Embed Size (px)
Citation preview
UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2008 - 2009
DE OLFACTORISCHE SENSITIVITEIT VAN DE HOND
door
Lianne VAN LIENDEN
Promotor: Prof. Dr. P. Simoens Literatuurstudie in het kader
van de Masterproef
De auteur en de promotor geven de toelating deze literatuurstudie voor consultatie beschikbaar te stellen
en delen hiervan te kopiëren voor persoonlijk gebruik. Elk ander gebruik valt onder de beperkingen van
het auteursrecht, in het bijzonder met betrekking tot de verplichting de bron uitdrukkelijk te vermelden bij
het aanhalen van gegevens uit deze studie. Het auteursrecht betreffende de gegevens vermeld in deze
literatuurstudie berust bij de promotor(en). De auteur en de promotor(en) zijn niet verantwoordelijk voor de
behandelingen en eventuele doseringen die in deze studie geciteerd en beschreven zijn.
VOORWOORD
Graag wil ik enkele personen bedanken voor hun bijdrage aan deze literatuurstudie.
Eerst en vooral wil ik Prof. Dr. Paul Simoens bedanken voor zijn hulp, de verbeteringen, enthousiaste
suggesties en nuttige tips voor het tot stand komen van deze literatuurstudie.
Daarnaast wil ik Dr. Brent Craven van The Pennsylvania State University bedanken voor zijn informatie
over de fysiologie van het reukvermogen van de hond en het beschikbaar stellen van zijn thesis.
Als laatste bedank ik mijn ouders voor de tijd die zij hebben besteed aan het nalezen van mijn
literatuurstudie en voor hun morele steun en interesse in mijn studie.
INHOUDSOPGAVE
Samenvatting ................................................................................................................................................. 1
1. Inleiding ............................................................................................................................................... 2
2. Literatuurstudie ................................................................................................................................... 3
2.1. De anatomische structuur van de neus ..................................................................................... 3
2.2. Het reukepitheel ......................................................................................................................... 5
2.2.1. Lokalisatie ............................................................................................................................ 5
2.2.2. Oppervlakte .......................................................................................................................... 6
2.2.3. Macroscopisch uitzicht ......................................................................................................... 7
2.2.4. Microscopisch uitzicht .......................................................................................................... 8
2.3. De fysiologie van de reuk .........................................................................................................10
2.3.1. Interne luchtbewegingen ....................................................................................................10
2.3.2. Olfactorische drempelwaarden ..........................................................................................12
2.3.3. Olfactorisch onderscheidingsvermogen.............................................................................13
2.4. Effect van leeftijd op de reuk ....................................................................................................14
2.5. Klinische problemen met effect op de reuk ..............................................................................15
2.5.1. Onderzoekstechnieken ......................................................................................................15
2.5.1.1. Rhinoscopie .................................................................................................................15
2.5.1.2. Gedrag-olfactometrie ...................................................................................................15
2.5.1.3. Elektroëncephalographische olfactometrie..................................................................16
2.5.1.4. Elektro-olfactografie .....................................................................................................16
2.5.2. Aandoeningen van het olfactorische apparaat ..................................................................16
2.6. Discussie ..................................................................................................................................18
3. Literatuurlijst ......................................................................................................................................19
SAMENVATTING
In deze literatuurstudie worden de anatomie van het reukorgaan en de macroscopische en histologische
structuur van het reukepitheel beschreven. De fysiologie van de luchtbewegingen tijdens inspiratie,
expiratie en snuiven worden uitgelegd en er wordt dieper ingegaan op het olfactorische
onderscheidingsvermogen van de hond. Vervolgens volgt er een uitleg over enkele
onderzoekstechnieken om het reukorgaan in beeld te brengen en het reukvermogen van de hond te
onderzoeken. Hieronder valt rhinoscopie, gedrag-olfactometrie, elektroëncephalographische olfactometrie
en elektro-olfactografie. Tot slot wordt kort ingegaan op de voornaamste oorzaken van een afwijkend
reukvermogen, waaronder het effect van de leeftijd en enkele infectieuze aandoeningen.
ABSTRACT
In this literature review the canine nasal structure is recapitulated as a basis for the description of the
macroscopic and histological structure of the olfactory epithelium. The physiology of the air movements
during inspiration, expiration and sniffing is explained and the olfactory discrimination of the dog is
discussed. Furthermore some techniques used to visualize the internal nasal structure and examine the
olfactory sensitivity are described. These include rhinoscopy, behavioral olfactometry,
electroencephalographic olfactometry and electro-olfactography. At last some of the most common
causes of a diminished sense of smell are briefly reviewed, including the effect of age and some
infectious diseases.
Keywords: Anatomy – Dog – Histology – Nose – Olfaction
2
1. INLEIDING
De hond behoort tot de groep van de macrosmatische dieren en heeft dus een sterk ontwikkeld
reukvermogen. Deze olfactorische sensitiviteit is van uiterst belang voor de hond. Het speelt de hoofdrol
in de oriëntatie in tegenstelling tot het gezichtsvermogen, dat bij de mens en andere microsmatische
dieren de voornaamste rol speelt (Seiferle, 1992).
Er is al behoorlijk wat informatie bekend over het reukorgaan van de hond, maar dit is verspreid over
verschillende oude handboeken. Deze informatie is niet vlot toegankelijk en in de klassieke handboeken
vindt men zelden een gedetailleerde of volledige beschrijving over het reukorgaan en het reukvermogen
van de hond.
In deze literatuurstudie is het de bedoeling om de verschillende, bestaande literatuurgegevens samen te
vatten. Deze gegevens omvatten de anatomische en microscopische structuur van de neus van de hond,
de olfactorische sensitiviteit in vergelijking met die van de mens, de fysiologie van de reuk, de
beschikbare onderzoekstechnieken en enkele klinische problemen, die de olfactorische sensitiviteit
negatief kunnen beïnvloeden.
3
2. LITERATUURSTUDIE
2.1. DE ANATOMISCHE STRUCTUUR VAN DE NEUS
De neusholte wordt door het neusseptum ingedeeld in een linker en rechter neusholte. Caudaal is het
septum verbeend en vormt aldus een voortzetting van de perpendiculaire plaat van het os ethmoidale
(Adams, 1986; Dyce et al., 1991). Rostraal bestaat het septum uit kraakbeen, maar halverwege wordt het
kraakbeen onderbroken en ligt er een membraanachtig deel (pars membranacea of pars mobilis septi
naris). De neusholte reikt van de neusgaten tot aan de choanen en kan worden ingedeeld in een voorste
vestibulum nasi, een respiratorisch gedeelte en het diepst gelegen olfactorische gedeelte (Evans, 1993).
Het vestibulum nasi wordt grotendeels opgevuld door de plica alaris (Evans, 1993). Deze plica alaris
(fig. 3) is een verdikte mucosaplooi die vanuit de ventrale neusschelp naar rostraal loopt en daar vergroeit
met de neusvleugel, die lateraal van het neusgat is gelegen (Schaller, 1992). Deze plooi heeft een functie
in het bepalen van de richting waarin de ingeademde lucht zich zal verplaatsen (Evans, 1993).
