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ElPapeldelosSemioquímicosenelManejodelasMoscasdelaFruta(Diptera:Tephritidae)

Chapter·January2012

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401El Papel de los Semioquímicos en el Manejo de las Moscas de la Fruta

El Papel de los Semioquímicos en el Manejo de las Moscas de la Fruta (Diptera: Tephritidae)

FranciSco Díaz-FlEiSchEr1 y Víctor r. caStrEjón-GóMEz2

1 Instituto de Biotecnología y Ecología Aplicada. Campus para la Cultura, las Artes y el Deporte. Zona Universitaria. Av. Culturas Veracruzanas No. 101. Col. Emiliano Zapata. Xalapa de Enríquez, Ver.,

Ap. Post. 250. Correo electrónico: fradiaz@uv.mx2 Departamento de Interacciones Planta-Insecto. Centro de Desarrollo de Productos Bióticos del I. P. N. (CEPROBI). Carretera Yautepec, Jojutla, Km. 6, calle CEPROBI No. 8, Col. San Isidro, Yautepec,

Morelos. Correo electrónico: vcastrejon@ipn.mx

Resumen. las moscas de la fruta perciben parte de su entorno por medio de sustancias químicas volátiles y no-volátiles. Estas sustancias químicas actúan como señales o pistas para la localiza-ción de recursos (e. g. pareja, hospederos, alimento). la manipulación de este entorno químico conforma una herramienta importante en el manejo integrado (MiP) de estos insectos. En este capítulo se presentan los avances y éxitos obtenidos en el manejo de estos dípteros utilizando herramientas basadas, principalmente, en la comunicación química de los insectos. hasta el momento, los principales estímulos utilizados para el monitoreo de tefrítidos son de tipo ali-menticio o kairomonal. Si bien se han logrado identificar y sintetizar los principales compuestos atrayentes de las feromonas sexuales de las moscas, no ha sido posible desarrollar un sistema de atracción basado en este tipo de semioquímicos. En el caso de las feromonas marcadoras de hospedero se cuentan con avances sustantivos en algunas especies, pero su estrategia de uso aún no está establecida. En cuanto a las relaciones planta-insecto, se han logrado aislar e identificar compuestos atrayentes de los hospederos de las moscas los cuales se han combinado con estímulos fagoestimulantes. la identificación química de los volátiles de plantas puede ser utilizada para mejorar métodos convencionales de manejo, como lo es el trampeo y aún más, el desarrollo de variedades resistentes de plantas. Se plantean las necesidades de investigación para el desarrollo de más y mejores estrategias de control basadas en la comunicación química de las moscas de la fruta.

Introducciónha llegado el momento de emerger, después de un periodo en estado de pupa, la mosca ha alcanzado su estado adulto y requiere abandonar el pupario. la mosca re-

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F. Díaz-Fleischer y V. r. castrejón-Gómez. 2012. El Papel de los Semioquí-micos en el Manejo de las Moscas de la Fruta (Diptera: tephritidae), 401-426. En: j. c. rojas y E. a. Malo (eds.). Temas Selectos en Ecología Química de Insectos. El colegio de la Frontera Sur. México. 446 p.

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cién formada romperá el extremo del pupario utilizando la expansión y contracción alternada de un órgano parecido a una vejiga, colocado al frente de la cabeza, espe-cíficamente entre sus ojos, denominado ptilium. abrirá entonces el camino desde el pupario hasta la superficie del suelo. Se arrastrará rápidamente hacia la vegetación cercana al punto de emergencia, donde trepará y esperará a que sus alas se desplieguen y su cuerpo se expanda, seque y endurezca. Durante este tiempo de secado adquirirá también el característico diseño bandeado de las alas que identifica a la mayoría de las especies de tefrítidos. a partir de este momento, la mosca podrá desplazarse vo-lando en la búsqueda de los recursos básicos necesarios para reproducirse, estos son: nutrientes, pareja, y hospedero donde colocar sus huevos para asegurar que sus larvas consigan alimento. Para localizar de manera eficiente estos recursos, necesarios para su supervivencia y reproducción, las moscas utilizarán una serie de señales visuales y químicas emanadas de las plantas hospederas así como también señales visuales, auditivas y químicas provenientes de sus congéneres o la combinación de señales de ambas fuentes (thornhill & alcock, 1983; Prokopy & owens, 1983; howse & Knapp, 1996; landolt & Phillips, 1997; Endler & Basolo, 1998; Díaz-Fleischer et al., 2000; reddy & Guerrero, 2004; Witzgall et al., 2010).

la mayoría de los tefrítidos presentan patrones de comportamiento de emergen-cia similares entre sí, sin embargo, en lo que se refiere al comportamiento de búsqueda de recursos y la respuesta a las señales químicas, se pueden observar variaciones entre las especies debido principalmente a las diferencias en su historia de vida. Existen especies monófagas y univoltinas que responderán primariamente a los estímulos emanados de sus hospederos. Esta respuesta se debe a que las principales actividades de las moscas (i. e. apareamiento, reposo, alimentación y oviposición) están vincula-dos a la fenología de fructificación de las plantas hospederas. En cambio, las moscas de especies polífagas y multivoltinas responderán a una mayor diversidad de estímulos ya que enfrentan ambientes mucho más complejos en cuanto a la disponibilidad tanto espacial como temporal de sus hospederos (Prokopy, 1980; Burk, 1981; jang & light 1996; Epsky & heath, 1998; Siderhurst & jang, 2006).

En este capítulo abordaremos el tema del uso de los semioquímicos como una herramienta de manejo de los tefrítidos considerados plaga. Presentaremos los avan-ces obtenidos con estas estrategias en el monitoreo de poblaciones de las diferentes especies de moscas. Daremos también una perspectiva del potencial que poseen algunos semioquímicos como factor de reducción de la infestación de los frutos con valor comercial.

Localización del hospederolos volátiles emanados de las plantas hospederas son señales para la localización de los recursos de oviposición para las hembras, pero también son usados por los machos para facilitar el encuentro con el sexo opuesto. El potencial de estos com-puestos como herramienta de control de las moscas es muy alto por su especificidad.

