Gastroentérologie Clinique et Biologique (2009) 33, 138—146

MISE AU POINT

Que savons-nous du drainage lymphatique durectum ?What do we know about the lymphatic drainage ofthe rectum?N. Pirro ∗, I. Sielezneff, M. Ouaissi, B. Sastre

Service de chirurgie digestive et générale, hôpital de La Timone, 264, rue Saint-Pierre, 13385 Marseille, France

Disponible sur Internet le 4 fevrier 2009

Résumé L’envahissement des nœuds lymphatiques (NL) du rectum est un facteur pronos-tic essentiel pour les malades ayant un cancer du rectum. Pourtant le drainage lymphatiquedu rectum est mal connu. Les NL du rectum sont situés principalement autour des artèresrectales. Dans le mésorectum, les NL sont le plus souvent postérieurs. La variabilité interindivi-duelle importante du nombre de NL est multifactorielle. Des facteurs acquis comme l’infection,l’inflammation et l’envahissement métastatique facilitent l’identification des NL. À l’opposé,la radiothérapie préopératoire diminue le nombre et la taille des NL. Le type de résection chi-rurgicale influence également le nombre de NL. Le plus grand nombre de NL est rapporté pardes études utilisant des curages étendus. La technique de recherche histologique a égalementun rôle fondamental. L’utilisation de dissolvants des graisses permet de détecter plus de NL queles techniques manuelles, notamment pour les NL de petite taille. Ces techniques sont pourtantpeu utilisées du fait de leur toxicité et du temps nécessaire à leur réalisation. La détection desNL est difficile et fastidieuse, mais elle est nécessaire pour déterminer le stade des maladesayant un cancer du rectum.© 2008 Elsevier Masson SAS. Tous droits réservés.

Summary Lymph node (LN) involvement is one of the most significant prognostic factors ofpatients with rectal cancer. However, the distribution of rectal LN is not well known. The rectalLN are mainly located around the rectal arteries. In the mesorectum, the LN are mainly locatedposteriorly. The number of LN by patient varies considerably. Many reasons can explain thisvariability. Acquired factors such as infection, inflammation or metastatic involvement facili-

tate the detection of LN. In contrast, preoperative radiotherapy reduces the number and sizeof lymph nodes. The procedure of resection affects the number of LN harvested. Extensivelymphadenectomies increase the number of LN harvested. The technique used by patholo-gist has equally a major influence. The fat clearing method allows detection of a greaternumber of LN than manual dissection particularly for small LN. Toxicity of these solutions and a

∗ Auteur correspondant.Adresse e-mail : nicolas.pirro@ap-hm.fr (N. Pirro).

0399-8320/$ – see front matter © 2008 Elsevier Masson SAS. Tous droits réservés.doi:10.1016/j.gcb.2008.10.012

Les nœuds lymphatiques du rectum 139

time-consuming process explain that fat clearing method is rarely used in clinical practice.Detection of rectal lymph nodes is difficult and tedious but is necessary for an accurate staging

dppctdmprfctlhprcBmuoàmd

pal[rp

eCd

O

LtmpddLgpda

of patients with rectal cancer.© 2008 Elsevier Masson SAS. All rights reserved.

Les progrès dans la connaissance des mécanismesd’extension locorégionale des cancers du rectum et les amé-liorations de la prise en charge associées au développementdes traitements néoadjuvants ont permis d’améliorer le tauxde survie des malades ayant un cancer du rectum et dediminuer les séquelles fonctionnelles urogénitales de la chi-rurgie. Les progrès techniques ont également augmenté letaux de conservation sphinctérienne pour les malades ayantun cancer du bas rectum. Le stade tumoral, la marge circon-férentielle et l’envahissement des nœuds lymphatiques (NL)du rectum sont les principaux facteurs pronostiques pour lesmalades ayant un cancer du rectum [1]. Le terme de NL rem-place celui de ganglion lymphatique dans la nomenclatureanatomique moderne ; le terme de ganglion étant réservéau système nerveux [2].

Malgré les progrès réalisés, le drainage lymphatiquedu rectum est encore mal connu et de nombreux pointsdemeurent controversés. Le but de ce travail était de faireune mise au point sur le drainage lymphatique du rectumet sur les applications cliniques qui en découlent. Le drai-nage lymphatique du canal anal qui a plusieurs spécificitéset qui intervient dans des pathologies différentes ne serapas traité.

Le rectum et le mésorectum

Le rectum fait suite au côlon sigmoïde, classiquement àla hauteur de la troisième vertèbre sacrale. Le rectumcomprend trois parties : le rectum péritonéal, le rec-tum sous-péritonéal et le canal anal. Le mésorectum estune entité chirurgicale rarement décrite dans les livresd’anatomie. Il correspond au tissu périrectal cellulograis-seux qui entoure le rectum sous la ligne de réflexionpéritonéale. Il est principalement développé sur les faceslatérales et postérieures du rectum. Le mésorectumcontient des NL mais également des branches vasculaireset nerveuses destinées au rectum. Il est limité par quatrelames fibreuses verticales circonscrivant la loge rectale : enavant le septum rectoprostatique ou aponévrose de Denon-villiers chez l’homme et le septum rectogénital chez lafemme, en arrière le fascia présacral, latéralement la partiepostérieure des lames sacro-recto-génitopubiennes [3]. Lemésorectum s’identifierait au cours de la phylogenèse chezles primates et apparaîtrait au début du cinquième mois dela vie embryonnaire chez l’Homme [4]. Sur le plan séman-tique, le terme de mésorectum est inexact ; méso signifiantdouble lame péritonéale porte-vaisseaux. Le terme de tissupérirectal serait donc plus approprié.

