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INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS
FUNCIÓN ECOLÓGICA DE TIBURONES Y RAYAS EN UN ECOSISTEMA COSTERO
TROPICAL DEL PACÍFICO COLOMBIANO
TESIS
PARA OBTENER EL GRADO DE DOCTOR EN CIENCIAS MARINAS
PRESENTA
ANDRÉS FELIPE NAVIA LÓPEZ
LA PAZ, B.C.S., MAYO DE 2013
ii
iii
INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL SECRETARÍA DE INVESTIGACIÓN Y POSGRADO
CARTA CESIÓN DE DERECHOS
En la Ciudad de La Paz, B.C.S., el día 03 del mes Mayo del año 2013
el (la) que suscribe MC. ANDRÉS FELIPE NAVIA LÓPEZ alumno(a) del
Programa de DOCTORADO EN CIENCIAS MARINAS
con número de registro B091415 adscrito al CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS
manifiesta que es autor (a) intelectual del presente trabajo de tesis, bajo la dirección de:
DR. VÍCTOR HUGO CRUZ ESCALONA y DR. ALAN GIRALDO LÓPEZ
y cede los derechos del trabajo titulado:
“FUNCIÓN ECOLÓGICA DE TIBURONES Y RAYAS EN
UN SISTEMA COSTERO TROPICAL DEL PACÍFICO COLOMBIANO”
al Instituto Politécnico Nacional, para su difusión con fines académicos y de investigación.
Los usuarios de la información no deben reproducir el contenido textual, gráficas o datos del trabajo
sin el permiso expreso del autor y/o director del trabajo. Éste, puede ser obtenido escribiendo a la
siguiente dirección: [email protected] – [email protected] - [email protected]
Si el permiso se otorga, el usuario deberá dar el agradecimiento correspondiente y citar la fuente del
mismo.
MC. ANDRÉS FELIPE NAVIA LÓPEZ nombre y firma
iv
A Dios… por permitirme lograr esta meta,
A mi madre… por su amor y paciencia infinita,
A mi padre… por sus enseñanzas y presencia eterna,
A Pao… por su apoyo y amor incondicional.
v
AGRADECIMIENTOS
Después de varios años, son bastantes las personas e instituciones a las cuales
deseo agradecer por su apoyo para llevar a buen término esta importante etapa de
mi vida.
En primer lugar, a lo más importante que nos da Dios en la vida, la familia, pues son
ellos, además de los más sacrificados en estos procesos, los principales cómplices
de todos estos sueños que a veces parecen utópicos. A mi madre por el amor, el
cariño y la voz de aliento incondicional, pues sin ellos sería casi imposible alcanzar
los logros que he cultivado hasta ahora. A mis hermanas Cata y Triny por tener
siempre una palabra amable para mí y para mis ideas y alentarme siempre en lo que
he querido hacer. Finalmente, y aunque ya no está con nosotros, a mi padre, pues él
me enseñó que el éxito no es un destino sino un camino que se recorre día a día con
entrega, dedicación y pasión por lo que se hace.
A Pao, pues sin su amor, apoyo, paciencia y consejos, habría sido muy difícil
culminar esta etapa; gracias por darle sentido a mis sueños y a mi vida. También por
su gran aporte en los aspectos científicos y técnicos de esta tesis, pues las
discusiones académicas, revisiones críticas y asesoría estadística contribuyeron de
manera invaluable al documento que hoy presento.
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por otorgarme la beca
para el desarrollo de mis estudios y al Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas-
IPN- por abrirme las puertas y ofrecerme la oportunidad para adelantar los estudios
doctorales. Al Departamento Administrativo de Ciencia, Tecnología e Innovación de
Colombia (COLCIENCIAS) por la financiación del proyecto de investigación que
sirvió de base para mi proyecto de tesis. Igualmente a la Universidad del Valle por la
infraestructura facilitada para el procesamiento de las muestras en Colombia.
vi
De manera especial quiero agradecer a Victor Cruz por aceptar la dirección de este
trabajo, confiar en mí, darme total libertad académica, ofrecerme su amistad y tener
siempre la mejor disposición para ayudarme en todo. A Alan Giraldo por la co-
dirección del trabajo, por su amistad, la confianza depositada en mí y su apoyo
incondicional a lo largo de los años. A Enric Cortés, quien aunque no hace parte del
comité de esta tesis ha sido un apoyo fundamental en mi desarrollo académico y
profesional durante los últimos siete años. A Humberto Ceseña, Cesar Casas y María
Magdalena Mendoza por su gran apoyo en los trámites académicos a lo largo de
estos 4 años.
Al comité evaluador de este trabajo, el cual está integrado por los doctores Daniel
Lluch, David Aurioles y Leonardo Andrés Abitia por la revisión crítica de este trabajo,
ya que sus valiosas sugerencias ayudaron a mejorar la versión final de esta tesis.
A la Fundación SQUALUS porque es una ilusión hecha realidad que día a día me da
fuerza y motivación para seguir adelante, a todos los miembros de la misma por su
amistad, apoyo y entrega para sacar adelante este proyecto de vida. En especial por
su apoyo en la identificación de las presas en los contenidos estomacales a Juliana
López, Esteban Galindo y José Gabriel Pérez.
Al Doctor Ferenc Jordan por su asesoría y por el envío de literatura y software
necesarios para los análisis topológicos de este trabajo. También agradezco de
manera especial a Jimena Bohórquez quien se contituyó en un invaluable apoyo
durante estos años. Por último, y no menos importante a los amigos que gané en
estos años y que hiceron más afable mi permanencia en La Paz, Andrés, Sheley, Gil,
Jean y Fabian.
vii
ÍNDICE DE CONTENIDO
LISTA DE FIGURAS .................................................................................................... IX
LISTA DE TABLAS ...................................................................................................... XI
GLOSARIO ................................................................................................................ XIV
RESUMEN ................................................................................................................ XVI
ABSTRACT .............................................................................................................. XVII
1. INTRODUCCIÓN ..................................................................................................... 1
2. ANTECEDENTES ................................................................................................ 5
2.1. HÁBITOS ALIMENTARIOS .............................................................................. 5
2.2 RELACIONES TRÓFICAS ................................................................................. 8
2.3. IMPORTANCIA COMUNITARIA Y FUNCIÓN ECOLÓGICA .......................... 10
2.4. IMPORTANCIA ESTRUCTURAL DE LAS REDES TRÓFICAS ..................... 13
3. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA................................................................. 15
4. HIPÓTESIS ........................................................................................................ 16
5. OBJETIVOS ....................................................................................................... 17
5.1. OBJETIVO GENERAL .................................................................................... 17
5.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS ........................................................................... 17
6. MÉTODOS ......................................................................................................... 18
6.1. ÁREA DE ESTUDIO ....................................................................................... 18
6.2. TRABAJO DE CAMPO Y COLECTA DE INFORMACIÓN .............................. 19
6.2.1. Información secundaria ............................................................................ 20
6.3. ANÁLISIS DE MUESTRAS Y DATOS ............................................................ 20
6.3.1. Estrategia alimentaria de elasmobranquios ............................................. 20
6.3.2. Grupos funcionales (de carácter trófico) .................................................. 25
6.3.3. Construcción y análisis de la estructura de la red trófica ......................... 28
6.3.4. Análisis topológico de la función ecológica de los elasmobranquios en la
red trófica ........................................................................................................... 31
7. RESULTADOS ................................................................................................... 39
7.1. INFORMACIÓN SECUNDARIA ...................................................................... 39
7.2. ESTRATEGIA ALIMENTARIA DE ELASMOBRANQUIOS ............................. 40
viii
7.2.1. Curvas de acumulación de presas ........................................................... 41
7.2.2. Índices numéricos de la dieta de las especies ......................................... 43
7.2.3. Tipificación de la dieta de las especies .................................................... 49
7.2.4. Cambios ontogénicos y diferencias sexuales en la dieta ......................... 53
7.2.5. Nivel trófico de las especies ..................................................................... 57
7.3. GRUPOS FUNCIONALES .............................................................................. 60
7.3.1. Análisis de similitud trófica ....................................................................... 60
7.3.2. Análisis por trofoespecies ........................................................................ 63
7.3.3. Análisis de equivalencia regular (REGE) ................................................. 64
7.4. ANÁLISIS DE LA RED TRÓFICA GENERAL ................................................. 67
7.4.1. Red trófica completa ................................................................................ 67
7.4.2. Red trófica sin camarones ........................................................................ 70
7.5. ANÁLISIS TOPOLÓGICO DE LA FUNCIÓN ECOLÓGICA DE LOS
ELASMOBRANQUIOS EN LA RED TRÓFICA ...................................................... 73
7.5.1. Elasmobranquios como especies taxonomicas ........................................ 74
7.5.2. Elasmobranquios como trofoespecies ...................................................... 84
7.5.3. Elasmobranquios como especies de equivalencia regular ....................... 95
8. DISCUSIÓN ..................................................................................................... 105
8.1. ECOLOGÍA TRÓFICA Y SU IMPORTANCIA EN LA DETERMINACIÓN DE
LOS ROLES ESTRUCTURALES Y FUNCIONALES DE LOS
ELASMOBRANQUIOS ........................................................................................ 105
8.2. RED TRÓFICA, PATRONES ESTRUCTURALES DE GRAN ESCALA ....... 110
8.3. IMPORTANCIA ECOLÓGICA DE LOS ELASMOBRANQUIOS (en todos los
niveles) ................................................................................................................ 115
9. CONCLUSIONES ................................................................................................ 127
10. BIBLIOGRAFÍA .................................................................................................. 130
11. ANEXOS ........................................................................................................... 154
ix
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Área de estudio en el Pacífico central de Colombia. ................................. 18
Figura 2. Esquema ilustrativo del proceso para análisis de importancia topológica
con las tres bases de datos construidas: 1. Elasmobranquios identificados con base
en su clasificación taxonómica; 2. Elasmobranquios como trofoespecies; 3.
Elasmobranquios como especies de equivalencia regular. ....................................... 33
Figura 3. Curvas de acumulación de presas para las especies de tiburones
analizados en el estudio. ........................................................................................... 41
Figura 4. Curvas de acumulación de presas para las especies de rayas analizadas
en el estudio. ............................................................................................................. 42
Figura 5. Análisis de escalamiento métrico no dimensional (nMDS) para datos de
porcentaje en peso (%P) de la dieta de cuatro especies de tiburones, con base en
tallas y sexos. ............................................................................................................ 54
Figura 6. Análisis de escalamiento métrico no dimensional (nMDS) para datos de
porcentaje en peso (%P) de la dieta de cinco especies de rayas con base en tallas y
sexos. ........................................................................................................................ 56
Figura 7. Niveles tróficos calculados para ocho especies de tiburones (♦) y siete de
rayas (o). ................................................................................................................... 58
Figura 8. Niveles tróficos calculados para especies de tiburones (●), rayas (○) y sus
presas en la zona central del Pacífico colombiano. ................................................... 59
Figura 9. Dendrograma de similitudes de dietas mostrando posibles redundancias
tróficas entre los 24 estados analizados para tiburones y rayas y los tipos de presas
que potencian estas similitudes. ................................................................................ 61
Figura 10. Dendrograma de similitudes de dietas para identificar trofoespecies en el
ensamblaje de elasmobranquios analizados. ............................................................ 63
Figura 11. Esquema general de la red trófica del área de estudio organizada por
grupos de equivalencia regular. ................................................................................ 65
Figura 12. Representación adimensional de la red trófica del área de estudio, donde
cada nodo representa un depredador o una presa y cada línea una interacción
trófica. (a) Red trófica completa, con nodos de camarones a eliminar de la red
x
marcados (1,2,3,4). (b) Red trófica sin camarones y nuevas especies de mayor D
marcadas (1,2,3,4). (c) Red trófica aleatoria. ............................................................ 68
Figura 13. Distribución de frecuencias del grado del nodo de la red trófica del área
de estudio, completa (a) y sin camarones (b)............................................................ 69
Figura 14. Histograma de 1000 valores simulados para una red aleatoria del
coeficiente de agrupamiento (CC) y de la longitud del camino promedio (PL). ......... 70
Figura 15. Índices de centralidad de la red trófica del área de estudio con
elasmobranquios como especies taxonómicas, incluyendo redes con y sin
depredadores tope. ................................................................................................... 77
Figura 16. Índice de redundancia topológica (T03) de la red trófica del área de
estudio con elasmobranquios como especies taxonómicas, incluyendo redes con y
sin depredadores tope. .............................................................................................. 82
Figura 17. Índices de centralidad de la red trófica del área de estudio con
elasmobranquios como trofoespecies, incluyendo redes con y sin depredadores tope.
.................................................................................................................................. 88
Figura 18. Índice de redundancia topológica (T03) de la red trófica del área de
estudio con elasmobranquios como trofoespecies, incluyendo redes con y sin
depredadores tope. ................................................................................................... 93
Figura 19. Índices de centralidad de la red trófica del área de estudio, con
elasmobranquios como nodos de equivalencia regular, incluyendo redes con y sin
depredadores tope. D ................................................................................................ 96
Figura 20. Distribución de frecuencias del grado del nodo en la red trófica del área
de estudio analizada con elasmobranquios como nodos de equivalencia regular. ... 97
Figura 21. Índice de redundancia topológica (T03) de la red trófica del área de
estudio con elasmobranquios como nodos de equivalencia regular, incluyendo redes
con y sin depredadores tope. .................................................................................. 103
xi
LISTA DE TABLAS
Tabla 1. Categorías de presas utilizadas para calcular los niveles tróficos de las
especies de elasmobranquios en este estudio. ......................................................... 25
Tabla 2. Especies con información de dieta obtenidas de la literatura y utilizadas para
la construcción de la red trófica de la zona de estudio. ............................................. 39
Tabla 3. Especies de elasmobranquios cuyos contenidos estomacales fueron
procesados directamente en este trabajo. ................................................................ 40
Tabla 4. Valores de t-student para la media (m) y el error estándar (ES) de cuatro
puntos finales de cada curva de acumulación de presas, así como su respectivo valor
del coeficiente de variación (CV). .............................................................................. 43
Tabla 5. Índices numéricos que describen la dieta de las especies de tiburones
analizadas en el estudio. ........................................................................................... 47
Tabla 6. Índices numéricos que describen la dieta de cuatro especies de rayas
analizadas en el estudio. ........................................................................................... 48
Tabla 7. Índices numéricos que describen la dieta de tres especies de rayas
analizadas en el estudio. ........................................................................................... 49
Tabla 8. Categorías de presas seleccionadas con el análisis de similitud porcentual
(SIMPER) para tipificar la composición de la dieta de las especies de tiburones
estudiadas. ................................................................................................................ 51
Tabla 9. Categorías de presas seleccionadas con el análisis de similitud porcentual
(SIMPER) para tipificar la composición de la dieta de las especies de rayas
estudiadas. ................................................................................................................ 52
Tabla 10. Valores de R y significancia estadística P para los análisis de similitud de
dietas (ANOSIM) entre tallas y sexos de las especies de tiburones estudiadas. ...... 53
Tabla 11. Valores de R y significancia estadística P para los análisis de similitud de
dieta (ANOSIM) entre tallas y sexos de las especies de rayas estudiadas. .............. 55
Tabla 12. Resultados del análisis de similitud porcentual (SIMPER) para establecer
la contribución de las categorías alimentarias en la diferencia de las dietas entre
tallas y sexos de las especies de rayas estudiadas. ................................................. 57
xii
Tabla 13. Grupos de equivalencia regular (REGE) de la red trófica del área de
estudio, los cuales incluyen elasmobranquios, resaltados en color gris y los
depredadores tope resaltados en negrilla. ................................................................ 66
Tabla 14. Resumen de los análisis estadísticos comparando la red trófica observada
del área de estudio y una red aleatoria de las mismas características. .................... 69
Tabla 15. Resultados de los índices de centralidad de la red trófica del Golfo del área
de estudio completa y sin camarones. ...................................................................... 71
Tabla. 16. Lista de las 20 especies con mayor coeficiente de agrupamiento individual
(CC) tanto para la red trófica completa y su respectiva red aleatoria, como para la red
trófica sin camarones y su respectiva red aleatoria. .................................................. 73
Tabla 17. Resultados de los índices de centralidad de la red trófica del área de
estudio con elasmobranquios analizados como especies taxonómicas. ................... 76
Tabla 18. Índices para cuantificar la importancia topológica de los elasmobranquios
como especies taxonómicas en el área de estudio. .................................................. 79
Tabla 19. Especies clave identificadas en la red trófica del área de estudio, con y sin
depredadores tope. ................................................................................................... 80
Tabla 20. Resumen de los análisis estadísticos de la red trófica observada del área
de estudio versus una red aleatoria de las mismas características, en cuatro
escenarios diferentes, y considerando los elasmobranquios como especies
taxonómicas. ............................................................................................................. 84
Tabla 21. Resultados de los índices de centralidad de la red trófica del área de
estudio con elasmobranquios analizados como trofoespecies. ecen completos la
primera vez que se escriben en la tabla. ................................................................... 87
Tabla 22. Índices para cuantificar la importancia topológica de los elasmobranquios
como trofoespecies en el área de estudio. ................................................................ 90
Tabla 23. Especies clave identificadas en la red trófica del área de estudio, con y sin
depredadores tope. ................................................................................................... 91
Tabla 24. Resumen de los análisis estadísticos de la red trófica observada del área
de estudio y de una red aleatoria de las mismas características, en cuatro escenarios
diferentes, y considerando los elasmobranquios como trofoespecies. ...................... 94
xiii
Tabla 25. Resultados de los índices de centralidad de la red trófica del área de
estudio con elasmobranquios analizados como especies de equivalencia regular. 98
Tabla 26. Índices para cuantificar la importancia topológica de los elasmobranquios
como especies de equivalencia regular en el área de estudio……………………... 100
Tabla 27. Especies clave identificadas en la red trófica del área de estudio, con y sin
depredadores tope. ................................................................................................. 102
Tabla 28. Resumen de los análisis estadísticos de la red trófica observada del área
de estudio y de una red aleatoria de las mismas características, en dos escenarios
diferentes, y considerando los elasmobranquios como nodos de equivalencia regular.
................................................................................................................................ 104
xiv
GLOSARIO
Bottom-up: Mecanismo de control ecosistémico en el cual la estructura y función de
la red trófica estan dominadas por los productores primarios.
Cambio de estado: Es la modificación de la estructura de una red trófica y por tanto
de los procesos dentro de la misma, tales como interacciones tróficas, fuerzas de
interacción, proporciones entre depredadores y presas, etc.
Cascada trófica: Efecto trófico indirecto en el cual la reducción poblacional de un
depredador tope produce un efecto de reducción poblacional dos niveles tróficos
hacia abajo, osea en las presas de sus presas.
Conectancia: Número real de interacciones dentro de una red, dividido por el
número posible de interacciones.
Control ecosistémico: Mecanismos a través de los cuales se determinan la
estructura y la función de las redes tróficas.
Depredador tope: Especie que no tiene depredador en la red trófica.
Efectos directos: Efecto que produce un depredador sobre el tamaño poblacional de
sus presas por interacción directa (alimentación)
Efectos indirectos: Efecto que produce un depredador sobre el tamaño poblacional
de una especie a través de la depredación de las poblaciones de sus depredadores.
Efecto de riesgo: Influencia que ejerce un depredador en el comportamiento de sus
presas a través de su presencia, obligándolas a desplazarse de su hábitat óptimo a
hábitats marginales para las necesidades de la especie.
Escala libre: Estructura teórica que presentan las redes tróficas y en la cual la
mayoría de las especies tienen baja conectividad y muy pocas alta conectividad.
Especie clave: Especie cuyo efecto sobre la red trófica es desproporcionado con
respecto a su abundancia dentro de la misma.
Índices de centralidad: Son algoritmos matemáticos que han sido diseñados para
medir que tan centrales son las especies en una red trófica, los cuales se basan en el
número de veces que una especie o nodo participa en las rutas de dispersión de los
efectos directos o indirectos dentro de la red.
xv
Ley de escala invariante: Concepto que propone que las redes tróficas presentan
propiedades estructurales que son permanentes, e independientes del tamaño de la
misma.
Ley de las proporciones constantes: Concepto que propone que las redes tróficas
presentan proporciones constantes entre el número de depredadores y presas en
todos los niveles tróficos de la red.
Mesodepredadores: Se llama así a las presas de los depredadores tope, las cuales
a su vez son depredadores de especies más pequeñas dentro de la red. Tambien se
podría llamar así a los consumidores terciarios.
Mundo-pequeño: Es una patrón teórico que hace referencia a la forma en que se
organizan los componentes de una red, y en el cual se espera que algunos nodos
estén más fuertemente conectados entre si que con el resto de la red, generando
pequeñas agrupaciones dentro de la red trófica.
Redundancia ecológica: Concepto teórico que propone que los gremios tróficos
están compuestos por especies que desempeñan funciones ecológicas similares y
por tanto son redundantes entre sí.
Resiliencia: Capacidad de un ecosistema para recuperarse de los cambios o
presiones antrópicas que afectan su estado inicial.
Seguro biológico de los ecosistemas: Concepto relacionado con la redundancia
funcional y en el cual se asume que aquellos ecosistemas con altos niveles de
redundancia funcional son más resistentes que aquellos más simples.
Simplificación estructural: Se conoce así a la pérdida o modificación de las
propiedades relacionadas con la estructura de las redes, entre ellas las leyes de
escala invariante y la ley de las proporciones constantes.
Sumidero poblacional: Se conoce así a los lugares en los cuales las tasas de
mortalidad y emigración de una especie son mayores a las de natalidad e
inmigración y por tanto la dinámica de la población tiende siempre a la reducción de
la misma.
Top-down: Mecanismo de control ecosistémico en el cual la estructura y función de
la red trófica estan dominadas por los depredadores tope.
Trofoespecies: Grupos de organismos que tienen idénticos depredadores y presas.
xvi
RESUMEN
Numerosos estudios mencionan la importancia de los depredadores tope en el
control y estabilidad de las redes tróficas; sin embargo, es poco lo que se conoce
sobre cómo desarrollan este control o cómo su disminución afecta las relaciones
tróficas y la estabilidad de los ecosistemas en que habitan. Así, el objetivo de este
trabajo fue evaluar la función ecológica de tiburones y rayas en un ecosistema
costero tropical, a partir de su participación en la estructura de la comunidad, con
base en la propagación de efectos tróficos directos e indirectos. Esta evaluación se
realizó considerando tres niveles de agrupación en la red: elasmobranquios como
especies, con cambios ontogénicos y como equivalentes regulares. A estas bases de
datos se les aplicaron índices que miden la importancia estructural de las especies a
escala local (grado del nodo), intermedia (intermediación, cercanía, importancia y
redundancia topológica) y global (mundo-pequeño). En la red trófica del área de
estudio, construida a partir de 16.401 estómagos, los depredadores tope no
presentaron los valores de centralidad más altos, pero sí ocuparon los primeros
lugares de importancia estructural dentro del ecosistema (importancia y redundancia
topológica). Asimismo, la estructura intermedia de la red (mesoescala) se altera
significativamente cuando se eliminan los depredadores tope, pero no se produce la
llamada liberación de los mesodepredadores. A nivel de estructura global de la red,
la presencia de los tiburones que ejercen la función de depredadores tope es
fundamental para mantener la organización estructural de mundo-pequeño que
presenta esta red trófica, incluso por encima de especies de alto valor comercial
como los camarones o los pargos. Los análisis en diferentes escalas de agrupación
indican que la redundancia de los elasmobranquios según sus estados de desarrollo
ontogénico, reducen la importancia estructural de las especies y fortalece el seguro
biológico del ecosistema. Así, se concluye que los tiburones de alto nivel trófico son
fundamentales en la estructura y estabilidad de las redes tróficas marinas, y su
pérdida altera significativamente los patrones estructurales de las mismas, al no
poder ser reemplazados por ninguna otra especie.
Palabras clave: Elasmobranquios, redes tróficas, interacciones tróficas, mundo-
pequeño, control ecosistémico.
xvii
ABSTRACT
Numerous studies indicate the importance of top predators in the control and stability
of food webs; however, little is known about how they develop this control or how their
decline affects trophic relationships and stability of ecosystems where they inhabit.
Therefore, the aim of this study was to evaluate the ecological role of sharks and
batoids in a tropical coastal ecosystem, from their participation in community
structure, based on the propagation of direct and indirect trophic effects. This
evaluation was performed considering three levels of aggregation in the food web:
elasmobranch as species, with ontogenetic changes and as regular equivalents. To
these databases were applied indices that measure the structural importance of
species to local (degree), intermediate (betweenness centrality, closeness,
topological importance and redundancy) and global (small-world). In the food web of
the study area, constructed from 16,401 stomachs, top predators no showed the
higher centrality values, but they took the first places in structural importance of the
ecosystem (topological importance and redundancy). Also, the intermediate structure
of the food web (mesoscale) is significantly altered when top predators are removed,
but the event known as “mesopredator release” is not presented. In terms of global
structure of the food web, the presence of sharks that play the role of top predators is
essential to maintain the structural organization of small-world that presents this food
web, even above species of high commercial value as shrimps or snappers. Analyses
of clustering at different scales indicate that the redundancy of elasmobranchs
according their ontogenetic development stages, reduce the structural importance of
the species, and strengthens the biological insurance of the ecosystem. Thus, we
conclude that sharks of high trophic level are essential to the structure and stability of
the marine food webs and their loss significantly alter the structural patterns of those
webs, since they cannot be replaced by any other species.
Key words: Elasmobranchs, food webs, trophic interactions, small-world, ecosystem
control.
1
1. INTRODUCCIÓN
Diferentes presiones antrópicas como la contaminación, la degradación de
hábitats, la eutroficación y más recientemente la pesca, se han acumulado sobre los
ecosistemas marinos, al menos durante los dos últimos siglos, generando cambios
estructurales y funcionales que quizás sean irreversibles (Lotze & Milewski, 2004).
En especial, la creciente actividad pesquera durante los últimos 50 años y la continua
degradación de hábitats, tienen un amplio rango de impactos sobre los ecosistemas
a nivel mundial, los cuales se reflejan en cambios en la abundancia, distribución
espacial, productividad y en la estructura de las comunidades explotadas (Hall, 1999;
Blaber et al., 2000; Jackson et al., 2001; Myers & Worm, 2005; Lotze et al., 2006).
Dichos impactos sobre la estructura y las funciones de las comunidades han sido
ampliamente documentados y cuantificados en numerosos ecosistemas marinos
(Haedrich & Barnes, 1997; Pauly et al., 1998; Jennings & Kaiser, 1998; Sala et al.,
2004; Yemane et al., 2005; Worm et al., 2006; Navia et al., 2012).
Recientes publicaciones que evalúan la relación entre la pesca y posibles
alteraciones de las relaciones tróficas directas e indirectas dentro de los ecosistemas
impactados, documentan fuertes efectos ecológicos como cascadas tróficas y
alteraciones en el equilibrio del control ecosistémico, ya sea éste “top-down” (arriba-
abajo) o “bottom-up” (abajo-arriba) (Baum & Worm, 2009; Barausse et al., 2009;
Ferretti et al., 2010). Con ello, se ha estimulado un interés particular en el papel de
los depredadores tope en estos trabajos, dado su rol como reguladores de
poblaciones de depredadores intermedios o mesodepredadores, llevando a proponer
que la remoción de estos depredadores tope puede resultar en cambios de las
relaciones intragremiales, que afectan la biodiversidad y el equilibrio de los
ecosistemas estudiados (Baum & Worm 2009; Ritchie & Johnson, 2009).
Asimismo, se ha desarrollado un extenso trabajo sobre la relación entre la
pérdida de especies y las extinciones secundarias generadas por las interacciones
depredador-presa (Dunne et al., 2002a; Dunne et al., 2004; Dunne & Williams, 2009),
encontrando en muchos casos que el incremento de la capacidad de respuesta de
2
las redes tróficas está relacionado con el incremento de la diversidad (expresada
como la riqueza de las especies) y el número de interacciones que se establecen
entre dichas especies en la red (conectancia). Así mismo y de manera sorprendente,
se ha encontrado mayor sensibilidad de las redes tróficas a la pérdida de especies
con bajos niveles de conectividad (Dunne et al., 2004).
De manera específica, los tiburones y las rayas han sido considerados
tradicionalmente como depredadores en o cercanos al tope de las redes tróficas, los
cuales regulan poblaciones y estructuran comunidades marinas a través de la
depredación y contribuyen sustancialmente a la estabilidad de las mismas (Cortés,
1999; Stevens et al., 2000). Ademas, han sido explotados en diferentes pesquerías a
nivel mundial, pasando de ser capturados incidentalmente a ser objeto de pesquerías
dirigidas de gran volumen, llevando a muchas especies a niveles poblacionales
críticos o insostenibles en términos pesqueros. Sin embargo, hasta hace pocos años
era poco lo que se conocía sobre cómo su disminución podría afectar las relaciones
tróficas de los ecosistemas en que habitan y qué efectos secundarios se producían
por estas alteraciones (Stevens et al., 2000; Kitchell et al., 2002; Schindler et al.,
2002).
Por ello, la información sobre la importancia ecológica de estas especies se
basó principalmente en suposiciones más que en datos (Heithaus, 2004). Este
panorama cambió sustancialmente en la última década, cuando se publicaron
documentos que sugieren grandes efectos ecosistémicos por la reducción o pérdida
de estas especies (Myers et al., 2007; Ferretti et al., 2010) o de otros estudios que
puntualizan que los efectos no son tan verticales como se planteaban (Navia et al.,
2010; Sandin et al., 2010) o incluso que la principal amenaza de la pérdida de estas
especies no son los efectos indirectos dentro de la red, sino la pérdida de la
estructura de la misma (Navia et al., 2012).
Para aproximarse al conocimiento de estas relaciones tróficas, se ha definido
como método estándar de trabajo a través del tiempo, los análisis de los contenidos
3
estomacales, los cuales permiten conocer la dieta la dieta y hábitos alimentarios de
las especies (e.g. Hyslop, 1980; Cortés, 1997). En elasmobranquios, la mayoría de
estos estudios se han limitado a una interpretación cualitativa y/o cuantitativa de las
presas en las dietas de las especies, pero temas como patrones alimentarios,
relaciones tróficas, tasas de consumo, entre otros, permanecieron poco estudiados
hasta hace poco (Wetherbee & Cortés, 2004).
La generación de conocimiento más profundo de la dieta y ecología trófica de
tiburones y rayas, incluyendo temas como cambios ontogénicos, variación espacial,
efecto del sexo, amplitud y sobreposición alimentaria, estructura gremial, entre otros,
tiene un papel relevante en el desarrollo de modelos predictivos del impacto de la
pesca sobre las relaciones predador-presa en ambientes marinos (Schindler et al.,
2002), y en modelos de control ecosistémico de arriba-abajo o top-down, que
asumen la depredación como fuerza principal en la estructura comunitaria (Estrada et
al., 2003). Asimismo, la información detallada sobre estos tópicos permite: fortalecer
los diseños y análisis de efectos directos e indirectos en comunidades marinas a
través de modelos de balance de masas (e.g. Stevens et al., 2000; Kitchell et al.,
2002; Carlson, 2007), servir de base para construcción y análisis de redes tróficas
(Goldwasser & Roughgarden, 1993; Menge, 1995; Pimm, 2002), facilitar la
determinación topológica de especies clave (Jordán et al., 2006), e incluso
enriquecer los análisis de estructura de redes, con relación a la pérdida de
biodiversidad y robustez de las redes tróficas (Dunne et al., 2002b; Dunne et al.,
2004).
Toda esta información converge en el hecho que el manejo sostenible de las
pesquerías y la conservación de especies vulnerables, dependen de la habilidad para
predecir las consecuencias de diferentes niveles de pesca sobre sus dinámicas
poblacionales y entender cómo el papel ecológico de estas especies cambia a
medida que las poblaciones son explotadas (Schindler et al., 2002). Estas funciones
están relacionadas con el nicho ocupado por las especies a través de su desarrollo
ontogénico, así como con el tipo y número de interacciones mantenidas entre ellas.
4
Dichas relaciones han sido difíciles de cuantificar e incluso no se han identificado
claramente en muchos ecosistemas tropicales, desconociendo casi por completo los
mecanismos que estructuran sus comunidades y, en particular, el papel de las
relaciones tróficas en mantener o modelar dicha estructura (Arreguín-Sánchez,
2011).
En este contexto, el objetivo del presente estudio fue investigar el rol que
desempeñan las diferentes especies de tiburones y rayas en un ecosistema marino
costero de aguas tropicales, con base en las interacciones tróficas directas e
indirectas que establecen estas especies dentro de la red, con la finalidad de
identificar los posibles efectos que sobre dicha función pueden producir ciertas
características de las especies como son el sexo y la talla. Para ello, se realizaron
modelos tróficos que simularon la ausencia o presencia de los depredadores tope, y
la agrupación o segregación de las especies de elasmobranquios en sus diferentes
estados de desarrollo, incluyendo así la redundancia funcional intra e intergremial
entre las especies de la red.
5
2. ANTECEDENTES
2.1. HÁBITOS ALIMENTARIOS
Los hábitos alimentarios y los mecanismos de alimentación de tiburones y
rayas, son uno de los temas de investigación en este grupo taxonómico que han sido
abordados desde mucho tiempo atrás, pero debido a la diversidad de estas especies
y su distribución geográfica, todavía queda mucho por conocer. En este contexto, la
investigación sobre las dietas en las diferentes especies ha pasado por varias
transformaciones en la forma de producir dicho conocimiento, qué va desde la
evaluación cualitativa de las presas identificadas en los estómagos, pasando por la
cuantificación de la dieta, hasta la reciente técnica de isótopos estables (Wetherbee
& Cortés, 2004).
En este sentido, solo hasta los años 70 se introduce el uso de métodos
cuantitativos para la caracterización de dietas, entre los que se destacan los métodos
numéricos como el porcentaje en número (%N), porcentaje en peso (%P) y
frecuencia de aparición (%F), que han sido los más ampliamente extendidos (Hyslop,
1980; Cortés, 1997). Posteriormente, y para tratar de suplir las limitaciones de los
análisis que suponía tener los aportes de cada presa en términos de número, peso y
frecuencia por separado, y que subestimaban o sobreestimaban la importancia de
cada presa en la dieta, se introdujo el uso de índices que combinaran todas las
fuentes de información y que ya habían sido aplicados a peces óseos, siendo los
más comunes el coeficiente alimentario (Q) y el índice de importancia relativa (IIR)
(Pinkas et al., 1971).
La literatura generada a través del tiempo en este tema sugiere que los
elasmobranquios son animales carnívoros con un amplio espectro trófico, que va
desde plancton hasta mamíferos marinos, pero cuya amplitud de dieta es
ampliamente superada por los peces óseos que también incluyen animales
omnívoros y herbívoros (Wetherbee & Cortés, 2004).
6
Los representantes más grandes de este grupo como son el tiburón ballena
(Rhyncodon typus), el tiburón peregrino (Cethorhinus maximus), el tiburón
boquiancho (Megachasma pelagios) y la mantaraya (Manta birostris), se alimentan
de diminutos animales planctónicos (Compagno, 1984). Consecuentemente, los
invertebrados marinos son un importante ítem de presa en muchas especies de
tiburones y rayas, como lo demuestran diferentes estudios que dan cuenta incluso de
gran preferencia por algunas de estas especies.
En este sentido, las presas están condicionadas por el estilo de vida del
depredador, pues generalmente los tiburones oceánicos depredan principalmente
sobre cefalópodos (Stilwell & Casey, 1976; Smale, 1991; Acevedo, 1996; Tapiero,
1997; Vaske-Junior & Rincón-Filho, 1998; Anislado, 2000; Aguilar-Castro, 2003;
Cabrera, 2003; Castañeda & Sandoval, 2007; Estupiñán-Montaño et al., 2009;
Vaske-Junior et al., 2009; Markaida & Sosa, 2010; Preti et al., 2012), mientras que
tiburones de hábitos bénticos, costeros y demersales de las familias Triakidae,
Heterodontidae y Squalidae, así como las rayas de las familias Dasyatidae,
Rhinobatidae, Urotrygonidae, Rajidae, entre otras y algunos géneros de
Carcharhinidae o especies pequeñas de Sphyrnidae, se alimentan en gran parte de
crustáceos y/o moluscos (Lyle, 1983, 1987; Menni, 1985; Pedersen, 1995; Ellis et al.,
1996; Orlov, 1998; Muto et al., 2001; Valadez-González, 2001; Koen-Alonso et al.,
2002; Kyne & Bennett, 2002; Navia, 2002, 2009; Gómez et al., 2003; Mejía-Falla et
al., 2006; Navia et al., 2006, 2007; Mabragaña & Giberto, 2007; Cabrera-Chávez-
Costa et al., 2010; Bornatowski et al., 2010; 2012 Barbini et al., 2011; Bethea et al.,
2011; Drymon et al., 2011; Marion et al., 2011; Molina & Cazorla, 2011; Payán et al.,
2011; Valls et al., 2011; Bellegia et al., 2012; Espinoza et al., 2012, 2013) e incluso
de poliquetos (Brickle et al., 2003; Ebert & Cowley, 2003; Mabragaña & Giberto,
2007; Flóres-Ortega et al., 2011; Navia et al., 2011).
Una pequeña excepción a este supuesto es la dieta del tiburón zorro (Alopias
vulpinus), el cual, a pesar de tener hábitos claramente oceánicos, se alimenta
7
principalmente de peces pelágicos costeros de tamaño pequeño, pertenecientes al
orden de los clupeiformes (Preti et al., 2012).
Por otra parte, los peces óseos aparecen como las presas preferenciales de
distintas especies de tiburones, principalmente de los géneros Hexanchus,
Etmopterus, Scyliorhinus, Squalus, Carcharhinus, Negaprion, Rhizoprionodon y
Sphyrna (Stevens & Wiley, 1986; Wetherbee et al., 1990, Simpfendorfer, 1992;
Castro, 1993; Lessa & Almeida, 1997; Lima da Silva & da Silva de Almeida, 2001;
Bethea et al., 2006, 2011; Torres-Rojas et al., 2006, 2010; Bornatowski et al., 2007a;
Barnett et al., 2012; Martinho et al., 2012; Mnasri et al., 2012; Xavier et al., 2012), así
como de la familia Lamnidae (Vaske-Junior & Rincón-Filho, 1998).
De igual manera, algunas especies de batoideos de los géneros Amblyraja,
Bathyraja, Dasyatis y Raja también se alimentan principalmente de peces (Orlov,
1998; Koen-Alonso et al., 2001; Dolgov, 2005; Scenna et al., 2006, Navia et al., 2007;
Barbini & Lucifora, 2011; Main & Collins, 2011; Pasquino et al., 2011; Santic et al.,
2011; López-García et al., 2012; Lipej et al., 2013), llegando incluso pequeños
elasmobranquios a ser parte de la dieta de grandes tiburones Carcharhinidos
(Wetherbee et al., 1996; Cortés & Gruber, 1990), Sphyrnidos (Galván-Magaña et al.,
1989), Hexanchiformes (Ebert, 1991, 1994; Barnett et al., 2012) y del tiburón tigre
(Galeocerdo cuvier) y tiburón blanco (Carcharodon carcharias) (Lowe et al., 1996).
Así mismo, aves, reptiles y mamíferos marinos también se incluyen en las
particulares dietas de tres de los más grandes tiburones como son el tiburón toro
(Carcharhinus leucas), el tiburón tigre y el tiburón blanco, las cuales han sido
documentadas ampliamente (Bell & Nichols, 1921; Lyle, 1987; Lyle & Timms, 1987;
Lowe et al., 1996; Heithaus & Dill, 2002; Bornatowski et al., 2007b).
Otro tema relacionado con los hábitos alimentarios y que se ha presentado
como un fenómeno generalizado de peces, y que ocurre con frecuencia en
elasmobranquios, es el cambio ontogénico en las preferencias alimentarias. Con el
pasar del tiempo muchas de las especies de elasmobranquios cambian su tamaño
8
considerablemente por lo que también modifican sus hábitos, velocidad de
desplazamiento y tamaño de las mandíbulas, lo que se traduce en un cambio
sustancial de su alimentación. Algunos cambios ontogénicos documentados son de
anfípodos a grandes crustáceos (Pedersen, 1995; Orlov, 1998), de poliquetos a
crustáceos (Flores-Ortega et al., 2011; Navia et al., 2011), de crustáceos, moluscos o
peces pequeños a peces o cefalópodos grandes (Capapé, 1974, 1975; Capapé &
Zaouali, 1976; Orlov, 1998; Koen-Alonso et al., 2001; Muto et al., 2001; Valadez-
González, 2001; Bethea et al., 2006; Lipej et al., 2011; Forman & Dunn, 2012; López-
García et al., 2012; Espinoza et al., 2013), de pequeños crustáceos (anfípodos) a
poliquetos (Brickle et al., 2003) o a camarones y crustáceos (Baeck et al., 2011), de
cefalópodos a peces (Wetherbee et al., 1997) y crustáceos (Matallanas, 1982) y de
cefalópodos y peces óseos a peces cartilaginosos (Smale, 1991; Wetherbee et al.,
1996; Lessa & Almeida, 1997), a tortugas y mamíferos marinos (Lowe et al., 1996;
Ebert, 1994, 2002). Con respecto al cambio ontogénico de la dieta, también se ha
documentado que dicha variación puede darse no solo por la modificación sustancial
de presas, sino también, por el cambio en las tasas de consumo de las mismas
presas en diferentes estados de desarrollo (Dale et al., 2011; Marion et al., 2011;
Jacobsen & Bennett, 2012; López-García et al., 2012).
Existe también evidencia de que los cambios en las dietas de los
elasmobranquios pueden estar condicionados por variables ambientales, cómo
variaciones estacionales de temperatura y varios autores plantean que dichas
variaciones son presumiblemente el reflejo del carácter migratorio o la segregación
espacial de los elasmobranquios o de sus presas (Morato et al., 2003; Rinewalt et al.,
2007; Abrantes & Barnett, 2011).
2.2 RELACIONES TRÓFICAS
Las relaciones alimenticias entre especies simpátricas de elasmobranquios
también han sido incluidas en muchos estudios de ecología trófica en las últimas
décadas, los cuales documentan diferentes resultados en términos de la
cuantificación de las sobreposiciones alimenticias de las especies comparadas.
9
Autores como Macpherson (1981), Carrassón et al. (1992) y Brickle et al. (2003),
encontraron en sus trabajos bajos niveles de sobreposición de recursos entre
especies, sugiriendo repartición de recursos como estratégia de coexistencia.
Orlov (1998) consideró la interacción como moderada, mientras que Bethea et
al. (2004) sugieren que la sobreposición es moderada entre estados de historia de
vida similares. Por su parte Macpherson (1980) y Ellis et al. (1996) argumentan que
la sobreposición de dietas entre especies simpátricas de elasmobranquios es
sustancial, mientras que Petri et al. (2012) proponen que, incluso especies con
historias de vida similares, mismos tipos de hábitat e igual distribución espacial y
temporal, pueden tener valores de sobreposicion de dieta baja.
Otra forma de enfocar este tema ha sido de autores que consideran que la
significancia de la sobreposición depende del tipo de hábitats analizados, de las
especies comparadas y de los estadios de vida que sean analizados (e.g. Euzen,
1987; Bethea et al., 2004, 2011; Navia et al., 2007; Flores-Ortega et al., 2011;
Sommerville et al., 2011; Yick et al., 2011, 2012; Navarro et al., 2012). En términos
de la sobreposición de dietas a nivel intraespecífico, se ha encontrado que el traslape
puede aumentar entre tamaños de clase sucesivos (Wetherbee et al., 1996, 1997;
Aguilar-Castro, 2003; Cabrera Chávez-Costa, 2003; Bethea et al., 2004; Escobar-
Sánchez, 2004, Navia et al., 2011; López-García et al., 2012) o entre tamaños de
clase similares (Ellis et al., 1996; Platell et al., 1998; Jacobsen & Bennett, 2012).
Estos análisis de sobreposicion y similitud de dietas, relacionados con
variables de las especies como la talla o el sexo y con variables como la
temperatura, profundidad, horario de actividad entre otros, han permitido determinar
que las especies de elasmobranquios simpátricas coexisten a través de mecanismos
de repartición de nicho tales como depredación sobre diferentes tipos de presas,
tasas de consumo diferencial, cambios ontogénicos de la dieta, diferentes horarios o
profundidades de alimentación, entre otros (Platell et al., 1998; Navia et al., 2007;
Bethea et al., 2011; Sommerville et al., 2011; Espinoza et al., 2012).