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El efecto de estos atrayentes puede darse tanto en los machos como en las hembras. así, por ejemplo, el α-copaene es un potente atrayente de los machos de la mosca del Mediterráneo, Ceratitis capitata, que se encuentra presente como un componente menor en los aceites esenciales de varios frutos como las naranjas, mangos y guayabas (nishida et al., 2000). En la mosca de la manzana, Rhagoletis pomonella, la atracción de los volátiles de su planta hospedera (manzana): acetato de hexilo, (E)-2-acetato de hexenilo, butil 2-butanoato de metilo, hexanoato de propilo, propanoato de hexilo, hexanoato de butilo y butanoato de hexilo fue evidente en pruebas de túnel de viento y electroantenografía (Fein et al., 1982). El compuesto hexanoato de butilo, actualmente usado como atrayente comercial para esta mosca, resulta mucho más atractivo que el cebo alimenticio, carbonato de amonio o que la combinación de ambos volátiles (rull & Prokopy, 2000). Sin embargo, una mezcla de cinco componentes: butanoato de butilo (10%), hexanoato de propilo (4%), hexanoato de butilo (37%), butanoato de hexilo (44%), y hexanoato de pentilo (5%) es más atractiva que el hexanoato de butilo solo (zhang et al., 1999).

al parecer los insectos responden mucho más activamente a la mezcla de los componentes que forman el espectro de volátiles de los frutos que a un volátil es-pecífico. El número de compuestos que generan una respuesta en los individuos es mayor en insectos polífagos que en insectos oligófagos o estenófagos (Sidehurst & jang, 2006; jang & Sidehurst, 2007). Por ejemplo, la mosca del melón, Bactrocera cu-curbite, responde a una mezcla de nueve componentes emanados de frutos de pepino. Una respuesta similar se observó en la mosca de las indias occidentales, Anastrepha obliqua, cuya respuesta a una mezcla de nueve componentes de los volátiles de su fruto hospedero, Spondias mombin, fue mayor que a otras combinaciones menores de los componentes (cruz-lópez et al., 2006; toledo et al., 2009). En contraste, tres componentes de los volátiles de frutos hospederos son suficientes para atraer a los individuos de R. pomonella (nojima et al., 2003).

aunque ha habido algunos éxitos en el uso de volátiles de plantas hospederas como atrayentes de moscas, existen dificultades para su uso en muchos de los casos. Por ejemplo, la producción y utilización del α-copaene en programas de control se ha visto limitada, dadas las dificultades para extraerlo de las fuentes naturales o para sintetizarlo por lo complicado de su estructura química (Flath et al., 1994). aunado a este problema, algunos cultivos como los cítricos pueden enmascarar sus efectos y hacer que el atrayente resulte menos efectivo (howse & Knapp, 1996; Shelly & Pahio, 2002).

Feromona marcadora de hospedero (FMH)Una FMh es un compuesto químico (o mezcla de compuestos) que es emitida por un insecto para indicar a sus coespecíficos o a sí mismo que un recurso ha sido ocu-pado por él o por su progenie (Prokopy et al., 1984). El mayor número de especies de insectos fitófagos que depositan FMh han sido reportadas en los frugívoros de la

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subfamilia trypetinae (tephritidae) (Díaz-Fleischer et al., 2000). Se incluyen entre otras las especies: Rhagoletis completa (cirio, 1972), R. pomonella (Prokopy, 1972), R. cerasi (Katsoyannos, 1975), R. fausta (Prokopy, 1975), R. mendax (Prokopy et al., 1976), R. cingulata, R. indifferens (Prokopy et al., 1976), R. cornivora, R. tabellaria (Prokopy et al., 1976), R. basiola (averill & Prokopy, 1981), R. zephyria (averill & Prokopy, 1982), C. capitata (Prokopy et al. 1978), Anastrepha suspensa (Prokopy et al., 1977), A. fraterculus (Prokopy et al., 1982), A. ludens (Papaj & aluja, 1993), A. serpentina, A. obliqua (aluja et al., 2003) y Paraceratitella eurycephala (Fitt, 1981). En el caso de la mosca de la papaya, Toxotrypana curvicauda, no se ha observado el comportamiento de marcaje (landolt, 2000). Sin embargo, en algunas especies de Anastrepha (trypetinae) existe en sus heces una sustancia que actúa como disuasivo de oviposición (aluja et al., 2003).

En la Subfamilia Dacinae, la mosca del olivo, Bactrocera oleae, utiliza como marca el jugo exudado por el agujero de la oviposición, extendiéndolo con el labellum sobre la superficie del fruto (cirio, 1971; Girolami et al., 1981), en esta sustancia de marcaje, el disuasivo es de origen vegetal, y por lo tanto no es una feromona. otras especies de Dacinae, B. cucurbitae, B. opilae, B. cacuminatus, B. tryoni y B. jarvisi no depositan disuasivos de oviposición (Prokopy & Koyama, 1982; Fitt, 1984).

las FMhs de R. cerasi y de A. ludens se han logrado identificar y sintetizar uti-lizando técnicas de estudio del comportamiento, de electrofisiología, y de química (Städler et al., 1987; hurter et al., 1987; Ernst & Wagner, 1989; aluja et al., 2003; Díaz-Fleischer et al., 2004; Edmunds et al., 2010). En el caso de R. cerasi, el com-puesto fue identificado como n[15(b-glucopiranosil)oxi-8-hidroxipalmitoil]-taurina (Ernst & Wagner, 1989). El compuesto activo de la FMh de A. ludens fue identificado como ácido [l]-2-[(r)-2-methyl-pentadecanoylamino]-pentanedioico (aluja et al., 2003; Edmunds et al., 2010). Disponer de una FMh en forma comercial para aplicarla sobre los cultivos representa un avance muy importante en el manejo de las moscas de la fruta debido a su fácil aplicación y su alta persistencia en campo (Katsoyannos & Boller, 1976, 1980; aluja & Boller, 1992; arredondo & Díaz-Fleischer, 2006; aluja et al., 2009). las FMhs difieren en por lo menos un aspecto muy importante de las feromonas usadas en trampeo o de las feromonas de disrupción del apareamiento. a diferencia de la alta volatilidad de las feromonas usadas para el trampeo o las usadas para interrumpir el apareamiento, las FMhs son de baja volatilidad y su considerable persistencia provee una protección similar a la mayoría de los insecticidas (Boller, 1981; Prokopy, 1981). además, la FMh puede aplicarse convencionalmente como los insecticidas con una bomba de mochila. Sin embargo, la aplicación exitosa de la feromona podría estar limitada por varios factores (roitberg & Prokopy, 1987). Por ejemplo, el nivel con que las hembras son disuadidas de ovipositar puede disminuir como resultado de la habituación seguida de un contacto repetido con la feromona o como resultado de un tiempo prolongado sin ovipositar (roitberg & Prokopy, 1983, 1987). Por estas razones, la FMh como una buena herramienta de control debe ser incorporada a un esquema de manejo integrado.

