Doctor en Ciencias · Calvillo, Deivis S. Palacios. A Guillermo García Cortez por su apoyo en la confección de material de trabajo de campo. A W. Linn Montgomery y David Polly por

Programa de Estudios de Posgrado

TESISQue para obtener el grado de

Doctor en Ciencias

Uso, Manejo y Preservación de los Recursos Naturales

P r e s e n t a

( Orientación Biología Marina )

ECOMORFOLOGÍA Y EVOLUCIÓN DE LA FAMILIA POMACENTRIDAE (LABROIDEI: PERCIFORMES)

EN EL PACÍFICO ORIENTAL

La Paz, Baja California Sur, Enero de 2012

Rosalía Aguilar Medrano

Comité tutorial

Dr. Eduardo F. Balart Páez (CIBNOR), Director de Tesis

Dr. Héctor Reyes Bonilla (UABCS), Cotutor

Dr. Efraín de Luna (INECOL), Cotutor

Dr. Philip Hastings (SCRIPPS), Cotutor

Dr. Lloyd Talbott Findley (CIAD-Unidad Guaymas), Cotutor

Comité revisor de tesis

Dr. Eduardo F. Balart Páez

Dr. Héctor Reyes Bonilla

Dr. Efraín de Luna

Dr. Philip Hastings

Dr. Lloyd Talbott Findley

Jurado del examen de grado

Dr. Eduardo Francisco Balart Páez

Dr. Héctor Reyes Bonilla

Dr. Efraín de Luna

Dr. Alejandro M. Maeda Martínez (CIBNOR), Suplente

Dr. Francisco J. García Rodríguez (CICIMAR), Suplente

Dra. Carmen Blázquez Moreno (CIBNOR), Suplente

RESUMEN El análisis de la radiación adaptativa es útil para el entendimiento del proceso de formación de especies. La extraordinaria diversidad biológica producto de este fenómeno, envuelve múltiples eventos cladogénicos que al ser comparados entre especies emparentadas permite identificar los factores comunes que influenciaron el proceso de especiación. Un modelo adecuado para este tipo de estudio lo ofrece la familia Pomacentridae, ya que muestran una diversidad extraordinaria de preferencia de hábitat, alimentación y comportamiento. La familia Pomacentridae es un grupo de peces marinos que se encuentra en aguas tropicales y templadas, donde son abundantes en los arrecifes rocosos y de coral. Agrupa 29 géneros, de los cuales se han reportado 24 especies endémicas para el Pacífico Oriental. En el presente trabajo se analizaron los patrones morfométricos, ecológicos, filogenético, ecomorfológicos y biogeográficos con el fin de estructurar una hipótesis de la radiación evolutiva de las damiselas en el Pacífico Oriental. Mediante análisis de morfometría geométrica, observaciones subacuáticas, y una amplia revisión bibliográfica se caracterizaron los patrones morfológicos asociados a sus preferencias de hábitat, alimentación y comportamiento de cada una de las especies. El proceso evolutivo de las variables morfométricas se estudió mediante análisis filogenético. Mediante métodos filogenéticos comparativos se determinó la influencia de la señal histórica en la relación entre la ecología y los patrones morfológicos en el proceso evolutivo de este grupo. Finalmente, mediante el análisis de la distribución de las especies y variables ecológicas se produjo una hipótesis de la radiación adaptativa de la familia Pomacentridae en el Pacífico Oriental. Nuestros resultados muestran que la familia Pomacentridae presenta un amplio rango de variación morfológica y ecológica. Aún cuando la morfología y los patrones ecológicos son muy variados, no son específicos, lo que implica una gran plasticidad de los patrones morfológicos para adaptarse a diferentes ambientes, y adecuarse a los recursos presentes. Así se concluye que la conquista del Pacifico Oriental por las damiselas fue altamente favorecida por el gran potencial del patrón morfológico básico para adaptarse a una amplia gama de condiciones. Este estudio demuestra que los patrones morfológicos y ecológicos evolucionaron a la par. El aislamiento producido por la barrera del Pacifico Oriental explica la separación y posterior diversificación de las especies americanas a partir de algunas especies del Indo-Pacífico, y procesos vicariantes como la formación del Istmo de Panamá separan las especies del Pacifico Oriental y el Atlántico. Dentro el Pacifico Oriental la radiación evolutiva de las damiselas se dio principalmente por dispersión. Palabras clave: Pomacentridae – ecomorfología – evolución

Vo.Bo. Dr. Eduardo F. Balart Páez Director de Tesis

Palabras clave: Pomacentrid

ABSTRACT The analysis of adaptive radiation is useful for understanding the speciation process. The extraordinary biological diversity product of this phenomenon, which involves multiple cladogenetic events when compared between related species, allow us to identify common factors that influenced the process of speciation. The Pomacentridae family offers an adequate model of this kind of study since its members show a high diversity of preferences of environment, feeding and behavior. Pomacentridae family is a group of marine fish found in tropical and temperate waters where inhabit coral and rocky reefs. It groups 29 genera, of which 24 species have been reported for the Eastern Pacific, all endemic to this region. In the present study we analyze the morphometric, ecologic, phylogenetic, ecomorphological and biogeographic patterns to produce a hypothesis of the evolutionary radiation of the damselfishes in the Eastern Pacific. By geometric morphometrics, underwater observations and a bibliographic revision, the morphometric patterns related to the environment, feeding and behavior preferences of each species were obtained. The evolutive process of the morphometric patterns was studied through phylogenetic analysis. The Phylogenetic comparative methods were used to determine the historical signal of the relationship between ecology and morphology in the evolutive process of this group. Finally, by the analyses of the geographic distribution of the species and the ecologic variables was obtain a hypothesis of the adaptive radiation of the Pomacentridae family in the Eastern Pacific. Our results show that the Pomacentridae family presents a wide range of morphological and ecological variation. Although the morphology and ecological patterns are wide, are not specific, so the morphological pattern has enough plasticity to be adapted to different environments and availability of resources. Thus, the conquest of the Eastern Pacific by the damselfishes was highly favored by the high potential of the basic morphological pattern to adapt to a wide range of conditions. Our results stated that the morphological and ecological patterns evolved together. The Pacific Barrier explains the isolation and posterior diversification of the American species from the species of the Indo-Pacific. Posterior vicariant events as the formation of the Isthmus of Panama segregated the species of the Eastern Pacific from the Atlantic. Into the Eastern Pacific the evolutionary radiation of the damselfishes occurs mainly by dispersion.

Key words: Pomacentridae – ecomorphology – evolution

AGRADECIMIENTOS

Al Programa de Estudios de Posgrado de CIBNOR por apoyar mi formación académica y al

Centro por todas las facilidades e infraestructura. Agradezco al CONACYT por otorgarme la

beca que me permitió tener la formación doctoral (CONACYT 165644).

A los diferentes proyectos que apoyaron mi trabajo de tesis (CIBNOR/EP2 y EP3;

CONABIO/CT001 y CONACYT/83339).

A los profesores, técnicos, personal administrativo, limpieza, sistemas y biblioteca por apoyar y

facilitar mi trabajo.

A los técnicos y curadores que me apoyaron en las colecciones: Lucía Campos Dávila

(CIBNOR), Sandra J. Raredon (USNM), H.J. Walkers (SIO), Philip A. Hastings (SIO), Víctor

Cota Gómez (CICIMAR), José De La Cruz Agüero (CICIMAR) y Rick Feeney (LACM).

A los técnicos y amigos que me apoyaron durante las colectas: Ismael Mascareñas Osorio,

Fernando Aranceta Garza, Rafael Cabral, Juan J. Ramírez Rosas, Mario Cota Castro, Enrique

Calvillo, Deivis S. Palacios. A Guillermo García Cortez por su apoyo en la confección de

material de trabajo de campo.

A W. Linn Montgomery y David Polly por su revisión y comentarios del trabajo.

A los investigadores y a los miembros de sus laboratorios que me recibieron durante las

estancias, gracias: Philip A. Hastings (Scripps), Efraín de Luna (INECOL), Abraham

Kobelkowsky (UAM), Bruno Frederich (ULg) y Pierre Vandewalle (ULg).

A Bruno Frederich por el gran apoyo durante el desarrollo de la tesis y sobre todo por su amistad.

A mis tutores, gracias por su apoyo y tiempo: Philip Hastings, Lloyd Findley, Héctor Reyes

Bonilla, y Efraín de Luna.

Gracias a mi Director de tesis y amigo, Eduardo F. Balart Páez, por su apoyo, guía y paciencia.

A la familia y los amigos por hacerme agradable el camino.

CONTENIDO

1 Introducción……………………………………………………………………… 1 2 Antecedentes……………………………………………………………………… 4 2.1 Posición taxonómica…………………………………………………………….. 4 2.2 Delimitación biogeográfica de la familia Pomacentridae en el Pacífico Oriental. 4 2.3 Delimitación ecológica de la familia Pomacentridae en el Pacífico Oriental…… 6 2.4 Relaciones filogenéticas de la familia Pomacentridae…………………………... 8 2.5 Ecomorfología………………………………………………………………….... 10 3 Justificación……………………………………………………………………….. 12 4 Objetivos…………………………………………………………………………... 13 5 Hipótesis…………………………………………………………………………… 14 6 Materiales y métodos……………………………………………………………... 15 6.1 Área de estudio…………………………………………………………………... 15 6.2 Morfometría geométrica…………………………………………………………. 21 6.3 Análisis ecológico………………………………………………………………... 23 6.4 Biogeografía…………………………………………………………………...… 27 6.5 Ecomorfología evolutiva………………………………………………………… 27 7 Resultados………………………………………………………………………… 31 7.1 Morfometría geométrica…………………………………………………………. 31 7.2 Ecología………………………………………………………………………….. 82 7.3 Biogeografía……………………………………………………………………... 92 7.4 Ecomorfología evolutiva………………………………………………………… 98 8 Discusión…………………………………………………………………………... 113 8.1 Morfometría geométrica…………………………………………………………. 113 8.2 Ecología………………………………………………………………………….. 121 8.3 Biogeografía……………………………………………………………………... 125 8.4 Ecomorfología evolutiva………………………………………………………… 128 9 Conclusiones……………………………………………………………………… 140 10 Literatura citada………………………………………………………………….. 145 11 Anexos………………………………………………………………………… 157

LISTA DE FIGURAS

Figura Pág.

1 Mapa de segregación geográfica y ecológica (temperatura media anual) de la familia

Pomacentridae en el Pacífico Oriental………………………………………………......... 7

2 Filogenia de la familia Pomacentridae de acuerdo a Cooper et al. (2009). Las barras

negras representan los grupos que no se encuentran en el Pacífico Oriental. Las barras

amarilla, verde y azul representan las subfamilias presentes en el Pacifico Oriental y las

flechas representan la amplitud latitudinal de la distribución de estas subfamilias………. 9

3 Distribución del género Abudefduf en el Pacífico Oriental………………………….……. 16

4 Distribución del género Azurina en el Pacífico Oriental……………………………...…... 16

5 Distribución del género Chromis en el Pacífico Oriental…………………………………. 17

6 Distribución de Hypsypops rubicundus en el Pacífico Oriental…………………………... 18

7 Distribución del género Microspathodon en el Pacífico Oriental………………………… 18

8 Distribución de Nexilosus latifrons en el Pacífico Oriental……………………………….. 19

9 Distribución del género Stegastes en el Pacífico Oriental………………………………… 20

10 Distribución de Zalembius rosaceus en el Pacífico Oriental……………………………… 20

11 Puntos de anclaje utilizados para el análisis de morfometría geométrica. Región cefálica:

círculo rosa; aleta pectoral: círculo morado; tronco: círculo azul; pedúnculo caudal:

círculo amarillo; todo el organismo: círculo verde…………………………....................... 22

12 Localidades de observación subacuática (SO) en el Golfo de California, México….......... 25

13 ACP del género Abudefduf. Círculos: A. troschelii; cruz: A. concolor; cuadro: A.

declivifrons............................................................................................................................ 32

14 AVC de las dos unidades operativas del género Abudefduf. Cuadro blanco: A. troschelii;

cuadro negro: A. concolor y A. declivifrons………………………………………………. 32

15 ACP del género Azurina. Cuadro blanco: A. eupalama; cuadro negro: A. hirundo………. 33

16 AVC del género Azurina. Cruz: A. eupalama; círculos: A. hirundo……………………… 33

17 ACP del género Chromis. Cuadro blanco: C. alta; cuadro negro: C. atrilobata; círculo:

C. crusma; triángulo: C. intercrusma; asterisco: C. limbaughi; triángulo negro: C.

meridiana; equis: C. punctipinnis…………………………………………......................... 34

18 AVC del género Chromis. Cuadro blanco (A): C. alta, C. limbaughi; cuadro negro (B):

C. atrilobata; círculo (C): C. crusma; triángulo (D): C. intercrusma; triángulo negro (E):

C. meridiana; equis (F): C. punctipinnis………………………………….......................... 35

19 ACP del género Microspathodon. Círculo: M. bairdii; equis: M. dorsalis………….......... 36

20 AVC del género Microspathodon. Cuadro blanco: M. bairdii; cuadro negro: M. dorsalis.. 37

21 ACP del género Stegastes. Cruz: S. acapulcoensis; equis: S. arcifrons; cuadro: S.

baldwini; triángulo: S. beebei; asterisco: S. flavilatus; círculo: S. leucorus; círculo negro:

S. rectifraenum; cuadro negro: S. redemptus……………………………………………… 38

22 AVC del género Stegastes. Cruz (A): S. acapulcoensis; equis (B): S. arcifrons y S.

redemptus; cuadro (C): S. baldwini; triángulo (D): S. beebei y S. leucorus; asterisco (E):

S. flavilatus y S. rectifraenum……………………………………………………………... 39

23 ACP de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Cruz: Abudefduf spp.; equis:

Azurina spp.; cuadro: Chromis spp.; triángulo: H. rubicundus; círculo: Microspathodon

spp.; asterisco: N. latifrons; círculo negro: Stegastes spp.; cuadro negro: Z. rosaceus....... 40

24 AVC de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Cuadro blanco: Abudefduf

concolor, A. declivifrons, H. rubicundus, N. latifrons y Stegastes spp.; cuadro negro: A.

troschelii, Azurina spp. y Chromis spp.; triángulo: Microspathodon spp.; triángulo

negro: Z. rosaceus…………………………………………………………......................... 41

25 ACP del género Abudefduf. Cuadro blanco: A. concolor; cuadro negro: A. declivifrons;

círculo: A. troschelii……………………………………………………………………….. 42

26 AVC del género Abudefduf. Cuadro: A. concolor- A. declivifrons; círculo: A. troschelii… 43

27 ACP del género Azurina. Cuadro: A. eupalama, círculo: A. hirundo…………………….. 44

28 AVC del tronco del género Azurina. Cuadro: A. eupalama, círculo: A. hirundo…………. 44

29 ACP del género Chromis. Cuadro blanco: C. alta; cuadro negro: C .atrilobata; círculo:

C. crusma; triángulo: C. intercrusma; triángulo negro: C. limbaughi; asterisco: C.

meridiana; círculo negro: C. punctipinnis………………………………………………… 45

30 AVC del primer y segundo eje discriminante del género Chromis. Grupos: Cuadro

blanco: C. alta y C. limbaughi; cuadro negro: C. atrilobata; círculo: C. crusma;

triángulo: C. intercrusma y C. punctipinnis; triángulo negro: C. meridiana……………… 46

31 ACP del género Microspathodon. Cuadro blanco: M. bairdii; cuadro negro: M. dorsalis.. 47

32 AVC del género Microspathodon. Cuadro blanco: M. bairdii; cuadro negro: M. dorsalis. 48

33 ACP del género Stegastes. Cruz: S. acapulcoensis; equis: S. arcifrons; cuadro: S.

baldwini; triángulo: S. beebei; asterisco: S. flavilatus; círculo: S. leucorus; triangulo

negro: S. rectifraenum; cuadro negro: S. redemptus……………………………………… 49

34 AVC del género Stegastes. Cuadro blanco: S. acapulcoensis; cuadro negro: el resto de

las especies del género…………………………………………………………………….. 50

35 ACP de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Cruz: Abudefduf spp.; equis:

Azurina spp.; cuadro: Chromis spp.; triángulo: H. rubicundus; círculo: Microspathodon

spp.; asterisco: N. latifrons; cuadro negro: Stegastes spp.; triángulo negro: Z. rosaceus. ... 51

36 AVC de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Cruz: Abudefduf spp.; cuadro

negro: Azurina spp.; cuadro blanco: Chromis spp.; triángulo blanco: H. rubicundus;

círculo: Microspathodon spp.; asterisco: N. latifrons; equis: Stegastes spp.; triángulo

negro: Z. rosaceus…………………………………………………………………………. 52

37 ACP del género Abudefduf. Círculo: A. concolor; cuadro: A. declivifrons; triángulo: A.

troschelii…………………………………………………………………………………... 53

38 AVC del género Abudefduf. Cuadro: A. concolor y A. troschelii; círculo: A. declivifrons.. 54


40 AVC del género Azurina. Cuadro blanco: A. eupalama; cuadro negro: A. hirundo……... 55

41 ACP del género Chromis. Cruz: C. alta; cuadro: C .atrilobata; cuadro negro: C. crusma;

equis: C. intercrusma; círculo: C. limbaughi; asterisco: C. meridiana; triángulo: C.

punctipinnis……………………………………………………………………………….. 56

42 AVC del género Chromis. Grupos: Cuadro: C. alta, C. crusma, C. limbaughi y C.

meridiana; cuadro negro: C. atrilobata y C. punctipinnis; círculo: C. intercrusma………. 57


44 AVC del género Microspathodon. Cuadro blanco: M. bairdii; cuadros negros: M.

dorsalis…………………………………………………………………………………….. 58

45 ACP del género Stegastes. Cruz: S. acapulcoensis; cuadro blanco: S. arcifrons; cuadro

negro: S. baldwini; equis: S. beebei; círculo: S. flavilatus; asterisco: S. leucorus;

triángulo blanco: S. rectifraenum; triángulo negro: S. redemptus………………………… 59

46 AVC del género Stegastes. Cuadro blanco: S. acapulcoensis, S. arcifrons, S. beebei, S.

flavilatus, S. leucorus, S. rectifraenum y S. redemptus; cuadro negro: S. baldwini............. 60

47 ACP de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Cruz: Abudefduf spp.; cuadro

blanco: Azurina spp.; cuadro negro: Chromis spp.; equis: H. rubicundus; círculo:

Microspathodon spp.; asterisco: N. latifrons; triángulo blanco: Stegastes spp.; triángulo

negro: Z. rosaceus…………………………………………………………......................... 61

48 AVC de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Grupos: círculo: Abudefduf spp.,

H. rubicundus, Microspathodon spp. y N. latifrons; cuadro negro: Azurina spp.;

triángulo negro: C. alta, C. crusma, C. limbaughi, C. meridiana y Stegastes spp.; círculo:

C. atrilobata, C. intercrusma y C. punctipinnis; círculo negro: Z. rosaceus………........... 62

49 ACP del género Abudefduf. Cruz: A. concolor; cuadro blanco: A. declivifrons; cuadro

negro: A. troschelii………………………………………………………………………… 63

50 AVC del género Abudefduf. Cuadro blanco: A. concolor y A. declivifrons; cuadro negro:

A. troschelii………………………………………………………………………………... 64


52 AVC del género Azurina. Cuadro blanco: A. eupalama; cuadro negro: A. hirundo……… 65

53 ACP del género Chromis. Cruz: C. alta; cuadro blanco: C. atrilobata; cuadro negro: C.

crusma; equis: C. intercrusma; círculo: C. limbaughi; asterisco: C. meridiana; triángulo:

C. punctipinnis…………………………………………………………….......................... 66

54 AVC del género Chromis. Cuadro blanco: C. alta, C. crusma, C. limbaughi y C.

meridiana; cuadro negro: C. atrilobata; círculo: C. punctipinnis y C. intercrusma………. 67


56 AVC del género Microspathodon. Cuadro blanco: M. bairdii; cuadro negro: M. dorsalis.. 68

57 ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Stegastes. Sobre la diagonal

valores de F, bajo la diagonal valores de P………………………………………………... 69

58 ACP de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Cruz: Abudefduf spp.; cuadro

blanco: Azurina spp.; cuadro negro: Chromis spp.; equis: H. rubicundus; círculo:

Microspathodon spp.; asterisco: N. latifrons; triángulo: Stegastes spp.; triángulo negro:

Z. rosaceus………………………………………………………………………………… 70

59 AVC de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Cruz: Abudefduf spp. y Chromis

spp.; cuadro blanco: Azurina spp.; cuadro negro: H. rubicundus, Microspathodon spp.,

N. latifrons y Stegastes spp.; triángulo negro: Z. rosaceus………………………………... 71

60 ACP del género Abudefduf. Cuadro blanco: A. concolor; asterisco: A. declivifrons;

cuadro negro: A. troschelii………………………………………………………………… 72

61 AVC del género Abudefduf. Cuadro blanco: A. concolor; asterisco: A. declivifrons;

cuadro negro: A. troschelii………………………………………………………………… 73

62 ACP del género Azurina. Cuadro blanco: A. eupalama; cuadro negro: A. hirundo…......... 74

63 AVC del género Azurina. Cuadro blanco: A. eupalama; cuadro negro: A. hirundo……… 74

64 ACP del género Chromis. Cuadro blanco: C. alta; cuadro negro: C. atrilobata; círculo

blanco: C. crusma; triángulo blanco: C. intercrusma; triángulo negro: C. limbaughi;

círculo negro: C. meridiana; asterisco: C. punctipinnis…………………………………… 75

65 Análisis de Variables Canónicas (AVC) del contorno del género Chromis. Cuadro negro:

C. alta y C. limbaughi; equis: C. atrilobata y C. punctipinnis; cuadro blanco: C. crusma;

triángulo: C. intercrusma; círculo: C. meridiana………………………………………….. 76

66 ACP del género Microspathodon. Cuadro negro: M. bairdii; cuadro blanco: M. dorsalis.. 77

67 AVC del género Microspathodon. Cuadro negro: M. bairdii; cuadro blanco: M. dorsalis.. 77

68 ACP del género Stegastes. Cuadro blanco: S. acapulcoensis; cuadro negro: S. arcifrons;

círculo: S. baldwini; asterisco: S. beebei; triángulo blanco: S. flavilatus; triángulo negro:

S. leucorus; círculo negro: S. rectifraenum; equis: S. redemptus…………………………. 78

69 AVC del género Stegastes, mostrando dos ejes. Cruz (A): S. acapulcoensis; equis (B): S.

arcifrons, S. rectifraenum y S. redemptus; cuadro blanco (C): S. baldwini y S. beebei;

triángulo blanco (D): S. flavilatus; asterisco: S. leucorus…………………………………. 79

70 ACP de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Cuadro blanco: Abudefduf spp.;

cuadro negro: Azurina spp.; círculo blanco: Chromis spp.; asterisco: H. rubicundus;

triángulo blanco: Microspathodon spp.; triángulo negro: N. latifrons; círculo negro:

Stegastes spp.; equis: Z. rosaceus……………………………………................................ 80

71 AVC de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Grupos: Cruz (A): Abudefduf spp.

y N. latifrons; equis (B): Azurina spp.; cuadro blanco (C): C. alta, C. crusma, C.

limbaughi y C. meridiana; triángulo (D): C. atrilobata, C. intercrusma y C,

punctipinnis; círculo (E): H. rubicundus; asterisco (F): Microspathodon spp.; triángulo

negro (G): Stegastes spp.; cuadro negro (H): Z. rosaceus…………………........................ 81

72 Diagrama de flujo y esquematización de la variación en cuatro caracteres de la conducta

y preferencias de hábitat de la subfamilia Stegastinae. +: Presencia del comportamiento

basal más la variación……………………………………………………………………... 85

73 Izq. UPGMA considerando la posición en la columna de agua y comportamiento social

de las especies de la familia Pomacentridae y Zalembius rosaceus en el Pacífico

Oriental. Posición en la columna de agua: (a) especies que habitan en el fondo; (b) cerca

del fondo; (c) media agua; (d) cerca de la superficie; (e) expuesto a la acción del oleaje.

G: pueden encontrarse solitarios, sin embargo su comportamiento social es

principalmente formar grupos. Coeficiente cofenético 0.966. Cuadro amarillo:

Chrominae; círculo azul: Stegastinae; triángulo verde: Abudefdufinae. Arriba a la

derecha: hipótesis filogenética de Cooper et al., 2009. Asterísco: familias no presentes en

el Pacífico Oriental. Números arriba de la rama: probabilidades posteriores de los nodos.

Números debajo de las ramas: valores del soporte de ramas de máxima Parsimonia de

Bootstrap………………………………………………………………………………….. 88

74 Análisis de agrupación distancia Euclidiana de la dieta de las 24 damiselas y el grupo

hermano Z. rosaceus del Pacífico Oriental. Coeficiente de correlación cofenética: 0.928. 92

75 Izq. Análisis de agrupación de Ward de las 17 localidades de distribución de las 24

damiselas y el grupo hermano (Zalembius rosaceus) en el Pacifico Oriental (códigos en

“Resultados- Distribución geográfica”). Coeficiente de correlación cofenética: 0.7769.

Der. Mapa de las localidades de distribución de las damiselas en el Pacifico Oriental…... 95

76 PAE de las 17 localidades de distribución de las 24 damiselas y el grupo hermano

(Zalembius rosaceus) en el Pacifico Oriental (códigos en “Resultados- Distribución

geográfica”). Números: replicas Bootstrap. Índice de consistencia: 0.625; índice de

retención: 0.732. Los colores indican los grupos encontrados mediante el método de

cluster (fig. 75)……………………………………………………………………….......... 96

77 Red de regiones biogeográficas de la familia Pomacentridae en el Pacifico Oriental. IE:

islas del Ecuador; CS: centro-sur; CN: centro-norte; N: Norte; S: Sur; CP: Norte; CHL:

Sur; CLP: Este. (A) Los números entre paréntesis indican el número de especies por

región. Las uniones en negro representan las relaciones biogeográficas. Las uniones en

rojo representan las uniones por coincidencia de especies. (B) Los números representan

las especies compartidas entre las regiones…………………….…………………………. 97

78 Patrón de radiación de la familia Pomacentridae en el Pacifico Oriental. Terminales: IE:

islas del Ecuador; CS: centro-sur; CN: centro-norte; CHL: Chile; CP: provincia de

California; CLP: Clipperton. Variables: Ti: índice TROPH; T: talla; #: número de

especies; ACR: arrecife coralino rocoso; AR-BK: Arrecife rocoso y bosque del kelp;

arrecife coralino…………………………………………………………………………… 102

79 Comparación de dos modelos jerárquicos (izq.) fenograma y (der.) filogenia

morfométrica y la dieta de las damiselas. G.T.: grupos tróficos. Las fotografías de

algunas especies se adicionan para ayudar a visualizar el patrón de variación cefálica en

relación a los grupos tróficos. En la filogenia el numero en las ramas representa los

valores de soporte (1000 réplicas Jackknife, cortando 50, p = 36)……………………….. 104

80 Árboles en espejo. Optimización de los valores del índice TROPH (izq.) y morfología

(der.) en la filogenia: A: hipótesis morfológica; B: hipótesis molecular. Cuadros de

colores: categorización de las variables, forma e índice trófico………………………….. 107

81 Fenograma de las variables morfométricas de la aleta pectoral (RW) usando la distancia

de Mahalanobis. Índice de correlación cofenerica: 0.861. Centro: cinco grupos eco-

morfológicos. Derecha: gradillas de deformación indicando la morfología de cada grupo

eco-morfológico………………………………………….................................................... 109

82 Optimización del comportamiento (códigos de color) y la morfología (gradillas de

deformación) de los 25 taxa terminales en la filogenia molecular (izq.) de Cooper et al.

(2009) y la filogenia morfométrica (der.). Con base en la topología del árbol, la

morfología de los nodos terminales y su comportamiento se calculó la morfología y

comportamiento de los nodos internos. Las gradillas de deformación de los 25 taxa

terminales y los nodos basales se calcularon mediante parsimonia simple en TNT (ver

texto). Los códigos correspondientes al comportamiento de los 25 taxa terminales se

optimizaron y se calculó el comportamiento de los nodos basales en Mesquite mediante

parsimonia la cuadrado (ver texto)………………………………………………………... 112

83 Diferencias en la orientación del hocico cuándo se encuentra totalmente abierto y

extendido en: A: Zalembius rosaceus; B: Azurina hirundo; C: Chromis atrilobata……… 133

84 Esquematización de la variación relacionada a la posición del hocico y del ojo en el

perfil cefálico de: A: Hypsypops rubicundus, B: Stegastes flavilatus, C: Nexilosus

latifrons y D: Microspathodon dorsalis…………………………………………………… 135

LISTA DE TABLAS

Tabla Pág.