Het respiratorische deel van de neusholte wordt grotendeels opgevuld door de dorsale en ventrale
neusschelpen (fig.1). Dit zijn kraakbenige of gedeeltelijk verbeende platen, die vasthechten op de laterale
en dorsale wanden van de neusholte. Deze platen zijn bedekt met een rijk doorbloed slijmvlies. De
ventrale concha is een sterk opgerold en vertakt complex, dat vasthecht op de mediale wand van de
maxilla. De dorsale concha is een verlenging van de bovenste zeefbeenschelp, die vasthecht op het os
ethmoidale en op het os nasale en die enkel licht gekromd en onvertakt is (Evans, 1993). Vanuit deze
neusschelp loopt een rostrale slijmvliesplooi door in de richting van het neusgat (fig, 3). Deze
mucosaplooi wordt de plica recta genoemd (Schaller, 1992).
Fig. 1: Dwarse doorsnede van de neus van de hond tussen de haaktand en de eerste premolaar (Uit: Evans, 1993)
4
Het olfactorische deel van de neusholte wordt
gedeeltelijk opgevuld door de zeefbeen-
schelpen. Dit zijn met mucosa bedekte
uitgroeisels van het os ethmoidale (Evans,
1993) en bij de hond zijn zij van het vertakte
type (Negus, 1954). Deze opgerolde
uitgroeisels worden ook wel ethmoturbinalia
genoemd en worden opgedeeld in vier
endoturbinalia en zes ectoturbinalia, die
respectievelijk ventraal en dorsaal in de
neusholte voorkomen (Evans, 1993). Het
mediale blad van het ectoturbinale 3 en het
laterale blad van het ectoturbinale 2 zijn in de
frontale sinus gelegen (fig. 2) (Maier, 1928).
Tussen de zeefbeenschelpen liggen de
zeefbeengangen, die via drie openingen
uitmonden in de frontale sinus (Adams, 1986).
De ventrale en dorsale conchae delen de neusholte op in vier verschillende neusgangen, waarlangs de
lucht passeert. De spleetvormige meatus nasi communis ligt tussen het neusseptum en de dorsale en
ventrale conchae. De dorsale meatus (reukgang) ligt tussen de onderzijde van het neusbeen en de
dorsale concha (Evans, 1993). Deze gang leidt de lucht naar het reukepitheel (Dyce et al., 1991) en loopt
mediaal over in de meatus nasi communis. De
middelste meatus (sinusgang) is gelegen tussen de
dorsale concha en de dorsale vertakkingen van de
ventrale concha (Evans, 1993) en geeft toegang tot de
sinussen (Dyce et al., 1991). De vierde gang is de
ventrale meatus (ademgang). Deze is gelegen tussen
het dorsale deel van het harde gehemelte en de
ventrale concha (Evans, 1993). Dit is de grootste gang
en hierdoor passeert de meeste lucht (Stokhof en
Venker-van Haagen, 2005; Dyce et al., 1991).
Naast de plica recta en de plica alaris komen er in de
neusholte enkele andere slijmvliesplooien voor (fig. 3).
De plica basalis is een mucosaplooi, die ventraal van de
ventrale neusschelp begint en rostraal samenkomt met
de plica alaris. Bij de hond en andere carnivoren
Fig. 2: Dwarse doorsnede van de neus van de hond ter hoogte van de zeefbeenschelpen. (Uit: Wieland, 1938 )
I-IV: Endoturbinalia; 1-6: ectoturbinalia; stippellijn: reukepitheel
Zeefbeen: a: lamina perpendicularis; b: lamina tectoria; b’: lamina orbitalis; b”: bodemplaat van de lamina externa
Voorhoofdsbeen: c: lamina externa; d: sinus frontalis medialis; d’: sinus frontalis lateralis
Fig. 3: Rostraal deel van de linker neusholte van de hond (Uit: Schaller, 1992)
1: Neusholte, 15: vestibulum nasi, 16: limen nasi, 17: opening van het traankanaal, 18: plica alaris, 19: plica
recta, 20: plica basalis, 21: plica obliqua, 22: plicae parallelae
5
bestaan er nog enkele specifieke plooien, namelijk de plica obliqua en de plicae parallelae. De plica
obliqua loopt vanaf de plica recta in een rostroventrale richting en bevat de opening van het traankanaal.
De plicae parallelae lopen vanuit de plica obliqua in rostrodorsale richting en bevinden zich op de
dorsolaterale wand van het vestibulum nasi (Schaller, 1992).
2.2. HET REUKEPITHEEL
2.2.1. Lokalisatie
In de literatuur is er niet veel gedocumenteerd over de exacte lokalisatie van het reukepitheel, dat ook wel
het olfactorische epitheel wordt genoemd. Er wordt soms slechts aangegeven dat het zich in het caudale
(Skinner et al., 2004) of dorsocaudale deel van de neusholte bevindt (Csokor, 1906). Zo wordt in het werk
van Ellenberger en Baum (1891) de regio olfactoria caudaal gesitueerd op het neusseptum (fig. 4).
Meer details worden beschreven door Harcourt-Brown (2006) en Evans (1993), die vermelden dat het
olfactorische epitheel te vinden is op de caudale helft van de zeefbeenschelpen, de caudale helft van het
neusseptum en voor een groot deel op het dak en de laterale wanden van de neusholte. Volgens Adams
en Dellmann (1998) zijn delen van de reukgang ook bekleed met reukepitheel.
Fig. 4: Mediane doorsnede van de kop van de hond (Uit: Ellenberger en Baum, 1891)
a) Bovenlip, b) organum vomeronasale, c) vomer, d) kraakbenige neusseptum, e) regio olfactoria, f) frontale sinus, g) crista sagittalis, h) cerebrum, i) ruggenmerg, k) kopbuiger, l) schedelbasis, m) neuskeelholte, n) zacht gehemelte, o) tong,
p) m. longitudinalis superficialis, q) onderlip, r) corpus van de mandibula, s) m. mylohyoideus en m. geniohyoideus, t) epiglottis, u) cartilago thyroidea, u’) corpus van het tongbeen, v) arykraakbeen, w) stemspleet, x) stemband, y) cricoïd, z) mm.
constrictores pharyngis, z’) slokdarm
6
De frontale sinus is een grote holte, die dorsocaudaal van het ethmoïdale gebied is gelegen (Craven et
al., 2007) en opgedeeld wordt in drie ruimtes, die in verbinding staan met de neusholte (Adams, 1986).
De sinus wordt afgelijnd door respiratorisch epitheel, behalve waar de zeefbeenschelpen zich uitstrekken
in de sinus (fig. 5). Deze zeefbeenschelpen zijn bedekt door olfactorisch epitheel (Reznik, 1990), hetgeen
ook te zien is aan de stippellijn op figuur 2.
Ten slotte is ook het organum vomeronasale afgelijnd met olfactorisch epitheel (Seiferle, 1992; Budras et
al., 2002), alhoewel dit eerder een gemodificeerd uitzicht heeft (Budras et al., 2002). De ciliënstructuur
van de reukhaartjes van de olfactorische cellen in het reukepitheel is er verloren gegaan en vervangen
door zeer lange microvilli (Seiferle, 1992).
2.2.2. Oppervlakte
Het reukepitheel van de hond is 15 maal groter dan dat van de mens (Budras et al., 2002). Dit is te wijten
aan de complexe bouw van de zeefbeenschelpen. Zowel de opgerolde structuur en het feit dat deze zich
in de frontale sinus uitstrekken, zorgen voor een sterke vergroting van het oppervlakte. Ook de lengte van
de ethmoturbinalia is bepalend voor de oppervlakte van het olfactorische epitheel (Negus, 1954).