10
Aunque es comúnmente aceptado que muchos tiburones y algunas rayas son
depredadores tope en numerosas comunidades marinas (Cortés, 1999; Stevens et
al., 2000; Wetherbee & Cortés, 2004; Ebert & Bizarro, 2007), las cuantificaciones del
nivel trófico al que pertenecen en un hábitat determinado son escasas. Cortés (1999)
realizó un importante aporte en el tema a partir de literatura disponible sobre las
dietas de las especies y los niveles tróficos de sus presas. De manera reciente se
introdujo en estos estudios el análisis de fracciones isotópicas de carbono y
nitrógeno para determinar con mayor precisión la asimilación de las presas ingeridas,
la fuente o el origen de las mismas y la posición trófica ocupada, ya sea por sexos,
tallas o la especie como un todo (e.g. Fisk et al., 2002; Aguilar-Castro, 2003;
Cabrera, 2003; Estrada et al., 2003; Escobar-Sánchez, 2004; Borrell et al., 2011;
Escobar-Sánchez et al., 2011; Carlisle et al., 2012; Polo-Silva et al., 2012; Speed et
al., 2012), así como dilucidar cuál es el aporte de las mismas en la estructuración de
la comunidad en que habitan (Davenport & Bax, 2002; Jennings et al., 2002).
Con base en los niveles de isótopos de nitrógeno (δ15N) y carbono (δ13C),
recientes estudios han aportado información referente a cambios de dieta
intrapoblacionales por segregación espacial (Abrantes & Barnett, 2011), por
movimiento entre ambientes costeros y oceánicos (Borrell et al., 2011), así como
coexistencia de especies simpátricas por depredación sobre niveles tróficos
diferentes (Bethea et al., 2011).
2.3. IMPORTANCIA COMUNITARIA Y FUNCIÓN ECOLÓGICA
A pesar de la mencionada importancia de los elasmobranquios en las
interacciones alimentarias de las redes tróficas marinas (Stevens et al., 2000;
Wetherbee & Cortés, 2004, Myers et al., 2007) son muy pocos los trabajos que han
medido o investigado el efecto de la depredación de estas especies sobre las
poblaciones de sus presas, restringiéndose en su mayoría a interacciones con
mamíferos marinos. Lucas & Stobo (2000) y Bowen et al. (2003) sugieren que los
tiburones han jugado un papel importante en la disminución de la población de
leones marinos en la isla Sable y McCosker (1985) propuso control de arriba hacia
11
abajo (top-down) de tiburones sobre pinnípedos. García-Gómez (2000) sugiere que
las especies de tiburones tope son importantes denso-reguladores pues al disminuir
la biomasa de estos, se incrementa significativamente la de algunas presas.
En cuanto al efecto de depredación sobre presas bénticas se ha planteado
que las rayas pueden tener fuerte impacto sobre sus presas (Thrush et al., 1994;
Myers et al., 2007), llegando incluso a la creación de sumideros poblacionales en
sitios determinados (Peterson et al., 2001). Aunque por otra parte también se plantea
que estas especies no regulan el equilibrio de los tamaños poblacionales pero sí son
un factor importante en la dinámica poblacional de sus presas (Heithaus, 2004).
Interacciones indirectas de elasmobranquios y presas mediadas por
comportamiento también han sido sugeridas como mecanismos para entender las
dinámicas de las comunidades, proponiendo que la presencia o ausencia temporal
de éstos condiciona los comportamientos y usos de hábitat de las presas (efecto de
riesgo) y por tanto regulan o condicionan las poblaciones de estas especies
(Heithaus & Dill, 2002; Dill et al., 2003; Heithaus, 2004; Heithaus et al., 2008, 2012).
Algunas aproximaciones sobre la función ecológica de elasmobranquios,
especialmente de tiburones se han realizado con modelos ecosistémicos,
principalmente de balance de masas (Ecopath con Ecosim), por lo general basados
en la evaluación de efectos directos denso-dependientes ligados a la pesca, en los
cuales se han obteniendo resultados contradictorios entre algunos de los estudios.
Manichchand-Heileman et al. (1988) proponen que aunque los tiburones ocupan los
niveles tróficos más altos en el Golfo de México, el efecto de su incremento
poblacional sobre el resto de la comunidad es poco. Kitchell et al. (2002) encontraron
que los tiburones oceánicos no son especies clave en el Pacífico centro-norte,
Carlson (2007) sugiere que la reducción poblacional de tiburones en la Bahía de
Apalachicola en el Golfo de México no produce fuertes efectos de arriba-abajo o top-
down como cascadas tróficas, mientras que Arreguín-Sánchez (2011) documenta
que varias propiedades emergentes de los ecosistemas permiten amortiguar la
12
reducción de las poblaciones de tiburones. Por otra parte, Stevens et al. (2000)
García-Gómez (2000) y Fernández et al. (2001) encontraron que modificaciones en
la abundancia de diferentes especies de tiburones en diversos ecosistemas, sí
generan cambios o efectos de distinta magnitud y de amplia distribución en las
comunidades.
Stevens et al. (2000) realizaron una propuesta interesante a partir de sus
modelos en cuanto a que las respuestas más fuertes a la eliminación de tiburones no
se producen siempre en las poblaciones de sus principales presas y que por tanto el
papel de regulación de estas especies no está necesariamente relacionado a la
contribución relativa de una presa a la dieta de un elasmobranquio (efectos directos).
De la misma manera estos autores reconocen la necesidad de investigar las
interacciones tróficas de estas especies y su importancia como mecanismos de
dispersión de efectos indirectos y por tanto de regulación en comunidades marinas.
Myers et al. (2007) registran una importante participación de batoideos en efectos
tróficos indirectos (cascada trófica) en un ecosistema marino del Atlántico que fue
considerablemente desbalanceado por efecto de pesca sobre depredadores tope, y
proponen un importante rol de estas especies como mesodepredadores.
Casi todos los análisis antes mencionados se enfocan en relaciones y efectos
de tipo directo de un depredador sobre el tamaño de población de sus presas o en
casos muy específicos en efectos de cascada trófica, dejando de lado que existen
otros tipos de efectos indirectos (competencia aparente, exclusión por competencia,
etc) los cuales han sido mencionados como grandes fuerzas que estructuran
comunidades (Menge, 1995).
De manera reciente, el termino mesodepredador ha cobrado importancia en la
literatura científica, haciendo mención a aquellos elasmobranquios de tamaño
intermedio que son depredados por los grandes tiburones (Myers et al., 2007,
Heithaus et al., 2008, Ferretti et al., 2010), y a los cuales se les atribuye una
13
importante función ecológica una vez que los grandes depredadores han sido
eliminados de los diferentes sistemas estudiados.
Al respecto, Navia et al., (2010, 2012) documentaron que en efecto los
depredadores tope (e.g. Carcharhinus leucas y Sphyrna lewini) son las especies de
mayor conectividad y menor redundancia topológica en las redes tróficas y por tanto
su eliminación produce un fuerte efecto estructural en la red trófica estudiada. De
igual forma, estos autores encontraron que una vez eliminados de la red los
depredadores tope, los elasmobranquios llamados mesodepredadores no juegan un
papel tan importante como el que ha sido sugerido por otros estudios (Myers et al.,
2007; Heithaus et al., 2008, 2012; Ferretti et al., 2010). En este sentido, Coll et al.
(2013) aplicaron modelos de balance de masas para evaluar el efecto directo de la
pesca sobre una especie de raya, y conocer los procesos que se podrían
desencadenar en la red a partir de dicha pesca. Estos autores encontraron que la
importancia ecológica de esta especie fue moderadamente baja debido a su escasa
abundancia, pero que la potencial recuperación de la especie estaría acompañada
de la recuperación de otras especies demersales y que por tanto, la especie de raya
estudiada (Raja asterias) podría ser utilizada como especie indicadora de la salud de
los ecosistemas costeros mediterráneos.
2.4. IMPORTANCIA ESTRUCTURAL DE LAS REDES TRÓFICAS
Aunque los análisis de extinción secundaria han sido ampliamente utilizados
como mecanismos para evaluar la resistencia de las redes tróficas a la perdida de
especies (Dunne et al., 2004, Solé & Montoya, 2001), se considera que el supuesto
que rige dichos análisis es una simplificación extrema de las dinámicas naturales de
las redes tróficas, pues un depredador que pierda una o varias presas, podría
adaptarse a usar otro recurso disponible. En contraste, si una extinción local de una
especie llega a presentarse, es muy probable que se dé algún grado de
fragmentación de la red y, dependiendo de la conectividad y de la importancia
topológica de la especie eliminada, se podría llevar la red a un nuevo estado de
organización.
14
Así, partiendo del supuesto que la forma en que se organizan e interactúan las
especies de una red son importantes para su estabilidad, se ha planteado que las
consecuencias de los patrones estructurales de mundo-pequeño y de escala libre,
pueden ser de gran importancia en el reconocimiento de la sensibilidad a las
perturbaciones en las redes biológicas (Montoya & Solé, 2002). Asimismo, se ha
demostrado que una red regular puede ser transformada en una red de mundo-
pequeño si una pequeña fracción de los nodos son reconectados a algunos nodos
elegidos al azar.
El patrón estructural de mundo-pequeño (que se basa en agrupamiento de
nodos) ha mostrado ser útil para dar respuestas rápidas a diferentes perturbaciones
en algunas redes tróficas teóricas, sugiriendo que este arreglo estructural puede traer
beneficios para la resilencia de las redes. Al respecto, Solé y Montoya (2001) y
Montoya y Solé (2002) determinaron que las redes tróficas con arreglo estructural de
mundo-pequeño fueron más resistentes a las extinciones secundarias de especies
que las de estructura aleatoria.
A la fecha, Navia et al. (2012) evaluaron la importancia de tiburones y rayas en la
estructura de gran escala de las redes tróficas, encontrando que aquellas especies
que desempeñan la función de depredadores tope son incluso más importantes para
la red, que las que presentan mayor conectividad o especies con altos intereses
económicos como los camarones peneidos, y sobre las cuales se enfocan en
principio las medidas de manejo y conservación, desconociendo así la organización
natural de la red. Este resultado puede tener profundas implicaciones en la manera
como las herramientas de análisis de gráfos aportarán en un futuro cercano a las
medidas de manejo basadas en enfoques ecosistémicos.
15
3. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA
La estructura de las comunidades se basa en las diferentes funciones que
cumplen los organismos presentes en ella, las cuales están relacionadas con el nicho
ocupado por dichas especies a través de su desarrollo ontogénico, así como con el
tipo y número de interacciones mantenidas entre ellas.
Estas relaciones inter-específicas han sido difíciles de cuantificar, e incluso no se
han identificado claramente en muchos ecosistemas. Así entonces, se mantiene
como tema central de investigación, el papel de las relaciones tróficas en regular o
modelar dicha estructura, teniendo como eje central de trabajo la propagación de
efectos directos e indirectos a través de las redes tróficas y su implicación en la
dinámica de las comunidades.
De manera complementaria, la importancia de un depredador en un ecosistema
puede depender de su tasa de consumo comparada a la de otros depredadores, del
grado de sobreposición entre ellos y de la extensión en la cual las poblaciones de
sus presas son reguladas por la depredación; así pues, conociendo este tipo de
información, se podría evaluar si una especie es o no clave en el equilibrio de un
ecosistema.
A partir de lo anterior, resulta entonces relevante abordar este tema desde un
enfoque de arriba-abajo o top-down ya que, siendo la depredación la principal fuerza
estructurante de la comunidad, y teniendo los tiburones y rayas niveles tróficos
intermedios y altos, se podría indagar cuál es el papel de estas especies en la
estructura y dinámica de las comunidades costeras y cómo se propagan sus efectos
desde los niveles altos hacia los niveles más bajos de la red trófica. Finalmente, la
pregunta principal a resolver con esta investigación es: ¿Son las especies de
tiburones y rayas de ambientes costeros tropicales, claves para la estructura y el
equilibrio de estos ecosistemas?
16
4. HIPÓTESIS
Los tiburones y las rayas de ambientes costeros tropicales pertenecen a
diferentes niveles tróficos y por tanto a distintos gremios ecológicos, los cuales en
muchos casos incorporan numerosas especies de peces óseos, aumentando así la
redundancia funcional de los mismos. Esta característica podría indicar que la
mencionada función de control y equilibrio atribuida por depredación a
elasmobranquios, puede llegar a ser compartida con otras especies. Así, y según la
teoría ecológica, la disminución o eliminación de una especie del gremio generará el
incremento de otra para suplir la función ecológica disminuida y mantener la
estabilidad de la comunidad. En este sentido, se plantea que las diferentes especies
de tiburones y rayas tienen menor importancia comunitaria que algunos peces óseos,
debido a su reducida amplitud de dieta, a los bajos niveles de conectividad que
presentan dentro de la red y por tanto, a que sus efectos directos e indirectos son
menores y se propagan más débilmente en la red trófica.
17
5. OBJETIVOS
5.1. OBJETIVO GENERAL
Evaluar la función ecológica de tiburones y rayas en un ecosistema costero tropical,
en el Pacífico colombiano, a partir de su participación en la estructura de la
comunidad y en la propagación de efectos tróficos directos e indirectos en la misma.
5.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS
Documentar los hábitos alimentarios de las principales especies de elasmobranquios
del área de estudio, identificando las categorías alimentarias que tipifican la dieta de
cada depredador.
Cuantificar la variación de la dieta entre etapas de desarrollo y entre sexos de las
especies estudiadas.
Estimar los niveles tróficos de la especies de elasmobranquios.
Identificar la conformación de grupos funcionales en el área de estudio.
Construir una red topológica del ecosistema estudiado, identificando los efectos
directos e indirectos entre las diferentes especies.
Evaluar la importancia topológica de las especies de elasmobranquios a partir de su
participación en la dispersión de efectos, su rol en el control ecosistémico de arriba-
abajo, la participación en los conjuntos de especies clave y la determinación de su
redundancia topológica.
18
6. MÉTODOS
6.1. ÁREA DE ESTUDIO
La Costa Pacífica de Colombia, Panamá y Ecuador forma parte de la zona
denominada ensenada de Panamá, que comprende desde el Istmo de Panamá
(cerca de los 9N) hasta punta Santa Helena, Ecuador (2S) y entre los 77 y 81 de
longitud Oeste (Wooster, 1959). Esta zona climática tropical se encuentra dentro de
la región de bajas presiones atmosféricas conocidas como “Concavidad Ecuatorial de
Bajas Presiones”, donde convergen los vientos alisios de cada hemisferio, para
formar la Zona de Convergencia Intertropical (ZCIT).
Esta investigación se desarrolló en la zona centro-sur del Pacífico colombiano,
la cual comprende desde la desembocadura del río San Juan (4°N, 77°O) hasta el
límite sur del Parque Nacional Natural Sanquianga (2°30´N, 78°10´O) (Fig. 1).
Figura 1. Área de estudio en el Pacífico central de Colombia.
Esta zona presenta una plataforma continental de pendiente baja hasta las 40
brazas de profundidad (72 m), siendo más estrecha al norte, cerca de las bahías de
19
Málaga y Buenaventura, y ampliándose en un triángulo hacia el sur alcanzando su
máxima amplitud cerca de la Isla Gorgona. Las zonas cercanas a la costa se
encuentran bajo la influencia de estuarios, manglares y desembocaduras de ríos, y
sus fondos son principalmente arenas limpias o areno fangosas (Pineda, 1990). En
esta zona se realizan diversas actividades de extracción sobre recursos marinos
como la piangua (Anadara tuberculosa), pequeños y medianos pelágicos, y siendo la
de mayor importancia económica la que se ejerce sobre el denominado "camarón de
aguas someras" (Farfantapennaeus occidentalis, Lytopennaeus vannamei, L.
stylirostris) y su respectiva fauna acompañante (Pineda, 1992).
6.2. TRABAJO DE CAMPO Y COLECTA DE INFORMACIÓN
Los muestreos se llevaron a cabo a bordo de embarcaciones camaroneras
pertenecientes a la flota pesquera de Buenaventura, principal puerto del Pacífico
colombiano. La frecuencia de muestreo fue trimestral, con una duración aproximada
de 12 días durante un año. Estos buques concentraron su esfuerzo de captura sobre
el camarón, utilizando redes con ojo de malla promedio de 2 a ¼ pulgadas y
longitudes entre 50 y 60 pies (16.5 y 19.8 m), realizando arrastres con duración de
tres horas en el día y seis horas en la noche.
El manejo de la captura una vez extendida sobre cubierta se efectuó tomando
como base la metodología propuesta por Pauly (1983). Todos los individuos de las
diferentes especies de elasmobranquios que hicieron parte de la fauna
acompañante, fueron separados del resto de la captura para determinarles el sexo, la
longitud total (Lt), la longitud estándar (Ls), el peso total (Pt) y el peso eviscerado
(Pe). Después de pesar y medir los individuos, se extrajeron y fijaron en formol al
10% los estómagos para su análisis en el laboratorio.
Para cubrir un mayor espectro de los ambientes de la zona de estudio, se
incluyó en este trabajo el muestreo de embarcaciones artesanales, las cuales
utilizaron redes de deriva y líneas de anzuelo para la captura de peces. Estos
muestreos se realizaron en algunas comunidades de pescadores de la zona de
20
estudio, de acuerdo a las temporadas del año en las cuales se captura el recurso
tiburón. Una vez que las embarcaciones arribaron a la costa se procedió a indagar
sobre el área en la cual faenaron y posteriormente a separar e identificar las
especies de elasmobranquios capturados, los cuales fueron sexados, medidos (Lt y
Ls), pesados (Pt y Pe) y eviscerados para extraer los estómagos, los cuales se
fijaron en formol al 10% para su análisis en laboratorio.
6.2.1. INFORMACIÓN SECUNDARIA
Información sobre la dieta de otras especies que habitan en la zona de estudio
fue colectada de artículos publicados, trabajos de grado e informes técnicos que han
sido realizados en dicha zona desde hace más de 20 años. Esta búsqueda incluyó
invertebrados marinos, peces óseos, elasmobranquios (de los cuales no se obtuvo
infomación primaria), reptiles, aves y mamíferos marinos.
Cuando no fue posible encontrar información sobre la dieta de alguna especie
del área, se procedió a la búsqueda de información de zonas cercanas como por
ejemplo Ecuador o Panamá, o en su defecto, se utilizó la información de especies
que sirven como equivalentes ecológicos en otros ecosistemas tropicales de
condiciones similares.
6.3. ANÁLISIS DE MUESTRAS Y DATOS
6.3.1. ESTRATEGIA ALIMENTARIA DE ELASMOBRANQUIOS
Una vez separados y determinados los estados de digestión de las presas, se
procedió a identificar cada uno de los grupos hasta el nivel taxonómico más bajo
posible, utilizando las claves de identificación de Allen & Robertson (1994, 1998),
Fischer et al., (1995b, c) y Robertson & Allen (2002). Para la identificación de los
invertebrados se usaron las estructuras duras como el exoesqueleto de los
crustáceos, la concha de los bivalvos y las mandíbulas de calamar. Para estos
grupos se dispuso de las claves de Brusca (1980) y Fischer et al., (1995a). Las
presas separadas e identificadas se colocaron en papel absorbente para eliminar
21
residuos de formol o agua que pudieran sesgar el peso. El peso de las presas se
midió con precisión de 0.01g.
6.3.1.1. Curvas de acumulación de presas
Para determinar si el tamaño de la muestra fue suficiente para describir con
precisión la dieta de un depredador, se usó la medida de diversidad trófica
acumulada o curva de acumulación de presas, la cual ha sido sugerida como una
forma de estimar la precisión en la descripción de la dieta (Huturbia, 1973; Ferry &
Cailliet, 1996). Cortés (1997) sugiere que la construcción de esta curva sea un
proceso aleatorizado, por lo cual se usó la rutina Sample-based rarefaction (species
accumulation curves) del programa EstimateS 7.5 (Colwell, 2005), aplicando 500
iteraciones a los valores de riqueza de especies de los estómagos analizados. Este
procedimiento permitió estimar la media y la varianza de cada muestra y, con base
en ello, graficar el número acumulado de presas promedio en cada muestra versus el
grupo de estómagos analizados.
Debido a que el uso de criterios subjetivos o cualitativos para la interpretación
de estas curvas de acumulación de presas limita la utilidad de las mismas para
obtener resultados definitivos, se aplicaron métodos cuantitativos para probrar la
asíntota de las curvas obtenidas. Para esto, se comparó la pendiente generada por
los puntos finales de la curva versus una línea de pendiente cero (Bizarro et al.,
2009); específicamente, se realizó una regresión lineal usando los últimos cuatro
puntos, para probar si la pendiente de la línea de mejor ajuste fue significativamente
diferente de una línea de pendiente cero (H0: m= 0 y HA: m≠ 0). Las pendientes
fueron comparadas usando la prueba estadística de t-student, donde t= (b-0)/Sb, b=
pendiente de la línea de mejor ajuste (coeficiente de regresión) y Sb= error estándar
de la pendiente (Zar, 1999). Las pendientes no fueron diferentes si P>0.05, indicando
que la curva alcanzó la asíntota. La selección de cuatro puntos y no de tres o cinco
obedece a criterios de poder estadístico de la prueba y representación del final de las
curvas (Bizarro et al., 2009). Para evaluar la precisión de las curvas de acumulación,
la pendiente de la línea generada con los errores estandar de los cuatro puntos
22
finales fue probada de manera similar, evaluando con ello si la variación alrededor de
la media se estabiliza (P>0.05). Finalmente, para tener una medida estándar de la
precisión, se calculó el coeficiente medio de la variación de los puntos finales (CV=
desviación estándar/media*100) (Bizarro et al., 2009).
6.3.1.2. Índices numéricos
En el cálculo de los hábitos alimentarios de elasmobranquios se emplearon los
índices numéricos discutidos y revisados por Hyslop (1980) y Cortés (1997), a saber:
índices simples (frecuencia, porcentaje en número y porcentaje en peso) y
compuestos (índice de importancia relativa su versión estandarizada a porcentaje).
El índice de frecuencia de una presa (%F) relaciona el número de peces cuyo
estómago contiene dicha presa (n) y el número de estómagos analizados (N), de la
forma:
100% N
nF
El índice de porcentaje en número (%N) relaciona el número total de una
presa (Nn) y el número total de todas las presas (Np), asi:
100% Np
NnN
El índice de porcentaje en peso (%P) relaciona el peso de una presa (Pp) con
respecto al peso total de todas las presas (Pt), de la forma:
100% Pt
PpP
El índice de importancia relativa (IIR), propuesto por Pinkas et al., (1971),
determina la importancia de una presa en la dieta (Hyslop, 1980), a partir de la
combinación de otros índices como número (%N), peso (%P) y frecuencia (%F),
mediante la formula:
23
OPNIIR %%%
Según Windell (1971; citado por Hyslop, 1980), este tipo de índices que
combinan valores de diferentes fuentes son más representativos. Asimismo, el valor
obtenido de IIR se estandarizó de tal manera que la importancia de las categorías
pudo ser comparada (Cortés, 1997), a saber:
IIRi
IIRiIIR
100%
donde IIRi es el valor de IIR para cada categoría de presa i.
6.3.1.3. Tipificación de las dietas de las especies
Debido a que en la mayoría de las dietas de las especies existen numerosas
categorías alimentarias que realizan aportes poco significativos, se procedió a
realizar un análisis de similitud porcentual (SIMPER), con el fin de identificar aquellas
categorías que se pueden considerar como tipificadoras o representativas de la dieta
de cada especie (Clarke, 1993; Sommerville et al., 2011). Como criterio de
tipificación se escogió las presas que, al sumarlas, aportan al menos el 90% de la
dieta de cada depredador. Este análisis fue realizado para cada especie y en seis de
ellas (M. lunulatus, S. lewini, D. longa, R. leucorhynchus, U. rogersi y R.velezi), el
análisis se realizó considerando variaciones ontogénicas (juveniles y adultos).
6.3.1.4. Cambios ontogénicos y diferencias sexuales en la dieta
Para evaluar los posibles efectos del sexo y la talla en la dieta de las especies
se utilizó un análisis de escalamiento métrico no dimensional (nMDS), cuyo patrón de
dispersión fue puesto a prueba con un análisis de similitud (ANOSIM), con miras a
probar diferencias significativas en la dieta de acuerdo a las variables estudiadas
(Dale et al., 2011). El estadístico resultante R (-1> R <1) describe la similitud entre
grupos, con valores cercanos a cero indicando que no hay diferencias y valores
cercanos a 1 o -1 indicando separación significativa entre los grupos analizados. Los
valores de P generados del estadístico R se consideraron significativos cuando
24
P<0.05. El análisis de similitud de porcentajes (SIMPER) se usó para determinar las
categorías alimentarias que contribuyen en mayor medida a la disimilitud de dietas
entre tallas y sexos en la dieta de cada especie (Clarke, 1993).
Para la realización de los análisis multivariados los datos fueron preparados
de la siguiente manera. Los estómagos fueron agrupados de manera aleatoria en
grupos de 4 a 8, dependiendo de cada una de las variables estudiadas (sexo o talla),
y un valor medio de abundancia (en este caso porcentaje en peso, %P) fue calculado
para cada una de las categorías alimentarias utilizadas. Este procedimiento fue
realizado con el fin de reducir el número de categorías de presas con valores de
cero, y así incrementar la efectividad de los análisis multivariados (White et al., 2004;
Marshall et al., 2008). Los valores medios de %P calculados para cada categoría de
presa en los datos agrupados fueron transformados con una raíz cuadrada y
utilizados para calcular la matriz de similitud con la medida de Bray-Curtis (Platell &
Potter, 2001).
6.3.1.5. Nivel trófico de las especies
El nivel trófico de cada una de las especies, y si fuera el caso, de los sexos o
tallas por especie, fue determinado siguiendo el método propuesto por Cortés (1999),
esto es:
)(11
j
n
j
ji TLPTL
donde Pj es la proporción que cada categoría de presa tiene en la dieta del
depredador y TLj es el nivel trófico de cada categoría de presa j. Los niveles tróficos
de las categorías de presas fueron tomados de Sea Around Us Project Data Base
(www.seaaroundus.org; Cortés (1999) y López-García et al. (2012)), y se reflejan en
la Tabla 1. Para aquellas especies de las que no se dispuso información de dieta de
primera mano, se utilizó la información ya publicada de los índices cuantitativos,
según disponibilidad en el siguiente orden, %IIR, %P, %N y %F (Cortés, 1999).
25
Tabla 1. Categorías de presas utilizadas para calcular los niveles tróficos de las especies de elasmobranquios en este estudio.
Grupo Sigla Organismos clasificados en cada grupo NT
Amphipoda AMP Crustáceos malacostracos 3.18
Anomura ANO Crustáceos decápodos llamados falsos cangrejos 2.50
Aves AVE Aves marinas como pelícanos y fragatas 3.87
Bivalvia BIV Todos los moluscos bivalvos 2.10
Brachyura BRA Cangrejos 2.60
Cephalopoda CEPH Calamares del orden Teuthoidea, familia Lolinginidae 4.01
Clupeomorpha CLU Peces óseos de las familias Clupeidae y Engraulidae 3.20
Dendrobrachiata DEND Camarones decápodos 2.43
Elasmobranchii ELAS Tiburones y rayas 3.65
Elomorpha ELOM Peces óseos de tipo anguilliforme y albuliforme 3.70
Euteleostei EUT Peces óseos no elomorphos o clupeomorfos 3.51
Gastropoda GAS Todos los caracoles 2.10
Isopoda ISO Crustaceos peracáridos 3.18
Mamiferos MAM Mamíferos marinos 4.02
Pleocyemata PLE Langostas 2.87
Polychaeta POL Gusanos marinos segmentados 2.65
Reptiles REP Serpientes y tortugas marinas 2.40
Schyphozoa SCH Cnidarios 3.46
Sipunculida SIP Gusanos marinos no segmentados 2.90
Stomatopoda SQU Squillidae 3.50
Teleostei TEL Peces óseos no identificados 3.51
6.3.2. GRUPOS FUNCIONALES (DE CARÁCTER TRÓFICO)
Con el fin de poner a prueba la hipótesis de que el alto número de especies de
tiburones y rayas presentes en la zona de estudio aumenta la redundancia funcional
de las mismas y reduce su importancia ecológica, se utilizaron tres aproximaciones
para determinar la similitud de dietas entre especies, y por tanto identificar la
redundancia funcional de las mismas, a saber: análisis de similitud trófica, análisis
por trofoespecies, y análisis de equivalencia regular. Teniendo en cuenta el posible
efecto de la talla en la dieta de las especies, aquellas que presentaron cambios
ontogénicos en la misma fueron analizadas como grupos separados (juveniles y
adultos).
26
6.3.2.1. Análisis de similitud trófica
Para determinar la conformación de grupos funcionales entre los
depredadores estudiados, se construyó una matriz de similitud alimentaria entre las
especies, con base en el índice de similitud de Bray Curtis. Dicha matriz fue sometida
a la técnica de agrupamiento UPGMA para generar el fenograma de similitud entre
especies. Para determinar el nivel de similitud alimentaria (definición objetiva de un
grupo funcional), se usó el método propuesto por Strauss (1982) y adaptado por
Jaksic & Medel (1987, 1990), el cual incluye la reasignación aleatoria de los valores
de uso de recursos y la re-estimación de los valores de sobreposición tantas veces
como sea deseado.
El algoritmo usado para este procedimiento fue el RA 4 (Jaksic, 2002), el cual
retiene la máxima estructura de la matriz original. Así, valores de cero fueron
mantenidos en su posición original y sólo los valores remanentes se reasignaron
aleatoriamente dentro de las columnas. Con este algoritmo se mantuvo la
selectividad y la amplitud de dietas de cada especie. Usando el programa Bootclus,
los datos se resignaron 1000 veces y todos los valores de similitud generados entre
grupos de especies se visualizaron en un histograma, con su respectivo valor de
significancia (McKenna, 2003).
6.3.2.2. Análisis por trofoespecies
Esta aproximación ha sido usada en anteriores estudios de redes tróficas (e.g.
Martinez, 1991; Dunne et al., 2004) y es una forma de evaluar cuáles especies
presentan los mismos depredadores y presas, y por tanto pueden ser consideradas
como un solo punto dentro de la red, el cual es conocido como trofoespecie (Briand &
Cohen, 1984). Este análisis fue realizado utilizando el índice de similitud trófica de
Jaccard, el cual expresa la sobreposición trófica entre dos especies y se define
como:
cba
cI
27
donde, c es el número de presas y depredadores comunes a las dos especies, a es
el número de presas y depredadores únicos de una especie y b el número de presas
y depredadores únicos de la otra especie. Cuando las dos especies tienen el mismo
grupo de presas y depredadores I= 1, cuando no tienen presas y depredadores en
común, entonces I= 0. La matriz de similitudes de este índice fue sometida a la
técnica de agrupamiento UPGMA para generar el fenograma de similitud entre
especies.
6.3.2.3. Análisis de equivalencia regular (REGE)
La simplificación de redes tróficas de gran cantidad de especies a un número
pequeño de grupos, puede ser realizada con numerosos algoritmos de agrupación.
Para este trabajo, y como punto de partida para el análisis de la importancia
estructural de los elasmobranquios en la red, se empleó el algoritmo de equivalencia
regular (REGE por sus siglas en ingles), el cual fue desarrollado en teoría de redes
sociales (Boyd, 2002; Everett & Borgatti, 2002). Este algoritmo fue aplicado para
definir la similiud de los roles tróficos de especies dentro de una red, siguiendo la
propuesta de Luczkovich et al. (2003).
Este análisis difiere de las tradicionales medidas de similitud en que considera
la topología completa de la red, ya que el rol de un organismo en su comunidad está
definido no sólo por sus presas sino también por sus depredadores, esto siguiendo la
definición de nicho de Elton (1927). Metcalf et al. (2008) compararon la efectividad de
modelos ecosistémicos construidos con el uso del algoritmo REGE versus modelos
del mismo sistema basados sobre agregaciones tróficas, calculadas con base en las
medidas tradicionales de similitud de dietas, encontrando que el uso de REGE
minimizó los errores de predicción de estos modelos ecosistémicos. Este análisis fue
realizado utilizando el software de redes sociales UCINET IV.
El cálculo del algoritmo de equivalencia regular se realizó con base en una
matriz cuadrada de especie x especie (S x S), a partir de la cual se obtuvo una matriz
R con los coeficientes (0 a 1) que indican el valor de equivalencia entre cada par de
28
especies. Para la interpretación gráfica de los patrones emergentes de este índice,
se tomó la matriz de similitudes (R) y se sometió a un algoritmo de agrupamiento
jerárquico para obtener el dendrograma de equivalencia regular (Luczkovich et al.,
2003).
6.3.3. CONSTRUCCIÓN Y ANÁLISIS DE LA ESTRUCTURA DE LA RED TRÓFICA
A partir de la información sobre la dieta de los depredadores se construyó una
matriz binaria de interacciones tróficas, donde 1 representa la presencia de una
presa i en la dieta del depredador j y 0 la ausencia de la misma. Así, el número de
interacciones fue determinado para todas las especies (depredadores y presas) en la
red. De esta forma, este análisis se enfocó en las interacciones tróficas entre las
especies, más no en la fuerza o dirección de dichas interacciones, por lo cual
presenta información específica sobre las propiedades topológicas de la red del área
de estudio.
Para construir la red trófica, la información de los contenidos estomacales fue
compilada a nivel taxonómico de especie cuando fue posible, y cuando no, género,
familia u orden fueron usados, en su orden. Algunos grupos de identificación
particularmente difícil como fitoplancton o zooplancton y categorías como Teleostei,
Pennaeidae, Brachyura o Cephalopoda, fueron mantenidas para reflejar las presas
no identificadas en niveles taxonómicos más detallados, pero que representan
interacciones tróficas en la dieta de algunas especies.
Para describir las propiedades estructurales de la red se siguió el trabajo de
Gaichas & Francis (2008). Se calculó la conectancia directa (C), la cual es la fracción
de todas las posibles interacciones y representa una medida estándar de la red; esta
fue calculada como L/S2, donde L es el número de interacciones y S es el número de
nodos de la red (Martinez, 1992). Asimismo, se calculó el diámetro (Dm), el cual se
mide como el camino más corto (en número de interacciones) entre los dos nodos
más distantes de la red, y la longitud del camino promedio (PL) calculada como la
distancia promedio en número de interacciones entre cualquier par de nodos (Albert
29
& Barabási, 2002). Se calculó también el coeficiente de agrupamiento (CC), el cual
permite determinar en qué extensión algunos grupos de especies están más
conectados entre sí que con otros grupos de especies. Este índice fue calculado
siguiendo a Albert & Barabási (2002) y Newman (2003), como la tasa entre el
número máximo de interacciones identificadas entre nodos (Ei) y el número máximo
de interacciones posibles entre nodos ki, esto es:
)1(
2
ii
i
kk
ECC
Para probar si la red trófica del área de estudio presenta organización
estructural de mundo-pequeño, los índices longitud del camino promedio (PL) y
coeficiente de agrupamiento (CC) de la red observada fueron comparados con
aquellos generados con base en una red trófica aleatoria construida con el mismo
número de nodos (256) e interacciones (647), usando la rutina de redes aleatorias
del software Pajek. El criterio de decisión indica que las redes tróficas con estructura
de mundo-pequeño tienen valores de CC más altos y PL más pequeños que las
redes aleatorias. Para probar estadísticamente si la red trófica observada fue
diferente de una red trófica aleatoria, se construyeron 1000 redes aleatorias y se
compararon los valores observados de la media y la varianza de CC y PL con los
valores de la media y la varianza de CC y PL de las redes aleatorias.
Para determinar si la red trófica del área de estudio cumple con el patrón de
escala libre se calculó el grado del nodo (D), el cual tiene en cuenta el número de
otros nodos que están conectados al nodo i. Así el grado de un nodo i (Di) es la
suma de sus presas (in-degree, Din,i) y sus depredadores (out-degree, Dout,i), el cual
fue calculado usando el software NetDraw como:
Di=Din,i+Dout,i
Una vez calculado el grado del nodo para todas las especies de la red, se
analizó su distribución de frecuencias con respecto al número de interacciones que
30
establece cada nodo de la red. Para establecer la función lineal que mejor describe la
relación de estos datos, se graficó el logaritmo de la distribución de frecuencias de
los nodos versus el logaritmo del grado del nodo. La participación de los nodos en las
interacciones de la red fue medida aplicando dos índices de mesoescala o también
conocidos como índices de centralidad:
El índice de intermediación “betweenness centrality” (BC), el cual se basa en
cuantificar qué tan frecuente un nodo i es la vía más corta entre cada par de nodos j
y k. Este valor se calculó usando el software UCINET IV (Borgatti et al., 1996). El
índice estandarizado para el nodo i (BCi) es:
)2)(1(
/)(2
NN
gig
BCkj
jkjk
i
donde i ≠ j y k, gjk es el número de pasos más cortos e iguales entre nodos j y k, y
gjk(i) es el número de estos pasos en los cuales el nodo i es incidente (gjk podría ser
igual a uno). El denominador es dos veces el número de pares de nodos sin el nodo
i. Este índice mide qué tan central es un nodo en el sentido de ser incidente en
muchos de los pasos más cortos en la red. Si el BCi es grande para un grupo trófico
i, indica que la pérdida de este nodo podría afectar de manera rápida y dispersarse
ampliamente en la red.
El segundo índice de centralidad usado fue el de cercanía “closeness centrality”
(CCi), el cual se basa en el principio de cercanía, y sirve para cuantificar qué tan
cortos son los pasos mínimos de un nodo dado a todos los otros (Wassermann &
Faust, 1994). Este índice se calculó usando UCINET IV (Borgatti et al., 1996), siendo
su versión estandarizada (CCi):
N
j
ij
i
d
NCC
1
1
31
donde i ≠ j, dij es la longitud de los pasos más cortos entre los nodos i y j en la red.
Este índice mide qué tan cercano es un nodo a los demás. El mayor valor de CCi
será para aquel grupo trófico que, al ser eliminado, afecte a la mayoría de los otros
grupos. Todos los análisis descritos en esta sección fueron desarrollados en software
de análisis de redes, UCINET VI y/o Pajek, este último disponible en
http://vlado.fmf.uni-lj.si/pub/networks/pajek/.
Para poner a prueba la hipótesis que esta red trófica es altamente resistente a
las presiones antrópicas se realizó una simulación de pérdida de las especies de
mayor importancia comercial de la zona de estudio, los camarones. Así, todos los
análisis antes descritos fueron realizados con la red trófica completa y con una red
trófica sin camarones y los resultados comparados entre sí.
6.3.4. ANÁLISIS TOPOLÓGICO DE LA FUNCIÓN ECOLÓGICA DE LOS
ELASMOBRANQUIOS EN LA RED TRÓFICA
Para evaluar la importancia posicional de los diferentes nodos de tiburones y
rayas, con base en la hipótesis de que altos niveles de redundancia trófica reducen la
importancia de una especie en las redes, se utilizaron tres bases de datos, las cuales
fueron homogenizadas antes de su análisis de la siguiente forma: todas las presas
identificadas a nivel de especie y que pertenecían al mismo género fueron sumadas
en un solo nodo; aquellas presas identificadas en niveles superiores se mantuvieron
en grupos taxonómicos de familia u orden, excepto en aquellos casos en donde,
aunque no se conozca la identidad exacta de la presas, se puede inferir el menor
nivel taxonómico de la misma, por ejemplo géneros monoespecíficos o familias de un
solo género. Finalmente, categorías de presas muy amplias y que en principio
pueden ser redundantes (e.g. camarones y Penaeidae), se mantuvieron en la medida
que éstas expresan relaciones tróficas que, aunque no se identificaron en alto nivel
de resolución, están presentes y cuentan en la medición de los índices topológicos
de las especies y la red en general.
32
Las tres bases de datos analizadas fueron:
1. Elasmobranquios identificados con base en su clasificación taxonómica: En esta
base de datos, cada especie de tiburón o raya representa un nodo independiente de
todos los demás, sin tener en cuenta la talla de los depredadores.
2. Elasmobranquios como trofoespecies: En esta base de datos se utilizaron los
resultados de los análisis de contenidos estomacales que demostraron cambios
ontogénicos, dividiendo estas especies en juveniles y adultos. Con estas
modificaciones se realizaron los análisis para identificar la presencia de trofoespecies
entre elasmobranquios (ver sección 6.3.2.2) y así determinar la posible redundancia
en la función depredadora de estas especies.
3. Elasmobranquios como especies de equivalencia regular: En esta base de datos,
al igual que la anterior, se tuvieron en cuenta las diferencias ontogénicas en la dieta
de las especies. En este caso, la evaluación de la redundancia trófica se realizó con
el algoritmo de equivalencia regular REGE (ver sección 6.3.2.3), el cual incluyó
además de elasmobranquios, todas las especies de la red. Así, se amplía la posible
formación de grupos redundantes entre elasmobranquios y peces óseos.
A las tres bases de datos descritas anteriormente le fueron aplicados todos los
índices de análisis topológicos (centralidad, importancia topológica, conjunto de
especies clave y redundancia topológica); proceso que se resume en la Figura 2.
6.3.4.1. Índices de centralidad:
El primer análisis de importancia topológica se enfocó sobre los puntos de la
red, los cuales son llamados nodos. Así, se utilizó un índice de alcance local “grado
del nodo” y dos índices de alcance intermedio o “mesoescala”, cuya aplicación en
análisis topológicos de redes tróficas ha sido presentada y discutida en diferentes
publicaciones (Jordán, 2001; Jordán & Scheuring, 2002; Jordán et al., 1999, 2006;
Abarca-Arenas et al., 2007). Estos índices fueron descritos en la sección anterior y
corresponden al grado del nodo (D), intermediación (BC) y cercanía (CCi). Además
de éstos, se emplearon índices que miden la importancia topológica de las especies
y que son descritos a continuación.
33
Figura 2. Esquema ilustrativo del proceso para análisis de importancia topológica con las tres bases de datos construidas: 1. Elasmobranquios identificados con base
en su clasificación taxonómica; 2. Elasmobranquios como trofoespecies; 3. Elasmobranquios como especies de equivalencia regular.
6.3.4.2. Índice de importancia topológica (Ki)
Usado para caracterizar la importancia de especies en ecosistemas, de
acuerdo a su posición en la red trófica. Este índice considera información adicional a
los nodos directamente conectados entre sí, y fue definido con detalle por Jordán
(2001) y Jordán et al. (2006), de la forma:
n
c
m
e
te
e
bc
c
j Kf
Kd
K1 1
)1(1
)1(1
donde n es el número de depredadores de la especie i, dc es el número de presas de
este depredador cth y Kbc es el índice de importancia de abajo-arriba (bottom-up) del
predador cth. Simétricamente m es el número de presas de la especie i, fe es el
número de depredadores de la presa eth y Kte es el índice de importancia de arriba-
abajo (top-down) de la presa eth. Para el nodo i, la primera suma cuantifica los
34
efectos de abajo-arriba (Kbu) mientras que la segunda lo hace con los efectos de
arriba-abajo (Ktd).
Los productos que contienen los valores de K (∑Kbc/dc + ∑Kte/fe) se refieren a
los efectos indirectos (Kind) y aquellos que no contienen K (∑1/dc + ∑1/fe) se refieren a
los efectos directos (Kdir). Las sumas de estos valores de efectos (Kbu + Ktd) y (Kind + -
Kdir) es igual a K.
iindidiritdibui KKKKK ,,,,
Este índice además de dar información sobre el número de conexiones entre
nodos, informa sobre cómo estos vecinos se conectan entre sí (Jordán et al., 2006),
enfatizando en interacciones verticales sobre interacciones horizontales (e.g.
cascadas tróficas vs competencia aparente); asimismo, caracteriza la importancia
posicional, separando efectos directos e indirectos, así como efectos de abajo-arriba
de efectos de arriba-abajo en la red trófica (Jordán, 2001). Este índice se estimó
usando el software FLKS 1.1 suministrado directamente por Ferenc Jordán.
