Embed Size (px)
Citation preview
INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
ESTABELECIMENTO E DISTRIBUIÇÃO DE ESPÉCIES ARBÓREAS EM FLORESTAS DE VÁRZEA NA AMAZÔNIA
CENTRAL
TATIANA ANDREZA DA SILVA MARINHO
Manaus, Amazonas Junho, 2015
iii
TATIANA ANDREZA DA SILVA MARINHO
ESTABELECIMENTO E DISTRIBUIÇÃO DE ESPÉCIES ARBÓREAS EM FLORESTAS DE VÁRZEA NA AMAZÔNIA
CENTRAL
ORIENTADOR: Dr FLORIAN WITTMANN
Tese apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ecologia do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, como parte dos requisitos para obtenção do Título de Doutor em Biologia (Ecologia).
Manaus, Amazonas
Junho, 2015
ii
BANCA JULGADORA - AULA DE QUALIFICAÇÃO Nome Instituição Parecer
Rita de Cássia Guimarães Mesquita INPA Aprovado
Isolde Kossmann Ferraz INPA Aprovado
Ricardo Marenco INPA Aprovado
Michael Hopkins INPA Aprovado
Euler Melo Nogueira INPA Aprovado
BANCA AVALIADORA DA TESE
Nome Instituição Parecer
Monica Elisa Bleich UNEMAT Aprovada
Maria de Lourdes da Costa Soares INPA Aprovada
Francisca Dionizia de Almeida Matos INPA Aprovada
Auristela dos Santos Conserva IDSM Aprovada com correções
Pia Parolin University of Hamburg Aprovada com correções
BANCA AVALIADORA DA DEFESA ORAL
Nome Instituição Parecer
Veridiana Vizoni Scudeller UFAM Aprovada
Joana D’Arc de Paula Universidade Nilton Lins Aprovada
Maria Astrid Rocha Liberato UEA Aprovada
iii
SINOPSE
Estudou-se a distribuição, a estrutura e o crescimento de populações arbóreas em
florestas de várzea na Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá, Amazônia
Central. A influência de fenômenos climáticos no estabelecimento e crescimento de
espécies de várzea foram avaliados.
Palavras-chave:
Florestas alagáveis, ecologia de populações arbóreas, várzea, anel de crescimento.
M339 Marinho, Tatiana Andreza da Silva Estabelecimento e distribuição de espécies arbóreas em
florestas de várzea na Amazônia Central /Tatiana Andreza da Silva Marinho. --- Manaus: [s.n.], 2015.
xiv, 78 p. : il. Tese (Doutorado) --- INPA, Manaus, 2015. Orientadores: Florian Wittmann. Área de concentração : Ecologia.
1. Ecologia de população. 2. Áreas alagáveis. 3. Várzea. I. Título.
CDD 581.5
iv
Dedico
Ao Senhor Deus, criador dos céus e da Terra.
v
AGRADECIMENTOS
Ao Senhor Deus, criador dos céus e da Terra: ‘Os que confiam no Senhor serão como o monte
de Sião, que não se abala, mas permanence para sempre’. (Salmos 125:1, Bíblia Sagrada,
ARC).
Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (Inpa), pela oportunidade de formação.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pela bolsa de
estudos.
À Secretaria Municipal de Educação (Semed), pela oportunidade de formação.
Ao Dr. Florian Wittmann pelo apoio e orientação, sem os quais não seria possível a
concretização deste estudo.
A Dra Maria Teresa Fernandez Piedade, pelo apoio e incentivo.
Ao Dr Jochen Schöngart, pelo apoio nas análises dendrocronológicas.
A toda equipe do Grupo MAUA “Ecologia, monitoramento e uso sustentável de áreas
úmidas” e ao Projeto Inpa/Max-Planck “Áreas Alagáveis”, pelo suporte e apoio logístico
durante toda a execução do projeto, em especial ao Celso Rabelo Costa e Kelvin Uchôa.
À Jackson de Castro (IDSM, Tefé) por todo apoio e incentivo durante a coleta de dados na
RDS Mamirauá, Tefé.
Em especial à minha família e a todos os meus queridos amigos Átila, Heloíde, Vilany,Ivison
e sua mãe, dona Beatriz, Maria de Nazaré e Claudia Eugenio pela amizade, motivação, apoio
e orações. Muito obrigada, meus queridos! Sempre lhes serei grata!
A todos os amigos e familiares!
A todos aqueles que direta ou indiretamente tornaram possível este estudo.
vi
“Porque dele e por ele, e para ele, são todas as coisas;glória, pois, a ele eternamente. Amém”
Romanos 11.36
vii
RESUMO GERAL
A inundação sazonal é o principal fator influenciando o estabelecimento, o crescimento e a sobrevivência de espécies arbóreas em florestas alagáveis na Amazônia. No entanto, a sazonalidade hidrológica desses ambientes é influenciada por eventos climáticos como o El Niño e a La Niña, os quais podem ora causar extensão (El Niño) ou redução (La Niña) da fase terrestre ou período vegetativo de crescimento para plantas em áreas alagáveis. Este estudo avaliou a influência da inundação e de eventos climáticos no estabelecimento, crescimento, distribuição e estrutura de diferentes populações de espécies arbóreas frequentes em florestas de várzea na Amazônia Central. O estudo foi conduzido na Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá, localizada na confluência dos rios Japurá e Solimões nas proximidades do Município de Alvarães, Estado do Amazonas, Brasil. Dois conjuntos de parcelas foram estabelecidas ao longo do gradiente de inundação para realizar o levantamento das plantas: I) Inventários de indivíduos juvenis (altura ≥ 1.0 m e diâmetro < 10 cm) e adultos (DAP ≥10.0 cm) foram realizados em parcelas de 2500m2 (50m x 50m) totalizando uma área inventariada de 12.5 ha; e II) Inventários de plântulas (altura ≥ 15 cm e < 100 cm) foram realizados em 50 parcelas retangulares de 50 m2 (1 x 50 m) cada, totalizando uma área inventariada de 0.25 ha. As espécies foram classificadas em função de sua distribuição ao longo do gradiente e abundância nas cotas: I) Espécies da várzea alta (EVA; inundação média=1.2±0.8m); II) Espécies da várzea baixa (EVB; inundação média=5.2±1.2m), e III) Espécies da várzea média (EVM; inundação média=3.1±1.7m). Foram medidas a altura de inundação e o diâmetro de todos os individuos arbóreos. Nas árvores, os diâmetros foram medidos a 1.30 m acima do solo, nos juvenis com altura ≤ 2.0 de altura e plântulas foram medidos na base do tronco próximo ao chão da floresta. Para determinar a idade e estimar as taxas de incremento radial das espécies foram extraídos e analisados cilindros de madeira de 5.0 mm de diâmetro para as populações dos adultos (n=20 por espécie; total=204) e discos de madeira para a populações da regeneração arbórea (min=10; max=20; total=160). A idade dos indivíduos arbóreos e as taxas de incremento foram correlacionadas com os níveis de inundação, usando os dados históricos de inundação do Rio Negro/Amazonas no Porto de Manaus que registra diariamente o nível das águas desde 1903; e com os eventos ENSO (El Niño e La Niña) registrados desde 1886 até 2010. Foi registrado um total de 2058 indivíduos, sendo 1086 de árvores adultas, 495 plântulas e 477 juvenis. As maiores densidades de indivíduos de adultos, juvenis e plântulas foram registradas nas EVB, seguidas pelas EVM e EVA. Em todas as populações o diâmetro esteve positivamente correlacionado com a idade dos indivíduos arbóreos. Em geral, as árvores adultas apresentaram maiores taxas de incremento diamétrico em comparação com as populações da regeneração. A duração média da inundação anual diferiu significativamente I) entre El Niño e La Niña, II) entre as populações de espécies investigadas, e III) entre as diferentes classes de idade de uma mesma espécie. Não foi detectado nenhum efeito dos eventos La Niña no estabelecimento e crescimento das espécies arbóreas. No entanto, a regeneração das populações arbóreas reagiu sensivelmente à variabilidade climática mais que das populações adultas. A maioria dos
viii
indivíduos investigados (52.3%) se estabeleceu durante anos de El Niño, indicando que a extensão do período vegetativo é crucial para o estabelecimento de espécies de várzea. Além disso, durante os anos de El Niño, a regeneração arbórea apresentou elevadas taxas de incremento diamétrico em comparação com os outros anos. Apesar de as inundações sazonais serem o fator mais importante para o estabelecimento de espécies de arvóres em ambientes alagáveis, outros fatores como dispersão de sementes, competição e diferentes estratégias de recrutamento parecem essencialmente contribuir para os padrões de distribuição de espécies arbóreas nas várzeas amazônicas.
ix
TREE SPECIES ESTABLISHMENT AND DISTRIBUTION IN CENTRAL AMAZONIAN VARZEA FOREST
GENERAL ABSTRACT
The seasonal inundation is the main factor influencing establishment, growth and survival of Amazonian floodplain tree species. However, hydrological seasonality is influenced by climatic variability such as El Niño and La Niña, which either causes an extension (La Niño) or reduction (La Niña) of the terrestrial phase and thus the vegetation period. The present study investigated the influence of inundation and climatic variability on establishment, growth, distribution, and structure of different tree species populations of Central Amazonian várzea forests. The study was performed in the Mamirauá Sustainable Development Reserve, near the confluence of the Japurá and Solimões Rivers, Alvarães, Amazon State, Brazil. Two plot types were established along the flood-level gradient: I) Inventories of sapling tree individuals (tree height ≥ 1.0 m, diameter at breast height-DBH < 10 cm) and adult tree individuals (DBH ≥ 10.0 cm) were realized in 50 plots, each of the size of 2500 m2 (50 x 50 m), totaling an inventoried area of 12.5 ha, and II) Inventories of tree seedlings (tree height between 15 cm - 100 cm) were performed in 50 rectangular plots, each of the size of 50 m2 (1 x 50 m), totaling an inventoried area of 0.25 ha. According to their abundance along the flood-level gradient, tree species were classified as I) high-várzea species (HVS) (mean inundation height: 1.2±0.8 m), low-várzea species (LVS) (mean inundation height: 5.2±1.2 m), and transitional species (TS) (mean inundation height: 3.1±1.7 m). Inundation height and diameters (DBH in adult and sapling individuals, diameter near the soil surface in seedling individuals) of all individuals was recorded. To determine tree ages and diameter increment rates, wood samples with a diameter of 5 mm were extracted from adult tree populations (20 samples per species, 204 in total), and stem disks obtained from regenerating tree populations (min.: 10, max.: 20 per species, 160 in total). Tree ages and diameter increment rates were correlated to the flood-level gradient, using historical daily water-level data of the Negro/Amazon River at the harbor of Manaus since 1903, and to ENSO activity by using data from 1886 until 2010. A total number of 2058 individuals were sampled, which distributed to 1086 adult individuals, 495 seedlings and 477 saplings. Highest tree densities were recorded in LVS, followed by and TS and HVS. In all species populations, diameters were positively correlated to tree ages. In general, adult trees demonstrated higher diameter increment rates than sapling trees. Mean flood duration per year differed significantly I) between El Niño and La Niña years, II) between the investigated species populations, and III) between different age classes within the same species. No impact of La Niña events on tree species establishment and growth could be detected. However, tree regeneration clearly reacted more sensitive to climatic variability than the adult populations. The majority of investigated individuals (52.3%) established during El Niño years, indicating that the extension of the vegetation period is crucial for tree species establishment. Moreover, during El Niño years, tree regeneration demonstrated elevated diameter increment rates compared to other years.
x
Although the seasonal inundations are the most important factor for tree establishment in floodplains, other factors like seed dispersal, competition and diverging recruitment strategies seem importantly to contribute to the distribution patterns of Amazonian várzea tree species.
xi
SUMÁRIO
LISTA DE TABELAS ................................................................................................ xii
LISTA DE FIGURAS ................................................................................................ xiii
INTRODUÇÃO GERAL .............................................................................................. 1
OBJETIVOS ................................................................................................................. 6
Geral ......................................................................................................................... 6
Específicos ................................................................................................................ 6
CAPÍTULO 1 ............................................................................................................... 7
CAPÍTULO 2 ............................................................................................................. 34
SÍNTESE .................................................................................................................... 60
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ......................................................................... 62
xii
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO 1
Tabela 1. Abundância e densidade de populações de árvores adultas, juvenis e plântulas de
nove espécies frequentes em florestas de várzea na RDS Mamirauá, Amazonia Central. EVB
= espécie da várzea baixa; EVM = espécie da várzea média; EVA = espécie da várzea
alta.............................................................................................................................................25
Tabela 2. Diâmetro e altura de árvores adultas, juvenis e plântulas de EVB, EVA e EI em
florestas de várzea na RDS Mamirauá, Amazonia Central. Valor médio ± desvio padrão. EVB
= espécie da várzea baixa; EVA = espécie da várzea alta e EVM = espécie da várzea
média.........................................................................................................................................25
Tabela 3. Altura e duração da inundação de populações de árvores adultas, juvenis e de
plântulas de nove espécies frequentes em florestas de várzea na RDS Mamirauá, Amazônia
Central. Valor médio±desvio padrão. Letras diferentes mostram diferença significativa
(p<0.05) entre as populações de cada grupo de espécie. EVB= espécie da várzea baixa; EVA=
espécie da várzea alta e EVM= espécie da várzea média ........................................................26
CAPÍTULO 2
Tabela 1. Diâmetro, altura, idade e taxas de crescimento de populações de árvores adultas e
da regeneração de espécies de várzea na Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá.
Valor médio ± desvio padrão. ID= incremento diamétrico .....................................................54
Tabela 2. Altura e duração da inundação para as todas populações, populações de árvores
adultas e da regeneração de espécies de várzea na na Reserva de Desenvolvimento
Sustentável Mamirauá. Valor médio ± desvio padrão..............................................................55
Tabela 3. Correlações de Pearson para as espécies de floresta de várzea na na Reserva de
Desenvolvimento Sustentável Mamirauá. IR= incremento radial; ID= incremento
diamétrico.*p<0.001; **p<0.05; ns=não significativo..................................................56
xiii
LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO 1
Figura 1. Área de estudo (círculo vermelho) localizada dentro da área focal da Reserva de
Desenvolvimento Sustentável Mamiraua, Amazonas, Brasil...............................................27
Figura 2. Distribuição diamétrica de todos os indivíduos (A) das populações de EVA (B),
EVM (C) e EVB (D) em florestas de várzea na Amazônia Central. EVA= espécies da várzea
alta; EVM= espécies da várzea média; EVB= espécies da várzea baixa...............................28
Figura 3. Variância da inundação nas parcelas da várzea alta (VA), várzea média (VM) e
várzea baixa (VB)...........................................................................................................29
Figura 4. A análise de escalonamento multidimensional não métrica (NMDS) em função da
abundância de indivíduos nas parcelas. VA = várzea alta, VM = várzea média; VB = várzea
baixa…………………………………………………………………………………………..30
Figura 5. Variação na altura média de inundação (±desvio padrão) nas parcelas da várzea alta,
média e baixa no período de 1903 a 2011. Os dados foram obtidos de 2058 medições de
marcas de água dos indivíduos que foram relacionados com os dados de registro diário do Rio
Negro no Porto de Manaus........................................................................................................31
Figura 6. Abundância de indivíduos de populações de árvores adultas, juvenis e de plântulas
de nove espécies frequentes de várzea ao longo do gradiente de inundação. A= abundância
total; B= abundância por grupos de espécies. EVA= espécies da várzea alta; EVM= espécies
da várzea média e EVB= espécies da várzea baixa...........................................................32
Figura 7. Ordenação dos indivíduos de nove populações de espécies arbóreas frequentes em
florestas de várzea na RDS Mamirauá, Amazonia Central. At= Annona tenuipes; Ct=Crateva
tapia; Ea= Eschweilera albiflora; Gb= Garcinia brasiliensis; Hc= Hura crepitans; Hs= Hevea
spruceana; Oc=Ocotea cymbarum; Pm=Pseudobombax munguba; Pt= Piranhea
trifoliata........................................................................................................................33
xiv
CAPÍTULO 2
Figura 1. Área de estudo (círculo vermelho) localizada dentro da área focal da Reserva de
Desenvolvimento Sustentável Mamiraua, Amazonas, Brasil..............................................57
Figura 2. Amostras de madeira de onze espécies de várzea. A = discos de madeira (diamêtro
<10.0 cm e altura ≤2.0 metros). Ct= Crateva tapia; Ea= Eschweilera albiflora; Gb= Garcinia
brasiliensis; Hc= Hura crepitans; Hs= Hevea spruceana; Lc=Luehea cymulosa; Mt= Maclura
tinctoria; Oc= Ocotea cymbarum; Pm= Pseudobombax munguba; Pt= Piranhea trifoliata;Vs=
Virola surinamensis.Seta branca mostra os anéis de crescimento para cada espécie...............58
Figura 3. Porcentagem do total de indivíduos (n=328), populações de árvores adultas (n=168)
e da regeneração (n=160) de espécies de várzea estabelecidas em anos de El Niño e La Niña.
Ct=Crateva tapia; Ea= Eschweilera albiflora; Gb= Garcinia brasiliensis; Hc= Hura
crepitans; Hs= Hevea spruceana; Lc= Luehea cymulosa; Mt= Maclura tinctoria; Oc= Ocotea
cymbarum; Pm= Pseudobombax munguba; Pt= Piranhea trifoliata;Vs= Virola surinamensis.
EVB= espécies de várzea baixa; EVM= espécies da várzea média e EVA= espécies da várzea
alta.............................................................................................................................................59
1
INTRODUÇÃO GERAL
As florestas da Amazônia são altamente diversas e importantes para a regulagem do
clima da região. Aproximadamente 50% da precipitação da Amazônia evapotranspira da
própria floresta (Salati et al. 1998). Apesar disso, extensas áreas vêm sendo desmatadas de
forma inexorável ocasionando tanto a perda de diversidade biológica como gerando
problemas graves nos âmbitos sociais, econômicos e ambientais. Nesse cenário, a manutenção
das populações biológicas dessas florestas, como também sua dinâmica e funções podem ser
comprometidas frente às mudanças climáticas prognosticadas. Mudanças nas condições
climáticas têm contribuído para o aumento da mortalidade de árvores (Williamson et al.
2000), de incêndios florestais (Nepstad et al., 2004), aumento na concentração de CO2
atmosférico global (Clark et al. 2003) e modificações nos padrões de crescimento de plantas
(Clark e Clark 1994).
A severidade da seca no ano de 2005, causada pelo aumento da temperatura da
superfície do oceano Atlântico Tropical Norte (Marengo et al. 2008), favoreceu a ocorrência e
a propagação de fogo e aumentou o estresse hídrico na região. Dentro desse contexto, as
florestas da Amazônia parecem ser vulneráveis à intensificação do estresse hídrico, além de
gerarem um mecanismo de retroalimentação positivo para as mudanças climáticas, uma vez
que o estresse da seca faz com que as florestas sofram uma diminuição em sua biomassa
alterando o balanço de carbono (Phillips et al. 2009).