Le mésorectum est entouré par le fascia recti. Le fas-

cia recti est séparé du fascia pelvien par un plan quasimentavasculaire. L’exérèse totale du mésorectum décrite parHeald et al. en 1982 utilise une dissection faite dans ce plan[5]. La dissection dans ce plan, le holy plane de Heald, dimi-nue le risque d’ouverture du fascia recti et diminue l’effet

rdsbr

e cône qui est une dissection vers le bas se rapprochantrogressivement du rectum en laissant latéralement uneartie du mésorectum [1]. L’exérèse totale du mésorectumorrespond donc à une exérèse extrafasciale du mésorec-um. L’ablation totale du tissu périrectal ou l’exérèse totaleu mésorectum est un progrès dans la prise en charge desalades ayant un cancer du rectum sous-péritonéal. Elleermet de diminuer le taux de récidives locales après chi-urgie seule à moins de 10 % [6—10]. L’envahissement duascia recti est synonyme d’un envahissement des margesirconférentielles. Cet envahissement est un facteur pronos-ique essentiel qui est un facteur indépendant de récidiveocale et de survie [11]. Il doit être recherché par une IRMaute résolution en réseau phasé qui est l’examen le pluserformant pour apprécier la marge circonférentielle deésection. La concordance entre la marge histologique etelle prédite en IRM est de 92 et 95 % dans les études derown et al. [12] et de Bisset et al. [13]. L’envahissement desarges circonférentielles sur le bilan préopératoire indique

n traitement néoadjuvant. Une radiochimiothérapie pré-pératoire est recommandée lorsque la marge est inférieure1 mm à l’IRM [14]. L’échographie endorectale ne per-et pas de visualiser le fascia recti et ne permet donc pas’évaluer la marge circonférentielle.

L’évaluation préopératoire de l’infiltration pariétaleeut se faire par IRM ou par échographie endorectalevec une sensibilité et une spécificité respectives pour’envahissement périrectal de 82 et 76 % et de 90 et 75 %15]. L’IRM semble plus précise que l’échographie endo-ectale pour les tumeurs évoluées T3 ou T4 [15,16], maisourrait surestimer le stade tumoral [17].

L’IRM est donc plus performante que l’échographiendorectale pour évaluer l’envahissement du mésorectum.ontrairement à l’échographie endorectale, l’IRM permet’évaluer la marge circonférentielle.

ù sont situés les NL du rectum ?

e drainage lymphatique de l’ampoule rectale naît à par-ir d’un réseau intramural de la sous-muqueuse et de lausculeuse du rectum. Le premier relais lymphatique estararectal puis le drainage lymphatique suit les vaisseauxe l’ampoule rectale. Les NL du rectum sont situés autoures vaisseaux du rectum, principalement autour des artères.e rectum est vascularisé par quatre artères ayant une ori-ine différente (Fig. 1). L’artère rectale supérieure est lalus volumineuse. Cette artère est la branche terminalee l’artère mésentérique inférieure après la naissance desrtères sigmoïdiennes. Elle se divise en une branche anté-

ieure gauche et une branche postérieure droite. Entre ceseux branches se trouve le hile du rectum où Mondor a décriton « ganglion ». Le ganglion de Mondor situé entre les deuxranches de divisions terminales de l’artère rectale supé-ieure antérogauche et postérodroite est inconstant [18].

140

Figure 1 Vascularisation artérielle du rectum. AMI : artèremésentérique inférieure ; ACG : artère colique gauche ; TAS :tronc des artères sigmoïdiennes ; ARS : artère rectale supé-rieure ; ARM : artère rectale moyenne ; ARI : artère rectaleip

dftasddNlneàrsllnp[

mtsacpsu

rsddrt

lrméemdm[sld[lrdN(Epledc

Q

Lsabipca

dnsn[tllsl(

msupérieure, correspondant aux groupes 252 et 253, est res-

nférieure ; RP : ligne de réflexion péritonéale ; AP : artèreudendale interne ; ASM : artère sacrale médiane.

Les artères rectales moyennes droite et gauche naissente l’artère iliaque interne et se terminent au niveau de laace latérale du rectum sous-péritonéal. Elles sont incons-antes [3]. Les artères rectales inférieures, branches desrtères pudendales, vascularisent le canal anal et l’appareilphinctérien. Quelques branches rectales grêles proviennente l’artère sacrale médiane naissant de la face postérieuree l’aorte légèrement au-dessus de sa bifurcation [19]. LesL du rectum sont donc principalement situés autour de

’artère rectale supérieure et autour de ses branches termi-ales. Dans le mésorectum, les NL se situent principalementn arrière et sur les faces latérales du rectum. Cinquante-six75 % des NL sont dans la partie postérieure du méso-

ectum [18,20] ; deux tiers de ces NL étant dans la partieupérieure du mésorectum [18,20,21]. Les NL situés entre’origine de l’artère mésentérique inférieure et l’origine de’artère rectale supérieure sont des NL drainant de faconon spécifique le rectum et le côlon gauche. Ces NL corres-ondent aux groupes 252 et 253 de la classification japonaise22,23].

Le drainage lymphatique dans le mésorectum est encoreal connu. Il présente cependant quelques caractéris-

iques par rapport au drainage lymphatique du côlon quie fait préférentiellement par les NL situés le long desrtères coliques. Une extension tumorale est possible dans

e tissu cellulograisseux périrectal jusqu’à 5 cm sous leôle inférieur de la tumeur [24—28]. Cette extensionous-tumorale peut être un envahissement lymphatique oun nodule tumoral libre [27] compliquant l’interprétation

pa

u

N. Pirro et al.

adiologique et anatomopathologique. Le risque d’extensionous-tumorale jusqu’à 5 cm sous la tumeur a été à la baseu concept d’exérèse totale du mésorectum [5]. Le risque’envahissement des NL des malades ayant un cancer duectum est indépendant de la localisation antérieure, pos-érieure ou latérale de la tumeur [29].