In Tabel 1 zijn de verschillende oppervlakten en het aantal reukcellen te vinden bij verschillende
hondenrassen in vergelijking tot de mens. Volgens Stoddart (1976) bevat het reukepitheel van de hond
ongeveer 300 miljoen receptorcellen.
Het aantal reukcellen neemt toe met een toenemende grootte van het reukveld, maar deze toename is
relatief kleiner bij grotere rassen dan bij kleinere rassen (Müller, 1955).
Fig. 5: Reukveld op een overlangse doorsnede van de kop van de hond (Wieland, 1938)
I – IV = Endoturbinalia; 1: plica recta; 2: plica alaris; 3: plica basalis; 4: caudaal gelegen deel van de basaallamel van de concha nasalis dorsalis; 5: sinus frontalis
Het reukveld wordt aangeduid als beginnende bij stippellijn a en eindigend bij stippellijn a’
7
Tabel 1: Reukveldoppervlakte en aantal reukcellen bij de mens en enkele hondenrassen
Reukveldoppervlakte (cm²) Aantal reukcellen auteur
Mens 5,00 20.000.000 Seiferle (1992)
Teckel 74,84 124.289.459 Müller (1955)
Terriër 83,50 147.200.000 Wieland (1938)
Herdershond 150,00 224.800.000 Lauruschkus (1942)
In een experiment van Pihlström et al. (2005) werd een relatie aangetoond tussen de grootte van het os
ethmoidale en de grootte van het reukorgaan. Bij een groot aantal verschillende diersoorten werd de
oppervlakte van de uitpuiling van de reukhersenen in het os ethmoidale gemeten. Deze resultaten
werden vervolgens vergeleken met literatuurgegevens over de oppervlakte van het reukepitheel bij deze
species. Hieruit kon geconcludeerd worden dat het reukepitheel ongeveer 16 maal groter is dan de
oppervlakte van de lamina cribrosa van het os ethmoidale.
2.2.3. Macroscopisch uitzicht
Het reukepitheel van de hond heeft een gelige (Csokor, 1906; Dyce et al., 1987; Ellenberger en Baum,
1891; Evans, 1993; Seiferle, 1992), bruinachtige (Ellenberger en Baum, 1891; Skinner et al., 2005) of
geelbruine tint (Barone, 1997; Budras et al., 2002; Bloom en Fawcett, 1968). Deze tint is te wijten aan de
aanwezigheid van pigment in de steuncellen (Csokor, 1906; Bloom en Fawcett, 1968; Budras et al., 2002;
Evans, 1993; Harcourt-brown, 2006) en in de klieren van Bowman (Budras et al., 2002; Chèvremont,
1966; Csokor, 1906; Krölling, 1960). Ellenberger en Baum (1891) en Krölling (1960) beweren echter dat
het olfactorische epitheel een grijze kleur heeft. Het respiratorische epitheel daarentegen is bleekroze
(Krölling, 1960), rose (Bloom en Fawcett, 1968) of fel rood van kleur (Skinner et al., 2005). Budras et al.
(2002) en Dyce et al. (1987) beweren echter dat het verschil in kleur tussen het olfactorische epitheel en
het respiratorische epitheel te subtiel is om een goed macroscopisch onderscheid te kunnen maken.
Het pigment, dat aan het reukepitheel zijn kleur geeft, wordt ook wel olfactorisch pigment genoemd
(Wright, 1964). De moleculaire structuur van dit pigment is onbekend. Wel bekend is dat er elektronen
zijn die bij absorptie van licht of energie geëxciteerd raken en bij terugval naar het basisniveau licht
afgegeven, dat aan het epitheel zijn kleur verleent. Volgens Adrian (1956) is er ook een verband tussen
de hoeveelheid pigment en de functie. Hij vond dat de meer gepigmenteerde reukorganen gevoeliger
waren en minder snel uitgeput raakten, wanneer zij continu blootstonden aan stimulatie.
De twee epitheeltypes zijn niet duidelijk van elkaar gescheiden en de overgang vormt een gekartelde lijn.
Er kunnen ook eilandjes van reukepitheel teruggevonden worden in het respiratorische epitheel en
omgekeerd (Csokor, 1906).
8
Aangezien het reukepitheel minder rijk gevasculariseerd is dan het respiratorische epitheel kan men door
het maken van een vaatuitgietsel een macroscopisch onderscheid maken tussen de twee epitheeltypes
(fig. 6) (Done et al., 1996). Het submucosale bloedvatennetwerk van het respiratorische epitheel wordt
hier duidelijk gemaakt, doordat de bloedvaten gevuld zijn geweest met een blauwe latex. Het
olfactorische epitheel ligt rechts van dit bloedvatrijke respiratorische epitheel en dus op de caudale delen
van het ethmoidale labyrint.
2.2.4. Microscopisch uitzicht
Het olfactorische epitheel is een pseudomeerlagig cylindrisch epitheel en bevat 3 types cellen (fig. 7) die
hieronder kort besproken worden (Adams en Dellmann, 1998). In het reukepitheel kunnen 3 kernrijen
onderscheiden worden (Barone, 1997). De bovenste rij bestaat uit de kernen van de steuncellen.
Onderaan ligt de kernrij van de basale cellen en in het midden die van de olfactorische cellen.
Fig. 6: Lateraal aanzicht van de zeefbeenschelpen in de neusfundus en de frontale sinus na wegname van de mediale wand van de orbita (Uit: Done et al., 1996)
9
Steuncellen
Deze cellen (fig. 7/A) bestaan uit een smal, basaal deel en een breder, apicaal deel, waaruit talrijke
microvilli ontspringen (Adams en Dellmann, 1998). De kernen van de steuncellen vormen de oppervlakkig
gelegen kernrij van het pseudomeerlagige epitheel (Seiferle, 1992). In het cytoplasma van deze cellen
bevinden zich talrijke granules, die pigment bevatten (Adams en Dellmann, 1998).
Basale cellen
Dit zijn kleine cellen met een onregelmatige vorm (fig.
7/B). Ze zijn in de basale laag van het epitheel gelegen
en bevatten talrijke ribosomen en filamenten in het
cytoplasma. Deze cellen kunnen zich differentiëren en
dienen als vervangcellen voor de olfactorische
receptorcellen en de steuncellen (Adams en Dellmann,
1998). Steeds zijn er enkele van de basale cellen in
mitose (Chèvremont, 1966).
Olfactorische receptorcellen
Dit zijn bipolaire neuronen, die bestaan uit een breed,
basaal gedeelte, een axon en een dendriet. Het
perikaryon is gelegen in het brede, basale gedeelte van
de cel (Adams en Dellmann, 1998). Vanuit het basale
deel van de cel ontspringt het axon (fig. 7/C), dat door
de basaalmembraan dringt en zich met axonen van
nabijgelegen receptorcellen verenigt tot fila olfactoria,
die naar de bulbus olfactorius van de hersenen lopen
(Wilkens en Neurand, 1994; Seiferle, 1992). De dendriet
is gelegen aan de luminale zijde en loopt uit in de
knobbelvormige vesicula olfactoria, ook wel reukblaasje
genoemd. Vanuit dit reukblaasje ontspringen
verschillende ciliën. Deze hebben een brede basis en worden smaller naar het uiteinde toe. Per cel zijn er
ongeveer 10 tot 30 ciliën, die elk 50 - 80 µm lang zijn (Adams en Dellmann, 1998).