Em áreas alagáveis da Amazônia, o regime de inundação dos rios também é
fortemente influenciado por variabilidades climáticas relacionadas aos Índices de El Niño
Oscilação Sul (ENOS), assim como pelas anomalias no Índice de Oscilação Sul (OS) e na
Temperatura da Superfície do Mar (TSM) (Schöngart e Junk 2007). As florestas de terra
firme também são afetadas por esses eventos climáticos. Condições climáticas mais secas e
quentes durante os anos de El Niño causam uma redução da umidade do solo em florestas de
terra firme, resultando em um aumento na taxa de respiração microbiana e a uma mais baixa
produtividade primária líquida (Tian et al. 1998). Como o ritmo de crescimento de árvores em
florestas alagáveis é controlado pelo pulso de inundação e pela precipitação, enquanto em
florestas de terra firme é controlado pela precipitação (Worbes 1995), alterações na
pluviosidade, relacionadas aos ENOS, podem afetar o crescimento das plantas nesses
2
ambientes. Em áreas alagáveis, durante as fases quentes do ENOS (El Niño), os níveis de
inundação são reduzidos e resultam em um encurtamento da fase aquática, enquanto que nas
fases frias do ENOS (La Niña) ocorre uma extensão da fase aquática, com altos níveis de
inundação. Com a extensão da fase terrestre ou do período vegetativo durante os anos de El
Niño, as árvores desenvolvem anéis mais largos indicando que a fase terrestre é propícia para
o crescimento das plantas nas áreas inundáveis (Schöngart et al. 2005). No entanto, a seca
pode também exercer efeitos negativos sobre o crescimento das plantas, especialmente na
parte oriental da bacia amazônica onde a vegetação está sujeita a um período de aridez maior
que dois meses ao ano (Parolin et al. 2010). Em florestas de terra firme, por exemplo, nas
condições climáticas do El Niño, o crescimento de plantas arbóreas é menor em função da
baixa precipitação e altas temperaturas (Vetter e Botosso 1989).
Anéis de crescimento em plantas podem ser considerados fortes indicadores que
refletem as condições climáticas em regiões da Amazônia (Schöngart et al. 2005). Em
florestas alagáveis, como a relação existente entre o pulso de inundação e os fenômenos
ENOS é significativa e positiva, é possível fazer predições sobre parâmetros relacionados ao
pulso de inundação, como a intensidade da seca ou da cheia, crescimento das plantas, ciclos
biogeoquímicos, além de contribuir para o planejamento das atividades executadas pelas
populações humanas que habitam essas áreas (Schöngart e Junk 2007).
Nas áreas inundáveis por rios de água branca (várzeas) a riqueza, a composição de
espécies e os estádios sucessionais dos tipos florestais estão diretamente relacionados às
características hidrológicas e geomorfológicas da área. Os ecossistemas de várzea são
altamente dinâmicos geomorfologicamente, e essa característica associada à inundação
periódica exerce efeitos diretos sobre a sucessão natural, a estrutura da vegetação, a
composição e a distribuição de espécies (Junk et al. 1989; Wittmann et al. 2002; Wittmann e
Junk 2003). A intensidade da inundação (altura e duração) é considerada crítica para o
estabelecimento e a distribuição das espécies, já que exerce influência direta sobre a dinâmica
geomorfológica da várzea e, conseqüentemente, no desenvolvimento de adaptações pelas
espécies arbóreas (Salo et al.1986; Kalliola et al.1991; Campbell et al. 1992; Wittmann et al.
2004; Marinho et al. 2010).
3
Nas florestas de várzea localizadas em áreas topograficamente mais elevadas, a
intensidade e a duração da inundação são menores do que aquelas encontradas em áreas mais
baixas do relevo. Em função desse gradiente de inundação, podem ser reconhecidas na várzea
da Amazônia Central duas unidades de vegetação: a várzea alta e a várzea baixa que se
distinguem tanto pela estrutura e estádios sucessionais de suas florestas quanto pela riqueza
de espécies (Ayres 1993; Junk 1989; Wittmann et al. 2002). A classificação em áreas de
várzea baixa e várzea alta é amplamente reconhecida na literatura, tanto em áreas da
Amazônia Oriental (Cattanio et al. 2002; Gama et al. 2002, 2003) como na Amazônia
Ocidental (Urrego 1997; Nebel et al. 2001), embora as denominações locais variem entre
localidades (por exemplo: tahuampa e bajeal na várzea Peruana, ou chavascal e restinga baixa
e alta na várzea brasileira (Wittmann et al. 2006).
De acordo com Kubitzki (1989), muitas espécies encontradas nas florestas de várzea
são ecótipos provenientes de florestas de terra firme nas suas adjacências, que desenvolveram,
ao longo do tempo, mecanismos de adaptação à inundação periódica (Ayres 1993; Wittmann
e Junk 2003; Wittmann et al. 2004). Então, as espécies de plantas que habitam as florestas da
várzea baixa, por ocuparem as cotas mais baixas, são mais tolerantes à inundação e
desenvolveram um maior número de mecanismos adaptativos que aquelas que ocupam as
cotas mais altas, ou seja, na várzea alta (Wittmann et al. 2002). Segundo Otte (2001), plantas
de áreas alagáveis não estão sob condições de stress, embora estivessem sob essas condições
no passado evolutivo, uma vez que desenvolveram adaptações ao longo do processo de
evolução que propiciaram a sobrevivência das espécies nesses ambientes.
Entretanto, para as comunidades vegetais das florestas de várzea alta, a inundação
pode ser considerada um fator mais do que limitante, pois as espécies que colonizam essas
áreas, provavelmente não desenvolveram adaptações tão efetivas à inundação como as
espécies da várzea baixa. Estudos sobre mecanismos de estabelecimento, como o ‘escape
físico’, isto é, a não regeneração de plantas em locais desfavoráveis ao seu estabelecimento e
desenvolvimento, de sítios altamente inundados por espécies pouco adaptadas, foram
descritos tanto em florestas alagáveis das zonas temperadas (Voesenek et al. 2003) como para
as florestas alagáveis tropicais (Parolin 2009; Marinho et al. 2010; Parolin e Wittmann 2010)
e parecem exercer um papel fundamental na distribuição e zonação de espécies arbóreas na
várzea da Amazônia Central. Assim, ao lado da tolerância das plantas a altura e duração da
4
inundação periódica, períodos extremos de seca e/ou de alagação ocasionados por eventos
climáticos são considerados fatores chave, promovendo ou inibindo o estabelecimento e a
distribuição das espécies.
As adaptações fisiológicas desencadeadas podem variar entre as espécies e são
influenciadas tanto pela carga genética (Ackerly et al. 2000) quanto pela disponibilidade de
recursos ambientais; as quais exercem uma influência direta na capacidade fotossintética e na
absorção e uso de nutrientes do solo pelas espécies (Parolin 2001a; De Simone et al. 2002).
Fatores de stress, que ocorrem sazonal ou permanentemente em um determinado ambiente,
podem induzir o desencadeamento de estratégias adaptativas nas plantas (Larcher 2003),
como por exemplo, mudanças nas rotas do metabolismo primário que induz a produção de
metabólitos secundários que desempenham importantes funções ecológicas como proteção
contra herbivoria e ataque de patógenos, e de atração para polinizadores e dispersores de
sementes (Taiz e Zeiger 2004).
Segundo o IPCC (2007), a frequência e a severidade de eventos climáticos extremos
tendem a aumentar em decorrência da variabilidade natural ou como resultado das atividades
humanas. Como conseqüência, poderá haver perda da diversidade biológica, principalmente
de espécies que ocupam nichos ecológicos estreitos e que são especialistas de habitat. Diante
desse cenário e devido à alta diversidade de estratégias adaptativas desencadeadas pelas
espécies em função das inundações periódicas, as florestas alagáveis são extremamente
vulneráveis as mudanças climáticas prognosticadas (Junk 2000; Wittmann et al. 2010). Entre
os mecanismos adaptativos desenvolvidos pela vegetação arbórea nas planícies inundáveis,
podemos citar: I) as adaptações morfoanatômicas (Wittmann e Parolin 2005; De Simone et al.
2002; Worbes 1997; Ferreira 2006; Ferreira et al. 2006); II) as adaptações fenológicas e
reprodutivas (Parolin 2000; Wittmann e Parolin 1999; Kubitzki e Ziburski 1994; Parolin et al.
2004; Oliveira Wittmann et al. 2007), e adaptações fisiológicas (Schöngart et al. 2002).
Embora a inundação periódica exerça forte influência sobre a biota aquática e
comunidades vegetais em áreas alagáveis, induzindo-as a desenvolver a gama de estratégias
adaptativas citadas anteriormente, ainda não se sabe como a seca ou eventos extremos de seca
ocasionados por fenômenos naturais influenciam na dinâmica de estabelecimento e
crescimento de populações arbóreas desses ambientes. A forte zonação de espécies ao longo
5
do gradiente e o padrão restrito de distribuição geográfica de espécies em planícies inundáveis
fazem com que muitas delas, em especial as espécies endêmicas da várzea, sejam altamente
vulneráveis a um pulso de inundação modificado ocasionado por mudanças climáticas
(Wittmann et al. 2012). E mesmo que o impacto das mudanças climáticas em florestas de
terra firme já esteja sendo intensamente discutido (e.g. Clark e Clark 1994; Clark 2004, 2007;
Williamson et al. 2000; Nepstad et al. 2004), ainda não existem estudos sobre os possíveis
impactos na biodiversidade e perda de espécies e habitats nas áreas alagáveis. Assim, este
trabalho visou entender os efeitos das alterações hidrológicas sobre a distribuição, a estrutura
populacional e o crescimento de populações de espécies arbóreas de diferentes idades em
florestas de várzea na Amazônia Central.
6
OBJETIVOS
Geral
� Avaliar a influência da inundação e de eventos climáticos no estabelecimento,
crescimento e distribuição de populações de espécies arbóreas ocorrentes em
diferentes cotas de inundação em florestas de várzea na Amazônia Central.
Específicos
a) Avaliar a influência da inundação na estruturação e distribuição das classes de
tamanho de populações de espécies de várzea em diferentes cotas de inundação.
b) Determinar o ano de estabelecimento, e estimar a idade e as taxas de incremento
radial e diamétrico das espécies arbóreas em florestas de várzea, relacionando esses
fatores com os dados históricos de inundação e eventos climáticos El Niño e La Niña.
7
CAPÍTULO 1
__________________________________________ Marinho et al. Distribuição de populações de
espécies arbóreas de diferentes cotas de inundação
em florestas de várzea na Amazônia Central.
Manuscrito formatado de acordo com as normas
da Revista Acta Amazonica.
8
Distribuição de populações de espécies arbóreas de diferentes cotas de
inundação em florestas de várzea na Amazônia Central
Tatiana Andreza da Silva MARINHO1*, Maria Teresa Fernandez PIEDADE2 & Florian
WITTMANN3
1Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA, Programa de Pós-Graduação em
Ecologia. Av. André Araújo, 2936, Petrópolis, CEP 69011970 Manaus, Amazonas, Brasil.
2Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA, Projeto INPA/Max-Planck. Av. André
Araújo, 2936, Petrópolis, CEP 69011970 Manaus, Amazonas, Brasil.
3Max Planck Institute for Chemistry, Department of Biogeochemistry, Hahn Meitner Weg 1,
55128 Mainz, Germany.
*Autor correspondente: [email protected]
9
Distribuição de populações de espécies arbóreas de diferentes cotas de inundação em florestas
de várzea na Amazônia Central
RESUMO
O estabelecimento de plantas em áreas alagáveis é determinado pela inundação, que favorece
o zoneamento de espécies ao longo do gradiente em diferentes escalas. Este estudo visou
avaliar a distribuição de populações de árvores adultas, juvenis e plântulas de nove espécies
de várzea ao longo do gradiente de inundação, na RDS Mamirauá, localizada na confluência
dos rios Japurá e Solimões, no Município de Alvarães, Amazonas, Brasil. Parcelas distantes
entre si no mínimo 200 m foram distribuídas ao longo do gradiente de inundação e mediu-se a
altura de inundação e o diâmetro de todos os indivíduos, e estimada sua altura. Foi registrado
um total de 2058 indivíduos pertencentes às nove espécies selecionadas, sendo mais
abundantes as espécies da cota mais baixa. As populações foram classificadas em três grupos,
considerando sua estrutura, abundância e distribuição: I) EVB - espécies da várzea baixa; II)
EVA - espécies da várzea alta, e III) EVM - espécies da várzea média. Do total de indivíduos
registrados o maior número foi de árvores adultas (n=1086), seguido de plântulas (n=495) e
juvenis (n=477). A maior densidade de árvores maduras, juvenis e plântulas foram registradas
para Pseudobombax munguba (EVB), Crateva tapia (EVB) e Annona tenuipes (EVM),
respectivamente. As espécies de cotas intermediárias (EVM) parecem ter desenvolvido
estratégias comuns de EVA e EVB que favoreceram seu estabelecimento nesses habitas da
várzea.
PALAVRAS-CHAVE: várzea alta, várzea baixa, gradiente de inundação, distribuição de
espécies, segregração de nicho.
Distribution of populations of tree species in different levels of flooding in the várzea of
Central Amazonia
ABSTRACT
The establishment of plants in floodplains is determined by the flood, which favors the
zonation of species along the gradient at different scales. This study aimed to evaluate the
distribution of populations of adult, juvenile and seedlings of nine tree species of the várzea
floodplain along the flooding gradient, at the RDS Mamirauá, located at the confluence of the
10
Solimões and Japurá rivers, in the municipality of Alvarães, Amazonas, Brazil. Plots distant
at least 200 m from each other were distributed along the flooding gradient. Flood height,
diameters and heights of all individuals were measured. A total of 2058 individuals belonging
to the selected species were registered, and species subjected to higher flood levels were the
most abundant. Populations were classified into three groups, considering its structure,
abundance and distribution: I) LVS -low várzea species; II) HVS- high várzea species, and
III) TS - transitional species. Of the total number of individuals recorded the highest number
was of adult trees (n=1086), followed by seedlings (n=495) and juveniles (n=477). The
highest density of mature trees, juvenile and seedlings were recorded for Pseudobombax
munguba (LVS), Crateva tapia (LVS) and Annona tenuipes (TS), respectively. The species of
the intermediate flood level (TS) seem to combine strategies of HVS and LVS, which favor
their establishment in this habitat.
KEYWORDS: high várzea, low várzea, flood gradient, species distribution, niche
segregation.
Introdução
O pulso de inundação é a força motriz que age influenciando diretamente os processos
biodinâmicos em ecossistemas inundáveis, que determina a distribuição de espécies, a
produtividade e a decomposição, e mantém a fertilidade nas planícies inundáveis em níveis
hidrológicos e edáficos (Junk et al. 2000; Junk e Krambreck 2000). Em áreas de várzea e
igapó amazônicos, por exemplo, ocorre uma nítida zonação de espécies arbóreas ao longo do
gradiente de inundação (Junk 1989; Ferreira 1997, 2000; Wittmann et al. 2002; Wittmann e
Junk 2003; Piedade et al. 2005).
A inundação é o fator determinante para a adaptação evolutiva de plantas em
ambientes alagáveis, onde muitas espécies podem coexistir e são especializadas em tolerar
diferentes níveis de inundação. A inundação contribui também para o desenvolvimento de
uma ampla variedade de adaptações bioquímicas, fisiológicas e morfológicas (Schöngart et al.
2002; Wittmann e Parolin 2005) que atuam sobre o crescimento e o sucesso reprodutivo da
vegetação desses ambientes (Jackson e Colmer 2005).
11
As várzeas amazônicas compreendem uma área de aproximadamente 300.000 km2
(Melack e Hess, 2010), e suas florestas se estabelecem onde a altura média da coluna de água
é inferior a 7,0 metros, e um tempo médio de inundação de 228 dias por ano (Wittmann et al.
2002). Na Amazonia Central, as várzeas podem ser classificadas em várzea alta (VA) e a
várzea baixa (VB), que se diferenciam tanto pelo nível e período de inundação, quanto pela
estrutura florística, composição e riqueza de espécies arbóreas (Wittmann et al. 2002). As
várzeas altas são zonas de transição entre florestas inundáveis e de terra firme (Wittmann et
al. 2006), sendo alagadas anualmente por um período inferior a 50 dias; as várzeas baixas, por
sua vez, são inundadas em geral todos os anos por um período maior que 50 dias. A
inundação é um fator limitante para o estabelecimento, distribuição e crescimento das
espécies arbóreas principalmente nas várzeas altas, onde as espécies colonizadoras
provavelmente não desenvolveram adaptações tão efetivas à inundação comparadas àquelas
das várzeas baixas, que são inundadas todos os anos por períodos prolongados de tempo.
Diante disso nossa hipótese é de que as espécies arbóreas que colonizam florestas de
várzea na Amazônia Central apresentam determinados padrões de estabelecimento que
diferem entre as cotas de inundação e que as espécies da várzea alta se estabelecem
preferencialmente em sítios altos, corroborando a hipótese de escape físico de plantas pouco
adaptadas à inundação. Sendo assim, este estudo visa avaliar o papel da inundação na
estruturação e distribuição das classes de tamanho de populações de nove espécies de várzea
em diferentes cotas de inundação. Essas informações se constituem em uma importante
ferramenta para compreender os potenciais efeitos da inundação sobre diferentes estádios de
desenvolvimento, em especial, a fase crítica da regeneração arbórea das espécies habitando
em áreas alagáveis de várzea na Amazônia Central.
Material e métodos
Área de estudo
O estudo foi conduzido na área focal da Reserva de Desenvolvimento Sustentável
Mamirauá (RDSM), localizada na confluência dos rios Japurá e Solimões (Figura 1). A
RDSM é a maior unidade de conservação em áreas inundáveis do Brasil, com
12
aproximadamente 1.124.000 ha, cuja função é a proteção exclusiva das várzeas amazônicas
(Queiroz 2005).
A pluviosidade média na RDSM é de 3000 mm (IDSM, Tefé), com os maiores valores
registrados no período de dezembro e maio (Queiroz 1995). A amplitude média de variação
do nível da água dos rios registrada é ao redor de 10m (Wittmann et al. 2004). O clima da
região é do tipo tropical úmido. As maiores temperaturas são atingidas nos meses de seca
(outubro e novembro), com médias mensais variando de 30 a 33 °C. Os solos são
hidromórficos do tipo glei-húmico de fertilidade elevada, mal drenados, sem estratificação do
perfil vertical e com elevado teor de argila e silte (Queiroz 1995).
Seleção de espécies
Nove espécies arbóreas foram selecionadas com base na frequencia de ocorrência e
importância ecológica em florestas de várzea na Amazônia Central, para avaliar em cada
população a distribuição de plântulas, de juvenis e de árvores adultas ao longo do gradiente de
inundação em florestas de várzea na RDS Mamirauá. As espécies selecionadas para este
estudo foram: Annona tenuipes R.E. Fr. (Annonaceae); Crateva tapia L. (Capparaceae);
Eschweilera albiflora (DC.) Miers (Lecythidaceae); Garcinia brasiliensis Mart. (Clusiaceae);
Hevea spruceana (Benth.) Müll. Arg (Euphorbiaceae); Hura crepitans L. (Euphorbiaceae);
Ocotea cymbarum Kunth (Lauraceae); Piranhea trifoliata Baill. (Euphorbiaceae) e
Pseudobombax munguba (Mart.) Dugand. (Malvaceae). Algumas dessas espécies apresentam
um alto índice de valor de importância (IVI= Densidade Relativa (DR) + Frequência Relativa
(FR) + Dominância Relativa(DoR)) em ambientes de várzea da região. Do total de espécies
tolerantes à inundação (aproximadamente 1.000 espécies), C. tapia, H.crepitans, H.
spruceana, P. munguba e P.trifoliata estão entre as trinta espécies mais importantes de
ambientes de várzea, inclusive na região da Amazônia Central (Wittmann et al. 2006).