Estos índices de alcance intermedio o “mesoescala” fueron preferidos sobre
otras opciones más globales como conectancia dentro de redes tróficas (Martínez,
1992) e incluso más locales como la distribución de conexiones tróficas (Montoya &
Solé, 2002; Dunne et al., 2002b), ya que estos últimos reflejan la topología global de
la red, pero no dan información sobre la posición específica de los nodos ni de sus
interacciones más distantes, impidiendo el análisis de importantes efectos indirectos
como competencia aparente y cascadas tróficas (Menge, 1995). Ademas, los índices
de “mesoescala” son recomendados si el interés del estudio es comprender las
relaciones dentro de una comunidad (Jordan & Scheuring, 2002) y más aún, si se
quiere cuantificar la importancia relativa de una especie dentro de un sistema dado,
con respecto a las demás (Jordán et al., 2006).
35
6.3.4.3. Conjunto de especies clave (Key Player Problem)
Para determinar si las especies de elasmobranquios pertenecen al conjunto
de especies clave del ecosistema estudiado (definido como “topological keystone
species complexes” por Jordán et al., 1999, 2006 y Libralato et al., 2006) se aplicó la
aproximación “Key Player Problem-KPP" en análisis de redes ecológicas (Borgatti,
2003a). Este enfoque es usado para determinar la importancia de diferentes
combinaciones de especies para mantener la integridad de una red y fue
desarrollado bajo dos aproximaciones.
La primera de ellas, de “Fragmentación” (KPP-1), en la cual se mide la
participación de cada uno de los nodos en el mantenimiento de la cohesión de la red,
teniendo como criterio de identificación de especie clave los tres nodos cuya
eliminación causaron la máxima fragmentación de la red. El segundo método
conocido como de “Expansión” (KPP-2), trabaja bajo el supuesto de, “si se dispersa
información desde un nodo n, ¿cuáles nodos han de ser seleccionados para alcanzar
a los demás de la manera más rápida en una red intacta?”. En este caso se
determinó como especies clave a los tres nodos que alcanzaron la mayoría de los
demás nodos en tan solo dos pasos (Benedek et al., 2007; Dambacher et al., 2010).
Este análisis fue realizado con la rutina Key Player 1.1 (Borgatti, 2003b), disponible
con el software UCINET (www.analytictech.com/ucinet).
6.3.4.4. Índice de redundancia topológica (T03)
El efecto de la especie j sobre la especie i, cuando i puede ser alcanzado
desde j en n pasos, se define como an,ij. El caso más simple de calcular es cuando
n=1, (es decir, el efecto de j sobre i es directo): a1,ij = 1/ Di, donde Di es el grado del
nodo i (es decir, el número de sus vecinos directos, incluyendo presas o
depredadores). Se asume que los efectos indirectos de la red trófica son
multiplicativos y aditivos. Cuando el efecto del paso n es considerado, se define el
efecto recibido por la especie i de todas las especies (N) de la red como:
N
j
ijnin a1
,,
36
Lo cual es igual a 1(cada especie es afectada por el mismo valor del efecto).
Por otra parte, el efecto de n pasos originado desde la especie i se define como:
N
j
jinin a1
,,
El cual podría variar entre especies diferentes (i.e. los efectos originados
desde especies diferentes, pueden ser diferentes). Entonces, la importancia
topológica de la especie i, cuando los efectos hasta n pasos son considerados, se
define como:
n
a
nTI
n
m
N
j
jim
n
m
imn
i
1 1
,
1
,
Lo cual corresponde a la suma de los efectos originados de la especie i hasta
n pasos, promediado sobre el número máximo de pasos considerados (n). Así, TIn
cuantifica las relaciones entre cada par de nodos en una red, incluso si n es muy
grande.
Para medir qué tan única puede ser la posición de un nodo dentro de la red,
es decir, en qué medida se sobrepone con la posición de sus vecinos, se definió un
umbral del efecto (t), determinando el rango efectivo de la interacción estructural del
nodo i. Los nodos ubicados dentro de este rango se determinan como “interactuantes
fuertes” (los efectos que ellos reciben del nodo i es mayor que t), mientras que los
nodos fuera de este rango son “interactuantes débiles”. La sobreposición topológica
(T03 entre los nodos i y j corresponde al número de interactuantes fuertes que
aparecen en los rangos efectivos de los dos nodos, como una función del número
máximo de pasos n= 3 y el umbral t= 0.001. La suma de todos los valores de T0
entre el nodo i y otros nodos (ΣT0ij entre todos los nodos j con i ≠ j) provee la
sobreposición topológica de la especie i (T03).
Con el fin de evaluar la importancia estructural de los elasmobranquios
considerados depredadores tope en el área de estudio (i.e. Galeocerdo cuvier,
Carcharhinus leucas, Carcharhinus limbatus y Sphyrna lewini), se realizaron todos
37
los análisis topológicos a las tres bases de datos descritas en el inicio de esta
sección, considerando la presencia y la ausencia de estos depredadores.
Finalmente, y para estimar el efecto de la resolución taxonómica utilizada en
los resultados obtenidos con el grado del nodo y los índices de centralidad (cercanía
e intermediación), se aplicó un análisis de sensibilidad, el cual consistió en realizar
los cálculos de cada índice con dos diferentes niveles de agregación de nodos. El
primero de ellos con la mayor resolución taxonómica posible y el segundo,
agrupando especies y géneros en familias, con excepción de elasmobranquios que
fueron el grupo de interés en este estudio.
6.3.4.5. Evaluación de mundo-pequeño
Para evaluar el efecto de la pérdida de los depredadores tope sobre la
estructura de la red trófica del área de estudio, se realizó la comparación de los
valores del coeficiente de agrupación (CC) y la longitud del camino promedio (PL) de
las redes originales versus sus respectivas redes aleatorias en diferentes escenarios.
Estos escenarios representan la eliminación secuencial de las especies identificadas
como depredadores tope dentro de las redes tróficas. La supresión de las especies
en las redes simula el potencial efecto de remoción casi total que la extracción
pesquera puede causar a las especies. Los escenarios analizados fueron los
siguientes:
Escenario 1. Las redes tróficas se mantuvieron completas, sin eliminar ningún nodo
(red inicial), y se calcularon los valores de CC y PL para estas redes y sus
respectivas redes simuladas. Dado los análisis mencionados al principio de esta
sección (distribución de escala libre) y los resultados de CC y PL, se establece que la
red del área de estudio presenta estructura de mundo-pequeño.
Escenario 2. Se eliminó el nodo de menor redundancia topológica en las redes
tróficas y se calcularon los valores de CC y PL para estas redes y sus respectivas
redes simuladas.
38
Escenario 3. Además del nodo anterior, se eliminó el segundo nodo con menor
redundancia topológica y se calcularon los valores de CC y PL para estas redes y
sus respectivas redes simuladas.
Escenario 4. A los dos nodos anteriores se sumó la eliminación del tercer nodo con
menor redundancia topológica, se calcularon los valores de CC y PL para las redes y
sus respectivas redes simuladas.
Los resultados de los índices CC y PL fueron tabulados para observar el
comportamiento de los resultados a través de las redes y los escenarios analizados.
39
7. RESULTADOS
7.1. INFORMACIÓN SECUNDARIA
La búsqueda de información sobre hábitos alimentarios de especies de peces
e invertebrados que habitan en la zona de estudio, o en su defecto, dietas de
especies confirmadas para la zona pero que han sido estudiadas en ecosistemas
aledaños, dio como resultado la obtención de 60 referencias bibliográficas que se
detallan en el Anexo 1. De estas referencias se extrajo información de 16.401
contenidos estomacales de 61 depredadores de diferentes niveles tróficos (Tabla 2).
De los 16.401, 3.986 pertenecieron a 18 especies de elasmobranquios y fueron
usados en los análisis de niveles, gremios y redes tróficas.
Tabla 2. Especies con información de dieta obtenidas de la literatura y utilizadas para la construcción de la red trófica de la zona de estudio.
INVERTEBRADOS Callinectes arcuatus Farfantepenaeus californiensis Litopenaeus occidentalis Litopenaeus stylirostris Litopenaeus vannamei ELASMOBRANQUIOS Aetobatus narinari Carcharhinus leucas Carcharhinus limbatus Galeocerdo cuvier Raja velezi Sphyrna lewini Sphyrna tiburo Zapteryx xyster PECES ÓSEOS Ariopsis seemani Ariiopsis kessleri Anchoa spinifer Bagre panamensis Brotula clarkae
Caranx caninus Centropomus unionensis Cetengraulis mysticetus Cyclopsetta querna Cynoscion phoxocephalus Diapterus peruvianus Echiopsis brunneus Epinephelus sp. Etropus crossotus Eucinostomus currani Eugerres periche Gerres cinereus Gymnothorax equatorialis Haemulopsis leuciscus Harengula thrissina Katsuwonus pelamis Larimus pacificus Lutjanus guttatus Lutjanus peru Menticirrhus nasus Nebris occidentalis Mugil cephalus
Mugil curema Opisthopterus dovii Oligoplites refulgens Ophicthus frontalis Opisthonema libertate Opisthonema spp. Polydactylus approximans Polydactylus opercualris Pomadasys panamensis Pseudupeneus grandisquamis Scomberomorus sierra Selene peruviana Sphoeroides annulatus Sphyraena ensis Stellifer oscitans Stellifer oscitans Stellifer ericimba Thunnus albacares OTROS Tursiops truncatus Tortugas marinas Aves marinas
40
7.2. ESTRATEGIA ALIMENTARIA DE ELASMOBRANQUIOS
En este trabajo se analizaron de manera directa 1699 estómagos
pertenecientes a 13 especies de elasmobranquios, 6 de tiburones y 7 de rayas
(Tabla 3).
Tabla 3. Especies de elasmobranquios cuyos contenidos estomacales fueron procesados directamente en este trabajo.
Clase Subdivision Orden Familia Especie
Chondrichthyes Selachii Carcharhiniformes Triakidae Mustelus henlei Mustelus lunulatus
Sphyrnidae Sphyrna corona Sphyrna lewini Sphyrna media Sphyrna tiburo
Batoidea Torpediniformes Narcinidae Narcine leoparda Rajiformes Rhinobatidae Rhinobatos leucorhynchus Zapteryx xyster Myliobatiformes Dasyatidae Dasyatis longa Urotrygonidae Urotrygon aspidura Urotrygon rogersi Urotrygon sp.
Debido a la dificultad de obtener el mismo nivel de identificación taxonómica
de todas las presas encontradas en los estómagos de las diferentes especies de
elasmobranquios analizadas, fue necesario estandarizar los ítems de presa en
categorías alimentarias amplias, que permitieran hacer comparaciones intra e inter-
específicas de las dietas y las estrategias alimentarias. Los más de 60 items de
presa identificados en las 13 especies analizadas fueron agrupados en 18 categorías
alimentarias, 13 de invertebrados: Amphipoda, Anomura, Bivalvia, Brachyura,
Cephalopoda, Dendrobrachiata, Gastropoda, Isopoda, Pleocyemata, Polychaeta,
Sipunculida, Schyphozoa y Stomatopoda; 4 de peces óseos: Elomorpha,
Clupeomorpha, Euteleostei y Teleostei y una de elasmobranquio: Batoidea. La
división de peces óseos en cuatro grupos obedece a que estas especies presentan
niveles tróficos que van desde 3 hasta 4.5, y por tanto, el consumo diferencial de
estos grupos condiciona significativamente el nivel trófico, la redundancia funcional y
la función ecológica de los elasmobranquios. Este no es el caso de los invertebrados,
para los cuales cada grupo definido en este estudio se mantiene en un mismo nivel
41
trófico sin importar la identidad taxonómica de sus componentes (ver López-García et
al., 2012). Así, los resultados presentados a continuación se basan en las 18
categorías alimentarias descritas anteriormente.
7.2.1. CURVAS DE ACUMULACIÓN DE PRESAS
De las 13 especies analizadas, se construyeron curvas de acumulación de
presas para aquellas cuyo número mínimo de estómagos fue 30, con lo cual se
excluyó a los tiburones martillo Sphyrna corona y Sphyrna tiburo. Ocho de las once
curvas de acumulación de presas analizadas cumplieron con los criterios para ser
consideradas como suficientes para describir con precisión la dieta de las respectivas
especies; esto es, una asíntota visual de la curva y aceptación de la hipótesis nula de
que la pendiente de los últimos cuatro puntos de cada curva es igual a cero (H0: m= 0
y HA: m≠ 0). En las figuras 3 y 4 se presentan las curvas obtenidas para las especies
de tiburones y rayas respectivamente.
Figura 3. Curvas de acumulación de presas para las especies de tiburones analizados en el estudio.
42
Figura 4. Curvas de acumulación de presas para las especies de rayas analizadas en el estudio.
43
Las pruebas estadísticas de t-student que se realizaron a las curvas
soportaron la asíntota de ocho de ellas (P>0.05), mientras otras tres muestran
tamaños de muestra insuficientes (P<0.05) (Tabla 4). Los análisis de precisión de
estas curvas sugieren que cinco de ellas no presentan variabilidad en torno a la
media de los puntos finales (P>0.05), mientras seis más no cumplen con el supuesto
de pendiente cero para el error estándar; sin embargo, los coeficientes de variación
de todas las curvas oscilaron entre 0.00% y 1.87%, lo que ratificó la baja variación de
los errores estándar en la parte final de la recta y soporta alta precisión en los
análisis (Tabla 4).
Tabla 4. Valores de t-student para la media (m) y el error estándar (ES) de cuatro puntos finales de cada curva de acumulación de presas, así como su respectivo valor
del coeficiente de variación (CV). Valores de P>0.05 indican pendientes iguales a cero.
Especie n t-student
m P
t-student ES
P CV
Mustelus henlei 119 9.81 <0.05 -12.64 <0.05 0.24 Mustelus lunulatus 104 1.73 >0.05 -4.04 >0.05 0.05 Sphyrna lewini 50 18.38 <0.05 9.43 <0.05 0.56 Sphyrna media 52 2.82 >0.05 -15.18 <0.05 0.05 Narcine leoparda 155 1.35 >0.05 -7.50 <0.05 0.00 Rhinobatos leucorhynchus 211 0.24 >0.05 -4.24 >0.05 0.00 Zapteryx xyster 55 39.67 <0.05 -11.72 <0.05 1.87 Dasyatis longa 289 0.17 >0.05 -2.43 >0.05 0.00 Urotrygon aspidura 102 1.35 >0.05 -9.48 <0.05 0.25 Urotrygon rogersi 324 0.32 >0.05 -1.34 >0.05 0.00 Urotrygon sp. 215 0.23 >0.05 -2.06 >0.05 0.00
7.2.2. ÍNDICES NUMÉRICOS DE LA DIETA DE LAS ESPECIES
Con base en los 1699 estómagos de las 13 especies de elasmobranquios
mencionadas en la sección anterior se realizaron los cálculos de los índices
numéricos simples y compuestos:
44
7.2.2.1. Tiburones
Para M. henlei se encontró que la frecuencia de consumo de presas tales
como Brachyura, Cephalopoda, Dendrobrachiata y Stomatopoda es similar (Tabla 5);
sin embargo, los aportes en número y peso son bajos en comparación con Teleostei.
Por ello, y considerando el porcentaje del índice de importancia relativa (%IIR=
78.10%) se observa que esta especie basa su dieta principalmente en peces,
sugiriendo una dieta especializada en este recurso (Tabla 5).
Para M. lunulatus los índices de frecuencia, número y peso muestran a
Brachyura, Stomatopoda y Dendrobrachiata como las presas dominantes. Sin
embargo, la combinación de éstos en el índice de importancia relativa, sugiere que
Brachyura (%IIR= 64.4%) y Stomatopoda (%IIR= 30.8%) fueron las categorías
alimentarias más importantes en la dieta de la especie (Tabla 5).
Por su parte, S. corona pareciera tener una dieta más heterogénea, pues de
cinco categorías alimentarias, tres conforman un poco más del 85% del %IIR (Tabla
5), asi como aportes balanceados en frecuencia, número y peso (Tabla 5). Caso
contrario fue el observado en S. lewini, donde Teleostei ocupó siempre el primer
puesto en todos los índices simples y representó más del 90% de la dieta (%IIR=
94.8%), siendo así una especie casi completamente especializada en este recurso
(Tabla 5).
La especie de tiburón con mayor cantidad de categorías de presa fue S.
media, la cual presentó 10 grupos dietarios diferentes, entre los cuales se destacaron
Dendrobrachiata, Cephalopoda y Teleostei. Estas categorías realizaron los mayores
aportes en frecuencia, número y peso, y por tanto obtuvieron los mayores valores del
porcentaje del índice de importancia relativa (Tabla 5).
7.2.2.2. Rayas
En cuanto a la dieta de las rayas se encontró que N. leoparda fue la especie
de mayor especialización alimentaria pues una sola categoría de presa de las seis
45
identificadas, Polychaeta, representó el 98.2% del %IIR (Tabla 6). Por su parte, R.
leucorhynchus también presentó un comportamiento especializado sobre un tipo de
presa principal de las siete identificadas, en este caso Dendrobrachiata, la cual
representó el 86.0% del %IIR. Al igual que en N. leoparda, las otras categorías de
presa restantes tienen aportes de frecuencia, número y peso muy bajos (Tabla 6).
Zapteryx xyster mostró una dieta más heterogénea que las dos especies
anteriores, con aportes porcentuales significativos en frecuencia, número y peso de 3
de las 5 categorías de presas identificadas en su dieta (Tabla 6). En esta especie,
Euteleostei (%IIR= 52.0%), Dendrobrachiata (%IIR= 33.5%) y Stomatopoda (%IIR=
13.7%) fueron las categorías de mayor importancia alimentaria.
Dasyatis longa es una especie que aunque consumió 11 categorías de presa,
se alimentó preferencialmente de Dendrobrachiata, la cual representó el 59.6% de
%IIR de todas las presas. Stomatopoda, Brachyura y Teleostei fueron las categorías
sucesivas en términos de frecuencia, número y peso, y por lo tanto en %IIR (Tabla
6).
Aunque significativamente más pequeña que D. longa, U. aspidura también
basó su dieta principalmente en Dendrobrachiata (%IIR= 63.9%), seguida de
Teleostei (%IIR= 21.2%). Las demás categorías alimentarias tuvieron aportes poco
significativos (Tabla 7).
Siguiendo la tendencia de los batoideos anteriores, U rogersi basó su dieta
principalmente en Dendrobrachiata, con un %IIR cercano al 80.0%, seguido por
Polychaeta, la cual representó el 18.1% en este mismo índice (Tabla 7). Las otras
cinco categorías de presa presentaron aportes menores al 2.0% del %IIR.
Urotrygon sp., una especie de la familia Urotrygonidae que aún está por
describir (Torres, 2010), presentó un comportamiento alimentario heterogéneo, con
tres categorías dietarias dominantes en frecuencia, número y peso, y por tanto,
46
siendo éstas las de mayor importancia relativa en la dieta de la especie (Tabla 7).
Estas tres categorías de presas fueron en su orden, Stomatopoda, Dendrobrachiata y
Teleostei, con aportes en %IIR de 36.2, 33.0 y 30.6%, respectivamente.
47
Tabla 5. Índices numéricos que describen la dieta de las especies de tiburones analizadas en el estudio. %F= frecuencia, %N= porcentaje en número, %P= porcentaje en peso, %IIR= porcentaje del índice de importancia relativa de cada presa.
Mustelus henlei
Mustelus lunulatus
Sphyrna lewini
Sphyrna media
Sphyrna corona
Presas %F %N %P %IIR
%F %N %P %IIR
%F %N %P %IIR
%F %N %P %IIR
%F %N %P %IIR
Anomura 3.4 1.3 4.4 0.2
2.9 1.4 1.4 0.1
- - - -
- - - -
- - - -
Batoidea - - - -
- - - -
- - - -
5.8 1.8 5.2 0.4
- - - -
Bivalvia - - - -
1.9 0.7 0.1 0.0
- - - -
- - - -
- - - -
Brachyura 35.3 12.2 8.3 7.8
71.2 42.8 59.1 64.4
- - - -
7.7 1.4 1.4 0.2
28.6 5.1 23.3 9.4
Cephalopoda 16.8 5.3 7.8 2.4
1.9 0.7 0.0 0.0
4.7 2.4 7.3 0.5
51.9 26.2 2.4 13.1
35.7 37.2 16.9 22.4
Clupeomorpha - - - -
- - - -
4.7 8.3 18.3 1.3
11.5 2.2 13.2 1.6
- - - -
Dendrobrachiata 21.8 8.0 5.1 3.1
20.2 11.6 10.1 3.9
9.3 4.8 12.0 1.7
90.4 26.9 51.1 62.4
71.4 20.5 29.8 41.8
Euteleostei 16.0 6.7 28.9 6.1
- - - -
2.3 1.2 16.5 0.4
13.5 3.9 17.6 2.6
- - - -
Gastropoda - - - -
1.9 0.7 0.1 0.0
- - - -
- - - -
- - - -
Pleocyemata 0.8 0.2 1.3 0.0
- - - -
- - - -
- - - -
- - - -
Polychaeta 2.5 0.7 0.0 0.0
1.9 0.7 0.0 0.0
- - - -
3.8 0.7 0.0 0.0
- - - -
Schyphozoa - - - -
- - - -
- - - -
1.9 0.7 0.7 0.0
- - - -
Stomatopoda 18.5 5.1 7.0 2.4
53.8 35.5 28.9 30.8
11.6 7.1 3.1 1.3
9.6 2.2 0.1 0.2
14.3 2.6 27.9 5.1
Teleostei 74.8 60.4 37.3 78.1
13.5 5.8 0.4 0.7
74.4 76.2 42.8 94.8
51.9 34.1 8.4 19.5
50.0 34.6 2.0 21.3
48
Tabla 6. Índices numéricos que describen la dieta de cuatro especies de rayas analizadas en el estudio. %F= frecuencia, %N= porcentaje en número, %P= porcentaje en peso, %IIR= porcentaje del índice de importancia relativa de cada presa.
Narcine leoparda
Rhinobatos leucorhynchus
Zapteryx xyster
Dasyatis longa
Presas %F %N %P %IIR
%F %N %P %IIR
%F %N %P %IIR
%F %N %P %IIR
Anomura - - - -
1.4 0.4 0.1 0.0
3.4 4.2 2.4 0.5
- - - -
Bivalvia - - - -
0.5 0.3 0.0 0.0
- - - -
0.7 0.2 0.0 0.0
Brachyura 1.3 2.5 1.7 0.1
30.3 21.8 10.8 10.4
3.4 4.2 0.7 0.4
34.9 15.3 8.0 12.5
Cephalopoda - - - -
- - - -
- - - -
3.5 1.1 0.5 0.1
Clupeomorpha - - - -
- - - -
- - - -
1.0 0.3 1.0 0.0
Dendrobrachiata 3.2 6.3 3.6 0.7
65.9 67.4 56.9 86.0
24.1 29.2 35.5 33.5
57.4 41.2 26.2 59.6
Elomorpha - - - -
- - - -
- - - -
2.8 1.0 11.0 0.5
Euteleostei - - - -
7.1 2.7 14.9 1.3
31.0 45.8 32.1 52.0
9.7 9.1 32.3 6.2
Gastropoda 1.3 2.5 1.7 0.1
- - - -
- - - -
- - - -
Polychaeta 25.8 82.5 80.5 98.2
- - - -
- - - -
2.4 1.7 0.0 0.1
Sipunculida - - - -
- - - -
- - - -
1.4 0.3 1.4 0.0
Stomatopoda 1.9 3.8 10.9 0.7
7.1 3.7 7.1 0.8
13.8 16.7 29.4 13.7
32.2 17.6 7.2 12.3
Teleostei 1.3 2.5 1.7 0.1
10.0 3.6 10.1 1.4
- - - -
22.8 12.4 12.3 8.7
49
Tabla 7. Índices numéricos que describen la dieta de tres especies de rayas analizadas en el estudio. %F= frecuencia, %N= porcentaje en número, %P=
porcentaje en peso, %IIR= porcentaje del índice de importancia relativa de cada presa.
Urotrygon aspidura
Urotrygon rogersi
Urotrygon spp
Presas %F %N %P %IIR
%F %N %P %IIR
%F %N %P %IIR
Amphipoda - - - -
6.2 6.1 4.1 0.7
- - - -
Bivalvia 0.9 1.5 1.3 0.1
2.8 1.3 0.0 0.0
0.5 0.0 0.0 0.0
Brachyura 8.4 15.2 12.1 8.9
2.2 0.9 0.2 0.0
2.8 1.1 0.2 0.0
Dendrobrachiata 16.8 47.0 51.1 63.9
52.2 49.9 79.5 79.3
51.9 25.1 39.1 33.0
Isopoda - - - -
2.5 2.2 3.8 0.2
- - - -
Polychaeta - - - -
40.7 30.9 6.9 18.1
6.5 2.6 0.1 0.2
Stomatopoda 6.5 10.6 12.4 5.8
9.9 8.7 5.5 1.6
54.2 48.8 18.6 36.2
Teleostei 11.2 25.8 23.1 21.2
- - - -
48.1 22.4 41.8 30.6
7.2.3. TIPIFICACIÓN DE LA DIETA DE LAS ESPECIES
Aunque algunas especies presentaron en sus contenidos estomacales hasta
11 categorías alimentarias, el número máximo de categorías tipificantes o
características para una especie fue cinco (M. henlei y adultos de D. longa).
Juveniles y adultos de M. lunulatus presentaron a Stomatopoda como presas
principales, seguidas por Brachyura (Tabla 8). Para los tiburones martillo, familia
Sphryrnidae, Cephalopoda y Teleostei fueron presas tipificantes, en especial para S.
lewini; para las dos especies más pequeñas (S. corona y S. media) Dendrobrachiata
fue alimento característico (Tabla 8).
Caso particular se presentó en G. cuvier, especie que incluyó la categoría
alimentaria Aves como presa tipificante o característica de su dieta en segundo lugar.
Por su parte, C. limbatus presentó una dieta basada en peces (Tabla 8). Debido a la
disponibilidad de sólo un estudio sobre la dieta de S. tiburo y C. leucas no fue posible
realizar el análisis de similitud porcentual para la caracterización de las dietas de
estas especies. Sin embargo, de la composición porcentual en número, peso y
50
frecuencia de los trabajos estudiados, se infiere que Brachyura en el primer caso y
Teleostei en el segundo, son las presas tipificantes para estas especies.
De manera general para tiburones, Teleostei fue la categoría más importante,
siendo el principal alimento característico para tres especies y el segundo en tres
más, siendo estas seis especies, representantes de hábitos bentónicos y pelágicos
(Tabla 8).
En el caso de las rayas, N. leoparda presentó una dieta tipificada sólo por
Polychaeta, presa importante también para adultos y juveniles de U. rogersi.
Asimismo, para D. longa, R. leucorhynchus y U. rogersi los adultos presentaron al
menos una presa característica más que los juveniles (Tabla 9).
Para este grupo (batoideos), Dendrobrachiata fue la categoría alimentaria más
recurrente como primer alimento tipificante de las dietas (excepto para adultos de D.
longa y para N. leoparda; Tabla 9). En este grupo de especies se presentó mayor
diversidad en las categorías alimentarias que caracterizan las dietas, pues además
de las ya mencionadas, Euteleostei, Teleostei y Stomatopoda también figuran como
presas importantes en las dietas de algunas de las especie estudiadas.
La principal diferencia entre la tipificación de las dietas de tiburones y rayas
radica en la importancia de Teleostei para los primeros, mientras que dicha categoría
no fue de alta significancia para las rayas. Por su parte, Dendrobrachiata, que tipificó
la dieta de la mayoría de las rayas, solo aparece como presa importante en 2 de las
9 especies de tiburones.
51
Tabla 8. Categorías de presas seleccionadas con el análisis de similitud porcentual (SIMPER) para tipificar la
composición de la dieta de las especies de tiburones estudiadas. Categorías de presas tipificantes y su respectivo valor de aporte porcentual están señalados en gris. Presas inferidas a ser tipificantes en S. tiburo y C. leucas están marcadas
con líneas oblicuas.
juveniles adultos juveniles adultos
- - - - - - - Angioespermas - - -
Anomura Anomura - - Anomura - - - - - -
- - - - - - - - -Aves marinas
(26.5%)-
- Bivalvia - - - - - - - - -
Brachyura
(15.2%)
Brachyura
(36.0%)
Brachyura
(45.4%)- Brachyura Brachyura
Brachyura
(19.4%)Brachyura -
Brachyura
(9.2%)-
Cephalopoda Cephalopoda CephalopodaCephalopoda
(32.8%)
Cephalopoda
(55.1%)
Cephalopoda
(12.8%)
Cephalopoda
(11.9%)Cephalopoda -
Cephalopoda
(8.1%)-
- - - Clupeomorpha -Clupeomorpha
(12.1%)- -
Clupeomorpha
(56.2%)- -
Dendrobrachiata
(10.4%)
Dendrobrachiata
(20.3%)Dendrobrachiata Dendrobrachiata Dendrobrachiata
Dendrobrachiata
(42.8%)
Dendrobrachiata
(56.3%)Dendrobrachiata Dendrobrachiata - -
- - - - - Elasmobranchii - - - Elasmobranchii Elasmobranchii
Euteleostei
(21.6%)- - Euteleostei - Euteleostei - - - - -
- Gastropoda - - - - - - - - Gastropoda
- - - - - - - - -Mammalia
(6.55%)-
Pleocyemata - - - - - - - - - -
Polychaeta Polychaeta - - - Polychaeta - - - - -
- - - - - Schyphozoa - - - - -
- - - - - - - - - Reptiles Reptiles
Stomatopoda
(12.3%)
Stomatopoda
(41.6%)
Stomatopoda
(51.6%)Stomatopoda - Stomatopoda Stomatopoda Stomatopoda - - -
Teleostei
(35.6%)Teleostei Teleostei
Teleostei
(58.5%)
Teleostei
(42.1%)
Teleostei
(28.1%)
Teleostei
(8.6%)-
Teleostei
(41.4%)
Teleostei
(44.5%)Teleostei
Galeocerdo
cuvier
Carcharhinus
leucas
Sphyrna
corona
Mustelus lunulatus Sphyrna lewiniMustelus
henleiSphyrna media Sphyrna tiburo
Carcharhinus
limbatus
52
Tabla 9. Categorías de presas seleccionadas con el análisis de similitud porcentual (SIMPER) para tipificar la
composición de la dieta de las especies de rayas estudiadas. Categorías de presas tipificantes y su respectivo valor de aporte porcentual están señalados en gris. Presas inferidas a ser tipificantes en R. velezi están marcadas con líneas
oblicuas.
juveniles adultos juveniles adultos juveniles adultos juveniles adultos
- - - - - - Amphipoda Amphipoda - - - -
- - - - Anomura - - - - Anomura Anomura -
Bivalvia - - - Bivalvia Bivalvia Bivalvia Bivalvia Bivalvia - - -
Brachyura
(18.7%)
Brachyura
(24.0%)Brachyura
Brachyura
(21.0%)
Brachyura
(21.5%)
Brachyura
(27.5%)Brachyura Brachyura Brachyura Brachyura Brachyura Brachyura
Cephalopoda Cephalopoda - - - - - - - - Cephalopoda Cephalopoda
Clupeomorpha - - - - - - - - -
Dendrobrachiata
(42.1%)
Dendrobrachiata
(15.9%)Dendrobrachiata
Dendrobrachiata
(78.9%)
Dendrobrachiata
(42.38%)
Dendrobrachiata
(47.4%)
Dendrobrachiata
(48.9%)
Dendrobrachiata
(59.4%)
Dendrobrachiata
(43.3%)
Dendrobrachiata
(38.9%)Dendrobrachiata Dendrobrachiata
Elomorpha Elomorpha - - - - - - - - - -
EuteleosteiEuteleostei
(21.3%)- -
Euteleostei
(16.6%)- - - -
Euteleostei
(45.6%)- Euteleostei
- - Gastropoda - - - - - - - - -
- - - - - - Isopoda Isopoda - - - Isopoda
Polychaeta -Polychaeta
(99.0%)- - -
Polychaeta
(44.9%)
Polychaeta
(24.2%)Polychaeta - - -
Sipunculida Sipunculida - - - - - - - - - -
Stomatopoda
(17.0%)
Stomatopoda
(19.2%)Stomatopoda Stomatopoda Stomatopoda Stomatopoda Stomatopoda
Stomatopoda
(9.1%)
Stomatopoda
(27.5%)
Stomatopoda
(15.6%)Stomatopoda Stomatopoda
Teleostei
(18.6%)
Teleostei
(15.5%)Teleostei -
Teleostei
(14.8%)
Teleostei
(19.9%)- -
Teleostei
(27.8%)- Teleostei Teleostei
Raja veleziDasyatis longa Rhinobatos leucorhynchus Urotrygon rogersiUrotrygon
aspiduraUrotrygon spp Zapteryx xyster
Narcine
leoparda
53
7.2.4. CAMBIOS ONTOGÉNICOS Y DIFERENCIAS SEXUALES EN LA DIETA
7.2.4.1. Tiburones
Los análisis de escalamiento métrico no dimensional mostraron que tan sólo
entre juveniles y adultos de M. lunulatus se presentó diferencia en la composición de
la dieta, lo que se aprecia en la formación de grupos diferenciables (Fig.5c), y se
corroboró con el análisis de similitud (ANOSIM: R global= 0.338, P=0.004; Tabla 10).
La dieta de las otras especies no mostró dependencia con respecto al estado de
desarrollo ontogénico (Fig. 5a, e; Tabla 10). Ninguna de las especies presentó
dependencia de la dieta con respecto al sexo (Fig. 5b, c, d, g; Tabla 10).
La diferencia en la dieta de juveniles y adultos de M. lunulatus estuvo
influenciada principalmente por el consumo exclusivo de Dendrobrachiata por parte
de juveniles (contribución porcentual a la diferencia, SIMPER= 30.7%), mientras que
Brachyura y Stomatopoda aportaron el 26.4% y 20.1%, respectivamente a la
diferencia. Estas tres categorías suman 77.2% de la diferencia entre estados de
desarrollo.
Tabla 10. Valores de R y significancia estadística P para los análisis de similitud de dietas (ANOSIM) entre tallas y sexos de las especies de tiburones estudiadas.
Especie Tallas Sexos
R P R P
Mustelus henlei 0.051 0.271 -0.023 0.575 Mustelus lunulatus 0.338 0.004 0.036 0.282 Sphyrna lewini - - -0.064 0.846 Sphyrna media 0.065 0.189 0.099 0.128
54
Figura 5. Análisis de escalamiento métrico no dimensional (nMDS) para datos de porcentaje en peso (%P) de la dieta de cuatro especies de tiburones, con base en
tallas (▲= adultos, ●= juveniles; a, c, e) y sexos (□= machos, ♦= hembras; b, d, f, g).
55
7.2.4.2. Rayas
Por su parte, 3 de las 6 especies de rayas presentaron dependencia de la
dieta con respecto a la talla. R. leucorhynchus, D. longa y U. rogersi mostraron
patrones de diferenciación en la composición de la dieta entre juveniles y adultos
(Fig. 6a, c, g), siendo corroborada dicha tendencia con los valores del estadístico R y
su respectiva significancia de los análisis de similitud (Tabla 11). Con respecto al
sexo, tan solo la dieta de R. leucorhynchus se vio afectada por dicha variable (Fig.
6b, Tabla 11). Especies como U. aspidura y N. leoparda no mostraron efectos
significativos de la talla o el sexo sobre la dieta (Fig. 6e, Tabla 11).
Tabla 11. Valores de R y significancia estadística P para los análisis de similitud de dieta (ANOSIM) entre tallas y sexos de las especies de rayas estudiadas.
Especie Tallas Sexos
R P R P
Narcine leoparda 0.033 0.229 -0-068 0.980 Rhinobatos leucorhynchus 0.533 0.001 0.247 0.004 Dasyatis longa 0.418 0.001 -0.019 0.570 Urotrygon aspidura 0.169 0.054 -0.124 0.752 Urotrygon rogersi 0.206 0.042 0.032 0.232 Urotrygon sp. - - -0.093 0.895
Los análisis de similitud porcentual (SIMPER), sugieren que las diferencias en
las dietas entre estados de desarrollo y sexo de las especies de rayas ya descritas,
se basan principalmente en el consumo de Teleostei y Euteleostei, seguidas por
Dendrobrachiata (Tabla 12). Por ejemplo, en D. longa, las dos primeras categorías
aportan el 42.3% del total de la diferencia entre estados de desarrollo; mientras que
para R. leucorhynchus representan el 55.3% de diferencia entre estados de
desarrollo; para esta especie, Euteleostei y Dendrobrachiata aportan el 50.4% del
total de la diferencia entre sexos. Para el caso de U. rogersi fueron Dendrobrachiata
y Stomatopoda las categorías que marcaron mayor diferencia en la dieta de los
juveniles y los adultos.
56
Figura 6. Análisis de escalamiento métrico no dimensional (nMDS) para datos de porcentaje en peso (%P) de la dieta de cinco especies de rayas con base en tallas (▲= adultos, ●= juveniles; a, c, e, g) y sexos (□= machos ♦= hembras; b, d, h, f, i).
57
Tabla 12. Resultados del análisis de similitud porcentual (SIMPER) para establecer la contribución de las categorías alimentarias en la diferencia de las dietas entre
tallas y sexos de las especies de rayas estudiadas.
Variable Especies Categorías
alimentarias
Contribución a la diferencia
(%)
Contribución acumulada
(%)
Tall
a (
juve
nile
s y
ad
ult
os)
Dasyatis longa
Euteleostei 28.0 30.0
Teleostei 14.3 42.3
Elomorpha 13.2 55.5
Dendrobrachiata 11.9 67.4
Stomatopoda 10.3 77.7
Brachyura 9.3 87.0
Sipunculida 6.6 93.6
Rhinobatos leucorhynchus
Euteleostei 30.7 30.7
Teleostei 24.6 55.3
Dendrobrachiata 15.6 70.9
Brachyura 14.5 85.4
Stomatopoda 11.6 97.0
Urotrygon rogersi
Dendrobrachiata 42.4 42.4
Stomatopoda 17.2 59.6
Amphipoda 15.3 74.9
Polychaeta 9.3 84.2
Isopoda 7.3 91.5
Se
xo
(m
ac
ho
s
y h
em
bra
s)
Rhinobatos leucorhynchus
Euteleostei 29.1 29.1
Dendrobrachiata 21.2 50.3
Teleostei 20.4 70.7
Brachyura 16.9 87.6
Stomatopoda 10.0 97.6
7.2.5. NIVEL TRÓFICO DE LAS ESPECIES
Los niveles tróficos de las especies de tiburones y rayas fueron calculados con
base en los resultados de cambios ontogénicos en la dieta, tanto de las especies
analizadas directamente en el trabajo, como de aquellas para las que se recopiló
información secundaria (ver Tablas 2 y 3). Así, para M. lunulatus, S. lewini, D. longa,
R. leucorhynchus, Raja velezi, Z. xyster y U. rogersi se calculó un valor para juveniles
58
y otro para adultos; para las demás especies se calculó un único valor de nivel
trófico.
De acuerdo a lo anterior, las especies de tiburones analizadas presentaron
niveles tróficos entre 3.26 y 4.60, ocupando tanto niveles tróficos medios (NT<4)
como niveles tróficos altos (NT>4) (Fig. 7). Los resultados no soportan una relación
directa entre la talla de las especies y su nivel trófico, pues, juveniles de S. lewini, de
tallas pequeñas, tienen niveles tróficos >4 y especies medianas como M. lunulatus,
S. media y S. tiburo presentaron niveles tróficos <4.
Figura 7. Niveles tróficos calculados para ocho especies de tiburones (♦) y siete de
rayas (o). Los estados de desarrollo de las especies con cambios ontogénicos en la
dieta, se indican con las letras j= juveniles y a= adultos.
Contrario a lo observado en los tiburones, las rayas presentaron valores de
nivel trófico más estables, con límites entre 3.4 y 3.9, con excepción de los adultos
de R. velezi los cuales presentaron un valor de 4.2, dado el alto consumo de peces
59
en su dieta (73.6%). En general, se observó un leve incremento del nivel trófico de
las especies de rayas en la medida que aumenta el tamaño de las mismas (Fig. 7).
Teniendo en cuenta el nivel trófico tanto de los elasmobranquios como de las
presas que conforman su dieta, se encontró que los tiburones y las rayas ocupan en
su mayoría (58.3%) niveles tróficos medio-altos, específicamente en la posición
trófica conocida como mesodepredadores (Fig. 8).
Figura 8. Niveles tróficos calculados para especies de tiburones (●), rayas (○) y sus
presas (♦= mamíferos, ■= aves, ▲= reptiles, ӿ= peces, ●= invertebrados, ◊= angioespermas) en la zona central del Pacífico colombiano. Porcentaje de
participación por nivel trófico para elasmobranquios son ilustrados por barras negras.
También se destaca que de los 24 puntos de elasmobranquios analizados
(incluyendo los cambios ontogénicos), siete (29.2%) se encuentran en los niveles
tróficos superiores de la red, lo que resalta la importante función de control
ecosistémico de arriba-abajo (top-down) que podrían desempeñar estas especies,
más aún, cuando dentro de los datos de esta red trófica, solo mamíferos, y
cefalópodos comparten este nivel trófico. Finalmente, un número muy bajo de estas
especies aparecen en los niveles tróficos medio-bajos (<3.5), indicando con esto que
60
el aporte al control ecosistemico de abajo-arriba (bottom-up) de los elasmobranquios
es reducido.
Estos resultados muestran que los elasmobranquios analizados ejercen su
función depredadora en al menos dos niveles tróficos de la red, siendo consumidores
secundarios de presas de niveles tróficos bajos (NT<3) como Bivalvia, Sipunculida,
Polychaeta, Dendrobrachiata y Brachyura, presas con niveles tróficos intermedios
(3≤NT<4) como Amphipoda, Clupeomorpha, Quelonidae, Stomatopoda, y
consumidores terciarios (NT≥4) que depredan presas de niveles tróficos altos tales
como Cephalopoda, Mammalia y Elasmobranchii. Así, se infiere que tiburones y
rayas tienen diferentes roles funcionales dentro de la red trófica, entre los cuales se
destacan depredadores tope y mesodepredadores, siendo estos últimos un indicador
de su importante rol en la conectividad y transferencia de energía entre los niveles
tróficos bajos y altos de la red.
7.3. GRUPOS FUNCIONALES
Debido a que la mayoría de los estudios presentaron diferentes niveles de
identificación taxonómica de las presas, fue necesario hacer un ajuste de la base de
datos, con miras a homogenizar las categorías alimentarias. Así, ítems de presa
fueron agrupados utilizando el siguiente criterio, en su orden: género, familia y orden.
Finalmente, después de este proceso y teniendo en cuenta los resultados de
cambios ontogénicos, se analizó una base de datos de 24 estados de
elasmobranquios (juveniles, adultos) y especies sin cambios ontogénicos, y 86 tipos
de presas.
7.3.1. ANÁLISIS DE SIMILITUD TRÓFICA
El análisis de agrupamiento por similitudes de dietas (cluster) mostró la
existencia de nueve grupos tróficos estadísticamente significativos (P>0.05), los
cuales se establecen en su mayoría con valores de similitud superiores a 0.7, e
incorporan 18 de los 24 estados analizados (especies y variaciones ontogénicas),
sugiriendo alto grado de redundancia funcional entre las especies (Fig. 9).
61
En un nivel menor de similitud, con valores entre 0.62 y 0.45, las nueve
agrupaciones anteriores se reducen a cinco grandes grupos, los cuales se conforman
con base en el consumo preferencial de cuatro tipos de presas, Teleostei,
Dendrobrachiata, Brachyura y Polychaeta, todas ellas concordantes con las
categorías tipificantes de las especies dentro de cada grupo (Tablas 8 y 9). Bajo
estos niveles de agrupación, diferentes especies de presas producen las diferencias
observables en el dendrograma (Fig. 9, presas en círculos grises). Aunque
inicialmente nueve similitudes significativas sugieren alta redundancia, el análisis
detallado del dendrograma, en especial los cinco grandes grupos, no soporta esta
predicción.
Figura 9. Dendrograma de similitudes de dietas mostrando posibles redundancias tróficas entre los 24 estados analizados para tiburones y rayas y los tipos de presas
que potencian estas similitudes. Similitudes significativas están resaltadas en cuadros grises.