L’examen d’une pièce de protectomie doit comporter’identification et l’examen histologique de tous les NL duectum incluant ceux du tissu périrectal et ceux de l’axeésentérique inférieur. En transposant les résultats des

tudes portant sur le drainage des cancers coliques, on peutstimer que l’envahissement ganglionnaire le long de l’axeésentérique inférieur pour les malades ayant un canceru rectum est le plus souvent continu, progressif, anato-ique, et que cet envahissement ne saute pas de relais

30]. Les métastases ganglionnaires des cancers coliquesautant un ou plusieurs relais pour atteindre directementes ganglions pédiculaires mésentériques inférieurs à partire la tumeur sont rares survenant dans moins de 5 % des cas23,30]. Dans une étude récente, prospective, non contrô-ée, les métastases ganglionnaires sautant un ou plusieurselais existaient pour 0,6 % des malades ayant un canceru bas rectum [23]. Dans cette étude, l’envahissement desL à l’origine de l’artère mésentérique inférieure était rare2,3 %) et toujours le fait de tumeurs évoluées T3 ou T4 [23].xceptionnellement, on peut observer, lorsque les ganglionsédiculaires sont bloqués par les cellules tumorales, un fluxymphatique rétrograde qui longe l’arcade bordante. Cetnvahissement rétrograde a été observé 38 fois sur 913 case cancers colorectaux réséqués par Grinnel, soit 4,2 % desas [31].

uel est le nombre de NL drainant le rectum ?

e nombre de NL demeurerait constant durant la vie eterait déterminé par la fragmentation du tissu lymphatiqueu cours du développement embryonnaire [32]. La varia-ilité du nombre moyen de NL par sujet est extrêmementmportante (Tableau 1). La raison de cette variabilité estrobablement multifactorielle dépendant de l’étendue duurage ganglionnaire, de facteurs individuels et de facteurscquis.

L’absence de consensus pour définir la limite supérieureu mésorectum contribue également à la variabilité duombre moyen de NL rapporté dans la littérature. La limiteupérieure pour la recherche des NL spécifiques au rectum’est clairement définie que dans deux études anatomiques18,21]. Dans ces deux études, la limite supérieure est laerminaison de l’artère rectale supérieure. La recherche et’analyse des NL spécifiques au rectum, excluant les NL à’origine de l’artère rectale supérieure et excluant les NLitués le long de l’artère mésentérique inférieure, expliquee nombre moyen faible de NL rapporté dans ces deux séries8,4 ± 4,5 et 6,3 ± 3,8).

Le nombre moyen de NL situés entre l’origine de l’artèreésentérique inférieure et l’origine de l’artère rectale

ectivement de 5,8 et 3,2 dans une étude japonaise récenteyant inclus 1188 malades [23].

En pratique, le nombre minimal de NL à examiner surne pièce de protectomie demeure sujet à controverse.

Les nœuds lymphatiques du rectum 141

Tableau 1 Nombre de NL examinés pour les malades opérés d’un cancer du rectum.

Auteur — type del’étude (pathologie)

Nombrede cas

Techniquehistologique

Nombre moyen ± écart-typede NL par sujet(minimum—maximum)

Taille de NL(minimum—maximum)(mm)

Andreola et al. [33] —clinique (cancer rectal)

50 Dissection manuelle 36 NR

Canessa et al. [21] —anatomiquea

20 Dissection manuelle 8,4 ± 4,45 (2—19) 2—10

Enker et al. [7]— clinique(cancer rectal)

412 NR 16 (résection élargie)10 (résectionconventionnelle)

NR

Herrera et Villarreal [34]—clinique (cancer rectal)

27 Dissolvants 34 (0—88) NR

Hida et al. [35] — clinique(cancer rectal)b

198 Dissolvants 73,5 77,9 % < 4 mm

Hyder et al. [36] —clinique (cancercolorectal)

864 Dissolvants 27 (1—348) NR

Ratto et al. [37] — clinique(cancer rectal)

314 Dissection manuelle 11,2 ± 6,2 NR

Scoot [38] — clinique(cancer rectal)

41 DissolvantsDissection manuelle

18,5 ± 10,76,1 ± 5,1

NR

Takahashi et al. [39] —clinique (cancer rectal)

764 NR 28 (15—62) NR

Topor et al. [20] —anatomique

7 Dissolvants 13,6 (6—23) (NL dumésorectum)24,9 (16—41)(NL du mésorectum et de laparoi latérale du pelvis)

0,5—7

rieur

p[

L

LLatNidqaLrplédn

NR : non rapportés ; NL : nœuds lymphatiques.a Seuls les NL situés sous la terminaison de l’artère rectale supéb Résection étendue avec curage abdominopelvien.

Pour l’International Union against Cancer (UICC), 12 NLau minimum doivent être examinés [40]. D’autres auteursrapportent que le nombre minimal de NL à examiner estencore plus important [41], alors qu’il est parfois impossibled’atteindre cet objectif de 12 NL [42]. La topographie desNL prélevés est rarement spécifiée dans les comptes rendushistologiques alors qu’elle est essentielle et qu’elle permetde distinguer les NL drainant spécifiquement le rectum, lesNL drainant non spécifiquement le côlon ou le rectum et lesNL drainant spécifiquement le côlon.

