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FACULTAD DE CIENCIAS
ESCUELA DE BIOLOGÍA MARINA
Profesor Patrocinante: Dr. Isabel Valdivia R. Instituto de Ciencias Ambientales y Evolutivas Facultad de Ciencias Universidad Austral de Chile. Profesor Co-patrocinante: Dr. Leyla Cárdenas T. Instituto de Ciencias Ambientales y Evolutivas Facultad de Ciencias Universidad Austral de Chile. Profesor informante: Dr. Carlos Moreno. Instituto de Ciencias Ambientales y Evolutivas Facultad de Ciencias Universidad Austral de Chile.
PARÁSITO FAUNA DEL PEZ Notothenia coriiceps RICHARDSON, 1844 (PERCIFORMES: NOTHOTENOIDEI) RECOLECTADOS
DESDE LA PENÍNSULA ANTÁRTICA, ENTRE LOS AÑOS 2015-2016.
YETHRO HENRÍQUEZ ZARATE.
VALDIVIA - CHILE 2016.
Dedicado a
Mis padres
Mireya y Manuel
&
Hermanos
Falco y Levi.
AGRADECIMIENTOS
En primer lugar agradecer a mis profesoras guías Dra. Isabel Valdivia y Dra. Leyla
Cárdenas por creer en mis capacidades y brindar apoyo en cuanto a conocimiento. Y lo más
importante, destacar el procedimiento empleado en la formación de estudiantes, donde el trabajo
en equipo y colaborativo son los pilares fundamentales, que hacen ver que todo es posible.
A mi profesor informante Dr. Carlos Moreno por entregar sus conocimiento y tremenda
experiencia como pionero en el buceo en aguas Antárticas.
Agradecer al Proyecto INACH RT_22-14 ‘‘Un Componente Perdido de biodiversidad: Evaluación
de la Biodiversidad de la Parásitofauna en Peces Antárticos’’, por el financiamiento de esta tesis.
Agradecer al tremendo apoyo de mi familia, principalmente madre, padre y hermanos, a los cuales
dedico el cien por ciento de mis logros.
A mis compañeros de laboratorio: Patricia, Paulina, Nacho, Ramon, Luchin, Vero, Kamilla, Roxi,
Valentina, Danyela y Daniela; quienes me enseñaron y ayudaron cuando lo necesitaba, y a todos
los que de alguna forma participaron e influyeron en mis años de estudio, profesores, compañeros
de carrera y de facultad. A todos ustedes,
GRACIAS
ÍNDICE Pág.
RESUMEN……………………………………………………………………….………....1
ABSTRACT…………………………………………………………………….…………..2
1. INTRODUCCIÓN……………………………………………………….………....3
1.1 Aspectos generales…………………………………………………….………..3
1.2 Estado actual de la parásito fauna marina en Chile………………..……….7
1.3 La Antártica y sus parásitos.…………………………………………...…….8
1.4 Fundamentación y formulación del problema……………………….…......11
2. HIPÓTESIS………………………………..…………………………….........…..12
3. OBJETIVO GENERAL…………………………………………………….……...12
4. OBJETIVOS ESPECÍFICOS ……………………………………………...……13
5. METODOLOGÍA ………...……………………………………………………...13
5.1 Obtención de las muestras y área de estudio .………………………………13
5.2 Etapa en laboratorio .………………..……..………………………………...15
5.3 Análisis estadístico de los datos ………………………………………...……16
5.4 Descriptores poblacionales.……………..…………………………………....17
6. RESULTADOS………………………………………………………….………...18
6.1 Análisis Hospedadores……...………………………………………………...18
6.2 Clasificación taxonómica……………………………………………………..20
6.2.1 Imágenes de ectoparásitos....………………………….................…...23
6.2.2 Imágenes de Endoparásitos………..…………………………………23
6.3 Relación parásitos hospedador …………………………..…………………..25
6.4 Diversidad de Especies ……………………...………………………………..27
6.5 Descriptores poblacionales…………………………...………………………28
6.5.1 Índice de Prevalencia……………………...….………………………28
6.5.2 Índice de Intensidad media…………………………………………..29
6.5.3 Índice de Abundancia Media………………...………………………30
6.6 Análisis Univariados.………………..…………………………………..……31
6.7 Análisis Multivariados………………………………………………………..33
7. DISCUSIÓN……………………………………………………………….………38
8. CONCLUSIONES……………………………………………………….……..…43
9. BIBLIOGRAFÍA……………………………………………………………….....44
1
RESUMEN La biodiversidad puede ser definida como la variabilidad entre organismos desde todas las
fuentes, incluyendo ecosistemas terrestres, marinos, y otras fuentes acuáticas y complejos
ecológicos, esto incluye la diversidad dentro de una especies entre especies y del ecosistema como
un todo. Parásitos son una parte esencial de cualquier estudio comprehensivo de la biodiversidad
de un ecosistema, dado que ellos proveen una visión histórica y biogeográfica de otros organismos
(sus hospedadores) y de la estructura del ecosistema y procesos detrás de la diversificación de la
vida.
En este estudio se describe y cuantifica la comunidad de parásitos del pez Notothenia
coriiceps desde dos localidades en la Península Antártica en dos temporadas de muestreo (2015-
2016). Se examinó la parásitofauna, tanto de ecto como endoparásitos en un total 149 peces:
Además, se determinó y comparó la riqueza de especies parásitas, y se calcularon índices
poblacionales como la prevalencia, intensidad y abundancia media. Se identificaron 6 grandes
grupos de parásitos como Digenea, Acanthocephala, Nematoda, Isópoda, Hirudinea y Monogenea
por medio de taxonomía tradicional utilizando métodos de tinción en hematoxilina, uso de claves
taxonómicas y fotografías de microcopia electrónica. Los resultados de este estudio demuestran
una similitud en la composición taxonómica de parásitos para ambas localidades. Algunas de las
especies más abundantes en los peces analizados son Aspersentis megarhynchus,
Metacanthocephalus sp., Genolinea bowersi. La comparación poblacional determinó que existen
diferencias significativas entre ambas localidades analizadas, aunque dentro de localidades la
composición parasitaria se mantuvo igual entre años. El patrón observado podría deberse a cambios
demográficos en los hospedadores intermediarios que pueden ser una de los factores más
influyentes en la variación espacio-temporal.
2
ABSTRACT
Biodiversity is defined as "the variability among organisms from all sources, including terrestrial,
marine and other aquatic ecosystems and ecological complex that they are part: this includes
diversity within species, between species and of ecosystems”. Parasites would be an essential part
of any comprehensive study of biodiversity, as they provide a vision of both history and
biogeography of other organisms (hosts), and the structure of ecosystems and the processes that
are behind the diversification of life. From a total of 149 individuals of Notothenia coriiceps, here
I examined the parasite-fauna composition in in two localities of the Antarctic Peninsula. Samples
were collected between January and February of 2015 and 2015. Species richness was determined,
as well as population index such as prevalence, intensity and average abundance, through
univariate and multivariate analysis focused on the parasite community component of Notothenia
coriiceps. The main parasite groups identified were Digena, Acantocephala, Nematoda, Isópoda,
Hirudinea and Monogea. The most abundant species were Aspersentis megarhynchus,
Metacanthocephalus sp., Genolinea bowersi. The main results of this study showed that there is a
similar taxonomy composition in the parasite fauna in both localities analyzed. However, some
differences were detected in abundances but an absence of differences among years inside each
location was also determined. The pattern here observed could be explained by demography of the
intermediate host that could be the main factor to structure the component community in a
spatiotemporal scale.