1 Localidades de observación subacuática de los miembros de la familia Pomacentridae en

Baja California Sur, México……………………………………………………………….. 25

2 ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Abudefduf. Sobre la diagonal

valores de F, bajo la diagonal valores de P……………………………………………........ 31

3 Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Abudefduf……….. 32

4 Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Azurina………….. 34

5 ANOVA sobre el primer eje discriminante de la región cefálica de las siete especies del

género Chromis: Grupos: A) C. meridiana; B) C. alta, C. limbaughi; C) C. crusma; D) C.

intercrusma; E) C. punctipinnis; F) C. atrilobata. Sobre la diagonal valores de F, bajo la

diagonal valores de P……………………………………………......................................... 35

6 Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Chromis…………. 36

7 Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Microspathodon… 37

8 ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Stegastes. Grupos: A) S.

acapulcoensis; B) S. arcifrons y S. redemptus; C) S. baldwini; D) S. beebei y S. leucorus;

E) S. flavilatus y S. rectifraenum. Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores

de P. Los gropos C vs. D son diferentes en el segundo eje (F= 89.27; P= <.0001)……….. 38

9 Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC de la región cefálica del

género Stegastes. ………………………………………………………………………….. 39

10 ANOVA sobre el primer eje discriminante de la familia Pomacentridae y el grupo

hermano. Grupos: A) A. concolor, A. declivifrons, H. rubicundus, N. latifrons y Stegastes

spp.; B) A. troschelii, Azurina spp. y Chromis spp.; C) Microspathodon spp.; D) Z.

rosaceus. Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P………………….. 41

11 Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC de la familia Pomacentridae y

grupo hermano. ……………………………………………………………………………. 42

12 ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Abudefduf. Sobre la diagonal

valores de F, bajo la diagonal valores de P………………………………………………… 43



15 ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Chromis. Grupos: A) C. alta y C.

limbaughi; B) C. atrilobata; C) C. crusma; D) C. intercrusma y C. punctipinnis; E) C.

meridiana. Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P………………… 46

16 Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del tronco del género

Chromis. …………………………………………………………………………………… 47

17 Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Microspathodon. 48


acapulcoensis; B) el resto de las especies del género. ANOVA grupos: F= 281.69; P=

<0.0001). Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P………………….. 49

19 Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Stegastes. 50

20 ANOVA sobre el primer y segundo eje discriminante de la familia Pomacentridae y el

grupo hermano. Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P. Números

subrayados: segundo eje discriminante……………………………………………………. 51


grupo hermano. …………………………………………………………………………… 52

22 ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Abudefduf. Grupos: A) A. concolor

y A. troschelii; B) A. declivifrons. Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores

de P. ……………………………………………………………………………………….. 53



25 ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Chromis. Grupos: A) Chromis alta,

C. crusma, C. limbaughi y C. meridiana; B) C. atrilobata y C. punctipinnis; C) C.

intercrusma. Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P………………. 56



28 ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Stegastes. Grupos: A) S. baldwini;

B) el resto de las especies del género, ANOVA F= 87.19; P= <0.0001). Sobre la diagonal

valores de F, bajo la diagonal valores de P. Stegastes acapulcoensis: S. aca. Stegastes

rectifraenum: S. rec. Stegastes redemptus: S. red…………………………………………. 60

29 Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Stegastes………... 61

30 ANOVA sobre el primer eje discriminante de la familia Pomacentridae y el grupo

hermano. Géneros: Chromis A: C. alta, C. crusma, C. limbaughi y C. meridiana;

Chromis B: C. atrilobata, C. intercrusma y C. punctipinnis. Grupos: A) Abudefduf spp.,

H. rubicundus, Microspathodon spp. y N. latifrons; B) Azurina spp.; C) C. alta, C.

crusma, C. limbaughi, C. meridiana y Stegastes spp.; D) C. atrilobata, C. intercrusma y

C. punctipinnis; E) Z. rosaceus. Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores

de P. ……………………………………………………………………………………….. 62


el grupo hermano. …………………………………………………………………………. 63

32 ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Abudefduf. Grupos: A) A. concolor

y A. declivifrons; B) A. troschelii, ANOVA grupos: F= 117.35; P= <0.0001). Sobre la

diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P………………………………………. 63


34 Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Azurina………… 65

35 ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Chromis. Grupos: A) C. alta, C.

crusma, C. limbaughi y C. meridiana; B) C. atrilobata; C) C. punctipinnis y C.

intercrusma. Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P………………. 66

36 Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Chromis………… 67


38 ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Stegastes. Sobre la diagonal valores

de F, bajo la diagonal valores de P………………………………………………… 69


grupo hermano. Grupos: A) Abudefduf spp.y Chromis spp.; B) Azurina spp.; C) H.

rubicundus, Microspathodon spp., N. latifrons y Stegastes spp.; D) Z. rosaceus. Sobre la

diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P. Números subrayados: segundo eje

discriminante. ……………………………………………………………………………… 71

40 Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC de la familia Pomacentridae. 72

41 ANOVA sobre el primer y segundo eje discriminante del género Abudefduf. Sobre la


discriminante. ……………………………………………………………………………… 72



44 ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Chromis. Grupos: A) C. alta y C.

limbaughi; B) C. atrilobata y C. punctipinnis; C) C. crusma; D) C. intercrusma; E) C.

meridiana. Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P………………… 75




acapulcoensis; B) S. arcifrons, S. rectifraenum y S. redemptus; C) S. baldwini y S.

beebei; D) S. flavilatus; E) S. leucorus. Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal

valores de P. ……………………………………………………………………………….. 79

48 Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Stegatses. 80


grupo hermano. Chromis 1: C. alta, C. crusma, C. limbaughi y C. meridiana; Chromis 2:

C. atrilobata, C. intercrusma y C, punctipinnis. Sobre la diagonal valores de F, bajo la

diagonal valores de P. Números subrayados: segundo eje discriminante…………………. 81


el grupo hermano. …………………………………………………………………………. 82

51 Distribución local y comportamiento social de la familia Pomacentridae y Zalembius

rosaceus en el Pacífico Oriental. Comportamiento social: TP territoriales perenes: (A)

protegen territorios grandes (<1m altura); (B) protegen pequeños territorios (>1m altura);

(C) solitarios; (D) viven en pares; TUTR territoriales únicamente durante la temporada

reproductiva: (E) forman grupos numerosos (< 30 peces); (F) forman pequeños grupos

(>30 peces); (G) pueden encontrarse solitarios. Posición en la columna de agua: (a)

especies que habitan en el fondo; (b) cerca del fondo; (c) media agua; (d) cerca de la

superficie; (e) expuesto a la acción del oleaje. OS: Observaciones subacuáticas…………. 84

52 Dieta e índice trófico (TROPH) de todas las damiselas del Pacífico Oriental. Dieta

bentónica: A: esponjas, B: macroalgas, microalgas, crustáceos y lombrices sésiles; C:

moluscos sésiles; D: crustáceos móviles, E: lombrices móviles, F: anemonas, G:

gasterópodos, H: huevos de pez; Dieta pelágica: I: zooplancton, J: crustáceos, K: larvas

de pez; Otros: L: detritus, M: ectoparásitos. OS: Observaciones subacuáticas. e.e: error

estándar……………………………………………………………………………………... 91

53 Distribución geográfica de la familia Pomacentridae en el Pacifico Oriental. Códigos de

las localidades en “Resultados- Distribución geográfica”…………………………………. 94

54 Descripción de los valores medios de tres variables relacionadas a la distribución

geográfica (longitud, latitud y temperatura) y tres relacionadas las comunidades de

damiselas (talla, índice trófico y número de especies) a través de las ocho unidades

ictiogeográficas. Nombre de las ocho unidades ictiogreográficas en “Resultados-

Biogeografía” ……………………………………………………………………………… 100

55 MANOVA de las cuatro variables a través de las ocho unidades ictiogeográficas………... 101

56 Análisis de regresión filogenética para examinar la alometría y la relación entre la

morfología cefálica y la dieta. TC: tamaño del centroide. LS: longitud estándar………….. 105

57 Comparación pareada de las variables morfométricas usando los grupos de

comportamiento como factor de agrupación. Arriba de la diagonal, valores de F. Bajo la

diagonal, valores de P. I: Stegastes; II H. rubicundus; III Microspathodon; IV N.

latifrons; V A. concolor, A. declivifrons; VI C. alta, C. limbaughi, C. meridiana; VII C.

crusma, C. intercrusma, C. punctipinnis; VIII Z. rosaceus; IX Azurina; X.A. troschelii, C.

atrilobata. ………………………………………………………………………………….. 108

58 Regresión filogenética y no filogenética para probar la relación de las variables con la

topologías de los árboles y la relación de las variables entre sí. El primer y segundo

bloque representa estadísticos del contraste entre la longitud de las ramas de los árboles

(LR) y cada variable. El tercer y cuarto bloque reportan los valores de regresión entre las

variables con y sin corrección filogenética. LR: Raíz cuadrada de la suma corregida de la

longitud de las ramas; TC: talla del centroide; C: comportamiento; MG: morfometría

geométrica (RWs). ………………………………………………………………………… 111

1

1. Introducción El análisis de la radiación adaptativa es útil para el entendimiento del proceso de

formación de especies. La extraordinaria diversidad biológica producto de este

fenómeno, envuelve múltiples eventos cladogénicos que al ser comparados entre

especies emparentadas permite identificar los factores comunes que influenciaron el

proceso de especiación (Danley & Kocher, 2001). En ambientes heterogéneos la

diversificación se encuentra fuertemente influenciada por el reparto de los recursos. Un

claro ejemplo es la radiación adaptativa de los peces cíclidos africanos, en los que la

historia filética sugiere tres fases: la ocupación de diferentes microhábitats, seguido por

el proceso de modificación de las estructuras relacionadas con el mecanismo de

obtención y procesamiento de alimento y, finalmente, la diversificación del colorido,

presumiblemente bajo la acción de la selección sexual (Albertson et al., 2003).

Los arrecifes de coral son una de las zonas con más riqueza de especies del mundo

(Rocha et al., 2005) debido a la gran heterogeneidad de microhábitats que presentan. La

explicación tradicional para la alta diversidad de especies es la división del nicho a una

escala muy fina por especialistas en cada recurso (Dobzhansky, 1950), en sistemas con

alta diversidad se esperaría ver evidencia fenotípica de que las especies iniciaron una

adaptación morfológica a nichos específicos (Schluter, 2000 en Bellwood et al., 2006),

así, una de las metas clásicas de la ecología es explicar cómo ciertos ambientes soportan

un número tan alto de especies (Hutchinson, 1959; Bellwood et al., 2005).

Los peces de arrecifes son uno de los grupos más complejos que comprenden

numerosos linajes con características distintivas de su ciclo de vida (Choat, 2006). Los

patrones biogeográfico y de especiación observados en los arrecifes, son el resultado de

una larga y compleja historia evolutiva, la cuál puede ser el resultado de numerosos

eventos de vicarianza, extinción, dispersión y diferenciación ecológica en poblaciones

geográficamente coincidentes (Duffy, 1996; Bellwood & Wainwright, 2002). Si

especies hermanas comparten caracteres ecológicos y morfológicos, pueden, con el paso

del tiempo desarrollar modificaciones en dichos caracteres debido a la competencia por

el recurso, por lo que las diferencias morfológicas y ecológicas pueden haber

contribuido al proceso de especiación (Losos, 1990). Por lo tanto, el análisis de

caracteres morfológicos ligados a patrones ecológicos puede revelar divergencia

2

histórica y ecológica cuando se analizan en un contexto filogenético (Orr & Smith,

1998).

La familia Pomacentridae es un grupo de peces marinos que se encuentra en aguas

tropicales y templadas. Son uno de los grupos más abundantes en los arrecifes rocosos y

de coral. Agrupa 28 géneros, de los cuales se han reportado 24 especies para el Pacífico

Oriental, todas endémicas a esta región. Muestran una diversidad extraordinaria de

preferencia de hábitat, alimentación y comportamiento. La coloración es muy variable,

desde matices parduscos, gris y negro hasta combinaciones brillantes de color naranja,

amarillo y azul neón. Algunas especies presentan estadios juveniles de colores muy

diferentes del adulto. Por ejemplo, que se caracterizan por tener el cuerpo amarillo con

franjas y/o manchas azul brillante en la parte superior de la cabeza y del dorso (Allen &

Robertson, 1998).

La mayoría presentan comportamiento territorialista, especialmente los machos

adultos y particularmente las especies que se alimentan de algas, como las del género

Stegastes, las cuales defienden celosamente su territorio contra todos los intrusos sin

tomar en cuenta el tamaño. Este grupo muestra un modo de reproducción muy

estereotipado en el cual uno o los dos padres limpian el lugar del nido en los sustratos y

despliegan comportamiento de cortejo con nado rápido y extensión de las aletas. Los

machos generalmente custodian los huevos, que pegados al fondo por medio de hilos

adhesivos, eclosionan entre dos a siete días. Las larvas frágiles suben hacia la

superficie, donde son transportadas por las corrientes oceánicas por períodos que varían

entre 10 y 50 días, dependiendo de las especies. Eventualmente las crías se establecen

en el fondo, y sus cuerpos transparentes rápidamente adquieren la coloración de los

juveniles. El crecimiento de los juveniles generalmente varía de unos 5 a 15 mm por

mes, y gradualmente disminuye conforme se acercan a la madurez, y pueden vivir hasta

10 años (Robertson & Allen, 2002).

Se alimentan de una gran variedad de vegetales y/o animales. Generalmente, las

especies con colores opacos como adultos se alimentan principalmente de algas,

mientras que muchas formas con colores brillantes, (e. g., varias especies del género

Chromis), obtienen su alimento del plancton.

Son peces de forma alargada a ovoide, cuerpo alto a comprimidos, la única aleta

dorsal es continua de XII-XIV espinas y con 10-17 radios suaves (hasta XVII espinas y

3

21 radios suaves en especies de otras regiones) y la base de la sección espinosa es más

larga que la sección con radios suaves. La aleta anal tiene II espinas y 10-14 radios

suaves. La aleta caudal varía desde un poco a fuertemente cóncava, recortada a

bifurcada. La boca es pequeña con dientes cónicos, incisivos o en cepillo, pero nunca

molariformes o colmillos. Generalmente tienen un solo par de orificios nasales

(raramente 2). Los huesos preorbital y generalmente suborbital (anillo óseo por debajo

del ojo) no fusionados con la mejilla; las branquieespinas son pequeñas, raramente más

de 30 a 40 en el primer arco branquial. Los huesos faríngeos inferiores (dientes

faríngeos) están completamente fusionados en una placa. Las escamas son

moderadamente grandes y ctenoideas, la línea lateral presenta fosas tubulares

extendiéndose hasta por debajo de la aleta dorsal, continuando después como una hilera

de fosetas diminutas hasta la mitad de la base de la aleta caudal. Las escamas son

abundantes en la cabeza, así como en las partes básales de las aletas medias (Schneider

& Krupp, 1995; Allen & Robertson, 1998).

Los análisis de la radiación adaptativa de un grupo permiten plantear hipótesis del

proceso de colonización de dicho grupo en una zona específica. La presencia de grupos

endémicos de la familia Pomacentridae en aguas del Pacífico Oriental nos permite

plantear interrogantes interesantes del proceso evolutivo que permitió la radiación

evolutiva del grupo. Nuestras preguntas de investigación son: ¿Cuáles son los patrones

de divergencia filogenética de este grupo en los arrecifes coralino/rocosos del Pacífico

Oriental? y ¿Qué caracteres permiten la coexistencia de estos taxa?

4

2. Antecedentes 2.1 Posición taxonómica Posición taxonómica de las especies de la familia Pomacentridae presentes en el

Pacífico Oriental de acuerdo a Robertson & Allen (2002). Clase: Actinopterygii Subclase: Neopterygii Infraclase: Teleostei Superorden: Acanthopterygii Orden: Perciformes Suborden: Labroidei Familia: Pomacentridae Género: Abudefduf Forsskål, 1775 Abudefduf concolor (Gill, 1862) Abudefduf declivifrons (Gill, 1862) Abudefduf troschelii (Gill, 1862) Género: Azurina Jordan & McGregor en Jordan & Evermann, 1898 Azurina eupalama Heller & Snodgrass, 1903 Azurina hirundo Jordan & McGregor en Jordan & Evermann, 1898 Género: Chromis Cuvier, 1814 Chromis alta Greenfield & Woods, 1980 Chromis atrilobata Gill, 1862 Chromis crusma (Valenciennes en Cuvier & Valenciennes, 1833) Chromis intercrusma Evermann & Radcliff, 1917 Chromis limbaughi Greenfield & Woods, 1980 Chromis meridiana Greenfield & Woods, 1980 Chromis punctipinnis (Cooper, 1863) Género: Hypsypops Gill, 1862 Hypsypops rubicundus (Girard, 1854) Género: Microspathodon Günther, 1862 Microspathodon bairdii (Gill, 1862) Microspathodon dorsalis (Gill, 1862) Género: Nexilosus Heller & Snodgrass, 1903 Nexilosus latifrons (Tschudi, 1846) Género: Stegastes Jenyns, 1840 Stegastes acapulcoensis (Fowler, 1944) Stegastes arcifrons (Heller & Snodgrass, 1903) Stegastes baldwini Allen & Woods, 1980 Stegastes beebei (Nichols, 1924) Stegastes flavilatus (Gill, 1862) Stegastes leucorus (Gilbert, 1892) Stegastes rectifraenum (Gill, 1862) Stegastes redemptus (Heller & Snodgrass, 1903)

2.2 Delimitación biogeográfica de la familia Pomacentridae en

el Pacífico Oriental Se sugiere que el establecimiento de varias familias de peces óseos avanzados (e.g.,

Labridae, Pomacentridae, Acanthuridae, y Pomacanthidae) se dio antes de la

fragmentación de Gondwana (alrededor de 125 Ma) (Streelman & Karl, 1997). El

modelo biogeográfico sugiere que la mayoría de los linajes de peces de arrecifes

5

debieron originarse en el Cretácico (Bellwood & Wainwright, 2002). De igual manera,

el triángulo formado por las islas Filipinas, la Península de Malasia y Nueva Guinea en

el Indo-Pacífico Oriental debe su origen al Mar de Tetis, océano situado entre

Gondwana y Laurasia en el Cretácico (Briggs, 1999). Diversos trabajos han señalado al

Indo-Pacífico Oriental como el centro de radiación evolutiva de diversas familias (e. g.,

Briggs, 1992, 1999; Streelman et al., 2002), entre éstas, la familia Pomacentridae

(Allen, 1975) que registra tres cuartas partes del total de sus especies conocidas en esta

región, donde son habitantes comunes de los arrecifes de coral (Allen & Robertson,

1998).

Después de las extinciones, como la extinción masiva del Crétacico

Tardio/Paleoceno (65 Ma), sucedieron eventos de repoblación y migración (Bellwood &

Wainwright, 2002). El registro fósil más viejo conocido de la familia Pomacentridae,

Palaeopomacentrus orpha, se encontró en el depósito fósil del fondo marino del

Eoceno (50Ma) de Monte Bolca en los Alpes italianos. La morfología es similar a la de

representantes actuales, por lo que no se considera como un precursor “primitivo” de las

formas modernas (Bellwood & Sorbini, 1996).

Entre los principales eventos biogeográficos señalados como causantes de la

diversificación en los arrecifes en el Pacífico Oriental, se han propuesto dos hipótesis,

las amplias dispersiones y la vicarianza (Veron, 1995; Glynn & Ault, 2000). Así, Glynn

& Ault (2000) sugieren que la vida en el Pacífico Oriental puede ser la mezcla de

elementos derivados de la dispersión y vicarianza como: (1) al Pacífico Oriental

llegaron migrantes del Indo-Pacífico debido a grandes dispersiones, antes de la

formación del Istmo de Panamá, (2) la mayoría de los endemismos desarrollados

relativamente recientes se encuentran en ambientes aislados o marginales en el Pacífico

Oriental, (3) existen algunas especies relictas con cercana afinidad a especies

ancestrales del Atlántico y (4) después del aislamiento del Pacífico Oriental, la biota se

ha modificando ampliamente debido a eventos ecológicos (e.g., el niño y la niña),

tectónicos, especiación y extinción.

Las barreras biogeográficas de mayor importancia en la delimitación de la dispersión

y los patrones de distribución de los organismos en el Pacífico Oriental son el Istmo de

Panamá y la Barrera del Pacífico Oriental (Fig. 1). La elevación gradual del Istmo de

Panamá marca el cierre final entre el océano Atlántico y Pacífico. Las estimaciones del

6

momento de esta división varían; estimaciones recientes datan el primer cierre completo

alrededor de 3-3.7 Ma (Duque-Caro, 1990; Coates & Obando, 1996; Glynn & Ault,

2000; Bellwood & Wainwright, 2002; Steeves et al., 2005). Este evento pudo propiciar

la separación geográfica de especies y, con el paso del tiempo, la especiación de las

mismas o el punto final de su divergencia. Un ejemplo de lo anteriormente citado, es la

divergencia entre los pomacentridos Abudefduf saxatalis del Atlántico y A. troschelii

del Pacífico, donde la especiación de estos taxa no se atribuye a la formación del Istmo

de Panamá, aunque si puede representar el punto final de la divergencia, ya que la

divergencia de Abudefduf, con base en el análisis de enzimas, predice el tiempo de

divergencia en aproximadamente 5.8 Ma, dato consistente con la formación de la

barrera (Gorman & Kim, 1977). Asimismo, todas las especies con cuerpos altos del

género Chromis en el Atlántico y Pacífico Oriental, con excepción de C. meridiana y C.

intercrusma, tienen tres radios expuestos en la base de la aleta caudal, lo que puede

considerarse un indicador de la cercana relación de las especies de ambos lados del

Istmo de Panamá (Greenfield & Woods, 1980).

La Barrera del Pacífico Oriental (0-ca. 65 Ma), una de las más efectivas barreras en

la dispersión de larvas, separa la fauna del Pacífico Oriental de la del Indo-Pacífico por

una gran extensión de océano abierto y profundo de aproximadamente 5000-8000

kilómetros (Dana, 1975; Grigg & Hey, 1992; Glynn & Ault, 2000; Bellwood &

Wainwright, 2002) (Fig. 1). La mayoría de las especies con cuerpos altos del género

Chromis del Indo- Pacífico tienen dos radios expuestos en la base de la aleta caudal

(muy pocas, tres). Dos especies del Pacífico Oriental de cuerpo alto (C. meridia y C.

intercrusma) tiene dos radios expuestos en la base de la aleta caudal, por lo que se

pueden considerar más cercanas a las especies del Indo-Pacífico que a otras especies del

género del Pacífico Oriental (Greenfield & Woods, 1980).

2.3 Delimitación ecológica de la familia Pomacentridae en el

Pacífico Oriental El hábitat, disponibilidad de alimento, temperatura y productividad del mar influyen en

la distribución de los organismos marinos (Grove et al., 1986). Los integrantes de la

familia Pomacentridae se encuentran asociados a arrecifes coralinos rocosos, costas

7

rocosas (Robertson & Allen, 2002) y bosques de kelp (Clarke, 1971), cerca al

continente o islas, en aguas poco profundas, tropicales y subtropicales (Grove et al.,

1986).

La presencia de arrecifes de coral está fuertemente asociada a la penetración de la luz

y éstos se encuentran principalmente en la zona fótica, hasta aproximadamente 60-70

metros de profundidad máxima, e isotermas entre 20 y 27ºC (Levinton, 1982). Por su

parte, los bosques de kelp se encuentran asociados a los arrecifes rocosos, debido a que

requieren de un sustrato fuerte para anclarse al fondo. Ambos sistemas se encuentran

fuertemente influenciados por los afloramientos de corrientes cargadas de materia

orgánica (upwelling), que hace estas zonas altamente productivas. La distribución de las

damiselas en el Pacífico Oriental no sobrepasa la isoterma de 15°C al norte y sur (Fig.

1) y se han citado en profundidad máxima de 150m de profundidad (Greenfield &

Woods, 1980). Estos tipos de hábitat heterogéneo les ofrecen refugio adecuado a las

diferentes especies y estadios de desarrollo, así como alimento. Sin embargo, no se

considera que la familia Pomacentridae este restringida a este tipo de hábitat, debido a

que ocasionalmente se hayan registrado en aguas salobres y dulces (Grove et al., 1986).

Figura 1. Mapa de segregación geográfica y ecológica (temperatura media anual) de la familia

Pomacentridae en el Pacífico Oriental.

8

2.4 Relaciones filogenéticas de la familia Pomacentridae El suborden Labroidei agrupa a cuatro familias: Cichlidae, Embiotocidae, Labridae y

Pomacentridae (Kaufman & Liem, 1982; Lauder & Liem, 1983; Stiassny & Jensen,

1987). Análisis moleculares sugieren que este suborden no es monofilético, y solo

recuperan la familia Embiotocidae como grupo hermano de Pomacentridae (Streelman

& Karl, 1997).

La familia Pomacentridae se divide en cuatro subfamilias: 1) Amphiprioninae, con

aproximadamente 28 especies; 2) Chrominae, con alrededor de 80 especies; 3)

Lepidoziginae, con una especie; y 4) Pomacentrinae, con más de 200 especies (Allen,

1975, 1991). Trabajos recientes proponen cinco subfamilias, eliminando

Amphiprioninae e integrando Abudefdufinae y Stegastinae (Cooper et al., 2009).

Mediante el uso de caracteres morfológicos, Fitzpatrick (1992 en Tang, 2001) recupera

la única filogenia explicita, encontrando caracteres que soportan la monofília de la

familia, aunque las relaciones de las subfamilias y géneros no fueron resueltas. Otros

trabajos de corte morfológico (Stiassny, 1981; Kaufman & Liem, 1982; Lauder & Liem,

1983) y molecular (Tang, 2001; Quenouille et al., 2003, Cooper et al., 2009) han

confirmado la monofilia de la familia.

Análisis moleculares recientes han presentado pocas discrepancias y variadas

coincidencias en sus hipótesis filogenéticas en lo correspondiente a las relaciones de las

subfamilias con representantes en el Pacifico Oriental, es decir, Abudefdufinae,

Stegastinae y Chrominae de acuerdo a Cooper et al. (2009). En todas las hipótesis se

recupera la subfamilia Chrominae, compuesta por los géneros Chromis y Dascyllus

(Tang, 2001; Quenouille et al., 2003; Cooper et al., 2009), basados en caracteres

morfológicos el género Chromis normalmente se ha dividido en dos, las especies altas y

las especies alargadas (Greenfield & Woods, 1980), para el Atlántico estos dos grupos

en algún momento se reconocieron como subgéneros (Emery, 1973), el trabajo de

Quenouille et al. (2003) y Cooper et al. (2009) reconocen estos dos grupos.

Aunque la subfamilia Amphiprioninae no se presenta en el Pacifico Oriental, cabe

mencionar que en el trabajo de Quenouille et al. (2004) y Cooper et al. (2009) se

recupera la relación Amphiprion-Premas, y se considera este grupo dentro de la

subfamilia Pocacentrinae, en el caso de Quenouille et al. (2004), se recupera este grupo

pero se consideran al género Stegastes como parte del mismo. Dentro de la subfamilia

9

Pomacentrinae, se destaca la monofilia del género Abudefduf que de acuerdo a Tang

(2001) es parte de la subfamilia Pomacentrinae, sin embargo en los trabajos de

Quenouille et al. (2004) y Cooper et al. (2009), Abudefduf se encuentra en un clado

aparte de la subfamilia Pomacentrida, así, Cooper et al. (2009) lo considera una nueva

subfamilia denominada Abudefdufinae.

Por su parte la monofilia del género Stegastes se hace presente con un soporte

robusto en todas las hipótesis, por lo que Cooper et al. (2009) lo propone como una

nueva subfamilia denominada Stegastinae. Se halla además un clado compuesto por los

géneros Plectroglyphidodon, Stegastes, Microspathodon y Parma (Quenouille et al.,

2004) al que se adjuntan los géneros Hypsypops (Tang, 2001; Tang et al., 2003; Cooper

et al., 2009) y Nexilosus (Cooper et al., 2009), el soporte de este grupo es fuerte. Para

los géneros presentes en el Pacífico Oriental las relaciónes se modifican al agregar

géneros, el trabajo de Tang (2001) y Quenouille et al. (2004) Microspathodon y

Stegastes son grupos hermanos, seguidos por Hypsypops, mientras que la hipótesis de

Cooper et al. (2009) al integrar más géneros se modifica uniendo a Microspathodon con

Hypsypops, el siguiente género más cercano es Nexilosus y finalmente Stegastes. Así, la

hipótesis que considera a todas las damiselas del Pacífico Oriental es la presentada por

Cooper et al. (2009) (Fig. 2).

Figura 2. Filogenia de la familia Pomacentridae de acuerdo a Cooper et al. (2009). Las barras

negras representan los grupos que no se encuentran en el Pacífico Oriental. Las barras amarilla,

verde y azul representan las subfamilias presentes en el Pacifico Oriental y las flechas

representan la amplitud latitudinal de la distribución de estas subfamilias.

10

2.5 Ecomorfología La ecomorfología estudia por un lado la conexión entre la morfología y el desempeño,

y por otro la relación entre desempeño y patrones ecológicos, así como el estudio de las

consecuencias funcionales y ecológicas de la diversidad orgánica (Barel, 1983; Motta &

Kotrschal, 1992; Wainwright & Reilly, 1994). Entre los caracteres más ampliamente

usados en análisis de este tipo en peces se encuentran: (1) las estructuras y formas

relacionadas con la locomoción, estas abordadas mediante la experimentación en

laboratorio del desempeño en el nado (Drucker & Lauder, 2002; Koumoundouros et al.,

2002), análisis de la forma (Chan, 2001), y el análisis de las aletas (Korsmeyer et al.,

2002; Drucker & Lauder, 2002); (2) las estructuras relacionadas con los patrones

tróficos, como anatomía y mecánica del sistema musculo-esquelético (Alfaro et al.,

2005), capacidad de succión y protrusión del aparato bucal (Waltzek & Wainwright,

2003; Wainwright et al., 2007), y capacidades visuales para detectar las presas (Rice &

Westneat, 2005).

Los primeros trabajos ecomorfológicos en la familia Pomacentridae sugieren que el

análisis detallado de las estructuras cefálicas puede ser útil para determinar grupos

tróficos y para explicar la diversidad de la familia (Ciardelli, 1967; Emery, 1973;

Gluckmann & Vandewalle, 1998). El análisis de la anatomía de los mecanismos de

alimentación de Microspathodon chrysurus, en el suroriente de Florida, concluyó que

este es un pez omnívoro que muestra un cambio gradual a través del desarrollo

ontogénico: se muestra principalmente carnívoro como juvenil y pasa a vegetariano

como adulto. Además, constata que existe una distribución espacial acorde a sus hábitos

alimentarios: los juveniles se encuentran en grandes grupos alrededor del coral,

mientras que los adultos se sitúan entre rocas o arena alrededor de los arrecifes

(Ciardelli, 1967).

Subsecuentes análisis apoyan la hipótesis de cambios estructurales y ecológicos a

través del desarrollo ontogénico en esta familia. Asimismo, se menciona que los

adultos solitarios o que viven en pareja se alimentan principalmente de algas, mientras

que los que forman grupos son principalmente zooplantófagos, que los peces

ramoneadores presentan un mayor radio de cierre de la mandíbula que los

succionadores, y que las relaciones encontradas a nivel de grupos tróficos soportan las

relaciones filogenéticas del grupo (Frédérich et al., 2006; 2008). Así podemos suponer

11

que el análisis ecomorfológico de los taxa del Pacífico Oriental nos darán indicios de la

manera de repartición interespecífica de los recursos de los arrecifes que les permite

coexistir.

12

3. Justificación Existe poca información en relación a la familia Pomacentridae en el Pacifico Oriental,

aun cuando este grupo es uno de los más abundantes de los peces conspícuos (no-

crípticos) en sistemas de arrecifes y presenta un alto grado de endemismo en el Pacífico

Oriental. Los análisis ecológicos de la familia Pomacentridae se han llevado a cabo

principalmente en Europa, Australia y Sudamérica. En el Golfo de California

únicamente se ha trabajado con Stegaste rectifraenum y Microspathodon dorsalis

(Montgomery, 1980).

Los análisis filogenéticos que existen no han considerado las especies del Pacífico

Oriental, por lo que tampoco se conocen los patrones filogenéticos de estas. Los análisis

de la familias Pomacentridae, ya sea basado en caracteres morfológicos o moleculares,

no han encontrado caracteres suficientes para hacer inferencias robustas de las

relaciones entre los géneros y subfamilias por lo que se ha sugerido la integración de

nuevas fuentes de información y el análisis detallado de la mayor cantidad de evidencia

posible (Quenouille et al., 2003).

La determinación de los procesos evolutivos en un grupo permite plantear

importantes hipótesis del proceso de radiación, no solo al grupo en análisis, sino que

permite el planteamiento de hipótesis generales para la zona. El análisis de patrones

morfológicos y ecologicos através de la luz de de la evolución de un grupo favorece el

reconocimiento de ejes de variación que jugaron un papel impresindible en la evolución

del grupo.

13

4. Objetivos Objetivo general Analizar los patrones de divergencia morfológica y funcional asociados a patrones

ecológicos y filogenéticos de la familia Pomacentridae en el Pacífico Oriental.

Objetivos específicos

Analizar la merística, morfometría y ecología de la familia Pomacentridae en el Pacífico

Oriental.

Examinar los patrones ecomorfológicos de la familia Pomacentridae y su probable

relación con la divergencia del grupo.

Establecer una hipótesis de la historia evolutiva de la familia Pomacentridae en el

Pacífico Oriental integrando todos los enfoques previamente mencionados.

14

5. Hipótesis Dado que la morfología es el resultado de patrones intrínsecos y extrínsecos de las

especies, el análisis de la morfología y la ecología de las especies puede dilucidar los

patrones evolutivos de las mismas.

15

6. Materiales y métodos 6.1 Área de estudio El área de distribución de la familia Pomacentridae en el Pacífico Oriental abarca desde las

costas de Bahía Monterey en California al Norte, hacia (todo) el Golfo de California al Sur,

y siguiendo a las costas sureñas de México, todas las de centroamérica, Colombia, Ecuador,

y Perú, hasta la región de Atacama en Chile al Sur, incluyendo todas de las islas oceánicas

de esta gran región.

Los mapas presentados a continuación están basados en las coordenadas de recolecta de

especímenes de pomacéntridos de la Colección de Vertebrados del Instituto de

Oceanografía Scripps de la Universidad de California-San Diego y los registros similares

encontrados en FishBase (Froese & Pauly, 2011). Con estos datos se conformó una base de

coordenadas que se visualizaron en el programa ArcView 3.2 (ESRI). Cada mapa muestra

la distribución de las especies pertenecientes a cada uno de los siete géneros y el grupo

hermano.

Abudefduf (Fig. 3)

El género presenta tres especies en el Pacífico Oriental: 1) Abudefduf concolor, que se

distribuye desde El Salvador al norte de Chile, incluyendo las islas oceánicas de los

Galápagos, del Coco y Malpelo; 2) A. declivifrons se encuentra en del sur del exterior de la

península de Baja California y el Golfo de California central a Costa Rica; y 3) A.

troschelii, la especie con mayor rango de distribución del género en el Pacífico Oriental,

que se extiende desde el sur del exterior de la península de Baja California y en todo el

Golfo de California hasta Perú, incluyendo todas las islas oceánicas (Robertson & Allen,

2002).

16

Figura 3. Distribución del género

Abudefduf en el Pacífico Oriental.

Género Azurina (Fig. 4)

El género Azurina cuenta con dos especies, una al Sur y otra al Norte: Azurina eupalama,

endémica de las Islas Galápagos; y A. hirundo, poco conocida, citada solamente de Rocas

Alijos (alrededor de 240 Km afuera de Baja California), Isla Guadalupe y las Islas

Revillagigedos (Robertson & Allen, 2002).


Azurina en el Pacífico Oriental.

17

Chromis (Fig. 5)

Chromis es uno de los géneros de la familia Pomacentridae con mayor número de especies,

presenta siete especies en el Pacífico Oriental: 1) C. punctipinnis, con un rango de

distribución de Monterrey, California al Puerto San Pablo, Baja California, incluyendo Isla

Guadalupe (Greenfield & Woods, 1980); 2) C. alta, que se distribuye en el Sur del exterior

de la Península de Baja California, y las partes Oeste y Sureste del Golfo de California al

Sur de México, y todas las islas oceánicas; 3) C. atrilobata, desde el Sur del exterior de la

Península de Baja y la parte central del Golfo de California al Norte de Perú y todas las

islas oceánicas menos Clipperton; 4) C. crusma y 5) C. intercrusma traslapan sus

distribuciones que se extienden de Ecuador a Chile; 6) C. limbaughi que se encuentra en el

Sur del exterior de Baja California, en la porción central e inferior del Golfo de California,

y las Islas Revillagigedos (Robertson & Allen, 2002); y 7) C. meridiana, que se cita para la

Isla San Félix en Chile (Greenfield & Woods, 1980).