De bulbus olfactorius, waar de fila olfactoria bijeenkomen, heeft volgens Skinner et al. (2005) zowel voor
de hond als voor knaagdieren een gelijkaardige microscopische structuur. Bij de muis bestaat deze
bulbus uit verschillende lagen, namelijk de laag van de zenuwvezels, de glomerulaire laag, de externe
plexiforme laag, een laag van mitraalcellen, een interne plexiforme laag en de laag van de granulaire
cellen (Gheusi et al., 2000). De zenuwvezellaag bij de hond is echter wel dikker en de glomerulaire laag
is onregelmatig (Skinner et al., 2005).
Fig. 7: Structuur van het olfactorische epitheel (Uit: Adams en Dellmann, 1998)
A: steuncel B : basaal cel C: axon van de receptorcel D: vesicula olfactoria E: smal distaal deel van het cilium F: breed proximaal deel van het cilium G: junctionaal complex tussen receptorcel en steuncel.
10
Het olfactorische epitheel van de hond heeft een dikte van 100 - 120 µm, terwijl de dikte van het
respiratorische epitheel 40 - 80 µm bedraagt (Csokor, 1906).
Onder het olfactorische epitheel ligt de lamina propria, die bestaat uit ongeordende bindweefselbalken.
Hierin liggen de glandulae olfactoriae (klieren van Bowman) ingebed. Deze klieren bevatten net als de
steuncellen pigment en dragen hierdoor ook bij aan de gele tint van het olfactorische epitheel (Csokor,
1906). De klieren van Bowman produceren een sereus secreet (Krölling, 1960), dat een mucuslaag vormt
dat op het epitheel ligt en waarin de ciliën van de olfactorische receptorcellen liggen ingebed (Seiferle,
1992). Dit secreet bestaat uit lipiden, fosfatiden en mucopolysacchariden, maar bevat geen enzymen
(Stoddart, 1976). De secreterende delen van de glandulae liggen parallel aan de oppervlakte, waarop de
afvoergangen uitmonden. Het sereus secreet, dat voortdurend wordt uitgescheiden, zorgt dat de
reukmoleculen, die gebonden zijn aan de receptoren van de olfactorische cellen, worden weggespoeld.
Door dit proces komen er plaatsen vrij voor nieuwe stimuli (Bloom en Fawcett, 1968).
2.3. DE FYSIOLOGIE VAN DE REUK
2.3.1. Interne luchtbewegingen
Wanneer de hond door de neus ademt, stroomt de lucht via
de ventrale meatus naar de nasofarynx (Stokhof en Venker-
van Haagen, 2005; Dyce et al., 1991). Er zijn drie types van
ademen en de beweging van de lucht verandert naargelang
de hond inademt, uitademt of snuift.
Inspiratie:
In een experiment van Dawes (1952) werd opgemerkt dat de
richting van de luchtbeweging tijdens inspiratie afhangt van
de druk van de lucht die de neusholtes binnenkomt (fig. 8).
Bij een lage druk van 0,5 - 2 mm H2O loopt de lucht via de
ademgang rechtstreeks naar de nasofarynx. Bij toenemende
druk neemt de luchtstroom een meer dorsale weg, maar
slechts bij een hoge druk (25 mm H2O) bestrijkt de lucht het
olfactorische epitheel. Een opvallende horizontale beenplaat,
de crista spheno-occipitalis (Schaller, 1992), die door Negus
(1954) aangeduid wordt als de subethmoïdale plaat, zorgt
ervoor dat zowel de geïnspireerde als de geëxpireerde lucht
niet direct over het olfactorische epitheel stromen. Via diffusie bereiken de reukstoffen het olfactorische
epitheel, waar zij ter plaatse blijven en accumuleren tot de olfactorische drempels zijn bereikt. Op deze
manier wordt de hond gewaarschuwd voor eventueel gevaarlijke stoffen. De subethmoïdale plaat is sterk
Fig. 8: Luchtbewegingen tijdens inspiratie met verschillende luchtdrukken (Uit: Dawes, 1952)
a) middelmatige druk (4-16 mm. H2O) b) hoge druk (25 mm. H2O)
c) lage druk (0,5-2,0 mm. H2O)
11
uitgebouwd bij de hond, maar is klein bij hoefdieren en afwezig bij primaten, waaronder ook de mens
(Negus, 1958).
Dawes (1952) beweert echter dat het de alae van het os vomer zijn, die het olfactorische epitheel
afschermen van de luchtstroom tussen de neusgaten en de nasofarynx. Door deze structuren wordt het
reukepitheel ook beschermd tegen uitdroging.
Expiratie:
Bij de expiratie wordt de volledige neusholte gevuld
met lucht afkomstig van de nasofarynx. Deze lucht
volgt een waaiervormig patroon en bestrijkt aldus
het olfactorische gebied, waardoor er bij de
expiratie ook geurwaarneming plaatsvindt (fig. 9)
(Dawes, 1952).
Volgens Craven (2008) verlaat de lucht tijdens de expiratie de nasofarynx en stroomt rechtstreeks via het
respiratorische gedeelte van de neus naar buiten zonder over het olfactorische gebied te passeren.
Lucht, die met snuiven in dit gebied is terecht gekomen, blijft hier dus stationair aanwezig, hetgeen de
reukmoleculen de tijd geeft om de receptoren te bereiken. Deze lucht verlaat de neusholte via de
nasofarynx.
Tijdens de expiratie past de hond de conformatie van de neusgaten aan, zodat de uitgeblazen lucht naar
beneden en opzij wordt gericht (fig. 10). Dit is een belangrijke eigenschap, aangezien de uitstromende
lucht aldus niet interfereert met het eventuele spoor dat de hond aan het volgen is (Settles et al., 2002).
Snuiven:
Snuiven is een snelle en korte inspiratie, waarna een pauze volgt, voordat deze lucht weer uitgeademd
wordt. Tijdens het inademen volgt de lucht de ventrale neusgang en pas tijdens de pauze daaropvolgend
zal de lucht turbulenties vertonen en diffunderen naar het olfactorische gebied (Dawes, 1952).
Zoals al eerder besproken werd, bestaat het neusseptum uit een benig en kraakbenig deel, waarvan het
laatste onderbroken wordt door een membraan. Het kraakbenig deel, dat rostraal van de membraan is
Fig. 9:Luchtbewegingen tijdens expiratie (Uit: Dawes, 1952)
Fig. 10: Luchtbeweging bij verlaten van de neusgaten tijdens expiratie (Uit: Settles et al., 2002)
12
gelegen, is beweeglijk en sluit vooraan aan op de neuskraakbeenderen (Evans, 1993), die het voorste
gedeelte van de neus bewegelijk maken (Dawes, 1952). Op deze bewegelijke structuur zijn de musculus
levator labii superioris en de musculus levator nasolabialis aangehecht en deze zorgen ervoor dat de
neusgaten kunnen dilateren en vernauwen (Evans, 1993).