3
1. INTRODUCCIÓN
1.1 Aspectos generales
El parasitismo se considera como uno de los estilos de vida más comunes en la tierra, ya
que al menos el 50% de las especies son consideradas parásitos con un origen evolutivo
independientemente en múltiples Phyla (Windsor, 1998). En la actualidad se han registrado cerca
de 77.000 especies de parásitos endohelmintos. Sin embargo, si se consideran las especies crípticas,
aquellas especies morfológicamente iguales pero genéticamente distintas (Mayr, 1996; Pfenninger
& Schwenk, 2007), la biodiversidad de especies parásitas podría llegar a aumentar a 300.000
especies aproximadamente (Lafferty et al., 2008).
El parasitismo es una relación ecológica entre dos organismos: parásito y hospedador,
siendo positiva hacia el parásito y negativa hacia el hospedador, además el parásito es dependiente
fisiológicamente de este último (Rohde, 1984; Windsor, 1998). Según Rohde (2005),los parásitos
se clasifican dado el espacio físico en donde ocurre su desarrollo biológico, es decir, donde
completan su ciclo de vida pasando por distintos estados de desarrollo y llegando hasta la madurez
sexual. Los parásitos se dividen en dos grupos principales de acuerdo al estilo de vida, los
endoparásitos y ectoparásitos. Los primeros se definen como aquellos que viven en el interior del
cuerpo del hospedador como por ejemplo en su musculatura y/o tracto digestivo, destacándose
cuatro grandes grupos: Digeneos, Cestodos, Nematodos y Acantocéfalos. Por otro lado, los
ectoparásitos son aquellos organismos que están sujetados generalmente a la epidermis del
hospedador, existiendo una interacción entre el medio físico del ambiente y el parásito. Estos los
podemos encontrar clasificados como Monogenea, Isopoda, Copepoda e Hirudinea (Rhode, 2002).
4
Además, los parásitos también pueden ser clasificados según la especificidad de hospedadores,
donde encontramos a “especialistas”, referido a aquellas especies de parásitos que tienen un rango
de hospedadores restringidos para madurar sexualmente y “generalistas” cuya capacidad de
madurar sexualmente se logra dentro de un amplio rango de hospedadores (Cruz & Camargo, 2000;
Rhode, 2005; Poulin, et al., 2011). De acuerdo a la complejidad del ciclo de vida, este puede ser
simple, referido a parásitos que se trasmiten de un hospedador a otro sin que intervenga un
hospedador intermediario y los que presentan ciclo de vida complejo, cuyos parásitos requieren de
uno o más hospedadores específicos intermediario antes del hospedador definitivo (Cruz &
Camargo, 2000; Rhode, 2005; Poulin, et al., 2011).
Una vez comprendida la clasificación de los tipos de parásitos, es posible hacer una
descripción según la agrupación que estos presentan y cómo se estructuran ecológicamente. Para
esto, es preciso enfocarse principalmente en comprender los niveles jerárquicos de comportamiento
poblacional (Bush et al., 1997).
Siguiendo la Figura 1, es posible describir los niveles jerárquicos de la estructuración ecológica de
las poblaciones y comunidades de parásitos:
i) Componentes jerárquicos a nivel comunidad:
Infracomunidad: Todas las especies de parásitos infectando a un sólo hospedero.
Comunidad componente: Todas las distintas especies de parásitos en una población de
hospedadores, en un tiempo determinado.
Supracomunidad: Incluye a toda una comunidad de parásitos, en un ecosistema.
ii) Componentes jerárquicos a nivel población:
Infrapoblación: Incluye a todos los individuos de una especie de parásito que habitan en un
individuo hospedero, en un tiempo determinado.
5
Población componente: Incluye a los parásitos de una población de la misma especie, en una
población de hospedadores.
Suprapoblación: Todos los individuos de una especie de parásitos, en todas las etapas de desarrollo
dentro de todos los hospedadores en su medio ambiente.
Figura 1. Esquema de organización jerárquica de parásitos helmintos a nivel poblacional y de
comunidad en sus diferentes hospedadores y a distintas escalas espaciales (Modificado de Zander,
2001).
6
En un estudio parásito lógico dentro de una especie hospedadora cualquiera, primero se
debe evaluar la estructura comunitaria, considerando todos los individuos de una sola especie y el
conjunto de especies parasitas en un lugar y tiempo determinada. Para así describirla de acuerdo a
su diversidad y riqueza por medio de los descriptores poblacionales (Cortés & Muñoz, 2008) que
permiten caracterizar la parásito fauna en sus distintos niveles jerárquicos referidos a prevalencia,
intensidad media y abundancia media.
Los límites de expansión de la fauna parasitaria dependen de la disponibilidad de sus
hospedadores y cómo estos aportan al desarrollo del ciclo de vida del parásito, por lo tanto, existe
una relación estrecha entre la disponibilidad de hospedadores y la abundancia de parásitos
(Rodríguez et al., 2014). En consecuencia, los parásitos son un importante regulador natural de
poblaciones, ya que estos pueden afectar la estructuras comunitarias que componen distintos
hospedadores en un sistema, alterando la conectividad de cada nivel trófico (Thompson & Poulin,
2005). A pesar de esto, son escasos los estudios de tramas tróficas en donde se incluye a la parásito
fauna (Mouritsen & Poulin, 2005) siendo que los parásitos son influyentes en el funcionamiento
de cualquier ecosistema. Es decir, que al incluir la parásito fauna en el estudio de un ecosistema,
se puede demostrar que los niveles tróficos intermedios sufren mayor vulnerabilidad provocando
que estos sean más susceptibles a la competencia y depredación, debido a los niveles de infección
(Marcogliese & Cone, 1997; Lafferty et al., 2006). En general, los parásitos ejercen un papel
fundamental en la historia de vida de sus hospedadores, ya que pueden alterar tanto su eficiencia
metabólica así como la estructura de sus comunidades, además de modificar su comportamiento
y/o patrones migratorios (Luque & Poulin, 2007; Valdivia et al., 2007; Oliva et al., 2008). En
consecuencia, el análisis de la composición de la parásito fauna, por ejemplo en recursos ícticos,
pueden ser de gran ayuda para comprender la historia de vida de las especies de peces (González,
et al., 2005; Valdivia et al., 2007; Chávez et al., 2007; Oliva et al., 2008).
7
En el caso de los parásitos, para los cuales su hábitat no es continuo, los hospedadores
representan parches de hábitats disponibles. Distintos factores actúan para generar este patrón, tales
como la heterogeneidad en la susceptibilidad y en la exposición del hospedador a la infección, la
reproducción directa de algunos parásitos dentro del hospedador y la heterogeneidad en la habilidad
del hospedador para matar a los parásitos, ya sea por respuesta inmunológica o de otro tipo (Poulin,
1998).
1.2 Estado actual de la parásito fauna marina en Chile.
De acuerdo a la revisión realizada por Muñoz & Olmos (2008), en Chile la diversidad de
endoparásitos que ha sido registrada en hospedadores acuáticos es de 163 organismos a nivel de
especie y otros 97 registros indeterminados (a nivel de género, familia u orden), en un total de 174
especies hospedadoras entre invertebrados y vertebrados con una gran mayoría en peces (Muñoz
& Olmos, 2008). Para el caso de ectoparásitos, se han contabilizado 215 especies en un total de
172 especies hospedadoras, del mismo modo, registrados sólo en peces marinos (Muñoz & Olmos,
2007). En general, la mayoría de los estudios en parásito fauna se han focalizado principalmente
en organismos hospedadores de importancia comercial como en los recursos pesqueros. Lo anterior
debido a que los parásitos se pueden considerar como herramientas útiles para el seguimiento de
poblaciones y determinación de stock, además permite estimar patrones de migración y
reclutamiento en juveniles de sus especies hospedadoras. Por ejemplo, Oliva et al., (2004) realiza
una evaluación de stock en el pez Sebastes capensis que habita en el norte de Chile, describiendo
18 taxa de parásitos metazoa que sugieren la presencia de dos stock discretos de la población de
peces hospedadoras (Oliva et al., 2004).
