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UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE
DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA - DBI
JOSEANE SANTOS CRUZ
SOBREVIVÊNCIA E COMPORTAMENTO DO INQUILINO
OBRIGATÓRIO INQUILINITERMES MICROCERUS: EFEITO
DA PAREDE DO NINHO E DA PRESENÇA DO HOSPEDEIRO
CONSTRICTOTERMES SP.
São Cristóvão
2016
UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE
DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA - DBI
JOSEANE SANTOS CRUZ
SOBREVIVÊNCIA E COMPORTAMENTO DO INQUILINO
OBRIGATÓRIO INQUILINITERMES MICROCERUS: EFEITO
DA PAREDE DO NINHO E DA PRESENÇA DO HOSPEDEIRO
CONSTRICTOTERMES SP.
Orientadora
Prof.a Dr.
a Ana Paula Albano Araújo
Trabalho de conclusão de curso
apresentado ao Departamento de Biologia
da Universidade Federal de Sergipe como
parte dos requisitos para obtenção do título
de Bacharel em Biologia.
São Cristóvão
2016
Joseane Santos Cruz
Sobrevivência e comportamento do inquilino obrigatório
Inquilinitermes microcerus: efeito da parede do ninho e da presença do
hospedeiro Constrictotermes sp.
Monografia apresentada à Universidade
Federal de Sergipe, como parte das exigências
do Bacharelado em Biologia, para obtenção do
título de “Bacharel em Biologia”.
APROVADA em 03 de novembro de 2016.
_____________________________
Prof.a Dr.
a Sinara Maria Moreira
Universidade Federal de Sergipe
______________________________
Dr. Paulo Fellipe Cristaldo
Universidade Federal de Sergipe
_______________________________
Prof.a Dr.
a Ana Paula Albano Araújo
Universidade Federal de Sergipe
(Orientadora)
SÃO CRISTÓVÃO
SERGIPE – BRASIL
2016
i
Ao meu pai Genivaldo Cruz (in memorian).
Dedico
ii
AGRADECIMENTOS
A Deus pelo dom da vida, por ter me dado força e coragem ao longo desta graduação.
À Universidade Federal de Sergipe (UFS) pela oportunidade oferecida.
À professora Ana Paula Albano Araújo pela oportunidade, orientação, atenção,
competência e críticas construtivas. Pelos ensinamentos diários tanto para o crescimento
profissional quanto pessoal. Muito obrigada!
Ao prof. Paulo Fellipe por todas as sugestões, dedicação, ensinamentos e auxílio
durante todo o trabalho... Obrigada!
Aos amigos do Laboratório Interações Ecológicas: Dina, Jorge e Léo. Obrigado pela
convivência agradável, apoio e companheirismo. Vocês tornaram possível o trabalho em
equipe.
Aos colegas da graduação, em especial à Jéssica pela força, incentivo e confiança.
As meninas da F27: Thaty, Taynara e Laudicéa pela amizade sincera, alegria e por todo
apoio ao longo desses anos. Com vocês eu redescobri o verdadeiro significado da amizade
vivenciando momentos únicos que sempre serão lembrados.
Aos meus amigos de longa data: Franklim, Estér, Iury, Ithales, Jady, Lívia, Michele,
Neidja e Taynisson.
À minha família por tudo! A minha vó Libânia por todo carinho. Ao meu tio Jeová e
sua esposa Gleyce por toda atenção e dedicação. A minha tia Jeane pelos ensinamentos,
brandura e cuidado.
À minha mãe, meu orgulho e luz da minha vida. Obrigado por todo amor, carinho,
dedicação e por me ensinar as coisas mais valiosas da vida. Aos meus irmãos Jandson e
Joselaine pela amizade, amor, companheirismo e por me proporcionarem a alegria de ser tia
das crianças mais lindas deste mundo: Jeandson e Davi. Amo vocês incondicionalmente!
Enfim, agradeço a todos aqueles que contribuíram de alguma forma para a realização
deste trabalho. Muito obrigada a todos!
iii
SUMÁRIO
Página
LISTA DE FIGURAS ........................................................................................................ iv
RESUMO ............................................................................................................................ v
REFERENCIAL TEÓRICO ............................................................................................... 1
SOBREVIVÊNCIA E COMPORTAMENTO DO INQUILINO OBRIGATÓRIO
INQUILINITERMES MICROCERUS: EFEITO DA PAREDE DO NINHO E DA
PRESENÇA DO HOSPEDEIRO CONSTRICTOTERMES SP. ..................................