De beweging van de neusgaten is een belangrijke eigenschap, aangezien deze van vorm moeten kunnen
veranderen tijdens het snuiven. Tijdens de inspiratie moeten de neusgaten dilateren om een grotere
luchttoevoer toe te laten, aangezien deze gedeeltelijk worden geobstrueerd door de plica alaris. De lucht
zal dan voornamelijk boven de plica alaris passeren (Settles et al., 2002). Deze lucht beweegt via de
dorsale neusgang naar het caudale deel van het olfactorische gebied en stroomt vervolgens weer terug in
een rostrolaterale richting, terwijl het langs de ethmoturbinalia loopt (Craven, 2008). Tijdens de expiratie
bewegen de neusvleugels naar boven en naar buiten, wordt de gang boven de plica alaris afgesloten en
zullen de sulci alares zich openen (fig. 11) (Settles et al., 2002). Deze sulci zijn gelegen tussen de
neusvleugel en de lateroventrale rand van het neusgat (Schaller, 1992) en zijn verantwoordelijk voor de
richting waarin de lucht tijdens de expiratie beweegt bij verlaten van de neusgaten (Settles et al., 2002).
Er zijn twee verschillende soorten snuiven, namelijk een kort en een langdurend gesnuif, plaatsvindend
naargelang de bron van de geurmoleculen respectievelijk dichtbij of veraf is gelegen (Zuschneid, 1973).
De frequentie van een korte snuifcyclus is drie tot vijf Hertz (Settles, 2001) en die van een lange
snuifcyclus is slechst ⅓ - ½ Hertz. Bij deze laatste zal de lucht ook minder ventrolateraal worden
uitgeblazen, waarschijnlijk omdat deze geëxpireerde lucht een verafgelegen spoor toch niet zal verstoren
(Zuschneid, 1973).
2.3.2. Olfactorische drempelwaarden
De hond heeft een veel sterker reukvermogen dan de mens en dit houdt in dat de hond bepaalde stoffen
bij veel lagere concentraties (van de ordegrootte 103
- 105 moleculen per cm³ lucht) kan waarnemen dan
de mens (ordegrootte 109
- 1013
moleculen per cm³ lucht) (Tabel 2). Hieruit kan afgeleid worden dat de
hond een 1.000.000 - 100.000.000 maal beter reukvermogen heeft dan de mens (Neuhaus,1953).
Fig. 11: Conformatie verandering van de neusgaten tijdens inspiratie (a) en
expiratie (b) (Uit: Settles et al., 2002)
13
Tabel 2: Drempelwaarden voor het waarnemen van enkele vetzuren voor mens en hond (Naar Neuhaus,
1953)
Reukstof (aantal koolstofmoleculen)
Mens Drempelwaarde in
moleculen/cm³ lucht
Hond Drempelwaarde in
moleculen/cm³ lucht
Azijnzuur (2) 5,0 x 10¹³ 5.0 x 105
Propionzuur (3) 4,2 x 10¹¹ 2.5 x 105
Boterzuur (4) 4,2 x 109
9.0 x 103
Valeriaanzuur (5) 6,0 x 10¹º 3.5 x 104
Carponzuur (6) 2,0 x 10¹¹ 4.0 x 104
Carpylzuur (8) 2,0 x 10¹¹ 4.5 x 104
2.3.3. Olfactorisch onderscheidingsvermogen
Het sereuze secreet afkomstig van de glandulae olfactoriae speelt een belangrijke rol in het vermogen
om onderscheid te kunnen maken tussen verschillende geuren. Het secreet vormt een laagje op het
reukepitheel, waarin de ingeademde stoffen oplossen. Aangezien de oplosbaarheid van de diverse
geurstofmoleculen verschilt, komen deze op verschillende plaatsen in de neusholte terecht. Op deze
plaatsen is een variatie aan olfactorische receptoren gelegen en hierdoor kan het dier allerlei geuren van
elkaar onderscheiden (Dr. B.A. Craven, persoonlijke mededeling, 2008). Ook de diffusiesnelheid van de
verscheidene moleculen, die langs de olfactorische mucosa bewegen is variabel en dit is van belang voor
het onderscheidingsvermogen van geuren (Mozell en Jagodowicz, 1973).
De hond kan meer geurstoffen detecteren dan de mens en dit heeft waarschijnlijk een genetische
oorzaak. De familie van olfactorische receptorgenen van de hond is 30% groter dan die van de mens en
bevat minder pseudogenen, waardoor er ongeveer dubbel zoveel functionele olfactorische receptorgenen
aanwezig zijn (Quignon et al., 2003).
Buck (2004) onderzocht het verband tussen geurstofmoleculen en de olfactorische receptorcellen en
vond dat elke geurstof door verschillende olfactorische receptorcellen kan worden gedetecteerd en dat
één receptorcel diverse moleculen kan detecteren. Doordat elke geurstof verschillende combinaties van
receptorcellen prikkelt en er een groot aantal types receptorcellen aanwezig zijn, is het
onderscheidingsvermogen van de verschillende geuren bijna oneindig. Ook werd gevonden dat de geur
anders wordt waargenomen wanneer de structuur van het geurstofmolecule in kleine mate wordt
aangepast of wanneer de stof in verschillende concentraties aanwezig is. Wanneer een molecule echter
plaats neemt op de receptorcel, dan wordt deze geblokkeerd (Stoddart, 1976). Stoffen die bestaan uit
dezelfde moleculen of stoffen die voor detectie gebruik maken van dezelfde receptor in de
receptorcombinatie worden dan niet waargenomen. Om deze reden zal de hond snuiven, zodat er
voldoende tijd is voor de moleculen om de receptorcellen te verlaten en binding van nieuwe stoffen toe te
laten.
14
2.4. EFFECT VAN LEEFTIJD OP DE REUK
In de literatuur is er weinig informatie over het effect van ouderdom op het reukvermogen van de hond, dit
in tegenstelling tot bij de mens en muis. Hirai et al. (1996) hebben echter een onderzoek gedaan bij de
hond waaruit is gebleken dat leeftijd ook een effect heeft op het reukvermogen van de hond. In dit
onderzoek werden 22 honden onderzocht met leeftijden variërend van 10 tot 19 jaar. Naast deze honden
werd een controlegroep gebruikt van jongere en volwassen honden. De oude honden werden
geëuthanaseerd of waren gestorven aan verscheidene ziektes. Het olfactorische epitheel en de bulbus
olfactorius werden vervolgens immunohistochemisch en elektronenmicroscopisch onderzocht.
Het elektronenmicroscopisch onderzoek van de olfactorische mucosa toonde duidelijke degeneraties aan
van het epitheel bij de honden van 14 jaar en ouder. Deze degeneratie was het meest uitgesproken bij de
honden vanaf 17 jaar. De kernen van zowel de steuncellen als de olfactorische receptorcellen hadden
een onregelmatige vorm gekregen. De cellen van het olfactorische epitheel lagen onregelmatiger
gerangschikt, waardoor de duidelijke opdeling van de verschillende kernrijen van het pseudomeerlagige
epitheel verloren was gegaan. Het aantal ciliën op de olfactorische receptorcellen en het aantal microvilli
van de steuncellen waren duidelijk afgenomen. Er werden minder mitotische figuren in het basale deel
van het epitheel waargenomen, maar wel was er een duidelijke toename in opstapeling van het geel-
bruine ouderdomspigment, lipofuscine, te zien op hogere leeftijd (Hirai et al., 1996).
Op immunohistochemisch onderzoek van de olfactorische mucosa werden zones van gedeeltelijk of
compleet verlies van olfactorische receptorcellen vastgesteld (Hirai et al., 1996).