En general, los parásitos representan una parte importante de la biodiversidad, razón por la
cual existe un gran desafío para generar conocimiento parásito lógico, además, la pérdida de
diversidad debido a la extinción de sus hospedadores es el resultado también de una pérdida neta
8
de la diversidad genética, así como de sus parásitos. El desconocimiento de la biodiversidad de
parásitos en Chile aún es alto y la complejidad de determinar la existencia de especies crípticas es
un problema que ha sido recientemente direccionado mediante la utilización de herramientas
moleculares, las que han facilitado la identificación de especies de la mano de la sistemática
molecular (Oliva et al., 2010).
1.3 La Antártica y sus parásitos.
En esta tesis se estudiaron las relaciones parásitos-hospedadores y la evolución de
organismos parásitos referidos por la comunidad científica como “la biodiversidad oculta” dado
que se encuentran presentes en el conjunto de especies que habitan la zona costera de la Antártica,
un sistema aislado y aún poco estudiado. Este ambiente ofrece una buena oportunidad para estudiar
la ecología de los ensambles de las especies que habitan en la zona bentónica costera.
El Océano Austral es considerado como uno de los lugares más prístinos del planeta, donde
las características físicas y químicas se han mantenido intactas durante miles de años, manteniendo
un ecosistema cerrado delimitado por la Convergencia Antártica, actuando ésta como una barrera
biológica (Barker et al., 2007). De acuerdo con estas limitaciones, se ha sugerido que tanto las
costas y mares que rodean la Antártica se han tendido a agrupar en una gran unidad dentro del
análisis espacial de la biodiversidad. En general, la similitud en los patrones observados de la fauna
de esta área, principalmente en moluscos, sugieren la existencia de 3 grandes regiones
biogeográficas, las que han sido nominadas como Sudamericana, Nueva Zelandesa y Antártica
(Linse et al., 2006).
A pesar del aislamiento geográfico, la Antártica no se encuentra libre de parásitos, los que
al igual que el resto de los animales que ahí habitan, podrían ser altamente endémicos y adaptados
al frio (Rogers, 2007). Hasta la fecha, se han descrito un total de 91 especies de helmintos parásitos
identificados a partir de los peces que habitan la zona bentónica costera de la Antártica (Tabla 1 y
9
2). De éstas, 73 especies de parásitos han sido registrado como etapa de vida adulto, siendo el grupo
de parásitos más abundante Digenea con 45 especies descritas, seguido de Cestoda con 14 especies,
Acanthocephala con 8 especies y Nematodos con 6 especies. Además, un total de 11 estadios
larvales se han registrado para Cestoda y Nematodo (7 y 4 respectivamente), además de 7 especies
de Acanthocephala enquistados. La mayoría de estos parásitos han sido considerados endémicos
de la zona Antártica o Subantártica (Rocka, 2006; Santoro et al., 2014).
Tabla 1. Lista de parásitos en estadio adultos, identificados a partir de peces Antárticos (Tomado
de Rocka, 2006; Santoro et al., 2014). Nº spp corresponde al número total de especies que han sido
identificadas para cada grupo de parásitos.
Phylum N° spp Hospedadores Digenea
Hemiuroidea 12 Chondrichthyes; Notothenioidei; Zoarcidae; Gadiformes;
Bathylagidae; Muraenolepididae; Channichthyidae.
Opecoelidae 15 Muraenolepididae; Muraenolepididae; Notothenioidei; Zoarcidae.
Lepocreadiidae 15 Notothenioidei; Zoarcidae; Muraenolepididae; Macrouridae;
Muraenolepididae.
Monorchiidae 1 Nototheniidae
Fellodistomidae 2 Bathydraconidae; Artedidraconidae; Liparididae. Cestoda
Tetraphyllidea 12 Rajidae
Diphyllidea 1 Rajidae
Pseudophyllidea 1 Macrouridae Nematoda
10
Spirurida 2 Notothenioidei; Congiopodidae; Zoarcidae.
Ascaridida 3 Nototheniidae; Macrouridae; Muraenolepididae.
Enoplida 1 Macrouridae Acanthocephala
Echinorhynchida 8 Notothenioidei; Macrouridae;Muraenolepididae; Zoarcidae.
Tabla 2. Parásitos en estadio intermedio y paraténicos identificados en peces de la Antártica
Tomado y modificado de Rocka (2006) & Santoro et al., (2014). Nº spp corresponde al número
total de especies que han sido identificadas para cada grupo de parásitos.
Phylum N° spp Hospedadores
Digenea
Hemiuroidea 1 Rajidae
Cestoda
Tetraphyllidea 5 Rajidae; Squalidae
Diphyllobothriidae 1 Mammal, bird
Tetrabothriidae 1 Mammal, bird
Anisakidae 4 Mammal, bird
Polymorphidae 7 Mammal, bird
11
1.4 Fundamentación y formulación del problema.
Es ampliamente aceptado que la biodiversidad de las especies parásitas en la Antártica es
aún poco conocida (Rocka, 2006; Laskowski & Zdzitowiecki, 2010; Laskowski et al., 2012;
Zdzitowiecki & Laskowski, 2013). Con el fin de generar bases para entender este ecosistema es
necesario realizar estudios de caracterización de la parásito fauna presente en estos ambientes para
establecer cuáles son los principales links tróficos y poder así desarrollar comparaciones con
ambientes subantárticos. Además, debido a que muchos parásitos tienen ciclos de vida complejos,
a menudo de diferentes niveles tróficos para completar el desarrollo, si cualquiera de estos
hospedadores es susceptible a perturbaciones antropogénicas, entonces se esperaría que el parásito
también lo fuera. De aquí que tener los datos de la biodiversidad de parásitos permitirá generar
datos de referencia útiles para evaluar los futuros cambios ambientales globales.
Los peces óseos Antárticos juegan un papel importante en el desarrollo de los ciclos de vida
de muchas especies de helmintos, ya que sirven como huéspedes definitivos, intermedios y/o
paraténicos (Rocka, 2006). Por tanto, un buen modelo hospedero de parásitos son los peces que
habitan esta zona, ya que un gran grupo de parásitos presentan ciclos reproductivos complejos,
cuya transmisión está estrechamente ligada a la dieta de los peces.
Un grupo diverso de peces Antárticos son los Notothenidos, de los cuales se han descrito
un total de 107 especies pertenecientes a la superfamilia Notothenioidei; este grupo endémico
demersal costero (Orden Perciformes) se agrupa en 44 géneros y 8 familias, los cuales sirven como
alimento de gran cantidad de mamíferos marinos y aves de la Antártica (Eastman & Eakin, 2000).
En esta tesis se ha escogido como especie de estudio el pez Notothenia coriiceps
(Richardson, 1844). Esta especie presenta una de las mayores abundancias en aguas poco profundas
en la península Antártica siendo considerado de gran importancia en el ecosistema (White & Burren
1992; Palm et al., 1998). Su dieta comprende una gran variedad de organismos como por ejemplo;
12
algas, poliquetos, gasterópodos, almejas, cefalópodos, gamáridos, isópodos, ascidias, krill,
hipéridos, salpas, entre otros (Moreno & Zamorano, 1980; Barrera, 2002; Iken et al., 1997).