El grupo trófico 1, conformado por tres especies, basa su distancia del resto
de grupos en el consumo de aves, mamíferos, reptiles, peces clupeomorfos y
62
elasmobranquios; así, solo tres especies para efectuar y mantener la depredación
sobre estas presas es un número muy bajo y con poca redundancia funcional.
Igual situación se presenta en el grupo trófico 2, el cual también está
conformado por dos especies, una en estado juvenil y adulto (U. rogersi) y cuya
principal función trófica es la depredación sobre Polychaeta y Dendrobrachiata. En
este grupo, N. leoparda es especialista en Polychaeta (99.0% de la dieta), mientras
U. rogersi consume el 44.9 y el 24.1% de dicha presa, en su estado juvenil y adulto,
respectivamente. Así, solo tres de los 24 estados de elasmobranquios analizados
ejercen control significativo sobre Polychaeta. El último de estos grupos con
similitudes significativas pero baja redundancia es el número 5, conformado por M.
henlei, R. velezi en estado adulto y S. lewini en sus dos estados de desarrollo. Para
estos dos últimos, Cephalopoda es la presa más significativa, mientras que M. henlei
y R. velezi no incorporan esta presa de forma preferencial, dejando así a S. lewini sin
especies redundantes para la depredación de Cephalopoda en este grupo.
El grupo 4 no presenta la situación descrita anteriormente, pues además de
reunir a la mayoría de las especies estudiadas (11 de 24), es caracterizado por el
consumo de Dendrobrachiata, presa característica en la dieta de muchas de ellas,
así como altas similitudes en presas importantes como Teleostei, Brachyura y
Stomatopoda. Este grupo si cumple con el supuesto de redundancia trófica esperado
a partir de los altos valores de similitud encontrados.
De este resultado se destaca que, de las especies con cambios ontogénicos
de la dieta, solo R. velezi registró pertenencia a agrupaciones diferentes según sus
estados de desarrollo (juveniles grupo 4, adultos grupo 5), mientras que en D. longa,
Z. xyster y R. leucorhynchus los estados de desarrollo mantuvieron similitudes
superiores a 0.6.
63
Lo anterior sugiere que los cambios ontogénicos de estas especies se deben
principalmente a cambios en las proporciones de consumo de las presas, y no a
cambios en el tipo de las presas consumidas.
7.3.2. ANÁLISIS POR TROFOESPECIES
Contrario a lo encontrado en el análisis de similitud trófica, el índice de
Jaccard no mostró la presencia de agrupaciones significativas, en este caso especies
tróficas o trofoespecies (Fig. 10). Este resultado sugiere que los elasmobranquios
analizados no tienen altos valores de similitud en el tipo de presas consumidas y por
tanto, están ejerciendo control ecosistémico de tipo arriba-abajo (top down) sobre un
amplio rango de presas dentro de la red. Igualmente, los bajos valores de similitud
sugieren que no existen muchos depredadores en común para estas especies.
Figura 10. Dendrograma de similitudes de dietas para identificar trofoespecies en el ensamblaje de elasmobranquios analizados.
En este análisis, la tendencia general fue la agrupación de los estados de
desarrollo de especies con cambios ontogénicos, como por ejemplo U. rogersi (U.rj-
U.ra), D. longa (D.lj-D.la) y M. lunulatus (M.lj-M.la). Este resultado es coherente por el
hecho que los cambios ontogénicos identificados obedecen más a modificaciones en
64
las tasas de consumo de las presas, que al cambio del tipo de presas. Asimismo, una
especie en diferentes estados de desarrollo presenta los mismos depredadores.
Lo encontrado en este análisis de trofoespecies coincide parcialmente con el
análisis de similitudes tróficas, en el cual, a pesar de tener nueve similitudes
significativas, se identificó que la redundancia trófica no es tan alta como pareciera,
lo cual está siendo sustentado con la ausencia de trofoespecies en el ensamblaje de
los elasmobranquios. Sin embargo, se debe tener presente que por el tipo de datos
utilizados y el fundamento mismo de los índices, cada prueba mide diferentes tipos
de similitud, por lo que los resultados deben ser tomados como complementarios
entre sí, y no extrapolarlos.
7.3.3. ANÁLISIS DE EQUIVALENCIA REGULAR (REGE)
El resultado de este análisis, el cual se expresa con una matriz de similitud y
un dendrograma, mostró valores superiores a 90% en muchos de los cluster
identificados; sin embargo, debido al tamaño del dendrograma, dicha imagen no es
presentada. El criterio de agrupación utilizado en este caso se basó en el resultado
gráfico, tomando como referencia valores de equivalencia de 100%. Con base en lo
anterior, la red original de 254 nodos fue agrupada en 32 componentes, distribuidos
en todos los niveles de la red (Fig. 11).
De estos 32 nuevos nodos, 11 contienen al menos un estado de desarrollo o
especie de elasmobranquio y uno más es conformado exclusivamente por dos
depredadores tope, G. cuvier y C. leucas (nodo 32). La lista completa de cada uno de
los nodos se presenta en el Anexo 3. Sin embargo, y siendo los elasmobranquios el
grupo de interés de este estudio, en la Tabla 13 se presenta la lista detallada de las
agrupaciones que incluyen estas especies.
65
Figura 11. Esquema general de la red trófica del área de estudio organizada por grupos de equivalencia regular. Los nodos negros incluyen elasmobranquios; el nodo amarillo incluye además de elasmobranquios mamíferos marinos y aves marinas; el
nodo rojo es exclusivo de elasmobranquios; los nodos azules incluyen peces e invertebrados; y los nodos naranjas incluyen especies basales y de nivel trófico muy
bajo (plancton, algas, entre otros).
Como ya se mencionó, un solo nodo es exclusivo de tiburones considerados
depredadores tope (nodo 32), mientras que los otros 22 estados de estas especies
se distribuyeron en 11 agrupaciones más, con un mínimo de un estado y un máximo
de tres. En orden ascendente, se encontró que el primer nodo con elasmobranquios
(número 21) está conformado por especies de alto nivel trófico como aves marinas,
delfines, C. limbatus y S. lewini en estado adulto. Los nodos 22, 25, 27 y 29 son
conformados por peces óseos de tallas medianas y elasmobranquios de niveles
tróficos medio-altos, como adultos de D. longa, S. media y Urotrygon sp.; mientras
que el nodo 31 incluye peces y elasmobranquios de niveles tróficos más bajos como
N. leoparda y S. tiburo. Por el contrario, los nodos 23, 24, 26, 28 y 30 están
conformados de manera más variada, pues incluyen peces óseos, invertebrados y
elasmobranquios, y no presentan un patrón homogéneo en cuanto al nivel trófico de
las especies que los componen (Tabla 13).
66
Tabla 13. Grupos de equivalencia regular (REGE) de la red trófica del área de estudio, los cuales incluyen elasmobranquios, resaltados en color gris y los
depredadores tope resaltados en negrilla.
Nodo 21 Nodo 22 Nodo 23
Aves marinas Sphoeroides annulatus Larimus pacificus Carcharhinus limbatus Urotrygon rogersi (a) Mustelus lunulatus (a) Coryphaenidae
Opisthonema libertate
Cynoscion phoxocephalus
Farfantepenaeus californiensis Tursiops truncatus
Polydactylus opecularis
Katsuwonus pelamis
Pomadasys panamensis Lutjanus guttatus
Pseudupeneus grandisquamis
Lutjanus peru
R. leucorhynchus (j) Sphyrna lewini (a)
Selene peruviana
Sphyrna lewini (j)
Thunnus albacares
Tortugas marinas
Nodo 24 Nodo 25 Nodo 26
Mustelus henlei Achirus klunzingeri Eugerres periche Ophichthus frontalis Achirus mazathlanus Mustelus lunulatus (j) Litopenaeus stylirostris R. leucorhynchus (a) Opisthonema sp. Polydactylus approximans Scomberomorus sierra Litopenaeus occidentalis
Urotrygon sp.
Nodo 27 Nodo 28 Nodo 29
Dasyatis longa (a) Brotula clarkae Bagre panamensis Diapterus sp. Callinectes arcuatus Cyclopsetta querna Echiopsis brunneus Cetengraulis mysticetus Sphyrna media Eucinostomus sp. Dasyatis longa (j) Zapteryx xyster (a)
Urotrygon aspidura
Urotrygon rogersi (j) Nodo 30 Nodo 31 Nodo 32
Caranx caninus Aetobatus narinari Carcharhinus leucas Centropomus unionensis Ariopsis seemani Galeocerdo cuvier Gymnothorax equatorialis Haemulopsis leuciscus
Harengula thrissina Mugil curema Litopenaeus vannamei Narcine leoparda Raja velezi (j) Oligoplites refulgens Raja velezi (a) Sphyrna tiburo Sphyrna corona Stellifer oscitans Zapteryx xyster (j)
67
7.4. ANÁLISIS DE LA RED TRÓFICA GENERAL
7.4.1. RED TRÓFICA COMPLETA
La red trófica del área de estudio analizada se conformó de 256 nodos que
representan tanto depredadores como presas con un total de 647 interacciones
tróficas. El valor de conectancia (C) fue de 0.0098, y la distribución de frecuencias
del grado del nodo (D), muestra una clara tendencia de distribución potencial, lo cual
permite definir que esta red presenta características de “escala libre” (Fig. 12a). En
esta figura se observa que pocos nodos de la red tienen altos valores de interacción
(D>30) y la mayoría de los nodos son pobremente conectados (D<5), con cuatro
nodos de alta centralidad que se conectan a otros grupos de nodos y a la red
principal. La estructura gráfica de la red construida con datos observados, contrasta
con la estructura observada en la red aleatoria, la cual fue construida con el mismo
número de nodos y de interacciones entre nodos (Fig. 12c). El coeficiente de
determinación establecido para la regresión lineal de la distribución de frecuencia del
número de interacciones por especie (nodo), transformados logarítmicamente, fue
alto (R2= 0.81), confirmando la estructuración de una red de escala libre (Fig. 13a).
En términos de la estadística descriptiva de la red, se encontró que el número
promedio de interacciones de un nodo de la red trófica del área de estudio (256
nodos y 647 interacciones) fue de 2.53, el diámetro de la red (Dm, número mínimo de
pasos entre los dos nodos más distantes de la red) se estimó en 4 interacciones, y la
longitud del camino promedio (PL) se calculó en 1.65 interacciones. En contraste,
una red aleatoria de las mismas características presentó un Dm de14 pasos y PL de
5.68 (Tabla 14).
68
Figura 12. Representación adimensional de la red trófica del área de estudio, donde cada nodo representa un depredador o una presa y cada línea una interacción trófica. (a) Red trófica completa, con nodos de camarones a eliminar de la red
marcados (1,2,3,4). (b) Red trófica sin camarones y nuevas especies de mayor D marcadas (1,2,3,4). (c) Red trófica aleatoria. El tamaño de los nodos es proporcional
al grado del nodo (D).
69
Tabla 14. Resumen de los análisis estadísticos comparando la red trófica observada del área de estudio y una red aleatoria de las mismas características.
Estadísticas Sigla Red
completa Red
aleatoria 1 Red sin
camarones Red
aleatoria 2
Número de nodos S 256 256 249 249 Número de interacciones L 647 647 473 473 Número de interacciones promedio por especie
L/S 2.53 2.53 1.90 1.90
Diámetro Dm 4 16 4 16 Longitud del camino promedio
PL 1.65 5.68 1.62 7.37
Coeficiente de agrupación CC 0.022 0.009 0.021 0.008
Figura 13. Distribución de frecuencias del grado del nodo de la red trófica del área de estudio, completa (a) y sin camarones (b). La línea muestra la distribución
potencial y la ecuación potencial incluye el coeficiente de determinación.
Los resultados de la estadística descriptiva y de los valores del coeficiente de
agrupación (CC) confirman que la red trófica del área de estudio se ajustó a una
estructura del tipo mundo-pequeño, condición validada por un mayor valor de CC
para la red observada en comparación al de la red aleatoria (Montoya & Solé, 2002).
También se encontró diferencia estadística entre la media y la varianza de CC y PL
de la red observada y de las redes aleatorias; para CC los resultados fueron F=
12.881, P<0.001 y t-student= 2.477, P= 0.013 (Fig. 14) y para PL, F= 1.130e09,
P<0.0001 y t-student= -87.72, P<0.0001 (Fig. 14).
70
Figura 14. Histograma de 1000 valores simulados para una red aleatoria del coeficiente de agrupamiento (CC) y de la longitud del camino promedio (PL).
Los análisis de los índices de grado del nodo, intermediación y cercanía
muestran que los camarones de la familia Penaeidae son las especies de mayor
conectividad dentro de la red, seguidos de tiburones y pargos (Tabla 16). En cuanto
a la intermediación de la red, diferentes especies de peces (e.g. L. guttatus, L. peru y
C. querna) y elasmobranquios (e.g. M. lunulatus, S. media y U. rogersi) realizaron los
mayores aportes a la dispersión de efectos indirectos, mientras que los
elasmobranquios e invertebrados como los camarones, squillas y cefalópodos fueron
los grupos más importantes en la velocidad de dispersión de dichos efectos (Tabla
16). Así, todos estos grupos se consolidan como las especies clave para la
estructura de meso-escala de la red, y posiblemente condicionan la estructura de
mundo-pequeño que ya fue descrita.
7.4.2. RED TRÓFICA SIN CAMARONES
El análisis de las propiedades estructurales de la red trófica del área de
estudio, una vez fueron suprimidos los nodos correspondientes a los camarones de
la familia Penaeidae (5 nodos), indicó un menor valor de conectancia (C= 0.0076);
así mismo, la distribución de frecuencia de los grados del nodo conserva la
propiedad de escala libre, mostrando incluso un coeficiente de correlación más alto
que la red completa (Fig. 13). La distribución espacial de los nodos muestra un
elevado número de especies desconectadas de la red; sin embargo el patrón general
con unos pocos nodos altamente conectados, en este caso cuatro, se mantiene a
pesar de la eliminación de los camarones. Asimismo, y al igual que con la red
71
completa, la diferencia de la distribución espacial de los nodos entre la red observada
y la red aleatoria es altamente significativa (Fig. 12b, c).
Tabla 15. Resultados de los índices de centralidad de la red trófica del Golfo del área de estudio completa y sin camarones. Las especies de camarones que fueron
eliminadas en la simulación aparecen resaltadas en negrilla.
Grado del nodo (D)
Intermediación (BC)
Cercanía (CCi)
No Completa Sin camarones
Completa Sin camarones
Completa Sin camarones
1 L. stylirostris M. lunulatus
L. guttatus L. guttatus Peces S. lewini
2 L. occidentalis L. guttatus
M. lunulatus M. lunulatus
M. lunulatus Peces
3 L. vannamei G. cuvier
Peces S. lewini
S. lewini Squillidae
4 F. californiensis S. lewini
S. media Squillidae
S. media Cefalópodos
5 M. lunulatus L. peru C. querna C. querna
Squillidae M. lunulatus
6 L. guttatus Peces
L. peru G. cuvier
Penaeidae G. cuvier
7 Peces A. klunzingeri
B. panamensis L. peru
Cefalópodos S. media
8 G. cuvier U. rogersi
L. occidentalis U. rogersi
C. limbatus D. longa
9 S. lewini C. querna
U. rogersi Peces
D. longa C. leucas
10 L. peru D. longa
S. lewini C. limbatus G. cuvier C. limbatus
11 S. media S. media Squillidae B. panamensis
Crustaceos P. approximans
12 A. klunzingeri B. panamensis
G. cuvier A. klunzingeri
B. panamensis
R. leucorhynchus
13 B. panamensis M. henlei
Penaeidae P. grandisquamis L. occidentalis M. henlei
14 C. querna Squillidae
L. stylirostris K. pelamis
C. leucas B. clarkae
15 U. rogersi A. mazathlanus P. grandisquamis P. approximans
L. stylirostris A. klunzingeri
16 M. henlei C. limbatus
A. klunzingeri S. media
M. henlei C. arcuatus
17 D. longa K. pelamis
L. vannamei D. longa
R. leucorhynchus B. panamensis
18 Penaeidae Brachyura
C. limbatus Opisthonema sp. F. californiensis C. querna
19 Squillidae C. leucas
F. californiensis C. phoxocephalus A. klunzingeri L. peru
20 A. mazathlanus P. approximans P. approximans B. clarkae L. vannamei Brachyura
Los resultados de la estadística descriptiva y de los índices estructurales
muestran que esta red conserva las características de una organización de mundo-
pequeño. El diámetro de la red observada es menor que el de la red aleatoria, así
como la longitud del camino promedio y el coeficiente de agrupación de la red
observada sigue siendo más alto que el de la red simulada (Tabla 14). A pesar de
haberse eliminado cinco de los nodos de mayor centralidad en la red, la diferencia en
72
los coeficientes de agrupación de las redes completa y sin camarones es mínimo
(0.022 y 0.021, respectivamente), lo que sugiere que no existe diferencia en la
estructura de estas dos redes. Este resultado se debe a que los camarones no
presentaron valores individuales de coeficiente de agrupación altos dentro de la red,
y por tanto, al ser eliminados, la estructura general de agrupamiento (lista de nodos
de mayor coeficiente de agrupamiento) se mantiene casi idéntica (Tabla 16).
En cuanto a los índices de centralidad, el mayor efecto se observó en el índice
del grado del nodo, pues los camarones fueron las cuatro especies de mayor
conectividad. Una vez eliminados éstos de la red, las primeras posiciones fueron
ocupadas, como era de esperarse, por las especies que se encontraban bajo éstas
en la red completa. En cuanto a la dispersión de efectos dentro de la red, se
producen cambios mínimos en las especies que desempeñan los roles principales y
por tanto en la forma y dirección en que éstos se propagan a través de la misma.
Una vez eliminados los camarones, y considerando el índice de intermediación (BC),
los estomatópodos ingresan al grupo de las cinco especies de mayor valor, lo que
indica una mayor participación de los invertebrados en este proceso; asimismo, se
presentó un mayor número de depredadores tope en las primeras siete especies (S.
lewini y G. cuvier), las cuales se encontraban en puestos inferiores antes de ser
eliminados los camarones. Esto sugiere que las especies de niveles tróficos
intermedios reducen su participación en la dispersión de los efectos indirectos en la
red (Tabla 15). Finalmente, el índice de cercanía (CCi) se altera ligeramente,
mostrando, al igual que el índice de intermediación, mayor participación de los
invertebrados, en este caso los cefalópodos, en la velocidad de dispersión de efectos
dentro de esta red.
73
Tabla. 16. Lista de las 20 especies con mayor coeficiente de agrupamiento individual (CC) tanto para la red trófica completa y su respectiva red aleatoria, como para la red
trófica sin camarones y su respectiva red aleatoria.
Red completa
Red sin camarones
Nodo CC Nodo
aleatorio CC
Nodo CC
Nodo
aleatorio CC
Ariidae 0.500 4 0.166
Ariidae 0.500 213 0.500
Aulopiformes 0.500 82 0.166
Aulopiformes 0.500 56 0.166
Beloniformes 0.500 127 0.166
Beloniformes 0.500 118 0.166
Loligo sp. 0.500 5 0.083
Loligo sp. 0.500 41 0.083
Scombridae 0.500 21 0.083
Scombridae 0.500 53 0.083
Trachypenaeus pacificus 0.500 40 0.083
T. pacificus 0.500 62 0.083
Callinectes sp. 0.166 119 0.083
Callinectes sp. 0.166 120 0.083
Clupeiformes 0.166 155 0.083
Clupeiformes 0.166 214 0.083
Pleuronectiformes 0.166 167 0.083
Pleuronectiformes 0.166 13 0.050
Echiopsis brunneus 0.150 54 0.050
Tortugas marinas 0.166 37 0.050
Zooplancton 0.125 58 0.050
E. brunneus 0.150 48 0.050
Fitoplancton 0.119 61 0.050
C. leucas 0.115 50 0.050
Carcharhinus leucas 0.109 64 0.050
C. caninus 0.107 67 0.050
Caranx caninus 0.107 68 0.050
Anomuros 0.100 77 0.050
Anomuros 0.100 110 0.050
S. agassizi 0.083 148 0.050
Solenocera agassizi 0.083 117 0.050
Urotrygon sp. 0.083 156 0.050
Tortugas marinas 0.083 149 0.050
Zooplancton 0.083 175 0.050
Urotrygon sp. 0.083 173 0.050
Callinectes arcuatus 0.071 196 0.050
Pennaeus spp. 0.071 202 0.050
Cangrejos 0.066 45 0.033
Cangrejos 0.066 174 0.047
Eugerres periche 0.066 65 0.033
7.5. ANÁLISIS TOPOLÓGICO DE LA FUNCIÓN ECOLÓGICA DE LOS
ELASMOBRANQUIOS EN LA RED TRÓFICA
Una vez que fue probado que la red trófica del área de estudio presentó las
características topológicas básicas de las redes tróficas, y que además se encuentra
estructurada en los patrones de escala libre y mundo-pequeño, se tuvo suficiente
evidencia que la teoría de grafos es aplicable como herramienta de análisis para
determinar la importancia estructural de cualquier nodo de interés en la misma.
74
Así, se procedió a aplicar los métodos descritos anteriormente a las tres bases
de datos ya mencionadas: 1. elasmobranquios como especies taxonómicas, 2.
elasmobranquios como trofoespecies; y 3. elasmobranquios como especies de
equivalencia regular, con las respectivas modificaciones que ello implica en el
número de nodos totales y el número de nodos o estados de elasmobranquios en
cada una de las redes.
7.5.1. ELASMOBRANQUIOS COMO ESPECIES TAXONOMICAS
Con base en los análisis de los contenidos estomacales de elasmobranquios y
en los datos bibliográficos de mamíferos marinos, aves marinas, peces óseos e
invertebrados marinos, se obtuvo información de 16.401 estómagos pertenecientes a
69 especies, las cuales conformaron la línea base para la construcción de la red
trófica. Tanto depredadores como presas dieron una dimensión de 247 nodos a la
red, de los cuales 18 pertenecieron a elasmobranquios.
7.5.1.1. Índices de centralidad, resultados con y sin depredadores tope en la
red
Con base en el índice de grado del nodo (D), 9 de las 18 especies de
elasmobranquios se ubicaron entre los primeros 20 valores de conectividad en la red,
siendo la raya D. longa y los tiburones S. lewini y M. henlei los tres más importantes
con 42, 40 y 36 interacciones, respectivamente (Tabla 17). Junto a estas especies, el
grupo dominante en este índice fueron los invertebrados marinos y se observó poca
representación de peces óseos. Completan el grupo los delfines y las aves marinas
(Tabla 17). El patrón gráfico del índice de grado del nodo mostró el comportamiento
típico esperado para redes tróficas, esto es, muy pocas especies altamente
conectadas, un número bajo de especies con número medio de conexiones y la
mayoría con valores muy bajos de conectividad (Fig. 15a). Una vez eliminados los
depredadores tope de la red, el listado general se mantiene, con la lógica reducción
del número de elasmobranquios en los primeros 20 puestos y su respectivo
reemplazamiento por especies de peces óseos como Achirus klunzingeri, Bagre
panamensis y Cyclopsetta querna (Tabla 17). En cuanto al patrón de conectividad de
75
los nodos, aún con la perdida de los depredadores tope se sigue observando la
distribución potencial de grado del nodo, con pocos nodos altamente conectados y
muchos nodos con muy baja conectividad (Fig. 15b).
Respecto a los índices de centralidad, aunque los grandes depredadores de la
red se ubicaron entre las 20 especies de mayor valor, no obtuvieron los niveles más
altos (excepto S. lewini en el índice de cercanía), siendo superados por unas pocas
especies de peces óseos, invertebrados y, en particular, por elasmobranquios de
tallas medias que podrían ser considerados como mesodepredadores, tales como D.
longa, M. lunulatus y M. henlei (Tabla 17). De manera específica, en el índice de
intermediación (BC), seis especies de elasmobranquios hacen parte de los 20
primeros puestos, de las cuales sólo dos son consideradas como depredadores tope
(S. lewini y C. limbatus). En términos de la representación gráfica de este índice, se
observa que la mayoría de las especies de altos valores de intermediación, es decir,
aquellas que influyen de manera considerable en la dispersión de efectos dentro de
la red, se encuentran en los niveles tróficos medio-altos, mientras que los valores
más bajos de concentran en los niveles tróficos basales (Fig. 15c). En cuanto al
índice de cercanía, se encontró un comportamiento diferente, con 9 especies de
elasmobranquios entre las 20 primeras, 4 de las cuales consideradas depredadores
tope. Asimismo, la representación gráfica de este índice mostró una mayor
concentración de las especies más cercanas, es decir, aquellas que influyen de
manera importante en la velocidad de dispersión de los efectos, en los niveles
tróficos altos y medios de la red (Fig. 15e).
Después de la eliminación de los depredadores tope de este análisis, los
resultados muestran que, tanto en el índice de intermediación como en el de
cercanía, las especies de elasmobranquios no ocupan los puestos de mayor valor,
mas sin embargo, los llamados mesodepredadores (Mustelus spp., D. longa y S.
media) hacen parte importante de las especies de mayor centralidad. En los dos
índices, los reemplazamientos de los depredadores tope se producen por especies
de peces
76
Tabla 17. Resultados de los índices de centralidad de la red trófica del área de estudio con elasmobranquios analizados como especies taxonómicas. Se muestran los 20 valores más altos obtenidos tanto en la red completa como aquella sin la presencia de los depredadores tope. Especies de elasmobranquios están resaltadas en gris y los depredadores tope
en negrilla. Los nombres científicos solo aparecen completos la primera vez que se escriben en la tabla.
Grado del nodo (D) Intermediación (BC) Cercanía (CCi)
No con
depredadores sin
depredadores con
depredadores sin
depredadores con
depredadores sin
depredadores
1 Dasyatis longa D. longa
L. guttatus Squillidae
S. lewini Squillidae
2 Sphyrna lewini M. henlei
Peces L. guttatus
Peces Peces
3 Mustelus henlei L. stylirostris
Squillidae Peces
Squillidae Penaeidae
4 Litopenaeus stylirostris L. occidentalis
S. lewini Penaeidae
Penaeidae D. longa
5 Litopenaeus occidentalis L. vannamei
B. panamensis B. panamensis
C. limbatus M. henlei
6 Litopenaeus vannamei F. californiensis
M. lunulatus D. longa
D. longa M. lunulatus
7 Mustelus lunulatus M. lunulatus
D. longa M. lunulatus
G. cuvier S. media
8 Farfantepenaeus californiensis Squillidae
U. rogersi L. peru
M. lunulatus Poliquetos
9 Penaeidae L. guttatus
L. stylirostris L. stylirostris
M. henlei Aves marinas
10 Squillidae Penaeidae
L. peru M. henlei
Lolinginidae B. panamensis
11 Galeocerdo cuvier Peces
L. occidentalis U. rogersi
C. leucas L. peru
12 Lutjanus guttatus Z. xyster
Penaeidae L. occidentalis
L. peru P. approximans
13 Peces T. truncatus
L. vannamei Katsuwonus pelamis
Urotrygon sp. A. mazathlanus
14 Carcharhinus leucas L. peru
M. henlei L. vannamei
Aves marinas Lolinginidae
15 Carcharhinus limbatus Aves marinas
F. californiensis C. querna
Poliquetos Z. xyster
16 Tursiops truncatus Raja velezi
A. klunzingeri F. californiensis
Sphyrna media Bivalvos
17 Lutjanus peru U. rogersi
C. limbatus T. truncatus
Cynoscion phoxocephalus R. velezi
18 Urotrygon rogersi Achirus klunzingeri
C. querna Poliquetos
Polydactylus approximans Urotrygon sp.
19 Zapteryx xyster Bagre panamensis
T. truncatus A. klunzingeri
A. klunzingeri L. guttatus
20 Aves marinas Cyclopsetta querna Poliquetos Achirus mazathlanus B. panamensis A. klunzingeri
77
Figura 15. Índices de centralidad de la red trófica del área de estudio con elasmobranquios como especies taxonómicas, incluyendo redes con y sin depredadores tope. D= grado del nodo, BC= Índice de intermediación, CCi= índice de
cercanía. Nodos grises= depredadores tope, Nodos negros= elasmobranquios, nodo amarillo= delfines, nodo naranja= aves marinas, nodos rojos= peces óseos, nodos verdes= invertebrados, nodos azules= especies basales.
78
óseos de niveles tróficos medios como Achirus klunzingeri y Bagre panamensis, con
excepción de Katsuwonus pelamis en el índice de intermediación (Tabla 17). Las
distribuciones gráficas de estos índices mostraron comportamiento similar al de la
red con depredadores tope, con alta concentración de intermediación en especies de
niveles tróficos medio-altos, resaltando la participación de los delfines (Tursiops
truncatus), y con los mayores valores de cercanía en especies de nivel trófico medio
(Fig. 15f).
7.5.1.2. Índice de importancia topologica, resultados con y sin depredadores
tope en la red
Los resultados del índice de importancia topológica (K), mostraron los tres
primeros lugares de importancia posicional para tres de los cuatro tiburones
considerados depredadores tope, sugiriendo esto que su remoción podría causar el
más alto número de extinciones secundarias en la red, comparado con otras
especies de menor valor posicional o valor más bajo de índice K. Carcharhinus
limbatus, el cuarto depredador tope, se ubicó en el quinto lugar. Cinco especies más
entre tiburones y rayas de tallas medianas se ubicaron entre los 20 primeros puestos
de este índice, y delfines, camarones y peces óseos de tallas medianas completan
las 20 especies de mayor importancia topológica (Tabla 18). Lo anterior demuestra
una alta participación de los niveles tróficos medios y bajos en la estructura vertical
de la red estudiada.
Estos resultados también indicaron que los tiburones considerados
depredadores tope en esta red juegan un papel casi exclusivo en el control
ecosistémico de arriba-abajo (ver valores Ktd vs valores de Kbu en la Tabla 18), y su
participación en la dispersión de efectos indirectos es mucho mayor que los efectos
directos que causan por depredación (ver valores Kind vs valores de Kdir en la Tabla
18). Elasmobranquios mesodepredadores (como. M. lunulatus y D. longa) tienen
importancia topológica mediana, ubicándose dentro de las 20 especies mas
importantes, pero por debajo de especies más pequeñas y con menores niveles
tróficos tales como camarones y algunos peces óseos (Tabla 18). Sin embargo, se
79
destaca que 9 de los 20 lugares de mayor importancia topológica son ocupados por
elasmobranquios.
Tabla 18. Índices para cuantificar la importancia topológica de los elasmobranquios como especies taxonómicas en el área de estudio. Los nodos están organizados en
orden decreciente basados sobre el índice de importancia topológica (K). Kbu= índice de importancia de abajo-arriba (bottom-up), Ktd= índice de importancia de arriba-abajo (top-down), Kdir= índice de importancia de efectos directos, Kind= índice de
importancia de efectos indirectos. Los elasmobranquios están resaltados en gris y los depredadores tope en negrilla.
Con depredadores tope
Sin depredadores tope
Especies Kbu Ktd Kdir Kind K
Especies Kbu Ktd Kdir Kind K
G. cuvier 0.0 69.6 10.2 59.5 69.6
B. panamensis 0.0 40.6 11.8 28.8 40.6
C. leucas 0.0 67.8 7.0 60.8 67.8
C. querna 0.0 22.7 10.4 12.3 22.7
S. lewini 0.1 43.1 11.1 32.1 43.2
L. guttatus 0.1 19.3 18.7 0.8 19.4
B. panamensis 0.0 36.0 10.7 25.3 36.0
T. truncatus 0.0 19.2 7.5 11.7 19.2
C. limbatus 0.0 30.1 6.0 24.2 30.2
S. media 0.0 17.5 4.7 12.8 17.5
L. guttatus 0.1 19.1 18.6 0.6 19.3
L. peru 0.0 10.1 8.2 1.9 10.1
C. querna 0.0 16.9 9.3 7.6 16.9
M. lunulatus 0.0 9.3 9.3 0.0 9.3
T. truncatus 0.0 15.2 6.8 8.4 15.2
U. rogersi 0.1 9.0 9.1 0.0 9.1
L. peru 0.0 9.8 8.0 1.9 9.9
Aves marinas 0.0 8.8 6.5 2.3 8.8
M. lunulatus 0.1 9.0 9.1 0.0 9.1
L. stylirostris 0.1 8.1 8.1 0.0 8.1
U. rogersi 0.1 9.0 9.1 0.0 9.1
L. vannamei 0.0 8.1 8.1 0.0 8.1
L. stylirostris 0.1 8.1 8.1 0.0 8.1
K. pelamis 0.0 7.9 6.5 1.5 7.9
L. vannamei 0.0 8.1 8.1 0.0 8.1
D. longa 0.0 7.8 7.8 0.0 7.8
L. occidentalis 0.1 7.1 7.1 0.0 7.1
L. occidentalis 0.1 7.1 7.1 0.0 7.1
F. californiensis 0.1 6.7 6.8 0.0 6.8
M. henlei 0.0 6.8 6.4 0.4 6.8
K. pelamis 0.0 6.6 5.2 1.5 6.6
F. californiensis 0.1 6.7 6.8 0.0 6.8
D. longa 0.1 6.5 6.6 0.0 6.6
A. klunzingeri 0.0 6.2 6.2 0.0 6.2
M. henlei 0.0 6.3 6.1 0.2 6.3
P. grandisquamis 0.0 5.6 5.6 0.0 5.6
S. media 0.0 6.2 2.3 3.9 6.2
R. velezi 0.0 5.4 5.4 0.0 5.4
A. klunzingeri 0.0 6.1 6.1 0.0 6.1
Z. xyster 0.0 4.4 4.1 0.4 4.4
Posterior a la eliminación de los depredadores tope (G. cuvier, C. leucas, S.
lewini y C. limbatus), se produce una ligera modificación en el orden de la lista pero
la composición de la misma se mantiene. En este escenario se incrementaron las
especies con aporte exclusivo al control ecosistémico de arriba-abajo (Ktd) y las
diferencias entre la participación de las especies en la dispersión de efectos tróficos
80
directos (Kdir) e indirectos (Kind) se hizo menor (Tabla 18). Se resalta en este
resultado que, a pesar de haber eliminado el efecto directo por depredación sobre los
llamados mesodepredadores, no se produce la llamada “liberación de los
mesodepredadores”, expresada en el reemplazamiento del control ecosistémico de
arriba-abajo por parte de los mismos.
7.5.1.3. Key Player Problem (KPP), resultados con y sin depredadores tope
Siete nodos (L. guttatus, M. lunulatus, U. rogersi, S. lewini, Squillidae y
Zooplancton) fueron identificados como especies clave para la red, tanto con el
método de fragmentación (KPP-1) como con el de expansión (KPP-2) (Tabla 19). No
se encontró similitud entre las especies clave identificadas por cada método, siendo
predominantes los depredadores de niveles tróficos medios en el KPP-1, mientras
que en KPP-2 se identificó un depredador tope (S. lewini), un invertebrado de nivel
trófico medio y un organismo basal (Tabla 19).
Tabla 19. Especies clave identificadas en la red trófica del área de estudio, con y sin depredadores tope. Los elasmobranquios fueron analizados como especies
taxonómicas y aparecen resaltados en gris y depredadores tope en negrilla. KPP-1: método de fragmentación y KPP-2: método de expansión de efectos.
Especie KP-sets Fragmentación
KPP-1
con depredadores
Lutjanus guttatus Mustelus lunulatus Urotrygon rogersi
0.229
sin depredadores
Lutjanus guttatus Mustelus lunulatus Urotrygon rogersi
0.234
Especie KP-sets
No de especies
alcanzadas
% de especies
alcanzadas
KPP-2
con depredadores
Sphyrna lewini 189 76.5
Squillidae 233 94.3
Zooplancton 242 98.0
sin depredadores
Penaeidae 179 74.3 Squillidae 227 94.2 Zooplancton 235 97.5
81
El análisis de especies clave posterior a la eliminación de los depredadores
tope, no mostró alteraciones significativas en el KPP-1 donde se mantuvieron las
mismas especies y con un valor de fragmentación muy similar al anterior (Tabla 19).
Por su parte, en el KPP-2, S. lewini, fue reemplazada por un nodo de bajo nivel
trófico, Penaeidae, reduciendo levemente el número y porcentaje de especies
alcanzadas a través de este nuevo conjunto de especies clave (Tabla 19).
7.5.1.4. Índice de redundancia topológica (T03), resultados con y sin
depredadores tope
El análisis de redundancia topológica mostró que los depredadores tope son
los nodos de más difícil reemplazamiento dentro de la red, ocupando los cinco
primeros lugares de la clasificación (Fig. 16). Cuatro de los cinco primeros lugares ya
mencionados fueron ocupados por tiburones, siendo en su orden, 1= C. leucas, 2=
G. cuvier, 3= C. limbatus 4= S. lewini; completa la lista el delfín marino Tursiops
truncatus (5). La representación gráfica de los valores de T03 mostró que las
especies basales, de invertebrados y peces óseos poseen alta redundancia dentro la
red y por tanto los valores (tamaño del nodo) de este índice son bajos en la mayor
parte de la misma (Fig. 16).
Una vez que han sido eliminados los depredadores tope de este análisis, se
observó una mayor heterogeneidad en la distribución de los tamaños de los nodos,
indicando menor dominancia estructural de los nodos que conformaron este nuevo
escenario, y sugiriendo que, a la vez que se disminuye la redundancia estructural, se
simplificó la red (Fig. 16). Asimismo, las nuevas especies con menor redundancia
topológica no son exclusivas del nivel trófico más alto y se dividen entre peces óseos
(1= B. panamensis, 3= C. querna), delfines (2) y elasmobranquios medianos (4= M.
henlei, 5= D. longa). En principio este resultado sugiere que la eliminación de los
tiburones de más alto nivel trófico no produce un nuevo dominio estructural por parte
de los mesodepredadores, los cuales comparten su función con especies
potencialmente redundantes.
82
Figura 16. Índice de redundancia topológica (T03) de la red trófica del área de estudio con elasmobranquios como especies taxonómicas, incluyendo redes con y sin depredadores tope. El tamaño del nodo es equivalente al valor del índice T03, y
se indican los cinco de mayor valor. Los colores siguen el patrón de la Figura 12 incluyendo amarillo para T. truncatus y verde para aves marinas.
7.5.1.5. Evaluación de mundo-pequeño, resultados con y sin depredadores tope
Es importante recordar que para determinar la importancia de los
elasmobranquios en los patrones estructurales de gran escala, se analizó de manera
específica su efecto sobre la organización estructural de mundo-pequeño. Para ello,
83
el criterio de decisión indica que las redes tróficas con estructura de mundo-pequeño
tienen valores de coeficiente de agrupación (CC) más altos y longitudes de camino
promedio (PL) más pequeñas que las redes aleatorias de las mismas dimensiones.
Con base en lo anterior, la red trófica analizada en su estado inicial (Escenario
1) presenta características de estructura de mundo-pequeño con valor de PL
observado menor que el simulado y valor de CC mayor que el CC simulado (Tabla
20). Una vez que se produce la eliminación del primer depredador tope, (C. leucas,
Escenario 2), se observó que, aunque se mantiene la estructura de mundo-pequeño,
el valor de CC observado se reduce. Posterior a este paso, se eliminaron dos
especies más, cuyos valores de redundancia topológica fueron muy similares (C.
limbatus y S. lewini), construyendo así el escenario 3. En este caso se produce una
fuerte reducción en el valor de CC observado así como un aumento significativo del
CC aleatorio, indicando que la eliminación de los depredadores tope de este
escenario afecta significativamente la estructura de mundo-pequeño de la red (Tabla
20).
Este comportamiento, al igual que en los escenarios anteriores, está
acompañado de reducción en el número promedio de interacciones por especie, del
diámetro y del PL en las redes observadas. En el último escenario analizado
(Escenario 4), se incluyó en la lista de nodos eliminados a G. cuvier, el último de los
considerados depredadores tope en la red. El resultado en este caso fue el mismo
del Escenario 3, pues además de la esperada reducción en el valor observado de
CC, se observó de nuevo la pérdida de uno de los criterios para considerar la
presencia de mundo-pequeño en la estructura de la red (Tabla 20). Cabe anotar que,
aunque en todos los casos las redes tróficas observadas presentaron, en promedio,
caminos más cortos entre los nodos más distantes de la misma (menores a 2) que
las redes aleatorias (Tabla 20), la sola pérdida de la relación entre el CC observado y
el CC aleatorio es suficiente para identificar la pérdida de la estructura de mundo-
pequeño.
84
Tabla 20. Resumen de los análisis estadísticos de la red trófica observada del área de estudio versus una red aleatoria de las mismas características, en cuatro escenarios diferentes, y considerando los elasmobranquios como especies
taxonómicas. Escenarios con pérdida de la estructura de mundo-pequeño son resaltados en gris. Escenario 1: con todos los depredadores; Escenario 2: Sin C. leucas; Escenario 3: Sin C. leucas, C. limbatus ni S. lewini; Escenario 4: Sin C.
leucas, C. limbatus, S. lewini ni G. cuvier. Estadisticos como en la Tabla 13.
Estadisticos
Escenarios Red S L S/L Dm PL CC
1 Observada 247 853 3.45 4 1.54 0.024
Aleatoria 247 853 3.45 10 4.49 0.012
2 Observada 246 828 3.36 4 1.46 0.022
Aleatoria 246 828 3.36 11 4.61 0.009
3 Observada 243 765 3.18 3 1.39 0.013
Aleatoria 243 765 3.14 12 4.83 0.017
4 Observada 241 737 3.05 3 1.24 0.007
Aleatoria 241 737 3.05 11 4.78 0.010
7.5.2. ELASMOBRANQUIOS COMO TROFOESPECIES
Es importante recordar que, para este análisis, se utilizó la base de datos
sometida al análisis de trofoespecies, en la cual se identificaron y separaron, en
nodos diferentes, los estados de desarrollo de las especies de tiburones y rayas que
presentaron cambios ontogénicos en la dieta, llevando esta base de datos a un total
de 254 nodos. Los resultados del análisis de trofoespecies indicaron que no existe
suficiente similitud dietaria en presas y depredadores de los elasmobranquios
analizados en este estudio (sección 7.3.2), motivo por el cual en el siguiente análisis
no se realizó ningún tipo de agregación trófica entre estas especies y por tanto el
número de nodos correspondiente a tiburones y rayas, entre especies y estados de
desarrollo es de 24.
85
7.5.2.1. Índices de centralidad, resultados con y sin depredadores tope en la
red
Con base en el índice de grado del nodo (D), ocho de los 24 nodos de
elasmobranquios se ubicaron entre los primeros veinte valores de conectividad en la
red, siendo el tiburón M. henlei y la raya D. longa en estado juvenil, los dos más
importantes con 36 y 35 interacciones respectivamente, seguidos en séptimo y
octavo lugar por D. longa en estado adulto y Galeocerdo cuvier con 33 interacciones
cada una (Tabla 21). Junto a estas especies, el grupo dominante fueron los
invertebrados marinos, en especial los estomatópodos y los camarones,
observándose además poca representación de peces óseos y la presencia de los
delfines en el puesto 19 (Tabla 21).
El patrón gráfico del índice de grado del nodo muestra una vez más el
comportamiento típico esperado para redes tróficas, con muy pocas especies
altamente conectadas, un número bajo de especies con número medio de
conexiones y la mayoría con valores muy bajos de conectividad (Fig. 17a). Una vez
eliminados los depredadores tope de la red, el listado general se mantuvo, con la
lógica reducción del número de elasmobranquios en los primeros 20 puestos y su
respectivo reemplazamiento por especies de peces óseos como A. klunzingeri, B.
panamensis y C. querna y el ingreso de las aves marinas (Tabla 21). En cuanto al
patrón de conectividad de los nodos, aún con la perdida de los depredadores tope,
se siguió observando la distribución potencial de grado del nodo, con pocos nodos
altamente conectados y muchos nodos con muy baja conectividad (Fig. 17b).