Volgens Barone (1997) neemt het aantal olfactorische receptorcellen af met toenemende leeftijd en is het
mogelijk dat het olfactorische epitheel geleidelijk vervangen wordt door een respiratorisch epitheel.
Het elektronmicroscopisch onderzoek van de bulbus olfactorius toonde een duidelijke afname aan in de
dikte van de laag van de olfactorische zenuwvezels in vergelijking met de jongere honden uit de
controlegroep. In de andere lagen van de bulbus olfactorius konden ook afwijkingen worden
waargenomen, waaronder atrofische glomeruli in de glomerulaire laag, corpora amylacea in veel van de
verschillende lagen en, zoals gezien in de olfactorische mucosa, ook opstapelingen van lipofuscine in
talrijke granules (Hirai et al., 1996).
Bij immunohistochemisch onderzoek van de bulbus olfactorius werden verschillende fenomenen
waargenomen die met toenemende leeftijd steeds duidelijker werden. Deze waren cerebrovasculaire
amyloidosis met soms uitbreiding in het parenchym, astrocytaire gliosis in vrijwel alle lagen van de bulbus
en opstapeling van ubiquitine in de witte stof (Hirai et al., 1996).
15
2.5. KLINISCHE PROBLEMEN MET EFFECT OP DE REUK
Er zijn verschillende aandoeningen die een negatieve invloed kunnen hebben op de olfactorische
sensitiviteit van de hond. De aantasting van de neusholte en de verminderde olfactorische sensitiviteit
kunnen door middel van verschillende technieken worden onderzocht.
2.5.1. Onderzoekstechnieken
2.5.1.1. Rhinoscopie
De structuur van de neusholte kan grondig bekeken worden door middel van een endoscoop (Harcourt-
Brown, 2006; Elie en Sabo, 2006). Er wordt bij voorkeur gebruik gemaakt van een rigide endoscoop in
plaats van een flexibele. Na een grondig klinisch onderzoek en anesthesie kan de sonde ingebracht
worden in één van beide neusgaten. Dit moet zo ver mogelijk naar mediaal toe gebeuren en hiervoor
moet de plica alaris naar lateraal worden geduwd (Harcourt-Brown, 2006). De top van de endoscoop kan
het best worden ingesmeerd met een steriel glijmiddel om passage te vergemakkelijken (Elie en Sabo,
2006). De endoscoop wordt verbonden met een irrigatiesysteem om de neusholte te spoelen en
beweging van de neus- en zeefbeenschelpen toe te laten om de passage van de endoscoop te
vergemakkelijken (Harcourt-Brown, 2006) en betere visualisatie toe te laten (Elie en Sabo, 2006). De
volledige ventrale neusgang en delen van de middelste, dorsale en gemeenschappelijke meatus en
grotendeels ook de neusschelpen kunnen in beeld worden gebracht. De frontale sinus is in meeste
gevallen niet te bekijken, doordat deze gedeeltelijk wordt opgevuld met de zeefbeenschelpen en omdat
de toegang tot de sinus zich dorsocaudaal van de dorsale meatus bevindt (Harcourt-Brown, 2006).
Volgens Elie en Sabo (2006) is echter 50% van het caudale deel van de neusholte onbereikbaar voor
visualisatie. Behalve visualisatie kunnen er door middel van endoscopie ook biopsies genomen worden,
die de diagnose van tumoren en infecties mogelijk maken. Na het endoscopisch onderzoek dient de
resterende spoelvloeistof en het eventuele bloed uit de neus gedraineerd te worden; dit wordt gedaan
door de kop van de hond iets naar beneden te houden (Harcourt-Brown, 2006).
2.5.1.2. Gedrag-olfactometrie
De hond wordt in rechter laterale decubitus geplaatst en geblinddoekt. Verschillende concentraties van
een bepaalde geurstof (benzaldehyde of eugenol), beginnende bij de minst geconcentreerde, worden
achtereenvolgens op twee centimeter afstand ventraal van de neus gehouden gedurende tien seconden.
Hierna wordt de stof voor 15 seconden verwijderd en opnieuw tien seconden lang aan de hond
gepresenteerd (Myeres en Pugh, 1985). Tijdens de presentatie van de verschillende concentraties van
een bepaalde stof wordt er gelet op een gedragsverandering van de hond en aan de hand hiervan zal de
drempelwaarde worden bepaald (Myers et al., 1988a). Indien de hond de stof kan detecteren, likt de hond
zijn neus of wendt het dier het hoofd af om de stof te ontwijken (Myers en Pugh, 1985).
16
Fig. 11: Plaatsing elektrodes en voorbeeld elektrogram (Uit: Redding, 1978)
2.5.1.3. Elektroëncephalographische olfactometrie
Na sedatie wordt de hond in rechter laterale decubitus op de onderzoekstafel geplaatst en worden de
haren bovenop de kop geknipt (Hirano et al., 2000) of ontvet met een alcohol. Hierna wordt op de kop,
waar de elektroden zullen worden vastgeklipt, een elektrodengel aangebracht. Deze elektroden worden
op specifieke plaatsen aan de huid van de kop geklipt, namelijk de linker en de rechter frontopariëtale en
occipitale gebieden en ter hoogte van de vertex (fig. 11). Ook wordt er een klip aangebracht op de huid
ter hoogte van de protuberantia van het os occipitale en deze zal dienen als de aarding (Redding, 1978).
Verschillende concentraties van een geurstof worden dan achtereenvolgens in toenemende concentraties
om de twee minuten en op twee centimeter afstand van de neus van de hond gehouden voor een
tijdsduur van vijf seconden. Gedurende deze tijd wordt een elektroëncephalogram afgenomen. Deze
wordt door middel van een computer geanalyseerd en zo kan de olfactorische drempel worden gemeten
(Hirano et al., 2000).
2.5.1.4. Elektro-olfactografie
Deze techniek, beschreven door Myers et al. (1984), wordt gebruikt om de functie van de olfactorische
receptorcellen te meten en kan gebruikt worden om hyposmie of anosmie bij de hond te detecteren. De
hond wordt in rechter laterale decubitus geplaatst en onder anesthesie gebracht. Vervolgens wordt er een
flexibele katheterelektrode dorsomediaal van de plica alaris in het neusgat aangebracht en worden er
twee andere referentie- en basiselektrodes in de bovenschedel geplaatst. Via een olfactometer wordt een
gecontroleerde hoeveelheid van een geurstof op bepaalde tijdstippen in het reukorgaan gebracht. Van
het elektro-olfactogram kan afgelezen worden of er een elektrische respons was op de stof.
2.5.2. Aandoeningen van het olfactorische apparaat
Verschillende aandoeningen van de neusholten zoals tumoren, poliepen, bacteriële infecties,
schimmelinfecties, ontstekingen en vreemde voorwerpen hebben een indirect effect op de reuk, doordat
deze de neusholte obstrueren. Door deze obstructies wordt er minder lucht aangevoerd naar het
reukepitheel, wat leidt tot een verminderd reukvermogen. Beschadigingen, die optreden op plaatsen
17
gelegen tussen de olfactorische receptorcellen en de bulbus olfactorius, kunnen direct aanleiding geven
tot een reukstoornis (Wrobel en Leopold, 2004). Vooral twee virale aandoeningen met een direct effect op
de reuk zijn uitgebreid onderzocht, namelijk het Caniene distemper virus en het Caniene para-influenza
virus.