Asimismo, estudios previos en la Península Antártica han demostrado la presencia de parásitos del
grupo Digenea, Cestoda, Nematoda, Acanthocephala en N. coriiceps (Laskowski et al., 2012;
Laskowski et al., 2014). Basados en los antecedentes previos en esta tesis se compara la parásito
fauna de N. coriiceps presente en dos zonas geográficas de la península Antártica y en dos años
consecutivos de muestreo.
2. HIPÓTESIS DE TRABAJO.
Según lo señalado, debido a que los componentes principales de la dieta del pez Notothenia
coriiceps, como Anfípodos, Isópodos, Eufasidos, Gastropodos, entre otros, estarían representados
en una misma zona biogeográfica, se espera que:
“La parásito fauna de Notothenia coriiceps presente en Bahía Fildes y en Rada Covadonga
presentan similitud tanto en diversidad de especies parásitas como en prevalencia, intensidad y
abundancia media, independiente del año de muestreo.”
3. OBJETIVO GENERAL
Describir y comparar la fauna parasitaria de Notothenia coriiceps tanto en su composición
como en sus descriptores poblacionales en dos localidades de la península Antártica durante los
años 2015-2016.
13
4. OBJETIVOS ESPECÍFICOS.
1. Clasificar la parásito fauna de Notothenia coriiceps en la península Antártica por medio de
taxonomía tradicional, microscopia electrónica y apoyo de sistemática molecular realizada en el
proyecto INACH RT 22-14.
2. Calcular los índices de diversidad de especies (Shannon-Wiener) por localidad y año para la
parásito fauna de Notothenia coriiceps en la península Antártica.
3. Establecer los descriptores poblacionales prevalencia, intensidad media y abundancia media
para la parásito fauna de Notothenia coriiceps en ambas localidades y años en la península
Antártica.
4. Determinar si existen diferencias entre localidades y años en la diversidad de parásitos.
5. METODOLOGÍA
5.1 Obtención de las muestras y área de estudio.
Las muestras fueron obtenidas durante la campaña de muestreo de la Expedición Científica
Antártica (ECA 51 y ECA 52) del proyecto INACH RT_22-14 ‘‘Un Componente Perdido de
biodiversidad: Evaluación de la Biodiversidad de la Parásitofauna en Peces Antárticos’’. El
muestreo en terreno se realizó entre los meses de Enero y Febrero de 2015 y 2016 en dos
localidades: (1) Islote Isabel Riquelme de la Rada Covadonga del cabo Legoupil (63º 19’ S; 57º
51’ W), en donde se encuentra una de las Bases Militares Chilenas Bernardo O'Higgins y (2)
Península Fildes, Isla Rey Jorge (Islas Shetland del Sur), donde se ubica la Base científica del
Instituto Antártico Chileno (INACH) Julio Escudero (62º 12’ S; 58º 57’ W). Ambos puntos de
muestreos son cercanos al Estrecho de Bransfield, separados por aproximadamente 140 kilómetros
náuticos de distancia (Fig. 2).
14
Figura 2. Mapa península Antártica, puntos de muestreo Bahía Fildes y Rada Covadonga.
Para la captura de las muestras se utilizaron diferentes técnicas: Trampas, buceo autónomo
y pesca tradicional, de las cuales solo fueron positivas en la captura de los peces el buceo autónomo
y la pesca tradicional utilizando anzuelos y lienza de pescar. Debido a que los peces son bentónico
costero, los buceos y pesca fueron realizados a una profundidad promedio de 15 metros,
específicamente en zonas donde se encuentren abundantes macroalgas. Los peces fueron
individualizados en bolsas plásticas, de las muestras tomadas diariamente al menos dos ejemplares
fueron revisados en fresco en laboratorio y el resto de peces fueron congelados, para su posterior
traslado y análisis en laboratorio.
15
5.2 Etapa en laboratorio.
La extracción de los parásitos se llevó a cabo en el laboratorio de Ecología Marina del
Instituto de Ciencias Ecológicas y Evolutivas, de la Universidad Austral de Chile. Como primera
etapa se tomaron los datos métricos del pez hospedador como longitud total (LT), longitud estándar
(LE) y peso (P), los cuales son útiles para calcular la carga parasitaria de los hospedador.
Los peces fueron necropsiados, sexados y se les extrajo una muestra de tejido para
posteriores análisis moleculares. La extracción de los parásitos se realizó por medio de técnicas
parásito lógicas tradicionales descritas por Pritchard & Kruse (1982) examinando externamente,
en busca de ectoparásitos e internamente en busca de endoparásitos, este último en el tubo digestivo
hasta el ano, examinando cada órgano de manera independiente.
Una vez extraídos los parásitos, estos fueron clasificados según las características de su
morfología, de este modo se identificaron distintos grupos taxonómicos como Acathocephala,
Digenea, Nematoda, Isópoda, Monogenea e Hirudinea, posteriormente dentro de cada grupo los
individuos fueron agrupados y nominados, por ejemplo de acuerdo a la forma del cuerpo, forma
de la probóscide, número de ganchos etc., nominándolos morfotipos. Para cada morfotipo se
tomaron fotografías con microscopia de barrido electrónico, para el caso de los Digeneos fueron
teñidos con hematoxilina y los nematodos fueron aclarados utilizando lactofenol. Utilizando
claves especializadas de taxonomía tradicional apoyada con literatura descrita por Yamaguti
(1958; 1961; 1963.), fue posible la identificación de las distintas especies para cada grupo de
parásitos. Finalmente, para una mayor precisión, los análisis fueron complementados con ayuda
de sistemática molecular por parte del proyecto INACH RT_22-14 con los cuales fue posible
rectificar el nombre de cada especie parasita.
16
5.3 Análisis estadístico de los datos.
Como el número de especies parásitas aumenta con el tamaño de la muestra, tradicionalmente se
ha considerado que para poder hacer comparaciones entre valores de riqueza, se debían comparar
idénticos tamaños muestrales (es decir, igual número de peces). Como muchas veces es imposible
contar con este requisito, se empleó el método de rarefacción (Gotelli & Colwell 2001). Esta
técnica calcula el número de especies esperadas en el caso de que todas las muestras de peces
analizados, poseyesen el mismo número de individuos. Las curvas de rarefacción y curvas de
acumulacion de especies fueron desarrolladas utilizando el programa ECOSIM (Gotelli, 2001).
Se calculó la riqueza de especies mediante el índice de Shannon‐ Weaver (H’) (Shannon,
1949). Este índice describe la composición de la comunidad en términos de la riqueza y la igualdad
relativa de la distribución de cada tipo de parásito por localidad y año.
Donde:
Pi= ni/N
pi = proporción de los individuos de la especie i en la muestra.
ni = número de individuos de la i-nésima especie en la muestra.
N = número total de individuos en la muestra.
S = número total de especies en la muestra.
17
5.4 Descriptores poblacionales.
Se calculó la prevalencia, intensidad media y abundancia media de acuerdo a Bush et al.,
(1997), los cuales se definen como:
Prevalencia de infección: número de huéspedes infectados con uno o más individuos de una
determinada especie de parásito dividido por el número de huéspedes examinados, expresado
en porcentaje.
Intensidad media de infección: número promedio de individuos de una especie de parásito
encontrados en un huésped, se consideran sólo los individuos infectados con una especie
particular de parásito.
Abundancia media de infección: número promedio de individuos de una especie de parásito
encontrados en un huésped, se considera el número total de hospedadores examinados
(infectados y no infectados).