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Atrayentes alimenticiosEn general, los adultos de las moscas de la fruta requieren agua, carbohidratos y proteínas para su supervivencia y reproducción. Si bien existen diferencias entre es-pecies en cuanto a las cantidades requeridas de cada uno de estos nutrientes (Drew & yuval, 2000). Por ejemplo, mientras que especies como C. capitata, R. pomonella, R. cingulata, R. completa y A. ludens maduran algunos huevos con una dieta exclusiva de carbohidratos, especies como A. obliqua, B. cucurbitae y B. tryoni no presentan ovogénesis bajo este régimen (aluja et al., 2003; Meats & leighton, 2004; Kaur & Srivastava, 1995). En oposición a este patrón se encuentran los individuos de T. curvi-cauda que no requieren proteínas para madurar sus huevos (Sharp & landolt, 1984). los machos de las moscas también requieren proteína para la síntesis de feromonas aunque en menores cantidades que las hembras (Drew & yuval, 2000; Pérez-Staples et al., 2007, 2008).

los tefrítidos plaga son insectos sinovigénicos (i.e. las hembras emergen sin huevos maduros y van madurándolos durante su vida), que requieren una constante asignación de recursos para la ovogénesis (Papaj, 2000). las hembras buscarán los nutrientes básicos para poder madurar sus huevos durante su vida reproductiva. la identificación de las fuentes de estos nutrientes ha permitido el desarrollo de los cebos o atrayentes.

los primeros sistemas de trampeo de moscas de la fruta se basaron en cebos hechos de proteína y azúcar fermentada (Gurney, 1925). los cebos proteínicos, muy atractivos tanto para hembras como para machos de diferentes especies de moscas, son mezclas complejas derivadas de proteínas hidrolizadas de fuentes tales como levaduras, maíz, soya, etc. (Steiner, 1952). Bajo ese principio, el amonio casero fue utilizado en algún momento como cebo de moscas de la fruta (oatman, 1964). tiem-po después, el acetato de amonio demostró ser más efectivo para atraer moscas de la fruta (reissig, 1976).

En las especies de Anastrepha, el principal atrayente utilizado es un fagoesti-mulante, la proteína hidrolizada (heath & Epsky, 1993), aunque recientemente se han incorporado al esquema algunos atrayentes como el Biolure (Suterra llc, inc., Bend, or). Este atrayente, también de tipo alimenticio, basa su efectividad en la combinación de volátiles emanados del acetato de amonio y de la putrescina (Epsky et al., 1998). En el caso de B. oleae, la combinación estándar de proteína hidrolizada (nulure, Miller chemical and Fertilizer corp., hanover, Pa) y bórax ha sido más efectiva que los atrayentes sintéticos (Martínez et al., 2007). Una variante de la pro-teína hidrolizada es el atrayente básico del insecticida GF-120 (Dow, agroSciences) utilizado en el combate de C. capitata, Anastrepha spp. y Bactrocera spp. (Moreno & Mangan, 2002). Sin embargo, las moscas del género Rhagoletis no son atraídas por cebos proteínicos como la proteína hidrolizada y el carbonato de amonio (reissig, 1977; rull & Prokopy, 2000; yee 2007, 2008)

El hecho de que las fuentes de proteínas son escasas en la naturaleza ha favo-recido el desarrollo de esos atrayentes ya que las moscas son capaces de encontrar

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fuentes naturales de carbohidratos que hacen que el desarrollo de cebos azucarados sea inviable.

Apareamiento: Feromonas sexualeslos estudios de feromonas sexuales en los tephritidae se han enfocado en las especies de importancia económica de dos subfamilias, Dacinae y trypetinae. Por ejemplo, la mosca del Mediterráneo ha recibido mucha atención por su amplia distribución mundial y por el gran número de hospederos que posee. Si bien los primeros intentos por identificar la feromona sexual de C. capitata tuvieron poco éxito (jacobson et al., 1973), una década más tarde se aislaron e identificaron nueve compuestos volátiles de los machos de esta especie: (E)-3-octanoato de etilo; acetato de geranilo; (3E,6E)-1,3,6,10-dodecatetraeno (E,E,α-farneseno); 3-4-dihidro-2h-pirole (delta1- pirrolina); (E)-2-ácido hexenoico; dihidro-3-metilfuran-2(3,h)-uno; 2-etil-3,5-dimetil pirazina; linalol y acetato de etilo (Baker et al., 1985). Posteriormente, alguno de estos com-puestos fueron evaluados en forma individual y como mezcla, incluyendo al linalol ra-cémico; la 2,3-dimetil pirazina; la 2,5-dimetil pirazina; y el acetato de geranilo (Baker et al., 1990). los compuestos fueron colocados en trampas delta y trampas cuadradas, ambas de color amarillo, encontrando mayor cantidad de hembras capturadas con estas trampas que con las trampas testigo. En estudios paralelos a los de Baker et al., se identificaron y evaluaron los compuestos (E)-3-octanoato de etilo; acetato de geranilo; E,E-α-farneseno; delta1-pirrolina; linalol y acetato de etilo, estableciendo actividad en forma individual y como mezcla comparados con los testigos (jang et al., 1989). Posteriormente, en pruebas en túnel de viento, se demostró que el 50% de las hembras liberadas fueron capturadas en modelos de hojas liberando el olor de cinco machos, en comparación con el 37% de hembras capturadas con la mezcla de los cinco compuestos identificados. Sin embargo, menos del 10% de las hembras respondieron a los componentes individuales (jang et al., 1991). Debido a que la fe-romona de machos vivos fue más atractiva que la mezcla de los cinco componentes o los componentes individuales, es probable que algún compuesto falte por identificar. Estudios posteriores han demostrado que no son necesarios los nueve compuestos y basta con una mezcla de cuatro a cinco compuestos [(E)-3-octanoato de etilo; acetato de geranilo; E,E-α-farneseno, delta pirrolina y acetato de etilo], para generar atracción de las hembras en laboratorio (heath & Epsky, 1993). la mezcla de (E)-3-octanoato de etilo; acetato de geranilo; E, E-α-farneseno liberada en una cantidad equivalente a la de 1.6 machos resultó más atractiva para las hembras que dosis por debajo o por encima de ella (heath et al., 1991). Evaluaciones de mezclas feromonales de 1-3 compuestos en cultivos de café generaron altas capturas de hembras. Sin embargo, cuando las mismas mezclas fueron evaluadas en cítricos, las capturas fueron muy bajas. Una comparación estableció que muchos de los compuestos de la feromona sexual del macho están presentes también en los volátiles de los cítricos, lo que hace pensar que hay un enmascaramiento de la feromona del macho por los volátiles de