Figura 5. Distribución

del género Chromis en el

Pacífico Oriental.

18

Hypsypops rubicundus (Fig. 6)

El género Hypsypops es monotípico, solo una especie, H. rubicundus se distribuye desde la

Bahía de Monterrey, California hasta Cabo San Lucas, Baja California, incluyendo la Isla

Guadalupe (Clarke, 1971)

Figura 6. Distribución de Hypsypops

rubicundus en el Pacífico Oriental.

Microspathodon (Fig. 7)

El género Microspathodon cuenta con dos representantes en el Pacífico Oriental; M.

bairdii, desde la parte central del Golfo de California hasta Ecuador, incluyendo todas las

islas oceánicas menos Clipperton (Schneider & Krupp, 1995; Robertson & Allen, 2002); y

M. dorsalis desde la parte central del Golfo de California (Bahía Kino, Sonora) hasta

Colombia (Isla Malpelo), incluyendo las Islas Galápagos, del Coco y Revillagigedo

(Schneider & Krupp, 1995; Thomson et al., 2000).


Microspathodon en el Pacífico

Oriental.

19

Nexilosus latifrons (Fig. 8)

El género Nexilosus, representado sólo por Nexilosus latifrons, se distribuye desde

Colombia (Isla Malpelo) al Norte de Chile, incluyendo las Islas Galápagos (Robertson &

Allen, 2000).

Figura 8. Distribución de Nexilosus latifrons en

el Pacífico Oriental.

Stegastes (Fig. 9)

El género de la familia Pomacentridae con mayor número de especies en el Pacífico

Oriental es Stegastes, con ocho especies: 1) Stegastes acapulcoensis se distribuye desde el

Golfo de California central hasta Isla Lobos de Afuera, Perú, y las islas Galápagos, Coco y

Malpelo; 2) S. arcifrons en las islas Galápagos, Malpelo, del Coco, de la Plata (Ecuador), y

“vagabundos” en la costa de Costa Rica; 3) S. baldwini se conoce sólo de la Isla de

Clipperton; 4) S. beebei se citan poblaciones residentes en las islas Galápagos, Malpelo, y

del Coco, y “vagabundos” en el Archipiélago de Las Perlas, Panamá; 5) S. flavilatus desde

el Golfo de California central hasta el Norte de Perú, además las islas Revillagigedos,

Coco, y Galápagos (Robertson & Allen, 2000); 6) S. leucorus, desde Islas Guadalupe, Baja

California hasta el Sur del Golfo de California en Mazatlán (Sinaloa, México), incluyendo

Islas Revillagigedo (Schneider & Krupp, 1995; Humann & Deloach, 2004); 7) S.

rectifraenum, desde Bahía Magdalena en la costa Oeste de Baja California Sur y todo el

Golfo de California, al Sur hasta Acapulco (Guerrero, México), y las Islas Revillagigedo; y

8) S. redemptus se conoce sólo de las Islas Revillagigedo, con reportes de “vagabundos” en

Cabo San Lucas, Baja California Sur (Robertson & Allen, 2000).

20

Figura 9.

Distribución del

género Stegastes en

el Pacífico Oriental.

Zalembius rosaceus (Fig. 10)

Se distribuye del centro de Baja California al norte, también se reporta una población

aislada en el parte superior y central del Golfo de California (Robertson & Allen, 2000).

Figura 10. Distribución de Zalembius

rosaceus en el Pacífico Oriental.

21

6.2 Morfometría geométrica En este análisis se incluyeron las 24 especies pertenecientes a los siete géneros de la familia

Pomacentridae presentes en el Pacífico Oriental: Abudefduf (3 especies), Azurina (2),

Chromis (7), Hypsypops (1), Microspathodon (2), Nexilosus (1) y Stegastes (8) y como

grupo hermano se usó Zalembius rosaceus (Jordan & Gilbert, 1880) perteneciente a la

familia Embiotocidae, única familia reconocida como hermana de la familia Pomacentridae

(Streelman & Karl, 1997), esta especie se distribuye dentro del rango de distribución

analizado en el presente trabajo.

Se tomó una muestra de 25 individuos en promedio (dependiendo de la disponibilidad)

de cada especie, todos adultos dado que a lo largo del desarrollo ontogénico de esta familia

se registran cambios ecológicos y morfológicos complejos (Ciardelli, 1967; Frédérich et

al., 2006; 2008). Los organismos disponibles se tomaron de las siguientes colecciones: 1)

Colección de Peces del Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste (CIBNOR), La

Paz, BCS, México; 2) Colección Ictiológica del Centro Interdisciplinario de Ciencias

Marina (CICIMAR-CI), La Paz, BCS, México; 3) Colección de Peces de la Universidad

Michoacana (CPUM), Morelia, Michoacán, México; 4) Colección de Vertebrados Marinos

del Instituto de Oceanografía Scripps de la Universidad de California, San Diego, EUA; 5)

Museo de Historia Natural del Condado de Los Angeles, California, EUA; así como colecta

de organismos frescos en campo (lista de material apéndice 1). Después de identificar cada

uno de los organismos mediante las claves de FAO para el Pacifico Centro-Oriental

(Fischer et al., 1995) y Allen y Robertson (2008), entre otros, de cada uno de estos

ejemplares se obtuvieron registros fotográficos para conformar la colección fotográfica que

se utilizó para el análisis de morfometría geométrica.

Se separó el análisis de la morfología en cinco regiones: región cefálica: 18 marcas;

tronco: 12 marcas; pedúnculo caudal: seis marcas; aleta pectoral: seis marcas; organismo

completo: 15 marcas (Fig. 11). En cada fotografía se digitalizaron las cotas anatómicas

(landmarks), es decir, puntos definidos de manera natural en el organismo, como el inicio

de una aleta, así, se estableció una estructura de puntos en función a las estructuras que se

analizaron. Mediante el Análisis Generalizado de Procrustes (AGP) las formas son

superpuestas de manera tal que la suma de las distancias al cuadrado entre puntos de

22

anclaje correspondientes de las formas, sean mínimas. En primer lugar, cada configuración

se centra en el origen del sistema de coordenadas, y luego se escala a una unidad de tamaño

común. Esto se hace dividiendo cada configuración de puntos de anclaje por su centroide

(Bookstein, 1986). De cada especie se obtuvo la forma consenso (promedio) que se usó

como referencia, así como el promedio de todas las formas incluidas en cada análisis.

Figura 11. Puntos de anclaje utilizados para el análisis de morfometría geométrica. Región cefálica:

círculo rosa; aleta pectoral: círculo morado; tronco: círculo azul; pedúnculo caudal: círculo

amarillo; todo el organismo: círculo verde.

Posteriormente, una de las configuraciones se rota hasta alinearla con la otra, de modo

que d (la raíz cuadrada de la suma de las distancias al cuadrado entre los puntos de anclaje

correspondientes) sea lo más pequeña posible (Rohlf & Slice, 1990; Rohlf, 1999). La

cantidad d es la distancia de Procrustes. Este proceso es iterado hasta obtener la forma

promedio o consenso, la cual no puede estimarse antes de la superposición. Luego de la

superposición, se analizan los residuos de cada punto de anclaje con respecto a la

configuración de referencia para detectar y estudiar las diferencias.

23

Una vez que las formas son superpuestas, las diferencias en forma y/o talla se describen

a partir de análisis multivariados de las distancias Procrustes (Bookstein, 1996). El

Análisis de componentes principales (ACP) se usó con el fin de explorar los principales

ejes de variación morfológica, observar las tendencias de variación entre y dentro de las

muestras, y reducir la dimensionalidad de los datos.

A partir de los valores del ACP, se llevaron a cabo dos análisis discriminantes, el

Análisis de variables canónicas (AVC) diseñado para maximizar la separación entre

grupos. El AVC usualmente se computa a partir de los valores del ACP y no sobre las

coordenadas superpuestas, ya que así se reduce el número de variables analizadas (Manly,

1994), sin embargo, debido a que son análisis diferentes es conveniente correr el AVC con

todas las variables para comparar los resultados (Aguilar-Medrano et al., 2011). Además se

calculó la distancia entre los grupos obtenidos y el grado de significancia de la diferencia

entre grupos mediante el cálculo de ANOVA, Tukey-Kramer y MANOVA. A partir del

AVC se obtuvieron los valores que describen patrones específicos de deformación respecto

a la forma de referencia llamados valores de deformación parcial (partial warp scores), que

se usaron en programas puramente estadísticos.

Los análisis morfométricos se llevaron a cabo en los paquetes: TPS diseñados por F. J.

Rohlf (http://life.bio.sunysb.edu/morph/) e IMP creado por H. D. Sheets (http://www2.

canisius.edu/~sheets/morphsoft.html); los análisis multivariados (ANOVA, MANOVA,

PCA, CVA) se llevaron a cabo en los paquetes estadísticos: PAST, versión 2. 08b (Hammer

et al., 2001; http://folk.uio.no/ahammer/past), Statistica, versión 8.0

(http://www.StartSoft.com) y JMP, versión 8.0 (SAS Institute Inc.).

6.3 Análisis ecológico El análisis ecológico se centró en la caracterización de tres conjuntos de variables: (1)

distribución local y geográfica (ejem. insular, continental, posición en la columna de agua,

sustrato); (2) comportamiento social (ejem. especies territoriales: solitarias o forma

grupos); y (3) comportamiento alimentario (ejem. zonas de alimentación, artículos

alimentarios) (todas las variables se encuentran en el apéndice 2).

24

Dicha caracterización se llevó a cabo mediante análisis bibliográfico, observaciones

directas en buceo y grabaciones subacuáticas. Los sitios para las observaciones y filmación

subacuáticas (OS) corresponden a tres arrecifes del Golfo de California, BCS., México,

donde se pueden observar 14 especies (Tabla 1, Fig. 12). (1) Parque Marino Nacional de

Loreto, (2) Bahía de La Paz y (3) Parque Marino Nacional de Cabo Pulmo. El Parque

Marino Nacional de Loreto se localiza a los 26º07’–25º43’N y 111º21’–111º13’O. Las islas

Coronado, Carmen y Danzante delimitan el área, en la que la composición del sustrato varia

de arenas finas, requeríos y rocas grandes (Campos-Dávila et al., 2005). La Bahía de La

Paz se localiza a los 24º07’–24º21’N y 110º17’–110º40’O, el arrecife presenta arenas finas,

grandes roqueríos y paredes (15m), así como arrecifes rocosos (Aburto-Oropeza & Balart,

2001). El Parque Marino Nacional de Cabo Pulmo es el arrecife más norteño del Pacifico

Oriental y se localiza cerca de la entrada al Golfo de California en la zona de transición

entre el Pacífico tropical y templado a los 23°50’ N y 109°25’ O (Alvarez-Filip et al.,

2006). Este parque presenta una laguna y un arrecife de barrera compuesto por pequeños

roqueríos con áreas de arenas finas. Las OS se llevaron a cabo durante cinco campañas de

campo: enero, mayo y agosto de 2008, y enero y marzo de 2009 mediante buceo (SCUBA)

y snorkel.

Las observaciones de especies territoriales se desarrollaron en aproximadamente 2 min

por organismos; en peces que se encuentran en constante movimiento (e.g. planctívoros) se

dedicó un máximo de 10 min. Por organismo. Las observaciones se llevaron a cabo en 20 a

100 individuos por especie, dependiendo de la disponibilidad.

Aunado a estos datos se tomaron datos de temperatura de toda el área en estudio

mediante el programa Optimal Interpolation Sea Surface Temperature, versión 2.0

desarrollado por el Laboratorio de Modelación y Pronostico Pesquero del Centro de

Investigaciones Biológicas del Noreste (CIBNOR), Pacheco-Ayub & Bautista-Romero

(2003). Se tomó la temperatura promedio mensual de la superficie marina de 1980 a 2010,

en cuadrantes de un grado de longitud-latitud. Se analizaron 72853 cuadrantes con los que

se cubrió toda la distribución de las damiselas en el Pacífico Oriental.

25

Tabla 1. Localidades de observación subacuática de los miembros de la familia Pomacentridae en

Baja California Sur, México. Especie Bahía de Loreto Bahía de La Paz Cabo Pulmo A. declivifrons X X X A. troschelii X X X C. alta X X X C. atrilobata X X X C. limbaugui X X C. punctipinnis X H. rubicundus X M. bairdii X X X M. dorsalis X X X S. acapulcoensis X X S. flavilatus X X S. leucorus X X X S. rectifraenum X X X S. redemptus X

Figura 12. Localidades de observación subacuática (OS) en el Golfo de California, México.

Distribución local y comportamiento social

Se consideró prudente integrar el análisis de la distribución local y el comportamiento

social en un solo apartado ya que son mutuamente incluyentes. Con el fin de determinar la

distribución local de las especies, las observaciones subacuáticas y la búsqueda de literatura

relacionada al tema se centraron en el sitio que ocupan las especies en la columna de agua;

en lo correspondiente al comportamiento social, el análisis se centró en las diferencias entre

26

organismos territoriales y no territoriales, el número de organismos por grupo y el tamaño

de los territorios.

Con esta información se construyó un análisis de agrupación basado en el método de

Ward y utilizando el coeficiente de correlación cofenética como medida de buena

clasificación (descripción del método de Ward y el coeficiente de correlación cefenético en

“distribución geográfica”).

Dieta

La dieta de todas las damiselas del Pacífico Oriental se describió con base en las OS y la

revisión de literatura relacionada al tema. Durante las OS, nos centramos en tres

componentes principales de su ecología trófica: (1) áreas de alimentación; (2) estrategia de

alimentación y (3) tipo de presas. Con esta información se construyó una matriz de datos.

Se analizó la redundancia de los tipos de presas usando el índice de correlación de Kendall

para datos de presencia-ausencia, este análisis permite reducir la matriz, al agrupar los tipos

de presa que presenten un grado de correlación mayor o igual a 0.80.

Adicionalmente, los datos de la composición de la dieta se usaron para estimar los

niveles tróficos de cada especie. El índice TROPH, inicialmente usado para peces del

Mediterráneo (Stergiou & Karpouzi, 2002), expresa la posición de los organismos entre las

redes alimenticias que definen en gran medida los ecosistemas acuáticos. La definición de

TROPH para cada especie (i) es:

donde G es el total de presas, DCij representa la fracción de j en la dieta de i y trophj es la

fracción del nivel trófico de la presa j. los valores de TROPH se calculan usando TrophLab

(Pauly et al., 2000) que únicamente se usa para estimar los valores de TROPH y su error

estándar usando información cuantitativa de la lista de tipos de presas de cada especie. Si

no se tiene algún valor de los tres niveles de profundidad requeridos para obtener el valor

de TROPH, TrophLab usa valores establecidos para cada tipo de presa de los valores

básicos (TrophLab está disponible en FishBase; Froese & Pauly, 2011).

27

6.4 Biogeografía La búsqueda de las relaciones entre especies y áreas se desarrolló mediante dos tipos de

análisis: (A) un análisis de agrupación basado en método de Wards de varianza mínima y

(B) el análisis de parsimonia de endemismo (PAE). Para ambos análisis se utilizó la misma

matriz. (A) El análisis de agrupación basado en el método de Ward de varianza mínima,

que es uno de los más utilizados debido a que posee casi todas las ventajas del método de la

media y suele ser más discriminativo en la determinación de los niveles de agrupación. Este

método es capaz de acertar mejor con la clasificación óptima que otros métodos (mínimo,

máximo, media y centroide) (Kuiper & Fisher, 1975; Mojena, 1977). De acuerdo a este

método la distancia entre dos grupos se calcula como la suma de cuadrados entre grupos en

el análisis de varianza sumando para todas las variables (Glyn & Ault, 2000). Se utilizó el

coeficiente de correlación cofenética como una medida del grado de buena clasificación

(Sokal & Rohlf, 1962). (B) PAE consiste en la búsqueda del arreglo más parsimonioso

(Morrone & Crisci, 1995). Este análisis no considera las especies presentes en una sola área

o en todas, debido a que no son útiles para agrupar (Aguilar-Aguilar, et al., 2003). El índice

de consistencia (CI) y el índice de retención (RI) se usaron para determinar qué tan buena

es la clasificación encontrada. Para este análisis en específico fueron utilizadas las islas

Galápagos, Coco y Malpelo como grupo externo ya que se propone que estas fueron el

primer punto de contacto de las especies en Indo Pacifico a el Pacifico Oriental.

6.5 Ecomorfología evolutiva El análisis ecomorfológico se basó en búsqueda de relación entre el análisis morfológico y

los resultados ecológicos. Así, la búsqueda de dichas relaciones se llevó a cabo de la

siguiente manera: (A) talla, distribución geográfica y temperatura; (B) región cefálica y

dieta; (C) aleta pectoral, distribución local y comportamiento. Para seleccionar las

estructuras y variables a analizar en el presente apartado se tomaron en cuenta los

antecedentes, se buscó la relación lógica y se llevaron a cabo análisis exploratorios para

determinar la existencia de relación.

28

Con el fin de no solo determinar la relación entre la morfología y las variables

ecológicas, sino además, determinar si dichas relaciones presentan algún patrón

filogenético (B y C) o biogeográfico (A), en todos los análisis ecomorfológicos se

utilizaron los métodos filogenéticos comparativos (PCMs Phylogenetic Comparative

Methods), específicamente el contraste filogenético independiente. Aunque la base de este

análisis es la filogenia del grupo en estudio, este no producen filogenias, se usa cualquier

topología arbitrariamente, es decir, se puede usar una filogenia basada en datos moleculares

para analizar datos ecológicos o morfológicos, en nuestro caso, debido a que la filogenia

disponible es poco confiable (no utiliza las especies del Pacifico Oriental, solo están

representados los géneros y no hay distancia de las ramas) construimos un árbol basado en

nuestros datos (morfología B y C, distribución A) y usamos ambas filogenias. El método

reconoce la filogenia como un algoritmo que implementa al llevar a cabo el análisis de

regresión filogenética. La lógica del método es utilizar la información filogenética (y

supone un movimiento Browniano como modelo de evolución de rasgos) para transformar

los datos originales (valores promedio para un conjunto de especies) en valores que son

estadísticamente independientes e idénticamente distribuidos. El algoritmo consiste en

calcular los valores en los nodos internos como un paso intermedio, pero no se utilizan

generalmente para las inferencias por sí mismos. Se produce una excepción de la parte

basal (raíz) del nodo, que puede ser interpretada como una estimación del valor ancestral de

todo el árbol o como una estimación filogenéticamente ponderada de los media para el

conjunto de los taxones terminales. Mediante este paquete se puede analizar mediante

regresiones filogenéticas la relación entre variables. Estos análisis se llevó a cabo en el

módulo PDAP para Mesquite (Midford et al., 2009).

Patrones biogeográficos, talla y temperatura

Se buscó la relación entre la talla y la distribución, dada a la regla de Bergmann, que fue

establecida por Carl Bergmann en 1847, señalando que el cuerpo de un animal tiene un

mayor tamaño en climas más fríos (polos, en latitudes mayores) que en climas más

calientes (ecuador). Así, se utilizó el análisis de la distribución geográfica y a este se añadió

el análisis de la talla y temperatura.

29

Para el análisis de la talla se consideraron 247 especímenes pertenecientes a 24

damiselas del Pacífico Oriental. De cada fotografía se tomó la longitud estándar (de la

punta del hocico al extremo posterior del pedúnculo caudal; LS) utilizando tpsDig version 2

de la serie TPS (F.J. Rohlf; disponible de manera gratuita en:

http://life.bio.sunysb.edu/morph/). Los valores de la LS se analizaron con el fin de

encontrar grupos de tallas mediante el ANOVA apoyado por la prueba de Tukey Kramer,

en PAST 2.08b (Hammer et al., 2001, disponible de manera gratuita en:

http://folk.uio.no/ahammer/past).

Por su parte, el análisis de la temperatura de la capa superior del agua se basó en las

regiones consideradas por el análisis biogeográfico. La temperatura de cada una de estas

regiones se determinó mediante el uso del programa Optimal Interpolation Sea Surface

Temperature, version 2.0 desarrollado por el Laboratorio de Modelación y Pronostico

Pesquero del Centro de Investigaciones Biológicas del Noreste (CIBNOR) (Pacheco-Ayub

& Bautista-Romero, 2003), este programa permite el análisis de la temperatura media

mensual de 1980 al 2010, en cuadrantes de 1 grado (latitud-longitud), se analizaran 72853

cuadrantes que cubren las distribución conocida de las damiselas en el Pacifico Oriental.

Mediante el uso de los métodos filogenéticos comparativos (ampliamente explicado en

6.4 Ecomorfología evolutiva) se buscó la relación entre las variables (T°, LS) y los árboles.

Región cefálica y dieta

Mediante el uso de las variables morfométricas de la región cefálica se desarrolló una

hipótesis filogenética basada en el método de parsimonia, aunado a esta se consideró la

hipótesis filogenética de Cooper et al. (2009) para llevaron a cabo los análisis de regresión

filogenética mediante los métodos filogenéticos comparativos (PCMs Phylogenetic

Comparative Methods) (ampliamente explicado en 6.4 Ecomorfología evolutiva). Además

se buscó además la relación entre las variables morfométricas de la región cefálica y los

valores del índice TROPH mediante análisis de regresión no filogenética.

30

Aleta pectoral, distribución local y comportamiento.

Con el fin de determinar la existencia de relación entre la morfología de la aleta pectoral, la

posición en la columna de agua y el comportamiento social, se desarrolló una hipótesis

filogenética basada en el método de parsimonia utilizando los datos morfológicos y se

consideró las hipótesis filogenética de Cooper et al. (2009). Con estas se llevaron a cabo los

análisis las regresión filogenética mediante los métodos filogenéticos comparativos (PCMs

Phylogenetic Comparative Methods) (Ampliamente explicados en 6.4 Ecomorfología

evolutiva).

31

7. Resultados

7.1 Morfometría geométrica A continuación se describen los resultados para cada una de las regiones definidas: (a)

región cefálica; (b) tronco (espacio intermedio entre las aletas dorsal, pélvica y anal); (c)

pedúnculo caudal; (d) aleta pectoral y (e) todo el cuerpo.

a) Región cefálica

Abudefduf: El ANOVA sobre el primer eje discriminante entre A. concolor y A.

declivifrons no muestra diferencias significativas por lo que se agruparon en una unidad

operativa, así, se observaron diferencias significativas entre A. concolor, A. declivifrons y

A. troschelii (Tabla 2).

Tabla 2. ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Abudefduf. Sobre la diagonal

valores de F, bajo la diagonal valores de P. A. concolor A. declivifrons A. troschelii

A. concolor 6.681 2540.31 A. declivifrons 0.0182 4194.86 A. troschelii <.0001 <.0001

Para alcanzar el 90.64% de la varianza acumulada fueron necesarios 13 componentes

principales. En el gráfico del ACP, el primer componente permite distinguir dos grupos;

uno integrado por las especies A. concolor y A. declivifrons y el segundo representado por

A. troschelii (Fig. 13); El gráfico del AVC muestra el mismo patrón que el ACP (Tabla 3;

Fig. 14).

32

Figura 13. ACP del

género Abudefduf.

Círculos: A. troschelii;

cruz: A. concolor; cuadro:

A. declivifrons.

Figura 14. AVC de las dos

unidades operativas del

género Abudefduf. Cuadro

blanco: A. troschelii; cuadro

negro: A. concolor y A.

declivifrons.

Tabla 3. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Abudefduf. Lambda de Wilkins 0.005114 Traza de Pillai 0.9949 GL1 32 GL1 32 GL2 26 GL2 26 F 158.1 F 158.1 P 5.702E-23 P 5.702E-23 Eigen 1 194.5 Porcentaje 100 Eigen 2 2.929E-14 Porcentaje 1.506E-14

33

Azurina: El ANOVA y prueba de Tukey-Kramer del primer eje discriminante muestran

diferencias significativas entre especies (P = <0.0001; F = 4357.14). En el grafico del ACP,

en el primer eje se diferencian dos grupos específicos (Fig. 15); para alcanzar el 91.29% de

la varianza acumulada fueron necesarios 12 componentes principales. El AVC muestra dos

grupos bien diferenciados (Tabla 4; Fig. 16).

Figura 15. ACP del género

Azurina. Cuadro blanco: A.

eupalama; cuadro negro: A.

hirundo.

Figura 16. AVC del género

Azurina. Cruz: A. eupalama;

círculos: A. hirundo.

34

Tabla 4. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Azurina. Lambda de Wilkins 0.01687 Traza de Pillai 0.9831 GL1 28 GL1 28 GL2 4 GL2 4 F 8.326 F 8.326 P 0.02582 P 0.02582 Eigen 1 58.29 Porcentaje 100 Eigen 2 1.618E-13 Porcentaje 2.775E-13

Chromis: La prueba de ANOVA y Tukey-Kramer entre especies (Tabla 5) no muestra

diferencias significativas entre C. alta y C. limbaughi y diferencias significativas, aunque

bajas en relación a las diferencias entre todas las especies del género, entre C. alta y C.

meridiana. En el gráfico del ACP no se distingue ninguna agrupación (Fig. 16); para

alcanzar el 90.20% de la varianza acumulada fueron necesarios 15 componentes

principales. El AVC puede separar las siete especies, aunque se puede observar que existe

una estrecha relación entre: C. alta, C. meridiana y C. limbaughi. Debido a lo anterior se

procesaron nuevamente los datos considerando C. alta y C. limbaughi como una sola

unidad operativa. Al hacer el AVC se pudo observar una diferenciación clara de las

unidades operativas (Tabla 6; Fig. 18), así el ANOVA y prueba de Tukey-Kramer muestran

diferencias significativas entre todas las nuevas unidades operativas.

Figura 17. ACP del

género Chromis. Cuadro

blanco: C. alta; cuadro

negro: C. atrilobata;

círculo: C. crusma;

triángulo: C.

intercrusma; asterisco:

C. limbaughi; triángulo

negro: C. meridiana;

equis: C. punctipinnis.

35

Tabla 5. ANOVA sobre el primer eje discriminante de la región cefálica de las siete especies del

género Chromis: Grupos: A) C. meridiana; B) C. alta, C. limbaughi; C) C. crusma; D) C.

intercrusma; E) C. punctipinnis; F) C. atrilobata. Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal

valores de P. Especies C. alta C. atrilobata C. crusma C. intercrusma C. limbaughi C. meridiana C. punctipinnis C. alta 1028.65 183.12 372.26 4.91 18.86 806.93 C. atrilobata <.0001 451.29 137.28 896.74 2174/99 20.81 C. crusma <.0001 <.0001 62.53 83.74 444.81 287.96 C. intercrusma <.0001 <.0001 <.0001 225.3 814.28 54.01 C. limbaughi 0.033 <.0001 <.0001 <.0001 50.51 615.1 C. meridiana 0.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 1680.81 C. punctipinnis <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 Grupos A B C D E F A 33.11 346.52 689.32 1500.4 2163.51 B <.0001 115.2 324.28 833.17 1372.16 C <.0001 <.0001 69.94 285.97 535.91 D <.0001 <.0001 <.0001 45.39 159.36 E <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 47.32 F <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001

Figura 18. AVC del género Chromis. Cuadro blanco (A): C. alta, C. limbaughi; cuadro negro (B):

C. atrilobata; círculo (C): C. crusma; triángulo (D): C. intercrusma; triángulo negro (E): C.

meridiana; equis (F): C. punctipinnis.

36

Tabla 6. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Chromis. Lambda de Wilkins 0.00009384 Traza de Pillai 3.851 GL1 160 GL1 160 GL2 530 GL2 550 F 18.24 F 11.52 P 8.803E-143 P 6.336E-105 Eigen 1 28.76 Porcentaje 61.86 Eigen 2 10.24 Porcentaje 22.03

Microspathodon: El gráfico del ACP muestra dos grupos específicos cercanos (Fig. 19);

para alcanzar el 91.03% de la varianza acumulada fueron necesarios 15 componentes

principales. El AVC muestra dos grupos bien diferenciados (Tabla 7; Fig. 20). El ANOVA

y la prueba de Tukey-Kramer muestran diferencias significativas entre estas dos especies (P

= <.0001; F = 1121.32).

Figura 19. ACP del género Microspathodon. Circulo: M. bairdii; equis: M. dorsalis.

37

Figura 20. AVC del

género

Microspathodon.

Cuadro blanco: M.

bairdii; cuadro negro:

M. dorsalis.

Tabla 7. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Microspathodon. Lambda de Wilkins 0.05258 Traza de Pillai 0.9474 GL1 30 GL1 30 GL2 14 GL2 14 F 8.408 F 8.408 P 6.707E-05 P 6.707E-05 Eigen 1 18.02 Porcentaje 100 Eigen 2 2.024E-14 Porcentaje 1.24E-13

Stegastes: Mediante el gráfico del ACP no se pudieron distinguir grupos (Fig. 21); para

alcanzar el 90.39% de la varianza acumulada fueron necesarios 17 componentes

principales. Mediante el primer eje discriminante del AVC se pudieron separar cinco

grupos integrados por: A) Stegastes acapulcoensis; B) S. arcifrons y S. redemptus; C) S.

baldwini; D) S. beebei y S. leucorus; E) S. flavilatus y S. rectifraenum. Debido a que no se

registraron diferencias significativas entre las especies agrupadas en B, D, E, se analizaron

los datos nuevamente utilizando las cinco unidades operativas encontradas. Así, mediante

el ANOVA y Tukey-Kramer se logró encontrar diferencias significativas entre las cuatro

unidades operativas en los primeros dos ejes discriminantes (Tabla 8), este resultado se

encuentra apoyado por AVC (Tabla 9; Fig. 22).

38

Figura 21. ACP del género Stegastes. Cruz: S. acapulcoensis; equis: S. arcifrons; cuadro: S.

baldwini; triángulo: S. beebei; asterisco: S. flavilatus; circulo: S. leucorus; círculo negro: S.

rectifraenum; cuadro negro: S. redemptus.

Tabla 8. ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Stegastes. Grupos: A) S.

acapulcoensis; B) S. arcifrons y S. redemptus; C) S. baldwini; D) S. beebei y S. leucorus; E) S.

flavilatus y S. rectifraenum. Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P. Los

gropos C vs. D son diferentes en el segundo eje (F= 89.27; P= <.0001). Especies S. acapulcoensis S. arcifrons S. baldwini S. beebei S. flavilatus S. leucorus S. rectifraenum S. redemptus S. acapulcoensis 396.51 478.18 457.29 227.51 644.13 305.17 869.89 S. arcifrons <.0001 23.4 13.89 66.49 32.29 8.36 16.59 S. baldwini <.0001 <.0001 1.56 157.41 0.444 50.78 7.49 S. beebei <.0001 0.0011 0.228 134.03 3.5 36.3 1.12 S. flavilatus <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 206.87 22.51 227.64 S. leucorus <.0001 <.0001 0.51 0.07 <.0001 83.7 13.94 S. rectifraenum <.0001 0.0054 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 57.91 S. redemptus <.0001 0.0002 0.0102 0.3 <.0001 0.0005 <.0001 Grupos A B C D E A 813.05 558.89 749.81 364.48 B <.0001 40.23 44.06 98.39 C <.0001 <.0001 0.72 136.95 D <.0001 <.0001 0.4013 114.11 E <.0001 <.0001 <.0001 <.0001

39

Figura 22. AVC del género Stegastes. Cruz (A): S. acapulcoensis; equis (B): S. arcifrons y S.

redemptus; cuadro (C): S. baldwini; triángulo (D): S. beebei y S. leucorus; asterisco (E): S.

flavilatus y S. rectifraenum.

Tabla 9. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC de la región cefálica del género

Stegastes. Lambda de Wilkins 0.003029 Traza de Pillai 2.909 GL1 128 GL1 128 GL2 495.9 GL2 508 F 12.77 F 10.58 P 4.028E-98 P 2.673E-85 Eigen 1 7.253 Porcentaje 46.27 Eigen 2 5.218 Porcentaje 33.29

Familia Pomacentridae y grupo hermano: Fueron necesarios 15 componentes principales

para alcanzar el 90.15% de la varianza acumulada El gráfico del ACP muestra cuatro

grupos relativamente bien diferenciados, en este análisis se observa una distribución

fraccionada del género Abudefduf, este mismo resultado se obtuvo en el análisis a nivel

40

genérico, en el cuál A. concolor y A. declivifrons forman una unidad operativa y la segunda

la representa A. troschelii (Fig. 23). El ANOVA y prueba de Tukey Kramer apoyan la

formación de cuatro grupos (Tabla 10). El resto de los géneros se mantuvieron sin división.