Se realizó un análisis multifactorial (ANOVA) anidado para establecer relación entre el número
total de parásitos por especie, entre los distintos periodos y localidades de muestreo. Para realizar
este análisis primero se evaluó la normalidad y la homogeneidad de varianza de los datos basados
en la abundancia total de parásitos por localidad y año. Para esto se utilizó el test de normalidad de
Shapiro-wilk (año) y el test de homogeneidad de varianza de Fligner-Killeen (año).
Adicionalmente, para complementar los resultados de las diferencias por año y localidad se
efectuaron análisis multivariados de Correspondencias (AC). Un AC corresponde a una técnica
estadística de síntesis de la información, o reducción de la dimensión del número de variables. Los
análisis fueron efectuados en el programa estadístico Past (Hammer et al., 2009) y R estudio (Team,
2015).
18
6. RESULTADOS
6.1 Análisis Hospedadores.
Se analizaron un total de 149 ejemplares de Notothenia coriiceps, según el estado gonadal
se identificaron 70 machos, 67 hembras y 9 indeterminados. El tamaño muestral de los peces varió
para cada localidad (Tabla 1), ya que en cada área de muestreo las condiciones de terreno variaron.
Los datos merísticos de los hospedadores son presentados en la Tabla 2, donde se destaca
la talla mínima reportada en el total de los hospedadores, en un individuo de la localidad Rada
Covadonga en el año 2016 con 7,3 cm y un peso de 8 gr., y la talla máxima registrada fue en un
individuo de la localidad de Fildes en el año 2015 con 49,2 cm y 2005 gr.
Tabla 1. Tamaño muestral de hospedadores de Notothenia coriiceps por localidad y año.
Tabla 2. Datos merísticos del hospedador donde se describen tallas máximos, mínimos y
promedio.
Peso mínimo/peso máximo (gr.)
Peso promedio
(gr)
Longitud Total
min/max (cm)
Longitud promedio
(cm)
Rada Covadonga 2015 10,6/1037 280 9,3/39,5 24,6 Rada Covadonga 2016 8/994 268 7,5/41,3 22 Fildes 2015 102/2005 576 17,1/49,2 33,6 Fildes 2016 125/700 432 18/33 27,5
Se realizó una correlación entre el peso y talla de los hospedadores (Figura 4) con un r
ajustado de 80,9%, indicando que existe una relación entre la talla y el peso de los hospedadores,
por tanto se concluye que el peso de los peces es directamente proporcional a la talla.
Localidad Año 2015 Año 2016
Rada Covadonga n=42 n=30
Fildes n=51 n=26
19
En las localidades y periodos de muestreo no se observaron diferencias significativas (p ≤
0,056) entre machos y hembras (Figura 3), por lo que los hospedadores de ambos sexos fueron
considerados en conjunto para los análisis siguientes.
Figura 3. Gráfica de Línea ajustada entre peso y longitud de N. coriiceps.
Figura 4. Gráfica de Intervalos entre sexos y talla de N. coriiceps. (M: machos, H: hembras e I:
indeterminados; p ≤ 0,056).
20
6.2 Clasificación taxonómica.
La tabla 3 muestra el número total de morfotipos de parásitos identificados de acuerdo a
sus taxa los cuales fueron caracterizados dado su morfología, posteriormente fueron identificados
por medio de taxonomía tradicional (Tabla 4) utilizando claves específicas para cada taxa,
apoyándose a partir de microscopía tradicional y microscopia electrónica para cada morfotipo
encontrado. En total para el grupo de Acanthocephala se identificaron 7 distintos morfotipos y de
estos, 3 se lograron identificar a nivel de especie; en Digenea se identificaron 2 especies y un
morfotipo quedo sin identificar; en Nematoda se identificaron 2 a nivel de género y una quedo sin
identificar; en isópoda se identificó un morfotipo a nivel de género, lo mismo ocurrió en
Monogenea y en Hirudinea (Tabla 5 y 6).
Tabla 3. Morfotipos de los distintos grupos de parásitos identificados a partir de morfología.
Grupo N° Morfotipos Acathocephala 3 Digenea 3 Nematoda 3 Isópoda 2 Monogenea 1 Hirudinea 1
21
Tabla 4. Especies de parásitos encontrados en el hospedador Notothenia coriiceps identificadas a través de taxonomía tradicional,
clasificadas por grupos de endo y ectoparasitos.
Endoparásitos Ectoparásitos Acanthocephala Digenea Nematoda Isópoda Monogenea Hirudinea
Corynosoma hamanni Macvicaria
georgiana Anisakis sp. Gnathia
calva
Pseudoneobenedenia sp.
Notobdella notothenia
e
Corynosoma
Pseudohamanni Genolinea bowersi
Contracaecum
sp. Corynosoma Shackletoni Morfotipo sp3 Morfotipo sp3 Aspersentis megarhynchus
Metacanthocephalus
johstoni
Metacanthocephalus
renniki
Metacanthocephalus
dolmori
Acantela
22
Finalmente, para tener una identificación de mayor precisión se tomaron los datos de
trabajos moleculares realizados por parte del proyecto INACH RT_22-14 el cual, por medio de
genética molecular, identificó a nivel de especie 7 endoparásitos (Tabla 6), a excepción de uno de
los 3 morfotipo de nematodos y 1 estadio larval de Acathocephala, cuyo análisis molécular aún
está en proceso; 3 especies de Acathocephala (Figura 7), 2 especies de Digenea (Figura 6) y 2
especies de Nematoda (Figura8) , las que ya han sido validadas. Para el caso de los ectoparásitos
(Tabla 5) se ha identificado al Monogeneo Psudoneobenedenia sp. y están en proceso de análisis
el isópodo identificado, con taxonomía tradicional, como Gnathia calva y el Hirudineo Notobdella
nototheniae (Figura5).
Tabla 5. Especies de ectoparásitos identificados a partir de taxonomía tradicional.
Isopoda Monogenea Hirudinea Gnathia calva Pseudoneobenedenia sp. Notobdella nototheniae
Tabla 6. Especies de endoparásitos identificados a partir de genética molecular.
Acanthocephala Digenea Nematoda Aspersentis megahynchus Macvicaria georgiana Pseudoterranova sp. Corynosoma sp. Genolinea bowersi Anisakis sp. Metacanthocephalus sp.Acantela
23
6.2.1 Imágenes de Ectoparásitos.
Ectoparásitos de la comunidad componente de Notothenia coriiceps identificado por medio de
taxonomía tradicional.
a) b) c)
Figura 5. Imágenes con microscopía electrónica e identificadas a partir de taxonomía tradicional.
a) Isópoda, Gnathia calva; b) Monogenea, Pseudoneobenedenia sp; c) Hirudinea, Notobdella
nototheniae.
6.2.2 Imágenes de Endoparásitos.
Grupo de Digeneos de la comunidad componente parasitaria de Notothenia coriiceps identificados
a partir de análisis moleculares.
a) b)
Figura 6. a) Macvicaria georgiana con tinción de hematoxilina y en b) Genolinea bowersi con
microscopía electrónica.
24
Grupo de Acanthocephala de la comunidad componente parasitaria de Notothenia coriiceps
identificados a partir de análisis moleculares.
a) b) c)
Figura 7. a) Aspersentis megahynchus, b) Corynosoma sp. imágenes a partir de microscopía
electrónica y en c) Metacanthocephalus sp. con microscopia estereoscópica.
Grupo de Nematoda de la comunidad componente parasitaria de Notothenia coriiceps
identificados a partir de análisis moleculares.
a) b)
Figura 8. a) Pseudoterranova sp. y b) Anisakis sp. Imágenes a partir de microscopía electrónica.