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cítricos (howse & Knapp, 1996). actualmente se busca simplificar la síntesis del (E)-non-6-en-1-ol, el componente más efectivo de la feromona sexual de C. capitata, con la finalidad de iniciar su uso en el combate de esta plaga (olszewski & Grison, 2010).

los compuestos volátiles producidos y liberados por los machos de las diferentes especies de Anastrepha durante el llamado han sido identificadas en la mosca cari-beña de la fruta, A. suspensa; la mosca mexicana de la fruta, A. ludens; A. obliqua; la mosca de la guayaba, A. striata; la mosca de los zapotes, A. serpentina, y el complejo A. fraterculus (nation, 1975; Battiste et al., 1983; robacker & hart,1987; robacker, 1988; Fletcher & Kitching, 1995; heath et al., 2000; lima et al., 2001; robacker et al., 2009). a pesar de que muchos compuestos han sido identificados, solamente en al-gunos casos se ha demostrado que actúan como feromonas sexuales. los compuestos identificados en estas seis especies de Anastrepha se encuentran agrupados en:

lactonas:1) anastrefina,2) epianastrefina,3) (E,E)-suspensolide,4) 2,5-dimetilpirazina,5) 2, 6-dimetil pirazina6) 3,6-dihidro-2,5-dimetilpirazina,7) 2, 3, 5-trimetilpirazina;

Monoterpenos:

8) limoneno,9) (z)-β-ocimeno; sesquiterpenos:10) E,E-α-farneseno,11) z,E-α-farneseno,12) β-bisaboleno,13) linalol;

alcoholes:

14) (z)-3-nonenol,15) (z, z)-3-6-nonadienol

Ésteres:

16) butirato de etilo17) hexanoato de etilo18) octanoato de etilo

408 Temas Selectos en Ecología Química de Insectos

(nation, 1975; Esponda-Gaxiola, 1977; Battiste et al., 1983; Stokes et al., 1983; nation, 1983; chuman et al., 1988; robacker, 1988; jang et al., 1989; nation, 1989; heath et al., 1991; robacker et al., 1992; rocca et al., 1992; Fletcher & Kitching, 1995; heath et al., 2000; lima et al., 2001; castrejón-Gómez, 2006; robacker et al., 2009).

Pruebas realizadas en laboratorio con los componentes 1, 2, 14 y 15 producidos por machos de A. suspensa demostraron que la mezcla de los cuatro compuestos fue más atractiva a las hembras que cuando fueron evaluados en forma individual (nation, 1975). En el caso de A. ludens, la combinación de los compuestos 2, 14 y 15 hacen una mezcla atractiva para las hembras de esta especie (robacker, 1988). Para A. serpentina, dos de los compuestos emitidos por los machos en cortejo: 2,5-dimetilpi-razina (DMP) y 3,6-dihidro-2,5-dimetilpirazina (DhDMP), resultaron ser atractivos para las hembras (robacker et al., 2009).

Es notable el hecho de que muchos de los compuestos liberados por los machos de las especies de Anastrepha son comunes entre ellos. Por ejemplo A. suspensa y A. ludens comparten la anastrefina, epianastrefina, (E,E)-suspensolide, E,E-α-farneseno, (z)-3-nonenol y (z,z)-3-6-nonadienol. Una diferencia de los volátiles entre estas dos especies son los compuestos β-bisaboleno y (z)-β-ocimeno, presentes en A. suspensa pero ausentes en A. ludens. Mientras que A. obliqua comparte el (E, E)-α-farneseno y el (z)-3-nonenol con las dos especies antes mencionadas, pero el (z, E)-α-farneseno lo comparte solamente con A. ludens. contrariamente, hay gran diferencia en los compuestos liberados por los machos de A. obliqua y A. striata (10, 11 y 14 contra 13, 17 y 18, respectivamente). los compuestos feromonales de A. striata (13, 17 y 18) son muy diferentes a los de A. suspensa, A. ludens, A. fraterculus y A. obliqua; pero dos de ellos coinciden con los de A. serpentina (17 y 18) (heath et al., 2000). Estas coincidencias y diferencias en la composición de los volátiles emitidos por los machos están seguramente relacionadas con los compuestos obtenidos de sus frutos hospederos (landolt & Phillips, 1997; reddy & Guerrero, 2004).

En Bactrocera tryoni y B. neohumeralis fueron identificadas de las glándulas rectales seis amidas alifáticas:

n-3-metil butil propanamidan-3-metil butil acetamidan-3-metil butil-2-metil propanamidan-2-metil butil propanamidan-2-metil butil acetamidan-2-metil butil-2-metil propanamida

Sin embargo, la mezcla de estas amidas solamente provocó una atracción de corto alcance (Bellas & Fletcher, 1979). Posteriormente, Baker et al. (1982) identificaron en B. cucurbitae (también de las glándulas rectales), tres pirazinas:

tetrametil pirazinaMetil pirazina

409El Papel de los Semioquímicos en el Manejo de las Moscas de la Fruta

2, 3, 6-trimetil pirazina,tres amidas (las dos primeras también presentes en B. tryoni y B. neohumera-

lis)

n-3-metil butil acetamidan-2-metil butil acetamida2-metoxi-n- 3- metil butil- acetamida y el ácido 2-etoxi benzoico.