Debido a los resultados del ACP, se procesaron los datos dividiendo el género Abudefduf de

acuerdo al resultado y manteniendo los cuatro grupos encontrados. El AVC muestra cuatro

grupos bien diferenciados (Tabla 11; Fig. 24), para esto fueron requeridos dos ejes

discriminantes, este resultado es apoyado por el ANOVA y la prueba de Tukey-Kramer,

que muestran diferencias significativas entre todos los grupos

Figura 23. ACP de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Cruz: Abudefduf spp.; equis:

Azurina spp.; cuadro: Chromis spp.; triángulo: H. rubicundus; circulo: Microspathodon spp.;

asterisco: N. latifrons; circulo negro: Stegastes spp.; cuadro negro: Z. rosaceus.

41

Tabla 10. ANOVA sobre el primer eje discriminante de la familia Pomacentridae y el grupo

hermano. Grupos: A) A. concolor, A. declivifrons, H. rubicundus, N. latifrons y Stegastes spp.; B)

A. troschelii, Azurina spp. y Chromis spp.; C) Microspathodon spp.; D) Z. rosaceus. Sobre la

diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P. Abudefduf Azurina Chromis H. rubicundus Microspathodon N. latifrons Stegastes Z. rosaceus

Abudefduf 121.13 291.65 313.03 1792.68 83.83 418.52 14.69 Azurina <.0001 2.94 1450.55 3499.81 439.3 1140.08 64.7 Chromis <.0001 0.088 2016.28 7574.44 725.59 3345.11 83.23 H. rubicundus <.0001 <.0001 <.0001 597.14 39.2 55.2 991.54 Microspathodon <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 524.79 1594.39 2465.86 N. latifrons <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 0.07 230.37 Stegastes <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 0.7917 498.22 Z. rosaceus 0.0002 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 Grupos A B C D A 5434.79 2290.14 515.77 B <.0001 10207.21 150.06 C <.0001 <.0001 2887.93 D <.0001 <.0001 <.0001

Figura 24. AVC de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Cuadro blanco: Abudefduf

concolor, A. declivifrons, H. rubicundus, N. latifrons y Stegastes spp.; cuadro negro: A. troschelii,

Azurina spp. y Chromis spp.; triángulo: Microspathodon spp.; triángulo negro: Z. rosaceus.

42

Tabla 11. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC de la familia Pomacentridae y

grupo hermano. Lambda de Wilkins 0.002048 Traza de Pillai 2.511 GL1 96 GL1 96 GL2 1420 GL2 1428 F 102.2 F 76.39 P 0 P 0 Eigen 1 22.89 Porcentaje 76.23 Eigen 2 4.231 Porcentaje 14.09

b) Tronco

Abudefduf: Para alcanzar el 90.98% de la varianza acumulada fueron necesarios diez

componentes principales. En el gráfico del ACP, el primer eje muestra dos grupos, uno

integrado por las especies A. concolor y A. declivifrons y el segundo representado por A.

troschelii (Fig. 25); El ANOVA y prueba de Tukey-Kramer no muestran diferencias

significativas entre A. concolor y A. declivifrons por lo que se analizaron los datos

considerando A. concolor y A. declivifrons como una unidad operativa (Tabla 12). El CVA

muestra dos unidades bien diferenciadas (Tabla 13: Fig. 26). El ANOVA y prueba de

Tukey-Kramer sobre el primer eje discriminante muestra diferencias significativas entre A.

concolor y A. declivifrons y A. troschelii

Figura 25. ACP del género Abudefduf. Cuadro blanco: A. concolor; cuadro negro: A. declivifrons;

circulo: A. troschelii.

43

Tabla 12. ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Abudefduf. Sobre la diagonal




Abudefduf. Cuadro: A. concolor- A.

declivifrons; círculo: A. troschelii.

Tabla 13. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Abudefduf. Lambda de Wilkins 0.04463 Traza de Pillai 0.9554 GL1 20 GL1 20 GL2 19 GL2 19 20.33 F 20.33 P 6.915E-09 P 6.915E-09 Eigen 1 21.4 Porcentaje 100 Eigen 2 1.259E-14 Porcentaje 5.882E-14

Azurina: Para alcanzar el 91.65% de la varianza acumulada se requirieron nueve

componentes principales; En el gráfico del ACP se distinguen dos grupos, aunque poco

diferenciados (Fig. 27). El CVA muestra dos grupos bien diferenciados (Tabla 14; Fig. 28),

así, el ANOVA y prueba de Tukey-Kramer revelan diferencias significativas entre las dos

especies (P = <.0001; F = 5729.41).

44


Azurina. Cuadro: A. eupalama,

círculo: A. hirundo.

Figura 28. AVC del tronco del género Azurina. Cuadro: A. eupalama, círculo: A. hirundo.

Tabla 14. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Azurina. Lambda de Wilkins 0.0004019 Traza de Pillai 0.9996 GL1 20 GL1 20 GL2 2 GL2 2 F 248.7 F 248.7 P 0.004012 P 0.004012 Eigen 1 2487 Porcentaje 100 Eigen 2 1.928E-13 Porcentaje 7.749E-15

45

Chromis: El ACP requirió de diez componentes para alcanzar el 90.99% de la varianza

acumulada, en el gráfico de este análisis se observan grupos claros, aunque C. meridiana se

separa casi totalmente del resto de las especies (Fig. 29). El ANOVA y prueba de Tukey-

Kramer no muestran diferencias significativas entre C. alta y C. limbaughi, ni entre C.

intercrusma y C. punctipinnis. Se reanalizaron los datos considerando las especies sin

diferencias significativas como una sola unidad operativa, lo que redujo las unidades

operativas a analizar a cinco (Tabla 15). El AVC logra así separar claramente las cinco

unidades (Tabla 16; Fig. 30), este resultado se ve respaldado por el ANOVA y prueba de

Tukey-Kramer que muestran diferencias significativas entre todos los grupos

Figura 29. ACP del género Chromis. Cuadro blanco: C. alta; cuadro negro: C .atrilobata; círculo:

C. crusma; triángulo: C. intercrusma; triángulo negro: C. limbaughi; asterisco: C. meridiana;

círculo negro: C. punctipinnis.

46

Tabla 15. ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Chromis. Grupos: A) C. alta y C.

limbaughi; B) C. atrilobata; C) C. crusma; D) C. intercrusma y C. punctipinnis; E) C. meridiana.

Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P.

C. alta C. atrilobata C. crusma C. intercrusma C. limbaughi C. meridiana C. punctipinnis C. alta 416.5 27.87 67.48 1.94 35.9 189.23 C. atrilobata <.0001 579.45 112.69 553.91 1094.34 60.21 C. crusma <.0001 <.0001 67.48 20.91 262.51 224.83 C. intercrusma <.0001 <.0001 <.0001 81.29 295.8 17.65 C. limbaughi 0.1767 <.0001 <.0001 <.0001 83.82 239.5 C. meridiana <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 623.43 C. punctipinnis <.0001 <.0001 <.0001 0.0006 <.0001 <.0001

A B C D E A 519.85 39.79 218.97 138.08 B <.0001 434.03 130.01 1316.83 C <.0001 <.0001 96.96 476.87 D <.0001 <.0001 <.0001 850.77 E <.0001 <.0001 <.0001 <.0001

Figura 30. AVC del primer y segundo eje discriminante del género Chromis. Grupos: Cuadro

blanco: C. alta y C. limbaughi; cuadro negro: C. atrilobata; círculo: C. crusma; triángulo: C.

intercrusma y C. punctipinnis; triángulo negro: C. meridiana.

47

Tabla 16. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del tronco del género

Chromis. Lambda de Wilkins 0.0006936 Traza de Pillai 3.174 GL1 80 GL1 80 GL2 2258.8 GL2 272 F 17.21 F 13.06 P 8.282E-69 P 1.428E-58 Eigen 1 17.85 Porcentaje 61.59 Eigen 2 6.81 Porcentaje 23.5

Microspathodon: El gráfico del ACP muestra dos grupos con traslape, para alcanzar el

91.65% de la varianza acumulada se requirieron nueve componentes principales (Fig. 31).

El CVA muestra dos grupos bien diferenciados (Tabla 17; Fig. 32), así, el ANOVA y

prueba de Tukey-Kramer sobre el primer eje discriminante revelan diferencias

significativas entre las dos especies (P = <.0001; F = 651.14).

Figura 31. ACP del género Microspathodon. Cuadro blanco: M. bairdii; cuadro negro: M. dorsalis.

48


Microspathodon. Cuadro

blanco: M. bairdii; cuadro

negro: M. dorsalis.

Tabla 17. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género

Microspathodon. Lambda de Wilkins 0.04962 Traza de Pillai 0.9504 GL1 20 GL1 20 GL2 15 GL2 15 F 14.36 F 14.36 P 1.857E-06 P 1.857E-06 Eigen 1 19.15 Porcentaje 100 Eigen 2 1.312E-14 Porcentaje 6.853E-14

Stegastes: El gráfico del ACP no muestra agrupación alguna (Fig. 33), se requirieron de 12

componentes para alcanzar el 90.14% de la varianza acumulada. De acuerdo a ANOVA y

la prueba de Tukey-Kramer la única especie que muestra diferencias entre el resto de las

especies es S. acapulcoensis por lo que se reagruparon las especies en dos unidades

operativas, la integrada por S. acapulcoensis y la segunda unidad que agrupa las otras siete

especies (Tabla 18). El AVC de las dos unidades operativas muestra dos grupos bien

diferenciados (Tabla 19; Fig. 34).

49

Figura 33. ACP del género Stegastes. Cruz: S. acapulcoensis; equis: S. arcifrons; cuadro: S.

baldwini; triángulo: S. beebei; asterisco: S. flavilatus; círculo: S. leucorus; triangulo negro: S.

rectifraenum; cuadro negro: S. redemptus.


acapulcoensis; B) el resto de las especies del género. ANOVA grupos: F= 281.69; P= <0.0001).

Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P. S. acapulcoensis S. arcifrons S. baldwini S. beebei S. flavilatus S. leucorus S. rectifraenum S. redemptus

S. acapulcoensis 76.92 58.89 37.78 132.56 170.02 228.36 204.9 S. arcifrons <.0001 9.8 0.19 7.15 22.5 32.79 15.15 S. baldwini <.0001 0.008 8.97 1.16 0.189 0.427 1.007 S. beebei <.0001 0.665 0.02 5.92 15.21 22.44 12.32 S. flavilatus <.0001 0.013 0.297 0.025 5.6 8.64 0.362 S. leucorus <.0001 <.0001 0.669 0.001 0.025 0.042 5.167 S. rectifraenum <.0001 <.0001 0.52 <.0001 0.061 0.839 8.337 S. redemptus <.0001 0.0005 0.327 0.0019 0.552 0.029 0.0066

50


Stegastes. Cuadro blanco: S.

acapulcoensis; cuadro negro:

el resto de las especies del

género.

Tabla 19. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Stegastes. Lambda de Wilkins 0.2658 Traza de Pillai 0.7342 GL1 20 GL1 20 GL2 83 GL2 83 F 11.46 F 11.46 P 2.449E-16 P 2.449E-16 Eigen 1 2.762 Porcentaje 100 Eigen 2 2.85E-15 Porcentaje 1.032E-13

Familia Pomacentridae y grupo hermano: El ACP requirió de 12 componentes para

acumular el 91.49% de la varianza acumulada. El gráfico del ACP permite distinguir tres

grupos claramente diferenciados, el de ambas especies de Azurina, Z. rosaceus, y todos los

demás géneros (Fig. 35), esta observación se ve apoyada por el ANOVA y la prueba de

Tukey-Kramer muestran diferencias significativas principalmente entre las especies de

Azurina y Z. rosaceus con el resto de los géneros, el resto de los géneros que no se logra

discriminar en el primer eje, se discriminan en el segundo (Tabla 20), lo cual se aprecia

claramente en los gráficos del AVC (Tabla 21; Fig. 36).

51

Figura 35. ACP de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Cruz: Abudefduf spp.; equis:

Azurina spp.; cuadro: Chromis spp.; triángulo: H. rubicundus; circulo: Microspathodon spp.;

asterisco: N. latifrons; cuadro negro: Stegastes spp.; triángulo negro: Z. rosaceus.

Tabla 20. ANOVA sobre el primer y segundo eje discriminante de la familia Pomacentridae y el

grupo hermano. Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P. Números subrayados:

segundo eje discriminante.

Abudefduf Azurina Chromis H. rubicundus Stegastes Microspathodon N. latifrons Z. rosaceus Abudefduf 1852.48 272.8 141.6 19.3 41.47 234.96 1657.5 Azurina <.0001 2314.55 561.94 3364.39 2226.37 1167.2 1220.36 Chromis <.0001 <.0001 13.12 588.72 18.37 644.52 1878.49 H. rubicundus <.0001 <.0001 <.0001 28.23 42.18 442.93 520.91 Stegastes <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 45.1 22.3 2699.92 Microspathodon <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 48.04 2218.39 N. latifrons <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 1121.92 Z. rosaceus <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001

52

Figura 36. AVC de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Cruz: Abudefduf spp.; cuadro

negro: Azurina spp.; cuadro blanco: Chromis spp.; triángulo blanco: H. rubicundus; circulo:

Microspathodon spp.; asterisco: N. latifrons; equis: Stegastes spp.; triángulo negro: Z. rosaceus.


grupo hermano. Lambda de Wilkins 0.0002049 Traza de Pillai 4.095 GL1 140 GL1 140 GL2 2050 GL2 2191 F 37.94 F 22.06 P 0 P 8.893E-323 Eigen 1 17.78 Porcentaje 55.8 Eigen 2 8.829 Porcentaje 27.722

c) Pedúnculo caudal

Abudefduf: El ACP requirió de seis componentes para alcanzar el 92.53% de la varianza

acumulada, no se muestra un patrón bien definido en el gráfico del ACP (Fig. 37). El

ANOVA y Prueba de Tukey-Kramer sobre el primer eje discriminante no muestran

diferencias significativas entre A. concolor y A. troschelii (Tabla 22). Al correr

53

nuevamente los análisis agrupando estas dos especies encontramos diferencias

significativas entre las dos nuevas unidades operativas. El AVC muestra dos grupos con un

espacio pequeño de traslape, por lo que aunque son dos grupos estadísticamente diferentes,

el grafico muestra que no son muy grandes estas diferencias (Tabla 23; Fig. 38).

Figura 37. ACP del género Abudefduf. Círculo: A. concolor; cuadro: A. declivifrons; triángulo: A.

troschelii.

Tabla 22. ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Abudefduf. Grupos: A) A. concolor

y A. troschelii; B) A. declivifrons. Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P. A. concolor A. declivifrons A. troschelii

A. concolor 16.662 1.0866 A. declivifrons 0.0005 31.195 A. troschelii 0.3086 <.0001

54


Abudefduf. Cuadro: A. concolor y

A. troschelii; círculo: A.

declivifrons.

Tabla 23. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Abudefduf. Lambda de Wilkins 0.4971 Traza de Pillai 0.5029 GL1 8 GL1 8 GL2 29 GL2 29 F 3.667 F 3.667 P 0.004576 P 0.004576 Eigen 1 1.012 Porcentaje 100 Eigen 2 1.159E-15 Porcentaje 1.146E-13

Azurina: El ACP acumulo un 94.57% de la varianza en el sexto componente. El grafico

nos muestra claramente dos grupos (Fig. 39). El AVC muestra dos grupos bien

diferenciados (Tabla 24; Fig. 40) y los ANOVA y prueba de Tukey-Kramer sobre el primer

eje discriminante muestran diferencias significativa entre ambas especies (P = <.0001; F =

115.97).

55




hirundo.

Figura 40. AVC del género Azurina.

Cuadro blanco: A. eupalama; cuadro

negro: A. hirundo.

Tabla 24. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Azurina. Lambda de Wilkins 0.1683 Traza de Pillai 0.8317 GL1 8 GL1 8 GL2 22 GL2 22 F 13.59 F 13.59 P 6.76E-07 P 6.76E-07 Eigen 1 4.942 Porcentaje 100 Eigen 2 1.129E-15 Porcentaje 2.285E-14

Chromis: El ACP requirió de seis componentes para alcanzar el 91.59% de la varianza

acumulada. El grafico del ACP muestra dos grupos (Fig. 41), los análisis de significancia

ANOVA y Tukey-Kramer sobre el primer eje discriminante de las especies no muestran

diferencias significativas entre C. alta, C. crusma, C. limbaughi y C. meridiana, ni entre C.

56

atrilobata y C. punctipinnis, debido a esto se corrió nuevamente el análisis agrupo las

especies que no mostraron diferencias significativas (Tabla 25). Así el CVA muestra tres

grupos bien diferenciados (Tabla 26; Fig. 42). ANOVA y Tukey-Kramer muestran

diferencias significativas entre las tres unidades operativas del género Chromis.

Figura 41. ACP del género Chromis. Cruz: C. alta; cuadro: C .atrilobata; cuadro negro: C. crusma;

equis: C. intercrusma; circulo: C. limbaughi; asterisco: C. meridiana; triángulo: C. punctipinnis.

Tabla 25. ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Chromis. Grupos: A) Chromis

alta, C. crusma, C. limbaughi y C. meridiana; B) C. atrilobata y C. punctipinnis; C) C.

intercrusma. Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P. Especies C. alta C. atrilobata C. crusma C. intercrusma C. limbaughi C. meridiana C. punctipinnis C. alta 192.314 1.708 85.305 9.162 3.422 188.777 C. atrilobata <.0001 173.268 14.691 329.109 233.608 0.169 C. crusma 0.2036 <.0001 62.923 19.634 0.161 188.616 C. intercrusma <.0001 0.0009 <.0001 135.352 78.287 18.167 C. limbaughi 0.0046 <.0001 <.0001 <.0001 32.775 398.16 C. meridiana 0.0733 <.0001 0.691 <.0001 <.0001 265.438 C. punctipinnis <.0001 0.6827 <.0001 0.0002 <.0001 <.0001 Grupos A B C A 684.558 103.815 B <.0001 27.343 C <.0001 <.0001

57

Figura 42. AVC del género Chromis. Grupos: Cuadro: C. alta, C. crusma, C. limbaughi y C.

meridiana; cuadro negro: C. atrilobata y C. punctipinnis; círculo: C. intercrusma.


Microspathodon: El ACP requirió de siete componentes para acumular el 94.29% de la

varianza, el grafico del ACP no muestra diferencias entre las dos especies (Fig. 43). El

CVA muestra dos grupos con una zona de traslape (Tabla 27; Fig. 44). El ANOVA y

prueba de Tukey-Kramer muestran diferencias significativas entre estas dos especies (P =

<.0001; F = 26.829).

58


Microspathodon. Cuadro

blanco: M. bairdii; cuadro

negro: M. dorsalis.

Figura 44. AVC del

género

Microspathodon.

Cuadro blanco: M.

bairdii; cuadros negros:

M. dorsalis.

Tabla 27. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Microspathodon. Lambda de Wilkins 0.6212 Traza de Pillai 0.3788 GL1 8 GL1 8 GL2 37 GL2 37 F 2.28 F 2.28 P 0.01509 P 0.01509 Eigen 1 0.6098 Porcentaje 100 Eigen 2 5.12E-16 Porcentaje 8.409E-14

59

Stegastes: Se requirieron siete componentes para alcanzar el 95.19% de la varianza

acumulada en el ACP, el grafico de este análisis muestra una distribución de puntos

principalmente en el componente uno, aunque no se pueden discriminar grupos (Fig. 45),

El ANOVA y prueba de Tukey-Kramer sobre el primer eje discriminante del CVA de

especies muestra diferencias significativas entre S. baldwini y el resto de especies, S.

leucorus y S. rectifraenum, se muestran cercanos y con diferencias significativas entre

algunas de las especies De acuerdo a ANOVA, pero para Tukey-Kramer esas diferencias no

son significativas (Tabla 28), por lo que se agruparon con el resto de las especies y se

analizaron los datos nuevamente con dos unidades operativas. En el grafico del CVA se

observa que aunque S. baldwini es claramente disímil a el resto de las especies, aunque

existe un área de traslape que nos indica que las diferencias no son totales (Tabla 29; Fig.

46).

Figura 45. ACP del género Stegastes. Cruz: S. acapulcoensis; cuadro blanco: S. arcifrons; cuadro

negro: S. baldwini; equis: S. beebei; circulo: S. flavilatus; asterisco: S. leucorus; triángulo blanco:

S. rectifraenum; triángulo negro: S. redemptus.

60

Tabla 28. ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Stegastes. Grupos: A) S. baldwini;

B) el resto de las especies del género, ANOVA F= 87.19; P= <0.0001). Sobre la diagonal valores de

F, bajo la diagonal valores de P. Stegastes acapulcoensis: S. aca. Stegastes rectifraenum: S. rec.

Stegastes redemptus: S. red. S. aca. S. arcifrons S. baldwini S. beebei S. flavilatus S. leucorus S. rec. S. red. S. aca. 1.129 63.652 3.015 0.572 22.741 10.004 1.733 S. arcifrons 0.2967 59.956 0.794 3.774 9.825 2.547 0.0022 S. baldwini <.0001 <.0001 11.188 106.859 33.156 81.872 82.384 S. beebei 0.0935 0.384 0.0034 7.635 0.735 0.179 1.463 S. flavilatus 0.453 0.0577 <.0001 0.008 48.988 24.366 6.245 S. leucorus <.0001 0.0032 <.0001 0.396 <.0001 7.518 16.441 S. rec. 0.0027 0.1184 <.0001 0.674 <.0001 0.008 4.043 S. red. 0.195 0.9627 <.0001 0.236 0.0152 0.0002 0.0497

Figura 46. AVC del género Stegastes. Cuadro blanco: S. acapulcoensis, S. arcifrons, S. beebei, S.

flavilatus, S. leucorus, S. rectifraenum y S. redemptus; cuadro negro: S. baldwini.

61

Tabla 29. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Stegastes. Lambda de Wilkins 0.6675 Traza de Pillai 0.3325 GL1 8 GL1 8 GL2 168 GL2 168 F 10.46 F 10.46 P 7.468E-12 P 7.468E-12 Eigen 1 0.4982 Porcentaje 100 Eigen 2 9.913E-16 Porcentaje 1.99E-19

Familia Pomacentridae y grupo hermano: El ACP requirió de seis componentes para

cumular el 91.93% de la varianza. En el gráfico de ACP se observa que las especies del

género Chromis se divide en dos grupos claramente diferenciados y más relacionados con

las especies del género Azurina y Z. rosaceus (Fig. 47), así el ANOVA y prueba de Tukey-

Kramer sobre el primer eje discriminante muestra cinco grupos, que al rehacer el AVC

muestran diferencias significativas entre sí (Tabla 30). En el grafico del AVC se puede

observar que aunque las diferencias entre los grupos son estadísticamente significativas,

existe traslape entre ellos (Tabla 31; Fig. 48).

Figura 47. ACP de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Cruz: Abudefduf spp.; cuadro

blanco: Azurina spp.; cuadro negro: Chromis spp.; equis: H. rubicundus; círculo: Microspathodon

spp.; asterisco: N. latifrons; triángulo blanco: Stegastes spp.; triángulo negro: Z. rosaceus.

62

Tabla 30. ANOVA sobre el primer eje discriminante de la familia Pomacentridae y el grupo hermano.

Géneros: Chromis A: C. alta, C. crusma, C. limbaughi y C. meridiana; Chromis B: C. atrilobata, C.

intercrusma y C. punctipinnis. Grupos: A) Abudefduf spp., H. rubicundus, Microspathodon spp. y N.

latifrons; B) Azurina spp.; C) C. alta, C. crusma, C. limbaughi, C. meridiana y Stegastes spp.; D) C.

atrilobata, C. intercrusma y C. punctipinnis; E) Z. rosaceus. Sobre la diagonal valores de F, bajo la

diagonal valores de P. Especies Abudefduf Azurina Chromis A Chromis B H. rubicundus Microspathodon N. latifrons Stegastes Z. rosaceus Abudefduf 1169.4 140.493 558.123 9.16 1.507 4.088 95.713 924.758 Azurina <.0001 1164.799 176.065 989.347 1279.891 506.743 1249.083 40.6918 Chromis A <.0001 <.0001 375.191 63.04 125.484 34.177 4.55 749.035 Chromis B <.0001 <.0001 <.0001 405.418 593.283 202.123 483.495 48.622 H. rubicundus 0.0035 <.0001 <.0001 <.0001 3.917 0.0424 32.506 804.374 Microspathodon 0.2332 <.0001 <.0001 <.0001 0.0515 1.532 84.007 984.285 N. latifrons 0.0487 <.0001 <.0001 <.0001 0.8379 0.0221 16.258 443. 058 Stegastes <.0001 <.0001 0.0339 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 736.835 Z. rosaceus <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 Grupos A B C D E A 1945.1 215.3 973.7 1362.6 B <.0001 1410.4 177.6 37.7 C <.0001 <.0001 540.5 833.3 D <.0001 <.0001 <.0001 53.1 E <.0001 <.0001 <.0001 <.0001

Figura 48. AVC de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Grupos: círculo: Abudefduf spp.,

H. rubicundus, Microspathodon spp. y N. latifrons; cuadro negro: Azurina spp.; triángulo negro: C.

alta, C. crusma, C. limbaughi, C. meridiana y Stegastes spp.; círculo: C. atrilobata, C. intercrusma

y C. punctipinnis; círculo negro: Z. rosaceus.

63


el grupo hermano. Lambda de Wilkins 0.08618 Traza de Pillai 1.249 GL1 32 GL1 32 GL2 1746 GL2 1904 F 51.5 F 27.02 P 2.279E-225 P 1.896E-130 Eigen 1 6.585 Porcentaje 93.23 Eigen 2 0.3438 Porcentaje 4.868

d) Aleta pectoral

Abudefduf: El ACP requirió de seis componentes para acumular el 94.59% de la varianza,

en el gráfico de este análisis se puede observar que A. troschelii se separa un poco del

grupo (Fig. 49). ANOVA Y Tukey-Kramer muestran diferencias significativas entre A.

troschelii y el resto (Tabla 32) por lo que para el AVC se consideraron dos unidades

operativas A. troschelii y A. concolor y A. declivifrons (Tabla 33; Fig. 50).


Abudefduf. Cruz: A. concolor;

cuadro blanco: A. declivifrons;

cuadro negro: A. troschelii.

Tabla 32. ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Abudefduf. Grupos: A) A. concolor

y A. declivifrons; B) A. troschelii, ANOVA grupos: F= 117.35; P= <0.0001). Sobre la diagonal



64

Figura 50. AVC del

género Abudefduf.

Cuadro blanco: A.

concolor y A.

declivifrons; cuadro

negro: A. troschelii.

Tabla 33. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Abudefduf. Lambda de Wilkins 0.1756 Traza de Pillai 0.8244 GL1 8 GL1 8 GL2 18 GL2 18 F 10.56 F 10.56 P 2.09E-05 P 2.09E-05 Eigen 1 4.694 Porcentaje 100 Eigen 2 7.521E-16 Porcentaje 1.602E-14

Azurina: Se requirieron cinco componentes para el 90.61% de la varianza acumulada, el

ACP no muestra una variación definida (Fig. 51), el AVC muestra dos grupos bien

diferenciados (Tabla 34; Fig. 52), este resultado es apoyado por ANOVA que muestra

diferencias significativas (P = <.0001; F = 103.70).




hirundo.

65

Tabla 34. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Azurina. Lambda de Wilkins 0.1528 Traza de Pillai 0.8472 GL1 8 GL1 8 GL2 11 GL2 11 F 7.624 F 7.624 P 0.001487 P 0.001487 Eigen 1 5.544 Porcentaje 100 Eigen 2 1.735E-15 Porcentaje 3.13E-14




hirundo.

Chromis: El ACP requirió de seis componentes para alcanzar el 93.46% de la varianza

acumulada, en el grafico se puede observar que C. atrilobata se separa del resto de las

especies (Fig. 53), el ANOVA y prueba de Tukey-Kramer sobre el primer eje discriminante

muestra tres grupos: A) C. alta, C. crusma, C. limbaughi y C. meridiana; B) C. atrilobata;

C) C. punctipinnis y C. intercrusma (Tabla 35). Se puede apreciar en el grafico del AVC

que C. atrilobata se conserva como el más diferente del género (Tabla 36; Fig. 54).

66

Figura 53. ACP del género Chromis. Cruz: C. alta; cuadro blanco: C. atrilobata; cuadro negro: C.

crusma; equis: C. intercrusma; círculo: C. limbaughi; asterisco: C. meridiana; triángulo: C.

punctipinnis.

Tabla 35. ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Chromis. Grupos: A) C. alta, C.

crusma, C. limbaughi y C. meridiana; B) C. atrilobata; C) C. punctipinnis y C. intercrusma. Sobre

la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P. Especies C. alta C. atrilobata C. crusma C. intercrusma C. limbaughi C. meridiana C. punctipinnis C. alta 35.87 1.31 2.34 0.33 2.05 6.95 C. atrilobata <.0001 104.09 26.25 47.61 102.86 16.7 C. crusma 0.2668 <.0001 13.63 6.55 0.27 26.36 C. intercrusma 0.1447 <.0001 <.0001 1.59 15.25 1.36 C. limbaughi 0.5717 <.0001 0.0203 0.2244 8.08 6.49 C. meridiana 0.1693 <.0001 0.6093 0.0011 0.0112 28.37 C. punctipinnis 0.0163 0.0006 <.0001 0.2586 0.0202 <.0001 Grupos A B C A 106.05 31.68 B <.0001 22.14 C <.0001 <.0001

67


Chromis. Cuadro blanco: C.

alta, C. crusma, C. limbaughi y

C. meridiana; cuadro negro: C.

atrilobata; círculo: C.

punctipinnis y C. intercrusma.


Microspathodon: El ACP requirió de cinco componentes para acumular el 94.45% de la

varianza, en el gráfico no se observa diferencia entre las especies (Fig. 55), al hacer el

ANOVA sobre el primer eje discriminante las diferencias entre especies son

estadísticamente significativas aunque bajas (P = 0.0033; F = 11.49), así en el grafico del

AVC se puede observar que hay traslape entre especies (Tabla 37; Fig. 56).

68


Microspathodon. Cuadro blanco: M.

bairdii; cuadro negro: M. dorsalis.


Microspathodon. Cuadro blanco: M.

bairdii; cuadro negro: M. dorsalis.

Tabla 37. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Microspathodon. Lambda de Wilkins 0.5364 Traza de Pillai 0.4636 GL1 8 GL1 8 GL2 17 GL2 17 F 1.837 F 1.837 P 0.139 P 0.139 Eigen 1 0.8644 Porcentaje 100 Eigen 2 5.337E-16 Porcentaje 6.174E-14

Stegastes: El ACP requirió de seis componentes para alcanzar el 90.19% de la varianza

acumulada, en el gráfico de este análisis no se observa ningún patrón de diferenciación

entre especies (Fig. 57), el ANOVA y prueba de Tukey-Kramer sobre el primer eje

discriminante no muestra diferencias significativas entre ninguna especie, se intentó rotar y

buscar en los siguientes ejes pero no se encontraron diferencias (Tabla 38).

69

Figura 57. ACP del género Stegastes. Cruz: S. acapulcoensis; cuadro blanco: S. arcifrons; cuadro

negro: S. baldwini; equis: S. beebei; círculo: S. flavilatus; asterisco: S. leucorus; triángulo blanco: S.

rectifraenum; triángulo negro: S. redemptus.

Tabla 38. ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Stegastes. Sobre la diagonal

valores de F, bajo la diagonal valores de P. S. acapulcoensis S. arcifrons S. baldwini S. beebei S. flavilatus S. leucorus S. rectifraenum S. redemptus

S. acapulcoensis 25.52 2.19 2.04 1.01 17.05 56.7 15.76 S. arcifrons <.0001 3.93 19.96 13.12 0.81 3.36 0.03 S. baldwini 0.1593 0.0706 2.98 0.43 1.89 13.03 1.94 S. beebei 0.1694 0.0004 0.115 3.72 15.04 36.01 14.77 S. flavilatus 0.3266 0.0018 0.5253 0.0707 7.72 32.95 8.14 S. leucorus 0.0005 0.3808 0.1944 0.0013 0.012 8.1 0.33 S. rectifraenum <.0001 0.0836 0.0036 <.0001 <.0001 0.0107 2.65 S. redemptus <.0001 0.8747 0.1851 0.0012 0.0095 0.5737 0.1188

Familia Pomacentridae y grupo hermano: EL ACP sumo el 92.46% de la varianza en el

sexto componente, en el gráfico de este análisis se puede apreciar claramente como Z.

rosaceus es discriminado en el primer eje y la familia Pomacentridae en segundo (Fig. 58),

esto es corroborado por el AVC, por lo que en la tabla 38 se registran para el primer eje

solo los valores de Z. rosaceus y para la familia Pomacentridae en el segundo eje. Después

de llevar a cabo el ANOVA y prueba de Tukey-Kramer resultan cinco unidades operativas

(Tabla 39), las especies del género Microspathodon se diferencia del resto formando una

unidad, al rehacer el AVC con estas cinco unidades, la varianza del grupo integrado por H.

rubicundus, N. latifrons y Stegastes spp. se amplía lo suficiente para agrupar a las especies

70

del genero Microspathodon, por lo que se hizo el AVC final considerando cuatro grupos:

A) Abudefduf spp. y Chromis spp.; B) Azurina spp.; C) H. rubicundus, Microspathodon

spp., N. latifrons y Stegastes spp.; D) Z. rosaceus (Tabla 40; Fig. 59).