25
6.3 Relación parásito hospedador
En general, considerando a todas las poblaciones de N. coriiceps en las distintas
localidades y años de muestreo, se observa que peces muestreados no presentan una mayor carga
parasitaria a medida que aumenta el peso del hospedador, para demostrar esto se graficó la relación
entre número total de parásitos versus peso del hospedador por localidad y año (Figura 9), donde
se observa que para las localidades de Fildes 2015 y Rada Covadonga 2016 es donde existe una
relación significativa (p <= 0.007 y 0,0 respectivamente) entre el peso de los hospedadores y la
carga parasitaria, a diferencia de los otros periodos, donde los parásitos se distribuyen de forma al
azar, independiente del peso o talla del hospedador.
26
Figura 9. Número total de parásitos versus peso de los hospedadores para las distintas localidades
y periodos. En a) Fildes 2015, b) Fildes 2016, c) Rada Covadonga 2015 y d) Rada Covadonga
2016.
r = 0,4p <= 0,007
0
200
400
600
800
1000
0 500 1000 1500 2000 2500
N°P
arás
itos
Peso Hospedadores
a) Fildes 2015 r = 0,05526p <= 0,376
0
500
1000
1500
0 200 400 600 800
N°
Pará
sito
s
Peso Hospedadores
b) Fildes 2016
r = 0,1p <= 0,197
0
100
200
300
400
500
0 500 1000 1500
N°P
arás
itos
Peso Hospedadores
c) R. Covadonga 2015 r =0,5p <= 0,0
0
200
400
600
800
1000
0 500 1000 1500
N°
Par
ásit
os
Peso Hospedadores
d) R. Covadonga 2016
27
6.4 Diversidad de Especies.
Debido a la diferencia en las muestras de peces se efectuó la curva de acumulación de especies,
donde se muestra el número mínimo de peces analizados para encontrar la mayor diversidad de
especies de parásitos. En la siguiente grafica (figura 10) se muestra que para encontrar la máxima
diversidad de especies de parásitos en la localidad de Fildes 2015 (11 especies de parásitos) se
requiere analizar al menos 14 peces, mientras que para el año 2016 la diversidad total de parásito
encontrados (10 especies) requiere un mínimo de muestras de 9 muestras de peces. En cuanto a la
localidad de Rada Covadonga para el año 2015 la diversidad de parásitos encontrada (10 especies)
se requiere al menos un total de 16 muestras de peces, mientras que para el análisis de la misma
localidad el año 2016 se deberían analizar al menos 9 muestras de peces.
Figura 10. Curva de acumulación de especies parasitas para las distintas localidades y periodos.
0
2
4
6
8
10
12
14
0 5 10 15 20 25 30 35 40 45
Div
ersi
dad
de E
spec
ies P
arás
itos
N° Peces Analizados
Curvas de Acumulación de Especies
Fildes 2015
Fildes2016
Rada Covadonga2015
Rada Covadonga2016
28
Los valores del indice de riqueza calculado con Shannon- Weaver oscilan entre 0 y 5, siendo
considerados índices de alta diversidad los que son superiores a 3 y baja diversidad inferiores a 2
según Pla (2006). Para el caso de nuestros resultados, para todas las localidades presentaron
índices menores a 2, oscilando entre 1,1 y 1,6 (Tabla7), siendo entre ellos el que presenta un
mayor indice la localidad de Rada Covadonga para el año 2015.
Tabla 7. Valores del índice de diversidad de Shannon- Weaver de las comunidades componentes por localidad y años de muestreo.
Localidad Índice Shannon_H
Rada Covadonga 2015 1,6
Rada Covadonga 2016 1,4
Fildes 2015 1,4 Fildes 2016 1,1
6.5 Descriptores poblacionales de las especies parasitas de la comunidad componente de
Notothenia coriiceps.
6.5.1 Índice de Prevalencia.
Aspersentis megarhynchus, Metacanthocephalus sp. y Macvicaria georgiana fueron los
endoparásitos que presentaron mayores valores de prevalencia, sobre un 70%, en ambas
localidades tanto para el año 2015 como para el año 2016. En el caso de los ectoparásitos en general
presentaron bajos índices de prevalencia para el año 2016, no así para el año 2015 donde la especie
Gnatia calva presento sobre un 50% de prevalencia en Fildes y valores cercanos al 20% en Rada
Covadonga. Se destaca que el Hirudineo Notobdella nototheniae estuvo presente sólo en la
localidad de Fildes, tanto para el año 2015 como para el año 2016 (Tabla 8).
29
Tabla 8. Cálculo de Prevalencia de infección para cada especie parasita en Notothenia coriceps.
Especies 2015 2016 2015 Fildes Fildes R. Covadonga R. Covadonga
2016 Ectoparásitos
Gnathia calva. 58,82 96,15 23,81 16,67
Pseudoneobenedenia sp. 15,69 15,38 4,76 0,00
Notobdella nototheniae 13,73 11,54 0,00 0,00
Endoparásitos Aspersentis
megarhynchus 84,31 100,00 76,19 83,33
Acantela 82,35 61,54 73,81 73,33
Corynosoma sp. 66,67 69,23 71,43 70,00
Metacanthocephalus sp. 100,00 88,46 78,57 80,00
Macvicaria georgiana 88,24 96,15 78,57 73,33
Genolinea bowersi 29,41 0,00 50,00 33,33
Pseudoterranova sp. 70,59 65,38 59,52 26,67
Anisakis sp. 7,84 19,23 9,52 10,00
6.5.2 Índice de Intensidad media.
De acuerdo a este índice, se destaca que la especie Macvicaria georgiana fue el
endoparásito que presentó los mayores valores de intensidad tanto en la localidad de Fildes (año
2015=126 y Año 2016=127) como en Rada Covadonga (año 2015= 49 y año 2016=110). Los
valores mínimos de intensidad media calculados fueron para el ectoparásito Notobdella
nototheniae en la localidad de Fildes 2015 y 2016 con 2,2 y 1, respectivamente, destacando la
ausencia de esta especie en la localidad de Rada Covadonga para los dos periodos, de igual forma
que la especie Pseudoneobenedenia sp., la cual no fue registrada en el año 2016 en la localidad de
Rada Covadonga. (Tabla 9).
30
Tabla 9. Cálculo de Intensidad media de infección para cada especie parasita en Notothenia
coriceps.
Especies Fildes 2015 Fildes 2016 R. Covadonga 2015 R. Covadonga 2016 Ectoparásitos
Gnathia calva 5,40 6,00 1,60 1,20
Pseudoneobenedenia sp. 1,38 3,25 1,00 0,00
Notobdella nototheniae 2,29 1,00 0,00 0,00
Endoparásitos Aspersentis
megarhynchus 52,58 48,19 11,53 23,28
Acantela 9,67 12,88 18,61 26,23
Corynosoma sp. 10,41 8,11 11,33 15,19
Metacanthocephalus 58,78 24,13 17,64 21,75
Macvicaria georgiana 126,54 174,24 49,79 110,18
Genolinea bowersi 4,53 0,00 6,10 6,60
Pseudoterranova sp. 3,39 3,88 2,80 1,88
Anisaki sp. 1,25 1,60 2,00 1,00
6.5.3 Índice de Abundancia Media.
Los mayores valores de abundancia media registrados fueron en los endoparásitos digeneos
Genolinea bowersi en la localidad de Fildes en el año 2016, con un valor de 167 y en Macvicaria
georgiana en la localidad de Fildes para el año 2015 con un valor de 11. Los valores mínimos
registrados, fueron en las especies de ectoparásitos Pseudoneobenedenia sp. y Notobdella
nototheniae, ambos en la localidad de Fildes 2015, 2016 (Tabla 10).
