay y Argentina. El nombre común de armadillos• ludas a las tres especies del género Chaetophractus (C. nationi, C. velle-'sus y C. villosus) refleja el hecho que estos animales tienen más pelos en~scuerpos que el resto de las otras especies, con la excepción de Oasy-~ pílosus y Euphractus sexcinctus. Este último, también conocido como

armadillode seis bandas, se encuentra al este de los Andes desde el centrodeBrasil hasta el sur de Argentina. Los miembros del género Chaetophrac-tus son más comunes en Argentina, pero también están presentes en Boli-

. vía,Chile y Uruguay. Los armadillos de cola desnuda corresponden a cuatroespeciesdel género Cebessous (C. chacoensis, C. centralis, C. tatouay y C.•unicinctus)que no tienen armadura protectora en este apéndice. Se encuen-tranal este de los Andes desde el norte de Argentina y Paraguay hasta Co-::<.' lombia.Una especie, C. cen tralis, está desde México hasta el norte de Co-

" _lombiay noroeste de Venezuela. A pesar de su amplia distribución los miem--brosde Cabassous no son abundantes. El género más conocido y numerosoesOasypus con las siguientes siete especies: O. kappleri (desde el este delEcuadory Perú hasta Surinam), D. pilosus (muy escaso, sólo en íos Andesperuanos), O. septemcinctus (este de Brasil), D. sabanicola (llanos de Co-lombiay Venezuela), O. hybridus (sur de Brasil, Paraguay, Uruguay y nortedeArgentina), D. yepesi (Gran Chaco del Paraguay y norte de Argentina) yO. novemcinctus. Esta última, con seis de las 19 subespecies reconocidas,hasido la más estudiada y la de mayor importancia en salud pública.v'

¡~~~~ Interacciones: Trypanosoma cruzi, vectores y armadillos!- s.:;

El primer mamífero silvestre descubierto con T cruzi fue un armadi--,' ,110, pues el mismo Carios Chagas informó en 1912 un ejemplar identifica-

<. docomo Tatusia novemcincta (ahora O. novemcinctus) con el parásito que;:: ':compartía su cueva con el vector Triatoma geniculata (ahora Panstrongy!us-: >(

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geniculatus). Además, en 1918 discutió el papel de los armadillos como a!-~positarios del flagelado. Desde entonces en casi todos los países del hern'~"feria occidental, de Estados Unidos de América a la Argentina, hay regist~~de diferentes armadillos con infecciones naturales por T cruzi, como tam~bién de distintos Triatominae en sus madrigueras. Algunas especies de1:~madillos con el parásito son: To. matacus, Ch. vellerosus, Ch. Vil/osus::'~sexcinctus, Ca. unicinctus, D. kappleri, D. sebenicole y D. hybridus. ':; ::.más, otros tripanosomas no identificados y miembros del subgénerotrypanum se encuentran en D. kapple ti, D. novemcinctus, E. sexcinctusmaximus. Algunos de los vectores asociados con armadillos Son: Tria'dimidiata, Tr. pallidipennis, Tr. mazzottii, Pa. meqistus, Rhodnius brethe~¡,8:

..•pallescens y R.r=« i ~..,

Los armadillos en sus nichos terrestres y los marsupiales en lugare~ar:bóreas y terrestres se relacionan con diferentes linajes de T cruzi. ResLJJra'dos obtenidos en el Chaco paraguayo con aislamientos de TCllb, Ilc yeF6í,brida lid de D. novemcinctus, E. sexcinctus y Chaetophractus spp. demUe~~tran la asociación de TCII con los armadillos.? También en Brasil se enco-~~.TCllc en los dos primeros armadiltos.? Estos vertebrados que tienen co-infe@"ciones pueden facilitar la evolución de los linajes híbridos. Se especula'~ae;los híbridos aumentan la versatilidad metabólica en hospederos como los'ar--madillos que tiene amplios cambios de temperatura corporal (30-36° C)A\loes claro como el TCII se desplazó de un ciclo selvático terrestre a un cjclodoméstico. Es probable que Pa. geniculatus, asociado con armadillos en\(a-'rios lugares de Sur América, y que como adultos son atraídos por las lucesde las casas pueda transmitir T cruzi a las personas, pero por lo general,Ífoestablece colonias en el peri o intra-domicilio. Otra posibilidad es la cost~[ll-bre de cazar y comer armadillos, que en ocasiones son mantenidos en'Jascasas por distintos períodos antes de servir de alimento." También en algu-nas regiones se cree que la sangre de los armadillos tiene propiedades mi?¡dicinales, en especial para problemas asmáticos, y se le suministra a niñoS',jóvenes y adultos. Es probable que la ruta oral sea la forma de dispersiónmás antigua de T cruzi entre distintos mamíferos, incluso en humanos. Su'eficiencia se ha comprobado por infecciones experimentales de ratones',ymarsupial es obtenidas por la ingestión de triatominos y/o ratones con eip"irásito. También se ha observado que los jugos gástricos mejoran la capací-dad de infección del flagelado. Incluso la ruta oral explica mejor las infecciO-nes en predadores situados en lo alto de las cadenas alimentarias que tfe,nen pelajes densos, que la contaminación de la piel con heces de triat9mi·nos. En tres brotes recientes de la enfermedad de Chagas en diterentes.eztados de Brasil, la contaminación de distintos alimentos con T cruzi fue)'causa común. En las tres comunidades se encontró marsupial es con TOI yen una de ellas un D. novemcinctus con Z3. En la zona del Pantanal los cy~',

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Nasua nesue, presentaron infecciones simples por TCII, TCI y Z3, e in-"ones mixtas por TClrrCl1 y TCI/Z3. Este ciclo selvático de transmisión~ectoíes, se debe a los peculiares hábitos de alimentación de estos car-.ros que se alimentan en tres niveles tróficos pues comen frutas, inverte-dos, huevos Y pequeños vertebrados.v" La dieta principal de los armadi-son artrópodos terrestres, en especial insectos como hormigas (Hyme-

lera) y termitas (lsoptera), pero pueden consumir materia vegetal, lom-s. reptiles pequeños, anfibios e incluso aves y mamíferos si los encuen-

.e~sus búsquedas de alimento. Sin embargo, hasta el momento no seemostrado la ingesta de triatominos en condiciones naturales, ni hayíos experimentales con vectores infectados que involucren la ruta oralotro medio de transmisión de T. cruzi a los armadillos.

amo ocurre en otros mamíferos las tasas de infección de los armadillosen variar de una región a otra." Sin embargo, no es claro si estas dife-

tas se deben a cambios locales. en las poblaciones o a los métodos denóstico utilizados como se registró en Louisiana, al sur de los Estadosos de América, donde estudios realizados en D. novemcinGtus en distin-

años en la misma localidad encontraron 1,1 % Y 3,5% de los ejemplares¡tivos para T cruzi, pero en otro sitio a 80 km, 28% de los armadillos es-

~'aninfectados.10

No hay duda que casi 100 años después de descubrir Carlos Chagas laportancia de los armadillos en los ciclos del T cruzi, se ha avanzado bas-te en varios aspectos de su papel en la epidemiología de la tripanoso-

iasis americana, pero todavía hay muchos aspectos de las interrelacionestre el parásito, los vectores y estos interesantes mamíferos por caracteri-r y dilucidar que pueden ser útiles en el control de esta zoonosis.

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