5
1. Introdução ................................................................................................................... 6
2. Material & Métodos .................................................................................................... 8
3. Resultados ................................................................................................................... 12
4. Discussão .................................................................................................................... 16
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ................................................................................ 20
iv
LISTA DE FIGURAS
FIGURA 1. Tempo médio para morte de inquilinos Inquilinitermes microcerus em
diferentes tratamentos: controle (sozinhos), com a presença de hospedeiro
Constrictotermes sp. proveniente do mesmo ninho (HI) e de hospedeiros
Constrictotermes sp. provenientes de diferente ninho (HD).
FIGURA 2. Tempo médio para morte de inquilinos Inquilinitermes microcerus em
diferentes tratamentos: controle (sozinhos), com a presença de substrato da
parede externa do ninho (PE) e de substrato da parede interna do ninho (PI).
FIGURA 3. Distância e velocidade percorrida por inquilinos Inquilinitermes microcerus em
diferentes tratamentos: controle (sozinhos), com a presença de hospedeiro
Constrictotermes sp. proveniente do mesmo ninho (HI) e de hospedeiros
Constrictotermes sp. provenientes de diferente ninho (HD).
FIGURA 4. Distância e velocidade percorrida por inquilinos Inquilinitermes microcerus em
diferentes tratamentos: controle (sozinhos), com a presença de substrato da
parede externa do ninho (PE) e de substrato da parede interna do ninho (PI).
v
RESUMO
CRUZ, Joseane Santos. Sobrevivência e comportamento do inquilino obrigatório
Inquilinitermes microcerus: efeito da parede do ninho e da presença do hospedeiro
Constrictotermes sp. São Cristóvão: UFS, 2016. 34p. (Monografia – Bacharelado em
Biologia).
Ninhos de insetos sociais propiciam maior longevidade às suas colônias por
representarem um espaço com condições internas constantes e, em parte, livre de inimigos.
Por outro lado, tais características tornam os ninhos um ambiente atrativo para simbiontes.
Ninhos construídos pelo cupim Constrictotermes sp. (hospedeiro) são frequentemente
habitados por um inquilino obrigatório - o cupim Inquilinitermes microcerus - que ocupa
principalmente a parte central destes ninhos. Aqui investigamos se o aparente isolamento de I.
microcerus na parte central do ninho de Constrictotermes sp. pode estar relacionado à sua
necessidade por esta estrutura (ex. para alimentação) ou a um possível escape da colônia
hospedeira. Bioensaios foram realizados para analisar se a sobrevivência e o comportamento
do inquilino são modulados pela presença do hospedeiro (proveniente de mesmo ou diferente
ninho) e pelo contato dos inquilinos com as paredes (externa e interna) do ninho. A
mortalidade dos inquilinos ocorreu mais rapidamente na presença do hospedeiro (proveniente
de mesmo ou de diferentes ninhos), do que no tratamento controle. Houve maior mortalidade
quando os indivíduos estavam em contato com a parede externa do ninho, comparado aos
tratamentos em que estavam em contato com a parede interna e o controle. A velocidade de
caminhamento e a distância percorrida por I. microcerus não diferiram significativamente
entre os tratamentos: controle e presença do hospedeiro (de mesmo ou de diferentes ninhos).
Por outro lado, os tratamentos contendo o substrato da parede (interna ou externa) reduziram a
velocidade e a distância percorrida pelos indivíduos. Assim, o hospedeiro parece causar stress
sobre I. microcerus, reduzindo sua sobrevivência. Nossos resultados, de forma geral, sugerem
que os inquilinos adotam estratégias para evitar sua percepção por parte do hospedeiro.
Palavras-chave: comportamento, inquilinismo obrigatório, simbiose, sobrevivência.
1
REFERENCIAL TEÓRICO
Organização social e biologia dos cupins
Os térmitas ou cupins são insetos pertencentes à classe Insecta, ordem Blattodea e
recentemente foram agrupados em nove famílias contendo representantes vivos:
Mastotermitidae, Hodotermitidae, Archotermopsidae, Stolotermitidae, Kalotermitidae,
Stylotermitidae, Rhinotermitidae, Serritermitidae e Termitidae (Engel et al. 2009).
Os cupins são insetos eussociais, que formam colônias que se abrigam em ninhos
construídos através de uma mistura formada por partículas do solo, material fecal e saliva.
Estas construções variam em composição, forma, tamanho e localização podendo ser
arborícolas, epígeas ou subterrâneas, dependendo da espécie (Costa-Leonardo 2002, Ferreira
et al. 2011). As colônias de cupins possuem indivíduos de castas diferenciadas, que cooperam
nas divisões das tarefas, incluindo: castas reprodutoras representadas pelo par real (rei e
rainha) ou alados (responsáveis por fundarem novas colônias); e castas não-reprodutoras
formadas por soldados e operários. Os operários são responsáveis por diversas atividades
incluindo forrageio, construção e reparo do ninho e alimentação das castas dependentes
(Costa-Leonardo 2002). Já os soldados são responsáveis pela defesa da colônia, existindo
espécies que apresentam mecanismos de defesa distintos, incluindo a presença de mandíbulas
bem desenvolvidas (defesa mecânica), de estruturas capazes de liberar compostos repelentes
(defesa química), ou mesmo uma combinação de ambas (defesa mista) (Prestwich 1984). Em
algumas espécies o papel dos soldados vai além da defesa, onde participam ativamente da
procura e escolta dos operários durante a busca por novas fontes alimentares (Traniello 1981,
Almeida et al. 2016, Andara et al. 2004).