Solamente este último compuesto probó activar e incrementar la actividad de vuelo.

a diferencia de las otras especies de Bactrocera (B. dorsalis, B. cucurbitae y B. tryoni), B. oleae es la única especie, inclusive entre los tephritidae, en donde las hembras son las que liberan la feromona sexual. Baker et al. (1980) fueron los pri-meros en identificar el (1,7)-dioxaspiro-[5,5]undecano (olean), mejor conocido como espiroacetal, de las glándulas rectales de las hembras de esta especie. Posteriormente Mazomenos & haniotakis (1985) identificaron otros tres componentes en B. oleae, el alfa-pineno, el nonanal y el dodecanoato de etilo. El espiroacetal es el componente que ha tenido éxito en la atracción. Paneles amarillos pegajosos cebados con la mezcla racémica de la feromona sexual del espiroacetal fueron efectivos para reducir tanto las poblaciones de esta mosca como los frutos infestados (haniotakis et al., 1983). Posteriormente, haniotakis et al. (1986) evaluaron los enantiómeros r-(-) y S-(+) en laboratorio, demostrando que el primero atrae machos mientras que el segundo es atractivo para hembras. Finalmente estos mismos autores desarrollaron un sistema de trampeo masivo para el control de B. oleae consistente de bicarbonato de amonio como atrayente alimenticio, el espiroacetal como atrayente sexual, azúcar como fa-goestimulante, un panel amarillo como atrayente visual y un insecticida (haniotakis et al., 1991).

McQuate & Peck (2001) evaluaron el α-ionol, un atrayente aislado de machos de Bactrocera latifrons como atrayente de esta especie, sin embargo, este olor por sí solo no fue tan atractivo para los machos como es el caso de otros atrayentes en otras espe-cies de tefrítidos, y fue necesario el aceite de cade obtenido del enebro rojo, Juniperus oxycedrus, para sinergizar el olor del macho y tener capturas tres veces más que con el α-ionol solo. Posteriormente, ishida et al. (2008) evaluaron la α-ionona, el α-ionol y sus mezclas con volátiles fenólicos como atrayentes de B. latifrons pero la atracción tampoco fue tan fuerte como en otros casos conocidos. Sin embargo, la adición de la isoforona e isoforol, dos compuestos muy parecidos a la α-ionona y al α-ionol, fueron atractivos para los machos de B. lattifrans, al mezclar estos últimos con el α-ionol, la respuesta fue mucho más fuerte que los componentes individuales.

En el caso de la mosca de la papaya, T. curvicauda, se han utilizado trampas en forma de esfera de color verde con un adhesivo y la 2-metil-6-vinil pirazina aislado de los machos de esta mosca para la captura de ambos sexos en campo (landolt et al., 1991).

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la primer evidencia de la existencia de una feromona sexual en el género Rha-goletis spp. fue con R. pomonella. Prokopy (1975) estableció en jaulas de campo que el olor de machos vírgenes era atractivo para hembras vírgenes. Posteriormente, Katsoyannos (1976) evidenció la presencia de una feromona sexual en R. cerasi, al demostrar que hembras vírgenes fueron atraídas hacia grupos de machos enjaulados (10 a 150 por jaula). En moscas de la especies R. cerasi, se aislaron 75 compuestos de volátiles emanados de los machos. con 27 de estos compuestos se hicieron prue-bas electroantenográficas y de comportamiento, algunos de los compuestos fueron atractivos y arrestantes de hembras (raptopoulos et al., 1995). Es evidente la poca investigación que se ha realizado en el género Rhagoletis, solamente las dos especies mencionadas aquí han sido parcialmente estudiadas. hace falta más investigación en estas moscas de la fruta.

Desde una perspectiva aplicada, las feromonas sexuales pueden ser utilizadas para monitorear poblaciones o para controlar directamente la plaga mediante un trampeo masivo o por la interrupción del apareamiento (Sivinsky & calkins, 1986).

Sin embargo, la mayoría de los atrayentes usados actualmente son alimenticios o de origen kairomonal, debido a que las feromonas sexuales en condiciones de campo han mostrado poca efectividad. algunas desventajas de las feromonas es que solamente atraen un solo sexo, a diferencia de los cebos alimenticios que tienen la capacidad de atraer a ambos sexos (Sivinsky & calkins, 1986). otra desventaja es la distancia de atracción, por lo general, son cortas como en el caso de D. tryoni, cuya feromona funciona solamente a varios metros (Bellas & Fletcher, 1979) o como en el caso de D. oleae, cuya distancia de atracción es de 80 m (Delrío et al., 1982). Mientras que el trimedlure que ha sido el atrayente estándar para monitorear D. oleae, atrae aproximadamente desde una distancia de 200 m (Delrío & zumreoglu, 1982). El metil eugenol, el atrayente de la mosca oriental de la fruta, atrae a distancias mayores de 1 km (Steiner, 1969). Por lo que es importante seguir investigando por qué las feromonas sexuales han fallado en condiciones de campo como atrayentes. también se debe considerar que el metil eugenol es causante de cáncer de hígado en ratas de laboratorio (Mitchell et al., 1985).

ParaferomonasEste término fue propuesto por Payne et al. (1973) para describir aquellos compuestos químicos que de forma natural no son usados en la comunicación intraespecífica, pero que provocan una reacción similar a las verdaderas feromonas. Posteriormente Sivinsky & calkins (1986), las definieron como aquellos compuestos que en muchos de los casos se originaron de las plantas y son atractivos principalmente para machos sexualmente maduros aunque en raras ocasiones también son atractivos a las hem-bras. aunque algunos compuestos como el keroseno, el metil eugenol, el cuelure y el trimedlure son considerados paraferomonas por Sivinsky & calkins (1986) y por cunningham (1989a), en este capítulo serán considerados como kairomonas en el

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primero y segundo caso, y como parakairomonas en el tercero y cuarto caso, debido al origen de cada uno de ellos.