Les facteurs influencant le nombre de NLexaminés ?

La recherche histologique d’un envahissement ganglion-naire est essentielle pour évaluer précisément le stadetumoral et adapter la prise en charge. Le nombre moyende NL examinés après protectomie dépend notammentde l’étendue du curage ganglionnaire. La probabilité dedétecter des NL augmente avec la taille du prélève-

ment. Dans un travail anatomique que nous avons réalisé,le nombre moyen de NL drainant le rectum était de6,3 ± 3,8 (1—15) lorsque la limite supérieure du prélève-ment était la terminaison de l’artère rectale supérieure etétait de 9,2 ± 4,5 (3—19) lorsque la limite supérieure du

cdbrt

e sont pris en compte.

rélèvement était l’origine de l’artère rectale supérieure18].

’étendue du curage ganglionnaire

e niveau de section de l’artère mésentérique inférieuree nombre moyen de NL examinés après protectomie estugmenté lorsque l’artère mésentérique inférieure est sec-ionnée à son origine. Dans une étude japonaise, 1 à 10L sont situés autour de l’origine de l’artère mésentérique

nférieure [23]. L’envahissement des NL situés à l’originee l’artère mésentérique inférieure est rare [43]. La fré-uence de cet envahissement est de 0,3 % pour les maladesyant un cancer du rectum dans une étude récente [22].e niveau de la ligature de l’artère mésentérique infé-ieure ne modifie pas la durée de la survie [44], car larésence d’un envahissement ganglionnaire à l’origine de’artère mésentérique inférieure témoigne d’une maladievoluée équivalente à une maladie métastatique. Cepen-ant, quelques études [23,45] dont une prospective maison contrôlée [23], ayant inclus des malades porteurs d’un

ancer du rectum ou d’un cancer du côlon rapportent uneurée de survie augmentée dans des cas sélectionnés. Leénéfice de la ligature systématique de l’artère mésenté-ique inférieure pour les malades opérés à visée curative enerme de survie serait faible : de l’ordre de 0,7 % [23].

1

LLld1amldsisrliimsSshldd[dauprmaolinael

tpce[

L

Lpaltt

L

Unqc

ilqaéo

L

LgaluteddgfLd

Lp

LndadtNtlsljts[hr[

pmcstdopeog

42

e curage de la paroi pelvienne latérale’extension du curage à la paroi pelvienne latérale augmentee nombre de NL prélevés ; le nombre moyen de NL contenusans un curage de la paroi pelvienne latérale variant entre1 et 17 [20,46]. Depuis la fin des années 1970, plusieursuteurs principalement japonais ont rapporté des séries dealades ayant un cancer du rectum traités par des exérèses

arges incluant l’exérèse totale du mésorectum et un curagee la paroi pelvienne latérale avec un bénéfice en terme deurvie [39,47,48]. Les NL latéraux incluent les NL iliaquesnternes, les NL iliaques communs et les NL obturateurs. Ilse situent en dehors du plexus nerveux [46]. Deux étudesécentes suggèrent que les premiers NL latéraux drainante rectum sous-péritonéal sont situés au niveau de l’artèreliaque interne [49,50] ou sur le trajet de l’artère pudendalenterne et dans la région obturatrice [50]. La présence deétastases ganglionnaires dans les NL latéraux est le plus

ouvent associée à des adénopathies dans le mésorectum.eulement 5 % des malades ont des adénopathies latéralesans adénopathie dans le mésorectum dans l’étude de Sugi-ara et al. [46]. Le bénéfice du curage de la paroi pelvienneatérale en terme de diminution du taux de récidive locale eturée de survie n’est pas démontré. Il n’est suggéré que pares études rétrospectives principalement d’auteurs japonais39,46—48]. Le bénéfice en terme d’allongement de la duréee survie sans récidive est estimé à 8 % pour les maladesyant un cancer du bas rectum évolué de stade T3 ou T4 dansne étude japonaise récente [46]. Une seule étude pros-ective randomisée [51] a comparé la durée de survie sansécidive et la durée de survie globale de deux groupes dealades ayant un cancer du rectum traité par protectomie

vec exérèse totale du mésorectum après radiothérapie pré-pératoire associée ou non à un curage de la paroi pelvienneatérale. Dans cette étude, les durées de survie étaientdentiques dans les deux groupes de malades. La lymphadé-ectomie latérale a par ailleurs, une morbidité propre. Ellellonge la durée opératoire, augmente les pertes sanguinest les troubles génito-urinaires en raison du non respect de’innervation pelvienne [51,52].

À l’exception de l’Asie, le curage pelvien latéral systéma-ique n’est pas recommandé, car il augmente la morbiditéostopératoire et il n’améliore ni le taux de survie, ni leontrôle local. Un NL iliaque suspect d’être envahi doit êtrenlevé et analysé pour améliorer l’évaluation ganglionnaire42].

es caractéristiques de la tumeur

es facteurs qui influencent le nombre de NL examinés aprèsrotectomie sont rapportés dans une étude rétrospectiveyant inclus 167 malades [53]. Après analyse multivariée,e nombre de NL prélevés augmentait avec la taille de laumeur, le nombre de NL envahis et le degré de spécialisa-ion de l’histologiste.