A comunicação nos cupins é predominantemente química, dependente de compostos
secretados por uma grande variedade de glândulas exócrinas encontradas em todo corpo
(Costa-Leonardo 2002). Essas substâncias, conhecidas como feromônios são utilizadas para
2
diversas funções, como forrageamento, defesa e reprodução. Por sua vez, o reconhecimento
de indivíduos da mesma colônia ocorre principalmente através da percepção e
reconhecimento dos hidrocarbonetos cuticulares (Costa-Leonardo et al. 2009).
A biologia alimentar é o fator que afeta mais significativamente a história de vida e a
evolução social dos Isoptera (Lima & Costa-Leonardo 2007). Enquanto todas as famílias mais
basais possuem protozoários simbiontes associados ao trato digestório, espécies da família
Termitidae, mais derivada, apresentam bactérias (Costa-Leonardo 2002). Observa-se uma
nítida tendência de separação entre ninho e fonte alimentar à medida em que se transita dos
grupos mais basais para os mais derivados (Traniello & Leuthold 2000).
Cupins alimentam-se de matéria orgânica, basicamente celulose. O hábito nutricional
desses insetos pode ser muito variado entre as espécies, principalmente em relação ao estágio
de decomposição do material a ser consumido. A dieta pode ser composta de madeira (morta
ou viva), gramíneas, plantas herbáceas, fungos e excrementos de animais (Lee & Wood
1971). Uma vez que atuam diretamente na ciclagem da matéria orgânica morta, o hábito
alimentar confere aos cupins um papel ecológico fundamental no fluxo de energia e ciclagem
de nutrientes (Constantino 2005).
Aspectos ecológicos
Considerados como “engenheiros do ecossistema” os cupins têm a habilidade de
modificar a estrutura do hábitat alterando a disponibilidade de recursos para outras espécies
através de mudanças físicas em materiais bióticos ou abióticos (Jones et al. 1994, Dangerfield
et al. 1998). A busca por recursos normalmente ocorre através de uma rede de túneis
subterrâneos e/ ou galeria que partem do ninho em direção às fontes alimentares. Algumas
espécies (ex. mais derivadas) que possuem separação completa entre ninho e alimento,
precisam forragear. Esta atividade de busca por recurso ocorre, na maioria das espécies, por
meio da construção de túneis e galerias, as quais modificam as condições físicas do solo
3
através da bioturbação e alteração de suas propriedades hidráulicas, contribuindo assim para
maior aeração e retenção de umidade (Léonard & Rajot 2001). Além disso, os cupins podem
modular a disponibilidade de recursos para outros organismos do solo, favorecendo o
estabelecimento dos mesmos (Ackerman et al. 2007, Jouquet et al. 2004, 2005). Ainda, os
ninhos construídos servem de abrigo para uma fauna diversa, contribuindo para o aumento da
riqueza local (Jouquet et al. 2006, 2011, Davies et al. 2015).
A estrutura dos ninhos permite à colônia construtora benefícios como: microclima
estável (Jones & Oldroyd 2006), disponibilidade de recursos já que algumas espécies estocam
alimento dentro do ninho (Costa-Leonardo 2002) e proteção contra predadores. No entanto,
esses mesmos benefícios são características atrativas para diversos coabitantes que utilizam os
mesmos como local de abrigo e/ou nidificação.
Coabitação em cupinzeiros
Ninhos de cupins são comumente coabitados por uma grande diversidade de organismos
como vertebrados e invertebrados, incluindo, por exemplo, pássaros (Brightsmith 2000);
répteis (Thompson & Thompson 2015) e formigas (Prestes & Da Cunha 2012), os quais são
considerados termitófilos. Além disso, existem várias espécies de cupins, denominados
inquilinos, que invadem ninhos construídos por outros cupins (Redford 1984). Alguns
inquilinos são considerados facultativos uma vez que podem construir um ninho para abrigar
sua própria colônia, porém, eventualmente, podem viver em ninhos de outros hospedeiros.
Por outro lado, algumas espécies são denominados inquilinos obrigatórios uma vez que
perderam a capacidade de construir seus próprios ninhos e dependem exclusivamente do
ninho hospedeiro para sua manutenção (Mathews 1977).