Uso de semioquímicos en el control de moscas de la frutaKairomonasSon sustancias químicas que al ser liberadas por una especie influyen en el com-portamiento o desarrollo de otros individuos de diferente especie. El keroseno, un producto derivado del petróleo, fue identificado en1907 como atrayente de moscas de la fruta por azar en australia. Una ama de casa al querer proteger de las hormigas la mermelada que tenía almacenada, colocó keroseno alrededor de ella, observando que moscas del mediterráneo, C. capitata, eran fuertemente atraídas por este derivado del petróleo. Siendo así, uno de los primeros atrayentes que probó ser atractivo para C. capitata en australia (Severing & Severing, 1913). Sin embargo, los resultados de estudios posteriores con este atrayente no fueron claros, al parecer los isómeros de este componente (el 2-metilnaftaleno y el 1-metilnaftaleno) son los responsables de resultados contradictorios. Es probable que al igual que el aceite de citronela para los machos de Bactrocera zonatus, el keroseno solamente sea atrayente para machos de C. capitata. Posteriormente, encontraron que el acetato de terpineol detectado en los aceites esenciales del “cayeput” (Melaleuca leucadendron), un árbol originario de australia e indonesia, y del naranjo amargo, Citrus aurantium var. amara, originario de Vietnam, era un atrayente específico para la mosca del Mediterráneo y la mosca de la fruta de natal, Ceratitis rosa (ripley & hepburn, 1935).

El α-copaeno, identificado originalmente en el aceite de la raíz de la planta co-nocida como angélica, Archangelica officinalis, y presente en muchas otras especies de plantas de diferentes familias, es otro atrayente para machos de C. rosa (ripley & hepburn, 1935; teranishi et al., 1987; Warthen & Mcinnis, 1989). Steiner et al. (1957) demostraron que este aceite era altamente atractivo para los machos de C. capitata y fue ampliamente utilizado como atrayente en el programa de erradicación de esta mosca en Florida en 1956. El α-ylangeno, un estereoisómero del α-copaeno, además de estar en el aceite de la raíz de A. officinalis, también está presente en el aceite de las plantas magnolia china, Schisandra chinensis, originaria de los himalayas y cuyo nombre en chino significa planta de los cinco sabores (salado, dulce, amargo, picante, y ácido), y de la planta ylang-ylang, Cananga odorata, conocida como flor de cananga, originaria de la india, java y Filipinas (Warthen & Mcinnis, 1989). Estos últimos autores mencionan que el α-copaeno es ligeramente más atractivo que su estereoisómero pero mucho más atractivo que el trimedlure —un análogo sintético que produce una respuesta comportamental similar al α-copaeno.

los siguientes terpenos: acetato de terpineol, α-copaeno, α-felandreno, α-ylan-geno, limoneno, linalol, acetato de geranilo, y los compuestos sintéticos medlure, siglure y trimedlure, son atractivos para los machos en condiciones de laboratorio. Sin embargo, en condiciones de campo los machos no son atraídos en números significa-

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tivos aun cuando hay altas poblaciones de ellos. la hipótesis es que las hembras recién alimentadas de un fruto hospedero llevan impregnado en la cutícula y la proboscis el olor del mismo, el cual funciona como una kairomona afrodisiaca para atraer al macho a corta distancia dentro del área de agregación (howse & Knapp, 1996).

El aceite de citronela, Cymbopogon nardus, también fue observado como un compuesto altamente atractivo para los machos de Bactrocera diversa y B. zonata (howlett, 1912). Estudios posteriores demostraron que el componente atractivo de esta planta era el metil eugenol, y que también era atractivo para machos de B. dorsalis (D. ferruginius) (howlett, 1915). Este compuesto se ha identificado en aproximada-mente 200 especies pertenecientes a 30 familias de plantas donde los machos de la subfamilia Dacinae han sido observados alimentándose de las hojas, flores y frutos de estas plantas (tan & nishida, 1996). El metil eugenol provoca que los machos se congreguen y se alimenten convulsivamente, es el compuesto de mayor atracción de los olores de los machos (howlett, 1915; Kawano et al., 1968; Fletcher et al., 1975). los machos silvestres de B. dorsalis acumulan metil eugenol en sus glándulas rectales y al ser liberado dicho compuesto atrae machos conespecíficos promoviendo la inte-racción macho-macho y probablemente actuando como una alomona en presencia de depredadores.

la cetona de frambuesa, fue aislada por primera vez de una planta originaria de china y el tíbet, conocida como “ruibarbo de china”, Rheum palmatum (Polygnona-ceae), como un para-glucósido (Bauer et al., 1955). Posteriormente, la cetona de fram-buesa que es el fenol libre de este glucósido, fue identificada en las frambuesas Rubis idaea y R. sligosis (Schinz & Seidel, 1961), en el arándano, Vaccineum oxyococceus y V. macrocarpa (Ericaceae), y en la planta de origen chino “ban zhi lian” Scutellaria rivularis (lamiaceae) (lin & chen, 1984). la cetona de frambuesa conocida como el olor de Willison, fue utilizada por primera vez en 1959 para la mosca de la fruta de australia, B. tryoni (Drew, 1974), y ha sido utilizada con éxito contra la mosca del melón, B. cucurbitae (Keiser et al., 1973). Sin embargo, se ha preferido el uso de su parakairomona, el cuelure (un compuesto que no está presente en la naturaleza), el cual es un atrayente más eficiente a larga distancia, y también posee una taza de liberación lenta, pero de mayor persistencia.

Prokopy et al. (1973) determinaron que tanto las hembras como los machos de la mosca de la manzana, R. pomonella, responden a los volátiles liberados por las manzanas. Posteriormente, Fein et al. (1982) identificaron una serie de compuestos presentes en estos volátiles (acetato de hexilo,(E)-2 acetato de hexenilo, 2 butilo bu-tanoato de metilo, hexanoato de propilo, propanoato de exilo, hexanoato de butilo, butanoato de hexilo), de los cuales el hexanoato de propilo fue el más atractivo de los volátiles identificados. Sin embargo, ninguno de los componente por sí solo fue tan atractivo como la mezcla sintética completa, la cual fue tan atractiva como el extracto natural de manzanas. Estudios posteriores demostraron que el hexanoato de butilo es un buen atrayente para esta mosca, el cual ha sido utilizado en estudios en campo como atrayente junto con trampas de esferas roja pegajosas (averill et al., 1988). la

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mezcla sintética de los volátiles de la manzana ha sido utilizada con éxito junto con trampas de esfera roja pegajosas para la captura de R. pomonella en campo (reissig et al. 1982).