Figura 58. ACP de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Cruz: Abudefduf spp.; cuadro

blanco: Azurina spp.; cuadro negro: Chromis spp.; equis: H. rubicundus; círculo: Microspathodon

spp.; asterisco: N. latifrons; triángulo: Stegastes spp.; triángulo negro: Z. rosaceus.

71


grupo hermano. Grupos: A) Abudefduf spp.y Chromis spp.; B) Azurina spp.; C) H. rubicundus,

Microspathodon spp., N. latifrons y Stegastes spp.; D) Z. rosaceus. Sobre la diagonal valores de F,

bajo la diagonal valores de P. Números subrayados: segundo eje discriminante. Abudefduf Azurina Chromis H. rubicundus Stegastes Microspathodon N. latifrons Z. rosaceus

Abudefduf 229.49 0.01 70.32 22.64 69.08 118.17 1272.15 Azurina <.0001 228.37 550.69 404.97 541.86 562.28 870.22 Chromis 0.9401 <.0001 73.96 26.18 72.85 206.43 1031.16 H. rubicundus <.0001 <.0001 <.0001 19.93 0.002 1.39 1169.94 Stegastes <.0001 <.0001 <.0001 0.0001 20.39 1.25 1225.14 Microspathodon <.0001 <.0001 <.0001 0.962 <.0001 19.33 834.3 N. latifrons <.0001 <.0001 <.0001 0.2421 0.2661 0.0001 1616.72 Z. rosaceus <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001

A B C D A 223.66 292.65 1071.36 B <.0001 509.37 1009.45 C <.0001 <.0001 1668.73 D <.0001 <.0001 <.0001

Figura 59. AVC de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Cruz: Abudefduf spp. y Chromis

spp.; cuadro blanco: Azurina spp.; cuadro negro: H. rubicundus, Microspathodon spp., N. latifrons

y Stegastes spp.; triángulo negro: Z. rosaceus.

72

Tabla 40. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC de la familia Pomacentridae. Lambda de Wilkins 0.02491 Traza de Pillai 1.889 GL1 24 GL1 24 GL2 670.6 GL2 699 F 71.86 F 49.49 P 2.059E-167 P 3.39E-133 Eigen 1 6.217 Porcentaje 64.57 Eigen 2 3.032 Porcentaje 31.49

e) Todo el organismo

Abudefduf: El ACP requirió de 15 componentes para alcanzar el 90.80% de la varianza

acumulada, en el gráfico de este análisis se observa A. troschelii separado de A. concolor y

A. declivifrons (Fig. 60). El ANOVA y Prueba de Tukey-Kramer sobre el primer eje

discriminante muestran diferencias significativas entre A. troschelii y el resto, mientras que

en el segundo eje discriminante se observan diferencias entre las tres especies (Tabla 41),

por lo que se consideró cada especie como una unidad operativa. El AVC muestra una

separación clara entre especies aunque las gradillas muestran que las diferencias son pocas

(Tabla 42; Fig. 61).


Abudefduf. Cuadro blanco:

A. concolor; asterisco: A.

declivifrons; cuadro negro:

A. troschelii.

Tabla 41. ANOVA sobre el primer y segundo eje discriminante del género Abudefduf. Sobre la


discriminante. A. concolor A. declivifrons A. troschelii

A. concolor 225.988 404.521 A. declivifrons <.0001 807.473 A. troschelii <.0001 <.0001

73


Abudefduf. Cuadro blanco: A.

concolor; asterisco: A. declivifrons;

cuadro negro: A. troschelii.

Tabla 42. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Abudefduf. Lambda de Wilkins 0.009964 Traza de Pillai 1.768 GL1 60 GL1 60 GL2 46 GL2 48 F 6.914 F 6.101 P 1.89E-10 P 8.928E-10 Eigen 1 16.55 Porcentaje 77.81 Eigen 2 4.719 Porcentaje 22.19

Azurina: Se requirió de 12 componentes para alcanzar el 90.50% de la varianza acumulada.

Así en el gráfico se observan dos grupos diferenciados (Fig. 62); el ANOVA muestra

diferencias significativas entre estas especies (P = <.0001; F = 7276). El AVC muestra dos

grupos separados (Tabla 43; Fig. 63).

74




hirundo.




hirundo.

Tabla 43. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Azurina. Lambda de Wilkins 3.136E-15 Traza de Pillai 1.219 GL1 30 GL1 30 GL2 1 GL2 1 F 1.063E13 F - P 2.427E-07 P 0 Eigen 1 2.554E14 Porcentaje 100 Eigen 2 0.03992 Porcentaje 1.563E-14

Chromis: El análisis de componentes principales requirió de 16 componentes para alcanzar

el 91.24% de la varianza acumulada, en el gráfico de este análisis se pueden observar al

menos cuatro grupos bien diferenciados (Fig. 64), así, el ANOVA y la prueba de Tukey-

Kramer muestran que existen diferencias entre la mayoría de las especies (Tabla 44), siendo

75

solo Chromis alta y C. limbaughi, y C. atrilobata y C. punctipinnis las que respectivamente

forman grupos dos grupos. Al hacer el AVC de las cinco unidades operativas resultantes se

aprecia la separación clara de los grupos (Tabla 45; Fig. 65).

Figura 64. ACP del género Chromis. Cuadro blanco: C. alta; cuadro negro: C. atrilobata; círculo

blanco: C. crusma; triángulo blanco: C. intercrusma; triángulo negro: C. limbaughi; círculo negro:

C. meridiana; asterisco: C. punctipinnis.

Tabla 44. ANOVA sobre el primer eje discriminante del género Chromis. Grupos: A) C. alta y C.

limbaughi; B) C. atrilobata y C. punctipinnis; C) C. crusma; D) C. intercrusma; E) C. meridiana.

Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P. C. alta C. atrilobata C. crusma C. intercrusma C.limbaughi C. meridiana C. punctipinnis

C. alta 1201.2 151.4 223.9 1.615 21.1 770.8 C. atrilobata <.0001 546.7 121.2 1960.8 1535.10 3.023 C. crusma <.0001 <.0001 43.9 178.8 90.654 370.0 C. intercrusma <.0001 <.0001 <.0001 324.1 221.7 91.2 C. limbaughi 0.212 <.0001 <.0001 <.0001 18.3 1288.4 C. meridiana <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 1018.7 C. punctipinnis <.0001 0.088 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001

A B C D E A 2631.04 220.74 380.11 13.28 B <.0001 480.31 123.06 1651.3 C <.0001 <.0001 38.81 125.33 D <.0001 <.0001 <.0001 244.16 E 0.0006 <.0001 <.0001 <.0001

76

Figura 65. Análisis de Variables Canónicas (AVC) del contorno del género Chromis. Cuadro

negro: C. alta y C. limbaughi; equis: C. atrilobata y C. punctipinnis; cuadro blanco: C. crusma;

triángulo: C. intercrusma; círculo: C. meridiana.

Tabla 45. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Chromis. Lambda de Wilkins 0.000593 Traza de Pillai 3.153 GL1 120 GL1 120 GL2 451.8 GL2 464 F 20.64 F 14.4 P 1.67E-126 P 9.644E-101 Eigen 1 23.72 Porcentaje 68.89 Eigen 2 6.754 Porcentaje 19.61

Microspathodon: Se requirió de 15 componentes para obtener 91.16% de la varianza

acumulada, en el gráfico del ACP no se distingue ninguna agrupación (Fig. 66). El

ANOVA muestra diferencias significativas entre las dos especies (P = <.0001; F = 954.98),

que se observan claramente en el gráfico del AVC (Tabla 46; Fig. 67).

77


Microspathodon. Cuadro negro:

M. bairdii; cuadro blanco: M.

dorsalis.


Microspathodon. Cuadro negro:

M. bairdii; cuadro blanco: M.

dorsalis.

Tabla 46. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Microspathodon. Lambda de Wilkins 0.04309 Traza de Pillai 0.9569 GL1 30 GL1 30 GL2 14 GL2 14 F 10.36 F 10.36 P 1.876E-05 P 1.876E-05 Eigen 1 22.21 Porcentaje 100 Eigen 2 1.03E-14 Porcentaje 4.638E-14

78

Stegastes: El ACP requirió de 18 componentes para alcanzar el 90.43% de la varianza

acumulada; el gráfico del ACP muestra solo dos especies claramente separadas del resto S.

acapulcoensis y S. leucorus (Fig. 68). El ANOVA y prueba de Tukey-Kramer no muestran

diferencias significativas entre S. arcifrons, S. rectifraenum, S. redemptus, ni entre S.

baldwini, S. beebei, debido a esto, estas especies se agruparon, resultando cinco unidades

operativas, para las cuales ANOVA y Tukey-Kramer muestran diferencias significativas

(Tabla 47). En el AVC se puede observar que S. leucorus se encuentra muy cercano a la

unidad operativa integrada por A S. arcifrons, S. rectifraenum, S. redemptus, así como a S.

baldwini, S. beebei (Tabla 48; Fig. 69).

Figura 68. ACP del género Stegastes. Cuadro blanco: S. acapulcoensis; cuadro negro: S. arcifrons;

círculo: S. baldwini; asterisco: S. beebei; triángulo blanco: S. flavilatus; triángulo negro: S.

leucorus; círculo negro: S. rectifraenum; equis: S. redemptus.

79


acapulcoensis; B) S. arcifrons, S. rectifraenum y S. redemptus; C) S. baldwini y S. beebei; D) S.

flavilatus; E) S. leucorus. Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal valores de P.

S. acapulcoensis S. arcifrons S. baldwini S. beebei S. flavilatus S. leucorus S. rectifraenum S. redemptus S. acapulcoensis 177.09 212.13 270.76 31.28 298.04 128.03 194.18 S. arcifrons <.0001 89.83 55.28 111.16 12.16 9.84 1.07 S. baldwini <.0001 <.0001 2.76 236.28 19.12 88.72 87.72 S. beebei <.0001 <.0001 0.12 256.95 11.82 89.45 70.39 S. flavilatus <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 215.09 53.64 112.77 S. leucorus <.0001 0.0013 0.0001 0.0016 <.0001 54.08 25.9 S. rectifraenum <.0001 0.0034 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 6.83 S. redemptus <.0001 0.31 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 0.012

A B C D E A 357.37 451.04 40.26 335.65 B <.0001 173.02 141.86 56.06 C <.0001 <.0001 363.37 21.55 D <.0001 <.0001 <.0001 201.99 E <.0001 <.0001 <.0001 <.0001

Figura 69. AVC del género Stegastes, mostrando dos ejes. Cruz (A): S. acapulcoensis; equis (B): S.

arcifrons, S. rectifraenum y S. redemptus; cuadro blanco (C): S. baldwini y S. beebei; triángulo

blanco (D): S. flavilatus; asterisco: S. leucorus.

80

Tabla 48. Estadísticos descriptivos del MANOVA asociados al AVC del género Stegatses. Lambda de Wilkins 0.01368 Traza de Pillai 2.456 GL1 120 GL1 120 GL2 471.7 GL2 484 F 7.64 F 6.418 P 5.022E-59 P 8.988E-50 Eigen 1 5.697 Porcentaje 59.48 Eigen 2 2.156 Porcentaje 22.51

Familia Pomacentridae y grupo hermano: El ACP requirió de 17 componentes para

acumular el 91.26% de la varianza. En el grafico del ACP de géneros se observa que Z.

rosaceus es claramente diferente a los integrantes de la familia Pomacentridae, además el

género Chromis se observa dividido en dos grupo, debido a lo anterior se rehicieron los

análisis dividiendo a Chromis. (Fig. 70). El ANOVA y prueba de Tukey-Kramer sobre el

primer eje discriminante muestra ocho grupos, que al rehacer el AVC muestran diferencias

significativas entre sí (Tabla 49). En el grafico del CVA se puede observar que Chromis se

encuentra muy cercano, por un lado a Azurina spp. y por el otro a Abudefduf spp. (Tabla

50; Fig. 71).

Figura 70. ACP de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Cuadro blanco: Abudefduf spp.;

cuadro negro: Azurina spp.; círculo blanco: Chromis spp.; asterisco: H. rubicundus; triángulo

blanco: Microspathodon spp.; triángulo negro: N. latifrons; círculo negro: Stegastes spp.; equis: Z.

rosaceus.

81


grupo hermano. Chromis 1: C. alta, C. crusma, C. limbaughi y C. meridiana; Chromis 2: C.

atrilobata, C. intercrusma y C, punctipinnis. Sobre la diagonal valores de F, bajo la diagonal

valores de P. Números subrayados: segundo eje discriminante. Abudefduf Azurina Chromis 1 Chromis 2 H. rubicundus Microspathodon N. latifrons Stegastes Z. rosaceus

Abudefduf 1180.52 148.26 687.62 32,23 505.13 34.8 10.83 113.17 Azurina <.0001 1953.96 337.74 4284.86 9515.83 2087.37 3214.78 1550.7 Chromis 1 <.0001 <.0001 506.11 553.26 2879.4 77.54 564.65 17.2 Chromis 2 <.0001 <.0001 <.0001 1178.55 4004.22 350.12 2094.72 158.99 H. rubicundus <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 416.33 82.52 40.72 669.17 Microspathodon <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 717.44 986.86 2615.3 N. latifrons 0.0009 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 13.4 150.02 Stegastes 0.0012 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 0.0003 384.83 Z. rosaceus <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001

Figura 71. AVC de la familia Pomacentridae y el grupo hermano. Grupos: Cruz (A): Abudefduf

spp. y N. latifrons; equis (B): Azurina spp.; cuadro blanco (C): C. alta, C. crusma, C. limbaughi y

C. meridiana; triángulo (D): C. atrilobata, C. intercrusma y C, punctipinnis; círculo (E): H.

rubicundus; asterisco (F): Microspathodon spp.; triángulo negro (G): Stegastes spp.; cuadro negro

(H): Z. rosaceus.

82


el grupo hermano. Lambda de Wilkins 4.09E-05 Traza de Pillai 4.847 GL1 210 GL1 210 GL2 3136 GL2 3241 F 50.56 F 32.52 P 0 P 0 Eigen 1 15.07 Porcentaje 42.2 Eigen 2 10.95 Porcentaje 30.66

7.2 Ecología Distribución local y comportamiento social

Con el fin de analizar la distribución local y el comportamiento social, con base a

observaciones subacuáticas y literatura consultada, la información se resumió en 12

caracteres: Comportamiento social: (1) territoriales perenes: (A) protegen territorios

grandes (<1m altura); (B) protegen pequeños territorios (>1m altura); (C) solitarios; (D)

viven en pares; (2) territoriales únicamente durante la temporada reproductiva: (E) forman

grupos numerosos (< 30 peces); (F) forman pequeños grupos (>30 peces); (G) pueden

encontrarse solitarios. Posición en la columna de agua: (a) especies que habitan en el fondo;

(b) cerca del fondo; (c) media agua; (d) cerca de la superficie; (e) expuesto a la acción del

oleaje (Tabla 51).

En la región del Pacífico Oriental, muchas damiselas son territoriales durante todo el

año, particularmente aquellas que se alimentan de algas como las especies del género

Stegastes, Microspathodon y H. rubicundus. Por otro lado, las especies pertenecientes al

género Chromis, Abudefduf, Azurina y N. latifrons son territoriales únicamente durante la

temporada reproductiva.

Las especies territoriales como Stegastes, H. rubicundus y Microspathodon

generalmente se encuentran nadando alrededor de su territorio, cerca del substrato. Cuando

un intruso se acerca a su territorio, estos peces lo persiguen para alejarlo y después regresan

a su territorio. Durante el día, generalmente cultivan y comen algas en su territorio

(especialmente Stegastes y Microspathodon). Así, para llevar a cabo las actividades diarias,

estas especies requieren un alto nivel de precisión y fuerza en cada movimiento realizado

durante el nado. Las especies del género Stegastes son solitarias, es decir un organismo

83

protege un territorio, sin embargo se les puede encontrar en un gran número de organismos

por colonia, estas colonias pueden ser específicas o pueden encontrarse compartiendo el

sitio dos especies, las especies del este género habitan zonas rocosas, dichas rocas son

pequeñas, no superiores a un metro de altura, las especies de este género son muy

agresivas, es fácil observarlas ya que se esconden únicamente cuando el buzo estira su

mano para tocarlas, sin embargo en ocasiones se acercan rápidamente para ahuyentar al

intruso.

84

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85

Las especies del género Microspathodon pueden encontrarse nadando en áreas arenosas,

solo mientras cruzan de un arrecife a otro, se les puede observar del fondo a media agua,

protegen su territorio en los arrecifes rocosos en parejas o solitarios, cuando un intruso se

acerca a su territorio, en ocasiones lo ahuyentan, sin embargo estas especies no son tan

agresivas como las especies del género Stegastes, cuando un buzo se aproxima a su

territorio estas se esconden o se alejan y no regresan hasta que el buzo se ha alejado. El

territorio de Microspathodon generalmente son rocas grandes con alargadas paredes

verticales. Hypsypops rubicundus es una especie solitaria que puede ser encontrada en toda

la columna de agua, se distribuye en arrecifes rocosos y bosques de kelp expuestos a la

acción del oleaje, generalmente su territorio es una pequeña cueva en una roca grande.

Todas las especies anteriores muestran un patrón de comportamiento conservado en un

nivel intragenérico.

Dichas variaciones conductuales entre estas especies se pueden ver como un gradiente

de variación en múltiples direcciones a partir de un comportamiento intermedio. Las

hipótesis filogenéticas concuerdan en que dentro de este grupos (Stegastinae) el género

basal (considerando solo los géneros presentes en el Pacífico Oriental) es Stegastes, las

relaciones del resto de los géneros se encuentran poco resueltas. La figura 72 ejemplifica

grosso modo (con solo cuatro caracteres), dicha variación a partir de Stegastes hacia los

restantes tres géneros. Se puede observar como el carácter territorial y hábitat son los que

menos cambian, mientras que la posición en la columna de agua y el número de organismos

por territorio son los más cambiantes.

Figura 72. Diagrama de flujo y

esquematización de la variación en

cuatro caracteres de la conducta y

preferencias de hábitat de la subfamilia

Stegastinae. +: Presencia del

comportamiento basal más la variación.

86

Excepto en la temporada reproductiva, las especies Abudefduf, Azurina y Chromis no

son territoriales y generalmente se encuentran nadando en la columna de agua cerca del

arrecife alimentándose de zooplancton. Las especies de estos géneros forman grupos que se

encuentran en constante movimiento alrededor del arrecife. El conjunto de

comportamientos y preferencias de hábitat de estas especies presentan variación

intragenérica. Las especies del género Abudefduf, de acuerdo a la preferencia por un hábitat

se pueden segregar en dos grupos: A. troschelii habita en la columna de agua, del fondo a

cerca de la superficie, forma grandes grupos que se encuentran generalmente alimentándose

alrededor del arrecife, aunque también se le puede encontrar en arenales, cerca de objetos

flotantes, muelles e incluso se ha observado que salen cerca de los sitios donde personas

acostumbran alimentarlos; A. concolor y A. declivifrons se encuentran cerca de la línea de

costa, en el fondo o cerca del fondo en arrecifes rocosos expuestos a la acción del oleaje, se

les pueden encontrar en grupos pequeños o solitarios, es complicado verlos ya que

generalmente se esconden.

Las especies del género Azurina generalmente se encuentran cerca de las zonas rocosas

y se les ha observado en aguas semi-abiertas, en la columna de agua del fondo a media

agua, forma grupos grandes que se alimentan de zooplancton. Las especies del género

Chromis pueden agruparse de acuerdo al número de especímenes por grupo y a la posición

que ocupan en la columna de agua, en tres grupos: C. atrilobata conforma el primer grupo,

esta especie forma grandes grupos, los cuales se encuentran en constante movimiento

alrededor del arrecife, desde el fondo hasta cerca de la superficie, el siguiente grupo forma

agrupaciones menos numerosas que C. atrilobata este lo conforman las especies: C.

crusma, C. intercrusma y C. punctipinnis se distribuyen del fondo a media agua, estas tres

especies, además, se distribuyen en aguas templadas en los extremos norte y sur de la

distribución de las damiselas en el Pacífico Oriental, estas habita zonas rocosas con bosques

de kelp expuestos al oleaje en el norte (EUA) y sur (Chile). Finalmente el tercer grupo lo

integra C. alta, C. limbaughi y C. meridiana, estas se encuentran principalmente el fondo

en arrecifes rocosos. Cabe mencionar que C. alta es una especie difícil de observar ya que

se distribuye en profundidades de hasta 150m (Robertson & Allen, 2008).

Nexilosus latifrons puede ser considerado como un grupo intermedio entre las especies

libres nadadoras y las territoriales, se ha reportado que N. latifrons normalmente forma

87

pequeños grupos que habitan cerca de los fondo rocosos y no se alejan de su refugio (Grove

et al., 1986). Durante la noche todas estas especies permanecen estáticas en cuevas o en sus

territorios escondidas. Zalembius rosaceus puede encontrase cerca de la costa alrededor de

coral rocoso o fondos arenosos y a profundidades que van de los 10 a los 230m, forman

grupos que se mueven siempre cerca de fondo, de donde se alimenta (Robertsons & Allen,

2002).

Con la información obtenida en relación a la distribución local y el comportamiento

social ya organizada en categorías (Tabla 51) se desarrolló el análisis de agrupación, basado

en el método Ward. El coeficiente de correlación cofenética de este fenograma es de: 0.966

(Fig. 73), lo que indica una buena adecuación de los datos. El fenograma obtenido muestra

una primera segregación entre especies territoriales y especies no territoriales en diez

grupos (I-X, Fig. 74). Las especies territoriales de la subfamilia Stegastinae (Stegastes, H.

rubicundus, Microspathodon) son segregadas a su vez entre solitarias y aquellas que viven

en pares. Sin embargo N. latifrons perteneciente a esta subfamilia, se agrupa a

Abudefdufinae dado que no es una especie territorial. Las especies no territoriales de las

subfamilias Chrominae y Abudefdufinae se separan principalmente debido a la posición

que ocupan en la columna de agua, mientras que los miembros de Chrominae se pueden

presentar en gran parte de la columna de agua, los miembros de Abudefdufinae se

encuentran principalmente en el fondo o cerca del fondo (excepto A. troschelii que se

agrupa a Chrominae) y se relacionan fuertemente a los sitios rocosos expuestos al oleaje. El

análisis de 12 caracteres conductuales mediante UPGMA, produjo un árbol que refleja de

manera puntual las relaciones de las subfamilias y resuelve las relaciones de las especies,

por lo que es importante considerar la carga filogenética de estos caracteres.

88

Figura 73. (A) UPGMA considerando la posición en la columna de agua y comportamiento social

de las especies de la familia Pomacentridae y Zalembius rosaceus en el Pacífico Oriental. Posición

en la columna de agua: (a) especies que habitan en el fondo; (b) cerca del fondo; (c) media agua; (d)

cerca de la superficie; (e) expuesto a la acción del oleaje. G: pueden encontrarse solitarios, sin

embargo su comportamiento social es principalmente formar grupos. Coeficiente cofenético 0.966.

Cuadro amarillo: Chrominae; círculo azul: Stegastinae; triángulo verde: Abudefdufinae. (B)

hipótesis filogenética de Cooper et al. (2009). Asterísco: familias no presentes en el Pacífico

Oriental. Números arriba de la rama: probabilidades posteriores de los nodos. Números debajo de

las ramas: valores del soporte de ramas de máxima Parsimonia de Boorstrap.

Dieta

Los componentes de la dieta de las damiselas del Pacífico Oriental se dividieron en dos

principales grupos: Bentónicos y Pelágicos, se agregó a la categoría “otros” para integrar

detritus y ectoparásitos. Los componentes de la dieta bentónica son ocho, sin embargo la

89

categoría B integra cuatro artículos alimenticios (macroalgas, microalgas, crustáceos y

lombrices sésiles) que debido al análisis de correlación de Kendall se agruparon en una

categoría. Los componentes de la dieta pelágica son tres. Aunque los análisis de correlación

indican que hay artículos que deben ser agrupados, al introducir la información TrophLab

se separaron estos artículos. En general, los valores altos del índice TROPH indican

organismos principalmente pelágicos zooplanctónicos y los valores bajos se relacionan a

organismos bentónicos algívoros.

Chromis limbaughi, C. punctipinnis, Hypsypops rubicundus y Stegastes redemptus

únicamente se observaron en una localidad (Tabla 52), el comportamiento alimentario del

resto de las especies observadas se conservó entre los diferentes sitios de observación.

Desafortunadamente C. alta nunca fue observada debido a sus preferencia por zonas

profundas (hasta 150m de acuerdo a Allen, 1991). Generalmente, las observaciones

subacuáticas corroboraron los datos obtenidos de la literatura consultada en relación a la

dieta de cada especie. Sin embargo, se pudieron observar algunos datos no citados

anteriormente. Por ejemplo, S. rectifraenum, especie que se alimenta principalmente de

algas, fue observada consumiendo eses de peces zooplanctívoros (ejem. Abudefduf

troschelii) directamente de la columna de agua.

El comportamiento trófico parece ser un caracter constante entre los géneros, excepto

por el género Abudefduf, donde A. troschelii se alimenta principalmente de presas del

plancton en la columna de agua, mientras que A. concolor y A. declivifrons principalmente

se alimentan de algas y algunos pequeños animales sésiles que se encuentran en las rocas.

Las especies principalmente algívoras pertenecen al género Stegastes, Microspathodon, N.

latifrons y H. rubicundus estas se alimentan en el bentos, consumen algas y pequeños

invertebrados. Basados en la revisión de datos publicados y las observaciones subacuáticas

desarrolladas en el presente estudio se determinaron cuatro artículos alimentarios

específicos: Esponjas, H. rubicundus; detritus: S. rectifraenum; gasterópodos: Z. rosaceus;

ectoparásitos: A. troschelii. De las 24 especies de damiselas analizadas A. troschelii

presenta la dieta más amplia, alimentándose tanto en el bentos como en las zonas pelágicas.

Las siete especies del género Chromis y las dos especies del género Azurina se alimentan

principalmente de zooplancton. Zalembius rosaceus se considera un carnívoro bentónico, se

90

alimenta principalmente de pequeños crustáceos (camarones, pequeños cangrejos),

lombrices, gasterópodos y bivalvos.

Se probaron dos metodologías para obtener el análisis de agrupación, el método Ward y

UPGMA, los valores del coeficiente de correlación cofenética fueron mucho más altos en la

agrupación de acuerdo a UPGMA, por lo que se utilizó este método con la distancia

Euclidiana como medida de la distancia entre especies. El coeficiente de correlación

cofenética es muy alto: 0.928, lo que indiaca que la topología presentada (Fig. 74) se

encuentra fuertemente soportada por la mayoría de los datos. Este fenograma nos presenta

cuatro grupos principales: algívoros, zooplanctívoros, carnívoros bentónicos y A. troschelii

que presenta la dieta más amplia, es una especie principalmente zooplanctivora, sin

embargo, la amplitud de su dieta y los componentes de la misma nos indican que es

altamente oportunista.

91

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92

Figura 74. Análisis de agrupación

distancia Euclidiana de la dieta de las

24 damiselas y el grupo hermano Z.

rosaceus del Pacífico Oriental.

Coeficiente de correlación cofenética:

0.928.

7.3 Biogeografía La distribución geográfica de las damiselas del Pacífico Oriental abarca una vasta área.

Glynn y Ault (2000) proponen una categorización para el Pacifico Oriental en su análisis de

arrecifes coralinos, en está, proponen 14 localidades: (GOC Golfo de California; REV

Revillagigedo; MXM Provincia Mexicana; CLP Clipperton; GUA Guatemala; NIC

Nicaragua; COC Cocos; CRC Costa Rica; GAL Galápagos; PAN Panamá; MAL Malpelo;

COL Colombia; ECD Ecuador), debido a que la mayoría de las damiselas se encuentran en

arrecifes se tomó esta categorización y se adjuntó una localidad al Norte y dos al Sur (CP

Provincia de California; PRU Perú; CHL Chile), así, se determinaron 17 categorías y se

construyó una matriz de datos (Tabla 53).

Las especies que presentan la distribución más amplia son: A. troschelii (94.12% de los

sitios), C. atrilobata (88.24% de los sitios), ambas especies del género Microspathodon y

dos especies del género Stegastes, S. acapulcoensis y S. flavilatus (76.47% de los sitios).

93

Las especies con la distribución más restringida (un sitio) son ambas especies del género

Azurina, C. meridiana, C. punctipinnis y S. baldwini. Cabe mencionar que todas las

especies con distribución restringida se presentan principalmente en islas o en los

extremos (templados) de la distribución de la familia. Los géneros que presentan la

mayor distribución son Chromis (100% de los sitios), Abudefduf, Stegastes (94.12% de

los sitios) y Microspathodon (76.47% de los sitios). La isla que presenta la mayor

cantidad de especies son Galápagos (13 especies), Revillagigedo, Cocos y Malpelo (11

especies). En lo correspondiente al continente, la zona que presenta el mayor número de

especies es el Golfo de California (14 especies), Provincia mexicana (11 especies),

Guatemala y Ecuador (10 especies). Las 25 especies aquí analizadas se presentan en al

menos una isla, sin embargo, solo 17 especies (68%) se encuentran en continente.

Al someter las regiones al análisis de agrupación de Ward (Fig. 75) obtuvimos un

coeficiente de correlación cofenética de 0.7621, lo cual indica un buen nivel de asociación.

94

Tab

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irun

do

1 0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 1

5.88

C

. alta

1

0 1

1 1

0 1

1 0

0 0

0 0

0 0

0 0

6 35

.29

C. a

trilo

bata

1

0 1

1 1

0 1

1 1

1 1

1 1

1 1

1 0

14

82.3

5 C

. cru

sma

0 0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 0

1 1

1 3

17.6

5 C

. int

ercr

usm

a 0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 1

1 1

3 17

.65

C. l

imba

ughi

1

0 0

0 0

0 1

1 0

0 0

0 0

0 0

0 0

3 17

.65

C. m

erid

iana

0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 1

1 5.

88

C. p

unct

ipin

nis

0 0

0 0

0 1

0 0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 1

5.88

H

. rub

icun

dus

0 0

0 0

0 1

1 0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 2

11.7

6 M

. bai

rdii

1 0

1 1

1 0

1 1

1 1

1 1

1 1

1 0

0 13

76

.47

M. d

orsa

lis

1 0

1 1

1 0

1 1

1 1

1 1

1 1

1 0

0 13

76

.47

N. l

atifr

ons

0 0

0 1

1 0

0 0

0 0

0 0

0 0

1 1

1 5

29.4

1 S.

aca

pulc

oens

is 0

0 1

1 1

0 1

1 1

1 1

1 1

1 1

1 0

13

76.4

7 S.

arc

ifron

s 0

0 1

1 1

0 0

0 0

0 0

1 0

1 0

0 0

5 29

.41

S. b

aldw

ini

0 1

0 0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 1

5.88

S.

bee

bei

0 0

1 1

1 0

0 0

0 0

0 0

1 0

0 0

0 4

23.5

3 S.

flav

ilatu

s 1

0 1

0 1

0 1

1 1

1 1

1 1

1 1

1 0

13

76.4

7 S.

leuc

orus

1

0 0

0 0

1 1

1 0

0 0

0 0

0 0

0 0

4 23

.53

S. re

ctifr

aenu

m

1 0

0 0

0 0

1 1

0 0

0 0

0 0

0 0

0 3

17.6

5 S.

rede

mpt

us

1 0

0 0

0 0

1 0

0 0

0 0

0 0

0 0

0 2

11.7

6 Z.

rosa

ceus

0

0 0

0 0

1 1

0 0

0 0

0 0

0 0

0 0

2 11

.76

Tot

al

11

2 10

10

12

5

14

11

7 8

8 9

8 8

10

8 4

% d

e es

peci

es

44

8 40

40

48

20

56

44

28

32

32

36

32

32

40

32

16

95

El análisis de las regiones produce dos grupos principales: (1) A, B, C, D, aquí se

agrupan las localidades influenciadas por corrientes cálidas del Pacífico y (2) E, F, que

agrupa las localidades influenciadas por las aguas principalmente templadas. (A) Integra

solo las islas del Ecuador (GAL, COC y MAL); este grupo es cercano al grupo (B) que

integra las localidades del Sur (ECD y PRU); a partir de este último grupo se bifurcan

los dos grupos del centro, (C) centro-norte (SAL, GUA y NIC) y (D) centro-sur (PAN,

CRC y COL). El grupo integrado por F y G, lo ocupan las localidades extremas en la

distribución de las damiselas en el Pacífico Oriental, las cuales se encuentran

influenciadas por corrientes templadas. (E) integra las localidades del Norte (REV, GOC

y MXM) y (F) integra las localidades extremas del Sur (CHL), Norte (CP) y Este (CLP),

localidades que presentan pocas especies y se localizan en ambientes distintos al resto

(arrecife coralino-rocoso), como bosque de kelp (CHL y CP) y arrecife coralino (CLP)

(Fig. 76).