En el caso de los índices de centralidad, en particular del índice de
intermediación, se notó una baja participación de los elasmobranquios en las
especies más relevantes, con solo seis nodos, de los cuales tres pertenecen a
depredadores tope. En esta ocasión, peces y camarones dominan los procesos de
dispersión de efectos dentro de la red (Tabla 21), mientras que tiburones y rayas
muestran alta importancia en la velocidad de dispersión de dichos efectos, ocupando
10 de las 20 primeras posiciones en cercanía dentro de la red (Tabla 21). Resalta en
86
este resultado que, tanto en intermediación como en cercanía, casi el 50% de las
especies de elasmobranquios son depredadores tope y el restante 50%, los llamados
mesodepredadores.
En cuanto a la representación gráfica de estos índices se observó, al igual que
en el análisis por especies taxonómicas, que la mayoría de las especies de altos
valores de intermediación se encuentran en los niveles tróficos medios de la red,
mientras que los valores más bajos se concentran en los niveles tróficos basales, así
como la mayoría de las especies más cercanas se ubican en los niveles tróficos altos
y medios de la red (Fig. 17c, e). Sin embargo, en este resultado se nota una mayor
proporción de nodos con intermediación y cercanía en los niveles medios de la red,
dado que los cambios ontogénicos de los elasmobranquios incrementaron el número
de nodos.
Una vez eliminados de este análisis los nodos correspondientes a los
depredadores tope, se observa un cambio en la composición de los 20 nodos con
mayor intermediación en la red, con una clara dominancia de los peces óseos, y
quedando tan sólo tres elasmobranquios en la lista (puestos 8, 9 y 18; Tabla 21). Por
su parte, el índice de cercanía muestra menor alteración, dado que los puestos 4 al 8
de la lista son mantenidos por elasmobranquios, siendo todos ellos
mesodepredadores. En este caso, los espacios dejados por los depredadores tope
fueron ocupados por tres especies de peces óseos, un tiburón en estado juvenil y
una raya en estado adulto (Tabla 21), siendo las dos últimas consideradas, si bien no
como depredadores tope, si como especies de nivel trófico alto (NT>4). Las
distribuciones gráficas de estos índices muestran comportamiento similar al de la red
con depredadores tope, con alta concentración de intermediación y cercanía en
nodos de niveles tróficos medio-altos (Fig. 17d, f).
87
Tabla 21. Resultados de los índices de centralidad de la red trófica del área de estudio con elasmobranquios analizados como trofoespecies. Se muestran los 20 valores más altos obtenidos tanto en la red completa como aquella sin la
presencia de los depredadores tope. Especies de elasmobranquios están resaltadas en gris y los depredadores tope en negrilla. Los nombres científicos solo aparecen completos la primera vez que se escriben en la tabla.
Grado del nodo (D) Intermediación (BC) Cercanía (CCi)
No con depredadores sin depredadores con depredadores sin depredadores con depredadores sin depredadores
1 Squillidae Squillidae L. guttatus Squillidae Squillidae Squillidae
2 M. henlei M. henlei Peces Peces Peces Peces
3 D. longa (j) L. stylirostris Squillidae L. guttatus Penaeidae Penaeidae
4 L. stylirostris L. occidentalis B. panamensis B. panamensis C. limbatus M. henlei
5 L. occidentalis L. vannamei L. stylirostris Penaeidae S. lewini (a) D. longa (j)
6 L. vannamei F. californiensis L. peru L. peru G. cuvier M. lunulatus (j)
7 D. longa (a) D. longa (j) M. lunulatus (j) L. stylirostris D. longa (j) S. media
8 G. cuvier Penaeidae L. occidentalis M. lunulatus (j) Lolinginidae Aves marinas
9 Penaeidae Peces Penaeidae M. henlei M. lunulatus (j) L. peru
10 F. californiensis D. longa (a) C. limbatus L. occidentalis M. henlei B. panamensis
11 M. lunulatus (j) M. lunulatus (j) M. henlei K. pelamis C. leucas Lolinginidae
12 Peces L. guttatus L. vannamei L. vannamei Lutjanus peru A. mazathlanus
13 S. lewini (a) Lolinginidae F. californiensis C. querna Urotrygon sp. P. approximans
14 L. guttatus Brachyura A. klunzingeri F. californiensis Aves marinas Poliquetos
15 C. leucas T. truncatus C. querna T. truncatus S. media Urotrygon sp.
16 C. limbatus L. peru T. truncatus A. klunzingeri M. lunulatus (a) Bivalvos
17 Lolinginidae Aves marinas Poliquetos Poliquetos P. approximans L. guttatus
18 Brachyura A. klunzingeri G. cuvier D. longa (j) C. phoxocephalus R. velezi (a)
19 T. truncatus B. panamensis S. lewini (a) A. mazathlanus B. panamensis S. lewini (j)
20 L. peru C. querna D. longa (j) Pseudupeneus grandisquamis Poliquetos A. klunzingeri
88
Figura 17. Índices de centralidad de la red trófica del área de estudio con elasmobranquios como trofoespecies, incluyendo redes con y sin depredadores tope. D= grado del nodo, BC= Índice de intermediación, CCi= índice de
cercanía. Nodos grises= depredadores tope, Nodos negros= elasmobranquios, nodo amarillo= delfines, nodo naranja= aves marinas, nodos rojos= peces óseos, nodos verdes= invertebrados, nodos azules= especies basales.
89
7.5.2.2. Índice de importancia topologica, resultados con y sin depredadores
tope en la red
Los resultados del índice de importancia topológica (K) mostraron un
comportamiento similar al análisis de elasmobranquios como especies taxonómicas.
Los tres primeros lugares de importancia posicional fueron ocupados por tres de los
cuatro tiburones considerados depredadores tope; sin embargo, en este caso la
representación de S. lewini está dada sólo por el estado adulto. C. limbatus ocupó
nuevamente el quinto lugar como depredador tope. Bajo este escenario, solo tres
especies más de elasmobranquios de tallas medianas, se ubicaron entre los 20
primeros puestos de este índice, dos de ellas en diferentes estados de desarrollo (M.
lunulatus (j) y U. aspidura (a), mientras delfines, aves marinas, peces óseos de tallas
medianas y camarones completaron las 20 especies de mayor importancia
topológica (Tabla 22).
Estos resultados también indicaron que los tiburones considerados
depredadores tope en esta red juegan un papel exclusivo en el control ecosistémico
de arriba-abajo o top-down (ver valores Ktd vs valores de Kbu en la Tabla 22), y su
participación en la dispersión de efectos indirectos es mucho mayor que los efectos
directos que causan por depredación (ver valores Kind vs valores de Kdir en la Tabla
22). En este caso, se redujo tanto la participación como la composición de los
elasmobranquios mesodepredadores, y los puestos ocupados en la lista fueron más
bajos, siendo superados una vez más por especies más pequeñas y con menores
niveles tróficos tales como camarones y algunos peces óseos (Tabla 22). En este
análisis, solo 7 de los 20 lugares de mayor importancia topológica fueron ocupados
por elasmobranquios.
Al eliminar los depredadores tope (G. cuvier, C. leucas, S. lewini (a) y C.
limbatus), se produjo un comportamiento similar al del escenario con especies
taxonómicas, tanto en el orden como en la composición de la lista. Una vez más se
incrementaron las especies con aporte exclusivo al control ecosistémico de arriba-
abajo, asícomo se incrementó el número de especies sin participación en la
90
dispersión de efectos indirectos, siendo la mayoría de éstas elasmobranquios (Tabla
22). En este caso, casi todos estos elasmobranquios son las mismas especies del
escenario anterior (ver tabla 18) pero en estados de desarrollo adulto. De igual
forma, al eliminar la depredación sobre los mesodepredadores, no se produce la
“liberación de los mesodepredadores” ni el esperado reemplazamiento del control
ecosistémico arriba-abajo o top-down.
Tabla 22. Índices para cuantificar la importancia topológica de los elasmobranquios como trofoespecies en el área de estudio. Los nodos están organizados en orden decreciente basados sobre el índice de importancia topológica (K). Kbu= índice de importancia de abajo-arriba (bottom-up), Ktd= índice de importancia de arriba-abajo
(top-down), Kdir= índice de importancia de efectos directos, Kind= índice de importancia de efectos indirectos. Los elasmobranquios están resaltados en gris y los
depredadores tope en negrilla.
Con depredadores tope
Sin depredadores tope
Especies Kbu Ktd Kdir Kind K
Especies Kbu Ktd Kdir Kind K
G. cuvier 0.0 91.5 12.2 79.3 91.5
B. panamensis 0.0 40.1 11.6 28.5 40.1
C. leucas 0.0 53.4 7.6 45.8 53.4
C. querna 0.0 22.3 10.3 12.0 22.3
S. lewini (a) 0.0 40.6 10.5 30.2 40.7
L. guttatus 0.1 19.0 18.4 0.7 19.1
B. panamensis 0.0 35.8 10.7 25.2 35.8
T. truncatus 0.0 18.8 7.3 11.5 18.8
C. limbatus 0.0 35.2 6.9 28.3 35.3
S. media 0.0 11.6 4.4 7.2 11.6
L. guttatus 0.1 18.9 18.4 0.6 19.0
L. peru 0.0 9.8 8.0 1.8 9.8
C. querna 0.0 16.7 9.3 7.4 16.7
Aves marinas 0.0 8.4 6.1 2.2 8.4
T. truncatus 0.0 15.0 6.7 8.3 15.0
L. stylirostris 0.1 8.1 8.1 0.0 8.1
L. peru 0.0 9.6 7.8 1.8 9.6
L. vannamei 0.0 8.1 8.1 0.0 8.1
L. stylirostris 0.1 8.1 8.1 0.0 8.1
K. pelamis 0.0 7.8 6.4 1.5 7.8
L. vannamei 0.0 8.1 8.1 0.0 8.1
M. lunulatus (j) 0.0 7.2 7.2 0.0 7.2
M. lunulatus (j) 0.1 7.1 7.2 0.0 7.2
L. occidentalis 0.1 7.1 7.1 0.0 7.1
L. occidentalis 0.1 7.1 7.1 0.0 7.1
F. californiensis 0.1 6.7 6.8 0.0 6.8
F. californiensis 0.1 6.7 6.8 0.0 6.8
M. henlei 0.0 6.0 5.7 0.3 6.0
K. pelamis 0.0 6.5 5.1 1.5 6.5
U. rogersi (a) 0.0 6.0 6.0 0.0 6.0
U. rogersi (a) 0.0 5.9 6.0 0.0 6.0
A. klunzingeri 0.0 6.0 6.0 0.0 6.0
A. klunzingeri 0.0 5.9 5.9 0.0 5.9
P. grandisquamis 0.0 5.4 5.4 0.0 5.4
M. henlei 0.0 5.7 5.5 0.2 5.7
D. longa (a) 0.0 4.5 4.5 0.0 4.5
Aves marinas 0.0 5.4 4.5 0.9 5.4
R. velezi (a) 0.0 4.4 4.4 0.0 4.4
P. grandisquamis 0.0 5.3 5.4 0.0 5.4
D. longa (j) 0.0 4.4 4.4 0.0 4.4
91
7.5.2.3. Key Player Problem (KPP), resultados con y sin depredadores tope
En este análisis fueron identificados ocho nodos como especies clave para la
red, cuatro con el método de fragmentación (KPP-1) y cuatro más con el de
expansión (KPP-2; Tabla 23). En esta ocasión, tampoco se encontró similitud entre
las especies clave identificadas por cada método y siguen siendo predominantes los
depredadores de niveles tróficos medios en el KPP-1, mientras que en KPP-2 se
identificó un depredador tope (C. limbatus), un invertebrado de nivel trófico médio y
un organismo basal (Tabla 23).
Tabla 23. Especies clave identificadas en la red trófica del área de estudio, con y sin depredadores tope. Los elasmobranquios fueron analizados como trofoespecies y aparecen resaltados en gris y depredadores tope en negrilla. KPP-1: método de
fragmentación y KPP-2: método de expansión de efectos.
Especie KP-sets Fragmentación
KPP-1
con depredadores
Cyclopsetta querna Lutjanus guttatus Lutjanus peru
0.202
sin depredadores
Katsuwonus pelamis Lutjanus guttatus Lutjanus peru
0.213
Especie KP-sets
No de especies
alcanzadas
% de especies
alcanzadas
KPP-2
con depredadores
Carcharhinus limbatus 193 76.0 Squillidae 240 94.5 Zooplancton 249 98.0
sin depredadores
Penaeidae 186 75.0 Squillidae 234 94.4 Zooplancton 242 97.6
El análisis posterior a la eliminación de los depredadores tope, mostró una
ligera alteración en el conjunto de especies clave por fragmentación, cambiando a
una de ellas (C. querna por K. pelamis), pero manteniendo valores de fragmentación
muy similares, así como la tendencia a conformar este grupo de especies con
depredadores de niveles tróficos medios (Tabla 23). Con respecto al KPP-2, la
eliminación de C. limbatus, produce el reemplazamiento por un nodo de bajo nivel
trófico, Penaeidae, reduciendo, una vez más, aunque levemente, el número y
92
porcentaje de especies alcanzadas a través de este nuevo conjunto de especies
clave (Tabla 23).
7.5.2.3. Índice de redundancia topológica (T03), resultados con y sin
depredadores tope
El análisis de redundancia topológica mostró que los depredadores tope son
los nodos de más difícil reemplazamiento dentro de la red, ocupando los cinco
primeros lugares de la clasificación (Fig. 18). Cuatro de los cinco primeros lugares ya
mencionados fueron ocupados por tiburones, siendo en su orden, 1= G. cuvier, 2= C.
leucas, 3= C. limbatus y 4= S. lewini en estado adulto. Completa la lista el delfín
marino Tursiops truncatus (5). La representación gráfica de los valores de T03 mostró
que las especies basales, de invertebrados y peces óseos poseen alta redundancia
dentro la red y por tanto los valores (tamaño del nodo) de este índice son bajos en la
mayor parte de la misma (Fig. 18).
Una vez han sido eliminados los elasmobranquios identificados como
depredadores tope de este análisis, se produce una mayor heterogeneidad en la
distribución de los tamaños de los nodos, indicando menor dominancia estructural de
los nodos que conforman este nuevo escenario (Fig. 18). Asimismo, las especies con
menor redundancia topológica no son exclusivas del nivel trófico más alto y se
dividen entre delfines (3), peces óseos (B. panamensis= 1, C. querna= 2) y
elasmobranquios medianos (M. henlei= 4, S. media= 5). En principio, este resultado
sugiere que la eliminación de los tiburones de más alto nivel trófico no produce un
nuevo dominio estructural por parte de los mesodepredadores, los cuales comparten
su función con especies potencialmente redundantes.
93
Figura 18. Índice de redundancia topológica (T03) de la red trófica del área de estudio con elasmobranquios como trofoespecies, incluyendo redes con y sin
depredadores tope. El tamaño del nodo es equivalente al valor del índice T03, y se indican los cinco de mayor valor. Los colores siguen el patrón de la Figura 12
incluyendo amarillo para T. truncatus y verde para aves marinas.
7.5.2.5. Evaluación de mundo-pequeño, resultados con y sin depredadores tope
Los resultados del análisis a gran escala de la red trófica del área de estudio,
incluyendo la división en estados de desarrollo de algunas especies de
elasmobranquios, mostró la presencia de la estructura de mundo-pequeño,
cumpliendo los supuestos para CC y PL entre la red observada y la red aleatoria, en
el denominado Escenario 1 (Tabla 24).
94
Tabla 24. Resumen de los análisis estadísticos de la red trófica observada del área de estudio y de una red aleatoria de las mismas características, en cuatro escenarios diferentes, y considerando los elasmobranquios como trofoespecies. Escenarios con pérdida de la estructura de mundo-pequeño son resaltados en gris. Escenario 1: con todos los depredadores; Escenario 2: Sin C. leucas; Escenario 3: Sin C. leucas, C. limbatus ni S. lewini; Escenario 4: Sin C. leucas, C. limbatus, S. lewini ni G. cuvier.
Estadisticos como en la Tabla 13.
Estadisticos
Escenarios Red S L S/L Dm PL CC
1 Observada 254 949 3.77 4 1.51 0.019
Aleatoria 254 949 3.77 9 4.28 0.012
2 Observada 253 922 3.64 4 1.44 0.017
Aleatoria 253 922 3.64 10 4.31 0.013
3 Observada 250 866 3.46 4 1.31 0.012
Aleatoria 250 866 3.46 12 4.52 0.012
4 Observada 248 834 3.36 3 1.21 0.006
Aleatoria 248 834 3.36 11 4.61 0.014
En el Escenario 2, el cual incluye la eliminación de la especie con menor
redundancia topológica (C. leucas), se nota una leve reducción en el valor de CC
observado con respecto al escenario anterior (Tabla 24), sugiriendo una vez más que
la pérdida de los depredadores tope afecta la estructura de gran escala de la red. En
el Escenario 3, en el cual se elimina además de C. leucas, a S. lewini en estado
adulto y a C. limbatus, se presentó la reducción sustancial en el valor de CC
observado, haciéndolo igual al de una red aleatoria de las mismas dimensiones, pero
conservando aún la estructura de mundo-pequeño (Tabla 24). Este comportamiento,
al igual que en el Escenario 2, está acompañado de reducción en el L/S, Dm y PL de
las redes observadas. El Escenario 4, el cual incluyó en la lista de nodos eliminados
a G. cuvier, el último de los considerados depredadores tope en la red, mostró
reducción significativa en el valor observado de CC, tanto que fue menor que el valor
de CC de la red aleatoria, perdiendo así uno los criterios para considerar la presencia
de mundo-pequeño en la estructura de la red (Tabla 24). Aunque en todos los casos,
las redes tróficas observadas presentaron, en promedio, caminos más cortos entre
95
los nodos más distantes de la misma (menores a 2) que las redes aleatorias (Tabla
24), la sola pérdida de la relación entre el CC observado y el CC aleatorio es
suficiente para identificar la pérdida de la estructura de mundo-pequeño.
7.5.3. ELASMOBRANQUIOS COMO ESPECIES DE EQUIVALENCIA REGULAR
Para esta sección se utilizó la base de datos sometida al análisis de
equivalencia regular, en la cual se identificaron y separaron en nodos diferentes los
estados de desarrollo de las especies de tiburones y rayas que presentaron cambios
ontogénicos en la dieta. Los resultados de equivalencia regular (REGE) indicaron
que los elasmobranquios analizados en este estudio se distribuyen en 12 nodos
(sección 7.3.3) y que los 254 nodos totales de la red pueden ser tratados como 32
nodos. Con base en dicho resultado, el siguiente análisis se desarrolló con una
matriz cuadrada de 32 x 32 y no con las anteriores bases de datos de 247 y 254
nodos, correspondientes a los análisis como especies taxonómicas y trofoespecies
respectivamente.
7.5.3.1. Índices de centralidad, resultados con y sin depredadores tope en la
red
Con base en el índice de grado del nodo (D), los diez primeros lugares de
conectividad de esta red fueron ocupados por nodos que incluyeron
elasmobranquios, quedando fuera de esta lista dos nodos más que incluyen especies
de elasmobranquios y peces de niveles tróficos bajos (nodos 22 y 31; Tabla 25). En
cuanto al número de interacciones, los diez primeros nodos concentran el 54% de las
316 interacciones de esta red. En el patrón gráfico del índice de grado del nodo no se
observa el comportamiento típico esperado para redes tróficas, esto es, pocas
especies altamente conectadas, bajo número de especies con número medio de
conexiones y la mayoría con valores muy bajos de conectividad, sino que por el
contrario, muchos nodos presentan valores medios de conectividad (Fig. 19a).
96
Figura 19. Índices de centralidad de la red trófica del área de estudio, con elasmobranquios como nodos de equivalencia regular, incluyendo redes con y sin
depredadores tope. D= grado del nodo, BC= índice de intermediación, CCi= índice de cercanía. Los nodos negros incluyen elasmobranquios; el nodo amarillo incluye
además de elasmobranquios mamíferos marinos y aves marinas; el nodo rojo es exclusivo de elasmobranquios; los nodos azules incluyen peces e invertebrados; y los nodos naranjas incluyen especies basales y de nivel trófico muy bajo (plancton,
algas, entre otros).
Debido a este aparente cambio en la distribución de frecuencias del grado del
nodo, se realizó un histograma, el cual verificó el patrón observado en el gráfico de
red (Fig. 20), y que sugiere que la agrupación a nodos de equivalencia regular afecta
significativamente la identificación del patrón de escala libre de la red.
97
Figura 20. Distribución de frecuencias del grado del nodo en la red trófica del área de estudio analizada con elasmobranquios como nodos de equivalencia regular.
Una vez eliminado el nodo 32, correspondiente a los depredadores tope, el
listado general de los grados del nodo se mantiene prácticamente intacto, tanto en la
composición como en el orden de aparición de los nodos (Tabla 25). En cuanto al
patrón de conectividad de los nodos, con la eliminación de los depredadores tope se
sigue observando la pérdida de la distribución potencial del grado del nodo.
En el caso de los índices de centralidad, en particular del índice de
intermediación, se observa la participación de los nodos con elasmobranquios en los
10 lugares más relevantes en la dispersión de efectos dentro de la red, mientras los
nodos 22 y 31, que incluyen especies de elasmobranquios pequeñas, quedan
rezagados a los lugares 13 y 18, respectivamente (Tabla 25). De igual forma, los
nodos que contienen elasmobranquios muestran la mayor importancia en la
velocidad de dispersión de efectos pues ocupan 8 de los 10 primeros lugares en
cercanía dentro de la red (Tabla 25). En este resultado los nodos 22, 27, 30 y 31 (ver
tabla 13 para detalles taxonómicos), quedaron fuera de los diez primeros lugares de
importancia.
98
Tabla 25. Resultados de los índices de centralidad de la red trófica del área de estudio con elasmobranquios analizados como especies de equivalencia regular. Se muestran todos los valores obtenidos tanto en la red completa como aquella sin la
presencia de los depredadores tope. Nodos con especies de elasmobranquios están resaltados en gris. Se resalta el nodo compuesto solo por depredadores tope (G.
cuvier, C. leucas) en rojo y el nodo que incluye a los demás depredadores tope en amarillo.
Grado del nodo (D) Intermediación (BC) Cercanía (CCi)
No con
depredadores sin
depredadores
con depredadores
sin depredadores
con
depredadores sin
depredadores
1 Nodo 21 Nodo 21
Nodo 21 Nodo 21
Nodo 21 Nodo 21
2 Nodo 23 Nodo 23
Nodo 29 Nodo 29
Nodo 23 Nodo 23
3 Nodo 28 Nodo 28
Nodo 23 Nodo 23
Nodo 28 Nodo 28
4 Nodo 25 Nodo 25
Nodo 28 Nodo 28
Nodo 25 Nodo 25
5 Nodo 29 Nodo 29
Nodo 25 Nodo 25
Nodo 29 Nodo 29
6 Nodo 26 Nodo 26
Nodo 30 Nodo 30
Nodo 26 Nodo 26
7 Nodo 27 Nodo 27
Nodo 24 Nodo 24
Nodo 24 Nodo 24
8 Nodo 32 Nodo 30
Nodo 26 Nodo 26
Nodo 32 Nodo 6
9 Nodo 30 Nodo 24
Nodo 27 Nodo 27
Nodo 11 Nodo 11
10 Nodo 24 Nodo 6
Nodo 32 Nodo 22
Nodo 12 Nodo 12
11 Nodo 11 Nodo 11
Nodo 11 Nodo 11
Nodo 5 Nodo 5
12 Nodo 12 Nodo 12
Nodo 12 Nodo 12
Nodo 6 Nodo 27
13 Nodo 5 Nodo 5
Nodo 22 Nodo 6
Nodo 27 Nodo 8
14 Nodo 6 Nodo 22
Nodo 6 Nodo 5
Nodo 8 Nodo 9
15 Nodo 8 Nodo 8
Nodo 5 Nodo 31
Nodo 9 Nodo 7
16 Nodo 9 Nodo 9
Nodo 8 Nodo 8
Nodo 7 Nodo 10
17 Nodo 22 Nodo 18
Nodo 9 Nodo 9
Nodo 10 Nodo 18
18 Nodo 2 Nodo 2
Nodo 31 Nodo 18
Nodo 18 Nodo 22
19 Nodo 18 Nodo 7
Nodo 18 Nodo 10
Nodo 22 Nodo 30
20 Nodo 4 Nodo 10
Nodo 4 Nodo 7
Nodo 30 Nodo 2
21 Nodo 7 Nodo 31
Nodo 10 Nodo 4
Nodo 2 Nodo 4
22 Nodo 10 Nodo 4
Nodo 7 Nodo 15
Nodo 4 Nodo 31
23 Nodo 31 Nodo 14
Nodo 15 Nodo 2
Nodo 31 Nodo 14
24 Nodo 14 Nodo 15
Nodo 2 Nodo 17
Nodo 14 Nodo 15
25 Nodo 15 Nodo 16
Nodo 17 Nodo 14
Nodo 15 Nodo 16
26 Nodo 16 Nodo 17
Nodo 14 Nodo 16
Nodo 16 Nodo 1
27 Nodo 17 Nodo 1
Nodo 16 Nodo 1
Nodo 1 Nodo 17
28 Nodo 3 Nodo 3
Nodo 1 Nodo 3
Nodo 17 Nodo 3
29 Nodo 1 Nodo 13
Nodo 3 Nodo 13
Nodo 3 Nodo 13
30 Nodo 13 Nodo 19
Nodo 13 Nodo 19
Nodo 13 Nodo 19
31 Nodo 19 Nodo 20
Nodo 19 Nodo 20
Nodo 19 Nodo 20
32 Nodo 20 - Nodo 20 - Nodo 20 -
99
En cuanto a la representación gráfica de estos índices se observa que todos
los nodos de altos valores de intermediación y cercanía se encuentran en los niveles
tróficos medios y altos de la red, mientras que los valores más bajos se concentran
en los niveles tróficos basales (Fig. 19c, e).
Una vez eliminado de este análisis el nodo correspondiente a los
depredadores tope (32), el único cambio que se observa es el reemplazamiento de
dicho nodo por otro en la lista de los 10 de mayor importancia, sin alterar
prácticamente ni la composición ni el orden preliminar de los nodos (Tabla 25). Las
distribuciones gráficas de estos índices muestran el mismo patrón, dado que las
imágenes producidas con y sin depredadores tope son prácticamente idénticas (Fig.
19c-f).
7.5.3.2. Índice de importancia topologica, resultados con y sin depredadores
tope en la red
Los resultados del índice de importancia topológica (K) mostraron un
comportamiento muy similar al observado en los índices de centralidad de las
especies agrupadas por equivalencia regular. En este caso, todos los nodos que
incluyen elasmobranquios, se ubican en los primeros lugares y no siguen un estricto
orden descendente por el nivel trófico que presentan las especies que se incluyen en
cada nodo (Tabla 26). Sin embargo, y dado que el K es un índice que no soporta el
análisis de canibalismo (presentado en los nodos 21 y 24) ni ciclos tróficos (A come a
B y B come a A), presentado entre los nodos 24 y 29, es posible que la ubicación de
los nodos en sus respectivos lugares de importancia obedezca a los ajustes que
hubo que hacer para eliminar estos dos casos ya mencionados.
Con este resultado es claro que los nodos que incluyen a los
elasmobranquios, en especial 29, 32, y 22 no aportan al control ecosistémico de
abajo-arriba o bottom-up y su importancia en la estructura de la red se deriva de su
participación en la dispersión de efectos indirectos (ver valores Kbu y Kind en la
Tabla 26).
100
Tabla 26. Índices para cuantificar la importancia topológica de los elasmobranquios como especies de equivalencia regular en el área de estudio. Los nodos están
organizados en orden decreciente basados sobre el índice de importancia topológica (K). Kbu= índice de importancia de abajo-arriba (bottom-up), Ktd= índice de
importancia de arriba-abajo (top-down), Kdir= índice de importancia de efectos directos, Kind= índice de importancia de efectos indirectos. Los elasmobranquios
están resaltados en gris y los depredadores tope en negrilla.
Con depredadores tope
Sin depredadores tope
Nodos Kbu Ktd Kdir Kind K
Nodos Kbu Ktd Kdir Kind K
Nodo 29 0.0 17.6 4.4 13.2 17.6
Nodo 29 0.0 30.0 5.4 24.6 30.0
Nodo 21 0.1 13.9 6.0 8.1 14.0
Nodo 21 0.1 17.1 6.9 10.2 17.1
Nodo 32 0.0 12.4 3.0 9.4 12.4
Nodo 24 0.1 10.3 3.6 6.8 10.4
Nodo 24 0.1 9.0 3.4 5.7 9.1
Nodo 31 0.1 3.3 1.4 2.0 3.4
Nodo 31 0.1 2.9 1.3 1.8 3.0
Nodo 25 0.2 2.9 2.7 0.4 3.1
Nodo 25 0.3 2.7 2.6 0.3 2.9
Nodo 23 0.4 2.1 2.5 0.0 2.5
Nodo 23 0.5 2.0 2.5 0.0 2.5
Nodo 28 0.5 1.9 2.4 0.0 2.4
Nodo 28 0.6 1.9 2.4 0.1 2.4
Nodo 30 0.3 2.1 2.4 0.0 2.4
Nodo 30 0.3 2.1 2.3 0.0 2.4
Nodo 26 0.2 1.6 1.8 0.0 1.8
Nodo 26 0.3 1.5 1.8 0.0 1.8
Nodo 27 0.0 1.5 1.6 0.0 1.6
Nodo 27 0.1 1.4 1.6 0.0 1.6
Nodo 22 0.0 1.1 1.1 0.0 1.1
Nodo 22 0.0 1.1 1.1 0.0 1.1
Nodo 12 1.0 0.0 0.9 0.1 1.0
Nodo 12 1.1 0.0 0.9 0.2 1.1
Nodo 11 1.0 0.0 0.9 0.1 1.0
Nodo 11 1.1 0.0 0.9 0.2 1.1
Nodo 6 0.9 0.0 0.8 0.1 0.9
Nodo 6 1.0 0.0 0.8 0.2 1.0
Nodo 5 0.8 0.0 0.7 0.1 0.8
Nodo 5 0.9 0.0 0.8 0.2 0.9
Nodo 18 0.8 0.0 0.6 0.1 0.8
Nodo 9 0.8 0.0 0.6 0.2 0.8
Nodo 9 0.7 0.0 0.6 0.1 0.7
Nodo 8 0.8 0.0 0.6 0.2 0.8
Nodo 8 0.7 0.0 0.6 0.1 0.7
Nodo 18 0.8 0.0 0.6 0.1 0.8
Nodo 15 0.6 0.0 0.5 0.1 0.6
Nodo 2 0.7 0.0 0.5 0.1 0.7
Nodo 10 0.6 0.0 0.5 0.1 0.6
Nodo 15 0.7 0.0 0.5 0.1 0.7
Nodo 7 0.6 0.0 0.5 0.1 0.6
Nodo 4 0.6 0.0 0.6 0.1 0.6
Nodo 2 0.6 0.0 0.5 0.1 0.6
Nodo 10 0.6 0.0 0.5 0.1 0.6
Nodo 4 0.5 0.0 0.5 0.1 0.5
Nodo 7 0.6 0.0 0.5 0.1 0.6
Nodo 17 0.5 0.0 0.4 0.1 0.5
Nodo 17 0.6 0.0 0.4 0.1 0.6
Nodo 14 0.5 0.0 0.4 0.1 0.5
Nodo 14 0.5 0.0 0.4 0.1 0.5
Nodo 16 0.5 0.0 0.4 0.1 0.5
Nodo 16 0.5 0.0 0.4 0.1 0.5
Nodo 19 0.2 0.0 0.2 0.0 0.2
Nodo 19 0.2 0.0 0.2 0.0 0.2
Nodo 1 0.2 0.0 0.1 0.0 0.2
Nodo 3 0.2 0.0 0.2 0.0 0.2
Nodo 13 0.1 0.0 0.1 0.0 0.1
Nodo 1 0.2 0.0 0.1 0.0 0.2
Nodo 3 0.1 0.0 0.1 0.0 0.1
Nodo 13 0.1 0.0 0.1 0.0 0.1
Nodo 20 0.1 0.0 0.1 0.0 0.1
Nodo 20 0.1 0.0 0.1 0.0 0.1 - - - - - -
101
Sin embargo, es notorio que el valor de importancia topológica de los tres
primeros nodos es bastante mayor que los del resto, sugiriendo que estos tres
grupos dominan la estructura vertical de la red. También se resalta que 7 de los 12
nodos con elasmobranquios, especialmente los que se encuentran entre las
posiciones 7 y 12 hacen su aporte a la estructura, a través del efecto directo por
depredación sobre sus presas (Tabla 26).
Al eliminar el nodo de los depredadores tope (G. cuvier y C. leucas), no se
produce un cambio sustancial en el orden de importancia topológica de los nodos,
mas si es sustancial el cambio en los valores de este índice en los tres primeros
nodos. Así, el nodo 29 casi duplica su aporte al control ecosistémico de arriba-abajo
o top-down, así como su participación en la dispersión de los efectos indirectos,
equiparando con ello los valores perdidos en la eliminación del nodo 32 (Tabla 26).
Los nodos 21 y 24 incrementaron levemente sus valores, y sus aportes siguen
siendo principalmente al control de arriba-abajo y a la dispersión de efectos
indirectos (ver valores Ktd y Kind en la Tabla 26). Por su parte, el orden y los valores
de importancia topológica de los demás nodos permanecieron casi idénticos.
7.5.3.3. Key Player Problem (KPP), resultados con y sin depredadores tope
En esta aproximación a especies clave basada en nodos de equivalencia
regular, cinco nodos fueron identificados como clave para la red, tres con el método
de fragmentación (KPP-1) y dos con el de expansión (KPP-2) (Tabla 27). Al igual que
con los análisis KPP para especies taxonómicas y trofoespecies, no se encontró
similitud entre los nodos clave identificados por cada método, predominando en el
listado del KPP-1, los depredadores de niveles tróficos medios, en particular los
nodos 25 y 29, compuestos de peces óseos como A. klunzingeri, S. sierra, B.
panamensis y de elasmobranquios como R. leucorhynchus (a) y S. media (Tabla 27).
Con la aproximación KPP-2 se identificó el nodo 9 (Pleuronectiformes, Scianidae,
Portunidae y Scombridae) como el único clave, alcanzado en tan sólo dos pasos el
100% de la red (Tabla 27).
102
Tabla 27. Especies clave identificadas en la red trófica del área de estudio, con y sin depredadores tope. Elasmobranquios fueron analizados como nodos de equivalencia
regular y aparecen resaltados en gris. KPP-1: método de fragmentación y KPP-2: método de expansión de efectos.
Escenarios KPP-sets Fragmentación
KPP-1
con depredadores
21 25 29
0.238
sin depredadores
21 25 29
0.355
Escenarios KPP-sets
No. de nodos
alcanzados
% de nodos
alcanzados
KPP-2
con depredadores
9 32 100
sin depredadores
8 31 100
El análisis de especies clave posterior a la eliminación del nodo 32, único
exclusivo de depredadores tope (C. leucas y G. cuvier), no mostró alteraciones en la
composición del conjunto de especies clave, más si un leve incremento en la
fragmentación de la red (Tabla 27). Por su parte, en el KPP-2 se produce el
reemplazamiento del nodo clave (9) al nodo 8 (Carangidae, Cynoglosidae,
Engraulidae y Euphylax sp.), el cual también dispersa sus efectos al 100% de la red
en tan sólo dos pasos (Tabla 27).
7.5.3.4. Índice de redundancia topológica (T03), resultados con y sin
depredadores tope
Los resultados de este análisis sugieren que el nodo de los depredadores tope
no es el de menor redundancia y que es superado por el nodo 21, el cual incluye no
solo dos depredadores tope sino también especies de tallas medianas pero con
importancia estructural como depredadores de niveles tróficos intermedios (Fig. 21).
103
Figura 21. Índice de redundancia topológica (T03) de la red trófica del área de estudio con elasmobranquios como nodos de equivalencia regular, incluyendo redes con y sin depredadores tope. El tamaño del nodo es equivalente al valor del índice T03. Los nodos negros incluyen elasmobranquios; el nodo amarillo incluye además
de elasmobranquios mamíferos marinos y aves marinas; el nodo rojo es exclusivo de elasmobranquios; los nodos azules incluyen peces e invertebrados; y los nodos
naranjas incluyen especies basales y de nivel trófico muy bajo (plancton, algas, entre otros).
104
7.5.3.5. Evaluación de mundo-pequeño, resultados con y sin depredadores tope
Los resultados del análisis a gran escala de la red trófica del área de estudio,
para elasmobranquios como nodos de equivalencia regular, mostró la presencia de la
estructura de mundo-pequeño, cumpliendo los supuestos para CC y PL entre la red
observada y la red aleatoria, en el denominado Escenario 1, aunque los valores
obtenidos son bastante cercanos entre sí (Tabla 28).
En este caso, y debido a la gran reducción hecha a la complejidad de la red
con el algoritmo REGE, no se pudo hacer eliminación sucesiva de depredadores
tope, pues de los 32 nodos, solo uno contiene exclusivamente estas especies (nodo
32). Por ello, solo se presenta información del Escenario 4, en el cual se alcanza la
eliminación completa de estas especies. El resultado mostró que la pérdida del nodo
32 (C. leucas y G. cuvier ) no afectó la presencia de la estructura de mundo-pequeño
de la red (Tabla 28); sin embargo, y debido a la extrema simplificación de esta red y
al débil patrón de escala libre de la misma, este resultado debe ser interpretado con
precaución. Al igual que en los análisis para especies taxonómicas y trofoespecies,
los valores de PL entre las redes observadas y aleatorias se mantuvieron con
comportamiento similar.
Tabla 28. Resumen de los análisis estadísticos de la red trófica observada del área de estudio y de una red aleatoria de las mismas características, en dos escenarios
diferentes, y considerando los elasmobranquios como nodos de equivalencia regular. Escenario 1: con todos los depredadores; Escenario 4: Sin C. leucas, ni G. cuvier.
Estadisticos
Escenarios Red S L S/L Dm PL CC
1 Observada 32 164 5.12 4 1.37 0.19
Aleatoria 32 164 5.12 4 2.18 0.17
4 Observada 31 150 4.83 3 1.32 0.19
Aleatoria 31 150 4.83 5 2.28 0.15
105
8. DISCUSIÓN
8.1. ECOLOGÍA TRÓFICA Y SU IMPORTANCIA EN LA DETERMINACIÓN DE LOS
ROLES ESTRUCTURALES Y FUNCIONALES DE LOS ELASMOBRANQUIOS
Aunque en los últimos 40 años se han desarrollado numerosos estudios sobre
la dieta y ecología trófica de elasmobranquios, la mayoría de éstos se han enfocado
en describir los tipos de presas, la amplitud de nicho, la sobreposición y los cambios
ontogénicos, y muy pocos han abordado mecanismos ecológicos importantes, como
aquellos que facilitan la coexistencia entre las especies. De acuerdo a lo anterior, y a
pesar de haberse convertido en una frase de justificación para muchas publicaciones
de alto impacto e influencia en las dinámicas investigativas sobre elasmobranquios
en el último lustro (e.g. Myers et al., 2007; Heithaus et al., 2008, 2012; Baum &
Worm, 2009; Ferretti et al., 2010; Coll et al., 2013), la mencionada importancia
ecológica de los depredadores tope, con los respectivos efectos de su reducción
poblacional, tales como cascadas tróficas y la liberación de los mesodepredadores,
siguen sin suficiente investigación o evidencia para considerarlas como efectos de
escala global, independientes de la diversidad o la latitud de las redes tróficas.
Esta deficiencia se debe, en gran parte, a la dificultad para obtener
información sobre la dieta de diversas especies, que permita la construcción de
modelos de redes tróficas, sobre los cuales puedan modelarse diferentes escenarios
con miras a responder preguntas e hipótesis sobre el tema de interés. A esto se le
suma la limitada y en muchos casos baja calidad de la información disponible sobre
los hábitos alimentarios y ecología trófica de los depredadores de interés. Estos dos
factores, han llevado al desarrollo de modelos tróficos (e.g. aquellos basados en
balances de masas -Ecopath con Ecosim-), que analizan la importancia ecológica de
estos depredadores en niveles de agrupación muy altos, incluso uniendo tiburones y
rayas en un solo compartimiento del modelo, ignorando los efectos que sobre la
función e importancia de las especies pueden tener diferentes tipos de variables,
asociadas con la historia de vida, la dieta y la ecología trófica de las especies.
106
De manera puntual para el interés de este trabajo, dos aspectos sobre la dieta
y ecología trófica de los elasmobranquios demostraron ser importantes para el
desarrollo de estudios de redes tróficas, pero a la fecha, prácticamente no han sido
analizados, los efectos de las tasas de consumo preferencial y los cambios
ontogénicos en la dieta. La tasa de consumo preferencial se relaciona con el hecho
de que, aunque en los contenidos estomacales de los tiburones y las rayas se
identifiquen un alto número de presas, no todas son de alto valor en la estrategia
alimentaria de las especies, lo que puede afectar el estudio de las interacciones con
sus competidores y sus presas. En relación a esto, en el presente estudio se
encontraron 65 ítems de presa, que se agruparon en 18 categorías alimentarias, de
las cuales 9 (denominadas presas tipificantes), correspondieron al 90% de las
especies encontradas. Este enfoque de las presas tipificantes, aunque ayudaría a
profundizar el conocimiento de la importancia cuantitativa de una presa en la dieta de
un depredador y por tanto, el posible efecto del mismo sobre la dinámica poblacional
de sus presas, ha sido escasamente utilizado a la fecha (Sommerville et al., 2011).
El valor agregado de incluir el análisis de tipificación de dietas en los estudios
de ecología trófica es que ayudaría a depurar los mecanismos de identificación de
similitud trófica, y quizás, reduciría el sesgo en la medición de las amplitudes de
nicho y sobreposición de dieta de las especies. En nuestro caso, la tipificación de las
dietas de las 18 especies analizadas sugirió que, a pesar de tener un considerable
número de presas, solo unas pocas dominan en la dieta, esperando así amplitudes
de nicho más bajas de lo que tradicionalmente se ha documentado o se espera de
depredadores considerados como oportunistas (Wetherbee & Cortés 2004).
Sin embargo, al existir sólo un estudio publicado que incluye este análisis
(Sommerville et al., 2011), las posibilidades de contraste sobre la efectividad de la
misma son mínimas. Por último, incorporar en los estudios de ecología trófica el
análisis de tipificación de dieta, podría mejorar la formulación de modelos
ecosistémicos que analizan las tendencias de variación en biomasa de los
depredadores y las presas, pues permite seleccionar sólo las presas que modulan la
107
dieta del depredador y sobre las cuáles, el efecto de la depredación estaría causando
un efecto de regulación poblacional, incrementando así la precisión de las
simulaciones de los efectos por extracción e interacción de estas especies (e.g.
Arreguín-Sánchez, 2011).
En términos ecológicos, identificar las presas tipificantes de la dieta de los
depredadores permite la cuantificación más precisa de la amplitud de nicho, de la
especialización trófica, de la sobreposición alimentaria y del impacto poblacional
sobre las presas preferenciales de los depredadores, caracterizándose de manera
detallada, las interacciones intra-específicas que facilitarían la coexistencia y la
organización de las especies dentro de las redes (e.g. partición de recursos,
formación de gremios tróficos, fuerzas de la interacción, entre otros), y que han sido
mencionadas como las principales fuerzas estructurantes de las redes tróficas
(Menge, 1995; Jaksic & Medel, 1990; Jaksic, 2002; Williams et al., 2002).
Los resultados de este estudio sugieren que las especies analizadas ejercen
presión directa por depredación en prácticamente todos los niveles tróficos y los
ambientes de una red, desde productores primarios hasta mamíferos marinos. De
manera puntual para los tiburones se encontró alta variación en las presas
tipificantes, pasando de organismos de bajo nivel trófico como Dendrobrachiata,
Brachyura y Stomatopoda en las especies de tallas medianas, a peces de niveles
tróficos medios como Clupeomorpha o invertebrados de alto nivel trófico como los
Cefalopodos, siendo además parte importante de la dieta de los depredadores tope,
las aves marinas, reptiles y mamíferos marinos.