Un ejemplo clásico del uso eficiente de kairomonas para el control de moscas es el llamado “método de aniquilación del macho”. En las islas Marianas del norte, EUa (específicamente en la isla de rota), se usaron trampas de caja con una mezcla de 97% de metil eugenol y 3% de insecticida, iniciando con un promedio de 262 machos de B. dorsalis por trampa, después de 7 meses de trampeo consecutivo no se capturaron más machos, reduciendo la población de esta mosca en alrededor de un 99.6% con tan solamente 3.5 g de insecticida por aproximadamente media ha (Steiner et al., 1965, 1970). otros casos exitosos de erradicación de B. dorsalis han sido en california, EUa (chambers et al., 1974), en las islas de amami, japón (Shiga, 1988), y en las islas de la polinesia francesa, tahití y Moorea (allwood & Drew, 1996). las mezclas de metil eugenol (contra B. dorsalis), el cuelure y la cetona de la frambuesa (contra B. cucur-bitae) más los insecticidas “naled” (1,2-dibromo-2,2-dichloroetil dimetil fosfato) y malatión, habían sido utilizados en los programas de detección, monitoreo y control de las moscas de la fruta en hawaii (Vargas et al., 2010). Posteriormente, por motivos de seguridad y conveniencia, en lugar de utilizar los atrayentes en forma líquida se utilizaron en forma sólida y en lugar de los insecticidas anteriores, se utiliza el “spi-nosad”, un derivado del actinomiceto Saccharopolyspora spinosa, el cual produce los compuestos espinosina a y D, ambos con propiedades insecticidas (Mertz & yao, 1990), pero más seguro, evita la muerte de insectos benéficos incluyendo a los nativos, además de eliminar riesgos de intoxicaciones en humanos (Vargas et al., 2010). En la última década se han utilizado dos técnicas para erradicar infestaciones de moscas de la fruta: la técnica de aplicación del cebo-tóxico para reducir las poblaciones a niveles muy bajos, seguida de la técnica de aniquilación del macho. los atrayentes metil eugenol y el cuelure (más un tóxico) han sido los más utilizados en la técnica de aniquilación del macho (iPrFFSP 2006). Estas mezclas son aplicadas en páneles cuadrados de cartón/madera, mismos que son ampliamente distribuidos en el área a tratar. Estas técnicas han sido utilizadas para erradicar a B. dorsalis y B. cucurbitae de las islas okinawa, japón (Koyama et al., 1984; Kakazu, 2002), de la república de Mauricio, un país insular ubicado en el océano índico entre Madagascar y la india (Seewooruthun et al., 2000); a Bactrocera papayae, de australia (hancock et al., 2000); a B. cucurbitae de japón (Koyama et al., 2004). En México existe un programa de erra-dicación de cuatro especies de moscas de la fruta, entre las que están consideradas: A. ludens, A. obliqua, A. serpentina y A. striata. Estas moscas atacan, entre otros frutales, a la naranja, toronja, mandarina, manzana, durazno guayaba, mamey, chico-zapote y mango (reyes et al., 1998).

ParakairomonasSon compuestos sintéticos que producen respuestas comportamentales similares a los producidos por las kairomonas naturales en los insectos de interés. Estas parakairo-

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monas han sido utilizadas para monitorear poblaciones insectiles y como atrayentes en trampas tóxicas. algunos ejemplos de ellas son el siglure, medlure, y trimedlure (parakairomonas del α-copaeno), los cuales son atrayentes de la mosca del Mediterrá-neo (Beroza & Green, 1963). El siglure fue utilizado ampliamente como atrayente de 1962 a 1963 en el programa de erradicación de la mosca del Mediterráneo en Florida, siendo más activo que el α-copaeno (Steiner et al., 1958). años más tarde, en pruebas realizadas en campo, el trimedlure capturó mayor cantidad de machos que el medlure y el siglure (McGovern et al., 1990). En Grecia, una mezcla de proteínas hidrolizada y trimedlure mediante trampeo masivo durante dos años fue eficiente para proteger cultivos de naranja contra C. capitata (zervas, 1996).

la acetona de anisil y el cuelure (parakairomonas de la cetona de la frambuesa) son atrayentes de la mosca del melón, B. cucurbitae (Barthel et al., 1957; Beroza et al., 1960). De estos dos, el cuelure fue el olor más atractivo. Evaluaciones posteriores realizadas en campo comparando la cetona de frambuesa y sus ésteres alifáticos como el formil, acetil, propanil butanil y pentanil, en trampas “jackson”, demostraron que el éster de formil fue aproximadamente dos veces más efectivo que el éster de acetil (cuelure) en las capturas de B. cucurbitae (Metcalf & Mitchell, 1990), concluyendo que tanto el éster de formil de la acetona de anisil como el éster de acetil (cuelure) son atrayentes efectivos de esta mosca en campo.

El 3,4-dimetoxipropil-benceno, 3,4-dimetoxibenzil metil éter y 3,4-dimetoxifenil etil éter (parakairomonas del metil eugenol) son atrayentes de la mosca oriental de la fruta, B. dorsalis (Mitchell et al., 1985). Pruebas de atracción para B. dorsalis realizadas en campo mostraron que el metil eugenol fue entre dos y tres veces más atractivo que el 3,4-dimetoxipropil-benceno y el 3,4-dimetoxifenil etil éter, respectivamente, concluyendo que las dos parakairomonas son buenos atrayentes en campo para esta especie (Mitchell et al., 1985). Sin embargo, esta atracción varía en tiempo ya que las moscas B. tryoni y B. cacuminatus son atraídas, principalmente, en las primeras horas del día por el cuelure y por el metil eugenol, respectivamente (Brieze-Stegeman et al., 1978).

la técnica de aniquilación del macho también ha sido utilizada con parakairo-monas, por ejemplo, trampas cebadas con una mezcla de 95% de cuelure y 5% de insecticida redujeron las poblaciones de B. cucurbitae de 169 machos por trampa en el primer tratamiento a tan sólo 0.11 machos por trampa después del cuarto trata-miento, una reducción de la población del 99.9%, usando solamente 1.2 g de insecti-cida por tratamiento en aproximadamente media ha (cunningham & Steiner, 1972; cunningham 1989b).

algunas de las ventajas de las parakairomonas es que pueden ser estructuras químicas más simples y por lo tanto más baratas para producirlas, pueden ser más volátiles y persistentes, y pueden tener propiedades menos tóxicas en comparación con algunas kairomonas ligeramente tóxicas, como es el caso del 3,4-dimetoxipropil-benceno (parakairomonas del metil eugenol), o del metil eugenol que ha mostrado ser carcinogénico en animales (Miller et al., 1983).