Coleta de dados
O levantamento das populações foi realizado em 50 parcelas de 2500 m2 (50m x 50 m)
distando entre si no mínimo 200 m em transecções lineares de até 3000 m distribuídas em
florestais da várzea em diferentes cotas de inundação, totalizando 12,5 ha de área amostral. A
coleta de dados foi realizada durante a fase terrestre nos anos de 2011, 2012 e 2013.As
13
parcelas foram distribuídas em quatro áreas dentro da RDSM distantes entre si no mínimo 5
km: Paracuúba (n=20), Ressaca do Panema (n=10), Ressaca do Itú (n=10) e Ressaca do
Tucuxi (n=10). Todos os indivíduos das espécies selecionadas com altura ≥1.0 m tiverem os
diâmetros medidos e as alturas estimadas. Adicionalmente, adjacentes às parcelas de 2500 m2,
parcelas retangulares de 50 m2 (1.0 m x 50 m) foram alocadas perpendicularmente à margem
do rio para inventariar plântulas. Os indivíduos inventariados foram classificados como I)
Adultos – diâmetro ≥ 10 cm, II) Juvenis - altura ≥ 1.0 m e diâmetro < 10 cm, e III ) Plântulas
- 15 ≤ altura < 100 cm. Nas árvores os diâmetros foram medidos a 1.30 m acima do solo, e
nos juvenis com altura ≤ 2.0 m e plântulas na base do tronco próximo ao chão da floresta. As
espécies foram classificadas em função de abundância nos habitats da várzea: I) Espécies da
várzea alta (EVA) – elevada abundância na várzea alta; II) Espécies da várzea baixa (EVB) –
elevada abundância na várzea baixa; e III) Espécies da várzea média (EVM) – ocorrem
simultaneamente nos dois habitats, com maior abundância de indivíduos nas cotas
intermediárias de transição entre a várzea alta e a várzea baixa. As parcelas foram
classificadas em função da abundância de espécies indicadoras de habitat e níveis máximos de
inundação: I) parcelas da VA - parcelas com elevada abundância de EVA e sujeitas a um
nível de inundação < 3.0 m; II) parcelas de cota média (VM) - parcelas com elevada
abundância de EVM e sujeitas a um nível de inundação ≤ 4.2m; e III) parcelas da várzea
baixa (VB) – parcelas com elevada abundância de EVB e sujeitas à inundação entre > 4.2 m e
7.0 m.
A cota de inundação da área foi obtida por meio do registro das marcas de água
visíveis nos troncos das árvores correspondentes à inundação do ano anterior. Para as
populações de plântulas, a marca de água considerada foi a do indivíduo adulto mais próximo.
Para se calcular a cota de inundação para cada indivíduo/espécie foram subtraídos os registros
das alturas da marca de água nos troncos das árvores das cotas máximas de cada ano da série
histórica de inundação. Os níveis de inundação medidos em campo foram comparados à série
histórica de inundação disponível na Superintendência Nacional de Portos e Hidrovias
(SNPH, www.snph.am.gov.br), que registra diariamente a flutuação das águas do rio Negro
desde o ano de 1903. Os níveis de flutuação das águas do Rio Japurá na RDS Mamirauá (Tefé) e
do Rio Negro (Manaus) estão fortemente correlacionados, havendo uma diferença de apenas nove
centímetros na amplitude média de inundação entre eles (Schöngart et al. 2005).
14
Com base nesse banco de dados foi possível fazer uma reconstituição histórica da
inundação das áreas nos últimos 100 anos, e assim, obter as cotas máximas, mínimas e médias
de inundação para as parcelas e para todos os indivíduos arbóreos das populações deste
estudo. O efeito do fator inundação foi avaliado por ANOVA de um fator. Foi feita ordenação
direta em função da abundância relativa das espécies por parcela e do fator ambiental
inundação. Correlações de Pearson e análise de escalonamento multidimensional não métrica
(NMDS) com dois eixos e distância Bray-Curtis para a ordenação direta das parcelas em
relação à abundância das espécies também foram utilizadas nas análises. Comparações a
posteriori foram feitas usando teste de Tukey p < 0.05.
Resultados
Estrutura
Foi registrado um total de 2058 indivíduos, com a maior abundância total de
indivíduos nas florestas da várzea baixa (VB; n=1.192). Do total das nove espécies
amostradas, três foram classificadas como EVB (Crateva tapia, Piranhea trifoliata e
Pseudobombax munguba), três como EVA (Hura crepitans, Garcinia brasiliensis e Ocotea
cymbarum) e três como EVM (Annona tenuipes, Eschweilera albiflora e Hevea spruceana).
Do total de indivíduos registrados o maior número foi de árvores adultas (n=1.086), seguido
de plântulas (n=495) e juvenis (n=477). Apesar das EVB apresentarem elevada abundância
total de indivíduos (n=1.192) em comparação com EVA (n=229) e EVM (n=637), o número
de indivíduos variou consideravelmente entre as diferentes populações e categorias (Tabela
1). Em geral as EVA apresentaram baixa densidade de indivíduos em todas as categorias
(adultos, juvenis e plântulas) em comparação com EVB e EVM. Não foram registradas
plântulas na população de E. albiflora (EVM), e apenas uma plântula foi registrada na
população de H. crepitans (EVA).
A distribuição diamétrica das populações de EVA, EVB e EVM mostra um claro
padrão de J reverso (Figura 2); no entanto, para algumas populações de EVM e EVB foi
observada ausência de indivíduos em algumas classes diamétricas. Para as populações de
árvores adultas as espécies H. crepitans, P. trifoliata, H. spruceana e E. albiflora
apresentaram os maiores diâmetros médios, enquanto que nas populações de juvenis os
maiores diâmetros foram das espécies E. albiflora, A. tenuipes e C. tapia. O diâmetro das
15
plântulas foi < 1.0 cm para todas as espécies (Tabela 2). Os adultos de H. crepitans e O.
cymbarum foram em média os mais altos, e os mais baixos foram de C. tapia (Tabela 2). As
populações juvenis mais altas foram de E. albiflora e A. tenuipes, enquanto que as plântulas
de O. cymbarum tiveram as maiores alturas registradas (Tabela 2).
Inundação
Considerando os valores de inundação de todos os indivíduos amostrados, a altura
média de inundação registrada na área de estudo foi de 3.7±2.2 metros (max=6.7 m; min=0.7
m), com duração média de 167.8 ± 68.5 dias/ano (max=256 dias; min=63 dias), entre os anos
de 1903 e 2011. Nas parcelas da VA, VM e VB a altura média da inundação foi de 0.9±0.3
(Max=2.7 m), 2.6±0.6 (Max=4.2 m) e 5.8±0.5 (Max=6.7 m), respectivamente (p<0.001;
N=50; Figura 3). A ordenação das parcelas da VA, VM e VB em função da abundância de
espécies pode ser observada na Figura 4. O primeiro eixo do NMDS foi responsável por 80%
da variação (stress=0.10) existente entre as parcelas. A altura e a duração da inundação
mostraram forte correlação (r= 0.99; p< 0.001).
Do total de parcelas alocadas, trinta não foram inundadas todos os anos, sendo que 20
destas estavam localizadas nas porções topográficas mais elevadas do relevo, nas várzeas
altas. A amplitude de inundação nas parcelas da VA, VM e VB entre o período de 1903 e
2011, e a abundância de indivíduos dos três grupos de espécies ao longo do gradiente de
inundação podem ser observadas nas Figuras 5 e 6. Considerando a série histórica de
inundação (1903 a 2011), cerca 81% (n=1669) do total de indivíduos amostrados das EVA,
EVB e EVM não foram sujeitos à inundação em um ou mais anos, sendo a maioria deles
árvores adultas (n=862), seguido de plântulas (n=405) e juvenis (n=402). A altura média de
inundação para todos os indivíduos das EVB e EVM em parcelas inundadas todos os anos foi
de 6.3±0.20 m, enquanto que em parcelas não inundadas todos os anos a altura média de
inundação foi de 3.5±2.0m.
As parcelas localizadas nas porções topograficamente mais elevadas (várzeas altas)
foram inundadas 72 anos com uma altura média de inundação 0.89±0.08 m. Apesar de ser
observado que alguns indivíduos de EVA (H.crepitans e G. brasiliensis) ocorreram na várzea
baixa, assim como indivíduos das EVB (P.trifoliata e P.munguba) ocorreram na várzea alta,
há uma separação de espécies colonizadoras da várzea alta e da várzea baixa, conforme a
análise de ordenação (Figura 7).
16
Considerando todos os indivíduos amostrados, foi observado que adultos, juvenis e
plântulas estão sujeitos a diferentes níveis de inundação, sendo as populações de juvenis as
sujeitas aos menores níveis e os adultos aos maiores (F=12.71; p <0.001; N=2058). Os níveis
de inundação das populações adultas, juvenis e plântulas difere entre os grupos de EVA, EVB
e EVM (N= 1086; p< 0.001; N=477; p<0.001; N= 495; p< 0.001). As populações de EVA
(1.2±0.7 m), EVB (5.3±1.2 m) e EVM (3.1±1.7 m) se estabeleceram ao longo do gradiente,
em áreas sujeitas a diferentes níveis de inundação conforme a espécie (N= 2058; p< 0.001), e
também as categorias árvores adultas, juvenis e plântulas (Tabela 3).
Analisando cada categoria separadamente, as plântulas de EVM estão sujeitas aos
maiores níveis de inundação (F=40.3; p< 0.001; N=637) em relação às populações adultas e
juvenis, já que a altura média de inundação não difere entre elas (F=3.57; p=0.06; N=366). No
grupo das EVA a altura média de inundação não difere entre adultos, juvenis e plântulas
(F=0.81; p=0.44; N=229), e no grupo das EVB, os adultos estão estabelecidos em áreas com
maior altura média de inundação (F=25.89; p<0.001; N=1192) em relação aos juvenis e
plântulas, cujas alturas de inundação no local onde estes estão estabelecidos não difere entre
eles (F=0.05; p=0.83; N=510).
Discussão
Nossos resultados mostram que as populações apresentam-se distribuídas ao longo do
gradiente de acordo com a sua tolerância à inundação, com as espécies altamente tolerantes,
as EVB (C. tapia, P.munguba e P.trifoliata) restringindo seu estabelecimento às áreas mais
baixas do relevo, enquanto que aquelas menos tolerantes e menos adaptadas, as EVA
(H.crepitans, O.cymbarum e G. brasiliensis), se estabelecem nas posições mais altas do
relevo. No entanto, a ocorrência de EVM (A. tenuipes, E. albiflora e H.spruceana) em parte
ou ao longo de todo o gradiente sugere para essas espécies uma grande amplitude ou
plasticidade ecológica, provavelmente com nichos ecológicos amplos, que lhes permitem
colonizar pontos extremos ao longo do gradiente de inundação da várzea alta e da várzea
baixa. A distribuição e a abundância dessas espécies em cotas específicas na VA, VM e VB
indicam a existência de uma posição ótima no gradiente de inundação onde predominam
condições favoráveis para o estabelecimento e sobrevivência.
A sobrevivência de árvores sujeitas a condições de hipoxia como aquelas que ocorrem
nas áreas alagáveis amazônicas (Piedade et al. 2010) depende da capacidade das espécies em
17
desenvolver habilidades que lhes permitam crescer, reproduzir, competir e se adaptar à
pressão ou estresse decorrente da inundação permanente ou episódica (Parolin et al. 2004;
Parolin 2012; Wittmann et al. 2012). O grau de adaptação da vegetação depende do potencial
adaptativo das diferentes espécies, da periodicidade da inundação, da velocidade da água, da
taxa de sedimentação e, ainda, pelo tempo de colonização de uma dada área (Junk 1984). A
disponibilidade de água no solo resulta na existência de diversos nichos ecológicos, que
determinam diretamente a distribuição de espécies arbóreas tropicais em diferentes escalas
(Engelbrecht et al. 2007). Essa preferência de habitat ou micro-habitat diferenciada entre as
populações de espécies das cotas altas, médias e baixas foi evidenciada para as espécies deste
estudo.
A dinâmica populacional de estabelecimento e crescimento dessas populações pode
responder a diferenças genéticas interespecíficas, as quais contribuem para o desenvolvimento
do nível de tolerância das espécies à inundação e de estratégias adaptativas para se
estabelecer, crescer e sobreviver nessas áreas. Alterações metabólicas e de crescimento em
plantas sob o estresse de inundação associadas à tolerância a baixa concentração de oxigênio
do meio permitem a essas plantas uma maior resistência aos longos períodos de submersão
(Parolin 2009). Em todos os níveis de desenvolvimento, as espécies bem adaptadas podem
tolerar o baixo nível de oxigênio disponível por meio de diversas alterações na estrutura das
células e dos órgãos, que facilitam o acesso e a difusão do oxigênio (Bailey-Serres e
Voesenek 2008). Esta capacidade adaptativa contribui para a segregação de nichos pela
vegetação arbórea de áreas alagáveis.
Nichos mais estreitos e específicos ao longo do gradiente de inundação foram
observados principalmente para as espécies estudadas que ocupam as áreas topograficamente
mais elevadas da várzea alta. A preferência por micro habitats pelas populações EVA (H.
crepitans, G. brasiliensis e O. cymbarum) aponta para uma provável segregação de nichos por
esse grupo de plantas em função da inundação, que pode explicar as baixas e também
diferentes abundâncias encontradas entre populações de árvores adultas, juvenis e plântulas.
A associação da distribuição de espécies a nichos ecológicos cada vez mais estreitos leva ao
micro zoneamento de espécies ao longo do gradiente de inundação (Marinho et al. 2010).
Nesse sentido, a inundação pode ter um papel importante na microevolução de plantas desses
ambientes, podendo induzir uma especialização intraespecífica dentro da população (Lenssen
et al. 2004) que pode, em alguns casos, levar até mesmo à especiação, como evidenciado para
18
populações da várzea e da terra-firme de Himatanthus sucuuba (Spruce ex Müll. Arg.)
Woodson (Ferreira et al. 2010).
Ao contrário das populações de EVA, em EVM (A. tenuipes) e EVB (C. tapia, P.
munguba e P. trifoliata) foi encontrada uma alta abundância de juvenis e de plântulas,
indicando que as espécies desses grupos são altamente adaptadas a inundações prolongadas.
Para tolerar os longos períodos de submersão que podem durar até 6 meses ou mais por ano,
elas geralmente apresentam uma alta taxa germinativa, produzem muitas plântulas e fixam
suas raízes durante a fase terrestre que antecede a próxima inundação (Oliveira Wittmann et
al. 2007). Na Amazônica Central, plantas que colonizam ambientes sujeitos a inundações
prolongadas desenvolvem estratégias adaptativas específicas para germinar e produzir
plântulas, já que dispõe de um tempo relativamente curto para germinar e se estabelecer antes
da próxima inundação (Ferreira et al. 2010). Por exemplo, Himatanthus sucuuba (Ferreira et
al. 2010), Mora paraensis, Vatairea guianensis e Nectandra amazonum (Parolin e Junk
2002) também são plantas eficientes em colonizar ambientes sujeitos a inundações
prolongadas, pois germinam e produzem plântulas em ambientes expostos a condições de
hipoxia ocasionadas pelo alagamento. Apesar de a submersão privar as sementes de muitas
espécies de áreas sazonalmente inundáveis do suprimento de oxigênio necessário para iniciar
a germinação, muitas das espécies de várzea são capazes de germinar e emitir radícula quando
estão submersas e/ou flutuando (Oliveira Wittmann et al. 2010). A rápida germinação pode
ser uma importante adaptação de espécies arbóreas de áreas inundáveis às condições
ambientais, favorecendo o estabelecimento durante a fase terrestre (Oliveira Wittmann et al.
2007). Provavelmente, a ocorrência de alguns indivíduos dos grupos EVM, EVA e EVB em
diferentes cotas diferentes ao longo do gradiente tenha sido favorecida pela dispersão
hidrocórica das sementes durante a vazante dos rios após grandes cheias.
Nas áreas mais baixas do gradiente de inundação os níveis de luz podem chegar a
100% (Wittmann e Junk 2003), e muitas espécies colonizadoras desses ambientes, como
algumas EVB aqui estudadas, podem desenvolver outras estratégicas adaptativas para tolerar
as inundações extremas como, por exemplo, produção de sementes pequenas e leves e com
baixa quantidade de reservas nutritivas (Parolin 2002a). Um exemplo de estratégia adaptativa
é o desenvovimento de lenticelas, raízes adventíceas, perda de folhas velhas e produção de
folhas novas em plântulas de C. benthamii (sinônimo C. tapia) (Parolin 2001a; Parolin 2001b;
Parolin 2002b). Apesar do desencadeamento de uma ampla variedade de estratégias, a
19
inundação pode ser também um fator limitante para plântulas de espécies sujeitas a longos
períodos de submersão, uma vez que pode estagnar o crescimento em altura (Parolin 2001b;
Silva 2012). Isso provavelmente ocorreu nas espécies nas EVB (C. tapia, P. munguba e P.
trifoliata), que apresentaram menores alturas quando comparadas às espécies da várzea alta.
Como as florestas da várzea alta e da várzea baixa diferem na quantidade de luz
disponível, na fisionomia e na estrutura das espécies colonizadoras, é de se supor que esses
grupos de plantas tenham diferentes estratégias adaptativas para se estabelecer. As espécies da
várzea alta, sendo menos tolerantes à inundação e para garantir o seu estabelecimento,
geralmente investem no crescimento em altura para escapar da inundação total (Parolin et al.
2002), produzindo grande quantidade de reservas energéticas em suas sementes (Silva 2012).
Esse padrão de crescimento em altura foi observado no grupo de EVA (H.crepitans e
O.cymbarum), corroborando a hipótese de fuga da inundação postulada por Parolin (2002a).
Embora a inundação seja o principal determinante para a distribuição e dinâmica
populacional de espécies da várzea, o investimento no crescimento em altura e em diâmetro
de espécies também reflete a densidade da madeira e estratégias ecológicas das espécies,
ligadas às características funcionais de espécies pioneiras ou de espécies de sucessão tardia
(Swaine e Whitmore 1988). Em geral, espécies de madeira leve ou com baixa densidade
crescem mais rápido do que espécies de madeira dura ou com alta densidade, e requerem altas
quantidades de luz para seu estabelecimento e crescimento. Neste estudo, a distribuição dos
diâmetros de todas as populações mostra um típico J invertido, comum em estudos de
comunidades de plantas tropicais. No entanto, ausência de indivíduos adultos em uma ou mais
classes de duas EVA e uma EVB indica que durante o seu ciclo de vida, essas plantas não se
estabeleceram provavelmente devido a perturbações ou distúrbios ambientais que
ocasionaram a mortalidade de indivíduos na fase regenerante. As perturbações causadas por
eventos extremos, como fogo, seca ou inundação extrema são importantes para determinar o
padrão de distribuição de espécies (Vervuren et al. 2003), pois essa distribuição é
determinada tanto pela sobrevivência dos organismos durante eventos extremos, como
também, nas fases posteriores a esses eventos, quanto é influenciada por fatores biológicos
como competição, dispersão e recrutamento. Respostas semelhantes na distribuiçao
diamétrica já foram observadas em populações de espécies de várzea alta na RDS Mamirauá
(Marinho et al. 2010).
20
As características hidrogeomorfológicas associadas com a pressão de seleção são
fatores determinantes para a colonização de espécies em ambientes alagáveis (Wittmann et al.