Por su parte, las dietas de la mayoría de las rayas fueron tipificadas por
invertebrados como Dendrobrachiata, Brachyura, Stomatopoda y Polychaeta. En
términos generales, en tiburones predominaron las presas pelágicas de mayor
tamaño y mayor nivel trófico, mientras en batoideos predominaron las presas más
pequeñas, de ambientes bentónicos y de bajos niveles tróficos, concordando con la
mayoría de los estudios publicados sobre especies o géneros similares (Valadez-
108
González, 2001; Torres-Rojas et al., 2006, 2010; Franco, 2008; Flores-Ortega et al.,
2011; Navia et al., 2011; Payán et al., 2011; López-García et al., 2012; Navarro-
González et al., 2012; Espinoza et al., 2012, 2013).
Aunque existe suficiente soporte para los resultados de las dietas de las
especies analizadas, en concordancia con la literatura analizada y resumida en la
sección de antecedentes, este trabajo se constituye como el primero donde se
presenta un análisis de todas las especies posibles de elasmobranqios de una
misma red trófica, y en el cual se demuestra, de manera empírica, que los tiburones
y las rayas están presentes desde los niveles tróficos medio-bajos (NT= 3.2) a los
más altos (NT= 4.6), y que sus efectos tróficos, tanto directos como indirectos se
despliegan a todos los niveles de la red.
Estudios previos se restringen a un máximo de ocho especies simpátricas
(Bethea et al., 2004; 2011; White et al., 2004, Navia et al., 2007; Sommerville et al.,
2011; Yick et al., 2011, 2012; Navarro-González et al., 2012; Petri et al., 2012), y
aquellos que han desarrollado modelos tróficos se han enfocado en especies
particulares (Coll et al., 2013; Harford, 2013) o han asumido las especies como
entidades taxonómicas o gremios tróficos, sin evaluar el efecto de las variaciones
ontogénicas (e.g. Manichchand-Heileman et al., 1998; Kitchell et al., 2002; Stevens et
al., 2002; Carlson, 2007; Myers et al., 2007; Navia et al., 2010; Arreguín-Sánchez,
2011).
Sin embargo, y sin importar el enfoque de análisis utilizado, se ha
documentado ampliamente que numerosas especies de elasmobranquios modifican
su dieta en la medida que incrementan su tamaño (e.g. Abrantes & Barnett, 2011;
Baeck et al., 2011; López-García et al., 2012; Espinoza et al., 2013), lo que a su vez
lleva a que se modifiquen las interacciones tróficas que establecen dentro de la red, y
por supuesto, los efectos directos e indirectos que estas especies ejercen dentro de
la misma; condicionantes que no se identificarían si se trata a la especie como un
todo.
109
La mayoría de las especies consideradas en el presente trabajo exhibieron
cambios ontogénicos en su dieta, modificándose el nivel trófico que ocupan en sus
diferentes estados de desarrollo, y con ello, los roles estructural y funcional de las
mismas. Las similitudes tróficas significativas que fueron identificadas, se produjeron
entre estados de desarrollo de especies diferentes, conllevando a que los
elasmobranquios puedan desempeñar muchos roles, incluso, más que el número de
especies taxonómicas que están presentes en la red, siendo en algunos casos
redundantes con especies simpátricas de elasmobranquios o de peces óseos. Este
incremento de los roles aumenta la redundancia entre las especies y por tanto,
fortalecerá el seguro biológico de los ecosistemas (Montoya et al., 2001).
Asimismo, el aumento de la redundancia entre los diferentes estados de
desarrollo de los elasmobranquios, eleva la cantidad de interacciones que se
establecen entre ellos, sus depredadores y sus presas, permitiendo que se presenten
numerosos tipos de efectos tróficos indirectos, muchos de los cuales se dispersarán
de manera horizontal o vertical dentro de la red, incrementando con ello, la
complejidad de la misma. Esta complejidad ha sido relacionada de manera directa
con la estabilidad y capacidad de respuesta de las redes tróficas marinas (Dunne et
al., 2004; Dunne & Williams, 2009).
En particular, nuestros resultados indicaron que la mayor redundancia se
presentó en especies de rayas y elasmobranquios medianos, lo que permite suponer
que la dispersión de efectos indirectos verticales causados por presión pesquera
(e.g. cascadas tróficas), y provenientes de la disminución en la abundancia de los
depredadores tope, podría ser amortiguada por el gran número de rutas alternas
disponibles para dispersarse. Esta hipótesis ha sido planteada en estudios de
ecosistemas altamente complejos y sugiere que las redes tróficas de ecosistemas
marinos costeros tropicales son más resistentes a la pérdida de los depredadores
tope (Hinke et al., 2004; Frank et al., 2007; Sandin et al., 2010).
110
Al respecto, existe evidencia que soporta la relación entre complejidad y
estabilidad de las redes tróficas marinas, la cual es atribuida en gran parte a la
redundancia trófica de las especies (Gislason, 2003; Hinke et al., 2004; Frank et al.,
2005; 2007; Andersen & Pedersen, 2010). Asimismo, ha sido registrado que la
reducción de los efectos directos por depredación, en este caso particular de los
tiburones más grandes, conlleva a que se establezcan nuevas interacciones entre los
componentes de la red, las cuales, si tienen suficiente fuerza, pueden llevar la red
trófica a un nuevo estado de organización (Jackson et al., 2001; Scheffer et al., 2001;
Scheffer & Carpenter, 2003; Cury & Shannon, 2004; Österblom et al., 2007; Vasas et
al., 2007). Con base en lo anterior, y a que las especies de elasmobranquios
analizadas tienen una amplia participación en muchos de los roles tróficos
identificados, se resalta la importancia estructural de las mismas, tanto en el estado
actual de la red, como en el desarrollo de los cambios hacia nuevos estados de
organización que podrían ser forzados por la pesca (Navia et al., 2012).
8.2. RED TRÓFICA, PATRONES ESTRUCTURALES DE GRAN ESCALA
El análisis de las redes tróficas marinas aplicando la teoría de grafos, ha
permitido nuevos acercamientos al conocimiento de diferentes aspectos teóricos
como la relación entre diversidad y estabilidad, pérdida de especies y extinciones
secundarias (Solé & Montoya, 2001; Dunne et al., 2002a, 2004), así como la función
ecológica de especies (Abarca-Arenas et al., 2007, Benedek et al., 2007, Dambacher
et al., 2010, Navia et al., 2010) y la relación entre estructura y su potencial
importancia en el manejo de pesquerías (Gaichas & Francis, 2008).
A la fecha, muy pocos estudios han evaluado las propiedades estructurales de
redes tróficas con base en la teoría de grafos. Estos estudios han identificado
estructuras de escala libre (Montoya & Solé, 2002), de distribución exponencial
(Camacho et al., 2002) o de ambas (Dunne et al., 2002b). Asimismo, la presencia de
estructura de mundo-pequeño en redes tróficas ha sido controversial ya que no ha
sido identificada como un patrón universal en redes tróficas y se sugiere que solo se
presenta bajo condiciones especiales de conectancia (Solé & Montoya, 2001; Dunne
111
et al., 2002b; Montoya & Solé, 2002; Williams et al., 2002). Al respecto, Gaichas y
Francis (2008) han sugerido que la búsqueda de un modelo universal y generalizado,
que explique todas las redes tróficas, ha desviado el interés por el estudio de redes
tróficas individuales, siendo esta última aproximación más útil para describir y
analizar las propiedades empíricas de las redes, sobre todo si se desea hacer una
aproximación al manejo ecosistémico de las pesquerías.
Respecto a la confiabilidad de esta perspectiva de análisis, se ha planteado
que aspectos como la agregación de presas, la resolución de la red y la dependencia
de la escala, pueden afectar los resultados obtenidos (Martinez, 1991; Allesina &
Bodini, 2005). A pesar de la importancia de esta idea, pocos estudios de redes
tróficas han evaluado si sus resultados son dependientes del diseño de muestreo o
de la base de datos misma. Aunque siempre existirá el sesgo de tener especies con
mayor número de muestras que otras, y diferentes niveles de identificación de presas
en dichos estómagos, la base de datos que se utilizó para el desarrollo del presente
estudio incluyó información detallada de contenidos estomacales de depredadores
tope, de especies intermedias y de invertebrados, reduciendo así el sesgo presente
en casi todos los estudios de redes, en donde la información se concentra en los
niveles tróficos altos.
Otro elemento que proporciona mayor independencia a la base de datos
usada en el estudio, es que no se construyó con base en un programa de monitoreo
de especies focales, sino con estudios dirigidos al conocimiento detallado de la dieta
y ecología trófica de cada una de las especies depredadoras consideradas. Esta
aproximación aumenta sustancialmente la cantidad de presas identificadas en la
dieta de las especies de la red y por consiguiente incrementa la exactitud en la
estimación de índices como el grado del nodo, centralidad y el patrón de escala libre.
Por lo tanto, las especies analizadas en la red trófica del área de estudio en el
Pacífico colombiano, representan adecuadamente el total de los componentes de la
red, en sus diferentes niveles tróficos (productores, consumidores primarios,
intermedios y depredadores).
112
Al igual que algunas redes complejas de diferente naturaleza (redes sociales,
de comunicación o neuronales; Watts & Strogatz, 1998) y otras redes tróficas
(Montoya & Solé, 2002; Gaichas & Francis, 2008), los resultados de nuestro análisis
sugieren que la red trófica del área de estudio presenta propiedades de mundo
pequeño y de escala libre. Por ejemplo, el coeficiente de correlación entre el grado
del nodo y la frecuencia del mismo (R2= 0.808), fue similar a los encontrados por
Montoya & Solé (2002) en redes tróficas de lagos y estuarios, mientras que el
exponente de esta relación lineal, fue superior a los registrados por estos mismos
autores para redes tróficas acuáticas.
Con respecto a las propiedades de la estructura de mundo-pequeño, la red del
área de estudio mostró un PL de 1.65, lo cual concuerda con lo sugerido por Williams
et al. (2002), quienes proponen que este valor debe ser inferior a 3, ya que los
efectos indirectos tienden a perderse cuando existen más de tres interacciones. Por
lo tanto, en la red estudiada, el impacto sobre una especie en particular se
dispersaría rápidamente debido al bajo número de pasos entre especies. Estos
resultados sobre la relación entre la conectancia y las estructuras de escala libre y
mundo-pequeño coinciden con Dunne et al. (2002b), quienes proponen que, aunque
la mayoría de las redes tróficas no presentan estas estructuras, si están presentes en
redes con valores muy bajos de conectancia (C≈0.03).
En este sentido, este trabajo presenta los valores de conectancia más bajos
registrados hasta ahora, lo que podría deberse al uso de información de dietas más
detallada que en trabajos anteriores (Dunne et al., 2002b; Montoya & Solé, 2002;
Williams & Martinez, 2008). Trabajos previos sobre la relación entre conectancia y
tamaño de la red son contradictorios entre sí, ya que reportan que la conectancia es
relativamente sensible (Martinez, 1991) o incluso muy sensible (Thompson &
Townsend, 2000) al incremento de la agregación de especies y al decrecimiento de
la diversidad.
113
Adicionalmente, nuestros resultados sugieren que la red trófica del área de
estudio debería ser muy sensible a la perdida selectiva de las especies altamente
conectadas, y muy robusta a la pérdida aleatoria de especies, lo cual ha sido
registrado en redes físicas y sociales (Albert & Barabási, 2002; Newman, 2003), y en
redes tróficas (Solé & Montoya, 2001). Sin embargo, al eliminar los camarones de la
familia Penaeidae de la red trófica del área de estudio, tanto el patrón de escala libre
como el de mundo pequeño se mantuvieron. Este resultado es contrario a la
predicción teórica, ya que los Penaeidae representan los cuatro nodos de más alta
conectividad, por lo que con su pérdida se esperaría un fuerte efecto sobre la
estructura de la red. En este sentido, si bien después de la eliminación de los
camarones, el 9.6% de los nodos de la nueva red trófica se desconectan y el 26.8%
de las interacciones se pierden, todos los nodos desconectados son presa de los
camarones y muchas de las interacciones perdidas son entre los camarones y sus
depredadores. Por esta razón, la redundancia de los camarones en sus funciones
como presas (con otros invertebrados) o como depredadores (con otros
invertebrados y peces pequeños), podrían disminuir los efectos de su eliminación, a
través de modificaciones en las frecuencias de consumo, en las fuerzas de las
interacciones tróficas, o nuevos efectos indirectos (Menge, 1995).
Este resultado contrasta con lo planteado en numerosos trabajos que
proponen una relación directa entre conectividad y especies clave (Solé & Montoya,
2001; Dunne et al., 2002a), y se ajusta a las propuestas de Jordán (2001) y Allesina
& Bodini (2005) quienes plantean que una alta conectividad no implica
necesariamente alta importancia estructural. De manera específica, Abarca-Arenas
et al. (2007) registraron, en un ecosistema costero del Golfo de México, una alta
importancia estructural de los camarones de la familia Penaeidae con base en los
índices de centralidad usados en este estudio. Sin embargo, estos autores no
analizaron detalladamente los potenciales efectos de la eliminación de dichas
especies en los índices de centralidad ni en la estructura general de la red. Esto
sugiere que, para obtener resultados más robustos sobre la importancia estructural
de cualquier especie en una red trófica, los análisis socio-métricos basados en la
114
teoría de grafos, deben ser aplicados a la misma base de datos en todas sus escalas
(local, mesoescala y global) y contrastados con simulaciones de pérdida aleatoria o
dirigida de las especies de interés.
El hecho de que la pérdida de las especies de camarones de la red trófica del
área de estudio evaluada no afecte el patrón de escala libre, sino que por el
contrario, el coeficiente de correlación incremente, soporta la idea de que esta red
presentó una estructura independiente del tamaño de la misma, principio
fundamental del patrón de escala libre. Asimismo, y el hecho que la estructura de
mundo-pequeño no se pierda con la eliminación de los camarones, se debe a que
estas especies no presentaron los valores de coeficiente de agrupación individual
más altos, sugiriendo que, aunque presentan los mayores valores de grado del nodo,
no son necesariamente las especies más importantes en la estructura de la red. Esto
contradice lo planteado por Gaichas & Francis (2008), y puede deberse a que las
especies más conectadas de la red (camarones) son presas de muchos
depredadores y por tanto, están altamente conectadas con muchas de las
subdivisiones de la red, reduciendo así sus valores de coeficiente de agrupamiento
(CC). Esto ya había sido sugerido por Navia et al. (2012) quienes proponen que en
redes tróficas altamente complejas, las especies de mayor importancia son aquellas
con la menor redundancia estructural y no necesariamente las de mayor conectividad
o grado del nodo.
Considerando la estructura de mesoescala, el mayor impacto al eliminar los
camarones de la familia Penaeidae se produce sobre el grado del nodo, mientras que
en los índices de intermediación y cercanía, se producen ligeros cambios en el orden
mas no en la composición de las especies que cumplen estas funciones, con
excepción de la familia Squillidae, la cual toma mayor importancia en intermediación
y cercanía, una vez fueron eliminados los camarones. Este resultado sugiere que no
hay cambios sustanciales en los caminos de dispersión ni en la velocidad de efectos
directos e indirectos dentro de la red. A la fecha, no se han documentado análisis
115
similares a los realizados en este estudio, por lo que no es posible establecer
comparaciones de esta información.
Al enfocar los resultados de este estudio hacia el manejo ecosistémico de las
pesquerías, se sugiere que la red trófica del área de estudio es resistente en
términos estructurales, incluso a la pérdida de las especies altamente conectadas
como los camarones de la familia Penaeidae, y que su eliminación no modifica
sustancialmente la estructura de gran escala de la red. Sin embargo, mayor énfasis
debería ser dado a evaluar si la pérdida de especies con altos valores de coeficientes
de agrupamiento (e.g. Ariidae, Scombridae) o aquellas con altos índices de
intermediación y cercanía (e.g. Lutjanus guttatus, Mustelus lunulatus, Sphyrna lewini)
producirían efectos estructurales severos en esta red trófica. Esta información
serviría de base para el planteamiento de medidas de manejo basadas en la
importancia estructural de las especies y no sólo en la importancia comercial de las
mismas. Al respecto, Navia et al. (2012) identificaron que la pérdida de especies de
baja redundancia topológica (aquellas con muchas conexiones exclusivas y posición
topológica diferencial, Jordán et al., 2009) produce un mayor impacto en la estructura
de una red trófica que la pérdida de especies de alto interés comercial, incluso si
éstas son las de mayor conectividad.
Por tanto, la aplicación de estos análisis de grafos con un fin de manejo
ecosistémico en redes tróficas debe incluir, además de los análisis de estructura
global (escala libre y mundo pequeño), los análisis de centralidad e importancia
topológica de todas las especies, ya que es probable que las especies clave para
mantener la estructura de una red no tengan la mayor importancia económica ni los
valores de conectividad más altos.
8.3. IMPORTANCIA ECOLÓGICA DE LOS ELASMOBRANQUIOS (EN TODOS
LOS NIVELES)
Las especies de elasmobranquios analizados en este estudio corresponden a
depredadores de niveles tróficos intermedios y altos, que se encuentran asociadas a
116
ambientes bentónicos y pelágicos, y para las cuales se ha documentado una fuerte
relación entre la alimentación y los tipos de hábitats, esto es, depredadores
bentónicos basan su dieta especialmente en especies de peces pequeños e
invertebrados que hacen parte de la epifauna e infauna del bentos (Navia et al.,
2011; Payán et al., 2011; López et al., 2012), mientras que la dieta de los
depredadores pelágicos es dominada por peces y otros organismos que habitan en
la columna de agua (Tapiero, 1997; Castañeda & Sandoval, 2007; Galindo, 2011).
Considerando los índices topológicos, los elasmobranquios, ya sea como
especies taxonómicas o como trofoespecies, mostraron comportamientos muy
similares en los resultados obtenidos tanto en el grado del nodo (D) como en
intermediación (BC) y cercanía (CCi). Para los dos niveles de identificación
analizados, 9 de los 20 primeros lugares del grado del nodo fueron ocupados por las
especies de interés, lo que muestra altos niveles de conectividad dentro de la red,
aunque no necesariamente los más altos, dado que sólo 3 de las 9 se ubicaron en
las cinco primeras posiciones. Sin embargo, y contrario a lo que ya ha sido planteado
en algunos estudios, estos altos valores de conectividad no pueden ser interpretados
como indicadores de importancia topológica o estructural para las especies (Montoya
et al., 2001; Dunne et al., 2009).
En este caso, los valores de conectividad de las especies de elasmobranquios
de tallas medianas fueron más altos que los observados en Navia et al. (2010), lo
que obedece a que el tamaño de la red estudiada se incrementó significativamente,
pasando de 56 nodos a 254 nodos, y a que el valor de agrupación seleccionado para
reducir la complejidad de la red en esta ocasión fue más alto, llevando a que no se
identificaran trofoespecies. Una vez que se eliminaron los depredadores tope, el
efecto sobre el grado del nodo (D) no fue significativo, causando sólo la eliminación
de una especie dentro los 10 primeros lugares, pero manteniendo casi intacta la lista
y el orden de la misma. Una situación un poco diferente se presentó con el análisis
de equivalencia regular, en donde los nodos con especies de elasmobranquios
dominaron los 10 primeros lugares de la clasificación y el nodo con depredadores
117
tope se ubicó octavo en la lista. Al ser eliminado el nodo de los depredadores tope no
se produce prácticamente ningún efecto, posiblemente porque los nodos incluyen
especies de elasmobranquios, peces e invertebrados, los cuales mantienen sus
niveles de interacción, a pesar de la eliminación de los depredadores tope. Siendo
éste, el primer trabajo que analiza la aplicación del algoritmo de equivalencia regular
en una red trófica tan grande e incluyendo todos los niveles tróficos de la misma, no
se dispone de información para contrastar estos resultados. Sin embargo, los
resultados priorizan el nodo 21 en los dos escenarios, el cual se compone de
elasmobranquios grandes (S. lewini (a), C. limbatus), peces de niveles tróficos altos
(e.g. Lutjanus guttatus y L. peru), aves marinas y delfines, resaltando que los
depredadores siguen desempeñando un papel fundamental en la estructura de la
red, incluso en altos niveles de agregación trófica.
Para el caso del índice de intermediación (BC) se notó que la división de los
elasmobranquios en estados de desarrollo (análisis como trofoespecies) impactó
ligeramente los resultados. Así, y aunque se identificaron seis especies dentro de los
20 primeros lugares, las posiciones ocupadas en este análisis fueron más bajas y, en
algunas especies como M. lunulatus y D. longa, solo estuvieron representadas por
alguno de sus dos estados de desarrollo. Estos resultados indican que los
depredadores tope no son especies con aportes significativos a la dispersión de
efectos dentro de la red, pues al estar en la parte alta de la misma, solo estarían
impactando de manera directa a sus presas.
Por el contrario, las especies de niveles tróficos intermedios participan en la
dispersión de efectos de arriba-abajo (a partir de su depredador) y en la dispersión
de efectos de abajo-arriba (a partir de sus presas). Asimismo, se resalta que la
división de las especies en estados de desarrollo reduce ligeramente la importancia
de los elasmobranquios en la dispersión de los efectos, dado que ciertas presas y
depredadores pueden ser exclusivos de alguno de los estados de desarrollo,
reduciendo con ello el número de interacciones establecidas, y así, la cantidad de
caminos en los que ellos participan. Al eliminar los depredadores tope de este índice
118
de intermediación solo se notó un ligero cambio en el número de elasmobranquios en
la lista de importancia, pero se mantuvo casi intacto el grupo de especies con valores
altos. Este resultado concuerda con lo planteado por Navia et al. (2010) quienes
identificaron baja participación de los elasmobranquios en la dispersión de efectos
dentro de la red.
En este índice de intermediación, el análisis de equivalencia regular mostró
una vez más que el nodo 21 (delfines, aves, elasmobranquios, etc.), es aquel que
más aporta a la dispersión de los efectos dentro de la red, tanto en presencia como
en ausencia de los dos depredadores más grandes. Así, se aporta más información a
que los depredadores de niveles tróficos altos, más no aquellos considerados tope,
sean los principales caminos en la dispersión de los efectos tróficos directos o
indirectos dentro de la red, y por tanto se perfilan como especies de alta importancia
estructural en la centralidad de la misma. Esto concuerda con los autores que
proponen que los efectos tróficos indirectos son las principales fuerzas estructurantes
de las redes tróficas (Menge, 1995; Schmitz & Suttle, 2001; Estes et al., 2004), y
dicho efecto está mediado por la fuerza de las interacciones (Navarrete & Menge,
1996; Berlow et al., 2004; Navarrete & Berlow, 2006) y la calidad de los recursos
disponibles para sostener la red (Bukovinszky et al., 2008).
Con respecto al índice de cercanía (CCi) se encontró que muchas de las
especies de elasmobranquios (taxonómicas y trofoespecies) son vecinas muy
cercanas a gran parte de la red y por tanto, participan de manera importante en la
velocidad de dispersión de los efectos a través de la misma, siendo también, muy
bajo el número de pasos necesarios para que un efecto que parte desde ellos, llegue
a cualquier nodo de la red. Esto es particularmente notorio para las especies de
tiburones denominados depredadores tope (con excepción de C. leucas). En este
índice también se reconoce el efecto de la separación de las especies por estados de
desarrollo, dado que, al igual que en BC, los valores de CCi de las especies que
presentan cambios ontogénicos en la dieta se reducen al ser separados por los
respectivos estados de desarrollo. Al eliminar los depredadores tope se notó la
119
pérdida de dos nodos dentro de los 10 primeros, pero se mantuvo casi intacto el
orden y la identidad de los elasmobranquios participantes. Este resultado, al igual
que el grado del nodo (D), es parcialmente diferente del obtenido en Navia et al.
(2010), lo cual puede ser atribuido a la diferencia en el nivel de agregación
taxonómica de las presas usadas en dicho estudio. Considerando la agrupación de
especies de acuerdo al algoritmo de equivalencia regular, se encontró nuevamente
que el nodo que incorpora elasmobranquios de talla grande, peces óseos grandes,
delfines y aves marinas (21), es el de más alta importancia en la velocidad de
dispersión de los efectos, lo cual está en concordancia con lo observado para este
nodo en el índice de intermediación, ratificando la importancia central de esta función
depredadora en la estructura de mesoescala en la red estudiada.
En términos generales, se identificó que los depredadores tope no son
especies prioritarias en la organización de escala intermedia de la red trófica
analizada y no participan de manera significativa en la conectividad y dispersión de
efectos tróficos, más si en la velocidad de los mismos. Caso contrario se identificó
para algunos de los llamados mesodepredadores (M. lunulatus, M. henlei, D. longa),
los cuales, con o sin depredadores tope, siempre estuvieron presentes entre las 10
especies de mayor valor de cada índice. Esto era de esperarse, pues estas especies
se encuentran precisamente en los niveles medios de la red, siendo conexión
importante entre las especies basales y de niveles tróficos bajos y especies del ápice
de la trama trófica.
Sin embargo, esto no los convierte en las especies más importantes de la red,
pues estos índices miden la participación colectiva de las especies, donde los
llamados mesodepredadores comparten valores similares con especies de peces
óseos y camarones, identificando por tanto que estas especies se están repartiendo
dichas funciones. Las diferencias encontradas entre este estudio y el de Navia et al.
(2010) se atribuyen a los altos niveles de agregación trófica de los invertebrados
utilizados en este último, lo cual reduce los valores de los índices calculados, y se
120
convierte en una evidencia más de que los altos niveles de redundancia de un grupo
particular, reducen su importancia topológica.
Por su parte, el índice de importancia topológica de las especies, indicó que
los denominados depredadores tope de la red (G. cuvier, C. leucas, S. lewini y C.
limbatus) ocupan los niveles más altos del control ecosistémico y que sus aportes a
la estructura de la misma, se basan en los efectos indirectos y en la depredación,
efecto con el cual podrían regular el tamaño poblacional de sus presas.
Los elasmobranquios llamados mesodepredadores no se ubicaron entre las
10 especies de mayor importancia topológica, y sus resultados mostraron bajos
aportes al control ecosistémico de arriba-abajo, siendo superados por organismos no
identificados como mesodepredadores, como peces óseos, delfines y camarones, lo
cual sugiere un mayor aporte de estas especies a la estructura vertical de la red, a
través de la regulación poblacional de sus presas de la que tradicionalmente se ha
especulado. El esperado reemplazamiento de los depredadores tope por parte de los
mesodepredadores, una vez eliminados los primeros de la red, no se produjo, y en
cambio, se identificaron a peces óseos, mamíferos marinos, aves y elasmobranquios
entre los 10 primeros lugares de importancia topológica.
En el caso de la importancia topológica por nodos de equivalencia regular se
identificó una vez más que los depredadores de tallas medianas, sin importar su
identidad taxonómica, son los que mantienen el control ecosistémico y la estructura
de la red y no los depredadores tope (nodo 32). Sin embargo, y como ya fue
mencionado anteriormente, la restricción del índice de importancia topológica para
medir canibalismo y ciclos tróficos, condiciona de manera significativa este análisis,
por lo cual se sugiere que no es una manera adecuada de analizar la importancia
estructural de nodos agrupados por equivalencia regular.
Teóricamente, algunas especies de tiburones y batoideos ubicados en niveles
tróficos intermedios pertenecen al grupo de los llamados “mesodepredadores”, los
121
cuales en ausencia o disminución considerable de depredadores tope
(especialmente tiburones), participarían de efectos de regulación poblacional
secundarios denominados cascadas tróficas, y en algunos casos, conllevarían a
severas reducciones poblacionales de las presas (e.g. bivalvos, gasterópodos)
(Myers et al., 2007; Heithaus et al., 2008, 2012). Según los resultados de este
estudio, aunque algunos elasmobranquios forman parte de ese grupo de especies
con importantes efectos indirectos de regulación ecosistémica, comparten su función
con otras especies, implicando que en ecosistemas muy diversos y redundantes no
es tan evidente la producción del efecto de cascada trófica propuesto en documentos
previos (Myers et al., 2007; Heithaus et al., 2008, 2012; Ferretti et al., 2010).
Este resultado contraviene varias publicaciones que destacan fuertes efectos
ecosistémicos con la reducción de los tiburones de alto nivel trófico (Sánchez et al.,
2005; Myers et al., 2007; Heithaus et al., 2008, 2012; Baum & Worm, 2009; Ferretti et
al., 2010), y se ajusta a la previsión que los efectos de la pérdida de estas especies
no será tan significativa, dependiendo del tipo de ecosistema evaluado, dado que los
efectos verticales como la cascada trófica pueden ser amortiguados por la
complejidad de los mismos (Jennings & Kaiser, 1998; Kitchell et al., 2002, Carlson
2007; Frank et al., 2007; Andersen & Pedersen, 2010). Al respecto, Stevens et al.
(2000) notaron que la reducción de especies de tiburones produce fuertes cambios
en las abundancias de otras especies, siendo en la mayoría de los casos, mayor el
efecto sobre las presas menos importantes de tiburones pequeños o especies no
ingeridas por tiburones, mientras que las presas directas de los depredadores tope,
de manera contraria a lo esperado, decrecieron sólo en algunos casos. Esto es una
evidencia más que cascadas tróficas como las propuestas por Myers et al. (2007) y
Heithaus et al. (2008) son poco probables, y además dependientes de las
características estructurales de la red. Esta baja participación de los
mesodepredadores en el control vertical de la red ya había sido sugerida por Navia et
al. (2010).
122
Al igual que en los índices de centralidad, la división de las especies según
sus cambios ontogénicos, produjo reducción en el número de especies dentro de los
20 primeros lugares y reducción en la magnitud de los efectos ejercidos. Una vez
más, se muestra que la potencial redundancia de los diferentes estados de desarrollo
de estas especies con peces óseos, delfines y aves marinas, reduce la importancia
estructural de los mismos (expresado en valores de K, Ktd, Kind, Kdir más bajos).
Aunque la redundancia ha sido sugerida como importante fuerza en la resiliencia de
las redes tróficas (Montoya & Solé, 2001; Bascompte et al., 2005), pocos estudios
han aportado evidencia de su función, por lo que estos resultados sugieren que este
fenómeno reduce la importancia estructural de las especies redundantes y por tanto,
la dependencia de la red trófica a la permanencia o no de una de ellas.
La mención sobre la redundancia de los mesodepredadores está relacionada
con los cambios ontogénicos que presentan algunas de estas especies, y que a la
fecha no han sido incluidos en análisis previos sobre la importancia ecológica de
estas especies (Myers et al., 2007; Heithaus et al., 2008, 2012; Navia et al., 2010),
desconociendo así uno de los procesos biológicos más ampliamente registrados en
elamobranquios. Nuestros resultados resaltan la importancia de este fenómeno, el
cual reduce la cantidad de interacciones por nodo, incrementa los roles que puede
tener una especie, e incluso modifica el nivel trófico de las mismas. Así, al ocupar
más posiciones dentro de la red, los estados de desarrollo incrementan las
interacciones y la similitud trófica con las especies simpátricas (e.g. White et al.,
2004; Navia et al., 2007; Flores-Ortega et al., 2011; Sommerville et al., 20011;
Jacobsen & Bennett, 2012; Navarro et al., 2012; Petri et al., 2012), y por tanto se
hacen redundantes entre sí.
Estos cambios resultan en la reducción de los índices de centralidad y de
importancia topológica, con respecto a los análisis de las especies como identidad
taxonómica, indicando que, entre más roles y posiciones ocupen, menos importancia
estructural tendrán los elasmobranquios en las redes tróficas. Esto parece ser
especialmente notorio en ecosistemas tropicales de alta diversidad (Harris & Poiner,
123
1991; Sainsbury, 1991; Sainsbury et al., 1997) mas no tan evidente en ecosistemas
templados (Estes et al., 2010; Frank et al., 2005, 2007).
Los conjuntos de especies clave (KPP) indicaron que los tiburones
considerados depredadores tope no son especies clave para fraccionar la red trófica
o dispersar efectos a la mayor parte de los nodos, indicando una vez más que no
hacen parte fundamental de las dinámicas estructurales de mesoescala. En este
caso, los análisis por especies taxonómicas muestran a dos mesodepredadores
como especies clave para el fraccionamiento (KPP-1) y a ninguna en el análisis de
trofoespecie; mientras que en KPP-2, S. lewini se muestra como importante cuando
se analizan como especies taxonómicas, y C. limbatus lo hace con especies con
cambios ontogénicos, sugiriendo que, a partir de estas dos especies de
depredadores tope y pasando por nodos de dos niveles tróficos diferentes (Squillidae
y Zooplancton) se puede alcanzar a la mayor parte de la red. La eliminación de los
depredadores tope no produce ninguna modificación en el conjunto de especies
KPP-1 pero sí en el KPP-2, donde además, los reemplazamientos de S. lewini y C.
limbatus no incluyen a ningún mesodepredador. Al igual que en los análisis
anteriores, se sigue presentando evidencia de reducción de importancia estructural
cuando los elasmobranquios son divididos por estados de desarrollo y por tanto, se
incrementa su redundancia dentro de la red. Los resultados de KPP para
equivalencia regular también muestran que el nodo de los depredadores tope no es
parte del conjunto de especies clave, ni para fraccionamiento de la red ni para
dispersión de efectos.
De manera similar que con los resultados de centralidad, el nodo 21 fue el
más importante para la estructura general de la red, mientras que los nodos de
especies de niveles tróficos bajos (8 y 9) fueron los nodos de mayor dispersión de
efectos. Semejante que con los análisis de especies taxonómicas y trofoespecies,
estos resultados muestran que los depredadores de tallas medianas o
mesodepredadores mantienen la cohesión de la red, mientras que las especies
consideradas principalmente como presas (Estomatópodos, Camarones,
124
Engraulidae, Portunidae, entre otros), juegan un mayor rol en la dispersión de los
efectos dentro de la red agrupada. Esto también soporta la hipótesis de la
importancia de la redundancia funcional, pues mientras en los análisis de especies
taxonómicas o trofoespecies se necesitaban tres nodos para alcanzar un poco más
del 95% de la red, en la red agrupada por equivalencia regular un solo nodo dispersa
sus efectos al 100% de la misma, haciéndola más vulnerable a la pérdida de este.
Benedek et al. (2007) sugieren que si el objetivo es mantener la arquitectura y
el funcionamiento de la comunidad, entonces los esfuerzos se deben dirigir hacia las
especies KPP más que hacia especies con altos valores de grado del nodo (D). Así,
las acciones de conservación se deben enfocar hacia la importancia funcional de un
grupo más que hacia las especies raras del sistema. En este sentido y una vez más,
contrario a lo propuesto en otros estudios (e.g. Stevens et al., 2000), los
depredadores tope no son por sí solos las especies de mayor importancia en los
conjuntos de especies KPP y por tanto, no son fundamentales en la arquitectura del
ecosistema. Al parecer, los elasmobranquios de niveles tróficos medios presentan
mayor participación en la arquitectura de la red, siempre y cuando no sean divididos
en estados de desarrollo. Esta evaluación topológica de sistemas tropicales toma
fuerza, en la medida que la pesca ha forzado cambios estructurales a nivel global,
especialmente en ecosistemas sometidos a altas tasas de extracción pesquera
(Navia et al., 2012), algunos de los cuales ya se reflejan en el ecosistema estudiado
(Navia & Mejía-Falla, 2008).
Los resultados de los análisis de redundancia topológica apoyaron la idea que
la división de los elasmobranquios en estados de desarrollo aumenta su similitud
trófica con especies simpátricas y por tanto su redundancia, siendo esto una de las
causas de que reduzcan su importancia topológica. Esto se notó ya que al eliminar
los depredadores tope de la red trófica de especies taxonómicas se produce un
cambio drástico en el patrón de tamaños de los nodos, sugiriendo que el valor de
redundancia topológica de muchas especies se reduce y se vuelven más exclusivas,
indicando que la red trófica se está simplificando. Por el contrario, cuando se hace
125
este análisis con los elasmobranquios por estados de desarrollo el resultado fue que
el patrón permanece más homogéneo, las especies siguen conservando cierto nivel
de redundancia y por tanto, la estructura de la red se ve menos afectada, resaltando
esto que los cambios ontogénicos aumentan la redundancia, la estabilidad de la red y
fortalecen el seguro biológico de los ecosistemas (Lawton & Brown, 1993; Montoya et
al., 2001; Bascompte et al., 2005).
En los análisis del efecto de los elasmobranquios sobre la estructura de
mundo-pequeño, se identificó que la pérdida sucesiva de las especies de
elasmobranquios identificados como depredadores tope, y a la vez, especies de
menor redundancia topológica, produjo la reducción del coeficiente de agrupamiento
de las redes simuladas (CC), hasta el punto de producir la pérdida de la estructura en
cuestión, con excepción del análisis por especies de equivalencia regular. Esto por
supuesto, indica que la pérdida sucesiva de estas especies, debilita la cohesión de la
red y la hace más vulnerable a los efectos antrópicos, coincidiendo con los
planteamientos teóricos de numerosos estudios (e.g. Montoya & Solé, 2002; Dunne
et al., 2002b; Williams & Martinez, 2008; Navia et al., 2012). Al igual que en los
índices de centralidad y de importancia topológica, el efecto de las especies de
elasmobranquios sobre los patrones estructurales de la red se ve reducido cuando se
dividen las especies en estados de desarrollo. A la fecha, ningún otro estudio ha
analizado la relación entre depredadores tope, redundancia de elasmobranquios y
estructura de mundo-pequeño. Así, en este estudio, los resultados proveen evidencia
de que los ecosistemas con funciones tróficas redundantes son menos dependientes
de una o pocas especies para mantener sus patrones estructurales, lo que
finalmente se traduce en mayor resilencia a las presiones naturales o antrópicas que
recaen sobre ellas (Solé & Montoya, 2001; Montoya et al., 2001; Montoya & Solé,
2002; Dunne et al., 2002b, 2004; Bascompte et al., 2005). Esto sin embargo, no
elimina el hecho que la pérdida de los depredadores tope generaría un efecto
significativo sobre los patrones de gran escala de la red, efectos que ni la pérdida de
especies altamente conectadas o de gran valor económico, como los camarones y
los pargos, producen (Navia et al., 2012).
126
Una diferencia importante entre el análisis aquí presentado y los modelos
convencionales de balance de masas, en los cuales se basan la mayoría de los
estudios que resaltan la importancia ecológica de los elasmobranquios (García-
Gómez, 2000; Stevens et al., 2000; Sánchez et al., 2005), es que permiten identificar
y analizar detalladamente las relaciones tróficas inter-específicas o de grupos
funcionales, sin agrupar muchas especies de diferentes niveles tróficos en grandes
categorías como tiburones (Arreguín-Sánchez et al., 1993) o tiburones y rayas (Silva
et al., 1993; Sánchez et al., 2005). Esto trae como ventaja, el poder cuantificar los
efectos directos e indirectos y la participación de cada grupo de la red trófica, en los
diferentes mecanismos de control ecosistémico.
127
9. CONCLUSIONES
Los elasmobranquios se alimentan de presas de prácticamente todos los
niveles tróficos de la red estudiada, identificando más de 80 ítems de presa,
agrupados en 26 grandes categorías alimentarias. Sin embargo, presentan pocas
presas como alimentos tipificantes, siendo además repetitivas en la mayoría de las
especies estudiadas, sugiriendo que estas especies presentan baja amplitud y alta
sobreposición dietaria entre ellas.
Cinco especies de elasmobranquios presentaron variabilidad en la dieta por
estados de desarrollo (cuatro) o por sexos (una especie). Estos cambios influyen en
los resultados de las relaciones tróficas inter-específicas, siendo observables en la
determinación de gremios tróficos, lo que en última instancia afecta la competencia
entre especies y por tanto su función ecológica.
Las especies de elasmobranquios estudiadas ocuparon una amplia variedad
de niveles tróficos, desde depredadores de organismos pequeños de escaso aporte
proteínico (NT< 3.5) hasta depredadores tope con NT> 4.5. Dentro de este rango, la
mayoría se ubican entre 3.5 y 4.0, lugar ocupado por los llamados
mesodepredadores. Así mismo, se identificó que juveniles y adultos de una misma
especie pueden ocupar posiciones tróficas diferentes y por tanto, ejercer roles
tróficos distintos en una misma red.
Es necesario que los estudios de dieta y ecología trófica evolucionen en el
enfoque y tratamiento estadístico, de ta forma que permitan obtener información
valiosa sobre cómo interactúan estas especies con sus congéneres, cómo
establecen los mecanismos de coexistencia y sobre todo, qué rol están
desempeñando en las diferentes instancias en las cuales participan dentro de las
comunidades marinas.
128
Con respecto a la identificación de grupos funcionales, se encontró que los
elasmobranquios desempeñan un alto número de roles dentro de la red, los cuales
se basan en el consumo diferencial de unos pocos tipos de presas que ocupan
niveles tróficos significativamente diferentes. Esta variación va desde organismos
que se alimentan de angioespermas e invertebrados de bajo nivel trófico hasta
mamíferos, aves marinas e incluso elasmobranquios. Es importante resaltar que la
identificación de grupos tróficos o grupos funcionales es altamente sensible al tipo de
análisis utilizado, por lo que es necesario que el investigador tenga claridad sobre los
efectos que los diferentes tipos de pruebas utilizadas pueden crear en los resultados.
La red trófica estudiada cumple con los patrones estructurales de
escala libre y mundo-pequeño, sugiriendo que es altamente resistente a efectos
aleatorios que se puedan ejercer sobre ella, pero a su vez podría ser sensible a la
pérdida de especies de alta centralidad o importancia topológica. Al respecto, se
identificó que esta red es resistente, en términos estructurales, a la pérdida de
especies altamente conectadas mas no así a la perdida de especies con baja
redundancia estructural.
Los resultados de este trabajo ratifican la importancia de los depredadores
tope en la estructura vertical de las redes tróficas, incluso aquellas muy diversas; sin
embargo, muestra también que estas especies no tienen la misma importancia en los
procesos de meso-escala (intermediación y cercanía), los cuales son también
importantes para la estabilidad de una red trófica.
Desde el punto de vista estructural, la eliminación de los depredadores tope
no produce el efecto de liberación de los mesodepredadores, ya que los roles de
estas especies son desempeñados por un amplio conjunto de especies, las cuales
son redundantes entre sí. Sin embargo, y en una perspectiva de escala global de la
red, la eliminación de los depredadores tope hace que la misma pierda su patrón de
arreglo estructural (mundo-pequeño), lo que en teoría sugiere un efecto nocivo, pues
la hace más vulnerable a los efectos antrópicos que actúan sobre esta. Aunque éste
129
es un resultado teórico, puede ser usado como indicador de que la pérdida de
especies importantes en la estructura y función de las redes promueve el cambio de
estado en la organización de los ecosistemas marinos, conllevando a que las redes
tróficas presenten nuevas características estructurales.
Se presenta evidencia de la importancia de la diversidad y redundancia de las
especies, y los roles de las mismas, en las redes tróficas, pues en la medida que las
especies de elasmobranquios fueron analizadas no como especies sino como
estados de desarrollo, los impactos de la eliminación de especies en los índices
analizados fue menor. Esto ratifica la hipótesis de esta investigación, en la cual se
asumió que entre más diversa sea una red trófica, menos dependiente será de una
sola especie, en este caso, de los tiburones considerados depredadores tope. Por
consiguiente, en los ecosistemas tropicales, la alta diversidad, la conectancia y la
interacción entre las especies altamente redundantes, hace que los efectos de pesca
se disipen paulatinamente en la trama trófica y por tanto, sean menos aparentes, sin
dejar de estar presentes. A esto se suma que en los ecosistemas tropicales operan
pesquerías multiespecíficas, las cuales han estado extrayendo especies de todos los
niveles tróficos, situación que podría enmascarar los desbalances en las propiedades
estructurales y por ende, los cambios funcionales peligrosos para la estabilidad de la
red.
130
10. BIBLIOGRAFÍA
Abarca-Arenas, L.G., J. Franco-López, M.S. Peterson, N.J. Brown-Peterson & E.
Valero-Pacheco. 2007. Sociometric analisys of the role of penaeids in the
continental shelf food web off Veracruz, Mexico based on by-catch. Fish. Res.,
87: 46-57.
Abrantes, K.G. & A. Barnett. 2011. Intrapopulation variations in diet and habitat use in
a marine apex predator, the broadnose sevengill shark Notorynchus
cepedianus. Mar. Ecol. Prog. Ser., 442: 133-148.
Acevedo, G. 1996. Contribución al estudio de la biología y la dinámica poblacional de
los tiburones de la familia Carcharhinidae (Chondrichthyes: Lamniformes) en
la Ensenada de Panamá. Tesis de pregrado. Universidad del Valle, Cali,
Colombia. 205 p.