Estudos realizados revelam elevada riqueza e abundância de coabitantes em ninhos de
cupins. Por exemplo, Redford (1984) encontrou pelo menos 17 espécies de cupins (inquilinos)
dentre esses Velocitermes heteropterus, Syntermes dirus, Orthognathotermes gibberorum e
4
Armitemes euamignathus que coabitavam ninhos de Cornitermes cumulans. Da Cunha &
Brandão (2000) registraram a abundância de Corotoca melantho (Coleoptera: Staphylinidae)
coabitando ninhos de Constrictotermes cyphergaster; Bourguignon & Roisin (2006)
registraram termitófilos associados a ninhos de Schedorhinotermes; e Rosa et al. (2008)
constataram larvas de coleópteros em ninhos de C. cumulans.
Relação entre Constrictotermes e Inquilinitermes microcerus.
Espécies do gênero Constrictotermes estão distribuídas em toda América do Sul
(Constantino 1999). Os ninhos destas espécies são epígeos (ex. construídos sobre rochas) ou
arborícolas, sendo frequentemente invadidos por um grande número de termitófilos e
comumente coabitados pelos inquilinos obrigatórios Inquilinitermes microcerus e I. fur
(Mathews 1977, Constantino & Costa-Leonardo 1997).
Inquilinitermes microcerus coabitam exclusivamente ninhos de Constrictotermes,
possuem colônias menores em relação ao seu hospedeiro e vivem restringidos às partes mais
centrais e escuras do ninho (Da Cunha et al. 2003). Aparentemente, estes inquilinos se
alimentam do material excretado pelo seu hospedeiro, que se acumula nas galerias internas do
ninho (Barbosa-Silva et al. 2016).
Estudos mostram que essa coabitação pode ser favorecida por estratégias desenvolvidas
pelos inquilinos (Cristaldo et al. 2012, 2014, Jirošová et al. 2016), que os permitem evitar o
encontro com os hospedeiros, reduzindo assim os riscos de possíveis conflitos.
Nesta monografia, analisamos os fatores envolvidos na coabitação de ninhos de
Constrictotermes sp. por I. microcerus. Partindo de evidências de que I. microcerus se
restringe às paredes internas do ninho hospedeiro, analisamos hipóteses que fornecem indícios
de que este isolamento pode estar relacionado a um possível escape do hospedeiro ou
simplesmente à sua associação com o recurso alimentar.
5
Sobrevivência e comportamento do inquilino obrigatório
Inquilinitermes microcerus: efeito da parede do ninho e da presença do
hospedeiro Constrictotermes sp.
Joseane Santos Cruz, Paulo Fellipe Cristaldo, Jailton Jorge Marques, Marcos Leandro
Cruz, DinamartaVirgínio Ferreira & Ana Paula Albano Araújo
Universidade Federal de Sergipe. Centro de Ciências Biológicas e da Saúde. Departamento de
Ecologia. Lab. Interações Ecológicas. Tel.: +55 79 31946926.
6
1. INTRODUÇÃO
Uma ampla variedade de espécies apresenta íntimas associações de longa duração,
(ex. simbioses) (Dimijian 2000, Duarte et al. 2014, Redman et al. 2001) que podem
incluir desde antagonismos até mutualismos (Dimijian 2000). A manutenção destas
interações deve exigir, muitas vezes, características que permitem às espécies
envolvidas lidarem umas com as outras. Colônias de insetos eussociais (ex. vespas,
formigas, abelhas e cupins), destacam-se em relação à grande diversidade de simbiontes
que coabitam seus ninhos, os quais incluem parasitas, mutualistas e comensais (Hughes
et al. 2008). Os ninhos destes insetos permitem a manutenção da homeostase (ex.
condições internas constantes independente do ambiente externo; Noirot & Darlington
2000) e formam um espaço livre de inimigos, garantindo assim maior longevidade às
suas colônias. Por outro lado, estas mesmas características também propiciam a
utilização de tais estruturas por simbiontes (Hughes et al. 2008).
Os ninhos de cupins podem abrigar uma ampla variedade de espécies, como
vertebrados (Dechmann et al. 2009, Brightsmith 2000) e invertebrados (Da Cunha &
Brandão 2001, Costa et al. 2009), denominados termitófilos. Dentre estes coabitantes,
estão incluídos cupins de espécies diferentes daquela construtora do ninho, os quais são
denominados inquilinos (Redford 1984). Alguns cupins são inquilinos obrigatórios, uma
vez que não possuem a capacidade de construir seus próprios ninhos e dependem
intrinsecamente da colônia hospedeira para sua sobrevivência. Tais relações podem
ocorrer, por exemplo, em espécies do gênero Inquilinitermes (ex. I. fur, I. inquilinus e I.
microcerus), que habitam ninhos de Constrictotermes sp. (Mathews 1977) e em
espécies de Serritermes serrifer que são inquilinos obrigatórios de Cornitermes spp.