2010). Ao longo de milhões de anos, espécies de terra firme gradualmente desenvolveram
adaptações às inundações periódicas, imigrando para as áreas inundáveis nas suas adjacências
(Kubitzki 1989). Esses ecótipos foram capazes de tolerar e/ou desenvolver adaptações
específicas para inundações episódicas, e iniciaram a colonização das partes mais altas do
relevo de áreas inundáveis sujeitas a esse tipo de inundação. Porém, algumas espécies
colonizaram as partes mais baixas da várzea com níveis extremos de inundação e, com a
pressão de seleção natural, o aumento da coluna de água e as inundações periódicas nessas
áreas, algumas poucas espécies foram capazes de tolerar inundações extremas próximo às
bordas das florestas. O desenvolvimento de adaptações à inundações extremas fez com que
esses ecótipos alcançassem um "ponto de não retorno", tornanda-os incapazes de competir
com sucesso em ambientes não inundados (Wittmann et al. 2010). Assim, as espécies da
várzea baixa são pouco competitivas em ambientes não inundados, mas tolerantes a
inundações periódicas, provavelmente devido a uma ampla plasticidade ecológica adaptando-
se à condições extremas dentro das áreas alagáveis. As espécies de cotas intermédiarias
(EVM) parecem ter desenvolvido estratégias comuns de EVA e EVB que favoreceram seu
estabelecimento em cotas intermediárias da várzea. Finalmente, as espécies das cotas baixas
já apresentam mecanismos intrínsecos de adaptação aos extremos de inundação, considerando
que a capacidade de tolerar inundações extremas pode ser evolutivamente fixada por um
conjunto de perturbações ao longo da história evolutiva dessas plantas (Vervuren et al. 2003).
Agradecimentos
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela
bolsa concedida. Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), ao Grupo MAUA
“Ecologia, monitoramento e uso sustentável de áreas úmidas” e ao Projeto INPA/Max-Planck
pelo apoio logístico e financiamento do projeto.
Bibliografia citada
Bailey-Serres, J.; Voesenek, L.A.C.J. 2008. Flooding Stress:Acclimations and Genetic
Diversity. Annual Review of Plant Biology, 59: 313–39.
21
Engelbrecht, B.M.J.; Comita, L.A.; Condit, R.; Kursar, T.A.; Tyree, M.T.; Turner, B.L.;
Hubbell, S. 2007. Drought sensitivity shapes species distribution patterns in tropical
forests. Nature, 447: 80-83.
Ferreira, C. S. ; Figueira, A. V. O. ; Gribel, R ; Wittmann, Floriam ; Piedade, M. T. F. 2010.
Genetic variability, divergence and speciation in trees of periodically flooded forests of
the Amazon: a case study of Himatanthus sucuuba (Spruce) Woodson. In: Junk, W.J.;
Piedade, M.T.F.; Wittmann, F.; Schöngart, J., Parolin, P. (Org.). Central Amazonian
Floodplain Forests: Ecophysiology, Biodiversity and Sustainable Management.
1ed.Heidelberg: Springer Ecological Studies, p. 301-312.
Ferreira, L. V. 1997. Effects of the duration of flooding on species richness and floristic
composition in three hectares in the Jau National Park in floodplain forests in central
Amazonia. Biodiversity and Conservation, 6(10): 1353–1363.
Ferreira,L.V.2000. Effect of flooding duration on species richness, floristic composition and
forest structure in river margin habitats in Amazonian blackwater floodplain forests:
implications for future design of protected areas. Biodiversity and Conservation, 9: 1-14.
Jacson, M.B.; Colmer,T.D. 2005. Response and Adaptation by Plants to Flooding Stress
Annals of Botany, 96: 501–505.
Junk, W.J. 1984. Ecology of the várzea floodplain of Amazonian white water rivers. In: Sioli,
H. (Ed). The Amazon: Limnology and landscape ecology of a mighty tropical river and its
basin. Dr. W.J. Junk Publishers, Dordrecht, p.216-243.
Junk, W.J. 1989. Flood tolerance and tree distribution in central Amazonian floodplains. In:
L.B., Holm-Nielsen, I.C. Nielsen and H. Balslev (eds.), Tropical Forests: Botanical
dynamics, speciation and diversity. Academic Press Limited, London, p. 47 -64.
Junk, W.J.; Krambeck, HJ. 2000. Climate and Hydrology. In: Junk, W.J; Ohly,J.J.Piedade,
M.T.F.and Soares, M.G.M. (Eds). The Central Amazonian Floodplain: Actual Use and
Options for Sustainable Management. Backhuys Publishers, Leiden, The Netherlands,
p.95-108.
Junk, W.J.Ohly, J.Piedade, M.T.F.; Soares, M.G.M. 2000. Actual use and options for the
sustainable management of the central Amazon floodplain: discussion and conclusions.
In: Junk, W.J.; Piedade, M.T.F.; Wittmann, F.; Schöngart, J., Parolin, P. (Org.). Central
Amazonian Floodplain Forests: Ecophysiology, Biodiversity and Sustainable
Management. 1ed.Heidelberg: Springer Ecological Studies. p.536-579.
22
Kubitzki, K. 1989. The ecogeographical differentiation of Amazonian inundation forests.
Plant Systematics and Evolution, 162: 285–304.
Lenssen, J.P; Kleunen, M.V.; Fischer, M.; Kroon, H. 2004 . Local adaptation of the clonal
plant Ranunculus reptans to flooding along a small-scale gradient. Journal of Ecology,
92: 696–706.
Marinho, T.A. da S.; Piedade, M.T.F.; Wittmann, F. 2010. Distribution and population
structure of four Central Amazonian high-várzea timber species. Wetlands Ecology and
Management, 18: 665-677.
Melack, J. M.; Hass, L.L. 2010. Remote Sensing of the distribution and extent of wetlands in
the Amazon Basin. In: Junk, W.J.; Piedade, M.T.F.; Wittmann, F.; Schöngart, J., Parolin,
P. (Org.). Central Amazonian Floodplain Forests: Ecophysiology, Biodiversity and
Sustainable Management. 1ed.Heidelberg: Springer Ecological Studies, p. 43-61.
Oliveira Wittmann, A.;Piedade, M.T.F.; Parolin, P.; Wittmann, F. 2007. Germination in four
low-várzea tree species of Central Amazonia. Aquatic Botany, 86: 197–203.
Oliveira Wittmann,A; Lopes, A.; Conserva, A. S.; Wittmann, F.; Piedade. 2010. Seed
germination and seedling establishment of Amazonian floodplain trees. In: Junk, W.J.;
Piedade, M.T.F.; Wittmann, F.; Schöngart, J., Parolin, P. (Org.). Central Amazonian
Floodplain Forests: Ecophysiology, Biodiversity and Sustainable Management. 1ª ed.
Heidelberg: Springer Ecological Studies, p. 259-280.
Parolin, P. 2001a. Seed germination and early establishment in 12 tree species from nutrient
rich and nutrient poor Central Amazonian floodplains. Aquatic Botany, 70: 89–103.
Parolin, P. 2001b. Morphological and physiological adjustments to waterlogging and drought
in seedlings of Amazonian floodplain trees. Oecologia, 128:326–335.
Parolin, P. 2002a. Submergence tolerance vs. escape from submergence: two strategies of
seedling establishment in Amazonian floodplains. Environmental and Experimental
Botany, 48: 177–186.
Parolin, P. 2002b. Seasonal changes of specific leaf mass and leaf size in trees of Amazonian
floodplains. Phyton, 42: 169–185.
Parolin, P.; Junk, W.J. 2002. The effect of submergence on seed germination in trees from
Amazonian floodplains. Boletim Museu do Museu Paraense Emílio Goeldi. Série
Botânica, 18(2): 321-329.
23
Parolin, P.; Ferreira, L.V.; Albernaz, A. L. K. M.; Almeida, S.S. 2004. Tree species
distribution in várzea forests of Brazilian Amazonia. Folia Geobotanica, 39: 371-383.
Parolin, P.; Oliveira,A.C.; Piedade, M.T.F.; Wittmann, F. & Junk, W.J. 2002. Pioneer trees in
amazonian floodplains: three key species form monospecific stands in different habitats.
Folia Geobotanica, 37: 225-238.
Parolin, P. 2009. Submerged in darkness: adaptations to prolonged submergence by woody
species of the Amazonian floodplains. Annals of Botany, 103: 359–376.
Parolin, P.; Lucas, C., Piedade, M.T.F.; Wittmann, F. 2010. Drought responses of flood-
tolerant trees in Amazonian floodplains. Annals of Botany, 105: 129–139.
Parolin, P. 2012. Diversity of adaptations to flooding in trees of Amazonian floodplains.
Pesquisas, Botânica, 63:7-28.
Piedade, M. T. F. ; Junk, W. J. ; Adis, J. ; Parolin, P. 2005. Ecologia, zonação e colonização
da vegetação arbórea das Ilhas Anavilhanas. Pesquisas Botânica, 56:117-144.
Piedade, M.T.F.; Ferreira,C.S.; Oliveira Wittmann,A.; Buckerigde,M.;Parolin,P. 2010.
Biochemistry of Amazonian Floodplain Tress. In: Junk, W.J; Piedade,M.T.F.;
Wittmann,F; Schongart,J.; Parolin,P. (eds). Amazonian Floodplain Forests:
Ecophysiology, Biodiversity and Sustainable Management. Springer Verlag, Berlin,
Heidelberg, New York, p.243-256.
Queiroz, H.L. 1995. Preguiças e guaribas: os mamíferos folívoros e arborícolas do
Mamirauá. MCT/CNPq, Sociedade Civil Mamirauá, Brasília.161p.
Queiroz, H. L. 2005. A RDSM - um modelo de área protegida de uso sustentável. Estudos
Avançados - Dossiê Amazônia, São Paulo, vol 19, no.54, p.183-204.
Schöngart, J.; Piedade, M.T.F.P; Ludwigshausen,S.; Horna,V.; Worbes, M. 2002. Phenology
and stem-growth periodicity of tree species in Amazonian floodplain forests. Journal of
Tropical Ecology, 18:581–597.
Silva, N.F. 2012. Mecanismos que limitam a distribuição de Crataeva benthamii Eichler
(Capparideae) e Hura crepitans L. (Euphorbiaceae) em uma floresta de várzea da
Amazônia Central. Dissertação de Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas da
Amazônia/Universidade Federal do Amazonas, Manaus, 117p.
Swaine, M.D.; Whitmore, T.C. 1988. On the definition of ecological species groups in
tropical rain forests. Vegetatio, 75: 81-86.
24
Vervuren, P. J. A.; Blom, C. W. P. M. ; De Kroon, H. 2003. Extreme flooding events on the
Rhine and the survival and distribution of riparian plant species. Journal of Ecology,
91:135-146.
Wittmann, F.; Anhuf, D.; Junk, W.J., 2002. Tree species distribution and community structure
of central Amazonian várzea forests by remote sensing techniques. Journal Tropical
Ecology, 18:805–820.
Wittmann, F.; Junk, W.J. 2003. Sapling communities in Amazonian white-water forests.
Journal of Biogeography, 30(10): 1533-1544.
Wittmann, F.;Junk, W.J.; Piedade, M.T.F. 2004. The várzea forests in Amazonia: flooding
and the highly dynamic geomorphology interact with natural forest succession. Forest
Ecology and Management, 196: 199–212.
Wittmann, F.; Parolin, P. 2005. Aboveground Roots in Amazonian Floodplain Trees.
Biotropica, 37(4):609-619.
Wittmann, F.; Schongart, J.; Montero, J.C.; Motzer, T.; Junk, W.J.; Piedade, M.T.F.; Queiroz,
H.L.; Worbes, M. 2006. Tree species composition and diversity gradients in with-water
forests across the Amazon Basin. Journal of Biogeography, 33 (8):1334–1347.
Wittmann, F.; Schöngart, J.; Junk, W.J. 2010. Phytogeography, species diversity, community
structure, and dynamics of Amazonian floodplain forests. In: Junk, W.J.; Piedade, M.T.F.;
Wittmann, F.; Schöngart, J., Parolin, P. (Org.). Central Amazonian Floodplain Forests:
Ecophysiology, Biodiversity and Sustainable Management. 1ª ed. Heidelberg: Springer
Ecological Studies, p. 61-102.
Wittmann,F; Householder, E.; Piedade, P.; Assis,R.L.; Schöngart,J. Parolin, P. ; Junk,W.J.
2012. Habitat specifity, endemism and the neotropical distribution of Amazonian white-
water floodplain trees. Ecography, 35: 001–018.
25
Tabela 1. Abundância e densidade de populações de árvores adultas, juvenis e plântulas de nove espécies frequentes em florestas de várzea na RDS Mamirauá, Amazonia Central. EVB = espécie da várzea baixa; EVM = espécie da várzea média; EVA = espécie da várzea alta.
Espécie Número de indivíduos Densidade
Adultos Juvenis Plântulas Total Adultos (ind ha-1)
Juvenis (ind ha-1)
Plântulas (ind. m-2)
EVB
Crataeva tapia 253 162 13 428 33.73 21.6 0.26
Piranhea trifoliata 80 28 175 283 10.67 3.73 3.5
Pseudobombax munguba 349 127 5 481 46.53 16.93 0.1
EVA
Garcinia brasiliensis 23 94 26 143 3.07 12.53 0.52
Hura crepitans 25 8 1 34 3.33 1.07 0.02
Ocotea cymbarum 39 8 5 52 5.2 1.07 0.1
EVM
Annona tenuipes 137 27 268 432 18.27 3.6 5.36
Eschweilera albiflora 91 6 - 97 12.13 0.12 -
Hevea spruceana 89 17 2 108 11.87 2.27 0.04
Total 1086 477 495 2058
Tabela 2. Diâmetro e altura de árvores adultas, juvenis e plântulas de EVB, EVA e EI em florestas de várzea na RDS Mamirauá, Amazonia Central. Valor médio ± desvio padrão. EVB = espécie da várzea baixa; EVA = espécie da várzea alta e EVM = espécie da várzea média.
Espécie Diâmetro Altura
Adultos Juvenis Plântulas Adultos Juvenis Plântulas
EVB
Crateva tapia 15.8±5.5 7.3±2.1 0.3±0.05 9.5±1.9 6.2±2.1 0.20±0.05
Piranhea trifoliata 35.0±32.1 5.8±3.2 0.2±0.07 16.9±5.5 6.9±5.3 0.19±0.05
Pseudobombax munguba 28.7±16.4 5.1±2.4 0.3±0.1 13.0±3.8 4.6±2.4 0.17±0.01
EVA
Garcinia brasiliensis 23.5±9.6 2.9±2.2 0.5±0.5 13.6±3.0 3.3±2.3 0.30±0.10
Hura crepitans 79.9±47.0 3.6±2.2 0.5±0.0 23.8±8.8 4.6±1.6 0.33±0.0
Ocotea cymbarum 29.9±12.3 5.2±2.4 0.4±0.05 18.6±4.8 5.5±1.6 0.45±0.20
EVM
Annona tenuipes 19.8±7.3 7.7±2.0 0.3±0.1 12.5±3.7 7.9±2.8 0.23±0.08
Eschweilera albiflora 31.5±17.0 8.0±1.8 - 16.1±5.3 9.0±4.4 -
Hevea spruceana 32.0±14.0 6.9±2.1 0.4±0.2 14.6±5.2 6.3±1.7 0.36±0.05
26
Tabela 3. Altura e duração da inundação de populações de árvores adultas, juvenis e de plântulas de nove espécies frequentes em florestas de várzea na RDS Mamirauá, Amazônia Central. Valor médio±desvio padrão. Letras diferentes mostram diferença significativa (p<0.05) entre as populações de cada grupo de espécie. EVB= espécie da várzea baixa; EVA= espécie da várzea alta e EVM= espécie da várzea média.
Espécie Altura de inundação (m) Duração da inundação (dias/ano)
Adultos Juvenis Plântulas Adultos Juvenis Plântulas
EVB
Crateva tapia 5.7±0.7a 5.3±0.9b 4.7±1.4c 228±20.3 219±29.7 198.8±42.5
Piranhea trifoliata 4.2±1.6a 4.0±1.8a 4.9±1.6b 184.6±50.0 178.6±56.2 207.9±46.7
Pseudobombax munguba 5.6±1.0a 4.6±1.3b 5.6±0.4a 226.6±29.7 197.2±41.0 225.8±11.9
EVA
Garcinia brasiliensis 1.1±0.6a 0.87±0.04a 0.8±0.0 84.5±23.2 72.2±1.8 69.5±0.0
Hura crepitans 0.82±0.08a 0.83±0.1a 0.8±0.09a 71.5±3.7 72.7±6.4 71.6±4.5
Ocotea cymbarum 2.3±0.9a 1.2±0.8b 1.2±0.9b 122.6±34.8 86.2±28.7 84.6±31.0
EVM
Annona tenuipes 3.1±1.9a 1.9±1.6b 3.8±1.7c 148.8±59.1 110.6±52.5 172.0±52.0
Eschweilera albiflora 2.0±0.7a 1.5±0.7a - 115.9±25.2 97.3±27.8 -
Hevea spruceana 2.8±1.6a 2.9±1.7a 5.7±0.3b 140.8±49.4 146.1±54.7 228.4±11.5
27
Figura 1. Área de estudo (círculo vermelho) localizada dentro da área focal da Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamiraua, Amazonas, Brasil.
0
28
Figura 2. Distribuição diamétrica de todos os indivíduos (A) das populações de EVA (B), EVM (C) e EVB (D) em florestas de várzea na Amazônia Central. EVA= espécies da várzea alta; EVM= espécies da várzea média; EVB= espécies da várzea baixa.
29
Parcelas
Alt
ura
da in
unda
ção
(m)
VMVBVA
7
6
5
4
3
2
1
0
Figura 3. Variância da inundação nas parcelas da várzea alta (VA), várzea média (VM) e várzea baixa (VB).
30
-1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5
-0.5
0.0
0.5
Eixo 1
1
11
1
1
1
1
1
1 11
11
1
1
1
1
1
1
1
2
2
22
2
2
2
2
2
2
22
2
2
2
33
3
3
3
33
3
3
3
3
3
33
3
Eix
o 2
VA
VM
VB
Figura 4. A análise de escalonamento multidimensional não métrica (NMDS) em função da abundância de indivíduos nas parcelas. VA = várzea alta, VM = várzea média e VB = várzea baixa.
31
Figura 5.Variação na altura média de inundação (±desvio padrão) nas parcelas da várzea alta, média e baixa no período de 1903 a 2011. Os dados foram obtidos de 2058 medições de marcas de água dos indivíduos que foram relacionados com os dados de registro diário do Rio Negro no Porto de Manaus.
32
Figura 6. Abundância de indivíduos de populações de árvores adultas, juvenis e de plântulas de nove espécies frequentes de várzea ao longo do gradiente de inundação. A= abundância total; B= abundância por grupos de espécies. EVA= espécies da várzea alta; EVM= espécies da várzea média; EVB= espécies da várzea baixa.
33
Figura 7. Ordenação dos indivíduos de nove populações de espécies arbóreas frequentes em florestas de várzea na RDS Mamirauá, Amazonia Central. At= Annona tenuipes; Ct=Crataeva tapia; Ea= Eschweilera albiflora; Gb=Garcinia brasiliensis; Hc=Hura crepitans; Hs= Hevea spruceana; Oc=Ocotea cymbarum; Pm=Pseudobombax munguba; Pt=Piranhea trifoliata.
34
CAPÍTULO 2
_______________________________________________ Marinho et al. A influência de eventos climáticos El Niño e La Niña no estabelecimento e crescimento de espécies arbóreas em florestas de várzea na Amazônia. Manuscrito formatado para a Revista Trees-Structure and Function.
.