’âge du sujet

ne étude de cohorte publiée en 2006 rapportait que leombre de NL était moins important chez les sujets âgésue chez les sujets jeunes [54]. Les auteurs évoquaient desurages moins étendus chez les sujets âgés et une éventuelle

fisapé

N. Pirro et al.

nvolution des NL avec l’âge. Cette variation en fonction de’âge des sujets pourrait être l’une des raisons pour expli-uer que le nombre moyen de NL rapporté dans les étudesnatomiques où l’âge moyen de la population étudiée estlevé, est moins important que le nombre moyen de NLbservé dans les études cliniques.

a technique de recherche histologique

’utilisation de techniques utilisant des dissolvants desraisses est préconisée lorsque le nombre de NL examinésprès protectomie est faible [34,38]. Ces techniques faci-itent l’identification des NL. Elles sont particulièrementtiles pour l’identification des NL de petite taille dans lesissus épais. Elles augmentent le nombre de NL examinés etxpliquent que les études qui rapportent le nombre moyene NL examinés les plus élevés utilisent des dissolvantses graisses [35]. Les procédés utilisant des dissolvants desraisses sont cependant peu utilisées en pratique clinique duait de leur toxicité et du délai nécessaire à leur réalisation.e délai nécessaire à la déshydratation et au dégraissage este neuf à dix jours [55], voire plus [38,56].

a radiothérapie et la radiochimiothérapieréopératoire

e bénéfice de la radiothérapie et de la radiochimiothérapieéoadjuvante a été démontré en induisant une diminutione la taille tumorale et un « downstaging » associé à uneugmentation du taux de résécabilité et une augmentationu taux de conservation sphinctérienne [57,58]. La radio-hérapie préopératoire diminue le nombre et la taille desL identifiés après protectomie [59]. L’impact de la radio-hérapie sur le nombre de NL varie avec les modalités dea radiothérapie. La radiothérapie longue étalée sur cinqemaines peut entraîner une réponse ganglionnaire alors quea radiothérapie courte de 25 Gy en cinq fractions sur cinqours ne modifie pas le statut ganglionnaire [60]. La diminu-ion du nombre de NL examinés sur les pièces de protectomieemble accrue en cas de radiochimiothérapie préopératoire57,58]. Le nombre de NL examinés et le nombre NL enva-is étaient diminués respectivement de 24 et 48 % par uneadiochimiothérapie préopératoire dans une étude récente61].

Le taux de réponse complète après radiochimiothérapieréopératoire varie de 10 à 27 % [62—68]. Un envahisse-ent ganglionnaire peut exister en cas de réponse tumorale

omplète après radiothérapie préoperatoire (pT0) même’il existe habituellement une corrélation entre la réponseumorale et la réponse ganglionnaire [69]. Dans l’étudee l’European Organisation for Research and Treatmentf Cancer [57], 9 et 12 % des malades pT0 qui n’avaientlus de tumeur après traitement néoadjuvant avaient unnvahissement ganglionnaire mis en évidence sur la piècepératoire dans le groupe radiochimiothérapie et dans leroupe radiothérapie préopératoire seule [57]. Le béné-

ce de la radiochimiothérapie préopératoire en terme deurvie n’est pas encore démontré. La durée de survie estugmentée dans quelques études rétrospectives [70,71] ourospectives [72] alors qu’elle est identique dans d’autrestudes [57,73].

Qg

LadbrngphbssLfc

rmpn[2ed

tp

C

LLepenimLvl

snpj

nan

dl

Les nœuds lymphatiques du rectum

La radiothérapie préopératoire diminue donc le nombrede NL et complique le travail du pathologiste rendant plusaléatoire la possibilité d’identifier les 12 NL requis parl’UICC.

Les facteurs acquis et/ou pathologiques

L’augmentation de la taille des NL par hyperplasie secon-daire à une infection ou secondaire à une pathologieinflammatoire et l’augmentation de la taille des NL parun envahissement néoplasique favorisent l’identificationdes NL dans le tissu périrectal [53]. Cette augmen-tation de la taille des NL secondaire à un processuspathologique explique que le nombre moyen de NLrapportés dans les études cliniques est plus importantque le nombre moyen rapporté dans les études anato-miques.

Quelle est la taille des NL du rectum ?

La recherche des NL est délicate et fastidieuse, particulière-ment dans des tissus épais et graisseux. Cette recherche estpourtant nécessaire pour identifier des NL de petite taille,inférieurs à 5 mm, qui peuvent être le siège de métastases.Les NL de petite taille, inférieure à 4 ou 5 mm représententde 33 [21] à 78 % [34] des NL du rectum. Dans une étudeanatomique récente, 11 % des NL mesuraient moins de 2 mm[20]. Trente-trois à 78 % des NL de petite taille (4 ou 5 mm)étaient le siège de métastases dans deux études utilisantdes dissolvants des graisses [34,35]. L’identification de NL depetite taille est donc nécessaire pour une évaluation précisedu stade tumoral. La probabilité de détecter un ganglionmétastatique augmente avec le nombre de ganglions exa-minés [74—76]. Parallèlement, le taux de survie [74] et ladurée de survie sans récidive [74,75] augmentent avec lenombre de NL examinés dans le groupe de malades n’ayantpas d’envahissement ganglionnaire. Cela suggère que la pro-babilité de détecter une métastase ganglionnaire augmenteavec le nombre de NL examinés et que le nombre de maladesconsidérés comme N0 alors qu’ils ont un envahissement lym-phatique est inversement proportionnel au nombre de NLexaminés. La taille des amas carcinomateux dans un NLdoit être prise en compte dans l’évaluation ganglionnaire.Les amas carcinomateux de moins de 0,2 mm n’influencentpas le pronostic et ne doivent pas être recherchés[77].

Peut-on déterminer le nombre de NL àexaminer pour un patient spécifique ?