(Emerson & Krishna 1975). Cristaldo et al. (2012) evidenciaram que a coabitação em
cupinzeiros tem maior probabilidade de ocorrência a partir de um limiar de tamanho dos
7
ninhos (> 2,2,L para termitófilos e > 13,6L para inquilinos). Diferentemente do
observado em Hymenoptera, a alta incidência de coabitação em ninhos de cupins é algo
intrigante (Campbell et al. 2016, Marins et al. 2016). Assim como os demais insetos
sociais, nos cupins, as colônias hospedeiras são capazes de diferenciar entre
companheiros e não-companheiros do ninho, e ainda, investem energia na produção de
indivíduos de castas específicas para defesa (Šobotník et al. 2008).
Uma vez que os inquilinos obrigatórios apresentam uma relação mais estreita com
seus hospedeiros, espera-se que os mesmos exibam estratégias que permitam a
estabilidade temporal desta interação. Embora os inquilinos se beneficiem do ninho da
colônia hospedeira, sem custos na construção desta estrutura (Jirošová et al. 2016), uma
série de evidências sugerem que o inquilino parece evitar (física e quimicamente) seu
hospedeiro. Estudos demonstram que as colônias de Inquilinitermes sp. apresentam
tamanho reduzido em relação à do seu hospedeiro e normalmente são encontradas nas
partes centrais do ninho onde indivíduos de Constrictotermes sp. raramente são
observados (Da Cunha et al. 2003). A agregação do inquilino na parte central do ninho
pode estar relacionada ao fato de utilizarem esta estrutura como recurso alimentar
(Barbosa-Silva et al. 2016, Bourguignon et al. 2011, Florencio et al. 2013, Mathews
1977, Cristaldo et al. 2012). Além disso, estudos recentes mostraram evidências de que
indivíduos de I. microcerus podem utilizar pistas químicas como estratégia para evitar
conflitos, uma vez que evitam tanto os sinais químicos do corpo, como também os
sinais de trilha e de alarme emitidos pelo seu hospedeiro, C. cyphergaster (Cristaldo et
al. 2014, 2016). No entanto, a despeito de tais avanços no entendimento desta interação,
seu balanço final para ambas as partes ainda necessita ser desvendado.
Neste estudo, investigamos se o aparente isolamento espacial de I. microcerus em
ninhos de Constrictotermes sp. pode estar relacionado à sua necessidade (ex. alimentar)
8
em relação à parte central do ninho ou a um possível stress causado pela presença da
espécie hospedeira. Para isso, foram realizados bioensaios de sobrevivência e testes
comportamentais a fim de testar as hipóteses de que a sobrevivência do inquilino: (i) é
reduzida na presença do hospedeiro, principalmente daqueles de ninhos diferentes e (ii)
aumentada quando em contato com a parede interna do ninho; e que a velocidade de
deslocamento e a distância percorrida pelo inquilino é aumentada quando: (iii) na
presença do hospedeiro e (iv) reduzida quando em contato com a parede interna do
ninho.
2. MATERIAL & MÉTODOS
2.1. Local de estudo e coleta
Um total de nove ninhos de Constrictotermes sp. foi coletado, no mês de julho de
2016, no Campus Rural da Universidade Federal de Sergipe, município de São
Cristóvão (11º 01’S e 37º 12’O), Brasil. A altitude local é de 200m acima do nível do
mar. A precipitação e temperatura médias anuais da região são de 1.200 mm e 25°C,
respectivamente. Segundo a classificação de Köppen, o clima é do tipo As’ (tropical,
com inverno chuvoso e verão seco) (Pidwirny 2011).
As coletas consistiram na completa remoção dos ninhos no campo, com o uso de
pás e picaretas. Os ninhos foram levados para o laboratório e fragmentados para
verificar a presença de inquilinos, os quais foram encontrados em três dos ninhos
amostrados. A identificação das espécies foi realizada em comparação com amostras da
Coleção de Isoptera da Universidade de Brasília, onde o material de referência foi
depositado. A espécie hospedeira foi identificada como Constrictotermes sp. (#10745 e
10747) e a espécie inquilina como Inquilinitermes microcerus (#10746 e 10748).
9
2.2. Bioensaios
Bioensaios foram realizados para analisar se a sobrevivência e o comportamento
do inquilino, I. microcerus, são modulados pela presença do hospedeiro (proveniente de
mesmo ou diferente ninho) e pelo contato dos inquilinos com as paredes (externa e
interna) do ninho.