Aguilar-Castro, N.A. 2003. Ecología trófica de juveniles del tiburón martillo Sphyrna
lewini (Griffith & Smith, 1834) en el Golfo de California. Tesis de Maestría.
Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, La Paz, México. 117 p.
Allen, G.R. & D.R. Robertson. 1994. Fishes of the tropical eastern pacific. University
Hawaii Press, Honolulu. 332 p.
Allen, G.R. & D.R. Robertson. 1998. Peces del Pacífico Oriental Tropical. University
Hawaii Press, Honolulu, 332 p.
Albert, R. & A.L. Barabási. 2002. Statistical mechanics of complex networks. Rev.
Mod. Phys., 74: 47-97.
Allesina, S. & A. Bodini. 2005. Food web networks: Scaling relation revisited. Ecol.
Complex., 2: 323-338.
Andersen, K.H. & M. Pedersen. 2010. Damped trophic cascades driven by fishing in
model marine ecosystems. Proc. R. Soc. B., 277: 795-802.
Anislado, T. 2000. Ecología pesquera del tiburón martillo, en el litoral del estado de
Michoacán, México. Tesis de Maestría. Universidad Nacional Autonoma de
México, Ciudad de México. 145 p.
Arreguín-Sánchez, F., E. Valero-Pacheco & E.A. Chávez. 1993. A trophic box model
of the coastal fish communities of the southwestern Gulf of Mexico. In:
131
Christensen, V & D. Pauly. (Eds.), Trophic models of aquatic ecosystems:
ICLARM Conference Proceedings 26. International Centre for Living Aquatic
Resources Management, pp. 197-205.
Arreguín-Sánchez, F. 2011. Ecosystem dynamics under “top-down” and “bottom-up”
control situations generated by intensive harvesting rates. Hidrobiológica,
21(3): 323-332.
Baeck, G.W., C.I. Park, H.C. Choi, S.H. Huh & J.M. Park. 2011. Feeding habits of
ocellate spot skate, Okamejei kenojei (Müller & Henle, 1841), in coastal waters
of Taean, Korea. J. Appl. Ichthyol., 27: 1079-1085.
Barbini, S.A. & L.O. Lucifora. 2011 Feeding habits of a large endangered skate from
the south-west Atlantic: the spotback skate, Atlantoraja castelnaui. Mar.
Freshw. Res., 63(2): 180-188.
Barbini, S.A., L.O. Lucifora & N.M. Hozbor. 2011. Feeding habits and habitat
selectivity of the shortnose guitarfish, Zapteryx brevirostris (Chondrichthyes,
Rhinobatidae), off north Argentina and Uruguay. Mar. Biol. Res., 7(4): 365-
377.
Barausse, A., A. Ducci, C. Mazzoldi, Y. Artoli & L. Palmeri. 2009. Trophic network
model of the Northern Adriatic Sea: analysis of an exploited and eutrophic
ecosystem. Estuar. Coast. Shelf Sci., 83: 577-590.
Barnett, A., J.M. Braccini, C.A. Awruch & D.A. Ebert. 2012. An overview on the role of
Hexanchiformes in marine ecosystems: biology, ecology and conservation
status of a primitive order of modern sharks. J. Fish Biol., 80(5): 966-990.
Bascompte, J., C.J. Melián & E. Sala. 2005. Interaction strength combinations and
the overfishing of a marine food web. Proc. Natl. Acad. Sci. USA., 102: 5443–
5447.
Baum, J.K. & B. Worm. 2009. Cascading top-down effects of changing oceanic
predator abundances. J. Anim. Ecol., 78: 699-714.
Bell, J.C. & J.T. Nichols. 1921. Notes on the food of Carolina sharks. Copeia 1921:
17-20.
132
Belleggia, M., D.E. Figueroa, F. Sánchez & C. Bremec. 2012. The feeding ecology of
Mustelus schmitti in the southwestern Atlantic: geographic variations and
dietary shifts. Environ. Biol. Fish., 95(1): 99-114.
Benedek, Z., F. Jordán & A. Báldi. 2007. Topological keystone species complexes in
ecological interaction networks. Comm. Ecol., 8(1): 1-7.
Bethea, D., J.A. Buckel & J.K. Carlson. 2004. Foraging ecology of the early life
stages of four sympatric shark species. Mar. Ecol. Prog. Ser., 268: 245-264.
Bethea, D., J.K. Carlson, J.A. Buckel & M. Satterwhite. 2006. Ontogenetic and site-
related trends in the diet of the Atlantic sharpnose shark Rhizoprionodon
terraenovae from the northeast Gulf of Mexico. Bull. Mar. Sci., 78(2): 287-307.
Bethea, D., J.K Carlson, L.D. Hollensead, Y.P. Papastamatiou & B.S. Graham. 2011.
A comparison of the foraging ecology and bioenergetics of the early lifestages
of two sympatric hammerhead sharks. Bull. Mar. Sci., 87(4): 873-889.
Berlow, E.I., A.M. Neutel, J.E. Cohen, P.C. De Ruiter, B. Ebenman, M. Emmerson, et
al., 2004. Interaction strengths in food webs: issues and opportunities. J. Anim.
Ecol., 73: 585-598.
Bizzarro, J.J., H.J. Robinson, C.S. Rinewalt & D.A. Ebert. 2009. Comparative feeding
ecology of four sympatric skate species off central California, USA. Environ.
Biol. Fish., 80(2–3): 197–220.
Blaber, S.J.M., D.P. Cyrus, J.J. Albaret, C.V. Ching, J.W. Day & M. Elliot. 2000.
Effects of fishing on the structure and functioning of estuarine and nearshore
ecosystem. ICES J. Mar. Sci., 57: 558-571.
Borgatti, S.P. 2003a. The Key Player Problem, 241-252. In: Breiger, R., K. Carley &
P. Pattison. (Eds.) Dynamic social network modeling and analysis: workshop
summary and papers. Committee on Human Factors, the National Academies
Press, Washington DC, 381 p.
Borgatti, S.P. 2003b. Key Player. Analytic Technologies. Disponible en:
http://www.analytictech.com/
Borgatti, S.P., M.G. Everett & L.C. Freeman. 1996. UCINET IV version 1.64. Analytic
Technologies. Disponible en: http://www.analytictech.com/
133
Bornatowski, H., L. Costa, M.C. Robert & J.V. da Pina. 2007a. Hábitos alimentares de
tubarões-martelo jovens, Sphyrna zygaena (Carcharhiniformes: Sphyrnidae),
no litoral sul do Brasil. Biota Neotrop., 7(1): 214-216.
Bornatowski, H., M.C. Robert & L. Costa. 2007b. Dados sobre a alimentação de
jovens de tubarão-tigre, Galeocerdo cuvier (Péron & Lesueur)
(Elasmobranchii, Carcharhinidae), do sul do Brasil. Pan-Amer. J. Aquat. Sci.,
2(3): 10-13.
Bornatowski, H., M.C. Robert & L. Costa. 2010. Feeding of guitarfish Rhinobatos
percellens (Walbaum, 1972) (Elasmobranchii, Rhinobatidae), the target of
artisanal fishery in southern Brazil. Braz. J. Oceanogr., 58(1): 45-52.
Bornatowski, H., M.R. Heithaus, V. Abilhoa & M.F.M. Corrêa. 2012. Feeding of the
Brazilian sharpnose shark Rhizoprionodon lalandii (Müller & Henle, 1839) from
southern Brazil. J. Appl. Ichthyol., 28(4): 623-627.
Borrell, A., A. Aguilar, M. Gazo, R.P. Kumarran & L. Cardona. 2011. Stable isotope
profiles in Whale shark (Rhincodon typus) suggest segregation and
dissimilarities in the diet depending on sex and size. Environ. Biol. Fish., 92(4):
559-567.
Bowen, W.D., S.L. Ellis, S.J. Iverson & D.J. Boness. 2003. Maternal and newborn life-
history traits during periods of contrasting populations trends: implications for
explaining the decline the harbour seals, Phoca vitulina, on Sable Island. J.
Zool., 261: 155-163.
Boyd, J.P. 2002. Finding and testing regular equivalence. Soc. Networks., 24: 315–
331.
Briand, F. & J.E. Cohen. 1984. Community food webs have scale-invariant structure.
Nature, 307: 264-266.
Brickle, P., V. Laptikhovsky, J. Pompert & A. Bishop. 2003. Ontogenetic changes in
the feeding habits and dietary overlap between three abundant rajids species
on the Falkland Islands shelf. J. Mar. Biol. Assoc. UK., 83: 1119-1125.
Brusca, R.C. 1980. Common intertidal invertebrates of the Gulf of California.
University of Arizona, Tucson, 513 p.
134
Bukovinszky, T., F.J.F. van Veen, Y. de Jongema & M. Dicke. 2008. Direct and
indirect effects of resource quality on food web structure. Science, 319: 804-
807.
Cabrera, A.A. 2003. Hábitos alimenticios del tiburón piloto Carcharhinus falciformis
(Bibron, 1839) en la costa occidental de baja California sur. Tesis de Maestría.
Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, La Paz, México. 99 p.
Cabrera-Chávez-Costa, A.A., F. Galván-Magaña. & O. Escobar. 2010. Food habits of
the silky shark Carcharhinus falciformis (Müller & Henle, 1839) off the western
coast of Baja California Sur, Mexico. J. Appl. Ichthyol., 26: 499–503.
Camacho, J., R. Guimera & L.A.M. Amaral. 2002. Robust patterns in food web
structure. Physics Rev. Lett., 88: 228-102.
Capapé, C. 1974. Contribution a la biologie des Scyliorhinidae des cotes tunisiennes.
II. Scyliorhinus canícula. Linnè, 1758: règime alimentarie. Ann. Inst. Michel
Pacha., 7: 13-29.
Capapé, C. 1975. Contribution a la biologie des Scyliorhinidae des cotes tunisiennes.
IV. Scyliorhinus stellaris (Linné, 1758): régime alimentarie. Arch. Inst. Pasteur
Tunis, 52: 383-394.
Capapé, C. & J. Zaouali. 1976. Contribution a la biologie des Scyliorhinidae des cotes
tunisiennes. V. Galeus melastomus Rafinesque, 1810: régime alimentaire.
Arch. Inst. Pasteur Tunis, 53: 281-292.
Carlisle, A.B., S.L. Kim, B.X. Semmens, D.J. Madigan, S.J. Jorgensen, C.R. Perle,
S.D. Anderson, T.K. Chapple, P.E. Kanive & B.A. Block. 2012. Using stable
isotope analysis to understand the migration and trophic ecology of
Northeastern Pacific White Sharks (Carcharodon carcharias). PLoS ONE, 7
(2): e30492.
Carlson, J.K. 2007. Modeling the role of sharks in the tropihc dynamics of
Apalachicola Bay, Florida, 281-300. In: McCandless, C.T., N.E. Kohler & H.L.
Pratt. (Eds.) Shark nursery grounds of the Gulf of Mexico and the east coast
waters of the United States. American Fisheries Society, Symposium 50,
Bethesda, 390 p.
135
Carrassón, M., C. Stefanescu & J.E. Cartes. 1992. Diets and bathymetric distributions
of two bathyal sharks of the Catalan deep sea (Western Mediterranean). Mar.
Ecol. Prog. Ser., 82: 21-30.
Castañeda, S. & L. Sandoval. 2007. Hábitos alimentarios del tiburón martillo Sphyrna
lewini (Griffith & Smith, 1834) en el Pacifico ecuatoriano, 66-76. En: Martínez-
Ortíz, J. & F. Galván-Magaña. (Eds.) Tiburones en el Ecuador: Casos de
estudio. EPESPO - PMRC, Manta, 97 p.
Castro, J.I. 1993. The biology of the finetooth sharks, Carcharhinus isodon. Environ.
Biol. Fish., 36: 219-239.
Clarke, K.R. 1993. Non-parametric multivariate analyses of changes in community
structure. Aust. J. Ecol., 18: 117–143.
Colwell, R.K. 2005. EstimateS: Statistical estimation of species richness and shared
species from samples. Version 7.5. User's Guide and application published at:
http://purl.oclc.org/estimates.
Coll, M., J. Navarro & I. Palomera. 2013. Ecological role, fishing impact, and
management options for the recovery of a Mediterranean endemic skate by
means of food web models. Biol. Cons., 157: 108–120.
Compagno, L.J.V. 1984. Sharks of the World. An annotated and illustrated catalogue
of sharks species known date. Part 1-2. Hexanchiformes to Carcharhiniformes.
FAO fisheries 125. Vol 4, 655 p.
Cortés, E. & S.H. Gruber. 1990. Diet, feeding habits, and estimates of daily ration of
young lemon shark, Negaprion brevirostris (Poey). Copeia, 1990: 204-218.
Cortés, E. 1997. A critical review of methods of studying fish feeding based on
analysis of stomach contents: application to elasmobranch fishes. Can. J. Fish.
Aquat. Sci., 54: 726-738.
Cortés, E. 1999. Standardized diet compositions and trophic levels of sharks. ICES.
J. Mar. Sci., 56: 707-717.
Cury, P. & L. Shannon. 2004. Regime shifts in upwelling ecosystems: observed
changes and possible mechanisms in the northern and southern Benguela.
Progr. Oceanogr., 60: 223-243.
136
Dale, J.J., N.J. Wallsgrove, B.N. Popp & K. Holland. 2011. Nursery habitat use and
foraging ecology of the brown stingray Dasyatis lata determined from stomach
contents, bulk and amino acid stable isotopes. Mar. Ecol. Prog. Ser., 433: 221-
236.
Dambacher, J.M., J.W. Young, R.J. Olson, V. Allain, F. Galvan-Magana, M.J.
Lansdell, N. Bocanegra-Castillo, V. Altorre-Ramirez, S.P. Cooper & L.M. Duffy.
2010. Analyzing pelagic food webs leading to top predators in the Pacific
Ocean: A graph-theoretic approach. Prog. Oceanogr., 86: 152-165.
Davenport, S.R. & N.J. Bax. 2002. A trophic study of a marine ecosystem off
southeastern Australia using stable isotopes of carbon and nitrogen. Can. J.
Fish. Aquat. Sci., 59: 514-530.
Dill, L.M., M.R. Heithaus & C.J. Walters. 2003. Behaviorally-mediated indirect species
interactions in marine communities and their importance to conservation and
management. Ecology, 84: 1151-1157.
Dolgov, A.V. 2005. Feeding and food compsumption by the Barents Sea skates. J.
Northw. Atl. Fish. Sci., 35: 495-503.
Drymon, J.M., S.P. Powers & R.H. Carmichael. 2011. Trophic plasticity in the Atlantic
sharpnose shark (Rhizoprionodon terraenovae) from the north central Gulf of
Mexico. Environ. Biol. Fish., 95(1): 21-35.
Dunne, J.A., R.J. Williams & N.D. Martinez. 2002a. Network structure and biodiversity
loss in food webs: robustness increases with connectance. Ecol. Lett., 5: 558-
567.
Dunne, J.A., R.J. Williams & N.D. Martinez. 2002b. Food-web structure and network
theory: The role of connectance and size. Proc. Nat. Acad. Sci. U.S.A., 99:
12917-12922.
Dunne, J.A., R.J. Williams & N.D. Martínez. 2004. Network structure and robustness
of marine food webs. Mar. Ecol. Prog. Ser., 273: 291-302.
Dunne, J.A. & R.J. Williams. 2009. Cascading extinctions and community collapse in
model food webs. Phil. Trans. R. Soc. B., 364: 1711-1723.
Ebert, D.A. 1991. Diet of the sevengill shark Notorynchus cepedianus in the
temperate coastal waters of southern Africa. S. Afr. J. Mar. Sci., 11: 565-572.
137
Ebert, D.A. 1994. Diet of the sixgill shark Hexanchus griseus off southern Africa. S.
Afr. J. Mar. Sci., 14: 213-218.
Ebert, D.A. 2002. Ontogenetic changes in the diet of the sevengill shark (Notorychus
cepedianus). Mar. Freshw. Res., 53: 517-523.
Ebert, D.A. & J.J. Bizarro. 2007. Standardized diet compositions and trophic levels of
skates (Chondrichthyes: Rajiformes: Rajoidei). Environ. Biol. Fish., 80: 221-
237.
Ebert, D.A. & P.D. Cowley. 2003. Diet, feeding behavior and habitat utilization of the
blue stingray Dasyatis chrysonota (Smith, 1828) in Souh African Waters. Mar.
Freshw. Res., 54: 957-965.
Ellis, J.R., M.G. Pawson & S.E. Shackley. 1996. The comparative feeding ecology of
six species of shark and four species of ray (Elasmobranchii) in the north-east
Atlantic. J. Mar. Biol. Assoc. UK., 76: 89-106.
Elton, C., 1927. Animal Ecology. MacMillan Co., New York.
Escobar-Sánchez, O. 2004. Hábitos alimentarios de Squatina californica. Tesis de
Maestría. Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, La Paz, México, 110
p.
Escobar-Sánchez, O., F. Galván-Magaña, L.A. Abitia-Cárdenas, Carrera-Fernández,
M. 2011. Trophic level and isotopic composition of δ13C and δ15N of Pacific
Angel Shark, Squatina californica (Ayres, 1859), in the Southern Gulf of
California, Mexico. J. Fish. Aquatic Sci., 6(2): 141-150.
Espinoza, M., T.M. Clarke, F. Villalobos-Rojas & I.S. Wehrtmann. 2012. Ontogenetic
dietary shifts and feeding ecology of the rasptail skate Raja velezi and the
brown smoothhound shark Mustelus henlei along the Pacific coast of Costa
Rica, Central America. J. Fish. Biol., 81(5): 1578-1595.
Espinoza, M., T.M. Clarke, F. Villalobos-Rojas & I.S. Wehrtmann. 2013. Diet
composition and diel feeding behaviour of the banded guitarfish Zapteryx
xyster along the Pacific coast of Costa Rica, Central America. J. Fish. Biol.,
82(1): 286-305.
138
Estes, J.A., E.M. Danner, D.F. Doak, B. Konar, A.M. Springer, P.D. Steinberg, M.T.
Tinker & T.M. Williams. 2004. Complex trophic interactions in kelp forest
ecosystems. Bull. Mar. Sci., 74(3): 621-638.
Estes, J.A., C.H. Peterson &. R.S. Steneck. 2010. Some effects of apex predators in
higher–latitude coastal oceans, 37-53. In: Terborgh, J. & Estes, J.A. (Eds.)
Trophic cascades predators, prey, and the changing dynamics of nature,
Island Press, Washington, 568 p.
Estrada, J.A., A.N. Rice, M.E. Lutcavage & G.B. Skomal. 2003. Predicting trophic
position in sharks of the north-west Atlantic Ocean using stable isotope
analysis. J. Mar. Biol. Assoc. UK., 83: 1347-1350.
Estupiñán-Montaño, C., L. Cedeño-Figueroa & F. Galván-Magaña. 2009. Hábitos
alimentarios del tiburón martillo Sphyrna lewini (Griffith & Smith, 1834)
(Chondrichthyes) en el Pacífico ecuatoriano. Rev. Biol. Mar. Oceanogr., 44(2):
379-386.
Euzen, O. 1987. Food habits and diet composition of some fish of Kuwait. Kuwait
Bull. Mar. Sci., 9: 65-85.
Everett, M. & S. Borgatti. 2002. Computing regular equivalence: practical and
theoretical issues, 31–42. In: Mrvar, A. & Z. Virk. (Eds.) Developments in
Statistics, Metodološki Zvezki, 156 p.
Fernández, P., D.J. Anderson, P.R. Sievert & K.P. Huyvaert. 2001. Foraging
destinations of three low-latitude albatross (Phoebastria) species. J. Zool.,
254: 391-404.
Ferretti, F., B. Worm, G.L. Britten, M.R. Heithaus & H.K. Lotze. 2010. Patterns and
ecosystem consequences of shark declines in the ocean. Ecol. Letters., 13(8):
1055-1071.
Ferry, L.A. & G.M. Cailliet. 1996. Sample size and data analysis: are we
characterizing and comparing diet properly? Gut Shop, American Fisheries
Society.
Fischer, W., F, Krupp, W. Schneider, C. Sommer, K.E. Carpenter & V.H. Niem.
1995a. Guía FAO para la identificación de especies para los fines de la pesca,
139
Pacífico centro-oriental. Volumen I: Plantas e invertebrados, FAO, Roma, 1-
646 p.
Fischer, W., F, Krupp, W. Schneider, C. Sommer, K.E. Carpenter & V.H. Niem.
1995b. Guía FAO para la identificación de especies para los fines de la pesca.
Pacífico centro-oriental. Volumen II: Vertebrados- Parte 1. FAO, Roma, 647-
1200 p.
Fischer, W., F, Krupp, W. Schneider, C. Sommer, K.E. Carpenter & V.H. Niem.
1995c. Guía FAO para la identificación de especies para los fines de la pesca.
Pacífico centro-oriental. Volumen III: Vertebrados- Parte 2. FAO, Roma, 1201-
1813 p.
Fisk, A.T., S.A. Tittlemier, J.L. Pranschke & R.J. Norstrom. 2002. Using
anthropogenic contaminants and stable isotopes to assess the feeding ecology
of Greenland sharks. Ecology, 83: 2162-2172.
Flores-Ortega, J., R.E. Godínez-Domínguez, G. González-Sansón, J.A. Rojo-
Vázquez, A. Corgos & M.Y. Morales-Jáuregui. 2011. Feeding habits of three
round stingrays (Rajiformes: Urotrygonidae) in the central Mexican Pacific.
Cien. Mar., 37(3): 279-292.
Forman, J.S. & M.R. Dunn. 2012. Diet and scavenging habits of the smooth skate
Dipturus innominatus. J. Fish. Biol., 80: 1546–1562.
Franco, A. 2008. Espectro trófico del tollo vieja Mustelus henlei (Pisces: Triakidae),
capturado con red de arrastre camaronero y mallador, entre la parte norte de
Buenaventura y boca San Juan, Pacífico colombiano. Tesis de pregado,
Universidad Jorge Tadeo Lozano, Bogotá, 143 p.
Frank, K.T., B. Petrie, J.S. Choi & W.C. Leggett. 2005. Trophic cascades in a
formerly cod dominated ecosystem. Science, 308: 1621-1623.
Frank, K.T., B. Petrie & N.L. Shackell. 2007. The ups and downs of trophic control in
continental shelf ecosystems. Trends Ecol. Evol., 22: 236-242.
Gaichas, S.K. & R.C. Francis. 2008. Network models for ecosystem-based fishery
analysis: a review of concepts and application to the Gulf of Alaska marine
food web. Canadian J. Fish. Aquat. Sci., 65: 1965-1982.
140
Galindo, E. 2011. Ecología trófica del genero Sphyrna en el Pacífico central de
Colombia. Tesis de pregado, Universidad del Valle, Cali, 83 p.
Galván–Magaña, F., H. Nienhuis & P.A. Klimley. 1989. Seasonal abundance and
feeding habits of sharks of the lower gulf of California, México. Cal. Fish
Game, 75(2): 74–84.
García-Gómez, G. 2000. Análisis del papel de los tiburones en el ecosistema y su
respuesta ante la explotación. Tesis de Maestría. Centro Interdisciplinario de
Ciencias Marinas, La Paz, México, 125 p.
Gislason, H. 2003. The effects of fishing on non-target species and ecosystem
structure and function, 255-274. In: Sinclair, M. & G. Valdimarsson (Eds.)
Responsible fisheries in the marine ecosystem. CAB International,
Walllingford, 426 p.
Goldwasser, L & J. Roughgarden. 1993. Construction and analysis of a large
Caribbean food web. Ecology, 74(4): 1216-1233.
Gómez, G., L.A. Zapata, R. Franke & G.E. Ramos. 2003. Hábitos alimentarios de
Mustelus lunulatus y M. henlei (Pises: Triakidae) colectados en el Parque
Nacional Natural Gorgona, Pacífico colombiano. Bol. Inv. Mar. Cost., 32: 219-
231.
Haedrich, R.L. & S.M. Barnes. 1997. Changes over time of the size structure in an
exploited shelf fish community. Fish. Res., 31: 229-239.
Hall, S.J. 1999. The effects of fishing on marine ecosystems and communities.
Blackwell Science, Oxford, 426 p.
Harford, W.J. 2013. Trophic modeling of shortfin mako (Isurus oxyrinchus) and
bluefish (Pomatomus saltatrix) interactions in the western North Atlantic ocean.
Bull. Mar. Sci., 89(1):161–188.
Harris, A.N. & I.R. Poiner. 1991. Changes in species composition of demersal fish
fauna of southeast Gulf of Carpentaria, Australia, after 20 years of fishing. Mar.
Biol., 111: 503-519.
Heithaus, M.R. 2004. Predator-prey interactions, 487-521. In: Carrier, J.F., J.A. Musik
& M. Heithaus. (Eds.) Biology of sharks and their relatives. CRC press, USA,
596 p.
141
Heithaus, M.R. & L.M. Dill. 2002. Food availability and tiger shark predation risk
influence bottlenose dolphin habit use. Ecology, 83: 480-491.
Heithaus, M.R., A. Frid, A.J. Wirsing & B. Worm. 2008. Predicting ecological
consequences of marine top predator declines. Trends. Ecol. Evol., 23(10):
202-210.
Heithaus, M.R., A.J. Wirsing & L.M. Dill. 2012. The ecological importance of intact
top-predator populations: a synthesis of 15 years of research in a seagrass
ecosystem. Mar. Freshw. Res., 63: 1039-1050.
Hinke, J.T., I.C. Kaplan, K. Aydin, G.M. Watters, R.J. Olson & J.F. Kitchell. 2004.
Visualizing the food web effects of fishing for tunas in the Pacific Ocean. Ecol.
Soc., 9(1): 10.
Huturbia, J. 1973. Trophic diverstiy measurement in sympatric predatory species.
Ecology, 54: 885-890.
Hyslop, E.J. 1980. Stomach contents analysis-a review of methods and their
application. J. Fish. Biol., 17: 411-429.
Jackson, J.B.C., M.X. Kirby, W.H. Berger, K.A. Bjorndal, L.W. Botsford, B.J. Bourque,
R.H. Bradbury, et al. 2001. Historical overfishing and the recent collapse of
coastal ecosystems. Science, 293: 629–638.
Jacobsen, I.P. & M.B. Bennett. 2012. Feeding ecology and dietary comparisons
among three sympatric Neotrygon (Myliobatoidei: Dasyatidae) species. J. Fish.
Biol., 80: 1580–1594.
Jaksic, F.M. 2002. Ecología de comunidades. Textos universitarios. Facultad de
Ciencias Biológicas. Ediciones Universidad Católica de Chile. 233 p.
Jaksic, F.M. & R. Medel. 1987. El acuchillamiento de datos como método de
obtención de intervalos de confianza y de prueba de hipótesis para índices
ecológicos. Medio Ambiente, 8: 95-103.
Jaksic, F.M. & R. Medel. 1990. Objective recognition of guilds: testing for statistically
significant species clusters. Oecologia, 82: 87-92.
Jennings, S., S.P.R. Greenstreet, L. Hill, G.J. Piet, J.K. Pinnegar & K.J. Warr. 2002.
Long-term trends in the trophic structure of the North Sea fish community:
142
evidence from stable-isotope analysis, size-spectra and community metrics.
Mar. Biol., 141: 1085-1097.
Jennings, S. & M.J. Kaiser. 1998. The effects of fishing on marine ecosystems. Adv.
Mar. Biol. 34: 201–350.
Jordán, F. 2001. Trophic fields. Comm. Ecol., 2: 181-185.
Jordán, F. 2009. Keystone species and food webs. Phil. Trans. R. Soc. B., 364: 1733-
1741
Jordán, F. & I. Scheruring. 2002. Searching for keystone in ecological networks.
Oikos, 99: 607-612.
Jordán, F., A. Takács-Santa & I. Molnar.1999. A reliability theoretical quest for
keystones. Oikos, 86: 453-462.
Jordán, F., W. Liu & A.J. Davis. 2006. Topological keystone species: measures of
positional importance in food webs. Oikos, 112: 535-546.
Kitchell, J.F., T.E. Essington, C.H. Boggs, D.E. Schindler & C.J. Walters. 2002. The
role of sharks and long-line fisheries in a pelagic ecosystem of central pacific.
Ecosystems, 5: 202-216.
Koen-Alonso, M., E.A. Crespo, N.A. Garcia, S.N. Pedraza, P.A. Mariotti, B. Veron-
Vera & N.J. Mora. 2001. Food habits of Dipturus chilensis (Pisces: Rajidae) off
Patagonia, Argentina. ICES J. Mar. Sci., 58: 288-297.
Koen-Alonso, M., E.A. Crespo., N.A. Garcia., S.N. Pedraza., P.A. Mariotti & N.J.
Mora. 2002. Fisheries and ontogenic driven changes in the diet of the spiny
dog fish, Squalus acanthias, in Patagonian waters, Argentina. Environ. Biol.
Fish., 63: 193-202.
Kyne, P.M. & M.B. Bennett, 2002. Diet of eastern shovelnose ray, Aptychotrema
rostrata (Shaw & Nodder, 1794), from Moreton Bay, Queensland Australia.
Mar. Freshw. Res., 53: 679-686.
Lawton, J.H. & V.K. Brown. 1993. Redundancy in ecosystems, 255-270. In: Schultze,
E.D. & H.A. Mooney (Eds.) Biodiversity and ecosystem function. Berlin,
Springer-Verlag.
Libralato, S., V. Christensen & D. Pauly. 2006. A method for identifying keystone
species in food web models. Ecol. Model., 195: 153-171.
143
Lessa, R. & Z. Almeida. 1997. Análisis of stomach contens of the smalltail shark
Carcharhinus porosus from northern Brazil. Cybium, 21(2): 123-133.
Lipej, L., B. Mavrič, S. Rešek, M. Chérif & C. Capapé. 2011. Food and feeding habits
of the blackspotted smooth-hound, Mustelus punctulatus (Elasmobranchii:
Carcharhiniformes: Triakidae), from the northern Adriatic. Acta Ichthyol. Pisc.,
41(3): 171–177.
Lipej, L., B. Mavrič, D. Paliska & C. Capapé, C. 2013. Feeding habits of the pelagic
stingray Pteroplatytrygon violacea (Chondrichthyes: Dasyatidae) in the Adriatic
Sea. J. Mar. Biol. Assoc. UK. 98(2): 285-290.
Lima da Silva, C.M. & Z. da Silva de Almeida. 2001. Alimentacao de Rhizoprionodon
porosus (Elasmobranchii: Carcharhinidae) da costa do Maranhao, Brasil. Bol.
Inst. Pesca Sao Paulo, 27(2): 201-207.
López-García, J., A.F. Navia, P.A. Mejía-Falla & E.A. Rubio. 2012. Feeding habits of
Dasyatis longa (Elasmobranchii: Myliobatiformes): sexual, temporal and
ontogenetic effects. J. Fish Biol., 80: 1563-1579.
Lotze, H.K. & I. Milewski. 2004. Two centuries of multiple human impacts and
successive changes in a North Atlantic food web. Ecol. Appl., 14: 1428-1447.
Lotze, H.K., H.S. Lenihan, B.J. Bourque, R.H. Bradbury, R.G. Cooke, M.C. Kay, et al.
2006. Depletion, degradation and recovery potential of estuaries and coastal
seas. Science, 312: 1806-1809.
Lowe, C.G., B.M. Wetherbee, G.L. Crow & A.L. Tester. 1996. Ontogenetic dietary
shifts and feeding behavior of the tiger shark, Galeocerdo cuvier, in Hawaiin
waters. Environ. Biol. Fish., 47: 203-211.
Lucas, Z. & W. T. Stobo. 2000. Shark-inflicted mortality on a population of harbour
seals (Phoca vitulina) at Sable Island, Nova Scotia. J. Zool., 252: 405-414.
Luczkovich, J.L., S.P. Borgatti, J.J. Johnson & M.G. Everett. 2003. Defining and
measuring trophic role similarity in food webs using regular equivalence. J.
Theor. Biol., 220: 303–321.
Lyle, J.M. 1983. Food and feeding habits of the lesser spotted dogfish, Scyliorhinus
canicula, in Isle of Man waters. J. Fish. Biol., 23: 725-737.
144
Lyle, J.M. 1987. Observations on the biology of Carcharodon cautus (Whitley), C.
melanopterus (Quoy & Gaimard) & C. fitzroyensis (Whitley) from Northern
Australia. Aust. J. Mar. Freshw. Res., 38: 701-710.
Lyle, J.M. & G.J. Timms. 1987. Predation on aquatic snakes by sharks from Northern
Australia. Copeia 1987: 802-803.
Mabragaña, E. & D.A. Giberto. 2007. Feeding ecology and abundance of two
sympatric skates, the shortfin sand skate Psammobatis normani McEachran,
and the smallthorn sand skate P. rudis Gunther (Chondrichthyes, Rajidae), in
the southwest Atlantic. ICES J. Mar. Sci., 64: 1017-1027.
Macpherson, E. 1980. Régimen alimentarie de Galeus melastomus Rafinesque,
1810, Etmopterus spinax (L., 1785) et Scymnorhinus licha (Bonnaterre, 1788)
en Méditerranée occidentale. Vie Milieu, 30: 139-148.
Macpherson, E. 1981. Resource partitioning in a Mediterranean demersal fish
community. Mar. Ecol. Prog. Ser., 4: 183-193.
Main, C.E. & M.A. Collins. 2011. Diet of the Antarctic starry skate Amblyraja
georgiana (Rajidae, Chondrichthyes) at South Georgia (Southern Ocean).
Polar Biol., 34(3): 389-396.
Manichchand-Heileman, S., L.A. Soto & E. Escobar. 1988. A preliminary trophic
model, south–western Gulf of Mexico. Est. Coast. Shelf. Sci., 46: 885-899.
Marion, C., T. Vaske-Junior, O.B.F. Gadig & I.A. Martins. 2011. Feeding habits of the
shortnose guitarfish, Zapteryx brevirostris (Müller and Henle, 1841)
(Elasmobranchii, Rhinobatidae) in southeastern Brazil. Braz. J. Biol., 71(1): 83-
89.
Markaida, U. & O. Sosa-Nishizaki. 2010. Food and feeding habits of the blue shark
Prionace glauca caught off Ensenada, Baja California, Mexico, with a review
on its Feeding. J. Mar. Biol. Assoc. UK., 90(5): 997-994.
Marshall, A.D., P.M. Kyne & M.B. Bennett. 2008. Comparing the diet of two sympatric
urolophid elasmobranchs (Trygonoptera testacea Müller & Henle and
Urolophus kapalensis Yearsley & Last): evidence of ontogenetic shifts and
possible resource partitioning. J. Fish Biol., 72: 883–898.
145
Martinez, N.D. 1991. Artifacts or attributes? effects of resolution on the little rock lake
food web. Ecol. Mon., 61: 367-392.
Martinez, N.D. 1992. Constant connectance in community food webs. Am. Nat.,
139:1208–1218.
Martinho, F., C. Sá, J. Falcao, H.N. Cabral & M.A. Pardal. 2012. Comparative feeding
ecology of two elasmobranch species, Squalus blainville and Scyliorhinus
canicula, off the coast of Portugal. Fish. Bull., 110(1): 71-84.
Matallanas, J. 1982. Feeding habits of Scymnorhinus licha in Catalan waters. J. Fish.
Biol., 20:155-163.
McCosker, J.E. 1985. White shark attack behavior: observation of and speculations
about predator-prey strategies. Memories South California Academic Science,
9: 123-135.
McKenna Jr, J.E. 2003. An enhanced cluster analysis program with bootstrap
significance testing for ecological community analysis. Environ. Modell. Softw.,
18: 205-220.
Mejía-Falla, P.A., A.F. Navia & A. Giraldo. 2006. Notas biológicas de la raya ocelada
(Zapteryx xyster) en la zona central de pesca del Pacífico colombiano. Invest.
Mar., 34(2): 181-185.
Menge, B. 1995. Indirect effects in marine rocky intertidal interaction webs: patterns
and importance. Ecol. Monograp., 65(1): 21-74.
Menni, R.C. 1985. Distribución y biología de Squalus acanthias, Mustelus Schmitti y
Galeorhinus vitaminicus en el mar Argentino en agosto-septiembre de 1978
(Chondrichthyes). Rev. Mus. Plata (Nueva Serie) Sec. Zool. 13:151-182.
Metcalf, S.J., J.M. Dambacher, A.J. Hobday & J.M. Lyle. 2008. Importance of trophic
information, simplification and aggregation error in ecosystem models. Mar.
Ecol. Progr. Ser., 360: 25–36.
Mnasri, N., O. El Kamel, M. Boumaïza, C. Reynaud & C. Capapé. 2012. Food and
feeding habits of the small-spotted catshark, Scyliorhinus canicula
(Chondrichthyes: Scyliorhinidae) from the northern coast of Tunisia (central
Mediterranean). Cahiers Biol. Mar., 53(1): 139-150.
146
Molina, J.M. & A.L. Cazorla. 2011. Trophic ecology of Mustelus schmitti (Springer,
1939) in a nursery area of northern Patagonia. J. Sea Res., 65(4): 381-389.
Montoya, J.M. & R.V. Solé. 2002. Small world patterns in food webs. J. Theor. Biol.,
214: 405-412.
Montoya, J.M., R. Solé & M.A. Rodríguez. 2001. La arquitectura de la naturaleza:
complejidad y fragilidad en redes ecológicas. Ecosistemas, 10(2).
Morato, T., M. Encarnacion-Solà & G. Menezes. 2003. Diets of thornback ray (Raja
clavata) and tope shark (Galeorhinus galeus) in the bottom longline fishery of
the Azores, northeastern Atlantic. Fish. Bull., 101: 590–602.
Muto, E.Y., L.S.H. Soares & R. Gotein. 2001. Food resource utilization of the skates
Rioraja agassizii (Muller & Henle, 1841) and Psammobatis extenta (Garman,
1913) on the continental shelf off Ubatuba, south-eastern Brazil. Rev. Braz.
Biol., 61(2): 217-238.
Myers, R.A. & B. Worm. 2005. Extinction, survival or recovery of large predatory
fishes. Phil. Trans. R. Soc. B., 360: 13–20.
Myers, R., J.K. Baum, T.D. Shepherd, S.P. Powers & C.H. Peterson. 2007.
Cascading effects of the loss of apex predatory sharks form a coastal ocean.
Science, 315: 1846-1850.
Navarrete, S. & B.A. Menge. 1996. Keystone predation and interaction strength:
interactive effects of predators on their main prey. Ecol. Monogr., 66: 409-429.
Navarrete, S. & E.L. Berlow. 2006. Variable interaction strengths stabilize marine
community pattern. Ecol. Lett., 9: 526-536.
Navarro-González, J.A., J. Bohórquez-Herrera., A.F. Navia & V.H. Cruz-Escalona.
2012. Diet composition of batoids on the continental shelf off Nayarit and
Sinaloa, Mexico. Cien. Mar., 38(2): 347-362.
Navia, A.F. 2002. Aspectos de la biología de los elasmobranquios capturados como
fauna acompañante del camarón en aguas someras del Pacífico colombiano.
Tesis de pregrado. Universidad del Valle, Cali, Colombia, 96 p.
Navia, A.F. 2009. Hábitos alimentarios, relaciones tróficas y función ecológica de
Urotrygon rogersi (Elasmobranchii: batoidea) de la zona central del océano
147
Pacífico colombiano. Tesis de Maestría. Universidad del Valle, Cali, Colombia,
116 p.
Navia, A.F., E. Cortés, F. Jordán, V.H. Cruz-Escalona & P.A. Mejía-Falla. 2012.
Changes to marine trophic networks caused by fishing, 417-452. In:
Mahamane, A. (Ed.) Diversity of Ecosystems. Intech, Croatia.
Navia, A.F., A. Torres., P.A. Mejía-Falla & A. Giraldo. 2011. Sexual, ontogenetic,
temporal and spatial effects in the feeding ecology of Urotrygon rogersi
(Elasmobranchii: Myliobatiformes). J. Fish Biol., 78: 1213-1224.
Navia, A.F., E. Cortés & P.A. Mejía-Falla. 2010. Topological analysis of the ecological
importance of elasmobranch fishes: a food web study on the Gulf of Tortugas,
Colombia. Ecol. Mod., 221(24): 2918-2926.
Navia, A.F. & P.A. Mejía-Falla. 2008. Efectos de la pesca de arrastre sobre
elasmobranquios costeros del Pacífico central de Colombia, 177-180. In:
Memorias del III Simposium Nacional de tiburones y rayas de México. UNAM
Press, 385 p.
Navia, A.F., P.A. Mejía-Falla & A. Giraldo. 2007. Feeding ecology of elasmobranch
fishes in coastal waters of the Colombian Eastern Tropical Pacific. BMC
Ecology, 7: 8.
Navia, A.F., A. Giraldo & P.A. Mejía-Falla. 2006. Notas sobre la biología y dieta del
toyo vieja (Mustelus lunulatus) de la zona central de pesca del Pacífico
colombiano. Invest. Mar., 34(2): 217-222.
Newman, M. E. J. 2003. The structure and function of complex networks. SIAM Rev.
45: 167-256.
Orlov, A.M. 1998. The diet and feeding habits of some deep-water benthic skates
(Rajidae) in the Pacific waters off the Northern Kuril Islands southeastern
Kamchatka. Alaska Fish. Res. Bull., 5(1): 1-17.
Österblom, H., S. Hansson, U. Larsson, O. Hjerne, F. Wulff, R. Elmgren & C. Folke.
2007. Human-induced trophic cascades and ecological regime shifts in the
Baltic Sea. Ecosystems, 10: 877–888.
148
Pasquino, A.F., T. Vaske-Júnior, O.B.F. Gadig & J.P. Barreiros. 2011. Notes on the
feeding habits of the skate Rioraja agassizi (Chondrichthyes, Rajidae) off
southeastern Brazil. Cybium, 35(2): 105-109
Pauly, D. 1983. Algunos métodos simples para la evaluación de recursos pesqueros
tropicales. FAO Documento técnico de pesca No 234, Roma, 49 p.
Pauly, D., V. Christensen, J. Dalsgaard, R. Froese & F. Torres. 1998. Fishing down
marine food webs. Science, 279: 197-212.
Payán, L.F., A.F. Navia, E.A. Rubio & P.A. Mejía-Falla. 2011. Biología de la raya
guitarra Rhinobatos leucorhynchus (Günther, 1867) (Myliobatiformes:
Rhinobatidae) en el Pacífico colombiano. Lat. Am. J. Aquat. Res., 39(2): 286-
296.
Pedersen, S.A. 1995. Feeding habits of starry ray (Raja radiata) in west Greenland
waters. ICES J. Mar. Sci., 52: 43-53.
Peterson, C.H., F.J. Frodie, H.C. Summerson & P. Powers. 2001. Site-specific and
density-dependent extinction of prey by schooling rays: generation of a
population sink in top-quality habitat for bay scallops. Oecologia, 129: 349-356.
Petri, A., C.U. Soykan, H. Dewar, R.J.D. Wells, N. Spear & S. Kohin. 2012.
Comparative feeding ecology of shortfin mako, blue and thresher sharks in the
California Current. Environ. Biol. Fish., 95: 127–146.
Pimm, S.L. 2002. Food webs. The University of Chicago Press. London. 219 p.
Pineda, F.H. 1990. El recurso camaronero de aguas someras de la costa pacífica
colombiana según sus estadísticas de producción y esfuerzo de la empresa
armadores pesqueros colombianos (ARPECOL) para el periodo 1980–1985.
Rev. Cien. Universidad del Valle, 2: 107-116.
Pineda, F.H. 1992. Biología y dinámica poblacional del camarón de aguas someras.
Rev. Cien. Universidad del Valle, 7: 41-61.
Pinkas, L., M.S. Oliphant & I.L.K. Inverson. 1971. Food habits of albacore, bluefin
tuna and bonito in California waters. Cal. Fish Game, 152: 1-105.
Platell, M. & I.C. Potter. 2001. Partitioning of food resources amongst 18 abundant
benthic carnivorous fish species in marine waters on the lower west coast of
Australia. J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 261: 31–54.
149
Platell, M.E., I.C. Potter & K.R. Clarke. 1998. Resource partitioning by four species of
elasmobranch (Batoidea: Urolophidae) in coastal waters of temperate
Australia. Mar. Biol., 131: 719-734.