31
Tabla 10. Cálculo de Abundancia media de infección para cada especie parasita en Notothenia
coriceps.
Especies Fildes 2015 Fildes 2016 R. Covadonga 2015 R. Covadonga 2016 Ectoparásitos
Gnathia calva 3,18 5,77 0,38 0,20
Pseudoneobenedenia sp. 0,22 0,50 0,05 0,00
Notobdella nototheniae 0,31 0,12 0,00 0,00
Endoparásitos Aspersentis
megarhynchus 44,33 48,19 8,79 19,40
Acantela 7,96 7,92 13,74 19,23
Corynosoma sp. 6,94 5,62 8,10 10,63
Metacanthocephalus sp. 58,78 21,35 13,86 17,40
Macvicaria georgiana 111,63 167,54 39,12 80,80
Genolinea bowersi 1,33 0,0 3,05 2,20
Pseudoterranova sp. 2,39 2,54 1,67 0,50
Anisaki sp. 0,10 0,31 0,19 0,10
6.6 Análisis Univariados.
Para evaluar si existen diferencias significativas en la diversidad de parásitos entre localidades y
años se realizó un análisis de ANOVA anidado utilizando la abundancia total de parásitos como
variable (Figura 10). Los análisis de normalidad de varianza mostraron que los datos no cumplen
con este supuesto (para todos los caso los valores de p<<0.001). Sin embargo la homogeneidad de
varianza si se cumple con los datos evaluados (Fligner-Killeen: 2= 3.8014, df = 1, p-valor =
0.051). Dado que la ANOVA ha sido propuesta como robusta a la desviación de la normalidad se
prosiguió con el análisis anidado para evaluar diferencias en abundancia entre años dentro de
localidad y entre localidad.
32
Los factores que fueron comparados son localidades de muestreo (Fildes y Rada Covadonga) y
años de muestreo (2015 y 2016). Los resultados obtenidos demostraron que no existe una diferencia
significativa en la abundancia total de parásitos entre los años de muestreo de una misma localidad
(p value<< 0.277, Tabla 11), pero si existen diferencias significativas entre localidades (p value<<
0.001, Tabla 11).
Figura 10. Distribución de la abundancia total de parásitos por localidad de muestreo.
33
Tabla 11. Resultados de ANOVA anidado para evaluar las diferencias entre localidades y
años de muestreo de este estudio.
Grados de libertad
Suma de cuadrados
Suma de cuadrados medios valor F Pr(>F)
Localidad 1 631476 631476 21.802 6.82e-6
Localidad (Año) 2 75106 37553 1.297 0.277
Residuales 145 4199714 28964
6.7 Análisis Multivariados.
Se usaron análisis multivariado de correspondencia (Legendre & Legendre, 1998) usando
prevalencia, intensidad y abundancia media. Dicho análisis se efectuó para establecer relaciones
entre especies parásitas con las distintas localidades y periodos de muestreo.
El análisis de correspondencia (AC) usando la prevalencia parasitaria (Figura10), muestra
que ciertos parásitos están relacionados con las localidades. Para el caso de la localidad de Fildes
en ambos periodos se asocian los parásitos Pseudoneobenedenia sp. y Notobdella nototheniae.
Para el caso de la localidad de Rada Covadonga en el año 2015 se asocia la especie de
endoparásito Genolinea bowersi. La localidad de Rada Covadonga en el año 2016 no se encuentra
asociada a ninguna especie de parásito en particular.
El AC basado en intensidad media (Figura 11), muestra que la localidad de Rada
Covadonga en el año 2015 tiene asociada a la especie de endoparásito digeneo Genolinea bowersi,
la localidad de Fildes en el año 2015 se asocia a las especies Notobdella nototheniae y
Metacanthocephalus sp., la localidad de Fildes en el año 2016 se asocia a Macvicaria georgiana
y Pseudoneobenedenia sp., mientras que la localidad de Rada Covadonga no se asocia a ninguna
especie de parásito.
34
El AC basado en abundancia media (Figura 12) muestra que ciertos parásitos están
asociados a las localidades. Para el caso de la localidad de Rada Covadonga en ambos periodos, se
asocia a los endoparásitos Acanthocephala: Acantela y Corynosoma sp., la localidad de Fildes en
el año 2016 está relacionado al endoparásito digenea: Genolinea bowersi y para la localidad de
Fildes en 2015 se asocia a los parásitos Notobdella nototheniae y Metacanthocephalus sp.
35
Figura 10. El Análisis de Correspondencia (AC) del índice de prevalencia de la comunidad componente parasitaria de Notothenia coriiceps
por localidades y periodos de muestreo.
36
Figura 11. El Análisis de Correspondencia (AC) con intensidad media de la comunidad componente parasitaria de Notothenia coriiceps por
localidades y periodos de muestreo.
37
Figura 12. El Análisis de Correspondencia (AC) con abundancia media de la comunidad componente parasitaria de Notothenia coriiceps por
localidades y periodos de muestreo
.
38
7. DISCUSIÓN
De acuerdo a los resultados de este estudio se sugiere que la comunidad componente de
parásitos del pez Notothenia coriiceps, en dos localidades de la Península Antártica en dos periodos
de estudio (2015-2016), en general no cambiaría en cuanto a riqueza de especies, pero sí se observan
diferencias en los índices poblacionales (prevalencia, intensidad y abundancia media) entre ambas
localidades analizadas, pero no entre años de análisis (2015-2016). Particularmente, en el caso de los
ectoparásitos, a diferencia de lo que se observa con los endoparásitos, los cuales presentan valores de
prevalencia, intensidad y abundancia media, similares en ambas localidades y años.
Los protocolos usados en este estudio son considerados primordiales en cuanto a una
descripción parásitológica de especies marinas (Luque & Poulin, 2008; Lafferty et al., 2008). Donde
la base es tener una buena clasificación de los distintos grupos de parásitos que existen dentro de un
sistema. Esto se demuestra en nuestros resultados donde la utilización de microscopía electrónica,
tinciones y la utilización de claves taxonómicas, fueron técnicas fundamentales para obtener una
buena identificación en conjunto con los métodos tradicionales utilizados en parásitología en los
distintos grupos de parásitos, llegando en gran parte a la identificación a nivel de especie.
Sin embargo, en el último tiempo algunos estudios han demostrado que la utilización de solo
la taxonomía tradicional es sesgada, por lo cual se ha hecho necesaria la utilización de herramientas
moleculares para complementar técnicas tradicionales de identificación, siendo los resultados finales
más confiables, con las cuales podremos llevar la identificación a linajes genéticos o unidades
evolutivas independientes (Criscione et al., 2005). Sin embargo y pese a los avances notables en la
identificación de especies de parásitos, esto complica la comparación de la comunidad componente
parasitaria de Notothenia coriiceps con otros estudios previos. Por ejemplo, si observamos los
resultados presentados por Laskowski (2012), donde se presentan registros de parásitos en N.
coriiceps en los mismos puntos de muestreo en bahía de Fildes, se describen 5 especies de
39
Corynosoma spp. y 2 de Metacanthocephalus spp. utilizando claves taxonómicas contra 1 especie
para Corynosoma sp. y 1 para Metacanthocepahlus sp. identificados en esta tesis mediante análisis
morfológico y complementándola con marcadores moleculares. De tal forma que se manifiesta una
urgente necesidad por establecer métodos comparables de análisis de la parásito fauna en peces. Un
factor que permitiría avanzar en esto es que la Antártica ha sido poco explorada en este tipo de
estudios, por lo que la creación de redes de colaboración podría ser fundamental para generar bases
de datos comparables de la biodiversidad oculta de este ambiente.