Bioensaios de Sobrevivência
Neste teste, partimos do pressuposto de que o hospedeiro deve causar redução na
sobrevivência do inquilino. Foram estabelecidos os tratamentos: (i) inquilino sozinho
(controle), (ii) inquilino com hospedeiro do mesmo ninho cohabitado, (iii) inquilino
com hospedeiro de ninho distinto. Os bioensaios foram realizados em placas de Petri (9
cm diâmetro e 1,5 cm de altura), cujo fundo foi recoberto por discos de papel filtro. Em
todas as placas foram inseridos um total de 20 operários, sendo que nos tratamentos
com a presença do hospedeiro (ii e iii) foram inseridos 10 operários de cada espécie.
Para avaliar se a sobrevivência dos operários é alterada em contato com as paredes
dos ninhos foram estabelecidos os tratamentos: (i) inquilino em contato com a parede
externa do ninho, (ii) inquilino em contato com a parede interna do ninho e (iii)
tratamento controle (inquilinos sozinhos). A parede interna e central do ninho representa
um depósito de rejeitos, formado por fezes e corpos mortos, sendo facilmente
reconhecida por sua coloração escura. Fragmentos da parede interna e externa foram
macerados e peneirados (malha #6). O material foi pesado em balança e
homogeneamente distribuído (7g) no fundo das placas, sobre o papel filtro. Nos
tratamentos controle o fundo das placas foi forrado apenas com papel filtro. Em cada
placa foram inseridos 10 operários de I. microcerus.
10
Para ambos os bioensaios de sobrevivência foram realizadas três repetições por
ninho para cada tratamento, totalizando 27 repetições. Os valores médios das três
repetições/ninho foram utilizados nas análises estatísticas. As placas foram mantidas em
B.O.D., na ausência de luz, à 25°C. As observações consistiram em quantificar o
número de indivíduos mortos ao longo do tempo. No primeiro dia após a montagem do
experimento, as observações foram realizadas em intervalos de uma hora.
Posteriormente, as observações foram realizadas a cada duas horas, até a morte de todos
os indivíduos.
Bioensaios Comportamentais
Bioensaios comportamentais foram conduzidos em placas de Petri (9 cm diâmetro
e 1,5 cm de altura), forradas com um papel preto, utilizando-se os mesmos tratamentos
descritos nos bioensaios de sobrevivência. Neste caso, em cada placa foi inserido um
indivíduo (para os tratamentos contendo somente o inquilino) ou dois indivíduos (para
os tratamentos do inquilino com a presença do hospedeiro). Foram feitas três repetições/
tratamento por ninho, totalizando 27 repetições.
Para permitir a visualização e o registro dos comportamentos dos inquilinos, os
mesmos foram previamente marcados com uma mistura de tinta guache branca e cola
(2:1). Após a marcação, os indivíduos foram mantidos em B.O.D, na ausência de luz,
até a completa secagem da mistura. As placas contendo os diferentes tratamentos foram
filmadas durante 10 minutos em aparelho Ethovision® XT (versão 8.5; Noldus
Integration System, Sterling, VA) e software Studio 9 (Pinnacle Systems, moutainView,
CA) EthoVisionXT.
Após a filmagem, foram contabilizados a velocidade de caminhamento (mm/s) e a
distância percorrida (mm) pelo inquilino em cada placa.
11
2.3. Análises Estatísticas
Para verificar se o tempo gasto para mortalidade dos indivíduos de I. microcerus
(variável y) depende da presença do hospedeiro (de mesmo ou diferentes ninhos) ou de
seus contatos com as paredes do ninho (interna e externa), os dados foram submetidos à
Analise de Sobrevivência, utilizando-se distribuição Weibull. Foram calculados, para
cada tratamento x ninho, o tempo médio para mortalidade dos indivíduos.
Posteriormente, estes dados (tempo médio para morte - variável y) foram submetidos à
Análise de Deviância (ANODEV) em função dos tratamentos avaliados.
A fim de analisar se a distância percorrida (mm) e a velocidade de caminhamento
(mm/s) por I. microcerus (variáveis y) são alteradas em função dos mesmos tratamentos
anteriormente citados, os dados foram submetidos à Análise de Deviância (ANODEV).
Todas as análises foram realizadas no software R (R Development Core Team
2015) usando modelos lineares generalizados seguidos pela análise de resíduos para
verificar a adequabilidade da distribuição utilizada. Nos casos em que não houve
diferença entre os tratamentos (p > 0,05), os mesmos foram agrupados.
12
3. RESULTADOS
Bioensaios de Sobrevivência
A mortalidade dos inquilinos ocorreu mais rapidamente (ex. menor tempo médio
para morte) na presença do hospedeiro (proveniente de mesmo ou de diferentes ninhos),
do que no tratamento controle (inquilinos sozinhos) (F2,6 = 6,905, P = 0,027; Fig. 1).