Une étude anatomique a montré une corrélation positiveentre le nombre de NL du rectum et le volume et le poids du

tissu périrectal [18]. Cette corrélation doit être confirméepar des études cliniques. Si elle est confirmée, elle pourraitêtre une aide pour déterminer le nombre de NL à examineraprès protectomie en fonction de la morphométrie du tissupérirectal.

tàCft

143

uel est le rôle et quel est l’impact duanglion sentinelle et des micrométastases ?

a technique du ganglion sentinelle consiste à injecterutour de la tumeur quelques millilitres d’un colorant ou’un produit radioactif qui diffuse par voie lymphatique. Leut de cette technique est donc d’identifier les premierselais ganglionnaires. La technique du ganglion sentinelle’a pas pour but de modifier les indications du curage gan-lionnaire mais d’orienter l’examen histologique vers lesremiers relais ganglionnaires et de compléter l’examenistologique standard de ces NL par des coupes plus nom-reuses et/ou par une étude immunohistochimique qui neont pas réalisés systématiquement. Le nombre de ganglionsentinelles est variable, compris entre un et cinq [78,79].a limite de cette technique est le nombre important deaux négatifs pouvant atteindre parfois jusqu’à 100 % desas [21].

Les micrométastases occultes sont des cellules tumo-ales isolées ou groupées en amas de moins de 0,2 mmis en évidence par un examen histologique standard ouar des techniques d’immunohistochimie. Le facteur pro-ostique de ces métastases est controversé. Pour Compton77], seules les amas carcinomateux mesurant entre 0,2 etmm doivent être considérés comme des micrométastasest classés pN1 alors que les amas carcinomateux de moinse 0,2 mm doivent être classées pN0.

L’intérêt de la détection des micrométastases et de laechnique du ganglion sentinelle n’est donc actuellementas démontré.

onclusion

e drainage lymphatique du rectum est encore mal connu.a majorité des NL sont situés dans les parties latéralest postérieures du mésorectum et à proximité des artèresrincipales, notamment de l’artère mésentérique inférieuret de sa branche terminale, l’artère rectale supérieure. Leombre de NL spécifiques du rectum est faible. La variabiliténterindividuelle du nombre de NL examinés après protecto-ie est importante même lorsque le curage est standardisé.

e nombre de NL du mésorectum dépend de facteurs indi-iduels et de facteurs acquis qui facilitent ou compliquenteur identification dans le tissu périrectal.

La radiothérapie préopératoire de 45 Gy sur cinqemaines diminue le nombre de NL examinés. Cette dimi-ution pourrait être accrue en cas de radiochimiothérapieréopératoire. La radiothérapie courte de 25 Gy sur cinqours ne semble pas modifier le statut ganglionnaire.

Les curages étendus systématiques qui augmentent leombre de NL prélevés ne sont pas recommandés, car ilsugmentent la morbidité postopératoire et ils n’améliorenti le taux de survie, ni le contrôle local.

L’utilisation ou non de dissolvants des graisses et le degrée spécialisation de l’histologiste participent également àa variabilité du nombre moyen de NL examinés après pro-

ectomie. Le nombre minimal de NL spécifiques du rectumexaminer pourrait être variable d’un malade à un autre.

e nombre minimal pourrait dépendre, entre autres, desacteurs de la morphologie du mésorectum et des carac-éristiques génétiques de la tumeur. L’importance de ces

1

ce

R

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

44

aractéristiques pour définir le nombre minimal de NL àxaminer devra être déterminée.

éférences

[1] Nagtegaal ID, van de Velde CJ, van der WE, Kapiteijn E, QuirkeP, van Krieken JH. Macroscopic evaluation of rectal cancerresection specimen: clinical significance of the pathologist inquality control. J Clin Oncol 2002;20:1729—34.

[2] International Anatomical Nomenclature Committee. NominaAnatomica. 6th ed. Singapour: Churchill Livingstone; 1989.

[3] Chevallier JM. Le rectum pelvien et le canal anal. In: Anatomiehumaine, tome 1. Paris: Flammarion Médecine-Sciences; 1998.p. 314—35.

[4] Nano M, Prunotto M, Ferronato M, Solej M, Galloni M. Themesorectum: hypothesis on its evolution. Tech Coloproctol2006;10:323—8.

[5] Heald RJ, Husband EM, Ryall RD. The mesorectum in rectalcancer surgery — the clue to pelvic recurrence ? Br J Surg1982;69:613—6.

[6] Arbman G, Nilsson E, Hallbook O, Sjodahl R. Local recurrencefollowing total mesorectal excision for rectal cancer. Br J Surg1996;83:375—9.

[7] Enker WE, Thaler HT, Cranor ML, Polyak T. Total mesorectalexcision in the operative treatment of carcinoma of the rec-tum. J Am Coll Surg 1995;181:335—46.

[8] Heald RJ, Moran BJ, Ryall RD, Sexton R, MacFarlane JK. Rectalcancer: the Basingstoke experience of total mesorectal exci-sion, 1978—1997. Arch Surg 1998;133:894—9.

[9] Kapiteijn E, Putter H, van de Velde CJ. Impact of the introduc-tion and training of total mesorectal excision on recurrenceand survival in rectal cancer in The Netherlands. Br J Surg2002;89:1142—9.

10] McCall JL, Cox MR, Wattchow DA. Analysis of local recurrencerates after surgery alone for rectal cancer. Int J Colorectal Dis1995;10:126—32.

11] Quirke P, Durdey P, Dixon MF, Williams NS. Local recurrence ofrectal adenocarcinoma due to inadequate surgical resection.Histopathological study of lateral tumour spread and surgicalexcision. Lancet 1986;2:996—9.

12] Brown G, Radcliffe AG, Newcombe RG, Dallimore NS, BourneMW, Williams GT. Preoperative assessment of prognostic fac-tors in rectal cancer using high-resolution magnetic resonanceimaging. Br J Surg 2003;90:355—64.