Figura 75. (A) Análisis de agrupación de Ward de las 17 localidades de distribución de las 24

damiselas y el grupo hermano (Zalembius rosaceus) en el Pacifico Oriental (códigos en

96

“Resultados- Distribución geográfica”). Coeficiente de correlación cofenética: 0.7769. (B) Mapa de

las localidades de distribución de las damiselas en el Pacifico Oriental.

Mediante el PAE se encontraron 15 árboles más parsimoniosos con 40 pasos de

longitud, el índice de consistencia del árbol es de 0.625 y el índice de retención de 0.732. El

análisis concuerda con los resultados del análisis de cluster en la estrecha relación entre: (1)

islas del Ecuador (GAL, COC, MAL); (2) Norte (MXM, GOC, REV); (3) localidades

extremas (CHL, CLP, CP); (4) Sur (ECD, PRU); (5) centro-norte (SAL, NIC, GUA); y (6)

centro-sur (PAN, CRC, COL) (fig. 73).

Figura 76. PAE de las 17 localidades de distribución de las 24 damiselas y el grupo hermano

(Zalembius rosaceus) en el Pacifico Oriental (códigos en “Resultados- Distribución geográfica”).

Números: replicas Bootstrap. Índice de consistencia: 0.625; índice de retención: 0.732. Los colores

indican los grupos encontrados mediante el método de cluster (fig. 75).

De acuerdo a las consistencias en ambos análisis se considera que la distribución de las

damiselas en el Pacifico Oriental se puede dividir en ocho regiones: Islas del Ecuador (IE);

97

centro sur (CS); centro norte (CN); norte (N), sur (S), y las localidades extremas que dado

que representan los límites norte (CP), sur (CHL) y este (CHL) se considera cada una por

separado. Así, considerando dichas regiones se creó una red que representa las relaciones

biogeográficas y la diversidad y riqueza de especies (fig. 77). En dicha red se puede

observar la amplitud de la distribución de los géneros, como el caso de Hypsypops (azul

agua) y Nexilosus (rojo), que se presentan solo en los extremos Norte y Sur

respectivamente; además se puede observar de manera clara los sitios con mayor número de

especies y los géneros predominantes en cada región. Las líneas de unión negras

representan las uniones biogeográficas de las regiones, sin embargo, se observa que a la

región norte se unen dos localidades, CP y CLP, ambos análisis agrupan estas dos calidades

y CHL principalmente al bajo número de especies, sin embargo CP y CLP se relacionan a

la región norte dada la coincidencia en especies.

Figura 77. Red de regiones biogeográficas de la familia Pomacentridae en el Pacifico Oriental. IE:

islas del Ecuador; CS: centro-sur; CN: centro-norte; N: Norte; S: Sur; CP: Norte; CHL: Sur; CLP:

Este. (A) Los números entre paréntesis indican el número de especies por región. Las uniones en

negro representan las relaciones biogeográficas. Las uniones en rojo representan las uniones por

coincidencia de especies. (B) Los números representan las especies compartidas entre las regiones.

98

7.4 Ecomorfología evolutiva Radiación adaptativa

Para el presente análisis se consideraron los resultados del análisis biogeográficos y se

combinaron con los obtenidos del análisis de la temperatura del agua, el análisis de la talla

y los valores del índice TROPH.

Temperatura del agua

De acuerdo a nuestros datos, las damiselas del Pacifico Oriental se distribuyen de los

28.49°C a los 16.36°C (+3.94°C -6.46°C). La mayor temperatura se registró para el GOC

(32.43°C) y la MXM (31.48°C), mientras que las menores se registraron en CHL (9.9°C) y

CP (12.56°C). Los valores intermedios de temperatura se registraron en las localidades del

centro como GUA, SAL, NIC (µ 28.49°C) y CLP (µ 28.11°C), dentro de estas, las medias

bajas se registran en CHL (µ 16.36°C) y CP (µ 19.05°C).

De acuerdo a los resultados de los análisis biogeográficos se calcularon las medias,

mínimos y máximos de temperatura para cada una de las unidades biogeográficas. Las

temperaturas más altas se registran en las localidades del norte (MXM, GOC, REV

µ28.49°C; max 32.43°C; min 12.35°C), seguida por las localidades del centro-norte (GUA,

SAL, NIC, µ 28.11°C; max 30.91°C; min 23.56°C) y las islas del Ecuador (GAL, MAL,

COC, µ 27.75°C; max 31.05°C; min 18.37°C), todas las localidades anteriores se

encuentran cercanas al centro y por arriba del Ecuador. Clipperton (CLP, µ 26.06°C; max

29.44°C; min 26.49°C), las localidades del centro-sur (CRC, PAN, COL, µ 26.20°C; max

30.82°C; min 23.02°C) y del sur (ECD, PRU, µ 23.24°C; max 29.68°C; min 14.19°C)

presentan temperaturas similares y pueden considerarse como las zonas de transición entre

las zonas cálidas y las templadas. Ambas localidades de los extremos, CP (µ 19.05°C; max

30.55°C; min 12.56°C) en el norte y CHL (µ 16.36°C; max 26.52°C; min 9.9°C) en el sur

presentan las temperaturas más bajas. Los resultados del ANOVA no muestran diferencias

significativas entre los ocho grupos. Al buscar diferenciar el Pacifico Oriental en base a la

temperatura y las unidades biogeográficas encontradas, se observó que solo segregando las

localidades extremas (CP, CHL, ECD, PRU) del resto de las localidades se encuentran

diferencias significativas (F=23.38; P= 0.002). Esto nos indica que el Pacifico Oriental

presenta un gradiente suave en lo correspondiente a temperatura (Tabla 54).

99

Longitud

La longitud (SL) promedio para las damiselas del Pacifico oriental es de 13.39cm; el

espécimen de mayor longitud registrado en el presente estudio, pertenece a la especie N.

latifrons (22.99cm), así, las especies con la mayor longitud son N. latifrons (µ 22.40cm) y

M. bairdi (µ 21.43cm), mientras que el espécimen registrado con la menor longitud es C.

atrilobata (6.40cm), así, las especies con la menor longitud son S. baldwini (µ 7.79cm) y C.

atrilobata (µ 8.13cm).

De acuerdo a las unidades biogeográficas el análisis de la talla se presenta de la siguiente

manera. Las especies con la mayor longitud se presentan en CP (µ 15.93cm; max 19.76cm;

min 11.50cm) y CHL (µ 15.36cm; max 22.40cm; min 10.24cm). Los valores medios de

longitud se registran en: (1) las localidades del sur, ECD y PRU (µ 14.78cm; max 21.42cm;

min 8.13cm); (2) las islas del Ecuador, GAL, COC y MAL (µ 13.73cm; max 22.40cm; min

8.13cm); (3) las localidades del centro-norte GUA, SAL y NIC (µ 13.71cm; max 21.42cm;

min 8.13cm); (4) las localidades del centro sur, CRC, PAN y COL (µ 13.43cm; max

21.42cm; min 8.13cm) y (5) las localidades del norte, MXM, REV, GOC (µ 13.10cm; max

21.42cm; min 8.13cm), mientras que CLP presenta las tallas menores (µ 10.41cm; max

13.17cm; min 7.79cm). El ANOVA muestra diferencias significativas entre tres grupos: (1)

CLP; (2) CP y CHL; (3) Norte, centro-norte, centro-sur, islas del Ecuador y localidades del

sur (F= 53.89; P= 0.0004) (Tabla 54).

Índice TROPH

Los valores más altos de TROPH se relacionan a especies zooplanctívoras, los dos artículos

comunes de las especies con valores altos son huevos de peces y zooplankton. Las especies

con los valores más altos son A. eupalama, C. alta, C. intercrusma y C. crusma (TROPH =

4). Los valores bajos se relacionan con herbívoros que incluyen en su dieta macroalgas,

microalgas, crustáceos y gusanos sésiles. Las especies con los valores más bajos son H.

rubicundus, M. bairdii y M. dorsalis (TROPH = 2.6 y 2.8 respectivamente) (Tabla 54).

ANOVA no muestra diferencias significativas entre las ocho unidades ictiogeográficas.

100

Tabla 54. Descripción de los valores medios de tres variables relacionadas a la distribución

geográfica (longitud, latitud y temperatura) y tres relacionadas las comunidades de damiselas (talla,

índice trófico y número de especies) a través de las ocho unidades ictio-geográficas. Nombre de las

ocho unidades ictiogreográficas en “Resultados-Biogeografía”

Localidades Longitud Latitud Temperatura (°C) Talla (cm) TROPH # species

CP media -115.40 28.93 19.05 15.93 3.23 4

max -111.5 33.5 30.55 19.76 3.9

min -119.5 24.5 12.56 11.50 2.6

NORTE media -110.50 21.29 26.06 13.10 3.24 13

max -92.5 31.5 32.43 21.43 3.90

min -114.5 18.5 12.35 8.13 2.60

C. NORTE media -107.33 11.30 28.49 13.71 3.25 8

max -83.5 14.5 30.91 21.43 3.9

min -92.5 8.5 23.56 8.13 2.8

CLP media -87.70 10.50 28.11 10.41 3.63 3

max -110.5 10.5 29.44 13.17 3.9

min -110.5 10.5 26.49 7.79 3

C. SUR media -85.70 6.50 27.75 13.43 3.23 9

max -77.5 10.5 30.82 21.43 3.9

min -86.5 1.5 23.02 8.13 2.8

IE media -80.66 3.03 26.20 13.73 3.24 11

max -81.5 6.5 31.05 22.40 4

min -91.5 -1.5 18.37 8.13 2.8

SUR media -78.61 -5.45 23.24 14.78 3.34 10

max -71.5 1.5 29.68 22.40 4

min -81.5 -18.5 14.19 8.13 2.8

CHL media -72.06 -30.41 16.36 15.36 3.48 4

max -70.5 -18.5 26.52 22.40 4

min -74.5 -40.5 9.9 10.24 2.9

Análisis multivariado

MANOVA muestra el máximo grado de relación entre la variable temperatura y talla (-

0.759), mientras que la temperatura aumenta la talla disminuye y viceversa. El siguiente

valor alto se presenta entre el índice TROPH y el número de especies (0.650), lo que indica

que las localidades con el mayor número de especies presentan mayoría de zooplanctívoros.

Finalmente, el último valor igual o mayor a 50% se da entre la talla y el índice TROPH (-

0.50), lo que indica que los organismos zooplanctívoros son organismos pequeños,

mientras que los herbívoros son organismos grandes.

101

Tabla 55. MANOVA de las cuatro variables a través de las ocho unidades ictiogeográficas.

Longitud Latitud Temperatura Talla Índice TROPH Número de especies Longitud 1 Latitud -0.86 1 Temperatura -0.167 0.428 1 Talla -0.046 -0.214 -0.759 1 Índice TROPH 0.46 -0.42 -0.11 -0.50 1 Número de especies -0.079 0.163 0.427 0.002 -0.650 1

Reconstrucción de estados ancestrales

Los estados ancestrales se calcularon mediante la optimización de todas las variables en la

topología del PAE usando las ocho unidades ictiogeográficas como terminales (Fig.77).

Al ser optimizadas las terminales en el árbol, se calcularon los nodos basales. De acuerdo al

patrón encontrado, las damiselas que invadieron el Pacifico Oriental estaban adaptadas a

temperaturas cálidas de arrecifes coralino-rocosos. Fueron especies principalmente

herbívoras de tallas medias. Todas las especies distribuidas en las islas del Ecuador, centro-

sur, centro-norte, y Norte presentan dichas características. El número de especies aumento

considerablemente en las islas Ecuatoriales y el Norte. La adaptación a las aguas templadas

ocurrió cuando las damiselas de las localidades periféricas invadieron las localidades del

Sur y las localidades extremas del Norte, anexo a esta adaptación se encuentra un aumento

en la talla. Cuando las damiselas estuvieron adaptadas a las aguas templadas, invadieron los

arrecifes rocosos y bosques de kelp del extremo Norte y Sur, que se caracterizan por

presentar temperaturas bajas. En estas localidades se encuentran organismos de gran

tamaño como H. rubicundus en el Norte y N. latifrons en el Sur. Sin embargo, la mayoría

de las especies presentes en estas localidades son zooplanctívoros pertenecientes al género

Chromis, debido a esto los valores de TROPH en el extremo Sur son altos. Clipperton por

su parte, presenta altas temperaturas, tallas pequeñas y pocas especies. Esto pude ser el

resultado de la distancia geográfica de esta isla a la costa continental (Fig. 78)

102

Figura 78. Patrón de radiación de la familia Pomacentridae en el Pacifico Oriental. Terminales: IE:

islas del Ecuador; CS: centro-sur; CN: centro-norte; CHL: Chile; CP: provincia de California; CLP:

Clipperton. Variables: Ti: índice TROPH; T: talla; #: número de especies; ACR: arrecife coralino

rocoso; AR-BK: Arrecife rocoso y bosque del kelp; arrecife coralino.

Región cefálica y dieta.

Para analizar la relación evolutiva de la morfología cefálica y la dieta, es necesario

considerar una hipótesis filogenética que nos indique la dirección del proceso evolutivo.

Así, se consideró la hipótesis filogenética de Cooper et al. (2009). De esta hipótesis se

pueden rescatar las relaciones de los géneros y las subfamilias, sin embargo, dado que en

ese trabajo no se usaron las especies del presente trabajo, no están resueltas las relaciones

de las especies y no tenemos longitud de ramas. Debido a lo anteriormente citado, fue

necesario desarrollar una hipótesis filogenética a partir de los datos morfológicos para, así,

103

tener las relaciones de las especies resueltas y la longitud de las ramas. Se desarrolló una

búsqueda mediante el método de Parsimonia, en el programa TNT (Goloboff, et al., 2008)

que permite analizar las relaciones filogenéticas a partir de landmarks.

El árbol obtenido no presenta mucha resolución, pocas ramas presentan más del 50% de

soporte, se presenta una politomía cerca de la base entre especies del género Chromis y

Azurina y los miembros del género Abudefduf se segregan en dos grupos, A. troschelii se

agrupa a Chromis, mientras que A. concolor y A. declivifrons a Microspathodon. Sin

embargo se rescata la estrecha relación entre las especies del género, H. rubicundus, N.

latifrons, y como un grupo adjunto ambas especies del género Microspathodon, todos

miembros de la subfamilia Stegastinae, así como la relación entre Chromis y Azurina (fig.

80 der.).

Se buscaron las relaciones entre las especies además mediante un análisis de agrupación

y se observaron patrones similares a los de la filogenia, sin embargo el fenograma se

resuelve de mejor manera, lo cual nos puede estar indicando que los caracteres

morfométricos de la región cefálica presentan poca carga filogenética. Al analizar la

relación de estos dos análisis y los tres grupos tróficos principales, se observa que las

relaciones de los árboles presentan una relación estrecha con los grupos tróficos (Fig. 79).

104

Figura 79. Comparación de dos modelos jerárquicos (A) fenograma y (B) filogenia morfométrica y

la dieta de las damiselas. G.T.: grupos tróficos. Las fotografías de algunas especies se adicionan

para ayudar a visualizar el patrón de variación cefálica en relación a los grupos tróficos. En la

filogenia el numero en las ramas representa los valores de soporte (1000 réplicas Jackknife,

cortando 50, p = 36).

Haciendo uso de esta hipótesis filogenética basada en morfología y la hipótesis de

Cooper et al. (2009) se analizaron las relaciones entre la forma y el nicho trófico. La

relación entre la forma y la talla resulto ser baja. Los resultados de la regresión filogenética

entre los valores del índice TROPH y las variables morfológicas muestran una relación

positiva al usar la filogenia molecular (Cooper et al., 2009) y la filogenia morfológica

(tabla 56).

105

Tabla 56. Análisis de regresión filogenética para examiner la alometría y la relación entre la

morfología cefálica y la dieta. TC: tamaño del centroide. LS: longitud estándar. Variable r2 F df p

TC vs. variables morfométricas

(filogenia molecular y morfológica) 0.41 16.32 23 0.0005

LS vs. variables morfométricas

(filogenia molecular y morfológica) 0.17 4.64 23 0.042

Índice TROPH vs. variables morfométricas

(filogenia molecular) 0.51 23.16 23 < 0.0001

Índice TROPH vs. variables morfométricas

(filogenia morfológica) 0.51 23.16 23 < 0.0001

El análisis de árboles en espejo claramente demuestra que las relaciones entre las

damiselas estudiadas se relacionan con los hábitos alimenticios (Fig. 80). La morfología

cefálica se relaciona más con los niveles tróficos que con la filogenia. Los datos tróficos

agrupan a las 24 damiselas en tres grupos: (1) principalmente algívoras, (2) principalmente

zooplanctivoras y (3) un grupo intermedio que se alimenta principalmente de pequeñas

presas pelágicas y bentónicas. Así, los análisis morfométricos permiten discriminar tres

grupos principales e incluso muestran un claro grado de variación hacia los extremos

morfológicos (Azurina y Microspathodon). Por otro lado la hipótesis filogenética

morfológica muestra únicamente dos grupos monofiléticos (1) la subfamilia Stegatinae, de

principalmente especies algívoras con la convergencia de A. concolor y A. declivifrons, y

(2) un grupo compuesto por las especies A. troschelii, C. meridiana y C. limbaughi las

cuales son especies principalmente zooplanctívoras que se alimentan incluso de huevos de

peces. La optimización de los valores del índice TROPH y la morfología en la hipótesis

molecular muestran que las especies del género Stegastes y N. latifrons son muy similares

en ambos caracteres. La subfamilia Stegastinae presenta una alta correlación entre la

morfología y la dieta. La hipótesis filogenética morfológica presenta patrones de

convergencia de los miembros del género Abudefduf. Las especies A. concolor y A.

declivifrons son morfológicamente similares a las especies del género Microspathodon, sin

embargo la dieta de A. concolor es similar a la de las especies del género Stegastes,

mientras que A. declivifrons presenta una dieta muy específica, mas similar a la de C.

punctipinnis y Z. rosaceus. Por su parte A. troschelii presenta un patrón de convergencia

trófica con la mayor parte de las especies del género Chromis, sin embargo su morfología

106

es más similar a la del grupo hermano Z. rosaceus. Las especies H. rubicundus y N.

latifrons son morfológicamente similares, sin embargo la dieta de H. rubicundus es más

similar a la de Microspathodon. La morfología de la región cefálica es un carácter

conservado en la subfamilia Stegastinae a través de ambas filogenias.

De acuerdo a los valores del índice TROPH, la subfamilia Chrominae presenta cinco

categorías distribuidas entre los valores medios y altos, sin embargo, el rango de variación

morfológica de esta subfamilia es muy reducido, solo dos categorías morfológicas. La

subfamilia Abudefdufinae es altamente diversa, presenta dos categorías morfológicas, una

presente en los miembros de la subfamilia Stagastinae y la segunda única para la familia

Pomacentridae ya que se relaciona más con el grupo hermano (Z. rosaceus). En lo referente

a la dieta, esta subfamilia presenta tres tipos diferentes, un patrón trófico registrado en

Stegastinae, el segundo registrado en Chrominae y el tercero único para la familia

Pomacentridae.

107

Figura 80. Árboles en espejo. Optimización de los valores del índice TROPH (izq.) y morfología

(der.) en la filogenia: A: hipótesis morfológica; B: hipótesis molecular. Cuadros de colores:

categorización de las variables, forma e índice trófico.

Aleta pectoral, posición en la comuna de agua y comportamiento.

Mediante el análisis de distribución local y comportamiento se rescataron diez grupos (fig.

74): I Stegastes; II H. rubicundus; III Microspathodon; IV N. latifrons; V A. concolor, A.

declivifrons; VI C. alta, C. limbaughi, C. meridiana; VII C. crusma, C. intercrusma, C.

punctipinnis; VIII Z. rosaceus; IX Azurina; X.A. troschelii, C. atrilobata. Basándonos en

108

los datos morfométricos de la aleta pectoral y considerando los diez grupos basados en el

comportamiento como factor de agrupación se llevaron a cabo análisis comparativos con el

fin de determinar cuáles grupos de comportamiento presentaban un patrón morfológico

específico. Así, se encontraron cinco grupos eco-morfológicos con diferencias

significativas: I Stegastes, H. rubicundus, N. latifrons, A. concolor y A. declivifrons; II

Microspathodon; III Chromis y A. troschelii; IV: Azurina; V: Z. rosaceus (Tabla 57).

Tabla 57. Comparación pareda de las variables morfométricas usando los grupos de

comportamiento como factor de agrupación. Arriba de la diagonal, valores de F. Bajo la diagonal,

valores de P. I: Stegastes; II H. rubicundus; III Microspathodon; IV N. latifrons; V A. concolor, A.

declivifrons; VI C. alta, C. limbaughi, C. meridiana; VII C. crusma, C. intercrusma, C.

punctipinnis; VIII Z. rosaceus; IX Azurina; X.A. troschelii, C. atrilobata. I II III IV V VI VII VIII IX X

I 0 2.394 15.242 5.843 43.993 10.450 11.466 147.735 39.122 16.005 II 0.215 0 10.550 5.047 36.645 11.890 10.311 135.047 44.309 17.205 III <.001 0.003 0 11.504 43.696 20.579 17.405 127.095 43.094 24.054 IV 0.029 0.989 0.045 0 53.692 21.261 19.476 141.559 54.718 27.074 V <.001 0.006 <.001 0.128 0 28.460 24.223 154.055 40.819 23.112 VI <.001 0.005 <.001 0.008 <.001 0 1.732 119.484 15.728 2.5467 VII <.001 0.008 <.001 0.008 <.001 0.519 0 105.561 18.399 2.292 VIII <.001 <.001 <.001 0.024 <.001 <.001 <.001 0 152.42 122.965 IX <.001 <.001 <.001 0.031 <.001 <.001 <.001 <.001 0 9.717 X <.001 <.001 <.001 0.002 <.001 0.217 0.272 <.001 0.002 0

Se buscó la relación morfológica de las especies mediante un análisis de cluster, para de

esta manera comparar con los grupos eco-morfológicos encontrados (Fig. 81). El índice de

correlación cofenerica encontrada fue alto (0.861), lo que indica un buen grado de

concordancia entre el árbol y los caracteres.

109

Figura 81. Fenograma de las variables morfométricas de la aleta pectoral (RW) usando la distancia

de Mahalanobis. Índice de correlación cofenerica: 0.861. Centro: cinco grupos eco-morfologicos.

Derecha: gradillas de deformación indicando la morfologia de cada grupo eco-morfológico.

110

El fenograma obtenido segrega cinco grupos principales. El primer componente

segregado es Z. rosaceus, el grupo externo, lo cual nos indica que la morfología de la aleta

pectoral permite distinguir el patrón morfológico de familia Pomacentridae del grupo

externo. El segundo grupo segregado es el integrado por el género Azurina que es el grupo

morfológico más similar al grupo externo. El tercer grupo es el género Abudefduf,

genralmente estas tres especies son segregadas en dos grupos, A. troschelli por un lado y A.

concolor y A. declivifrons por el otro, finalmente, en este análisis se segrega el género

completo. Después de este grupo sigue un grupo subsegregado en dos. Por un lado

encontramos a las especies del género Chromis con Microspathodon entre estas y por el

otro las especies del género Stegastes con Hypsypops y Nexilosus. Filogenéticamente,

Microspathodon es más cercano al grupo de Stegastes con Hypsypops y Nexilosus sin

embargo morfológicamente es más cercano a Chromis. Lo mismo ocurre con Azurina que

es filogenéticamente más cercana a Chromis pero el patrón morfológico es más similar al

grupo externo.

Con el propósito de comparar las variables morfológicas, ecológicas y de

comportamiento y determinar si su relación es independiente o dependiente del patrón

filogenéticos, se buscó una hipótesis filogenética basada en los datos morfométricos. A

través de esta hipótesis y la hipótesis molecular (Cooper et al., 2009) se analizó la relación

de las variables y los árboles. Además, se optimizaron las variables en los árboles con el fin

de buscar el patrón evolutivo de cada una de estas. El análisis filogenético produjo un árbol

más parsimonioso (pasos= 2.6636) (Fig.82 der.). No se encontró ningún clado que

representara un género. El árbol encontrado no muestra similitud con el árbol molecular. El

análisis de la relación de las variables y la topología de los árboles no muestra relación

significativa. No se encontró relación entre la talla del centroide (TC) y alguna topología o

variable (Tabla 57).

En la tabla 58 solo se muestra un bloque de regresión filogenética corregida dado que las

diferencias usando el árbol morfométrico y molecular se muestran hasta el quinto digito

después del punto. La regresión corregida filogenéticamente muestra poca relación entre las

variables y el árbol. La relación con los valores más altos se da con las variables

morfometricas (MG r2 = 0.242). Los valores más altos en la regresión filogenética y no

111

filogenética se dan entre las variables morfométricas y el comportamiento (MG vs. C r2 =

0.47 y 0.45 respectivamente).

Tabla 58. Regresión filogenética y no filogenética para probar la relación de las variables con la

topologías de los árboles y la relación de las variables entre sí. El primer y segundo bloque

representa estadísticos del contraste entre la longitud de las ramas de los árboles (LR) y cada

variable. El tercer y cuarto bloque reportan los valores de regresión entre las variables con y sin

corrección filogenética. LR: Raíz cuadrada de la suma corregida de la longitud de las ramas; TC:

talla del centroide; C: comportamiento; MG: morfometría geométrica (RWs). Variables r2 F df P Filogenia LR vs. TC 0.040 0.933 22 0.172 molecular LR vs. C 0.238 6.882 22 0.007 LR vs. MG 0.242 7.053 22 0.007 Filogenía LR vs. TC 0.176 4.700 22 0.020 morfológica LR vs. C 0.018 0.416 22 0.262 Regresión TC vs. C 0.016 0.395 23 0.267 filogenética TC cv. MG 0.011 0.275 23 0.302 C vs. MG 0.472 20.580 23 <0.001 Regresión TC vs. MG 0.061 0.264 16/3904 0.608 no filogenética TC vs. C 0.003 0.781 1/248 0.378 MG vs. C 0.454 209.942 16/3904 < 0.001

112

Figura 82. Optimización del comportamiento (códigos de color) y la morfología (gradillas de

deformación) de los 25 taxa terminales en la filogenia molecular (A) de Cooper et al. (2009) y la

filogenia morfométrica (B). Con base en la topología del árbol, la morfología de los nodos

terminales y su comportamiento se calculó la morfología y comportamiento de los nodos internos.

Las gradillas de deformación de los 25 taxa terminales y los nodos basales se calcularon mediante

parsimonia simple en TNT (ver texto). Los códigos correspondientes al comportamiento de los 25

taxa terminales se optimizaron y se calculó el comportamiento de los nodos basales en Mesquite

mediante parsimonia la cuadrado (ver texto).

113

8. Discusión

8.1 Morfometría geométrica Actualmente la mayoría de los trabajos basados en análisis morfométricos utilizan la

morfometría geométrica. El uso de la morfometria geométrica ha eliminado algunos de los

problemas básicos de la morfometria clásica (lineal) como: (1) el efecto de la talla en los

análisis. Muchos métodos para eliminar el efecto de la talla en los análisis fueron

propuestos, sin embargo, todos estos métodos simplemente minimizaban el efecto de la

talla pero no lo eliminaba. Los análisis de morfometria geométrica eliminan totalmente el

efecto de la talla al estandarizar todas la imágenes, sin embargo, si estamos interesados en

el efecto de la talla, entonces podemos recuperarla separada de las variables forma. (2) el

uso de medidas lineares no necesariamente engloba la forma, un ejemplo clásico usado para

ejemplificar esto es el uso de la longitud estándar (LS) y altura máxima (AM) en un ovalo y

una gota, en este caso aunque ambas longitudes sean igual en las dos formas, las formas no

lo son. (3) La homología de las distancias lineares es difícil de evaluar, debido a que

muchas longitudes no se definen por puntos homólogos, por ejemplo si se toma la longitud

estándar, el punto uno es hocico y el punto dos es centro posterior del pedúnculo caudal.

Aunado a esto, el análisis mediante la morfometría geométrica permite producir gráficos

sencillos y muy claros (Bookstein, 1986; 1998; Adam et al., 2004).

Los resultados del presente análisis muestran como el protocolo de morfometría

geométrica aquí utilizado permitió la diagnosis intergenérica total. En lo correspondiente a

la variación intragenérica solo cuatro especies no pudieron ser diagnosticadar

específicamente. El género Stegastes presenta poca variación, la mayor variación se

encontró en la región cefálica y al analizar todo el organismo, las especies S. arcifrons y S.

redemptus siempre se agruparon por lo que no se pudieron diagnosticas específicamente.

En lo correspondiente al género Chromis se observa una tasa de variación mayor a la de

Stegastes, aunque de igual manera las especies C. alta y C. limbaughi resultaron en todos

los análisis semejantes. Los géneros con menor número de especies, como Abudefduf,

114

Azurina, H. rubicundus, Microspathodon y N. latifrons, presentan la suficiente variación

para que se logrará la diagnosis específica mediante este protocolo de marcas.

Se pensaba que la familia Pomacentridae, junto con la familia Cichlidae, Labridae y

Enbiotocidae conformaba el orden Labroidei (Kaufman y Liem, 1982). Después de muchos

análisis se propuso, con base en análisis moleculares, que la única familia cercana a

Pomacentrida es Embiotocidae (Streelman & Karl, 1997; Mabuchi et al., 2007). Así, el uso

de Z. rosaceus como grupo hermano nos dios buenos resultados. La morfología de Z.

rosaceus es diferente a la morfología de las damiselas como para separarse de estas en

todos los análisis, pero no es tan diferente como para evitar diferenciar grupos entre las

damiselas. Sin embargo, en posteriores análisis recomendaríamos el uso de al menos tres

especies como grupo hermano para fortalecer los resultados.

La familia Pomacentridae se consideró un grupo morfológicamente poco diverso (Allen,

1991), sin embargo, nuevos análisis morfológicos (principalmente de la región cefálica)

proporcionaron nuevos datos de la diversidad morfológica de la familia (ejm. Frederich et

al., 2006; Frederich et al., 2008; Cooper y Westneat, 2009). Los resultados del presente

análisis recuperaron la familia Pomacentridae como un grupo morfológicamente diverso.

El perfil cefálico de las damiselas va de anguloso (A. troschelii, Azurina y Chromis),

redondeado (A. concolor, A. declivifrons, H .rubicundus, N. latifrons y Stegastes) a

semirrectos (Microspathodon). El tronco va de delgado y largo (Azurina), formas

intermedias (Abudefduf, Chromis, Stegastes, H. rubicundus) a alto en la parte frontal (N.

latifrons) o media (Microspathodon). El pedúnculo caudal va de pedúnculos delgados y

largos (Azurina), largos y alto (C. atrilobata, C. intercrusma, C. punctipinnis), alto y de

longitudes medias (C. alta, C. crusma, C. limbaughi, C. meridiana, Stegastes) a cortos y

altos (Abudefduf, H. rubicundus, Microspathodon, N. latifrons). La aleta pectoral va de

aletas alargadas (Azurina), formas promedio (Abudefduf, Chromis) a aletas altas y cortas

(Stegastes, H. rubicundus, Microspathodon, N. latifrons). El análisis de todo el cuerpo

segrega cuerpos fusiformes (Azurina, C. atrilobata, C. intercrusma, C. punctipinnis),

ovalados (C. alta, C. crusma, C. limbaughi, C. meridiana, Abudefduf, N. latifrons, H.

rubicundus) y cuerpos ovoides poco redondeados en la parte ventral y más redondeados en

la parte dorsal (Microspathodon, Stegastes). Como se puede observar, cada estructura

115

analizada agrupa o segrega diferentes grupos, lo que nos habla de la gran diversidad

morfológica de la familia Pomacentridae.

Como se mencionó anteriormente, los análisis morfométricos en miembros de la familia

Pomacentridae son pocos y se centran en la región cefálica, de ahí la complicación para

discutir nuestros resultados con análisis anteriores. Los análisis filogenéticos de la familia

Pomacentridae (Tang, 2001; Quenouille et al., 2004; Cooper et al., 2009) Chromis,

Stegastes y Abudefduf son los géneros basales en el Pacifico Oriental. Hypsypops,

Nexilosus y Microspathon derivan de Stegastes y Azurina deriva de Chromis. Drucker y

Lauder (2002) mencionan que el desarrollo de una mayor diversidad morfológica está

relacionado a recientes procesos de diversificación, esto se cumple en las relaciones

morfológicas de la familia. En la mayoría de los casos Stegatses, Chromis y Abudefduf

presentan los valores medios. Azurina, Hypsypops, Nexilosus y Microspathon en cambio se

muestran como morfologías extremas en ambos extremos del eje de variación. El carácter

que rescata de manera más precisa el patrón filogenético es el análisis del tronco. La región

cefálica, aleta pectoral y el pedúnculo muestran variaciones interesantes, dichas variaciones

producen la gran diversidad morfológica presente en la familia Pomacentridae.