Não houve diferença significativa na velocidade de mortalidade dos inquilinos,
independentemente da origem do hospedeiro, sejam provenientes dos mesmos ou de
diferentes ninhos (P = 0,65).
Houve maior velocidade de mortalidade (ex. menor tempo médio para morte)
quando os indivíduos estavam em contato com a parede externa do ninho, comparado
aos tratamentos em que estavam em contato com a parede interna e com o tratamento
controle (inquilinos sozinhos) (F2,6 = 28,070; P< 0,001; Fig. 2). Os tratamentos controle
e parede interna não apresentaram diferenças significativas entre si (P = 0,83).
Bioensaio Comportamental
A distância percorrida (F2,6 = 1,13, P = 0,32) e a velocidade de caminhamento
(F2,6 = 0,19, P = 0,82) de I. microcerus não diferiram significativamente entre todos os
tratamentos analisados: controle e presença do hospedeiro (de mesmo ou de diferentes
ninhos) (Fig. 3A-B).
Por outro lado, a distância percorrida (F2,6 = 7,31, P < 0,001) e a velocidade de
caminhamento dos indivíduos (F2,6 = 0,654, P = 0,02) foram reduzidas nos tratamentos
em que tiveram contato com as paredes externas e internas, comparado ao tratamento
controle (Fig. 4A-B). Não houveram diferenças significativas nos comportamentos entre
os tratamentos em que o inquilino estava em contato com a parede externa e interna (P
> 0,001).
13
Fig. 1. Tempo médio para morte de inquilinos Inquilinitermes
microcerus em diferentes tratamentos: controle (sozinhos),
com a presença de hospedeiro Constrictotermes sp.
proveniente do mesmo ninho (HI) e de hospedeiros
Constrictotermes sp. provenientes de diferente ninho (HD).
Fig. 2. Tempo médio para morte de inquilinos Inquilinitermes
microcerus em diferentes tratamentos: controle (sozinhos),
com a presença de substrato da parede externa do ninho (PE) e
de substrato da parede interna do ninho (PI).
14
Fig. 3. Distância e velocidade percorrida por inquilinos Inquilinitermes
microcerus em diferentes tratamentos: controle (sozinhos), com a presença de
hospedeiro Constrictotermes sp. proveniente do mesmo ninho (HI) e de
hospedeiros Constrictotermes sp. provenientes de diferente ninho (HD).
15
Fig. 4. Distância e velocidade percorrida por inquilinos Inquilinitermes
microcerus em diferentes tratamentos: controle (sozinhos), com a presença de
substrato da parede externa do ninho (PE) e de substrato da parede interna do
ninho (PI).
16
4. DISCUSSÃO
Neste estudo, investigamos como a presença do hospedeiro Constrictotermes sp. e
das paredes do ninho podem modular a sobrevivência e o comportamento de I.
microcerus. Nossos resultados, de forma geral, sugerem que os inquilinos adotam
estratégias para evitar sua percepção por parte do hospedeiro.
A velocidade de morte dos inquilinos foi maior na presença do hospedeiro do que
na ausência destes indivíduos (Fig. 1). Interessantemente, a velocidade de morte dos
inquilinos não foi dependente da origem do hospedeiro (de mesma ou diferente
colônia). Desta forma, parece que o inquilino não adquire o odor da colônia hospedeira,
o que poderia minimizar o stress com seu hospedeiro. De fato, Constrictotermes e seus
inquilinos parecem não possuir um perfil semelhante de hidrocarbonetos cuticulares
(Cristaldo, dados não publicados), estratégia geralmente utilizada por inquilinos de
insetos sociais. Em Hymenoptera, por exemplo, a integração de inquilinos obrigatórios
nos ninhos hospedeiros é facilitada pela aquisição, por parte dos inquilinos, do odor da
colônia hospedeira [ex. abelhas (Dronnet et al. 2005), vespas (Sledge et al. 2001), e
formigas (Lenoir et al. 2001)]. Desta forma, espera-se que a relação de inquilinismo
obrigatório observada aqui seja mediada por outras estratégias evolutivamente estáveis,
que permitam um mais rápido estabelecimento de I. microcerus em ninhos de
Constrictotermes sp.
O fato dos inquilinos aparentemente não adquirirem os odores da colônia
hospedeira pode estar relacionado à sua tentativa de evitar o encontro com o hospedeiro.