Uit een onderzoek van Myers et al. (1988a) is gebleken dat het Hondenziektevirus geassocieerd kan
worden met anosmie. De reukzin van verschillende honden werd onderzocht door middel van elektro-
olfactografie en enkele andere methodes en de reacties op verschillende concentraties van eugenol en
benzaldehyde werden bij elke hond gemeten. Op één dier na, reageerden de honden op geen enkele
concentratie van beide stoffen. De hond die wel reageerde was wel anosmisch voor eugenol maar
hyposmisch voor benzaldehyde. Naast deze olfactorische testen werden de neusmucosa en submucosa
van enkele honden na euthanasie histologisch onderzocht. Het olfactorische epitheel was erger
aangetast dan het respiratorische epitheel en de laesies varieerden van erosies tot atrofie van het
epitheel. De microvilli waren onregelmatig of zelfs afwezig. De olfactorische receptorcellen van het
epitheel waren in sommige zones vernietigd en soms waren zelfs de neuronen van de bulbus en tractus
olfactorius aangetast. Dit zou een permanent verlies van de reukzin tot gevolg hebben. Tijdens het
verloop van de ziekte vertoonden de honden een neusuitvloei, die mede verantwoordelijk was voor het
verlies in reukzin, aangezien het de receptoren van de reukcellen blokkeerde. Hierdoor konden de
moleculen in de ingeademde lucht niet meer met de receptoren interageren.
In een gelijkaardig onderzoek als dat van het Hondenziektevirus hebben Meyers et al. (1988b)
aangetoond dat het Caniene Para-influenza virus (CPI) ook een stoornis veroorzaakt in de reukzin van de
hond. Enkele honden die een natuurlijke infectie hadden ondergaan en enkele experimenteel
geïnfecteerde honden werden getest. Bij de natuurlijke geïnfecteerde honden werd een reversibele
verhoging van de drempelwaarden voor het detecteren van benzaldehyde waargenomen. Uit een
histologisch onderzoek van de neusmucosa van deze honden na euthanasie werd enkel een congestie
van de bloedvaten van de respiratorische mucosa gezien. De onderzoekers besloten dat deze congestie
de meest waarschijnlijke oorzaak was van de afwijkende reukzin, aangezien er hierdoor minder
reukmoleculen de olfactorische receptoren bereik,en. De meerderheid van de honden die een
experimentele infectie hadden ondergaan vertoonden hogere olfactorische drempels voor eugenol en één
enkele hond vertoonde hogere drempels voor benzaldehyde. Na euthanasie werd de neusmucosa
histologisch onderzocht en net als bij de hondenziektevirus-infectie was voornamelijk de respiratorische
mucosa aangetast. In het olfactorische epitheel werden slechts enkele aggregaten van lymfocyten
teruggevonden.
18
2.6. DISCUSSIE
Over het reukorgaan en het reukvermogen van de hond is al behoorlijk wat bekend, maar deze gegevens
zijn verspreid over verschillende oude handboeken. De informatie is niet vlot toegankelijk in de klassieke
handboeken en er zijn geen werken die alle aspecten van het reukorgaan omvatten.
Lange tijd bestonden er onduidelijkheden en contradicties betreffende de lokalisatie en de
macroscopische kleur van het reukepitheel. In de recentere handboeken van Barone (1997) en Budras et
al. (2002) vindt men consensus over de kleur van het olfactorische epitheel. Deze beschrijvingen
stemmen overeen met enkele persoonlijke bevindingen tijdens het onderzoek van een aantal overlangse
doorsneden van hondenschedels gedurende autopsie, die een duidelijk onderscheid aantonen tussen de
kleur van het reukepitheel en dat van het respiratorische epitheel (fig. 12).
Vervolgens zijn er ook nog enkele contradicties te vinden in de literatuur voor wat betreft de oorzaak van
het kleurverschil tussen het reukepitheel en het respiratorische epitheel.
Aan de hand van moderne onderzoekstechnieken kan het reukvermogen van honden tegenwoordig beter
onderzocht worden dan vroeger en daardoor wordt er meer belang gehecht aan de reukstoornissen die
interfereren met het gedrag en de bruikbaarheid van de hond.
Fig. 12: Overlangse doorsnede van de kop van een hond met zicht op de neusschelpen (mediaal aanzicht van de linker kophelft)
1: Harde gehemelte; 2: neusschelpen (bedekt met bloed); zeefbeenschelpen (bedekt met
geelbruin reukepitheel); 4: zeefbeen; 5: schedelholte
3
2
1
4
5
19
3. LITERATUURLIJST
1. Adams D.R. (1986). Respiratory system. In: A Systemic Study of Canine Anatomy. 1st edition.
The IOWA State University Press, Ames, p. 192-197.
2. Adams D.R., Dellmann H.D. (1998). Respiratory system. In: Veterinary Histology. 5th edition.
Lippincott Williams & Wilkins, Philadelphia, Baltimore, p.148-153.
3. Adrian L. (1956). The action of the Mammalian Olfactory Organ. The Journal of Laryngology and
Otology, January 1956, 1-14.
4. Barone R. (1997). Splanchnologie I. In: Anatomie Comparée des Mammifères Domestiques,
Tome III. Éditions Vigot, Paris, p. 619.
5. Baum H., Zietzschmann O. (1936). Das Kopfskelett. In: Handbuch der Anatomie des Hundes. 1.
Band. Verlagsbuchhandlung Paul Parey, Berlin, p. 32.
6. Bloom W., Fawcett D.W. (1968). Respiratory System. In: A Textbook of Histology. 9th edition.
W.B. Saunders Company, Philadelphia, London, p. 629-632.
7. Buck L.B. (2004). Olfactory receptors and odor coding in mammals. Nutrition Reviews 62, S184-
S188.
8. Budras K., McCarthy P.H., Fricke W., Richter R., Horowitz A., Berg R. (2002). Anatomy of the
Dog: An illustrated text. 4th edition. Schlütersche, Hannover, p. 122.
9. Chèvremont M. (1966). Les Organes des Sens. In: Notions de Cytologie et Histologie. Vol. 2.
Deuxième edition. Éditions Desoer, Liège, p. 1131-1133.
10. Craven B.A., Neuberger T., Paterson E.G., Webb A.G., Josephson E.M., Morrison E.E., Settles
G.S. (2007). Reconstruction and morphometric analysis of the nasal airway of the dog (Canis
familiaris) and implications regarding olfactory airflow. The Anatomical Record 290, 1325-1340.
11. Craven B.A. (2008). A fundamental study of the anatomy, aerodynamics and transport
phenomena of canine olfaction. PhD thesis, The Pennsylvania State University, p. 83-92.
12. Csokor J. (1906). Das Geruchsorgan. In: Handbuch der vergleichenden mikroskopischen
Anatomie der Haustiere. Erster Band. Verlagsbuchhandlung Paul Parey, Berlin, p. 388-392.
13. Dawes J.D.K. (1952). The course of the nasal airstreams. The Journal of Laryngology and
Otology, December 1952, 583-593.
14. Done S.H., Goody P.C., Evans S.A., Stickland N.C. (1996). The Head. In: Color Atlas of
Veterinary Anatomy: The Dog & Cat, vol. 3. Mosby-Wolfe, London, Baltimore, p. 2.55.
15. Dyce K.M., Sack W.O., Wensing C.J.G. (1991). Der Atmungsapparat. In: Anatomie der Haustiere:
Lehrbuch für Studium und Praxis. Ferdinand Enke Verlag, Stuttgart, p.164-166.