13] Bissett IP, Fernando CC, Hough DM, Cowan BR, Chau KY, YoungAA, et al. Identification of the fascia propria by magnetic reso-nance imaging and its relevance to preoperative assessment ofrectal cancer. Dis Colon Rectum 2001;44:259—65.

14] Portier G. Recommandations pour la pratique clinique.Comment choisir les thérapeutiques néoadjuvantes ? Gastroen-terol Clin Biol 2007;31:23—33.

15] Bipat S, Glas AS, Slors FJ, Zwinderman AH, Bossuyt PM, Sto-ker J. Rectal cancer: local staging and assessment of lymphnode involvement with endoluminal US, CT, and MR imaging —a meta-analysis. Radiology 2004;232:773—83.

16] Klessen C, Rogalla P, Taupitz M. Local staging of rectal cancer:the current role of MRI. Eur Radiol 2007;17:379—89.

17] Peschaud F, Cuenod CA, Benoist S, Julie C, Beauchet A, SiauveN, et al. Accuracy of magnetic resonance imaging in rectalcancer depends on location of the tumor. Dis Colon Rectum2005;48:1603—9.

18] Pirro N, Pignodel C, Cathala P, Fabbro-Peray P, Godlewski G,Prudhomme M. The number of lymph nodes is correlated withmesorectal morphometry. Surg Radiol Anat 2008;30:297—302.

19] Kamina P. Précis d’anatomie clinique, vol. 3. Paris: Maloine;2005.

[

N. Pirro et al.

20] Topor B, Acland R, Kolodko V, Galandiuk S. Mesorectal lymphnodes: their location and distribution within the mesorectum.Dis Colon Rectum 2003;46:779—85.

21] Canessa CE, Badia F, Fierro S, Fiol V, Hayek G. Anatomic studyof the lymph nodes of the mesorectum. Dis Colon Rectum2001;44:1333—6.

22] Steup WH, Moriya Y, van de Velde CJ. Patterns of lymphaticspread in rectal cancer. A topographical analysis on lymph nodemetastases. Eur J Cancer 2002;38:911—8.

23] Kanemitsu Y, Hirai T, Komori K, Kato T. Survival benefitof high ligation of the inferior mesenteric artery in sig-moid colon or rectal cancer surgery. Br J Surg 2006;93:609—15.

24] Hida J, Yasutomi M, Fujimoto K, Maruyama T, Okuno K, ShindoK. Does lateral lymph node dissection improve survival in rectalcarcinoma ? Examination of node metastases by the clearingmethod. J Am Coll Surg 1997;184:475—80.

25] Ono C, Yoshinaga K, Enomoto M, Sugihara K. Discontinuousrectal cancer spread in the mesorectum and the optimaldistal clearance margin in situ. Dis Colon Rectum 2002;45:744—9.

26] Reynolds JV, Joyce WP, Dolan J, Sheahan K, Hyland JM.Pathological evidence in support of total mesorectal exci-sion in the management of rectal cancer. Br J Surg 1996;83:1112—5.

27] Scott N, Jackson P, al Jaberi T, Dixon MF, Quirke P, Finan PJ.Total mesorectal excision and local recurrence: a study oftumour spread in the mesorectum distal to rectal cancer. BrJ Surg 1995;82:1031—3.

28] Zhao GP, Zhou ZG, Lei WZ, Yu YY, Wang C, Wang Z, et al.Pathological study of distal mesorectal cancer spread to deter-mine a proper distal resection margin. World J Gastroenterol2005;11:319—22.

29] Ulrich A, Himmer K, Koch M, Kienle P, Buchler MW, Weitz J.Location of rectal cancer within the circumference of the rec-tum does not influence lymph node status. Ann Surg Oncol2007;14:2257—62.

30] Malassagne B, Valleur P, Serra J, Sarnacki S, Galian A, HoangC, et al. Relationship of apical lymph node involvementto survival in resected colon carcinoma. Dis Colon Rectum1993;36:645—53.

31] Grinnell RS. Lymphatic block with atypical and retrograde lym-phatic metastasis and spread in carcinoma of the colon andrectum. Ann Surg 1966;163:272—80.

32] Rouvière H. Anatomie des lymphatiques de l’Homme. Paris:Masson et Cie; 1932.

33] Andreola S, Leo E, Belli F, Bufalino R, Tomasic G, Lavarino C, etal. Manual dissection of adenocarcinoma of the lower third ofthe rectum specimens for detection of lymph node metastasessmaller than 5 mm. Cancer 1996;77:607—12.

34] Herrera L, Villarreal JR. Incidence of metastases from rectaladenocarcinoma in small lymph nodes detected by a clearingtechnique. Dis Colon Rectum 1992;35:783—8.

35] Hida J, Yasutomi M, Tokoro T, Kubo R. Examination of nodalmetastases by a clearing method supports pelvic plexuspreservation in rectal cancer surgery. Dis Colon Rectum1999;42:510—4.

36] Hyder JW, Talbott TM, Maycroft TC. A critical review of che-mical lymph node clearance and staging of colon and rectalcancer at Ferguson Hospital, 1977 to 1982. Dis Colon Rectum1990;33:923—5.

37] Ratto C, Sofo L, Ippoliti M, Merico M, Bossola M, Vecchio FM,et al. Accurate lymph-node detection in colorectal specimens

resected for cancer is of prognostic significance. Dis Colon Rec-tum 1999;42:143—54.

38] Scott KW, Grace RH. Detection of lymph node metastases incolorectal carcinoma before and after fat clearance. Br J Surg1989;76:1165—7.