Aqui, verificamos, ao contrário do previsto que, quando em contato com o hospedeiro, a
velocidade de caminhamento e distância percorrida pelo inquilino não foram alteradas
(Fig. 3A-B). No entanto, esta ausência de mudança comportamental do inquilino na
presença do hospedeiro pode ser uma forma de não se tornar evidente, o que reduziria
17
possíveis conflitos. Assim, os inquilinos parecem minimizar qualquer reação de
percepção e agressividade por parte dos hospedeiros. Nossos resultados estão de acordo
com estudos recentes que mostraram que I. microcerus é capaz de reconhecer o
feromônio de trilha produzido pelo seu hospedeiro C. cyphergaster. Este
reconhecimento parece permitir ao inquilino evitar galerias ocupadas pelo seu
hospedeiro, facilitando assim a coexistência entre os mesmos (Cristaldo et al. 2014). Da
mesma forma, indivíduos de I. microcerus conseguem reconhecer o feromônio de
alarme de seus hospedeiros, utilizando-os em seu próprio benefício, seja para esquivar-
se de espaços habitados pelos hospedeiros ou talvez para fugir de eventuais predadores
(Cristaldo et al. 2016). Recentemente, Jirošová et al. (2016) mostraram que soldados de
I. inquilinus, hospedeiro obrigatório de C. cavifrons, produzem substâncias químicas
que são repelentes ao seu hospedeiro, sugerindo que a separação espacial é mediada
quimicamente, permitindo a coexistência via redução de conflitos diretos. Evitar o
hospedeiro poderia contribuir ainda para reduzir as chances de seleção de estratégias de
contra-ataque por parte dos hospedeiros. Além disso, relatos na literatura sugerem que
as colônias de inquilinos normalmente são encontradas isoladas espacialmente no ninho
e utilizam galerias que não se sobrepõem com as do seu hospedeiro (Da Cunha et al.
2003, Mathews 1977, Cristaldo et al. 2012). Esta aparente segregação espacial poderia
ocorrer como forma de evitar conflito direto com o hospedeiro ou devido simplesmente
à dependência alimentar do inquilino em relação aos possíveis recursos presentes na
parede interna do ninho.
A parede interna do ninho é formada não apenas por excrementos do hospedeiro
como também da própria colônia do inquilino. Ao contrário do esperado, não houve
maior sobrevivência dos inquilinos em contato com a parede interna do ninho, quando
comparado ao tratamento controle (Fig. 2). Esta ausência de variação significativa pode
18
estar relacionada a dois fatores: i) à incapacidade dos inquilinos de ingerirem o
substrato da parede, da forma como foi utilizado no experimento e ii) ao obstáculo
representado pelo substrato da parede. Uma vez que o substrato da parede foi macerado,
pode-se supor que os inquilinos não conseguiram ingerir tais partículas, reduzindo
assim um possível efeito da alimentação sobre o aumento da sobrevivência dos mesmos.
Adicionalmente, a presença deste substrato pode ter representado um obstáculo ao
caminhamento, aumentando o gasto energético destes indivíduos, mascarando assim um
possível efeito positivo deste tratamento. Esta explicação é apoiada no fato de que o
comportamento de caminhamento foi reduzido quando em contato com as paredes
internas e externas da mesma forma (Fig. 4-AB) quando comparados ao controle. Por
outro lado, o contato com a parede externa reduziu significativamente a taxa de
sobrevivência dos indivíduos (Fig. 2) quando comparado aos tratamentos controle e
parede interna. Esta parte do ninho deve apresentar muito menos sinais que indiquem ao
inquilino a presença de um ambiente conhecido e ainda, deve limitar o contato entre os
indivíduos de suas colônias, o que explicaria a maior mortalidade desse tratamento,
quando comparado ao controle. Isto sugere que a redução do caminhamento pode estar
mais relacionada a algum obstáculo em si do que a qualquer mudança comportamental
em decorrência de sinais químicos nestas estruturas. Por outro lado, a sobrevivência
parece ter sido mais influenciada pela presença de sinais próprios à colônia.
Uma série de hipóteses têm sido propostas para explicar a coabitação em ninhos
de cupins, sendo esta esperada quando: os organismos intrusos se tornam imperceptíveis
no ninho (ex. percebem pistas químicas ou utilizam refúgios), possuem habilidade para
repelir o hospedeiro, ou quando apresentam segregação de dieta com o hospedeiro
(Cristaldo et al. 2016, 2012, 2014, Jirošová et al. 2016, Florencio et al. 2013). O
presente trabalho suporta a ideia de que as estratégias de evitação podem ser o fator
19
primário da coexistência entre o inquilino obrigatório I. microcerus e seu hospedeiro
Constrictotermes spp. Estudos já indicavam que esta evitação parece ocorrer via
percepção de pistas químicas, aqui mostramos que I. microcerus também apresenta
mecanismos comportamentais que podem evitar possíveis conflitos facilitando sua
coabitação em ninhos de C. cyphergaster.
20
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