35
A influência de eventos climáticos El Nino e La Nina no estabelecimento e crescimento de espécies arbóreas em florestas de várzea na Amazônia
Tatiana Andreza da Silva MARINHO1, Maria Teresa Fernandez PIEDADE2, Jochen SCHONGART 3 & Florian WITTMANN2
1Programa de Pós-Graduação em Ecologia. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia.
Av. André Araújo, 2936, Petrópolis, CEP 69011970 Manaus, Amazonas, Brasil. e-
mail:[email protected]
2Projeto INPA/ Max-Planck. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Av. André
Araújo, 2936, Petrópolis, CEP 69011970 Manaus, Amazonas, Brasil. e-mail:
3 Projeto INPA/ Max-Planck. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Av. André
Araújo, 2936, Petrópolis, CEP 69011970 Manaus, Amazonas, Brasil. e-mail:
4Department of Biogeochemistry, Max Planck Institute for Chemistry, Hahn Meitner Weg 1,
55128 Mainz, Germany. e-mail: [email protected]; [email protected]
36
A influência de eventos climáticos El Niño e La Niña no estabelecimento e
crescimento de espécies arbóreas em florestas de várzea na Amazônia
RESUMO
A inundação é fator determinante para o estabelecimento, o crescimento e a sobrevivência de
espécies arbóreas em florestas alagáveis. No entanto, a sazonalidade hidrológica desses
ambientes é influenciada por fenômenos climáticos como El Niño e La Niña. Este estudo visa
avaliar a influência do El Niño e La Niña na inundação, no estabelecimento e no crescimento
de populações da regeneração e de árvores adultas de onze espécies de várzea.O estudo foi
conduzido na Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá, localizada na confluência
dos rios Japurá e Solimões, Amazônia Central, Brasil. Para determinar a idade e estimar as
taxas de incremento radial das espécies foram extraídos e analisados cilindros de madeira de
5.0 mm de diâmetro para as populações dos adultos (total=204) e discos de madeira para a
populações da regeneração arbórea (total=160). A idade dos indivíduos arbóreos e as taxas de
incremento foram correlacionadas com a inundação e com os eventos El Niño e La Niña. Em
todas as populações o diâmetro esteve positivamente correlacionado com a idade dos
indivíduos arbóreos. Em geral, as árvores adultas apresentaram maiores taxas de incremento
diamétrico em comparação com as populações da regeneração.A duração média da inundação
por ano diferiu significativamente I) entre El Niño e La Niña, II) entre as populações de
espécies investigadas, e III) entre as diferentes classes de idade de uma mesma espécie. Não
foi detectado nenhum impacto dos eventos La Niña no estabelecimento e crescimento das
espécies arbóreas. No entanto, a regeneração arbórea claramente reagiu mais sensivelmente
aos fenômenos climáticos do que as populações adultas. A maioria dos indivíduos
investigados (52.3%) se estabeleceu durante anos de El Niño, indicando que a extensão do
período vegetativo é crucial para o estabelecimento de espécies de várzea.
Palavras-chave: El Niño, regeneração, floresta de várzea, crescimento arbóreo
37
Influence of El Nino and La Nina on tree species establishment and growth of
Central Amazonian varzea tree species
ABSTRACT
The seasonal inundations are the main factor influencing establishment, growth and survival
of tree species in seasonal floodplain forests. However, hydrological cycles are influenced by
climatic variability as caused through El Niño and La Niña. The present study investigated the
influence of climatic variability on inundation pattern as well as establishment, growth and
age of the regeneration and mature population of 11 tree species from Amazonian várzea
forest along the flood-level gradient, by using dendrochronological methods. The study was
performed within the Mamirauá Sustainable Development Reserve, at the confluence of the
Japurá and Solimões Rivers, Central Amazonia, Brazil. To determine tree ages and diameter
increment rates, wood samples with a diameter of 5.0 mm were extracted from adult tree
populations ( 204 in total), and stem disks obtained from regenerating tree populations (160 in
total). Tree ages and diameter increment rates were related with inundation and presence of El
Niño and La Niña events. In all species populations diameters were positively correlated with
tree ages. In general, adult individuals had higher diameter increment rates than regenerating
individuals. Mean flood duration per year differed significantly I) between El Niño and La
Niña years, II) between the investigated species populations, and III) between different age
classes within the same species. No impact of La Niña events on tree species establishment
and growth could be detected. However, tree regeneration clearly reacted more sensitive to
climatic variability than the adult populations. The majority of investigated individuals
(52.3%) established during El Niño years, indicating that the extension of the vegetation
period is crucial for tree species establishment.
KeyWords: El Niño, regeneration, várzea forest, species growth
38
Introdução
Em florestas inundáveis de várzea e igapó da Amazônia, as plantas podem se
estabelecer em diferentes níveis ao longo do gradiente e, dependendo do seu grau de
tolerância à inundação, apresentam diferentes repostas à eventos extremos de cheia ou seca.
Plântulas de espécies que se estabelecem em áreas sujeitas a inundações extremas requerem
longos períodos de seca ou de anos consecutivos de águas baixas para se estabelecer (Junk
1989). Isso indica que a seca pode ser um fator influenciando tanto a composição de espécies
de comunidades vegetais quanto a distribuição e estabelecimento de espécies arbóreas ao
longo do gradiente de inundação (Parolin et al. 2010). No entanto, a seca também pode
exercer um efeito negativo sobre plantas causando estresse, quando a quantidade de água
disponível para as plantas está abaixo dos níveis críticos apropriados para o bom desempenho
ecofisiológico das plantas (Lacher 2003).
A seca pode exercer um efeito determinante na distribuição de plantas tanto entre
microambientes quanto entre regiões que diferem pela disponibilidade de água. As variações
sazonais e intra-anuais da disponibilidade de água podem interferir no padrão de recrutamento
de plantas, já que a maioria das espécies sensíveis à seca pode ser afetada por períodos de
seca moderados, restringindo o sucesso de recrutamento dessas espécies aos anos
excepcionalmente chuvosos, enquanto que o recrutamento das espécies não sensíveis às
condições de baixa umidade (deficiência hídrica), não são afetadas pela seca (Engelbrecht et
al. 2005). A resistência das plantas à seca pode refletir a associação entre o estresse de seca
com a resistência “inata” da planta à seca. Em florestas tropicais, as adaptações à seca que
permitem uma alta taxa de sobrevivência de plântulas sob condições controláveis de estresse
tornam-se vantajosas para as plantas que se expõem às severas estações secas, principalmente
aquelas associadas ao evento climático El Niño (Engelbrecht et al. 2005).
A periodicidade no crescimento de plantas em florestas inundáveis é determinada pelo
pulso de inundação, que é o principal fator responsável pela existência, produtividade e
interações nessas áreas (Junk et al. 1989). A formação de anéis anuais em árvores é uma
conseqüência da inundação anual (Worbes 1985). Em florestas inundáveis ao longo do rio
Mapire na Venezuela foi observado que a ocorrência de anéis de crescimento em árvores está
fortemente relacionada com a flutuação do nível das águas do rio durante os meses não
39
inundados (Dezzeo et al. 2003), sendo que nessas áreas o período de crescimento das plantas
ocorre durante a fase terrestre.
A sazonalidade anual de áreas inundáveis da Amazônia Central é diretamente
influenciada por eventos climáticos que interferem em parâmetros relacionados com o pulso
de inundação, como secas ou cheias severas (Schöngart e Junk 2007), que influenciam
diretamente os processos dinâmicos das comunidades vegetais desses ambientes. Assim, tanto
a longevidade quanto a regeneração de espécies em diferentes períodos de tempo em
ambientes inundáveis podem ser favorecidas por anos consecutivos de seca relacionados ao
fenômeno climático El Niño (Schongart et al. 2004, 2005). A diminuição dos níveis máximos
de inundação, em anos de El Niño, causa uma extensão da fase terrestre que favorece o
crescimento e o estabelecimento das plantas nessas áreas.
Apesar do conhecimento de que eventos climáticos exercem forte influência a
sazonalidade hidrológica de ambientes alagáveis e, consequentemente sobre o
estabelecimento e o crescimento de plantas em regiões tropicais, ainda pouco se sabe a
respeito de sua influência no crescimento de populações de espécies arbóreas com diferentes
idades em florestas de várzea na Amazônia Central. Nossa hipótese é de que as populações da
regeneração são mais sensíveis à eventos extremos de seca do que as populações adultas..
Assim, os objetivos desse estudo foram: i) avaliar a influência da inundação no crescimento e
estrutura de populações de árvores adultas e da regeneração de diferentes espécies de várzea
estabelecidas em diferentes cotas ao longo do gradiente de inundação, ii) determinar a idade e
o ano estabelecimento dessas populações, e; iii) avaliar a influência de eventos El Niño e La
Niña no estabelecimento e no crescimento de populações adultas e da regeneração de espécies
estabelecidas em diferentes cotas ao longo do gradiente de inundação da várzea.
Material e métodos
Área de estudo
O estudo foi conduzido em florestas de várzea na Reserva de Desenvolvimento
Sustentável Mamirauá (RDSM), localizada na confluência dos rios Japurá e Solimões, entre
as bacias do rio Solimões e rio Negro (Fig. 1). A RDSM é a maior unidade de conservação em
áreas inundáveis do Brasil com uma área de aproximadamente 1.124.000 ha e que tem por
função a proteção exclusiva das várzeas amazônicas (Queiroz 2005).
40
A pluviosidade média na RDSM é de 3000 mm (IDSM, Tefé), sendo que os maiores
valores de precipitação são observados entre os meses de dezembro e maio (Queiroz 1995). A
amplitude média de inundação registrada na área entre os anos de1995 e 2000 foi de 10,8m
(Wittmann et al. 2004). O clima da região é do tipo tropical úmido. As maiores temperaturas
são atingidas nos meses de seca (outubro e novembro), com médias mensais variando de 30 a
33 °C. Os solos são hidromórficos do tipo glei-húmico de fertilidade elevada, mal drenados,
sem estratificação do perfil vertical e com elevado teor de argila e silte (Queiroz, 1995).
Espécies selecionadas
As espécies selecionadas para este estudo foram: Crateva tapia L. (Capparaceae);
Eschweilera albiflora (DC.) Miers (Lecythidaceae); Garcinia brasiliensis Mart. (Clusiaceae);
Hevea spruceana (Benth.) Müll. Arg (Euphorbiaceae); Hura crepitans L. (Euphorbiaceae);
Luehea cymulosa Spruce ex Benth. (Malvaceae); Maclura tintoria (L.) D. Don ex Steud.
(Moraceae); Ocotea cymbarum Kunth (Lauraceae); Piranhea trifoliata Baill.
(Euphorbiaceae); Pseudobombax munguba (Mart.) Dugand. (Malvaceae), e Virola
surinamensis (Rol. ex Rottb.) Warb. (Myristicaceae). As espécies foram selecionadas em
função da relativa abundância nas florestas de várzea . Algumas dessas espécies apresentam
alto índice de valor de importância (IVI= Densidade Relativa (DR) + Frequência Relativa
(FR) + Dominância Relativa(DoR)) em ambientes de várzea da região. Do total de espécies
tolerantes à inundação (aproximadamente 1.000 espécies), C. tapia, H.crepitans, H.
spruceana, P. munguba e P.trifoliata estão entre as trinta espécies mais importantes de
ambientes de várzea, inclusive na região da Amazônia Central (Wittmann et al. 2006).
As espécies foram classificadas em função de sua ocorrência e abundância nos
habitats da várzea: I) Espécies da várzea alta (EVA) – elevada abundância na várzea alta; II)
Espécies da várzea baixa (EVB) – elevada abundância na várzea baixa; e III) Espécies da
várzea média (EVM) – ocorrem simultaneamente em ambos os habitats.
Coleta e análise de dados
Para avaliar a influência da inundação no crescimento e no estabelecimento de
espécies arbóreas em florestas de várzea na Amazonia Central, as populações das espécies
selecionadas foram classificadas em dois tipos: I) População de árvores adultas – indivíduos
41
com diâmetro a altura do peito (dap) ≥ 10.0 cm, e II) População da regeneração – indivíduos
com altura ≤ 2.0 e < 10.0 cm de diâmetro. Os diâmetros das árvores foram medidos a 1,30 m
acima da superfície do solo, enquanto os da regeneração foram medidos na base do tronco
próximo a superfície do solo na floresta. A coleta das amostras foi realizada durante a fase
terrestre nos anos de 2012 e 2013.
Nas populações de árvores adultas foram retiradas dos indivíduos arbóreos amostras
cilíndricas de madeira com 5.0 mm de diâmetro com o auxílio de uma broca
dendrocronológica. Foram selecionados 20 indivíduos com diferentes diâmetros e maiores
que 10.0 cm de dap para cada espécie. Nas populações da regeneração foram retirados discos
de madeira variando de 10 a 20 indivíduos para cada espécie (Fig. 2). Os discos foram
cortados na base do tronco rente ao chão da floresta (Registro de coleta de material biológico
N° 35189-1/ICMBio/SISBIO, 20/06/2012). Os indíviduos de ambas as populações foram
selecionados de forma arbitrária ao longo do gradiente.
Na determinação da idade tanto de populações de árvores adultas quanto às da
regeneração, as amostras foram progressivamente lixadas utilizando lixas de 80 a 600. A idade
dos indivíduos (árvores e regeneração) foi estimada pela relação raio/taxas médias de
incremento radial, permitida pela contagem direta dos anéis e o cálculo do incremento radial
médio (Worbes et al. 2003; Schöngart et al. 2005). As taxas de incremento radial foram
determinadas pela medição da largura dos anéis utilizando aparelho digital de precisão de
0.01mm (LINTAB) acoplado a um computador provido de um software especial para análises
de seqüências temporais (TSAP-WIN - Time Series Analyses and Presentation) (Schöngart et
al. 2005).
Para as populações adultas, a cota de inundação da área foi obtida por meio do registro
das marcas de água visíveis nos troncos das árvores, enquanto para as populações da
regeneração a cota foi obtida pelo registro da marca de água vísivel no tronco do indivíduo
arbóreo mais próximo. Os níveis de inundação encontrados foram comparados com séria
histórica de inundação do banco de dados da Superintendência Nacional de Portos e
Hidrovias – SNPH (www.snph.am.gov.br), que registra diariamente a flutuação das águas do
rio Negro desde o ano de 1903. Para se calcular a cota de inundação para cada
indivíduo/espécie foram subtraídos os registros das alturas da marca de água nos troncos das
42
árvores das cotas máximas de cada ano da série histórica de inundação. Os níveis de flutuação
das águas do Rio Japurá na RDS Mamirauá (Tefé) e do Rio Negro (Manaus) estão fortemente
correlacionados, havendo uma diferença de apenas nove centímetros na amplitude média de
inundação entre eles (Schöngart et al. 2005).
A idade dos indivíduos foi determinada para fazer correlações entre a idade e o
diâmetro e, ainda, correlacionar o incremento radial das populações com a fase terrestre de
cada ano da série histórica, verificando os anos de maior e menor incremento e o ano de
estabelecimento das espécies. A base de dados do INPE (Instituto Nacional de Pesquisas
Espaciais) e do Climate Prediction Center – NOAA foram utilizados para verificar a
ocorrência de El Niño e La Niña, e a influência desses eventos no estabelecimento e nas taxas
de incremento radial das populações de espécies arbóreas de várzea na RDS Mamirauá.
Regressões e correlações de Pearson foram utilizadas nas análises dos dados, e o efeito do
fator inundação foi avaliado por ANOVA de um fator.
Resultados
Estrutura, crescimento e inundação
Foi analisado um total de 364 indivíduos, sendo 160 da regeneração e 204 da
população de árvores adultas (Tabela 1). Os indivíduos da regeneraçao das espécies H.
crepitans, L. cymulosa e O. cymbarum apresentaram os maiores diâmetros e alturas, enquanto
para populações de árvores adultas, as espécies H. crepitans e E. albiflora se destacaram. As
populações da regeneração com maior idade foram das EVA (O. cymbarum e V.
surinamenis), para indivíduos adultos a população mais velha foi da espécie E. albiflora
(EVM) (Tabela 1). A árvore mais velha foi estabelecida em 1783 (H. spruceana), e a mais
jovem em 2010 (C. tapia). O diâmetro e a altura dos indivíduos estavam correlacionados nas
populações de dez espécies (p<0.05), sendo que para a população de E. albiflora não foi
observada correlação entre diâmetro e altura dos indivíduos arbóreos (p= 0.087).
Para todas as espécies (EVA, EVB e EVM), as populações de árvores adultas
apresentam maiores taxas de incremento diamétrico em comparação com as populações da
regeneração (F= 55.72; p<0.001;N= 204; Tabela 1). Considerando tanto as populações de
árvores adultas quanto da regeneração dos grupos de EVA (R2= 0.60; p<0.001), EVB (R2=
43
0.52; p<0.001) e EVM (R2= 0.80; p<0.001), o diâmetro apresentou-se positivamente e
significamente correlacionado com a idade dos indivíduos arbóreos. Foi observado que para o
conjunto de dados apresentados há uma fraca relação, porém significativa, entre a altura de
inundação e a taxa de incremento radial, com maiores taxas médias de incremento radial nos
indivíduos estabelecidos nas cotas mais baixas de inundação, ou seja, nas áreas sujeitas a um
período e a uma altura de inundação maiores (R2= 0.184; F= 82.65; p<0.001).
Para todas essas populações o período de inundação foi maior que 100 dias por ano,
sendo ainda observado que a maioria das populações de árvores adultas e da regeneração das
espécies estava sujeita a diferentes níveis de inundação (Tabela 2), sendo que as populaçoes
de árvores adultas de C.tapia, L.cymulosa, M.tinctoria e P.munguba (EVB) se estabeleceram
em áreas sujeitas aos maiores níveis de inundação.
Em geral, foi observada correlação positiva entre o incremento diamétrico e o
diâmetro (r= 0.47, p<0.001), mas não houve correlação significativa entre o diâmetro e a
altura de inundação. No entanto, quando essas correlações foram realizadas para cada
conjunto de dados das populações de espécies em separado as respostas se diferenciaram
entre as espécies de cada grupo (Tabela 3). Foi encontrada diferença entre as taxas de
incremento radial médio entre os grupos de EVA, EVB e EVM (F= 38.82; p < 0.001), e entre
os níveis de inundação (F= 7.0; p < 0.001), tendo as maiores taxas de incremento radial e
altura média de inundação as EVB. Considerando as taxas máximas de incremento radial, foi
observada diferença significativa entre as máximas de incremento radial entre as espécies (F=
4.08; p < 0.001), sendo H. crepitans a que apresentou a maior taxa máxima de incremento
radial, enquanto G. brasiliensis foi a espécie que apresentou a menor taxa máxima de
incremento. Quando se faz comparação entre grupos EVB, EVA e EVM, as EVB
apresentaram maiores taxas máximas de incremento radial enquanto as EVM as menores
taxas de incremento radial máximo (F=6.01; p=0.003).
Estabelecimento, crescimento e eventos climáticos
Aproximadamente 53% (n=194) de todos os indivíduos arbóreos analisados se
estabeleceram em anos de El Niño, 37% (n=134) em anos de La Niña e 9.8% (n=36) em
outros anos, ou seja em anos sem registro de ocorrência desses eventos. A maioria dos
indivíduos das populações de árvores adultas (58%; n= 7 populações) e da regeneração (60%;
44
n=7 populações) foi estabelecida em anos de ocorrência de El Niño (Fig. 3). Considerando as
médias de inundação dos indivíduos das EVA, EVB e EVM estabelecidos em anos de
ocorrência de El Niño e La Niña (n=328), foi observada diferença significativa entre as
alturas médias de inundação entre os anos de El Niño e La Niña, com a maior altura média de
inundação nos anos de La Niña (F=11.88; p< 0.001).