Polo-Silva, C.J., F. Galván-Magaña & A. Delgado-Huertas. 2012. Trophic inferences
of blueshark (Prionace glauca) in the Mexican Pacific from stable isotope
analysis in teeth. Rapid Commun. Mass Spectrom., 26(14): 1631-1638.
Rinewalt, C.S., D.A. Ebert & G. Cailliet. 2007. Food habits of the sandpaper skate,
Bathyraja kincaiddi (Garman, 1908) off central California: seasonal variation in
diet linked to oceanographic conditions. Environ. Biol. Fish., 80: 147-163.
Ritchie, E.G. & C.N. Johnson. 2009. Predator interactions, mesopredator release and
biodiversity conservation. Ecol. Lett., 12: 1-18.
Robertson, D.R & G.A. Allen. 2002. (CD ROM). Peces Costeros del Pacífico Oriental
Tropical: Un sistema de información. Instituto Smithsonian de Investigaciones
Tropicales, Balboa, República de Panamá.
Sala, E., O. Aburto-Oropeza, M. Reza, G. Paredes & L.G. López-Lemus. 2004.
Fishing down coastal food webs in the Gulf of California. Fisheries, 29: 19-25.
Sánchez, F., C. Rodríguez-Cabello & I. Olaso. 2005. The role of elasmobranchs in
the Cantabrian Sea shelf ecosystem and impact of the fisheries on them. J.
Northw. Atl. Fish. Sci., 35: 467-480.
Sainsbury, K.J. 1991. Application of an experimental management approach to
management of a tropical multispecies fishery with highly uncertain dynamics.
ICES J. Mar. Sci., 193: 301-320.
Sainsbury, K.J., R.A. Campbell, R. Lindholm & A.W. Whitelaw. 1997. Experimental
management of an Australian multispecies fishery: examining the possibility of
trawl-induced habitat modification, 107-112. In: Pikitch, K., D.D. Huppert &
M.P. Sissenwine (Eds.) Global trends: fisheries management. Bethesda, MD:
American Fisheries Society.
Sandin, S.A., S.M. Walsh & J.B.C. Jackson. 2010. Prey release, trophic cascades,
and phase shifts in tropical nearshore ecosystems, 71-90. In: Terborgh, J. & J.
A. Estes (Eds.) Trophic cascades predators, prey, and the changing dynamics
of nature. Island Press, Washington, USA, 456 p.
150
Šantic, M., A. Paladin & A. Agovi. 2011. Diet of common stingray, Dasyatis pastinaca
(Chondrichthyes: Dasyatidae) in the eastern Adriatic Sea. Cahiers Biol. Mar.,
52(3): 349-356.
Scenna, L.B., S.B. García de la Rosa & J.M. Díaz de Astarloa. 2006. Trophic ecology
of patagonian skate, Bathyraja macloviana, on the Argentine continental shelf.
ICES J. Mar. Sci., 63: 867-874.
Scheffer, M. & S.R. Carpenter. 2003. Catastrophic regime shifts in ecosystems:
linking theory to observation. Trends Ecol. Evol., 18: 648-656.
Scheffer, M., S. Carpenter, J.A. Foley, C. Folke & B. Walker. 2001. Catastrophic
shifts in ecosystems. Nature, 413: 591-596.
Schindler, D.E., T.E. Essington, J.F. Kitchell, C. Boggs & R. Hilborn. 2002. Sharks
and tunas: fisheries impacts on predators with constrating life histories. Ecol.
Appl., 12(3): 735-748.
Schmitz, O.W. & K.B. Suttle. 2001. Effects of top predator species on direct and
indirect interactions in a food web. Ecology, 82(7): 2072-2081.
Silva, R., M.I. Sousa & A.M. Caramelo. 1993. The Maputo bay ecosystem
(Mozambique), 214-223. In: Christensen, V. & D. Pauly (Eds.) Trophic models
of aquatic ecosystems. ICLARM Conference Proceedings 26, International
Centre for Living Aquatic Resources Mangement. 390 p.
Simpfendorfer, C.A. 1992. Diet of the Australian Sharpnose shark Rhizoprionodon
taylori, from northern Queensland. Mar. Freshw. Res., 49: 757-761.
Smale, M.J. 1991. Occurrence and feeding of three shark species, Carcharhinus
brachyurus, C. obscurus and Sphyrna zygaena, on the Eastern Cape coast of
South Africa. S. Afr. J. Mar. Sci., 11: 31-42.
Solé, R. & J.M. Montoya. 2001. Complexity and fragility in ecological network. Proc.
R. Soc. Lond. B., 268: 2039-2045.
Sommerville, E., M.E. Platell, W.T. White, A.A. Jones & I.C. Potter. 2011. Partitioning
of food resources by four abundant, co-occurring elasmobranch species:
relationships between diet and both body size and season. Mar. Freshw. Res.,
62(1): 54-65.
151
Speed, C.W., M.G. Meekan, I.C Field, C.R. McMahon, K.G. Abrantes & C.J.A.
Bradshaw. 2012. Trophic ecology of reef sharks determined using stable
isotopes and telemetry. Coral Reefs, 31: 357-367.
Stevens, J.D., R. Bonfil, K. Dulvy & P.A. Walker. 2000. The effects of fishing on
sharks, rays and chimaeras (chondrichthyans) and the implications for marine
ecosystems. ICES J. Mar. Sci., 57: 476-494.
Stevens, J.D. & P.D. Wiley. 1986. Biology of two commercially important carcharhinid
sharks from northern Australia. Aust. J. Mar. Freshw. Res., 37: 671-688.
Stilwell, C.E. & J.G. Casey. 1976. Observations on the bigeye thresher shark, Alopias
superciliosus in the western North Atlantic. Fish. Bull., 74: 221-225.
Strauss, R.E. 1982. Statistical significance of species clusters in association analysis.
Ecology, 63: 634-639.
Tapiero, L. 1997. Contribución al conocimiento de la biología y dinámica poblacional
de Sphyrna lewini (PISCES: CONDRICTIES) en el Pacífico colombiano. Tesis
de pregrado. Universidad del Valle, Cali, Colombia, 105 p.
Thompson, R.M. & C.R. Townsend. 2000. Is resolution the solution?: the effect of
taxonomic resolution on the calculated properties of three stream food webs.
Freshwater Biol., 44: 413-422.
Thrush, S.F., R.D. Pridmore, J.E. Hewitt & J. Cummings. 1994. The importance of
predators on a sandflat: interplay between seasonal changes in prey densities
and predator effects. Mar. Ecol. Prog. Ser., 107: 211-222.
Torres-Rojas, Y.E., A. Hernandez-Herrera & F. Galván-Magaña. 2006. Feeding
habits of the scalloped hammerhead shark, Sphyrna lewini, in Mazatlán
waters, southern Gulf of California, México. Cybium, 30(4): 85-90.
Torres-Rojas, Y.E., A. Hernández-Herrera, F. Galván-Magaña & V. Alatorre-Ramírez.
2010. Stomach content analysis of juvenile, scalloped hammerhead shark
Sphyrna lewini captured off the coast of Mazatlán, México. Aquat. Ecol., 44:
301–308.
Torres, K. 2010. Técnicas morfométricas aplicadas al estudio taxonómico de rayas
redondas del género Urotrygon (Batoidea: Urotrygonidae). Tesis de pregrado.
Universidad del Valle, Cali, Colombia, 92 p.
152
Valadez-González, C. 2001. Hábitos alimentarios de la raya Urotrygon asterias en la
costa de Jalisco y colima, México. Biol. Pesq., 29: 7-14.
Valls, M., A. Quetglas, F. Ordines & J. Moranta. 2011. Feeding ecology of demersal
elasmobranchs from the shelf and slope off the Balearic Sea western
Mediterranean. Sci. Mar., 75(4): 633-639.
Vasas, V., C. Lancelot, V. Rousseau & F. Jordán. 2007. Eutrophication and
overfishing in temperate nearshore pelagic food webs: a network perspective.
Mar. Ecol. Progr. Ser., 336: 1-14.
Vaske-Junior, T. & G. Rincón-Filho. 1998. Conteudo estomacal dos tubaroes azul
(Prionace glauca) e anequim (Isurus oxyrinchus) en águas oceanicas no sul
do Brasil. Rev. Braz. Biol., 58(3): 445-452.
Vaske, J.R., C.M. Vooren & R. Lessa. 2009. Feeding strategy of the night shark
(Carcharhinus signatus) and scalloped hammerhead shark (Sphyrna lewini)
near seamounts off northeastern Brazil. Braz. J. Oceanogr., 57(2): 97-104.
Watts, D.J. & S.H. Strogatz. 1998. Collective dynamics of 'small-world' networks.
Nature, 393: 409–10.
Wassermann, S & K. Faust. 1994. Social networks analysis. Cambridge University
Press, Cambridge, 825 p.
Wetherbee, B.M., S.H. Gruber & E. Cortés. 1990. Diet, feeding habits, digestion, and
consumption in sharks, with special reference to the lemon shark, Negaprion
brevirostris, 29-47. In: Pratt, H.L. Jr., S.H. Gruber & T. Taniuchi. (Eds.)
Elasmobranchs as living resource: advance in the biology, ecology,
systematics, and the status of the fisheries. NOAA Tech. Rep. NMFS 90,
Seattle, 472 p.
Wetherbee, B.M., C.G. Lowe & G.L. Crowe. 1996. Biology of the Galapagos shark,
Carcharhinus galapagensis, in Hawaii. Environ. Biol. Fish., 45: 299-310.
Wetherbee, B.M., C.G. Crow & C.G. Lowe. 1997. Distribution, reproduction, and diet
of the gray reef shark Carcharhinus amblyrhychos in Hawaii. Mar. Ecol. Prog.
Ser., 51: 181-189.
153
Wetherbee, B.M. & E. Cortés. 2004. Food consumption and feeding habits, 223-244.
In: Carrier, J.F., J.A. Musick & M. Heithaus. (Eds.) Biology of sharks and their
relatives. CRC press, USA, 596 p.
Williams, R.J., E.L Berlow, J.A. Dunne, A.L. Barabási & N.D. Martínez. 2002. Two
degrees of separation in complex food webs. Proc. Nat. Acad. Sci. U.S.A., 99:
12913-12916.
Williams, R.J. & N.D. Martínez. 2008. Success and its limits among structural models
of complex food webs. J. Animal Ecol., 77: 512-519.
White, W.T., M.E. Platell & I.C. Potter. 2004. Comparisons between the diets of four
abundant species of elasmobranchs in a subtropical embayment: implications
for resource partitioning. Mar. Biol., 144: 439–448.
Worm, B., E.B. Barbier, N. Beaumont, J.E. Duffy, C. Folke, B.S. Halpern, et al. 2006.
Impacts on biodiversity loss on ocean ecosystem services. Science, 314: 787–
790.
Wooster, W.S. 1959. Oceanographic observations in the Panama Bight “Asoky”
expedition, 1941. Bulletin American Museum Natural History, 188 p.
Xavier, J.C., C. Vieira, C. Assis, Y. Cherel, S. Hill, E. Costa, T.C. Borges & R. Coelho.
2012. Feeding ecology of the deep-sea lanternshark Etmopterus pusillus
(Elasmobranchii: Etmopteridae) in the northeast Atlantic. Sci. Mar., 76(2): 301-
310.
Yemane, D., J. Field, G. Leslie & W. Rob. 2005. Exploring the effects of fishing on
fish assemblages using Abundance Biomass Comparison (ABC) curves. ICES
J. Mar. Sci., 62: 374-379.
Yick, J.L., A. Barnett & S.R. Tracey. 2012. The trophic ecology of two abundant
mesopredators in south-east coastal waters of Tasmania, Australia. Mar. Biol.,
159(6): 1183-1196.
Yick, J.L., S.R. Tracey & R.W.G. White. 2011. Niche overlap and trophic resource
partitioning of two sympatric batoids co-inhabiting an estuarine system in
southeast Australia. J. Applied Ichthyol., 27(5): 1272-1277.
Zar, J.H. 1999. Biostatistical Analysis. 4th edition. Pearson Education. India. 718 p.
154
11. ANEXOS
Anexo 1. Lista de referencias usadas para construir el modelo topológico del
área de estudio en el Pacífico colombiano. Se encuentran en formato de la
revista Estuarine Coastal and shelf Science, en la cual será publicada.
Acevedo, G., 1996. Contribución al estudio de la biología y la dinámica poblacional
de los tiburones de la familia Carcharhinidae (Condrichthyes: Lamniformes) en
la Ensenada de Panamá. BSc thesis, Universidad del Valle, Cali.
Adames, I.V., 2000. Contribución al conocimiento de la biología (hábitos alimenticios,
reproducción y crecimiento) del camotillo Pseudopeneus grandisquiamis,
(Pisces: Mullidae) en el litoral Pacífico colombiano. BSc thesis, Universidad del
Valle, Cali.
Anislado-Tolentino, V., 2000. Ecología pesquera del tiburón martillo Sphyrna lewini
(Griffith & Smith, 1834) en el litoral del estado de Michoacán, México. MSc
thesis, Universidad Nacional Autónoma de México, México DF.
Arroyave, D., 1998. Contribución al conocimiento de la biología y crecimiento de
Eugerres periche (Evermann and Raidclaffe, 1917) en la costa pacífica
colombiana. BSc thesis, Universidad del Valle, Cali.
Bethea, D.M., Buckel, J.A., Carlson, J.K., 2004. Foraging ecology of the early life
stages of four sympatric shark species. Marine Ecology Progres Series 268,
245-264.
Bohórquez-Herrera, J., 2006. Aspectos biológicos y pesqueros de los
elasmobranquios capturados en el Parque Nacional Natural Gorgona y su
área de influencia en los años 2004 y 2005. BSc thesis, Universidad Jorge
Tadeo Lozano, Bogotá.
Bornatowski, H., Robert, M.C., Costa, L., 2007. Dados sobre alimentacão de jovens
du tubarão-tigre, Galeocerdo cuvier (Perón & Lesueur) (Elasmobranchii,
Carcharhinidae) do sul do Brasil. Pan-American Journal of Aquatic Science
2(3), 10-13.
155
Caicedo-Pantoja, J.A., 2005. Aspectos biológico-pesqueros de Lutjanus peru (Pisces:
Lutjanidae) basado en las capturas de la pesca artesanal en el Parque
Nacional Natural Gorgona, Pacífico colombiano. BSc thesis, Universidad del
Valle, Cali.
Caicedo-Peña, D.C., 2007. Algunos aspectos biológicos de Achirus mazathlanus y
Achirus klunzingeri (Pisces: Achiridae) en la bahía de Buenaventura y el área
de estudio, Pacífico colombiano. BSc thesis, Universidad del Valle, Cali.
Castañeda-Suárez, J.D., Sandoval-Londoño, L.A., 2007. Hábitos alimentarios del
tiburón martillo Sphyrna lewini (Griffith & Smith, 1834) en el Pacífico
ecuatoriano. In: Martínez-Ortiz, J., Galván-Magaña, F. (Eds.), Tiburones en el
Ecuador: Casos de estudio. EPESPO-PMRC, Manta, pp. 66-76.
Castillo, L.F., 1998. Fluctuación poblacional (composición y abundancia) de la
ictiofauna acompañante del camarón de aguas someras en el área de estudio,
Pacífico colombiano. BSc thesis, Universidad del Valle, Cali.
Cortés, E., C.A. Manier., R.E., Hueter. 1996. Diet, feeding habits, and diel feeding
chronology of the bonnethead shark, Sphyrna tiburo, in southwest Florida.
Bulletin of Marine Science 58(2), 353-367.
Escobar, J.C., Ortiz, R., 1993. Algunos aspectos sobre la biología y crecimiento de
Pomadasys panamensis (Steindachner, 1875) (Pisces: Haemulidae) de la
costa pacífica colombiana. BSc thesis, Universidad del Valle, Cali.
Espinel, V.H., 1991. Estudio de la estructura del molino gástrico y cerdas filtrantes y
su posible relación con la dieta preferencial o atribuida, en tres especies de
camarones penaeidos (Pennaeus occidentalis, P. stylirostris, P. vannamei) de
interés comercial del Pacífico colombiano. BSc thesis, Universidad del Valle,
Cali.
Espinosa, S., 1997. Aspectos de la biología y abundancia de Caranx caninus
(Gunther, 1869) (Pisces: Perciformes: Carangidae) en un manglar de la Bahía
de Buenaventura (Pacífico colombiano). BSc thesis, Universidad del Valle,
Cali.
Espinoza, M., T.M. Clarke., F. Villalobos-Rojas., I.S. Wehrtmann., 2012. Ontogenetic
dietary shifts and feeding ecology of the rasptail skate Raja velezi and the
156
brown smoothhound shark Mustelus henlei along the Pacific coast of Costa
Rica, Central America. Journal of Fish Biology 81(5), 1578-1595.
Espinoza, M., T.M. Clarke., F. Villalobos-Rojas., I.S. Wehrtmann., 2013. Diet
composition and diel feeding behaviour of the banded guitarfish Zapteryx
xyster along the Pacific coast of Costa Rica, Central America. Journal of Fish
Biology 82(1), 286-305.
Franco, A., 2008. Espectro trófico del tollo vieja Mustelus henlei (Pisces: Triakidae),
capturado con red de arrastre camaronero y mallador, entre la parte norte de
Buenaventura y boca San Juan, Pacífico colombiano. BSc thesis, Universidad
Jorge Tadeo Lozano, Bogotá.
Galindo-Arana, E., 2010. Ecología trófica de los tiburones martillo
(Carcharhiniformes: Sphyrnidae), en la zona central del Pacífico colombiano.
BSc thesis, Universidad del Valle, Cali.
García-Manchola, A., 2005. Aspectos biológicos y pesqueros de tres especies de
anguiliformes: Gymnotorax equatorialis (Pisces: Muraenidae), Ophicthus
frontalis y Echiopsis brunneus (Pisces: Ophicthidae) en el Parque Nacional
Natural Gorgona y su área de influencia, Pacífico colombiano. BSc thesis,
Universidad del Valle, Cali.
Gómez, G.O., 1996. Estudio preliminar sobre la biología poblacional de Cynoscion
phoxocephalus (Pisces: Scianidae) en el Pacífico colombiano. BSc thesis,
Universidad del Valle, Cali.
Gutiérrez, G., 1991. Contribución al conocimiento de la biología (alimentación,
reproducción y crecimiento) del atún aleta amarilla Thunnus albacares en el
Pacífico colombiano. BSc thesis, Universidad del Valle, Cali.
Gutiérrez. J., 2000. Aspectos de la biología del tamborero Shpoeroides annulatus en
la zona del área de estudio, Pacífico colombiano. BSc thesis, Universidad del
Valle, Cali.
Gutiérrez-Giraldo, A.M., 1992. Contribución al conocimiento biológico de Bagre
panamensis (Pisces: Ariidae) y notas taxonómicas sobre la familia Ariidae en
áreas costeras del Pacífico de Colombia. BSc thesis, Universidad del Valle,
Cali.
157
López-García, J., A.F. Navia., P.A. Mejía-Falla., E.A. Rubio., 2012. Feeding habits of
Dasyatis longa (Elasmobranchii: Myliobatiformes): sexual, temporal and
ontogenetic effects. Journal of Fish Biology 80, 1563-1579.
Lowe, C.G., Wetherbee, B.M., Crow, G.L., Tester, A.L., 1996. Ontogenetic dietary
shifts and feeding behavior of the tiger shark, Galeocerdo cuvier, in Hawaiian
waters. Environmental Biology of Fishes 47, 203-211.
Madrid, N., Pineda, M., 1993. Evaluación de la biología y dinámica poblacional de la
Jaiba Callinectes arcuatus Ordway, en el Pacífico colombiano. BSc thesis,
Universidad del Valle, Cali.
Mamian, L., Quintero, M., 1996. Aspectos biológicos y dinámica poblacional de los
peces de la familia Polydactylidae en el Pacífico colombiano. BSc thesis,
Universidad del Valle, Cali.
Mancilla, S., 1993. Biología del robalo de giba Centropomus unionesis (Bocourt
1868) en la costa pacífica de Colombia. BSc thesis, Universidad del Valle,
Cali.
Márquez, V. 2011. Aspectos biológicos de la raya espinosa Urotrygon sp. (Batoidea:
Urotrygonidae) de la zona centro-sur del Pacífico colombiano. BSc thesis,
Universidad de Antioquia, Medellín.
Martínez-Ortiz, J., Fernández-Cabrera, M., Galván-Magaña, F., Estupiñan-Montaño,
C., Cedeño-Figueroa, L., 2007. Biología, pesquería y comercialización del
tiburón come perro Carcharhinus leucas (Müller & Henle, 1839) en aguas del
Ecuador. In: Martínez-Ortiz, J., Galván-Magaña, F. (Eds.), Tiburones en el
Ecuador: Casos de estudio. EPESPO-PMRC, Manta, pp. 90-98.
Mateus, B., 1997. Estudio del contenido estomacal de cuatro especímenes de
langostinos en la costa Pacífica colombiana Penaeus vannamei Boone (1931),
Penaeus occidentalis Streets 1871, Penaeus stylirostris Stimpson 1871,
Penaeus californiensis Holmes 1900 (Crustacea: Penaeidae). BSc thesis,
Universidad del Valle, Cali.
Mejía-Falla, P.A., A.F. Navia., A. Giraldo., 2006. Notas biológicas de la raya ocelada
(Zapteryx xyster) en la zona central de pesca del Pacífico colombiano.
Investigaciones Marinas 34(2),181-185.
158
Méndez-Macias, J.S., Velásquez-Chiquito, V.M., 2007. Espectro trófico del tiburón
cazón de leche, Mustelus lunulatus (Jordan & Gilbert, 1882), en Manta-
Ecuador. In: Martínez-Ortiz, J., Galván-Magaña, F. (Eds.), Tiburones en el
Ecuador: Casos de estudio. EPESPO-PMRC, Manta, pp. 83-89.
Muñoz, O.F., 1999. Aspectos de la biología (crecimiento, hábitos alimenticios y
reproducción) de Brotula clarkae (Pisces: Ophididae) en el Parque Nacional
Natural Gorgona, Colombia. BSc thesis, Universidad del Valle, Cali.
Navia, A.F., 2002. Aspectos de la biología de los elasmobranquios capturados como
fauna acompañante del camarón en aguas someras del Pacífico colombiano.
BSc thesis, Universidad del Valle, Cali.
Navia, A.F., P.A. Mejía-Falla., 2006. Aspectos biológicos, ecológicos y pesqueros de
la fauna capturada incidentalmente en la pesca del camarón de aguas
someras en el Pacífico colombiano. Documento Técnico No FS0206,
Fundación SQUALUS, Cali.
Navia, A.F., A. Giraldo., P.A Mejía-Falla., 2006. Notas sobre la biología y dieta del
tollo vieja (Mustelus lunulatus) de la zona central de pesca del Pacífico
colombiano. Investigaciones Marinas 34(2), 217-222.
Navia, A.F., P.A. Mejía., A. Giraldo., 2007. Feeding ecology of elasmobranchs fishes
captured in the central fishing zone of the Colombian Eastern Tropical Pacific.
BMC Ecology, 7,8.
Navia, A.F., A. Torres., P.A. Mejía-Falla & A. Giraldo. 2011. Sexual, ontogenetic,
temporal and spatial effects in the feeding ecology of Urotrygon rogersi
(Elasmobranchii: Myliobatiformes). Journal of Fish Biology 78, 1213-1224.
Navia, A.F., 2013. Función ecológica de tiburones y rayas en un ecosistema costero
tropical del Pacífico colombiano. Ph.D thesis, Centro Interdisciplinario de
Ciencias Marinas, La Paz, México.
Ortega-Lara, A., 1996. Aspectos de la biología y la abundancia de Arius seemani
(Pisces: Siluriformes: Ariidae) en un manglar de la Bahía de Buenaventura
(Pacífico colombiano). BSc thesis, Universidad del Valle, Cali.
159
Payan, L.F., A.F. Navia., E.A. Rubio., P.A. Mejía-Falla., 2011. Biología de Rhinobatos
leucorhynchus en el Pacífico central de Colombia. Latin American Journal of
Aquatic Research 39(2), 286-296.
Puentes, V., Lasso, G.I., 1993. Estudio preliminar sobre la biología y dinámica
poblacional del lenguado Cyclopsetta querna (Jordan y Bollman) (Pisces:
Bothidae) en el Pacífico colombiano. BSc thesis, Universidad del Valle, Cali.
Ramírez, A.V., A.F. Navia., E.A. Rubio., 2008. Food habits and feeding ecology of an
estuarine fish assemblage of northern Pacific Coast of Ecuador. Pan-American
Journal of Aquatic Science 3(3), 361-372.
Ricci-Gonzales, O.L., 1995. Aspectos de la biología (alimentación, reproducción y
crecimiento) de la Plumuda Ophistonema spp. Gill (1861) en el Pacífico
colombiano. BSc thesis, Universidad del Valle, Cali.
Rivas, M., 1998. Ecología trófica de algunas especies de peces en los PNN
Sanquianga y Gorgona. BSc thesis, Universidad del Valle, Cali.
Rupert, E., Barnes, R.D., 1996. Zoología de invertebrados. McGraw-Hill, México,
1114 pp.
Rojas, P.A., 2000. Contribución al conocimiento biológico de Mustelus lunulatus un
recurso potencial en el Pacífico colombiano. BSc thesis, Universidad del Valle,
Cali.
Salina, S.P., 1996. Contenido estomacal y hábitos alimenticios de la carduma
Centengraulis mysticetus (Gunther, 1866) en el Pacífico colombiano. BSc
thesis, Universidad del Valle, Cali.
Segura, C.E., 2005. Algunos aspectos biológicos de Oligoplites refulgens (Pisces:
Carangidae) en la Bahía de Buenaventura y en el área de estudio Pacífico
colombiano como fauna acompañante de la carduma Cetengraulis mysticetus.
BSc thesis, Universidad del Valle, Cali.
Suarez, A., 1992. Contribución al conocimiento biológico (hábitos alimenticios,
crecimiento y ciclo sexual) de Lutjanus guttatus (Pisces: Lutjanidae) en la
costa Pacífica de Colombia. BSc thesis, Universidad del Valle, Cali.
160
Tapiero, L., 1997. Contribución al conocimiento de la biología y dinámica poblacional
de Sphyrna lewini (Pisces:Chondrychthyes) en el Pacífico colombiano. BSc
thesis, Universidad del Valle, Cali.
Tavares, R., F. Provenzano., 2000. Alimentación de los juveniles del tiburón macuira,
Carcharhinus limbatus (Valenciennes.1839), en el Parque Nacional
Archipiélago Los Roques, Venezuela. Acta Biológica Venezolana 20(1), 59-
67.
Tavares, R., 2008. Ocurrence, diet and growth of juvenile blacktip sharks,
Carcharhinus limbatus, from Los Roques Archipielago National Park,
Venezuela. Caribbean Journal of Science 44(3), 291-302.
Torres-Rojas, Y., Hernández-Herrera, A., Galván-Magaña, F., 2006. Feeding habits
of the scalloped hammerhead shark, Sphyrna lewini, in Mazatlan waters,
southern Gulf of California, México. Cybium 30(4), 85-90.
Vélez, J.A., 1995. Aspectos sobre la biología (alimentación, reproducción y
crecimiento) del atún barrilete Katsunowus pelamis (Linnaeus, 1758) en el
Pacífico Oriental Tropical. BSc thesis, Universidad del Valle, Cali.
Zapata, L.A., 1992. Contribución al conocimiento de la biología, hábitos alimenticios y
crecimiento en la carduma Cetengraulis mysticetus (Gunther, 1866) en el
Pacífico colombiano. BSc thesis, Universidad del Valle, Cali.
Zanela, I., 2008. Caracterización de la pesca y algunos aspectos sobre la
reproducción, alimentación y distribución del tiburón martillo Sphyrna lewini,
Sphyrnidae, en el Pacífico de Costa Rica. MSc thesis, Universidad Nacional
de Costa Rica, San José.
Zuluaga, A., 1996. Aspectos biológicos de la lisa (Pisces: Mugilidae) en el área de
estudio y sus alrededores (Pacífico colombiano). BSc thesis, Universidad del
Valle, Cali.
161
Anexo 2. Lista de especies incluidas en la construcción de la red trófica del
área de estudio.
No Specie No Specie No Specie
1 Acanthochiasma 87 Dorippidae 173 Penaeidae
2 Acantholithium 88 Euthynnus lineatus 174 Farfantepenaeus californiensis
3 Acanthometra 89 Echiopsis brunneus 175 Litopenaeus occidentales
4 Acanthospira 90 Engraulidae 176 Pennaeus spp
5 Achirus klunzingeri 91 Equinodermos 177 Litopenaeus stylirostris
6 Achirus mazathlanus 92 Estomatopodos 178 Litopenaeus vannamei
7 Aetobatus narinari 93 Eucinostomus spp 179 Peridinium
8 Alfeidos 94 Eugerres periche 180 Petrolistes zacae
9 Algas 95 Eunicidae 181 Phyllodocidae
10 Alpehus sp 96 Euphylax sp 182 Phylostaurussp
11 Ambidexter panamensis 97 Eurypanopeus transversus 183 Pleuronectiformes
12 Amphipodidae 98 Exocoetidae 184 Poliquetos
13 Anchoa spinifer 99 Fistularia sp 185 Polydactylus approximans
14 Anchoa spp 100 Fitoplancton 186 Polydactylus opercularis
15 Anchovia macrolepidota 101 Galappidae 187 Polystira spp
16 Anchovia spp 102 Galatheidae 188 Pomadasys panamensis
17 Anisotremus sp 103 Galeocerdo cuvier 189 Porcelanidae
18 Anomuros 104 Gasteropodos 190 Porichthys margaritatus
19 Aratus pisonii 105 Gigartacon 191 Portunidae
20 Arenaeus mexicanus 106 Glyceridae 192 Portunus asper
21 Ariidae 107 Goneplacidae 193 Portunus spp
22 Ariopsis seemani 108 Goniopsis pulchra 194 Portunus xantusii
23 Ascidias 109 Grapsidae 195 Prionotus horrens
24 Astrolithium 110 Grapsus grapsus 196 Pristigasteridos
25 Aulopiformes 111 Gymnothorax equatorialis 197 Processa peruviana
26 Bagre panamensis 112 Halichoeres chierchiae 198 Procesidae
27 Balistidae 113 Halichoeres dispilus 199 Pseudupeneus grandisquamis
28 Bathygobius sp 114 Halichoeres notospilus 200 Pseudosquilla similix
29 Batrachoididae 115 Harengula thrissina 201 Pteropodos
30 Beloniformes 116 Haemulopsis nitidus 202 Rhinobatos leucorhynchus
31 Benthesicymus tanneri 117 Halichoeres aestuaricola 203 Raja velezi
32 Bidulphia 118 Hepatus sp 204 Rannidae
33 Bivalvos 119 Hippidae 205 Rhizosolenia
34 Bollmania chlamydes 120 Ictioplancton 206 Sceletonema
35 Bothidae 121 Iliacantha hancocki 207 Scianidae
36 Brachyura 122 Isopodos 208 Scomberomorus sierra
37 Bregmaceros bathymaster 123 Katsuwonus pelamis 209 Scombridae
38 Brotula clarkae 124 Lenguados 210 Scorphaeniformes
39 Bucciniade 125 Lile stolifera 211 Scyphozoa
40 Calappidae 126 Loligo gahi 212 Selene peruviana
41 Callinectes arcuatus 127 Loligo sp 213 Sergia inoa
42 Callinectes spp 128 Lolinginidae 214 Sesarma rhizophorae
43 Callinectes toxotes 129 Lolliguncula panamensis 215 Sicyonia picta
44 Camarones 130 Lutjanus argentiventris 216 Solenocera agassizi
45 Cangrejos 131 Lutjanus guttatus 217 Sphaerozoum
46 Capitelidae 132 Lutjanus peru 218 Sphoeroides annulatus
47 Carangidae 133 Machrobrachium spp 219 Sphyraena
162
48 Caranx caninus 134 Macroalgas 220 Sphyrna lewini
49 Caranx sp 135 Macrodon mordax 221 Sphyrna corona
50 Carcharhinus leucas 136 Melosirasp 222 Sphyrna media
51 Carcharhinus limbatus 137 Metapenaeopsis beebi 223 Sphyrna tiburo
52 Caridea 138 Moluscos 224 Spionidae
53 Cefalopodos 139 Mugil curema 225 Squilla panamensis
54 Centropomus unionensis 140 Mugilidae 226 Squilla parva
55 Ceratium 141 Munida 227 Squilla spp
56 Cetengraulis mysticetus 142 Muraena sp 228 Squillidae
57 Chaenopsidae 143 Mustelus lunulatus 229 Stellifer oscitans
58 Chaetoceros 144 Mustelus henlei 230 Stellifer sp
59 Chaetognatos 145 Narcine leoparda 231 Stenorhynchus debilis
60 Chloroscombrus sp 146 Natantia 232 Sternaspidae
61 Cianobacterias 147 Navicula 233 Strongylura sp
62 Cirratulidae 148 Nemertinos 234 Sicyonia dorsalis
63 Cirripedia 149 Nephthidae 235 Symphurus sp
64 Citharichthys gilberti 150 Nereididae 236 Synodontidae
65 Clupeidae 151 Nereis 237 Terebillidae
66 Clupeiformes 152 Nucula 238 Terebridae
67 Cnidarios 153 Ocypode spp 239 Tetraplagia
68 Congridae 154 Ogyrides alphaerostris 240 Thalassoma lucasanum
69 Copepodos 155 Oligoplites sp 241 Thalassoxantium
70 Coscinodiscus 156 Oligoplites refulgens 242 Thunnus albacares
71 Crustaceos 157 Oligoquetos 243 Tortugas
72 Cuvieridae 158 Olividae 244 Trachypenaeus pacificus
73 Cyclopsetta querna 159 Onuphidae 245 Trachypenaeus spp
74 Cymatidae 160 Ophichthidae 246 Trichiurus nitens
75 Cynoglosidae 161 Ophichthus frontalis 247 Trichuridae
76 Cynoscion albus 162 Opisthonema libertate 248 Triplagiacantha spp
77 Cynoscion phoxocephalus 163 Opistonema spp 249 Triposoleniaspp
78 Cynoscion sp 164 Opisthopterus sp 250 Urotrygon aspidura
79 Cynoscion annalis 165 Ostracodos 251 Urotrygon rogersi
80 Dasyatis longa 166 Pachygrapsus transversus 252 Urotrygon spp
81 Detritos 167 Palacidae 253 Xanthidae
82 Diapterus sp 168 Palaemon sp 254 Xiphopeneus sp
83 Diatomeas 169 Palaemonidae 255 Zapteryx xyster
84 Dinoflagelados 170 Panopeus purpureus 256 Zooplancton
85 Diplectrumspp 171 Parthenope hyponica 86 Ditylum 172 Peces
163
Anexo 3. Conformación taxonómica de los grupos de equivalencia regular
identificados en la red trófica del área de estudio.
Nodo 1 Nodo 2 Nodo 3 Nodo 4
Scorphaeniformes Macrodon mordax Aulopiformes Anchoa spp
Serranidae Mugilidae Beloniformes Anchovia
Muraena sp Citharichthys gilberti Ariidae
Rannidae Cynoscion sp Balistidae
Fistularia sp
Haemulopsis nitidus
Loligo sp
Lolliguncula panamensis
Sphyraena
Stellifer sp
nodo5 Nodo 6 Nodo 7 Nodo 8
Peces Amphipoda Stromatidae Carangidae
Penaeidae Arenaeus mexicanus Sycionia Cynoglosidae
Litopenaeus spp Astrolithium
Engraulidae
Peridinium Batrachoididae
Euphylax sp
Pristigasteridae Cangrejos Rhizosolenia Ceratium Solenocera agassizi Copepodos Sphaerozoum Coscinodiscus Tetraplagia Detritos Thalassoxantium Diatomeas Trachypenaeus spp Ditylum Triplagiacantha Dorippidae
Fitoplancton
Galatheidae
Ictioplancton
Leucosidae
Majidae
Melosira
Oligoquetos
Onuphidae
Phylostaurus
Poliquetos
Porcelanidae
Portunus spp
Triposolenia
Xanthidae
Nodo 9 Nodo 10 Nodo 11 Nodo 12
Pleuronectiformes Xiphopeneus sp Squilla spp Bivalvos
164
Portunidae Zooplancton Squillidae Bothidae
Scianidae
Synodontidae Brachyura
Scombridae
Teuthida Calappidae
Callinectes spp
Camarones
Clupeidae
Crustaceos
Gasteropodos
Gobiidae
Isopodos
Lolinginidae
Ophichthidae
Ophidiidae
Pandalidae
Paralichthyidae
Nodo 13 Nodo 14 Nodo 15 Nodo 16
Anisotremus sp Acanthaxius caespitosa Ogyrides alphaerostris
Anguiliformes Acanthochiasma Oligoplites sp
Anomuros Acantholithium Processa peruviana
Aratus pisoni Acanthometra Processidae
Bathygobius sp Acanthospira
Bregmaceros bathymaster Algas
Chloroscombrus sp Benthesicymus tanneri
Cuvieridae Bidulphia
Diplectrum Chaenopsidae
Euthynnus lineatus Chaetoceros
Scyphozoa Chaetognatos
Sesarma rhizophorae Cianobacterias
Strongylura sp Gigartacon
Thalassoma lucasanum Glyceridae
Trichuridae Munida
Navicula
Ostracodos
Palaemonidae
Sceletonema
Sergia inoa
Spionidae
Sternaspidae
Terebillidae
Terebridae
Nodo 17 Nodo 18 Nodo 19 Nodo 20
Dinoflagelados Alfeidos Angioespermas Bollmania chlamydes
Eunicidae Alpehus sp Caridea Callinectes toxotes
Hepatus sp Ambidexter panamensis Congridae Caranx sp
165
Hippidae Ascidias Goneplacidae Cynoscium analis
Pseudosquilla similis Bucciniade Grapsidae Prionotus horrens
Pteropodos Capitelidae Lophiidae Symphurus sp
Cirratulidae Macroalgas Trichiurus nitens
Cnidarios
Iliacantha hancocki
Lysiosquillidae
Nemertinos
Nephtyidae
Nereididae
Nucula
Phyllodocidae
Palacidae
Nodo 21 Nodo 22 Nodo 23 Nodo 24
Aves marinas Sphoeroides annulatus Larimus pacificus Mustelus henlei
Carcharhinus limbatus Urotrygon rogersi (a) Mustelus lunulatus (a) Ophichthus frontalis
Coryphaenidae
Opisthonema libertate Litopenaeus stylirostris Cynoscion phoxocephalus
Farfantepenaeus californiensis
Polydactylus approximans
Tursiops truncatus
Polydactylus opecularis Katsuwonus pelamis
Pomadasys panamensis
Lutjanus guttatus
Pseudupeneus grandisquamis
Lutjanus peru
R. leucorhynchus (j)
Sphyrna lewini (a)
Selene peruviana
Sphyrna lewini (j)
Thunnus albacares
Tortugas
Nodo 25 Nodo 26 Nodo 27 Nodo 28
Achirus klunzingeri Eugerres periche Dasyatis longa (a) Brotula clarkae
Achirus mazathlanus Mustelus lunulatus (j) Diapterus sp Callinectes arcuatus
R. leucorhynchus (a) Ophistonema spp Echiopsis brunneus Cetengraulis mysticetus
Scomberomorus sierra Litopenaeus occidentalis Eucinostomus spp Dasyatis longa (j)
Urotrygon sp
Urotrygon aspidura
Urotrygon rogersi (j)
Nodo 29 Nodo 30 Nodo 31 Nodo 32
Bagre panamensis Caranx caninus Aetobatus narinari Carcharhinus leucas
Cyclposetta querna Centropomus unionensis Arius seemani Galeocerdo cuvier
Sphyrna media Gymnothorax equatorialis Haemulopsis leuciscus
Zapteryx xyster (a) Harengula thrissina Mugil curema
Litopenaeus vannamei Narcine leoparda
Raja velezi (j) Oligopllites refulgens
Raja velezi (a) Sphyrna tiburo
Sphyrna corona Stellifer oscitans
Zapteryx xyster (j)
166
Anexo 4. Contribuciones generadas durante el doctorado.
Producción derivada del tema de investigación doctoral, publicada en revistas
arbitradas o capítulos de libro
1. Navia, A.F., E. Cortés, F. Jordán, V.H. Cruz-Escalona & P.A. Mejía-Falla.
2012. Changes to marine trophic networks caused by fishing. pp. 417-452, In:
Mahamane, A. (Ed.), Diversity of Ecosystems. Intech, Croatia. ISBN: 978-953-
51-0572-5.
2. Navia, A.F., E. Cortés & P.A. Mejía-Falla. 2010. Topological analysis of the
ecological importance of elasmobranch fishes: the Gulf of Tortugas food web,
Colombian pacific ocean, as a case study. Ecological Modelling 221: 2918-
2926.
Producción derivada del tema de investigación doctoral publicada en revistas
no arbitradas (invitación para el volumen especial sobre networks).
3. Navia, A.F., E. Cortés & V.H. Cruz-Escalona. In press. Use of network analysis
in food web conservation. Current Conservation. 8(2):
Producción derivada del tema de investigación doctoral sometida para
evaluación
4. Navia, A.F., V.H. Cruz, & A. Giraldo. Structural analysis of a marine tropical
food web: a useful approach for ecosystem management? Estuarine and
Coastal Shelf Science.
Producción derivada del proyecto de investigación que soportó la tesis
doctoral y que aunque no aparece en el informe final por cuestión de espacio,
conforma parte de la base de datos con la que se construyó y analizó el modelo
de la red trófica.
5. López-García, J. A. F. Navia, P.A. Mejía-Falla & E. A. Rubio. 2012. Feeding
habits of Dasyatis longa (Elasmobranchii: Myliobatiformes): sexual, temporal
and ontogenetic effects. Journal of Fish Biology. 80: 1563-1579.
6. Payan, L. F., A. F. Navia., E. A. Rubio & P. A. Mejía-Falla. 2011. Biología de
Rhinobatos leucorhynchus en el Pacífico central de Colombia. Latin American
Journal of Aquatic Research. 39(2): 286-296.
167
168
169
USE OF NETWORK ANALYSIS IN FOOD WEB CONSERVATION
Andrés Felipe Navia1,2
, Enric Cortés3, Víctor Hugo Cruz-Escalona
2
1 Fundación Colombiana para la Investigación y Conservación de Tiburones y Rayas, SQUALUS, Carrera 79 No
6-37, Cali, Colombia. [email protected]
2 Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional, Apartado Postal 592, La Paz, Baja
California Sur, México.
3 National Marine Fisheries Service, Panama City, FL 32408, USA
Human pressure exerted on both marine and terrestrial ecosystems has increased in the past
few decades leading to significant, often irreversible, changes in many of these ecosystems.
Some of the strongest sources of pressure include habitat destruction or degradation,
contamination, fishing, and hunting, all of which have caused changes in the abundance and
distribution of species, the productivity of ecosystems, and even in the organization required
for the adequate functioning of these ecosystems. Although the organization and function of
ecosystems, in particular trophic webs, is a dynamic process designed to respond to natural
stressors over a long time scale, human action has imposed strong pressure on ecosystems
over time periods that are too short for these environments to respond satisfactorily to the new
conditions.
This state of affairs has given rise to numerous approaches to try to understand how human
activities have modified, are modifying, and will alter different ecosystems under pressure. On
the way to gaining this understanding, numerous differences and controversies have emerged
among researchers, not so much as to whether humans cause deleterious effects, but rather
about the magnitude and extent of such effects. One of the most often used, and thus
discussed, approaches is the study of trophic networks and the associated effects of human
activity. For example, some research suggests that intense fishing pressure exerted in the past
50 years has drastically modified the composition of marine food webs compared to
unexploited conditions. In contrast, without denying effects on marine environments, other
researchers propose that changes observed in the composition of marine trophic webs are more
indicative of the species targeted by fisheries, which have changed through time, than to
network degradation. At a more complex level, some studies suggest that human activity has
substantially altered existing trophic relationships among species within the networks, leading
to network reorganization a few years after being impacted by humans.
170
171
172