16. Dyce K.M., Sack W.O., Wensing C.J.G. (1987). The Sense Organs. In: Textbook of Veterinary
Anatomy. W.B. Saunders Company, Philadelphia, London, p. 349-350.
17. Elie M., Sabo. M. (2006). Basics in canine and feline rhinoscopy. Clinical Techniques in Small
Animal Practice 21, 60-63.
18. Ellenberger en Baum (1891). Systematische und Topographische Anatomie des Hundes. Verlag
van Paul Parey, Berlin, p. 279, 592.
20
19. Evans H.E. (1993). Miller’s Anatomy of the dog. 3rd
edition. W.B. Saunders Company,
Philadelphia, London, p. 463-471; 954.
20. Gheusi G., Cremer H., McLean H., Chazal G., Vincent J., Lledo, P. (2000). Importance of newly
generated neurons in the adult olfactory bulb for odor discrimination. Proceedings of the National
Academy of Sciences of the United States of America 97, 1824-1828.
21. Harcourt-Brown N. (2006). Rhinoscopy in the dog. In Practice 28, 170-175.
22. Hirai T., Kojima S., Shimada A., Umemura T., Sakai M., Itakura C. (1996). Age-related changes
in the olfactory system of dogs. Neuropathology and Applied Neurobiology 22, 531-539.
23. Hirano Y., Oosawa T., Tonosaki, K. (2000). Electroencephalographic olfactometry (EEGO)
analysis of odour responses in dogs. Research in Veterinary Science 69, 263-265.
24. Krölling O. (1960). Der Atmungsapparat (Respirationstrakt). In: Lehrbuch der Histologie und
Vergleichenden Mikroskopischen Anatomie der Haustiere. Zehnte Auflage. Paul Parey, Berlin,
Hamburg, p. 278-282.
25. Lauruschkus G. (1942). Über Riechfeldgroβe und Riechfeldkoeffizient bei einigen Hunderassen
und der Katze. Arch. Tierheilk. 77, p. 473-497, geciteerd door Müller (1955).
26. Maier V. (1928). Untersuchungen über die Pneumatizität des Hundeschädels mit
Berücksichtigung der Rassenunterschiede. Diss. München und Zeitschrift für Anatomie und
Entwicklungsgeschichte 85, S251-286, geciteerd in Baum en Zietzschmann (1936).
27. Mozell M.M, Jagodowicz M. (1973). Chromatographic separation of odorants by the nose:
retention times measured across in vivo olfactory mucosa. Science 181, 1247-1249.
28. Müller A. (1955). Quantitative Untersuchungen am Riechepithel des Hundes. Zeitschrift für
Zellforschung 41, 335-350.
29. Myers L.J., Nash R., Elledge H.S. (1984). Electro-olfactography: A technique with potential for
diagnosis of anosmia in the dog. American Journal of Veterinary Research 45, 2296-2298.
30. Myers L.J., Pugh R. (1985). Thresholds of the dog for detection of inhaled eugenol and
benzaldehyde determined by electroencephalographic and behavioral olfactometry. American
Journal of Veterinary Research 46, 2409-2412.
31. Myers L.J., Hanrahan L.A., Swango L.J., Nusbaum K.E. (1988). Anosmia associated with canine
distemper. American Journal of Veterinary Research 49, 1295-1297.
32. Myers L.J., Hanrahan L.A., Swango L.J., Nusbaum K.E., Sartin, E.S. (1988). Dysfuntion of sense
of smell caused by canine parainfluenza virus infection in dogs. American Journal of Veterinary
Research 49, 188-190.
33. Negus V.E. (1954). Introduction to the comparative anatomy of the nose and paranasal sinuses.
Voordracht: “Hunterian Lecture delivered at the Royal College of Surgeons of England”, 20th May
1954, p. 141-173.
34. Negus V.E. (1958). The Comparative Anatomy and Physiology of the Nose and Paranasal
Sinuses, geciteerd door Reznik (1990).
35. Neuhaus W. (1953). Über die Riechschärfe des Hundes für Fettsäuren. Zeitschrift für
vergleichende Physiologie 35, 527-552.
21
36. Pihlström H., Fortelius M., Hemilä S., Forsman R., Reuter T. (2005). Scaling of mammalian
ethmoid bones can predict olfactory organ size and performance. Proceedings of The Royal
Society 272, 957-962.
37. Quignon P., Kirkness E., Cadieu E., Touleimat N., Guyon R., Renier C., Hitte C., André C., Fraser
C., Galibert F. (2003). Comparison of the canine and human olfactory receptor gene repertoires.
Genome Biology. Volume 4. Issue 12, R80.1-R80.9.
38. Redding, R.W. (1978). Canine Electroencephalography. In: Canine Neurology: diagnosis and
treatment. 3rd
edition. W.B. Saunders company, Philadelphia, London, p. 150-154.
39. Reznik G.K. (1990). Comparative anatomy, physiology, and function of the upper respiratory
tract. Environmental Health Perspectives 85, 171-176.
40. Schaller O. (1992). Illustrated Veterinary Anatomical Nomenclature. Ferdinand Enke Verlag,
Stuttgart. pp. 614.
41. Seiferle E. (1992). Sinnesorgane. In: Lehrbuch der Anatomie der Haustiere. Band IV. Dritte
Auflage. Verlag Paul Parey, Berlin und Hamburg, p. 400-404.
42. Settles G.S. (2001). Schlieren and Shadowgraph Techniques. Springer-Verlag, New York,
geciteerd door Settles et al. (2001).
43. Settles G.S., Kester D.A., Dodson-Dreibelbis L.J (2002). The External Aerodynamics of Canine
Olfaction. In: Sensors and Sensing in Biology and Engineering. 1st edition. Springer, Vienna, New
York, p. 323-335.
44. Skinner A.P.C., Pachnicke S., Lakatos A., Franklin R.J.M., Jeffery N.D. (2005). Nasal and frontal
sinus mucosa of the adult dog contain numerous olfactory sensory neurons and ensheathing glia.
Research in Veterinary Science 78, 9-15.
45. Stoddart D.M. (1976). Mammalian Odours and Pheromones. In: Studies in Biology 73. 1st edition.
Edward Arnold, London, p. 5.
46. Stokhof A.A., Venker-van Haagen A.J. (2005). Respiratieapparaat. In: Anamnese en lichamelijk
onderzoek bij gezelschapsdieren. 2e druk. Bohn Stafleu van Loghum, Houten, p. 81.
47. Wieland G. (1938). Über die groβe des Riechfeldes beïm Hund. Zeitschrift Hundeforsch. Neue
Folge 12, 1-23, geciteerd door Seiferle (1992) en Müller (1955).
48. Wilkens H., Neurand K. (1994). Atmungsapparat. In: Anatomie von Hund und Katze. Blackwell
Wissenschafts-Verlag, Berlin, p. 180-181.
49. Wright R.H. (1964). A general theory. In: The Science of Smell. 1st edition. George Allen & Unwin
LTD, London. p. 153-156.
50. Wrobel B.B., Leopold D.A. (2004). Clinical assessment of patients with smell and taste disorders.
Otolaryngologic Clinics of North America 37, 1127-1142.
51. Zuschneid K. (1973). Die Reichleistung des Hundes. Doctoral dissertation Free University Berlin,
geciteerd door Settles et al. (2002).