De los siete géneros presentes en el Pacífico Oriental, Stegastes presenta el patrón

morfológico más discreto (Aguilar-Medrano et al., 2011). Abudefduf generalmente es

segregado en dos grupos: (1) Aquellos que se alimentan principalmente de algas y de

organismos del bentos y prefieren las zonas rocosas cerca de rompiente (A. concolor y A.

declivifrons) y (2) aquellos que son omnívoros con preferencia por zooplancton y prefieren

las zonas cercanas al arrecife (A. troschelii) (Emery, 1973; Quenouille et al., 2004;

Frédérich et al., 2009; Aguilar-Medrano et al., 2011). El género Chromis generalmente se

divide en dos grupos: (1) las especies alargadas (C. atrilobata y C. punctipinnis) y las

especies altas (C. alta, C. crusma, C. intercrusma, C. limbaughi y C. meridiana)

(Greenfield y Woods, 1980).

Las tres especies del género Abudefduf pudieron ser caracterizadas. Abudefduf troschelii

es menos alto que el resto. La región cefálica se encuentra más alineada a la parte dorsal

que ala ventral. El hocico es cónico y superior. Abudefduf declivifrons al igual que A.

concolor, son menos altos, más redondeado. La región cefálica se encuentra más alineada a

116

la región ventral que a la dorsal, el hocico es redondeado inferior, aunque en A. concolor la

región cefálica se encuentra en una posición media, más cercana a A. declivifrons pero no

tan inferior. En A. concolor el opérculo y el inicio de la línea lateral se presentan

posteriores al promedio.

Ambas especies del género Azurina son fusiformes, con perfil cefálico cónico, anguloso

y hocico superior. Sin embargo, A. eupalama es menos alta que A. hirundo y su pedúnculo

caudal es semi-recto. La región cefálica de A. hirundo es más angulosa y el hocico se

encuentra en una posición superior al de A. eupalama. a mayor variación entre estas dos

especies se encuentra en la región cefálica. Este patrón morfológico solo se presenta en

estas dos especies, las especies más cercanas morfológicamente son las del género

Chromis. Sin embargo, el grado de especiación morfológica de Azurina las coloca en el

extremo de la variación morfológica de la familia a nivel global. Graham et al. (2009)

mencionan que después del evento del Niño entre 1982-3 hubo cambios importantes en los

patrones de distribución de las especies que habitan Galápagos, entre estas, A. eupalama,

que consideran como una probable extinción.

Las especies del género Chromis presentan cuerpos ovoides o fusiformes, la región

cefálica es cónica o redondeada. La región cefálica del género Chromis agrupa a C. alta y

C. limbaughi debido a que el perfil cefálico se encuentra más alineado a la región ventral

que dorsal y hocico tiende a ser ínfero en relación al promedio. Así mismo C. meridiana y

C. crusma presentan este tipo de hocico, aunque en menor medida. De manera contraria, en

C. atrilobata la zona del istmo se observa arriba del promedio, lo que produce un perfil

cefálico anguloso con hocico superior. Las especies C. intercrusma y C. punctipinnis

presentan características similares a C. atrilobata pero en menor grado cada una. El tronco

agrupa a C. alta y C. limbaughi debido a que son altas y la región comprendida entre los

radios de la aleta dorsal y la región cefálica se reduce, C. crusma presenta el mismo patrón

aunque en menor grado y en esta la línea lateral inicia un poco anterior al del promedio.

Chromis meridiana presenta el mismo patrón que las especies mencionadas anteriormente,

sin embargo, la línea lateral inicia posterior al promedio y el margen superior de la aleta

pectoral inicia anterior al promedio. De manera contraria, en C. atrilobata la región

comprendida entre los radios de la aleta dorsal y la región cefálica se amplia, el cuerpo es

117

más delgado, la aleta pectoral se inserta de en un ángulo más serrado (el margen superior es

anterior al promedio y el inferior es posterior al promedio). Este patrón se presenta también

en C. intercrusma y C. punctipinnis aunque en menor grado. El pedúnculo caudal agrupa a

C. alta, C. crusma, C. limbaughi y C. meridiana debido a que en estas el pedúnculo inicia

en un ángulo abierto (dorsalmente posterior al promedio y ventralmente anterior al

promedio) y se ensancha en el centro. Chromis atrilobata y C. punctipinnis presentar las

características contrarias a las especies anteriormente citadas, al igual que C. intercrusma,

aunque en esta especie se presentan con menor intensidad. La aleta pectoral agrupa a C.

alta, C. crusma, C. limbaughi y C. meridiana debido a que presentan aletas altas e

insertadas con ángulos más abiertos que el resto. En cambio en C. intercrusma y C.

punctipinnis presentan aletas alargadas. Chromis atrilobata presenta las aletas más

alargadas, delgas y con ángulos más cerrados. Finalmente el análisis del organismo

completo simplemente confirma lo encontrado en el análisis de segmentos. Chromis alta y

C. limbaughi se agrupan dado que el perfil cefálico se encuentra más alineado a la región

ventral que dorsal, la región del istmo se alarga en sentido horizontal, son altas, ovoides, la

inserción de la aleta pectoral tienden a ser abierto. Chromis meridiana presenta el patrón

que C. alta y C. limbaughi pero en menor grado. En cambio C. atrilobata y C, punctipinnis

se agrupan debido a que la región cefálica es cónica angulosas y en posición superior, el

pedúnculo caudal es largo, la forma general del cuerpo es fusiforme y la aleta pectoral se

inserta en ángulos cerrados. Chromis intercrusma presenta la misma variación que estas

dos especies pero en menor grado. Chromis alta y C. limbaughi se agrupan en todos los

casos, y en la mayoría de los caracteres forman un solo grupo, o se agrupan a C. crusma y

C. meridiana. Este grupo se caracteriza por presentar un perfil cefálico redondeado, ínfero,

cuerpo alto, ovoide y pedúnculo caudal alto. Por otra parte C. atrilobata, C. punctipinnis y

C. intercrusma que en todos los casos se encontraron en el mismo sentido de variación, se

caracterizan por presentar un perfil cefálico cónico anguloso, superior, cuerpo fusiforme y

pedúnculo caudal delgado curvo.

Filogenéticamente (Quenouille et al., 2004; Cooper et al., 2009) el género Chromis se ha

dividido en dos grupos, (1) las especies cercanas al género Dascyllus y (2) el resto de las

especies. Desafortunadamente, pocas especies del Pacifico Oriental han sido usadas en

118

estos análisis, así, solo sabemos que C. punctipunnis y C. atrilobata forman parte del

segundo grupo. A nivel morfológico, el género se divide en dos grupos: (1) especies altas

(C. alta, C. crusma, C. intercrusma, C. limbaughi, C. meridiana) y (2) especies fusiformes

(C. punctipunnis y C. atrilobata) (Greenfield & Woods, 1980). Nuestros resultados

muestran un patrón morfológico mucho más complejo, sin embargo si se analizan de

manera general nuestros resultados, nos dan dos grupos, con una especie de diferencia a los

resultados de Greenfield & Woods (1980). Nuestros resultados indican que la forma del

cuerpo de C. intercrusma es similar a la de las especies fusiformes. En el Indo-Pacífico la

mayoría de las especies altas presentan solo dos espinas expuestas, mientras que todas las

especies altas en el Pacifico Orienta y el Atlántico presentan tres espinas expuestas en el

pedúnculo caudal, no así C. meridiana y C. intercrusma, las cuales presentan dos espinas al

igual que las especies fusiformes del Pacífico Oriental. Así, se podría considerar que

nuestros resultados son acertados al clasificar a C. intercrusma como fusiforme. Si bien la

morfología de C. meridiana no puede ser considerada fusiforme, si presenta ciertas

relaciones con el patrón de las especies fusiformes. Este género presenta un patrón

morfológico y ecológico muy diverso, nuevas especies de ambientes profundos se están

describiendo (Pyle et al., 2008). Consideramos importante el desarrollo de análisis

molecular de Chromis del Pacífico y Atlántico para determinar las relaciones filogenéticas

y el peso de los caracteres hasta ahora descritos en el proceso adaptativo.

La variación en Hypsypos dado que es género monotípico solo se puede observar al

analizar la familia. Así, el análisis del perfil cefálico agrupa a H. rubicundus con N.

latifrons, A. concolor, A. declivifrons y Stegastes que se caracterizan por presentar perfiles

cefálicos altos, ojos grandes situados un poco posterior al promedio. El análisis del tronco

permiten la caracterización específica de H. rubicundus, debido a que es una especie alta.

El pedúnculo caudal agrupa a H. rubicundus nuevamente con Abudefduf, Microspathodon

y N. latifrons, dado que le pedúnculo es semi-recto. El análisis de la aleta pectoral agrupa a

H. rubicundus con Microspathodon, N. latifrons y Stegastes ya que presentan aletas altas.

Finalmente, el análisis de todo el cuerpo discrimina H. rubicundus del resto debido a que el

ojo se encuentra anterior al promedio, el pedúnculo caudal es alto y se amplía en la parte

posterior.

119

El género Microspathodon presenta poca variación. Microspathodon bairdii presenta un

perfil cefálico más alto, aleta pectoral más largada, el hocico y el ojo se presentan un poco

arriba del promedio, en cambio, M. dorsalis presenta un perfil cefálico menos, el pedúnculo

caudal es más delgado y la aleta pectoral presenta un ángulo de inserción un poco más

abierto, en general M. dorsalis es más delgado que M. bairdii.

Dado que Nexilosus también es un género monotípico, su variación se analizó con toda

la familia. Nexilosus latifrons se relaciona en la mayoría de los caracteres con H.

rubicundus, por lo que la descripción de ambos es la misma en lo que respecta a perfil

cefálico, pedúnculo caudal y aleta pectoral (descrito arriba). El análisis de todo el cuerpo

agrupa a N. latifrons con Abudefduf debido a que la región cefálica y el pedúnculo son

altos. Mediante el análisis del tronco se consigue identificar de manera específica a N.

latifrons, ya que es alto, de forma ovoide, además, la aleta dorsal inicia posterior al

promedio y la incerción de la aleta pectoral presenta un ángulo abierto.

Las especies del género Stegastes presentan poca variación. La mayor variación se

presenta en región cefálica, la aleta pectoral no presenta variación a través de las, el tronco

discrimina a S. acapulcoensis del resto debido a que la región posterior es más alta, la base

de la aleta pectoral es reducido y el origen de la línea lateral y de la aleta dorsal son

posteriores al promedio. El pedúnculo caudal discrimina a S. baldwini del resto dedo que la

parte ventral inicia y termina posterior al promedio. La variación en la región cefálica se

debe principalmente al hocico y el ojo. En S. acapulcoensis el hocico y el ojo se encuentran

más al frente que le promedio, el ojo se encuentra demás un poco más arriba que el

promedio. El perfil cefálico de S. flavilatus y S. rectifraenum tiende a ser alto, el hocico es

superior, el ojo es más pequeño y se encuentra un poco atrás del promedio. En S. baldwini,

S. beebei y S. leucorus el margen superior del hocico se encuentran más al frente del

promedio, sin embargo en S. baldwini el ojo también se presenta al frente, mientras que en

S. beebei y S. leucorus el ojo se presenta en el promedio. En contraste, S. arcifrons y S.

redemptus presentan el margen superior del hocico posterior al promedio y el ojo un poco

más abajo del promedio. En lo correspondiente al análisis de todo el cuerpo las

agrupaciones cambian, solo S. acapulcoensis se discrimina de manera específica dado a que

presenta un perfil cefálico alto y la línea lateral inicia debajo del promedio, S. flavilatus

120

presenta una pequeña ampliación en sentido vertical a través de la línea ventral desde la

región cefálica que se hace mayor hacia el pedúnculo, de manera inversa S. arcifrons, S.

rectifraenum y S. redemptus presentan esta ampliación pero se hace mayor hacia la región

cefálica, al igual que en S. leucorus, pero en está, la ampliación inicia en la parte central del

cuerpo y va hasta el perfil cefálico, también se ve una pequeña ampliación en la región

dorsal al igual que en S. baldwini y S. beebei, aunque en estos se presenta en mayor grados.

El patrón morfológico aquí analizado refleja los patrones filogenéticos. El análisis del

tronco y de todo el cuerpo logra identificar de manera específica los géneros Hypsypops,

Nexilosus, Microspathodon y Stegastes. Sin embargo, las otras tres regiones analizadas

agrupan estos géneros. La región cefálica agrupa a Hypsypops, Nexilosus y Stegastes,

Microspathodon forma un grupo específico. El pedúnculo caudal agrupa a Hypsypops,

Nexilosus y Microspathodon, Stegastes se agrupa a Chromis. Finalmente la aleta pectoral

agrupa los cuatro géneros. Los análisis filogenéticos (Tang 2001; Tang et al., 2003;

Quenouille et al., 2004; Cooper et al., 2009) coinciden en considerar a Microspathodon

como el más cercano a Stegastes, y a Hypsypops más cercano a Microspathodon. Sin

embargo, en dichos trabajos no consideran a N. latifrons (Tang 2001; Tang et al., 2003;

Quenouille et al., 2004) o el análisis no permite determinar su posición (Cooper et al.,

2009). En el presente análisis se observó que H. rubicundus y N. latifrons presentan un

patrón morfológico más similar entre sí que con Microspathodon y/o Stegastes.

Cómo se pudo observar, el análisis de todo el cuerpo permite distinguir ocho grupos,

todos los géneros son identificados de manera específica y Chromis se segrega en dos, las

especies altas (C. alta, C. crusma, C. limbaughi, C. meridiana) y las especies fusiformes

(C. punctipunnis, C. intercrusma, y C. atrilobata). El tronco permite la formación de siete

grupos, con lo que se distingue de manera específica cada género. El pedúnculo caudal

forma cinco grupos: (1) Abudefduf, Hypsypops, Nexilosus y Microspathodon; (2) Las

Chromis altas (up. cit.) y Stegastes; (3) Las Chromis fusiformes (up. cit.); (4) Azurina, y (5)

Z. rosaceus. La región cefálica y la aleta pectoral segregan cuatro grupos diferentes. La

región cefálica agrupa a (1) A. concolor, A. declivifron, Hypsypops, Nexilosus y Stegastes,

(2) Microspathodon, (3) A. troschelii, Azurina y Chromis, y (5) Z. rosaceus. La aleta

pectoral agrupa a (1) Hypsypops, Microspathodon, Nexilosus y Stegastes, (2) Abudefduf y

121

Chromis, (3) Azurina, y (4) Z. rosaceus. Así, se logró la clasificación de cada género y

dadas las variaciones en cada región se pudo observar la gran diversidad morfológica de la

familia, por lo que consideramos que la segregación del cuerpo en regiones dio buenos

resultados.

8.2 Ecología Distribución local y comportamiento social

La distribución de las especies en la columna de agua se encuentra relacionada con el

comportamiento de las mismas, es decir, las especies territoriales, generalmente se

encuentran en el fondo o cerca del fondo, mientras que las especies que forman grupos se

encuentran a media agua. Se observa que el comportamiento territorial se presenta

únicamente en la subfamilia Stegastinae. Dentro de la subfamilia Stegatinae el género basal

es Stegastes y los géneros distales son Microspathodon, Hypsypops y Nexilosus (Tang

2001; Tang et al., 2003; Quenouille et al., 2004; Cooper et al., 2009), en estos se puede

observar una transformación del comportamiento territorial. Microspathodon e Hypsypops

protegen territorios, sin embargo se les pueden observar en la columna de agua buscando

alimento, recorriendo gran parte del hábitat en el que se encuentran (Clarke, 1970; Clarke,

1971; Knapp et al., 1995; Robertson & Allen, 2008). Nexilosus se cita como una especie no

territorial que vive en grupos fieles a un sitio (Grove et al., 1986; Robertson & Allen,

2008).

El análisis de agrupación basado en el comportamiento y la posición en la columna de

agua, segrega esta subfamilia en cuatro grupos (Fig. 74; I, II, III, IV), tres de estos

presentan un patrón muy cercano, siendo solo N. latifron el que se separa del grupo dado

que no es territorial. Así, el ambiente y las posibilidades de este grupo, propicio la

diversificación del comportamiento asociado a la posición de las especies en la columna de

agua. Stegastinae presenta un abanico de comportamientos y preferencias que va de

territoriales perenes (Stegastes), con marcada preferencia por roqueríos en fondos

(Stegastes, Nexilosus), territoriales no estrictos, es decir que protegen un territorio pero

pueden encontrarse a media agua como libres nadadores (Hypsypops, Microspathodon),

hasta, no territoriales (Nexilosus).

122

En el caso de la subfamilia Chrominae todos sus miembros forman grupos y se

distribuyen en toda la columna de agua. La mayor parte de las especies se encuentran a

media agua, sin embargo, C. atrilobata y las especies del género Azurina se encuentran

muy cerca de la superficie (Grove et al., 1986; Robertson & Allen, 2008). A partir de

Chromis (Tang et al., 2003) o dentro de Chromis (Cooper et al., 2009) un evento de

diversificación hacia un modelo más eficiente de nado resulto en la formación del género

Azurina. El patrón de comportamiento y preferencias del género Azurina denota una

modificación de los patrones de la mayor parte de las especies del género Chromis, pues se

caracterizan por formar grandes grupos, su morfología es muy alargada, incluso son las

especies más alargadas de toda la familia a nivel global. El análisis de agrupamiento

segrega en cuatro grupos la subfamilia Chrominae (Fig. 74): (1) especies que forman

grupos pequeños y se encuentran cerca del fondo; (2) especies que se encuentran en media

agua y forman grupos medios; (3) Azurina, especies que se encuentran en media agua o

cerca de la superficie y forman grupos grandes; (4) C. atrilobata, se puede encontrar en

toda la columna de agua y forma grupos grandes. La radiación evolutiva de Chrominae,

produjo al igual que en Stegastinae una evolución conjunta de los patrones de

comportamiento y la posición en la columna de agua.

Así, el uso de hábitats disponibles parece haber sido un factor clave en la radiación

adaptativa de esta subfamilia.

Por su parte, la subfamilia Abudefdufinae se segrego en dos grupos de acuerdo a su

comportamiento y distribución en la columna de agua. Un grupo presenta organismos que

forman grandes agregaciones que se encuentran en la columna alimentándose de

zooplancton, y el otro grupo presenta organismos que se les puede encontrar cerca del

fondo alimentándose de organismos de pequeños crustáceos. Este patrón de segregación en

dos grupos se presenta en todos los miembros de esta subfamilia a nivel global (Allen,

1975) y se ha encontrado al analizar diferentes aspectos del género (Emery, 1973;

Quenouille et al., 2004; Frédérich et al., 2009; Aguilar-Medrano et al., 2011), además estos

resultados coinciden con lo encontrado en el análisis morfometrico (up. cit.).

Los grupos encontrados basándonos en el comportamiento y la posición en la columna

de agua coinciden en gran manera con la filogenia de Cooper et al. (2009) (Fig. 74 der.), la

123

única variación son las convergencia de A. troschelii con el género Chromis y de N.

latifrons con el género Abudefduf. Esta estrecha relación entre la agrupación basada en el

comportamiento y la filogenia, indica que el comportamiento presenta una fuerte señal

histórica.

Dieta

Las damiselas presentan un rango amplio en lo relativo a la dieta. En el Pacifico Oriental

encontramos especies omnívoras (A. troschelii), zooplanctívoras (C. atrilobata) y algívoras

(S. rectifraenum). Sin embargo, ninguna especie puede considerarse zooplanctívoro o

algívoro estricto. Las especies del género Stegastes, por ejemplo, se alimentan

principalmente de algas, pero incluyen muchos otros elementos, como organismos del

bentos, eses de otras especies e inclusive huevos (Robertson & Allen, 2008). Así, en la

dieta de la mayoría de las damiselas del Pacifico Oriental no se aprecia una tendencia hacia

la especificidad (excepto Azurina). Se menciona que algunos teleósteos pueden modular su

modelo de alimentación y moverse de una categoría a otra (Liem, 1980, 1993; Wainwright

& Richard, 1995; Ferry-Graham et al., 2002), lo que favorece la sobrevivencia de estas en

diferentes ambientes y sus posibilidades de invadir nuevos ambientes.

El género Azurina puede considerarse el único género que presenta un patrón

zooplanctívoro muy definido (zooplancton, huevos de peces y larvas de peces) (Robertson

& Allen, 2008). En contraste con las ventajas implícitas en las dietas generalizadas, la

tendencia hacia dietas más específicas puede traer problemas cuándo el ambiente sufre

modificaciones. El evento El Niño 1982/1983 produjo cambios importantes en las cadenas

alimenticias afectando a muchas especies. En Galápagos algunas especies tuvieron declives

en sus poblaciones de hasta 78% (Trillmich & Limberger, 1985). Azurina eupalama, la

especie que presenta en índice TROPH más alto de todas las damiselas del Pacifico

Oriental se vio fuertemente afectada por este evento. Las poblaciones que generalmente

eran fácilmente localizadas en Galápagos declinaron precipitadamente y no se han

encontrado poblaciones de esta especie en ninguna localidad en Galápagos, Coco o

cualquier localidad marcada en especímenes de museo desde entonces (Graham et al.,

2009).

124

Al analizar los valores del índice TROPH a nivel genérico, se observa que los géneros

Stegastes y Chormis presentan los valores intermedios, mientras que los géneros Azurina,

Hypsypops, Nexilosus, Microspathodon presentan los valores extremos. Hypsypops,

Nexilosus y Microspathodon (en ese orden) presentan los valores más bajos. Los valores

más altos los presenta el género Azurina. Las especies del género Abudefduf presentan

valores muy variados entre sí, A. concolor presenta valores medios-bajos muy cercanos a

los del género Microspathodon, A. declivifrons presenta valores medios cercanos a los del

genero Chromis y finalmente A. troschelii presenta valores similares a Azurina.

Se puede observar en el fenograma (Fig. 75) que la familia Pomacentridae se segrega en

tres grupos principales: (1) A. troschelii, un zooplanctívoro oportunista (omnívoro); (2) las

especies zooplanctívoras que forman dos grupos: (A) A. eupalama A. hirundo y C. crusma

que presenta los valores más altos del índice TROPH; y (B) el resto del género Chromis.

(3) Las especies algívoras se segrega también en dos grupos: (A) Las especies con los

valores más bajos de TROPH, A. concolor, A, declivifrons, H. rubicundus, N. latifrons; y

(B) Stegastes y Microspathodon. Análisis de damiselas en diferentes áreas geográficas

muestran, al igual que en nuestro trabajo, la formación de tres grupos: especies que se

alimentan de la zona pelágica, especies que se alimentan del bentos, y especies que se

pueden alimentar de ambas zonas ((Emery, 1973; Allen 1991; Frederich et al., 2007).

La dieta presenta señal filogenética, sin embargo no es muy fuerte. La subfamilia

Chrominae se recupera completamente, sin embargo la subfamilia Stegastinae no se

recupera monofilética, sino polifilética ya que integra miembros de la subfmailia

Abudefdufinae. Abudefdufinae se divide, quedando A. troschelii como especie basal y A.

concolor y A. declivifrons dentro de la subfamilia Stegastinae.

La formación de nuevas especies puede darse de muy diversas maneras, sin embargo

cuando la especiación es simpátrica, implica una radiación adaptativa hacia los extremos de

los nichos de las especies ya establecidas. Así, generalmente las especies basales

presentarán un nicho bien establecido y con caracteres promedio, mientras que las especies

de reciente formación presentan valores extremos. Esto se puede observar de manera clara

entre los géneros de la familia Pomacentridae en el Pacifico Oriental, ya que los géneros

Stegastes y Chromis presentan los valores promedio y el resto de géneros, los valores

125

extremos. Aunado a esto, los géneros basales presentan un mayor número de especies, los

géneros recientes, presentan como máximo dos especies (Microspathodon y Azurina).

8.3 Biogeografía El Pacifico Oriental presenta una gran cantidad de islas, dentro de estas, las más

sobresalientes por su riqueza y diversidad son las cercanas al Ecuador, Cocos, Malpelo y

Galápagos, sin embargo, al norte, el archipiélago Revillagigedo también concentra un gran

número de especies de damiselas. Las islas Galápagos presentan el 48% de las especies,

siendo este complejo de islas el más rico en lo que a damiselas se refiere. Las islas Malpelo

y Cocos presentan diez especies cada una, solo en una especie difieren (N. latifrons-

Malpelo y S. flavilatus-Cocos), sin embargo las 11 especies de estas dos islas se presentan

en Galápagos. Galápagos presenta una especie endémica, A. eupalama; Siete especies

comunes, es decir, que se encuentran en más del 50% de las localidades, A. concolor, A.

troschelii, C. atrilobata, M. bairdii, M. dorsalis, S. acapulcoensis y S. flavilatus; y cuatro

especies de distribución restringida, que se encuentran en menos del 50% de las

localidades: una con afinidad hacia las localidades norteñas, C. alta; una con preferencia

por las localidades sureñas, N. latifrons, y dos especies restringidas al triángulo formado

por las islas Galápagos, Malpelo y Cocos, S. arcifrons y S. beebei. La diversidad medida a

nivel subfamilia se presenta de la siguiente manera: 66% de los integrantes de la subfamilia

Abudedufinae (2 de 3); 33% de los miembros de la subfamilia Chrominae (3 de 9), y 58%

de las especies de la subfamilia Stegastinae (7 de 12).

En lo correspondiente a las costas continentales, la Provincia de California y Chile,

representan las zonas con una mayor influencia de aguas templadas debido a las corrientes

de California y Humboldt respectivamente. Chile presenta cuatro especies; una endémica:

C. meridiana y tres de distribución restringida con preferencia por zonas sureñas: N.

latifrons, C. crusma y C. intercrusma. Estas dos últimas especies se presentan únicamente

en Ecuador, Perú y Chile. La Provincia de California por su parte, presenta cinco especies;

el grupo hermano Z. rosaceus; una especie común: A. troschelii; una especie endémica: C.

punctipinnis y dos especies de distribución restringida con una fuerte afinidad por la zona

norte, restringidas a tres zonas: H. rubicundus se presenta en dos zonas: la Provincia de

126

California, Golfo de California y S. leucorus además se presenta en la Provincia Mexicana.

Ambas zonas, al norte y al sur, presentan una especie endémica respectivamente y especies

de distribución restringida, lo que nos puede indicar que dichas especies radiaron como un

paso secundario al establecimiento de las especies del Pacífico Oriental Tropical.

Allen (1975) propone que el origen de las damiselas se da en el Indo-Pacífico y

mediante especiación centrífuga, se dispersan a través del Indo-Pacífico, pasando de esta

manera hacia el Pacífico Oriental, siendo las islas del Ecuador el primer punto de contacto.

Debido a esto en el PAE, las islas del Ecuador se usaron para darle direccionalidad al árbol,

sin embargo, para el análisis de agrupación de Ward no se considera ningún área para para

dar direccionalidad al árbol, la unión de los grupos y la relación entre estos depende

totalmente del número de especies compartidas. Sin embargo, se observa que de igual

manera el análisis coloca a las islas del Ecuador como el grupo basal, lo que refuerza la

hipótesis de Allen (1975).

Ambos análisis biogeográficos soportan la formación de seis grupos, la dirección

evolutiva encontrada mediante el PAE y Ward considera las islas del Ecuador como grupo

basal. Si se considera este grupo de islas como el sitio de llegada de organismos del Indo-

Pacífico (IP) y el centro de origen de especies en el Pacífico Oriental (PO) (Allen, 1975),

entonces esperaríamos que a partir de dichas islas la diversidad de especies disminuiría a

medida que se aleja de este sitio, operando así de manera similar al modelo de especiación

centrifuga (Briggs, 2000). Sin embargo, en las damiselas del Pacifico Oriental esto no pasa

ya que el Golfo de California es la localidad que presenta el mayor número de especies.

Esto puede deberse a que el Golfo de California es un área semicerrada de 1,130km de

longitud y entre 80km y 209km de ancho, con profundidades de menos de 10m a ~3600m

(cerca de la boca) y una gran cantidad de islas (Baumgartner & Christensen, 1985). El

Golfo de California es uno de los más ricos y jóvenes cuerpos de agua, la combinación de

temperatura y nutrientes del agua, aunado a la protección que ofrece un área semicerrada

resulta en una abúndate vida marina. Así, podríamos considerar que, si bien, el centro de

arribo del IP al PO fueron las islas del Ecuador, al ampliar la distribución dichas especies,

encontraron un ambiente que presentaba las características idóneas para el mantenimiento

de una alta diversidad.

127

Considerando el patrón jerárquico obtenido por PAE, partiendo de las islas del Ecuador

el siguiente punto que conquistaron las damiselas fue la zona continental del centro-sur

(Panamá, Colombia y Costa Rica). Está zona presenta características muy similares a las

islas del Ecuador. La zona ocupada por las regiones centrales en nuestro trabajo: centro-

norte, centro-sur, sur e islas de Ecuador, en trabajos anteriores se ha considerado una sola

provincia denominada Provincia Panámica (Horn et al., 2006). Así, a partir de las islas del

Ecuador, nuestro trabajo propone que las damiselas pasaron a Panamá, de acuerdo al PAE y

a Panamá, Colombia y Costa Rica de acuerdo al análisis de Ward, de aquí se segregaron

por un lado al centro-norte (Guatemana, Salvador y Nicaragua) y por otro al Sur (Ecuador y

Perú). Sin embargo, el centro-sur comparte más especies con el centro-norte que con el Sur.

En el área ocupada por estas tres regiones ictiogeográficas (centro-sur, centro-norte, sur) se

encuentran siete especies comunes: A. concolor, A. troschelii, C. atrilobata, M. bairdii, M.

dorsalis, S, acapulcoensis y S. flavilatus; seis especies de distribución restringida; una con

preferencia por las zonas centro-norte: A. declivifrons; dos con preferencia por la región

centro-sur e islas del Ecuador: S. beebei y S. arcifrons; y tres con preferencia por la zona

centro-sur: N. latifrons, C. crusma y C. intercrusma.

A partir del centro-norte se dio el paso hacia las localidades del Norte (Provincia

Mexicana, Golfo de California e isla Revillagigedo), esta zona ictiogeografica concentra la

mayor diversidad de damiselas del PO, especialmente el Golfo de California. Dicha región

presenta seis especies comunes y ocho especies de distribución restringida, de estas, A.

hirundo, C. limbaughi, S. rectifraenum y S. redemptus son endémicos a esta área. Dada la

cercanía geográfica y la coincidencia de especies, La provincia de California y Clipperton

parecen haber sido invadidas por como paso secundario a la invasión de la región del Norte.

Así, la provincia de California presenta dos especies endémicas, H. rubicundus y C.

punctipinnis, una especie de distribución restringida a esta zona y la región Norte S.

leucorus y una especie de amplia distribución A. troschelii. Mientras que Clipperton

presenta una especie endémica S. baldwini y una especie de amplia distribución A.

troschelii.

La zona Sur (Ecuador y Perú) se relacionan ictiológicamente con Chile dada la cercanía

geográfica, así, Chile presenta cuatro especies, de estas una es endémica C. meridiana, dos

128

se comparten con la región Sur C. crusma y C. intercrusma y una se comparte además de la

región Sur con las islas del Ecuador N. latifrons.

8.4 Ecomorfología evolutiva Radiación adaptativa

Nuestros resultados presentan el patrón de radiación adaptativa de la familia Pomacentridae

como un sistema de dispersión dinámico. La dispersión de la familia Pomacentridae en el

Pacifico Oriental parece haberse dado de manera gradual, invadiendo primero la zona

centro y dispersándose hacia los extremos Norte y Sur paulatinamente. La morfología y

preferencias ecológicas de la familia Pomacentridae son muy amplias, lo que favorece el

proceso de adaptación a diferentes ambientes.

Las islas cercanas al Ecuador, Galápagos, Coco y Malpelo presentan pocas variaciones

importantes en el ecosistema marino que las rodea. Existen tres principales corrientes

marinas que afectan esta área y la zona central de las costas continentales (Panamá, Costa

Rica, Colombia) produciendo ambientes muy similares. El extremo Sur recibe la corriente

fría de Humboldt y el extremo norte la corriente moderadamente cálida Norecuátorial, así

como la corriente Profunda Ecuatorial que fluye del Oeste, produciendo un afloramiento de

aguas frías ricas en nutrientes cerca de las costas occidentales (Carrasco, 2000).

Después de invadidas las islas cercanas al Ecuador y la zona continental central

(Panamá, Costa Rica, Colombia) el paso hacia la zona centro Norte no implico muchos

cambios en las condiciones físicas del área.