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Tipos de trampas utilizadas con semioquímicosExisten diferentes tipos de trampas utilizada con semioquímicos. El diseño depende del comportamiento quimiotáctico del insecto respondiendo al atrayente. Una de las primeras en ser utilizada fue la trampa McPhail, la cual usaba atrayentes en formu-laciones líquidas para ahogar a las moscas atraídas. Posteriormente, Steiner (1957) diseñó una trampa cilíndrica con una abertura restringida dentro de la cual tenía una mecha impregnada con metil eugenol más insecticida. Más tarde, harris et al. (1971) desarrollaron una trampa pegajosa la cual está cubierta con un adhesivo para insectos. algunas modificaciones de esta trampa son la trampa rectangular y la triangular o trampa delta, la cual ha sido usada internacionalmente como la trampa “jackson”. la característica principal de esta última trampa es un panel pegajoso removible coloca-do en el piso de la trampa. El atrayente es impregnado en un trozo de torunda dental colocado en el centro de la trampa. junto con el semioquímico, el color de la trampa también es importante para la captura de las moscas de la fruta. Estudios realizados han demostrado que tres de las especies de tephritidae más importantes como son la mosca de la fruta de la cereza, Rhagoletis cerasi, la mosca de la fruta del Mediterráneo y la mosca del olivo son atraídas a paneles amarillos con una reflectancia de 500-520 nm (agee et al., 1982). algunas de las características que deben de tener las trampas con semioquímicos es que deben ser fáciles de manejar, durables y de bajo costo.

El estado fisiológico de los insectos, la disponibilidad de recursos y su efecto en la respuesta a los atrayentesUn aspecto muy importante a considerar cuando se diseña un sistema de monitoreo de moscas de las fruta es que las necesidades de los insectos varían en el tiempo de acuerdo con su estado fisiológico. El estado fisiológico del insecto altera el compor-tamiento de búsqueda de recursos (Prokopy et al., 1995; cornelius et al., 2000; jang, 2002). Estos cambios en el estado fisiológico se reflejan en la respuesta del insecto hacia un atrayente específico. Por ejemplo, en el caso de los cebos alimenticios de tipo proteínico, las hembras de Anastrepha son más atraídas que los machos, las hembras vírgenes más que las hembras sexualmente maduras y las que se han tenido una dieta de azúcar más que aquellas alimentadas previamente con proteína (robacker, 1991, 1998; robacker & Warfield, 1993; robacker & Moreno, 1995; Piñero et al., 2002; Díaz-Fleischer et al., 2009). En el caso de hembras maduras de C. capitata alimentadas con proteína, la 2-heptanona obtenido de cerezas de café maduras resulta mucho más atractivo que los volátiles emanados por la proteína hidrolizada (Warthen et al., 1997; Prokopy et al., 1998). Una vez apareadas, las hembras de C. capitata reducen su nivel de respuesta a la feromona de los machos y en cambio responden a los volátiles de los frutos de guayaba (jang et al., 1999; jang 2002).

Por otro lado, la disponibilidad de recursos también puede afectar la respuesta de las moscas a los atrayentes. Por ejemplo, un número mayor de hembras de B. dor-salis es atrapado durante la temporada de fructificación de los hospederos mientras

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que los machos son atrapados en mayores números en ausencia de frutos (alyokhin et al., 2000). así también, las condiciones ambientales generadas por la vegetación aledaña o por la topografía del paisaje puede llevar a que las poblaciones de moscas se concentren en áreas específicas (Kounatidis et al., 2008).

con base en estos estudios y experiencias, el sistema de trampeo debe ser dinámi-co, basado en el conocimiento de la fenología reproductiva del insecto, la fenología de fructificación de los hospederos, un manejo adecuado del paisaje y una combinación de cebos y trampas cuya densidad varíe de acuerdo con los cambios en la interacción insecto-hospedero (chambers, 1977; cunningham, 1989c; thomas, 2003; thomas et al., 2001; roitberg et al., 2009, Weldon et al., 2008; aluja & rull, 2009).

Conclusiones y direcciones futurasMás que una alternativa para el manejo de las moscas de la fruta, las feromonas y los volátiles emanados de frutos y fuentes de alimento representan nuevas herramientas para combinarlas con los métodos de detección y control existentes. Su incorpora-ción al sistema de MiP mejorará la eficiencia de muchos de los métodos pues, a la vez que los hace más específicos, también los hace más efectivos, sobre todo cuando la población de insectos blanco es baja. los estímulos volátiles y no volátiles pueden ser usados solos o combinados en estrategias tales como trampeo masivo, aniqui-lación y muerte, empujar y jalar, y rompimiento del apareamiento o de encuentro de hospedero. Sin embargo, existen algunas limitantes en su aplicación como es el hecho de que cada uno de estos estímulos afecta solamente a alguna o algunas frac-ciones de la población de moscas. Por esta razón, el desarrollo de nuevas técnicas costo-eficientes, basadas en el comportamiento de las moscas, debe enraizarse en el conocimiento profundo del comportamiento, la fisiología y la ecología de estos in-teresantes y económicamente importantes insectos. Estos conocimientos permitirán desarrollar estrategias que permitirán combinar los estímulos, tanto en el área como en el tiempo, de manera más eficiente.

AgradecimientosDeseamos agradecer a dos revisores anónimos por los comentarios y sugerencias a la primera versión del escrito.

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