Es por esta razón que se imposibilita comparar la diversidad de especies parasitas ya que no
tendremos datos con estudios previos (i.e, ausencia de datos de genéticos), que entreguen información
de cuántas especies diferentes existen en este hospedador o ecosistema marino Antártico. Un ejemplo
de esto, se demuestra si observamos nuestros índices de Shannon, en los cuales se observa una baja
diversidad para todos nuestros puntos de muestreo. De este modo, si consideramos solo las especies
pertenecientes al grupos de Acanthocephala y Digenea, tenemos índices de H: 0,9 versus los
calculados en trabajos de Laskowski (2012-2014), para los mismos grupos, que reporta valores de H:
1,9. Por lo tanto, la pregunta es ¿cómo comparamos el índice de diversidad, si la técnica de
identificación no es la misma?
Según los resultados de ANOVA existen diferencias entre la abundancia total de parásitos de
las distintas localidades, lo que quiere decir que las especies de parásitos encontradas difieren según
su abundancia en las dos localidades pero no en los periodos de muestreo. Existen especies de
parásitos que están más relacionados entre algunas localidades y esto puede estar provocando
diferencias. Por ejemplo, si observamos los AC de intensidad media, las especies de Gnathia calva,
Pseudoneobenedenia sp. y Notobdella nototheniae presentan diferencias notorias en sus índices entre
localidades. En el caso de estos ectoparásitos, probablemente existe un sesgo al momento de la
obtención de las muestras, ya que estos pueden ser subestimados debido al efecto de la manipulación,
lo que provocaría una pérdida de información.
40
Por otro lado, tambien podemos observar los altos índices de intensidades medias de las
especies endoparásitos Aspersentis megarhynchus y Metacanthocephalus sp.; las cuales se asocian a
la localidad de Fildes. Este patrón, podría estar asociado a la variación en la abundancia de las especies
presa del pez hospedador y a la posibilidad de encuentro de estas presas que también es variable.
Patrones biogeográficos de las “presas” son considerados claves en la determinación de la estructura
de las comunidades de endoparásitos (González et al., 2006). La principal razón de por qué la
comunidad endoparasitaria es similar, en base a nuestros descriptores poblacionales, es que esta
especie de pez tiene un comportamiento dietario común para ambas localidades, lo que podría explicar
que la composición de los ítems presa de Notothenia coriiceps se distribuye uniformemente en la
Península Antártica. Sin embargo, estudios previos realizados sobre el hábito alimenticio de esta
especie muestran discordancia, ya que se sugieren hipótesis que describen a N. coriiceps como un
predador oportunista de la fauna de invertebrados marinos (Moreno & Zamorano, 1980) y por otro
lado, también se ha indicado que su dieta se basa en una selección exclusiva de distintas especies de
algas (Iken et al., 1997). En consecuencia, si observamos nuestros resultados basándonos en los
mayores índices de prevalencia, representado principalmente por los grupos de parásitos Nematoda,
Digenea y Acanthocephala, podemos respaldar la hipótesis de una selección oportunista de
invertebrados que propone Moreno & Zamorano (1980), ya que especies como Aspersentis
megarhynchus (Prevalencia de 86%), Corynosoma sp. (Prevalencia 69,3%); Metacanthocephalus sp.
(Prevalencia de 86,8%); Macvicaria georgiana (Prevalencia de 84,1%) y Pseudoteranova sp.
(Prevalencia de 55,5%) son especies que utilizan al pez como hospedador definitivo (Digenea) y
paraténico (Acanthocephala y Nematoda) cuya transmisión de un hospedador a otro, en su mayoría
se da por medio de ciclos de vida complejo, el cual se inicia en invertebrados marinos. De lo anterior
sugerimos que la gran carga parasitaria en N. coriiceps se debe principalmente a la gran diversidad de
animales que presenta su dieta. Esta conducta del pez, se debe a que es un animal sedentario
41
oportunista, que no discrimina en la captura de su alimento, convirtiéndose en un buen vector de
transmisión parasitaria.
El tamaño corporal del hospedador es otro factor relevante para la determinación de la carga
parasitaria (Timi & Poulin 2003; Muñoz & Zamora 2011). Donde se demuestra que comúnmente
peces de mayor tamaño (asumiendo mayor edad), producto de su historia de vida, podrían albergar
más carga parasitaria. Lo cual en esta tesis sólo se cumple en la localidad de Rada Covadonga en el
año 2016 y en Fildes 2015 las cuales presentaron una mayor relación entre la carga parasitaria y el
tamaño de los peces, a diferencia de lo observado en la localidad de Fildes 2016, así como para Rada
Covadonga en el 2015.
Pese a que la comunidad componente parasitaria de Notothenia coriiceps no presenta grandes
diferencias en todos nuestros periodos de muestreo y localidades, algunas especies mostraron
variación entre años. Por ejemplo, el endoparásito Digeneo Genolinea bowersi y especies de
ectoparásitos Pseudoneobenedenia sp. y Notobdella nototheniae no fueron encontradas en la
localidad de Fildes el año 2016. Para el caso del endoparásito Genolinea bowersi, basado en
información de Laskowski et al., (2014), obtenidos en la misma localidad se reporta variación
interanual en la prevalencia, reportando valores sobre el 90% para el año 1979, la cual decae a 25 %
al año 2008, en el caso de este estudio, se obtuvo una prevalencia de 29% para el año 2015 y en 2016
no fue detectada, lo que demuestra un claro decaimiento en prevalencia e incluso la ausencia de esta
especie de parásito. Esto puede sugerir la existencia de variación en los componentes de las tramas
tróficas necesarias para la transmisión del parásito. Por ejemplo, movilidad reducida y dieta
restringida de los hospedadores son factores que pueden generar estabilidad y predictibilidad en sus
comunidades parasitarias por contribuir a tasas de reclutamiento regulares y estables para diferentes
especies de parásitos (Gonzalez & Poulin 2005). De este modo cambios demográficos en los
hospedadores intermediarios pueden ser una de las mayores influencias sobre la variación temporal
en la prevalencia de parásitos (Timi et al., 2009; Mullowney et al. 2011; Young & Maccoll, 2016).
42
Por otro lado, estudios recientes en trama tróficas sugieren que el 75% de las conexiones en estas
involucra una especie de parásito (Lafferty et al., 2008), estas conexiones son vitales para la
regulación de la abundancia del hospedador (Dobson et al., 2008). Por lo tanto, la desaparición de
alguna especie de parásito en un sistema podría tener un costo notable tanto en la salud de estos, así
como en la abundancia de múltiples especies de vida libre.
43
8. CONCLUSIONES
a) La comunidad parasitaria del pez Nothothenia coriiceps en dos localidades de la Península
Antártica está compuesta por al menos 10 especies de parásitos de los cuales se identifican 7
endoparásitos y 3 ectoparásitos.
b) Los resultados obtenidos sugieren que existen diferencias en la diversidad de parásitos de
Nothothenia coriiceps entre las localidades de muestreo pero no entre años dentro de estas.
c) Basados en las características de la comunidad componente parasitaria del pez Nothothenia
coriicep, se sugiere que su dieta se basa principalmente de invertebrados marinos.
d) Por último, la combinación de taxonomía tradicional y sistemática molecular en parásitología,
es una estrategia confiable para la correcta clasificación taxonómica. Por lo cual es necesaria
la creación de redes de colaboración para generar este tipo de bases de datos confiables con la
cual se pueda contar y así poder comparar la biodiversidad oculta de parásitos en todos los
tipos de ambientes, en este caso particularmente en la Antártica, donde existen muy pocos
estudios de todo tipo en general.
44
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