Para as populações de árvores adultas das EVA, EVB e EVM, a regressão mostrou que
há uma fraca relação, porém significativa e positiva, entre a altura média da inundação e taxa
de incremento radial médio (R2= 0.18; F= 38.2; p<0.001), e entre diâmetro e idade (R2=0.22;
F= 46.85; p<0.001), sendo os indivíduos com maiores diâmetros os mais velhos. Não foi
observada diferença nas taxas de incremento radial médio entre os anos de El Niño e La Niña
nas populações de árvores adultas (F= 0.64; p= 0.424; N=168).
As populações da regeneração das EVB, EVB e EVM estão sujeitas a diferentes níveis
de inundaçao (F=54.31; p<0.001; N=160), e apresentam diferenças entre si quanto às taxas
máximas (F=10.01; p<0.001, N=160) e médias de incremento radial (F=17.73; p<0.001;
N=160). A taxa de incremento se diferiu entre anos de El Niño e La Niña, com maiores taxas
de incremento radial médio em anos de El Niño (F= 5.16; p= 0.024, N= 160). Foi observada
correlação positiva entre o diâmetro e a idade nas populações da regeneração (R2= 0.25; F=
53.53; p< 0.001).
Ao se avaliar a influência das anomalias do El Niño durante a fase terrestre
(www.cpc.ncep.noaa.gov/products/analysis_monitoring/ensostuff/ensoyears.shtml) nas taxas
de incremento radial máximo e médio das espécies, foi observado que não houve diferença
entre as taxas máximas e médias (F=0.09; p=0.76; N=199) de incremento entre El Niño
(quente) e La Niña (fria), e entre os grupos de os grupos EVA (F= 0.33; p= 0.565; N= 79) e
EVB (F=2.34; p=0.130; N=101). No entanto, ao se analisar separadamente cada espécie,
somente três das onze espécies tiverem seus incrementos radiais máximos (anéis mais largos)
relacionados com as anomalias do El Niño. A população de H. spruceana (F= 8.27; p= 0.011,
N=18) e as populações da regeneração de V. surinamensis (F= 8.29; p= 0.016, N= 12) e P.
munguba (F= 7.6; p= 0.022, N= 13) apresentaram maior taxa máxima de incremento radial
em anos de El Niño.
45
Discussão
Nossos resultados mostram que todas as populações de árvores adultas e da
regeneração de espécies arbóreas formaram anéis de crescimento bem definidos e com
distintos padrões de crescimento. A formação de anéis anuais já foi observada em diversos
outros estudos de avaliação dos padrões de crescimento de espécies de várzea na Amazônia
Central (Schöngart et al. 2005, 2007; Fonseca Junior et al. 2009; Leoni et al. 2011), inclusive
de algumas das espécies analisadas neste estudo (Rosa 2008; Scabin et al. 2012; Marinho et
al. 2013). O limite de cada anel está atrelado a uma ampla variabilidade dentro da espécie e
entre indivíduos (Worbes e Fichtler 2010), sendo que a variação em largura desses anéis entre
as espécies reflete tanto a estrutura anatômica da madeira e a fisiologia das diferentes espécies
quanto fatores exógenos como padrões de precipitação (Brienden e Zuidema 2005).
A formação de anéis anuais de crescimento (Worbes 1985; Schöngart et al. 2005;
Worbes e Fichtler 2010) em árvores de florestas alagáveis é diretamente influenciada pela
inundação. A anóxia no ambiente criada pela inundação reduz a atividade radicular das
plantas levando a um déficit hídrico na copa das árvores, o que resulta na queda de folhas em
muitas espécies (Parolin et al. 2010), seguida por uma dormência cambial e formação de anéis
anuais (Worbes e Junk, 1989; Worbes, 1999; Dezzeo et al. 2003; Brienden e Zuidema 2005).
O estudo desses anéis anuais de árvores pode fornecer uma base de dados confiável a ser
utilizada para determinar a idade das árvores (Worbes e Junk 1999) e as taxas de crescimento
(Schöngart et al. 2005), estimar mudanças no estoque de carbono na biomassa acima do solo
(Schöngart et al. 2010), e ainda refletir possíveis alterações na dinâmica de estabelecimento e
crescimento de espécies arbóreas causadas por fenômenos climáticos.
Na bacia Amazônica, a sazonalidade é afetada diretamente por eventos El Niño e La
Niña (Schöngart e Junk 2007). O El Niño causa uma diminuição da precipitação na estação
chuvosa resultando em uma baixa descarga de água nos rios e, consequentemente uma
extensão da fase terrestre nas áreas alagáveis (Schöngart et al. 2004), enquanto que em anos
de influência de La Niña há um aumento da precipitação e descarga de água nos rios com uma
consequente extensão da fase aquática ou período inundado. Estudos recentes mostram que a
largura dos anéis em árvores de ambientes alagáveis da Amazônia refletem as condições
climáticas do El Niño, sendo geralmente mais largos do que anéis formados em anos sem a
influência desse evento (Schöngart et al. 2004, 2005). O estabelecimento da maioria de nossas
46
espécies em anos de ocorrência de El Niño corrobora com a hipótese de que é durante a fase
terrestre que as plantas investem maiores recursos para se estabelecer e crescer em ambientes
alagáveis (Parolin 2002), sendo a extensão desse período não inundado crucial para o
recrutamento e estabelecimento de espécies de várzea na Amazônia Central, como as
estudadas aqui. O efeito da seca pode ser tão importante quanto a inundação para
sobrevivência e o crescimento de espécies de áreas alagáveis, principalmente nos estádios
iniciais de desenvolvimento, isto é, para as plântulas (Parolin et al. 2010).
Apesar de o El Niño causar uma extensão da fase terrestre, o comprimento dessa fase
é mais proeminente nas cotas médias de inundação do que nas mais baixas, ou seja, as áreas
mais inundadas (Schongart et al. 2004). Sendo assim, pressupõe-se que as EVM (E. albiflora
e H. spruceana), que se estabelecem nas cotas médias, tenderiam a ser mais sensíveis em
comparação as EVB à distúrbios de seca ou cheia severa causada por fenômenos climáticos.
Contudo, estudos revelam que espécies de tronco-suculento (e.g. P. munguba; Schöngart et
al. 2002) apresentam alta sensibilidade ao stress de seca moderada em comparação com
plantas perenifólias (e.g C. tapia, E. albiflora, H. crepitans, H. spruceana, M. tinctoria, P.
trifoliata e V. surinamensis;), decíduas (e.g., L.cymulosa;) e semi-decíduas (e.g., G.
brasiliensis e O. cymbarum,) da várzea (Schöngart et al. 2002).
O curioso fato de que as anomalias do El Niño exerceram um efeito significativo nas
taxas máximas de incremento nas populações da regeneração de somente três espécies das
nove analisadas (V. surinamensis (EVA), H. spruceana (EVM) e P. munguba (EVB)), nos dá
indícios de que fatores genéticos intra e/ou interespecíficos ocasionando adaptações
fisiológicas (Schöngart et al. 2002), morfoanatômicas (Worbes 1997; De Simone et al. 2002;
Wittmann e Parolin 2005; Ferreira et al. 2006), fenológicas e reprodutivas (Kubitzki e
Ziburski 1994; Wittmann e Parolin 1999; Parolin 2000; Parolin et al. 2004; Oliveira
Wittmann et al. 2007) das espécies à inundação são determinantes para o estabelecimento e
crescimento da maioria dessas espécies, sendo que para a regeneração dessas populações a
extensão do período vegetativo parace favorecer substancialmente o crescimento. Apesar do
impacto da inundação no desenvolvimento e estabelecimento de árvores em ambientes
alagáveis, são poucas as espécies que apresentam forte correlação entre as taxas de
incremento e a precipitação (Schöngart et al. 2002).
47
As diferenças encontradas na altura das plantas e nas taxas de incremento diamétrico
entre as populações adultas e da regeneração dos grupos de EVA, EVM e EVB podem refletir
a pressão exercida pela inundação nessas populações associada aos atributos funcionais de
cada espécie (Swaine e Whitmore 1988; Schongart et al. 2002; Castro 2012), à variação da
estrutura anatômica da madeira (Worbes e Fichtler 2010) intra e/ou interespecífica, e ainda
competição (Silva 2012). Plantas jovens de regiões tropicais são fortemente influenciadas pela
competição e podem apresentar diferentes respostas de crescimento quando comparadas à
árvores adultas (Worbes e Fichtler 2010).
As baixas taxas de crescimento em pequenos indivíduos com um subsequente
aumento nas classes de maiores diâmetros refletem um forte padrão ontogenético nas taxas de
crescimento de espécies arbóreas (Brienen e Zuidema 2006). Plântulas de espécies arbóreas
de áreas alagáveis, principalmente as estabelecidas nas áreas topograficamente mais elevadas
e sujeitas a uma altura e a um período de inundação menores, tem como estratégia de escape
da inundação total investir no crescimento em altura (Parolin et al. 2002). Essa estratégia é
observada no grupo das EVA deste estudo. Enquanto que as elevadas taxas de incremento
observadas nas populações EVB, por exemplo, pode está refletindo o seu nível de tolerância e
alta adaptabilidade à pressão excercida pela inundação, assim como as diferentes estratégias
de crescimento das espécies, que investem menos no crescimento em altura e mais no
crescimento diamétrico ou no aumento da densidade da madeira.
As diferenças encontradas na duração média da inundação entre os grupos podem
indicar uma capacidade de tolerância maior das EVB em relação as EVM e EVA à
sazonalidade de inundação e, consequentemente, à distúrbios ambientais de seca ou de cheia
extremas. Em geral, a tolerância das espécies em sobreviver a extremos de inundação ou de
seca pode refletir a história evolutiva da planta ocasionada por distúrbios de longa data
(Vervuren et al. 2003). A inundação ocasiona uma pressão seletiva (Wittmann et al. 2012)
sobre as espécies desencadeando variações genéticas intraespecíficas (Ferreira et al. 2010)
dentro das populações (Lenssen et al. 2004), assim como variações genéticas interespecíficas
e especiação (Donoghue 2008), resultanto no zoneamento das espécies em diferentes escalas
(eg. Wittmann et al. 2006; Marinho et al. 2010).
48
Conclusões
Nosso estudo mostra que a extensão do período vegetativo ocasionada pelo El Niño é
crucial para o estabelecimento de espécies de várzea, sendo que os efeitos diretos das
anomalias do El Niño no crescimento de plantas de várzea podem variar de acordo com a
espécie e com a idade das populações. A regeneração arbórea parece reagir mais
sensivelmente à variabilidade climática do que as populações adultas. Em geral, a duração
média da inundação pode diferir entre os anos de El Niño e La Niña, entre as populações de
espécies, e entre as diferentes classes de idade dentro de uma mesma espécie. É provável que
os mecanismos de competição intra e interespecífica associadas às estratégias de crescimento
das espécies tenham sido determinantes nas diferenças encontradas no crescimento entre as
populações de árvores adultas e da regeneração.
Agradecimentos
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela
bolsa concedida. Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), ao Grupo MAUA
“Ecologia, monitoramento e uso sustentável de áreas úmidas” e ao Projeto INPA/Max-Planck
pelo apoio logístico e financiamento do projeto.
49
Referências
Castro DJL (2012) Características funcionais de espécies arbóreas de diferentes estádios
sucessionais na várzea da Amazônia Central. M.Sc.thesis, INPA, Manaus.
Brienen RJW, Zuidema PA (2005) Relating tree growth to rainfall in Bolivian rain forests: a
test for six species using tree ring analysis. Oecologia 146, 1–12
Brienen RJW, Zuidema PA (2006) The use of tree rings in tropical forest management:
Projecting timber yields of four Bolivian tree species. F Ecol and Manage 226: 256–267
Dezzeo N, Worbes M, Ishii I, Herrera R (2003) Growth rings analysis of four tropical tree
species in seasonally flooded forest of the Mapire River, a tributary of the lower
Orinoko River, Venezuela. Plant Ecol.168:165–175
De Simone O, Müller E, Junk WJ, Schmidt W (2002) Adaptations of Central Amazon tree
species to prolonged flooding: root morphology and leaf longevity. Plant Biol., 4: 515–
522
Donoghue MJ ( 2008) A phylogenetic perspective on the distribution of plant diversity – Proc
Natl Acad Sci USA 105 (Suppl 1): 11549–11555
Engelbrecht BMJ,Kursar TA,Tyree MT (2005) Drought effects on seedling survival in a
tropical moist forest.Trees 19: 312–321
Ferreira CS, Piedade MTF, Bonates LC (2006) Germinação de sementes e sobrevivência de
plântulas de Himatanthus sucuuba (Spruce) Wood em resposta ao alagamento, nas
várzeas da Amazônia Central. Acta Amazon 36 (4): 413-418
Ferreira C S, Figueira AVO, Gribel R , Wittmann F, Piedade, MTF (2010) Genetic variability,
divergence and speciation in trees of periodically flooded forests of the Amazon: a case
study of Himatanthus sucuuba (Spruce) Woodson In: Junk, WJ, Piedade, MTF,
Wittmann, F, Schöngart, J, Parolin, P (Org) Central Amazonian Floodplain Forests:
Ecophysiology, Biodiversity and Sustainable Management 1aed.Heidelberg: Springer
Ecological Studies, p. 301-312
Fonseca Junior SF, Piedade MTF, Schongart,J (2009) Wood growth of Tabebuia barbata (E
Mey) Sandwith (Bignoniaceae) and Vatairea guianensis Aubl (Fabaceae) in Central
50
Amazonian black-water (igapó) and white-water (várzea) floodplain forests. Tree
23:127-134
Jacson MB, Ishizawa K, Ito O (2009) Evolution and mechanisms of plant tolerance to
flooding stress. Annals of Botany 103: 137–142
Junk WJ (1989) Flood tolerance and tree distribution in central Amazonian floodplains In:
LB, Holm-Nielsen, IC Nielsen and H Balslev (eds), Tropical Forests: Botanical
dynamics, speciation and diversity Academic Press Limited, London, pp 47 -64
Junk WJ, Bayley PB, Sparks R (1989) The Flood pulse concept in River-Floodplain Systems
In: DP Dodge (ed) Proceedings of the international Large River Symposium Can.Spec
Publ.Fish Aquat.Sci.106:110–127
Kubitzki K, Ziburski, A (1994) Seed Dispersal in Flood Plain Forests of Amazonia Biotropica
26(1): 30-43
Larcher W (2003) Physiological Plant Ecology: Ecophysiology and Stress Physiology of
Functional Groups. 4rd ed Springer-Verlag Berlin Heidelberg New York, p 514
Lenssen JP, Kleunen MV, Fischer M, Kroon H (2004) Local adaptation of the clonal plant
Ranunculus reptans to flooding along a small-scale gradient. J Ecol, 92: 696–706
Leoni JM, Fonseca Junior SF, Schöngart J (2011) Growth and population structure of the tree
species Malouetia tamaquarina (Aubl) (Apocynaceae) in the central Amazonian
floodplain forests and their implication for management. For Ecol Manage 261: 62–67
Marinho TAS, Lopes A, Assis RL, Ramos SLF, Gomes LRP,Wittmann F, Schöngart J (2013)
Distribuição e crescimento de Garcinia brasiliensis Mart e Hevea spruceana (Benth)
MüllArg em uma floresta inundável em Manaus, Amazonas. Ciência Florestal 23(1):
223-232
Marinho TAS, Piedade MTF, Wittmann F (2010) Distribution and population structure of
four Central Amazonian high-várzea timber species. Wet Ecol and Manage 18: 665–677
Oliveira Wittmann A, Piedade MTF, Parolin P, Wittmann, F (2007) Germination in four low-
várzea tree species of Central Amazonia. Aquatic Botany 86: 197–203
51
Parolin P (2000) Phenology and CO2 assimilation of trees in Central Amazonia Floodplains.
J Trop Ecol 16:465-473
Parolin P (2002) Submergence tolerance vs escape from submergence: two strategies of
seedling establishment in Amazonian floodplains. Env and Exp Bot 48: 177–186
Parolin P, Oliveira A C, Piedade MTF, Wittmann F, Junk WJ (2002) Pioneer trees in
amazonian floodplains: three key species form monospecific stands in different habitats.
Folia Geobotanica 37: 225–238
Parolin P, Ferreira LV, Albernaz A L K M, Almeida, SS (2004) Tree species distribution in
várzea forests of Brazilian Amazonia. Folia Geobotanica 39: 371–383
Parolin P, Lucas C, Piedade MTF, Wittmann F (2010) Drought responses of flood-tolerant
trees in Amazonian floodplains. Annals of Botany 105: 129–139, 2010
Queiroz HL (1995) Preguiças e guaribas: os mamíferos folívoros e arborícolas do Mamirauá
MCT/CNPq, Sociedade Civil Mamirauá, Brasília161p
Queiroz HL (2005) A RDSM - um modelo de área protegida de uso sustentável Estudos
Avançados - Dossiê Amazônia, São Paulo, 19(54):183–204
Rosa SA (2008) Modelos de crescimento de quatro espécies madeireiras de floresta de várzea
da Amazônia Central por meio de métodos dendrocronológicos M.Sc.thesis, INPA,
Manaus.
Scabin AB, Costa FRC, Schöngart J (2012) The spatial distribution of illegal logging in the
Anavilhanas archipelago (Central Amazonia) and logging impacts on species. Env Cons
39(2):111–121
Schöngart J, Junk WJ (2007) Forecasting the flood-pulse in Central Amazonia by ENSO-
indices. J Hydrol, 335: 124–132
Schöngart J, Piedade MTFP, Ludwigshausen S, Horna V, Worbes M (2002) Phenology and
stem-growth periodicity of tree species in Amazonian floodplain forests. J Trop Ecol
18:581–597
52
Schöngart J, Junk WJ, Piedade MTFP, Ayres JM, Hüttermann A, Worbes M (2004)
Teleconnection between tree growth in the Amazonian floodplains and the El Niño–
Southern Oscillation effect. Glob Change Biol 10: 683–692
Schöngart J, Piedade MTF,Wittmann F, Junk WJ, Worbes M (2005) Wood growth patterns of
Macrolobium acaciifolium (Benth) Benth (Fabaceae) in Amazonian black-water and
white-water floodplain forests. Oecologia 145: 454–461
Schöngart J, Wittmann F, Worbes M, Piedade MTF, Krambeck H-J, Junk WJ (2007)
Management criteria for Ficus insipida Willd (Moraceae) in Amazonian white-water
floodplain forests defined by tree-ring analysis. Annals For Sci 64:657–664
Schöngart J, Wittmann F, Worbes M (2010) Biomass and net primary production of central
Amazonian floodplain forests In: Junk, WJ, Piedade,MTF, Wittmann,F, Schongart,J,
Parolin,P (eds) Amazonian Floodplain Forests: Ecophysiology, Biodiversity and
Sustainable ManagementSpringer Verlag, Berlin, Heidelberg, New York, p 347-388
Silva NF (2012) Mecanismos que limitam a distribuição de Crataeva benthamii Eichler
(Capparideae) e Hura crepitans L (Euphorbiaceae) em uma floresta de várzea da
Amazônia Central. M.Sc.thesis, INPA, Manaus.