Las poblaciones que se encontraban en las zonas periféricas del centro Norte y centro

Sur se adaptaron a temporadas en las que las aguas son más templadas debido al efecto de

las corrientes de California y Humboldt en el Pacífico (Enero-Mayo aprox.), lo que les

permitió adaptarse y continuar su recorrido hacia el Norte y Sur. Al Norte, el ambiente

presento algunos cambios en los porcentajes de las coberturas, es decir, encontraron menos

coral y más roqueríos. Al Norte encontraron el Golfo de California, un cuerpo de agua

semicerrado con condiciones muy propicias para el desarrollo de la vida marina. Presenta el

mayor número de damiselas en el Pacifico Oriental. La gran diversidad de peces puede

atribuirse a la compleja estructura de los arrecifes (Munday & Jones, 1998).

129

Este corredor de alta diversidad de Galápagos al Golfo de California, se caracteriza por

presentar temperaturas cálidas y arrecifes coralino-rocosos. Las especies presentes en estas

zonas de alta diversidad presentan dos características que pudieron ser rescatadas mediante

nuestro análisis: (1) índices tróficos medios. El índice trófico aumenta en la medida en que

la dieta agrupa artículos con una mayor aportación de energía, es decir, las especies

zooplanctívoras presentan valores mayores que las especies herbívoras, además, el índice

aumenta mientras la dieta es más específica, así, grosso modo podemos decir que las

damiselas en ambientes diversos presentan una dieta más rica; y (2) tallas medias-chicas. Se

ha observado que las especies de tallas chicas se encuentran ligadas a una mayor

diversificación y tasas de sustitución mayores (Wollenberg et al., 2011).

A partir del Golfo de California en el Norte y Ecuador y Perú en el Sur, las poblaciones

de las zonas periféricas adaptadas a las temperaturas templadas pasaron a la Provincia de

California en el Norte y a las costas de Chile al Sur. Este paso hacia zonas templadas

implico cambios importantes a nivel ambiental. La Provincia de California al igual que

Chile presenta ambientes muy diferentes al resto de la distribución de las damiselas en el

Pacífico Oriental. Las aguas son frías y las concentraciones de arrecifes coralino son

mínimas, en cambio, se presentan bastos bosques de kelp (Steneck et al., 2002). Los

bosques de kelp se relacionan a costas rocosas poco profundas de aguas templadas y frías y

se consideran dentro de los ecosistemas más diversos y productivos (Mann, 1973). Las

damiselas presentes en este tipo de área ocupan roqueríos o paredes dentro de estos bosques

de kelp. Dadas las características de estas zonas, pocas poblaciones pudieron sobrevivir y

permanecer, así, estas áreas presentan pocas especies (4 especies cada una). Las

condiciones de estos ambientes favorecieron variaciones en el patrón de las damiselas del

centro, dos variaciones observadas mediante nuestro análisis son: (1) aumento en la talla.

La regla de Bergmann (Bergmann, 1847) es una regla ecológica-térmica que señala que el

cuerpo de un animal tiene un mayor tamaño en climas más fríos (polos, en latitudes

mayores) que en climas cálidos (ecuador). (2) Mayor especificidad trófica. Si bien

sabemos (presente trabajo) que la dieta de las damiselas es amplia, este carácter les

permitió adaptarse al nuevo ambiente. Sin embargo, las características dadas por el

130

ambiente propiciaron la selección de la dieta, así, la dieta de las especies presentes en los

extremos se hizo menos diversa y más específica.

Clipperton es el arrecife más remoto del Pacífico Tropical, se encuentra a 1,110km al

sur-oeste de México y a 950km al sur de hábitat más cercano (Archipiélago Revillagigedo),

es el arrecife de coral más grande de esta área y es principalmente influenciado por las

cálidas aguas de la Corriente Nor-Ecuatorial (Robertson & Allen, 1996). Glyn & Ault

(2000) mencionan que Clipperton presenta relación biótica con Hawaii y Johnston del

Indo-Pacífico. Dado que en el presente trabajo no se consideraron especies del Indo-

Pacífico, no podemos descartar dicha relación, sin embargo, Clipperton comparte una

especie con el resto de las localidades (A. troschelii) y presenta una especie endémica (S.

baldwini), el mayor número de especies del género Stegastes se encuentran en el Golfo de

California y Galápagos. Así, en el presente trabajo nos inclinamos por la idea de que

mediante un proceso de especiación periférica a partir de comunidades del Golfo de

California S. baldwini ocupa Clipperton.

En resumen el patrón encontrado, nos dice que las damiselas que invadieron el Pacifico

Oriental estaban adaptadas a temperaturas cálidas de arrecifes coralino-rocosos. Fueron

especies con dietas amplias de tallas chicas-medias. El número de especies aumento

considerablemente en las islas Ecuatoriales y el Norte. La adaptación a las aguas templadas

y el aumento en la talla ocurrió cuando las poblaciones de las localidades periféricas al

centro invadieron las localidades del Sur, Norte. Cuando las damiselas estuvieron adaptadas

a las aguas templadas, invadieron los arrecifes rocosos y bosques de kelp del extremo Norte

y Sur, que se caracterizan por presentar temperaturas bajas. En estas localidades se

encuentran organismos de gran tamaño como H. rubicundus en el Norte y N. latifrons en el

Sur. La alimentación en estas zonas se hizo más específica, la mayoría de las especies

presentes en estas localidades pertenecen al género Chromis, Hypsypops y Nexilosus.

Clipperton por su parte, presenta altas temperaturas, tallas pequeñas y pocas especies. Esto

pude ser el resultado de la distancia geográfica de esta isla a la costa continental.

El endemismo de especies la familia Pomacentridae en el Pacífico Oriental es del 100%.

El endemismo de géneros es cercano al 50%, con tres géneros endémicos: Azurina,

Hypsypops y Nexilosus. Dada la relatividad del termino endemismo, podemos simplemente

131

decir que existen en el Pacifico Oriental diez damiselas con distribución restringida (menos

del 18% de las localidades). Dentro de estas podemos diferenciar tres grupos: (1) aquellas

especies presentes en una región, 17.65% de las localidades, al Sur (Ecuador, Perú y Chile):

C. crusma y C. intercrusma; y al Norte (Revillagigedo, Golfo de California y Provincia

Mexicana): C. limbaughi y S. rectifraenum. (2) aquellas especies presentes en localidades,

11.76% de las localidades: Golfo de California y Provincia de California: H. rubicundus;

Golfo de California y Revillagigedo: S. redemptus; y finalmente, (3) aquellas especies

presentes en una sola localidad: Provincia de California: C. punctipinnis; Revillagigedo: A.

hirundo; Clipperton: S. baldwini; Galápagos: A. eupalama. Las especies con áreas de

distribución geográfica reducidas a menudo tienen baja densidad de población y por lo

tanto un tamaño pequeño de la población total (número de individuos), presumiblemente

todo lo anterior se traduciría en un alto riesgo de extinción (Williams et al., 2009). Este

principio se afirmó con la extinción de A. eupalama después del evento del niño 1982/3.

Región cefálica y dieta.

La cavidad bucofaríngea de los peces ha sido modelada como un cono truncado, la base es

una abertura circular la cual se alarga hasta la parte posterior de la canasta branquial al

nivel del opérculo (Alexander, 1967; Lauder, 1980; Lauder & Lanyon, 1980; Liem, 1993).

La eficiencia de este cono depende de varios factores como la morfología del esqueleto

(Liem, 1990). Hay tres modelos básicos de comportamiento alimenticio de acuerdo al

grado de acortamiento del cono (Liem, 1980, 1993): succionar, ramonear y morder. Sin

embargo, un modelo no excluye a otro, muchos teleósteos son capaces de modular su modo

de alimentarse y moverse entre estas categorías básicas (Liem, 1980, 1993; Ferry-Graham

et al., 2002). La región cefálica de las damiselas nos permite considerar que son buenos

succionadores (Emery, 1973; Frédérich et al., 2008; Cooper & Westneat, 2009; presente

estudio), los análisis de morfometría geométrica nos permitieron ir más profundo en el

entendimiento de las diferentes maneras de alimentación de las damiselas y su relación con

los patrones funcionales.

La principal diferencia entre los grupos morfológicos aquí estudiados es el grado de

agudeza de la región cefálica, la cual va de perfiles cefálicos alargados y angulares como el

132

de Z. rosaceus, ambas especies del género Azurina, A. troschelii y todas las especies del

género Chromis, seguidas por perfiles angulares y cortos como los de A. concolor, A.

declivifrons, H. rubicundus, N. latifrons y todas las especies del género Stegastes, a

finalmente un perfil cefálico casi plano presente en las dos especies del género

Microspathodon. El carnívoro bentónico Z. rosaceus se alimenta principalmente de

gasterópodos, crustáceo y gusanos móviles. Como se observó en algunos cichlidos (Liem,

1993), un perfil cefálico angular puede facilitar la obtención de este tipo de presas. Un

perfil parecido lo presentan las especies del género Chromis y Azurina, aunque esta última

es más alargada, sin embargo Z. rosaceus muestra gran diferencia morfo-funcional con las

especies zooplanctívoras, esta diferencia no se observó mediante nuestro análisis

morfométrico debido a que solo se observa cuando el hocico es totalmente extendido.

Cuando Z. rosaceus está comiendo, extiende su hocico y la protrusión de este se orienta

ventralmente, optimizando la captura de preseas del bentos. En el caso de Azurina y

Chromis el hocico se extiende menos y rostralmente lo que les permite alimentarse del

zooplancton de la columna de agua (Fig. 83). Estudios posteriores podrían analizar las

diferencias en el grado de protrusión de los huesos premaxilares durante la alimentación de

Azurina y Chromis.

133

Figura 83. Diferencias en la orientación del hocico

cuándo se encuentra totalmente abierto y extendido

en: A: Zalembius rosaceus; B: Azurina hirundo; C:

Chromis atrilobata.

Especies zooplanctívoras como Azurina y Chromis pueden describirse como organismos

que particularmente se alimentan de plancton que seleccionan visualmente y que atacan

individualmente. La posesión de ojos relativamente grandes puede incrementar su habilidad

de encontrar presas en el plancton, tal como fue ejemplificado en cichlidos (Barel, 1983).

Así, su perfil cefálico alargado facilita la captura de organismos usando la estrategia de

ramoneo y succión (Coughlin & Strickler, 1990). Consideramos que hacen falta análisis

detallados del proceso de protrusión en estas especies ya que puede ser determinante en el

desempeño de cada grupo. Por ejemplo, el grado de contribución por ramoneo y/o por

succión durante el proceso alimentario puede variar entre estos dos géneros (Wainwright et

al., 2001).

Abudefduf troschelii es una especie omnívora que se alimenta principalmente de

zooplancton (Grove et al., 1986; presente estudio). Robertson & Allen (2008) consideran

esta especie dentro de dos grupos tróficos: omnívoro y zooplanctivoro. Esta especie

presenta un perfil cefálico similar a las especies exclusivamente zooplantívoras de los

géneros Chromis y Azurina. De igual manera, A. troschelii es un habitante de los arrecifes

134

rocosos y coralinos, se observa en aguas poco profundas buscando zooplancton en grupos.

En contraste, A. concolor, A. declivifrons, H. rubicundus, N. latifrons, las especies del

género Stegastes y ambas especies del género Microspathodon se alimentan principalmente

de algas que crecen sobre rocas. Dentro de este grupo trófico, las especies del género

Microspathodon presentan diferencias importantes en la manera de atacar la presa. Nuestras

observaciones subacuáticas y el análisis de las piezas óseas, nos permitieron diferenciar

entre las especies, como Stegastes, que ramonean algas y desprenden pequeños

invertebrados de rocas pequeñas, principalmente horizontales y las especies del género

Microspathodon que al separar el alga de la superficie en la que se encuentra, raspan las

paredes de las rocas, que son principalmente rocas grandes con altas paredes verticales.

Esta técnica de alimentación probablemente se facilita gracias al perfil casi plano de las

especies del género Microspathodon. Aunado a esto, los huesos premaxilares muestran en

su región anterior tejido conectivo donde los dientes se están produciendo continuamente

(Ciardelli, 1967). Cada que el organismo raspa las paredes de las rocas, los dientes se

desgastan y consecuentemente necesita producirlos constantemente (Trapani, 2001).

Además, este tejido conectivo que soporta y nutre los dientes puede actuar como un buffer

entre los dientes y la premaxila, absorbiendo el movimiento de los dientes en las rocas. Así,

aunque el contenido de la dieta sea el mismo, si la manera de obtenerlo difiere, el patrón

morfológico puede divergir.

Nuestros resultados indican que las damiselas del Pacífico Oriental muestran diferencias

fuertes en el perfil cefálico y que estas diferencias se relacionan al grado de agudeza del

perfil y la posición del ojo y el hocico (Fig. 84). Se encontró un fuerte patrón de relación

entre la morfología cefálica y la dieta en las damiselas del Pacífico Oriental al igual que en

previos análisis (Frédérich et al., 2006; Frédérich et al., 2008; Cooper & Westneat, 2009).

Sin embargo, la relación entre la morfología cefálica y los hábitos alimenticios encontrados

en el presente trabajo van un paso adelante ya que en el presente trabajo se observó que, si

bien la morfología puede estar altamente relacionada al tipo de alimentación de cada

organismo, además responde a la manera en la que se extraen los recursos del medio.

135

Figura 84. Esquematización de la variación

relacionada a la posición del hocico y del ojo en el

perfil cefálico de: A: Hypsypops rubicundus, B:

Stegastes flavilatus, C: Nexilosus latifrons y D:

Microspathodon dorsalis.

Aleta pectoral, posición en la comuna de

agua y comportamiento.

Las damiselas presentan una amplia

diversidad de fromas de la aleta pectoral, de

forma de ala a forma de pala y todas las

morfologías intermedias. La mayoría de los

análisis ecomorfológicos en damiselas se

centran en la relación entre la región cefálica

y los habitos alimenticios (Gluckmann &

Vandewalle, 1998; Frédérich et al., 2008;

Cooper & Weastneat, 2009; Aguilar-Medrano

et al., 2011; Frédérich & Vandewalle, 2011).

De acuerdo al presente análisis, la

locomoción en damiselas puede ser vista

también como un factor importante en la

evolución adaptativa del grupo.

El análisis de la relación entre los grupos

morfométricos y de comportamiento nos

permitió segregar cinco grupos

ecomorfológicos: (1) Stegastes, H.

rubicundus, N. latifrons, A. concolor y A. declivifrons; (2) Microspathodon; (3) Chromis y

A. troschelii; (4) Azurina; y (5) Z. rosaceus.

Los adultos de H. rubicundus y Stegastes son muy territoriales. Este comportamiento

requiere una gran variedad de movimientos para mantener alejados a los intrusos y para

proteger su área de alimentación, donde cultivan algas filamentosas. De acuerdo a las

actividades cotidianas de estas especies, no es necesario nadar rápido para proteger su

136

territorio o perseguir al intruso (Hixon, 1981; Grove & Lavenberg, 1997; Robertson &

Allen, 2008). Este grupo funcional presenta aletas pectorales redondeadas y altas. La

primera parte de la aleta (landmarks 1-2 y 10-9) es corta y alta, proporcionando un fuerte

apoyo a los movimientos cortos. Una eje inferior fuertemente curvado les permitir el

desarrollar movimiento con gran precisión. Los resultados teóricos sugieren que el

mecanismo de remo es el más usado por este tipo de aleta (Blake, 1981; Westneat &

Walker, 1997; Wainwright & Bellwood, 2002). Nexilosus latifrons muestra una morfología

de la aleta pectoral similar a la de H. rubicundus y Stegastes, a pesar de que no es

territorial, vive en pequeños grupos cerca de las rocas (Grove & Lavenberg, 1997; Angel &

Ojeda, 2001). El uso de la aleta pectoral a manera de remo, usado por H. rubicundus, N.

latifrons y Stegastes, es el movimiento preferido para arranque y giros, es decir, todas las

maniobras que requieren de un golpe fuerte de poder (Walker & Westneat, 2002).

Abudefduf concolor y A. declivifrons muestran un patrón morfológico similar al de

Stegastes, pero los bordes hidrodinámico superior e inferior son más largos. Normalmente

A. concolor y A. declivifrons se encuentran cerca de las playas rocosas, donde el oleaje es

fuerte. Con el fin de tener un mejor movimiento y la resistencia en el flujo, la aleta pectoral

de estas especies presentan una base alta y corta para ganar fuerza y una punta larga para

moverse rápido.

Ambas especies del género Microspathodon son territoriales y presentan aletas

pectorales muy especializadas. Esas presentan un borde hidrodinámico superior largo,

como otros nadadores libres y un borde hidrodinámico inferior fuertemente curvado, como

otras damiselas territoriales. El patrón de comportamiento de Microspathodon parece haber

tenido mucho peso en la configuración de la aleta pectoral, así, dado que estas especies son

territoriales, pero se puede encontrar nadando lejos de su territorio, su morfología combina

patrones que se presentan en territoriales y en libres nadadores.

Las especies del género Chromis y A. troschelii presentan aletas pectorales que van de

diseños de ala a diseños de pala. En términos generales, el borde hidrodinámico superior es

largo y casi recto y el borde hidrodinámico inferior es un poco redondeado. Todas estas

especies se encuentran comúnmente en la columna de agua durante el día formando grupos

de alimentación en busca de zooplancton. La variación en el comportamiento de estas

especies se relaciona con el tamaño del grupo y la parte de la columna de agua que habitan.

137

Especies que forman grandes grupos se encuentran generalmente nadando en la parte

media-alta de la columna de agua y presentan aletas alargadas (por ejemplo, A. troschelii,

C. atrilobata), lo que es importante para moverse con rapidez alrededor del arrecife. Por el

contrario, las especies que forman grupos pequeños normalmente se encuentran nadando

cerca del fondo (por ejemplo C alta, C. limbaughi) presentan aletas más amplias y más

potente que favorecen los movimientos precisos y les proporcionan fuerza para mantenerse

cerca del fondo del arrecife. La morfología de la aleta pectoral de Chromis y A. troschelii

proporciona la fuerza y la capacidad de maniobra para nadar grandes distancias y/o estar

cerca del fondo. La presencia de morfologías intermedias puede indicar el efecto de las

relaciones filogenéticas o el hecho de que muchos peces pueden ajustar su nado entre remar

o batir, de acuerdo a las necesidades del momento (Wainwright et al., 2002).

Las especies del género Azurina muestran aletas pectorales en forma de ala, caracteriza

por presentar una punta angulosa y un borde hidrodinámico superior largo. La base de la

aleta es más redondeada que en Z. rosaceus. Las especies del género Azurina se pueden

encontrar en aguas abiertas. Estos peces nadan activamente durante todo el día. Este diseño

de aleta hidrodinámica permite nadar grandes distancias y escapar de los depredadores.

Según Wainwright et al. (2002), este diseño de la aleta debe permitir el mejor rendimiento

en la natación a alta velocidad, un carácter esencial para este grupo funcional. Este diseño

de aleta pectoral se presenta en los peces nadando de las zonas más enérgica de los arrecifes

(Fulton et al., 2001; Bellwood & Wainwright, 2001).

Zalembius rosaceus se pueden encontrar cerca de la costa, alrededor de los corales

rocosos o fondos arenosos, en profundidades de 10 a 230. Esta especie es un carnívoro

bentónico que se alimentación de presas móviles (Robertson & Allen, 2008). Este

comportamiento requiere fuerza para mantenerse cerca del fondo y velocidad para

perseguir a sus presas, un diseño hidrodinámico que favorece la resistencia. Zalembius

rosaceus presenta aletas pectorales en forma de ala, que son delgadas, angulosas y con un

borde hidrodinámico superior largo, sin embargo esta especie presenta la parte anterior de

superior de la aleta pectoral corta. Esta aleta pectoral es típica de los nadadores de alto

rendimiento, que utilizan mecanismos de vuelo en la natación (Westneat & Walker, 1997).

La filogenia molecular de Quenouille et al. (2004) rescata tres clados dentro del género

Abudefduf. Las especies que viven en el Pacífico Oriental son segregados en dos de estos

138

clados: (1) A. troschelii y (2) A. concolor y A. declivifrons. Este patrón se recuperó

nuevamente mediante el análisis de la región cefálica (Aguilar-Medrano et al., 2011) y

mediante nuestros resultados morfométricos y de comportamiento.

Los resultados de la morfometría geométrica no revelaron una amplia variación de

forma de la aleta pectoral entre las especies del género Chromis como se esperaría por la

diversidad de comportamiento observado en este género. La aleta pectoral de las especies

del género Azurina podría ser vista como el siguiente paso evolutivo de la morfología de C.

atrilobata. De acuerdo con Cooper et al. (2009) y Aguilar-Medrano et al. (2011), la

similitud molecular y morfológica (región cefálica) entre Chromis y Azurina son lo

suficientemente altos para considerar a Azurina como sinónimo de Chromis. En el presente

estudio, se observaron diferencias entre estos dos géneros que sugiere que la morfología, el

comportamiento y la locomoción de Azurina son específicos y de acuerdo con toda la

información (molecular, morfológicos y de comportamiento), consideramos Azurina como

una variación extrema del género Chromis.

La subfamilia Stegastinae agrupa a Stegastes, Microspathodon, H. rubicundus y N.

latifrons, Stegastes es el grupo basal. Stegates está relacionado en casi todas las variables

morfológicas y de comportamiento com Microspathodon, H. rubicundus y N. latifrons.

Hypsypops rubicundus y N. latifrons presentan una forma similar de aleta pectoral, pero

los datos del comportamiento indica una similitud mayor entre H. rubicundus y

Microspathodon. Al analizar estas especies se puede apreciar como Stegastes presenta

siempre los valores medios de morfología y comportamiento. Por lo tanto, en damiselas

como en labridos (Wainwright et al., 2002), se asume que una morfología intermedia aleta

pectoral era la condición primitiva.

Las variaciones morfológicas y de comportamiento de Microspathodon y Azurina

permitió la ocupación diferencial del espacio reduciendo el nivel de competencia. El patrón

morfológico de las especies Microspathodon y Azurina se considerado como un extremo a

lo largo del eje de la variación de la aleta pectoral de las damiselas del Pacifico Oriental.

Sin embargo, un patrón similar se puede encontrar en los miembros de los géneros basales

Stegastes y Chromis respectivamente (Tang, 2001; Tang et al., 2003; Quenouille et al.,

2004; Cooper et al., 2009). Por ejemplo, en el género Chromis, C. atrilobata muestra

valores similares a las especies del género Azurina, y entre el género Stegastes, S. baldwini

139

y S. beebei tiene valores similares a los de las especies Microspathodon. De acuerdo con

este continuo de la morfología, se puede plantear la hipótesis de que la radiación adaptativa

de esta familia fue gradual y basada en la explotación de nichos disponibles.

Nuestros resultados demuestran que la familia Pomacentridae presenta una morfología

de la aleta pectoral y comportamiento muy específicos. Considerando a Stegastes y

Chromis como las morfologías medias y basales de los grupos del Pacífico Oriental

(presente estudio, Tang, 2001; Tang et al., 2003; Quenouille et al., 2004; Cooper et al.,

2009), la morfología de la aleta pectoral de estas diverge en dos direcciones: (1) de

redondas y altas (Stegastes) a alargadas con el borde hidrodinámica inferior curvo

(Microspathodon), y (2) de aletas largas y curvos (Chromis) a aletas largas, delgadas y

angulares (Azurina). El comportamiento presenta una dirección de cambio interesante, que

podría ser visto como guiado en una sola dirección pero que podemos segregar en dos

grupos: (1) territoriales solitarios (Stegastes), especies que viven en pareja, no territorial

estrictos que se puede encontrar nadando en la columna de agua lejos de su territorio

(Microspathodon), a las especies que forman pequeños grupos, no territorial (N. latifrons ),

y (2) nadadores libres, que se encuentran generalmente en todo la columna de agua

nadando cerca del arrecife, formando grupos bastante numerosos (Chromis), a los

nadadores libres, nadando en todas las columnas de agua, cerca o lejos de los arrecifes,

formando grandes grupos (Azurina). Es complicado determinar un patrón de cambio en

Abudefduf, ya que ambas formas y comportamientos han reportado en el Indo-Pacifico, así,

es posible que dos especies de Abudefduf cruzaron hacia el Pacífico Oriental, la forma

ancestral de A. troschelii y la forma ancestral de A. concolor o A. declivifrons.

De acuerdo con los resultados, la morfología de la aleta pectoral de damiselas y los

aspectos de la conducta aquí estudiados no están relacionados con el patrón filogenético

encontrar por la hipótesis molecular de Cooper et al. (2009). Por último, la morfología y el

comportamiento de la aleta pectoral presentan un patrón evolutivo concordante en el que

ambos se condicionan mutuamente.

140

9. Conclusiones Morfometria geométrica

� El análisis de la forma mediante el uso de herramientas de morfometría geométrica

permitió la diagnosis específica de la mayoría de las especies (excepto cuatro

especies). La variación morfológica recuperada mediante el análisis de morfometría

geométrica puede ser fácilmente percibida e interpretada debido a que los gráficos

de gradillas de deformación son claros y sencillos. Debido a esto, consideramos que

dichas metodologías son apropiadas para determinar variaciones profundas en la

forma.

� La familia Pomacentridae presenta un amplio rango de variación morfológica, al

analizar toda la familia, las estructuras que presentan la mayor variación son: el

tronco y el contorno del organismo. Mientras que la región cefálica, la aleta pectoral

y el pedúnculo caudal presentan una menor variación.

� El género Abudefduf presenta un alto nivel de variación, no se conserva la cohesión

genérica al ser analizados con toda la familia, generalmente, A. troschelii se

presenta cercano a las especies del género Chromis, mientras que A. concolor y A.

declivifrons se recuperan cercanos al género Stegastes. La mayor variación de este

género se registra al ser analizado todo el organismo. Las especies A. concolor y A.

declivifrons se encontraron altamente similares.

� El género Azurina, se recupera cercano al género Chromis. Debido a su figura

alargada, en la mayoría de las unidades morfológicas, se recupera como un extremo

de la variación morfológica en la familia Pomacentridae. El otro extremo lo integran

las especies del género Microspathodon, las cuales son altas y presentan un perfil

cefálico casi plano.

� Los géneros Chromis y Stegastes se recuperan como las formas promedio de la

familia Pomacentridae. El género Chromis presenta organismo que van del

promedio morfológico de la familia Pomacentridae a organismos alargados, la

mayor variación de este género se registra al analizar la región cefálica. Las

141

especies C. alta y C. limbaughi siempre se agruparon respectivamente por lo que

no se pudieron diagnosticas específicamente.

� El género Stegastes, presenta organismos que van del promedio morfológico de la

familia Pomacentridae a altos. Este género presenta poca variación, la mayor

variación dentro de este grupo se recupera al analizar la región cefálica y todo el

cuerpo. Las especies S. arcifrons y S. redemptus siempre se agruparon por lo que no

se pudieron diagnosticas específicamente.

� Los géneros Hypsypops y Nexilosus son monoespecíficos, por lo tanto su variación

siempre se analizó con toda la familia, al ser analizados de esta manera, las especies

H. rubicuandus y N. latifrons siempre se recuperaron cercanas al género Stegastes.

� Aun cuando la variación morfológica de la familia Pomacentridae en el Pacifico

Oriental es amplia, no existen morfologías muy especializadas.

Ecología

� El análisis de la distribución en la columna de agua, el comportamiento y la dieta

permitieron obtener hipótesis generales de las preferencias de las damiselas, por lo

que dichas variables se consideran un buen punto de partida para entender los

procesos ecológicos y evolutivos en las damiselas de Pacífico Oriental.

� Dentro de la familia Pomacentridae, la distribución en la columna de aguas, el

comportamiento, la dieta y la morfología son variables ampliamente relacionadas,

que se afectan entre sí.

� Los estados adultos de las damiselas en el Pacifico Oriental presentan una marcada

preferencia por arrecifes coralino-rocosos y bosques de kelp. Sin embargo pueden

encontrarse en costas rocosas, esteros, muelles, objetos flotantes y estructuras

sumergidas (plantas PEMEX, CFE, etc.).

� La dieta de las damiselas es muy amplia. Aun cuando algunas especies en se

alimentan de huevos y larvas de peces cuando se presenta la oportunidad, no se ha

registrado ninguna damisela totalmente ictiófaga.

142

� Si bien las damiselas pueden ser segregadas grosso modo en zooplanctívoros y

algívoros, todas pueden variar su dieta en función a la disponibilidad de artículos en

el ambiente.

� La división del recurso espacio entre las damiselas se observa de manera muy clara.

La posición de las damiselas en la columna de agua se encuentra muy bien

determinada. Si bien se observa un patrón genérico, la clasificación puede hacerse a

nivel específico.

� El comportamiento de las damiselas es de igual manera muy específico. Mientras

Stegastes presenta un comportamiento muy específico y con muy pocas variaciones

entre especies, El patrón de Abudefduf y Chromis segrega claramente dos grupos.

� La conquista del Pacifico Oriental por las damiselas debió ser favorecida por la no

especificidad de las mismas. Esta amplitud ecológica (alimento, temperatura del

agua, ambientes, comportamiento, etc.) favoreció su éxito evolutivo.

Biogeografía

� En el proceso de radiación de la familia Pomacentridae en el Pacifico Oriental, la

vicarianza actuó al separar las especies del Pacifico Oriental y el Indo-Pacífico

mediante la barrera del Pacifico Oriental y al separar las especies del Pacifico

Oriental y el Atlántico mediante el Istmo de Panamá. Dentro el Pacifico Oriental la

radiación evolutiva de las damiselas se dio principalmente por dispersión. Las

poblaciones periféricas se adaptaron y se dio la especiación peripatrica.

� Si bien Galápagos representa el punto de arribo de especies del Indo-Pacífico al

Pacífico Oriental y por tanto el punto de diversificación. El Golfo de California

representa la zona con las condiciones idóneas para el desarrollo de las mismas.

� De acuerdo al patrón biogeográfico las damiselas arribaron a las islas del Ecuador,

después pasaron a las costas continentales por Panamá y siguieron el proceso de

diversificación hacia el norte y sur.

Ecomorfología evolutiva

� La morfología de la región cefálica presenta una relación muy estrecha con la dieta,

ambas se afectan mutuamente. Esta relación presenta una señal filogenética baja.

143

� La variación en la forma de la aleta pectoral en todos los niveles taxonómicos

muestra fuerte relación con las variables de comportamiento y distribución en la

comuna de agua, aquí estudiadas. Esta relación presenta una señal filogenética baja.

� El análisis de la aleta pectoral es de suma importancia ya que puede ser de carácter

estructural asociados a la competencia y el éxito de esta familia en la conquista de

diversos hábitats (arrecifes de coral, arrecifes rocosos, bosques de algas, la línea de

costos, en aguas abiertas).

� El patrón de radiación de las damiselas en el Pacifico Oriental muestra que las

damiselas que radiaron en las islas del Ecuador son organismos de tallas medias,

que habitan arrecifes coralino-rocosos de aguas cálidas. Siguieron su paso evolutivo

hacia las localidades del centro-sur y centro-norte que presentan condiciones muy

similares a las islas del Ecuador. Fue hasta las localidades del Norte donde se dio un

aumento en el número de especies, debido principalmente a la protección que ofrece

el Golfo de California. Al pasar al sur hubo un aumento en la talla fuertemente

relacionado con la disminución de la temperatura del agua. Así al seguir su paso

hacia las localidades extremas al Norte y Sur, debido al cambio en las características

ambientales (aguas frías, arrecifes rocos y/o bosques de kelp) el número de especies

que pudieron adaptarse a eses fue muy bajo. Clipperton en cambio presenta aguas

cálidas y arrecifes coralinos, sin embargo la gran distancia que lo separa del

continente propicia la presencia de pocas especies.

� Las barreras más importantes dentro del Pacifico Oriental son la temperatura del

agua y la distancia. En los extremos de la distribución, donde la temperatura del

agua es baja se presenta pocas especies (Provincia de California y Chile, cuatro

especies por localidad). El atolón Clipperton, es la isla más alejada del continente y

presenta dos especies.

� Así, podemos asegurar que el ambiente determino en gran manera la radiación

evolutiva de la familia Pomacentridae en el Pacifico Oriental. Que las estructura

morfológicas presentan una fuerte relación con los patrones ecológicos de las

especies y por tanto que la búsqueda de relaciones ecomorfológicas puede dar luz a

144

nuestro entendimiento del proceso evolutivo de las damiselas en el Pacífico

Oriental.

145

10. Literatura citada Aburto-Oropeza, O. & E. F. Balart. 2001. Community structure of reef fish in several

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Doctor en Ciencias · Calvillo, Deivis S. Palacios. A Guillermo García Cortez por su apoyo en la confección de material de trabajo de campo. A W. Linn Montgomery y David Polly por