Swaine MD, Whitmore TC (1988) On the definition of ecological species groups in tropical
rain forests. Vegetatio 75: 81–86
Vervuren PJA, Blom CWPM, De Kroon H (2003) Extreme flooding events on the Rhine and
the survival and distribution of riparian plant species. J Ecol 91:135–146
Wittmann F, Parolin P(1999) Phenology of six tree species from central Amazonian Várzea.
Ecotropica 5:51–57
Wittmann F, Parolin P (2005) Aboveground Roots in Amazonian Floodplain Trees Biotropica
37(4):609–619
Wittmann F, Junk WJ, Piedade MTF (2004) The várzea forests in Amazonia: flooding and the
highly dynamic geomorphology interact with natural forest succession. For Ecol
Manage196:199–212
53
Wittmann F, Schongart J, Montero JC, Motzer T, Junk WJ, Piedade MTF, Queiroz HL,
Worbes M (2006) Tree species composition and diversity gradients in with-water forests
across the Amazon Basin. J Biogeogr 33 (8):1334–1347
Wittmann, F, Schöngart, J, Junk, WJ 2010 Phytogeography, species diversity, community
structure, and dynamics of Amazonian floodplain forests In: Junk, WJ, Piedade, MTF,
Wittmann, F, Schöngart, J, Parolin, P (Org) Central Amazonian Floodplain Forests:
Ecophysiology, Biodiversity and Sustainable Management 1ed.Heidelberg: Springer
Ecological Studies, p 61–102
Wittmann,F, Householder, E, Piedade, P, Assis,RL, Schöngart,J Parolin, P , Junk,WJ 2012
Habitat specifity, endemism and the neotropical distribution of Amazonian white-water
floodplain trees Ecography, 35:001–018
Worbes M 1985 Structural and other adaptations to long-term flooding by trees in Central
Amazonia. Amazoniana, 9: 459–484
Worbes M (1997) The Forest Ecosystem of the Floodplain In: Junk, WJ (ed) The Central-
Amazonian Floodplain: Ecology of a Pulsing System. Ecological Studies Vol 126
Springer Verlag, Berlin, Heidelberg, New York, p 223–266
Worbes, M (1999) Annual growth rings, rainfall-dependent growth and long-term growth
patterns of tropical trees from the Caparo Forest Reserve in Venezuela. J Ecol 87:391–
403
Worbes M, Junk WJ (1989) Dating tropical trees by means of 14C from bomb tests. Ecology
70(2):503–507
Worbes M, Fichtler E (2010) Wood anatomy and tree-ring structure and their importance for
tropical dendrochronology In: Junk WJ, Piedade MTF, Wittmann F, Schongart J,
Parolin P (eds) Amazonian Floodplain Forests: Ecophysiology, Biodiversity and
Sustainable Management Springer Verlag, Berlin, Heidelberg, New York, p 329–346
Worbes M, Staschel R, Roloff A, Junk WJ (2003) Tree ring analysis reveals age structure,
dynamics and wood production of a natural forest stand in Cameroon. For Ecol Manage
173:105–123.
54
Tabela 1 Diâmetro, altura, idade e taxas de incremento de populações de árvores adultas e da regeneração de espécies de várzea na Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá. Valor médio ± desvio padrão. ID= incremento diamétrico.
Classificação Espécie Regeneração (diâmetro < 10.0 cm) Árvores adultas (dap ≥ 10.0 cm)
diâmetro altura idade ID (cm/ ano) N dap altura idade ID (cm/ano) N
EVB
C. tapia 4.4±1.9 4.2±1.5 11.4±4.9 0.39±0.10 20 16.1±5.0 9.8±2.0 19.7±3.9 0.82±0.23 17
L. cymulosa 5.5±1.8 5.9±2.0 11.8±3.4 0.47±0.11 20 21.8±15.9 13.8±3.5 25.5±10.7 0.93±0.54 19
M. tinctoria 4.6±1.6 5.2±1.2 8.9±2.3 0.53±0.15 20 23.0±8.7 11.7±2.2 20.1±4.9 1.2±0.46 17
P. trifoliata - - - - - 26.4±10.3 13.7±3.7 46.0±16.3 0.61±0.25 20
P. munguba 4.8±2.3 4.3±1.7 8.5±1.6 0.56±0.26 20 27.3±15.6 12.0±2.5 32.2±15.4 0.85±0.26 20
EVM
E. albiflora - - - - - 28.4±11.3 15.4±3.8 91.9±21.6 0.32±0.10 19
H. spruceana 4.7±1.8 5.2±1.2 17.5±5.7 0.27±0.04 20 27.7±15.0 14.8±3.8 69.6±43.3 0.42±0.15 17
EVA
H. crepitans 6.0±1.2 5.8±0.9 9.3±2.8 0.68±0.19 10 35.3±20.8 14.0±5.7 39.8±11.5 0.84±0.30 15
G. brasiliensis 4.2±1.9 4.9±1.5 13.5±5.6 0.31±0.06 20 23.3±9.6 13.7±3.1 60.3±19.4 0.40±0.14 20
O. cymbarum 6.7±1.5 7.6±1.7 21.4±4.1 0.32±0.05 10 26.5±10.4 16.6±5.3 57.5±15.8 0.45±0.11 20
V. surinamensis 3.8±1.3 4.7±1.4 14.4±4.2 0.27±0.06 20 34.7±18.0 15.3±7.0 60.5±22.8 0.57±0.23 20
55
Tabela 2 Altura e duração da inundação para as todas populações, populações de árvores adultas e da regeneração de espécies de várzea na na Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá. Valor médio ± desvio padrão.
Classificacao Espécie Inundação (m)
N=364 Regeneração
(diâmetro < 10.0 cm) Árvores adultas (dap ≥ 10.0 cm)
Altura Duração Altura Duração Altura Duração
EVB
C. tapia 4.9±1.2 196.0±32.8 4.1±0.5 173.1±15.6 5.8±0.9 222.9±26.4
L. cymulosa 4.9±1.4 197.1±40.1 3.7±0.8 165.7±21.3 6.0±1.0 230.2±26.9
M. tinctoria 4.8±1.3 195.4±39.7 3.6±0.7 163.8±15.3 6.1±0.9 232.6±21.4
P. munguba 4.9±1.5 202.5±42.7 3.5±0.6 161.6±15.0 6.3±0.1 243.4±3.1
P. trifoliata 3.8±1.0 174.4±33.1 - - 3.8±1.0 174.4±32.3
EVM E. albiflora 2.4±0.6 133.3±18.3 - - 2.4±0.6 133.3±18.3
H. spruceana 3.1±0.6 150.3±19.3 3.0±0.5 148.2±13.7 3.1±0.9 152.7±24.6
EVA
G. brasiliensis 2.5±1.0 136.5±32.0 2.8±0.8 142.4±27.9 2.5±1.0 130.4±36.3
H. crepitans 2.0±1.0 118.6±18.3 2.2±0.8 123.6±27.1 1.8±1.2 115.2±35.6
O. cymbarum 1.3±1.1 102.5±34.2 2.0±0.4 120.8±15.8 1.3±1.0 93.3±37.7
V. surinamensis 2.1±0.9 122.6±29.6 2.4±0.6 131.2±22.2 1.8±1.0 114.1±33.8
56
Tabela 3 Correlações de Pearson para as espécies de floresta de várzea na Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá. IR= incremento radial, ID= incremento diamétrico.*p<0.001; **p<0.05; ns= não significativo.
Classificacao Especie
Correlação de Pearson
Inundação (m) X IR (mm)
Diâmetro (cm) X ID (cm)
Inundação(m) X Diâmetro (cm)
EVB
C. tapia 0.55* 0.87* 0.65*
L. cymulosa ns 0.82* ns
M. tinctoria 0.56* 0.87* 0.73
P. munguba 0.45** 0.60* 0.64
P. trifoliata ns - 0.55* - 0.52**
EVM E. albiflora ns 0.76* ns
H. spruceana ns 0.47** ns
EVA
G. brasiliensis ns 0.57* ns
H. crepitans ns 0.76* ns
O. cymbarum ns 0.77* -0.41**
V. surinamensis ns 0.83* ns
57
Fig 1 Área de estudo (círculo vermelho) localizada dentro da área focal da Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamiraua, Amazonas, Brasil.
0
58
Fig 2 Amostras de madeira de onze espécies de várzea. A = discos de madeira (diamêtro < 10.0 cm e altura ≤ 2.0 metros). Ct= Crataeva tapia; Ea= Eschweilera albiflora; Gb=Garcinia brasiliensis; Hc= Hura crepitans; Hs= Hevea spruceana; Lc= Luehea cymulosa; Mt= Maclura tinctoria; Oc= Ocotea cymbarum; Pm= Pseudobombax munguba; Pt=Piranhea trifoliata;Vs= Virola surinamensis. Seta branca mostra os anéis de crescimento para cada espécie.
A
Ct Ea Gb
Hc Hs
Lc
Mt Oc
Pm Pt Vs
59
Fig 3 Porcentagem do total de indivíduos (n= 328), populações de árvores adultas (n=168) e da regeneração (n= 160) de espécies de várzea estabelecidas em anos de El Niño e La Niña. Ct= Crateva tapia; Ea= Eschweilera albiflora; Gb= Garcinia brasiliensis; Hc= Hura crepitans; Hs= Hevea spruceana; Lc= Luehea cymulosa; Mt= Maclura tinctoria; Oc= Ocotea cymbarum; Pm= Pseudobombax munguba; Pt= Piranhea trifoliata;Vs= Virola surinamensis. EVB= espécies de várzea baixa; EVM= espécies da várzea média e EVA= espécies da várzea alta.
60
SÍNTESE
Foi abordada a distribuição de populações de espécies arbóreas de diferentes classes
de tamanho em diferentes cotas de inundação, onde se verificou diferenças intra e
interespecíficas nas populações; além de se determinar a idade e o ano de estabelecimento das
espécies em anos de El Niño e La Niña, e a influência desses eventos nas taxas de incremento
radial e diamétrico de espécies arbóreas de várzea.
Em áreas alagáveis, a inundação ocasiona uma pressão seletiva nas plantas, fazendo
com que as espécies desenvolvam ao longo de sua história evolutiva diversos mecanismos
adaptativos que contribuem diretamente para o estabecimento das espécies em uma posição
ótima ao longo do gradiente de inundação (Junk et al.1989). No entanto, essa posição ótima
pode ser modificada por diversos fatores como estabilidade do habitat, estrutura e fertilidade
do substrato, competição interespecífica, dispersão de sementes, acumúlo de matéria orgânica
e fixação de nitrogênio.
Todas as espécies aqui analisadas formaram anéis anuais na madeira, fato observado
em diversos outros estudos de espécies em ambientes alagáveis da Amazônia. Contudo, os
grupos EVA (espécies da várzea alta), EVB (espécies da várzea baixa) e EVM (espécies da
várzea média) apresentaram diferentes estratégias de crescimento e tolerância à inundação,
sendo as EVB sujeitas aos maiores níveis de inundação e com as maiores taxas de incremento
diamétrico. Em áreas alagáveis, a formação e a largura desses anéis são diretamente
influenciados pela inundação, e variam em função das características anatômicas da madeira
das espécies. As condições anóxicas do ambiente inundado ocasionam alterações
metabólicas nas plantas, resultando em alterações na fenologia foliar seguida de uma
dormência no câmbio e formação de anéis. O estudo desses anéis anuais de árvores pode
fornecer uma base de dados confiável a ser utilizada para determinar a idade das espécies
arbóreas, além de refletir possíveis alterações na dinâmica de estabelecimento e crescimento
causadas por fenômenos climáticos.
Embora, a inundação seja o principal fator responsável pela distribuição de espécies
arbóreas causando padrões de distribuição em diferentes escalas, mecanismos genéticos
isolados ou associados com interações ecológicas inter ou intra-especificas como competição,
dispersão de sementes ou ainda herbivoria de plântulas devem ser considerados ao se avaliar
61
esses padrões. As diferenças encontradas na distribuição dos grupos e categorias de espécies
aqui estudados ao longo do gradiente de inundação, nos indicam uma provável segregação de
nichos que contribuem para um zoneamento das espécies em micro-escala ao longo do
gradiente de inundação da várzea. Aparentemente, as EVA são mais sensíveis aos efeitos da
inundação e tendem a desenvolver nichos mais estreitos do que as EVB; já as EVM mostram
ter uma maior plasticidade ecológica em comparação EVA, porém menor em relação as EVB.
Tendo o conhecimento de que a sazonalidade hidrológica de áreas alagáveis é
fortemente influenciada por fenômenos climáticos ENSO (El Niño e La Niña), as espécies de
várzea aqui estudadas parecem ter seu estabelecimento favorecido por anos de ocorrência do
El Nino, corroborando com a hipótese de que a seca (fase terrestre) é primordial para o
estabelecimento de espécies nesse ambientes, sendo a adaptação das plantas em tolerar
maiores períodos de seca tão importante quanto a sua tolerância à inundação, principalmente
para as plântulas (Parolin et al. 2010). Contudo, as estratégias de crescimento desencadeadas
pelas plantas de várzea durante a ocorrência desses eventos pode diferir entre as espécies e
suas categorias (regeneração e árvores adultas). As populações da regeneração de espécies de
várzea da Amazônia Central parecem responder mais sensivelmente à variabilidade climática
do que as populações adultas, tendo suas taxas de incremento favorecidas pela extensão da
fase terrestre ocasionada pelo El Niño.
62
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Ayres, J.M. 1993. As matas de várzea do Mamirauá. CNPQ - Sociedade Civil Mamirauá.
Estudos de Mamirauá, Vol.I. Brasília, Distrito Federal. 123p.
Bailey-Serres, J.; Voesenek, L.A.C.J. 2008. Flooding Stress:Acclimations and Genetic
Diversity. Annual Review of Plant Biology, 59: 313–39.
Brienen, R. J. W.; Zuidema, P. A. 2005. Relating tree growth to rainfall in Bolivian rain
forests: a test for six species using tree ring analysis, Oecologia, 146:1–12.
Brienen, R. J. W.; Zuidema, P. A. 2006. The use of tree rings in tropical forest management:
Projecting timber yields of four Bolivian tree species. Forest Ecology and Management, 226:
256–267.
Campbell, D.G.; Stone, J.L. ; JR., A.R. 1992. A comparison of the phytosociology of three
floodplain (Várzea) forests of known ages, Rio Juruá, western Brazilian Amazon. Botanical
Journal of the Linnean Society, 108: 213–237.
Castro,D.J.L. 2012.Características funcionais de espécies arbóreas de diferentes estádios
sucessionais na várzea da Amazônia Central. Dissertação de Mestrado, Instituto Nacional de
Pesquisas da Amazônia/Universidade Federal do Amazonas, Manaus, 65p.
Cattanio, J. H., Anderson, A. B.; Carvalho, M.S. 2002. Floristic composition and topographic
variation in a tidal floodplain forest in the Amazon Estuary. Revista Brasileira de Botânica,
25(4): 419–430.
Clark, D. A. 2004. Tropical forests and global warming: slowing it down or speeding it up?
Frontiers in Ecology and the Environment, 2(2):73–80.
Clark, D. A.2007.Detecting Tropical Forests’ Responses to Global Climatic and Atmospheric
Change: Current Challenges and a Way Forward. Biotropica, 39(1): 4–19.
63
Clark, D. A.; Piper, S. C.; Keeling, C. D. ; Clark, D.B. 2003. Tropical rain forest tree growth
and atmospheric carbon dynamics linked to interannual temperature variation during 1984–
2000, Proc. Natl. Acad. Sci., 100, 5852–5857.
Clark, D.A.; Clark, D.B.1994. Climate-Induced Annual Variation in Canopy Tree Growth in a
Costa Rican Tropical Rain Forest. Journal of Ecology, 82 (4):865–872.
De Simone, O.; Müller E.; Junk, W.J.; Schmidt W. 2002. Adaptations of Central Amazon tree
species to prolonged flooding: root morphology and leaf longevity. Plant Biology, 4: 515–
522.
Dezzeo N.; Worbes, M.; Ishii, I.; Herrera, R. 2003. Growth rings analysis of four tropical tree
species in seasonally flooded forest of the Mapire River, a tributary of the lower Orinoko
River, Venezuela. Plant Ecology, 168:165–175.
Donoghue, M. J. 2008. A phylogenetic perspective on the distribution of plant diversity. –
Proc. Natl Acad. Sci. USA 105 (Suppl. 1): 11549–11555.
Engelbrecht, B.M.J.; Comita, L.A.; Condit, R.; Kursar, T.A.; Tyree, M.T.; Turner, B.L.;
Hubbell, S. 2007. Drought sensitivity shapes species distribution patterns in tropical forests.
Nature, 447: 80–83.
Engelbrecht, B.M.J.;Kursar, T.A.; Tyree, M.T. 2005. Drought effects on seedling survival in a
tropical moist forest. Trees,19:312–321.
Ferreira, C. S. ; Figueira, A. V. O. ; Gribel, R ; Wittmann, F.; Piedade, M. T. F. 2010. Genetic
variability, divergence and speciation in trees of periodically flooded forests of the Amazon: a
case study of Himatanthus sucuuba (Spruce) Woodson. In: Junk, W.J.; Piedade, M.T.F.;
Wittmann, F.; Schöngart, J., Parolin, P. (Org.). Central Amazonian Floodplain Forests:
Ecophysiology, Biodiversity and Sustainable Management. 1ed.Heidelberg: Springer
Ecological Studies, p.301–312.
Ferreira, C.S. 2006. Aspectos morfoanatômicos, bioquímicos e genéticos de Himatanthus
sucuuba, em ambiente de várzea e de terra firme da bacia Amazônica. Tese de Doutorado,
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia/Universidade Federal do Amazonas, Manaus,
Amazonas, 90p.
64
Ferreira, C.S.; Piedade, M.T.F; Bonates, L.C. 2006. Germinação de sementes e sobrevivência
de plântulas de Himatanthus sucuuba (Spruce) Wood. em resposta ao alagamento, nas várzeas
da Amazônia Central. Acta Amazonica, 36 (4): 413–418.
Ferreira, L.V. 1991. O efeito do período de inundação na zonação de comunidades, fenologia
e regeneração em uma floresta de igapó na Amazônia Central. Dissertação de Mestrado,
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia /Fundação Universidade do Amazonas. Manaus,
Amazonas. 161p.
Ferreira, L. V. 1997. Effects of the duration of flooding on species richness and floristic
composition in three hectares in the Jau National Park in floodplain forests in central
Amazonia. Biodiversity and Conservation, 6(10): 1353–1363.
Ferreira, L.V. 2000. Effect of flooding duration on species richness, floristic composition and
forest structure in river margin habitats in Amazonian blackwater floodplain forests:
implications for future design of protected areas. Biodiversity and Conservation, 9: 1–14.
Fonseca Junior, S.F.; Piedade, M.T.F; Schongart, J. 2009. Wood growth of Tabebuia barbata
(E. Mey.) Sandwith (Bignoniaceae) and Vatairea guianensis Aubl. (Fabaceae) in Central
Amazonian black-water (igapó) and white-water (várzea) floodplain forests. Tree, 23:127–
134
Gama, J. R. V; Botelho, S.A.; Bentes-Gama, M. M. 2002. Composição florística e estrutura
da regeneração natural de floresta secundária de várzea baixa no estuário amazônico. Revista
Árvore, 26(5): 559–566.
Gama, J. R.V; Botelho, S.A.; Bentes-Gama, M.M; Scolforo, J.R.S. 2003. Estrutura e potencial
futuro de utilização da regeneração natural de floresta de várzea alta no município de Afuá,
Estado do Pará. Ciência Florestal,13 (2): 71–82.
IPCC, 2007. Climate Change 2007: The Physical Science Basis: Summary for Policymakers
and Technical Summary. Working Group I of the Intergovernmental Panel on Climate
Change (IPCC), WMO & UNEP, Geneva, Switzerland.
Jacson, M.B.; Colmer,T.D. 2005. Response and Adaptation by Plants to Flooding Stress
Annals of Botany, 96: 501–505.
65
Jacson, M.B.; Ishizawa, K.; Ito, O. 2009. Evolution and mechanisms of plant tolerance to
flooding stress. Annals of Botany, 103: 137–142.
Junk, W.J. 1984. Ecology of the várzea floodplain of Amazonian white water rivers. In: Sioli,
H. (Ed). The Amazon: Limnology and landscape ecology of a mighty tropical river and its
basin. Dr. W.J. Junk Publishers, Dordrecht, p. 216–243.
Junk W.J. 1989. Flood tolerance and tree distribution in central Amazonian floodplains. In:
L.B., Holm-Nielsen, I.C. Nielsen and H. Balslev (eds.), Tropical Forests: Botanical
dynamics, speciation and diversity. Academic Press Limited, London, p. 47–64.
Junk, W.J. 2000. Neotropical Floodplains: a continental-wide View. In: Junk, W.J; Ohly,J.J.
Piedade, M.T.F.and Soares, M.G.M. (eds.). The Central Amazonian Floodplain: Actual Use
and Options for Sustainable Management. Backhuys Publishers, Leiden, the Netherlands, p.
5–26.
Junk, W.J.; Bayley, P.B.; Sparks, R. 1989. The Flood pulse concept in River-Floodplain
Systems. In: D.P. Dodge (ed.). Proceedings of the international Large River
Symposium.Can.Spec.Publ.Fish.Aquat.Sci., 106:110–127.
Junk, W.J.; Krambeck, HJ. 2000. Climate and Hydrology. In: Junk, W.J; Ohly,J.J.Piedade,
M.T.F.and Soares, M.G.M. (Eds). The Central Amazonian Floodplain: Actual Use and
Options for Sustainable Management. Backhuys Publishers, Leiden, The Netherlands, p.95–
108.
Junk, W.J.Ohly, J.Piedade, M.T.F.; Soares, M.G.M. 2000. Actual use and options for the
sustainable management of the central Amazon floodplain: discussion and conclusions. In:
Junk, W.J.; Piedade, M.T.F.; Wittmann, F.; Schöngart, J., Parolin, P. (Org.). Central
Amazonian Floodplain Forests: Ecophysiology, Biodiversity and Sustainable Management.
1ed.Heidelberg: Springer Ecological Studies. p.536–579.
Kalliola, R.; Salo, J.; Puhakka, M.; Rajasilta,M. 1991. New site formation and colonizing
vegetation in primary succession on the western Amazon floodplains. J. Ecol., 79: 877–901.
Kozlowski, T.T., Pallardy, S.G., 1997. Growth Control in Woody Plants. Academic Press,
San Diego, CA, USA.642p.
66
Kubitzki, K. 1989. The ecogeographical differentiation of Amazonian inundation forests.
Plant Systematics and Evolution, 162: 285–304.
Kubitzki, K.; Ziburski, A. 1994. Seed Dispersal in Flood Plain Forests of Amazonia.
Biotropica, 26(1): 30–43.
Larcher, W. 2003. Physiological Plant Ecology: Ecophysiology and Stress Physiology of
Functional Groups . 4rd ed. Springer-Verlag Berlin Heidelberg New York, 514 p.
Lenssen, J.P; Kleunen, M.V.; Fischer, M.; Kroon, H. 2004 . Local adaptation of the clonal
plant Ranunculus reptans to flooding along a small-scale gradient. Journal of Ecology, 92:
696–706.
Leoni,J.M.; Fonseca Junior, S.F.; Schöngart,J. 2011. Growth and population structure of the
tree species Malouetia tamaquarina (Aubl.) (Apocynaceae) in the central Amazonian
floodplain forests and their implication for management, Forest Ecology and Management,
261: 62–67.
Marengo, J.A., Nobre, C.A., Tomasella,J., Cardoso, M.F., Oyama, M.D.2007. Hydro-climatic
and ecological behaviour of the drought of Amazonia in 2005. Philosophical Transactions of
The Royal Society, doi:10.1098/rstb.2007.0015, Published online.
Marinho, T.A. da S.; Piedade, M.T.F.; Wittmann, F. 2010. Distribution and population
structure of four Central Amazonian high-várzea timber species. Wetlands Ecology and
Management, 18: 665–677.
Marinho,T.A.S.; Lopes,A.; Assis,R.L.; Ramos,S.L.F; Gomes,L.R.P;Wittmann,F.; Schöngart,J.
2013. Distribuição e crescimento de Garcinia brasiliensis Mart. e Hevea spruceana (Benth.)
Müll.Arg. em uma floresta inundável em Manaus, Amazonas. Ciência Florestal, 23(1): 223–
232.
Melack, J. M.; Hass, L.L. 2010. Remote Sensing of the distribution and extent of wetlands in
the Amazon Basin. In: Junk, W.J.; Piedade, M.T.F.; Wittmann, F.; Schöngart, J., Parolin, P.
(Org.). Central Amazonian Floodplain Forests: Ecophysiology, Biodiversity and Sustainable
Management. 1ed.Heidelberg: Springer Ecological Studies, p. 43–61.
67
Nebel,G., Kvist,L.P., Vanclay,J.K. ; Vidaurre,H. 2001. Forests dynamics in floor plain forests
in the Peruvian Amazon: effects of disturbance and implications for management. Forest
Ecology and Management, 150:79–92.
Nepstad, D.; Lefebvre, P.; Silva, U. L. da; Tomasella, J.; Schlesinger, P.; Solorzano, L.;
Moutinho, P.; Ray, D.; Benito, J. G. 2004. Amazon drought and its implication for forest
flammability and tree growth; a basin-wide analysis. Global Change Biology, 10: 704–717.
Oliveira Wittmann, A.;Piedade, M.T.F.; Parolin, P.; Wittmann, F. 2007. Germination in four
low-várzea tree species of Central Amazonia. Aquatic Botany, 86: 197–203.
Oliveira Wittmann,A; Lopes, A.; Conserva, A. S.; Wittmann, F.; Piedade. 2010. Seed
germination and seedling establishment of Amazonian floodplain trees. In: Junk, W.J.;
Piedade, M.T.F.; Wittmann, F.; Schöngart, J., Parolin, P. (Org.). Central Amazonian
Floodplain Forests: Ecophysiology, Biodiversity and Sustainable Management.
1ed.Heidelberg: Springer Ecological Studies, p. 259–280.
Otte, M. 2001. What is stress to a wetland plant? Environmental and Experimental Botany 46:
195–202.
Parolin, P. 2000. Phenology and CO2 assimilation of trees in Central Amazonia Floodplains.
Journal of Tropical Ecology, 16:465–473.
Parolin, P. 2001a. Seed germination and early establishment in 12 tree species from nutrient
rich and nutrient poor Central Amazonian floodplains. Aquatic Botany, 70: 89–103.
Parolin, P. 2001b. Morphological and physiological adjustments to waterlogging and drought
in seedlings of Amazonian floodplain trees. Oecologia, 128:326–335.
Parolin, P. 2002a. Submergence tolerance vs. escape from submergence: two strategies of
seedling establishment in Amazonian floodplains. Environmental and Experimental Botany,
48: 177–186.
Parolin, P. 2002b. Seasonal changes of specific leaf mass and leaf size in trees of Amazonian
floodplains. Phyton, 42: 169–185.
68
Parolin, P. 2009. Submerged in darkness: adaptations to prolonged submergence by woody
species of the Amazonian floodplains. Annals of Botany, 103: 359–376.
Parolin, P. 2012. Diversity of adaptations to flooding in trees of Amazonian floodplains.
Pesquisas, Botânica, 63:7–28.
Parolin, P.; Junk, W.J. 2002. The effect of submergence on seed germination in trees from
Amazonian floodplains. Boletim Museu do Museu Paraense Emílio Goeldi. Série Botânica,
18(2): 321–329.
Parolin, P. ; Wittmann, F. 2010. Struggle in the flood – Tree responses to flooding stress in
four tropical floodplain systems. Plants Advance Access, doi:10.1093/aobpla/plq003
Parolin, P.; Oliveira,A.C.; Piedade, M.T.F.; Wittmann, F. & Junk, W.J. 2002. Pioneer trees in
amazonian floodplains: three key species form monospecific stands in different habitats. Folia
Geobotanica, 37: 225–238.
Parolin, P.; Ferreira, L.V.; Albernaz, A. L. K. M.; Almeida, S.S. 2004. Tree species
distribution in várzea forests of Brazilian Amazonia. Folia Geobotanica, 39: 371–383.
Parolin, P.; Lucas, C., Piedade, M.T.F.; Wittmann, F. 2010. Drought responses of flood-
tolerant trees in Amazonian floodplains. Annals of Botany 105: 129–139.
Phillips, O. L, Aragão, L.E.O., Lewis, S.L., Fisher, J.B., Lloyd, J. et al. 2009. Drought
Sensitivity of the Amazon Rainforest. Science, 323:1344–1347.
Piedade, M. T. F. ; Junk, W. J. ; Adis, J. ; Parolin, P. 2005. Ecologia, zonação e colonização
da vegetação arbórea das Ilhas Anavilhanas. Pesquisas. Botânica, 56:117–144.
Piedade, M.T.F.; Ferreira,C.S.; Oliveira Wittmann,A.; Buckerigde,M.;Parolin,P. 2010.
Biochemistry of Amazonian Floodplain Tress. In: Junk, W.J; Piedade,M.T.F.; Wittmann,F;
Schongart,J.; Parolin,P. (eds). Amazonian Floodplain Forests: Ecophysiology, Biodiversity
and Sustainable Management.Springer Verlag, Berlin, Heidelberg, New York, p.243–256.
Queiroz, H.L. 1995. Preguiças e guaribas: os mamíferos folívoros e arborícolas do
Mamirauá. MCT/CNPq, Sociedade Civil Mamirauá, Brasília.161p.
69
Queiroz, H. L. 2005. A RDSM - um modelo de área protegida de uso sustentável. Estudos
Avançados - Dossiê Amazônia, São Paulo, vol 19, no.54, p.183–204.
Rosa SA. 2008. Modelos de crescimento de quatro espécies madeireiras de floresta de várzea
da Amazônia Central por meio de métodos dendrocronológicos. Dissertação de Mestrado,
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia/Universidade Federal do Amazonas, Manaus,
77p.
Salati, E.; Santos, A.A.; Lovejoy, T.E.; Klabin, I. 1998. Porque salvar a floresta amazônica.
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Amazonas. 114p.
Salo, J.; Kalliola, R.; Hakkinen, I.; Makinen, Y.; Niemela, P.; Puhakka, M.; Coley, P.D. 1986.
River dynamics and the diversity of Amazon lowland forest. Nature, 222:254–258.
Scabin, A.B.; Costa, F.R.C.; Schöngart,J. 2012. The spatial distribution of illegal logging in
the Anavilhanas archipelago (Central Amazonia) and logging impacts on species.
Environmental Conservation, 39(02):111–121.
Schöngart, J.; Junk, W.J. 2007. Forecasting the flood-pulse in Central Amazonia by ENSO-
indices. Journal of Hydrology , 335: 124–132.
Schöngart, J.; Piedade, M.T. F.; Ludwigshausen, S.;Horna, V.; Worbes, M. 2002. Phenology
and stem-growth periodicity of tree species in Amazonian floodplain forests. Journal of
Tropical Ecology, 18:581–597.
Schöngart, J.; Piedade,M.T.F.;Wittmann,F.; Junk,W.J.; Worbes, M. 2005. Wood growth
patterns of Macrolobium acaciifolium (Benth.) Benth. (Fabaceae) in Amazonian black-water
and white-water floodplain forests. Oecologia, 145: 454–461.
Schöngart,J.; Junk,W.J.; Piedade, M.T.F.P; Ayres,J.M.; Hüttermann,A.; Worbes, M. 2004.
Teleconnection between tree growth in the Amazonian floodplains and the El Niño–Southern
Oscillation effect. Global Change Biology, 10: 683–692.
Schöngart, J.; Piedade,M.T.F.;Wittmann,F.; Junk,W.J.; Worbes, M. 2005. Wood growth
patterns of Macrolobium acaciifolium (Benth.) Benth. (Fabaceae) in Amazonian black-water
and white-water floodplain forests. Oecologia, 145: 454–461.
70
Schöngart, J.; Wittmann,F.; Worbes, M.; Piedade,M.T.F.; Krambeck, H-J.; Junk,W.J.2007.
Management criteria for Ficus insipidaWilld. (Moraceae) in Amazonian white-water
floodplain forests defined by tree-ring analysis. Annals Forest Science, 64:657-664.
Schöngart, J.; Wittmann, F.; Worbes, M. 2010. Biomass and net primary production of central
Amazonian floodplain forests. In: Junk, W.J; Piedade,M.T.F.; Wittmann,F; Schongart,J.;
Parolin,P. (eds). Amazonian Floodplain Forests: Ecophysiology, Biodiversity and Sustainable
Management.Springer Verlag, Berlin, Heidelberg, New York, p. 347–388.
Silva, N.F. 2012. Mecanismos que limitam a distribuição de Crataeva benthamii Eichler
(Capparideae) e Hura crepitans L. (Euphorbiaceae) em uma floresta de várzea da Amazônia
Central. Dissertação de Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia/Universidade
Federal do Amazonas, Manaus, 117p.
Swaine, M.D.; Whitmore, T.C. 1988. On the definition of ecological species groups in
tropical rain forests. Vegetatio, 75: 81–86.
Taiz, L; Zeiger, E. 2004. Fisiologia Vegetal, 3ª ed. Artmed. Porto Alegre. 71p.
Tian, H.; Melillo, J. M.; Kicklighter, D.W.; McGuire,A.D.; Helfrich,J.V.K.;Moore III,B;
Vörösmarty,C.J. 1998. Effect of interannual climate variability on carbon storage in
Amazonian ecosystems. Nature, 396, 664–667.
Urrego, L.E. 1997. Floodable forests in the Middle Caquetá region: characterization and
succession. Studies on the Colombian Amazonia, Vol. 14. Tropenbos, Bogotá.
Vervuren, P. J. A.; Blom, C. W. P. M. & De Kroon, H. 2003. Extreme flooding events on the
Rhine and the survival and distribution of riparian plant species. Journal of Ecology, 91:135–
146.
Vetter, R. E.; Botosso, P. C. 1989. El Niño May Affect Growth Behaviour of Amazonian
Trees. GeoJournal, 19.4: 419–421.
Voesenek, L.A.C.J.; Benschop, J.J.; Bou, J.; Cox, M.C.H.; Groeneveld, H.W.; Millennar,
F.F.; Vreeburg, R.A.M.; Peeters, A.J.M. 2003. Interactions Between Plants Hormones
71
Regulate Submergence-induced Shoot Elongation in the Flooding-tolerant Dicot Rumex
palustris. Annals of Botany, 91:205–211.
Williamson, G. B., Laurance, W. F.; Oliveira, A. A.; Delamonica, P.; Gascon, C.; Lovejoy,
T. E.; Pohl, L. 2000. Amazonian tree mortality during the 1997 El Niño drought,
Conservation Biological, 14: 1538–1542.
Wittmann, F.; Anhuf, D.; Junk, W.J., 2002. Tree species distribution and community structure
of central Amazonian várzea forests by remote sensing techniques. Journal Tropical Ecology,
18:805–820.
Wittmann, F.; Junk, W.J. 2003. Sapling communities in Amazonian white-water forests.
Journal of Biogeography, 30(10): 1533–1544.
Wittmann, F.; Junk, W.J. 2003. Sapling communities in Amazonian white-water forests.
Journal of Biogeography, 30(10): 1533–1544.
Wittmann, F.; Parolin, P. 2005.Aboveground Roots in Amazonian Floodplain Trees.
Biotropica, 37(4):609–619.
Wittmann, F.; Parolin, P.1999. Phenology of six tree species from central Amazonian Várzea.
Ecotropica, 5:51–57.
Wittmann, F.; Schöngart, J.; Brito, J.M.; Oliveira-Wittmann, A.; Parolin, P.; Piedade,
M.T.F.;Junk, W.J.; Guillaumet, J.-L. 2010a. Manual of tree species in central Amazonian
white-water floodplains: Taxonomy, Ecology, and Use. Instituto. Editora INPA,
Manaus.286p.
Wittmann, F.; Schöngart, J.; Junk, W.J. 2010b. Phytogeography, species diversity, community
structure, and dynamics of Amazonian floodplain forests. In: Junk, W.J.; Piedade, M.T.F.;
Wittmann, F.; Schöngart, J., Parolin, P. (Org.). Central Amazonian Floodplain Forests:
Ecophysiology, Biodiversity and Sustainable Management. 1ed. Heidelberg: Springer
Ecological Studies, p. 61–102.
Wittmann, F.; Schongart, J.; Montero, J.C.; Motzer, T.; Junk, W.J.; Piedade, M.T.F.; Queiroz,
H.L.; Worbes, M. 2006. Tree species composition and diversity gradients in with-water
forests across the Amazon Basin. Journal of Biogeography, 33 (8):1334–1347.
72
Wittmann, F.;Householder, E.; Piedade,M.T.F.; Assis, R.L.de; Schöngart,J.; Parolin, P.; Junk,
W.J. 2012. Habitat specifity, endemism and the neotropical distribution of Amazonian white-
water floodplain trees. Ecography, 35: 001–018.
Wittmann, F.;Junk, W.J.; Piedade, M.T.F. 2004. The várzea forests in Amazonia: flooding
and the highly dynamic geomorphology interact with natural forest succession. Forest
Ecology and Management, 196: 199–212.
Worbes, M. 1985. Structural and other adaptations to long-term flooding by trees in Central
Amazonia. Amazoniana, 9: 459–484.
Worbes, M. 1995. How to measure growth dynamics in tropical trees: a review. IAWA
Journal, 16: 337–351.
Worbes, M. 1997. The Forest Ecosystem of the Floodplain. In: Junk, W.J (Ed.). The Central-
Amazonian Floodplain: Ecology of a Pulsing System. Ecological Studies. Vol. 126. Springer
Verlag, Berlin, Heidelberg, New York, p. 223–266.
Worbes, M.1999. Annual growth rings, rainfall-dependent growth and long-term growth
patterns of tropical trees from the Caparo Forest Reserve in Venezuela. Journal of Ecology,
87:391–403.
Worbes, M.;Junk W.J.1989. Dating tropical trees by means of 14C from bomb tests. Ecology,
70(2):503–507.
Worbes, M.; Junk, W.J. 1999. How old are tropical trees? The persistence of a myth. IAWA
Journal, 20(3):255–260.
Worbes, M.; Fichtler, E. 2010. Wood anatomy and tree-ring structure and their importance for
tropical dendrochronology. In: Junk, W.J;Piedade,M.T.F.;Wittmann,F; Schongart,J.;
Parolin,P. (eds). Amazonian Floodplain Forests: Ecophysiology, Biodiversity and Sustainable
Management. Springer Verlag, Berlin, Heidelberg, New York, p. 329–346.
Worbes, M., Staschel, R., Roloff, A., Junk, W.J., 2003. Tree ring analysis reveals age
structure, dynamics and wood production of a natural forest stand in Cameroon. Forest
Ecology and Management, 173:105–123.
73
ANEXOS
74
75
76
77
78