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

Les nœuds lymphatiques du rectum

[39] Takahashi T, Ueno M, Azekura K, Ohta H. Lateral node dissec-tion and total mesorectal excision for rectal cancer. Dis ColonRectum 2000;43:S59—68.

[40] International Union against Cancer (UICC). Colon and rec-tum. In: Sobin LH, Wittekind CH, editors. TNM classificationof malignant tumours. 6th ed. New York: Wiley; 2002,p. 72—76.

[41] Wong JH, Severino R, Honnebier MB, Tom P, Namiki TS. Numberof nodes examined and staging accuracy in colorectal carci-noma. J Clin Oncol 1999;17:2896—900.

[42] Rullier A, Laurent C. Recommendations for clinical practice.Therapeutic choices for rectal cancer. What quality criteria areimportant for surgical excision of rectal cancer ? GastroenterolClin Biol 2007;31(Special number 1), 1S34—35.

[43] Adachi Y, Inomata M, Miyazaki N, Sato K, Shiraishi N, KitanoS. Distribution of lymph node metastasis and level of inferiormesenteric artery ligation in colorectal cancer. J Clin Gastroen-terol 1998;26:179—82.

[44] Pezim ME, Nicholls RJ. Survival after high or low ligation of theinferior mesenteric artery during curative surgery for rectalcancer. Ann Surg 1984;200:729—33.

[45] Slanetz Jr CA, Grimson R. Effect of high and interme-diate ligation on survival and recurrence rates followingcurative resection of colorectal cancer. Dis Colon Rectum1997;40:1205—18.

[46] Sugihara K, Kobayashi H, Kato T, Mori T, Mochizuki H, KameokaS, et al. Indication and benefit of pelvic sidewall dissection forrectal cancer. Dis Colon Rectum 2006;49:1663—72.

[47] Moriya Y, Hojo K, Sawada T, Koyama Y. Significance of lateralnode dissection for advanced rectal carcinoma at or below theperitoneal reflection. Dis Colon Rectum 1989;32:307—15.

[48] Ueno H, Mochizuki H, Hashiguchi Y, Hase K. Prognostic deter-minants of patients with lateral nodal involvement by rectalcancer. Ann Surg 2001;234:190—7.

[49] Kawahara H, Nimura H, Watanabe K, Kobayashi T, KashiwagiH, Yanaga K. Where does the first lateral pelvic lymph nodereceive drainage from ? Dig Surg 2007;24:413—7.

[50] Ueno H, Mochizuki H, Hashiguchi Y, Ishiguro M, Miyoshi M, Kaji-wara Y, et al. Potential prognostic benefit of lateral pelvicnode dissection for rectal cancer located below the peritonealreflection. Ann Surg 2007;245:80—7.

[51] Nagawa H, Muto T, Sunouchi K, Higuchi Y, Tsurita G, Wata-nabe T, et al. Randomized, controlled trial of lateral nodedissection vs. nerve-preserving resection in patients with rec-tal cancer after preoperative radiotherapy. Dis Colon Rectum2001;44:1274—80.

[52] Harnsberger JR, Vernava III VM, Longo WE. Radical abdomino-pelvic lymphadenectomy: historic perspective and current rolein the surgical management of rectal cancer. Dis Colon Rectum1994;37:73—87.

[53] Thorn CC, Woodcock NP, Scott N, Verbeke C, Scott SB, AmbroseNS. What factors affect lymph node yield in surgery for rectalcancer ? Colorectal Dis 2004;6:356—61.

[54] Tekkis PP, Smith JJ, Heriot AG, Darzi AW, Thompson MR,Stamatakis JD. A national study on lymph node retrieval inresectional surgery for colorectal cancer. Dis Colon Rectum2006;49:1673—83.

[55] Herrera-Ornelas L, Justiniano J, Castillo N, Petrelli NJ, StulcJP, Mittelman A. Metastases in small lymph nodes from coloncancer. Arch Surg 1987;122:1253—6.

[56] Hida J, Mori N, Kubo R, Matsuda T, Morikawa E, Kitaoka M, et al.Metastases from carcinoma of the colon and rectum detectedin small lymph nodes by the clearing method. J Am Coll Surg

1994;178:223—8.

[57] Bosset JF, Calais G, Mineur L, Maingon P, Radosevic-Jelic L,Daban A, et al. Enhanced tumorocidal effect of chemotherapywith preoperative radiotherapy for rectal cancer: preliminaryresults—EORTC 22921. J Clin Oncol 2005;23:5620—7.

[

145

58] Wichmann MW, Muller C, Meyer G, Strauss T, Hornung HM, Lau-Werner U, et al. Effect of preoperative radiochemotherapy onlymph node retrieval after resection of rectal cancer. Arch Surg2002;137:206—10.

59] Sarashina H, Inoue I, Saitoh N, Nunomura M, Nakayama H, OkuiK. Preoperative radiotherapy in rectal carcinoma. 2. The effectof irradiation on lymph node involvement. Strahlenther Onkol1991;167:361—5.

60] Kapiteijn E, Marijnen CA, Nagtegaal ID, Putter H, Steup WH,Wiggers T, et al. Preoperative radiotherapy combined with totalmesorectal excision for resectable rectal cancer. N Engl J Med2001;345:638—46.

61] Rullier A, Laurent C, Capdepont M, Vendrely V, Belleannee G,Bioulac-Sage P, et al. Lymph nodes after preoperative chemo-radiotherapy for rectal carcinoma: number, status, and impacton survival. Am J Surg Pathol 2008;32:45—50.

62] Bosset JF, Magnin V, Maingon P, Mantion G, Pelissier EP, Mer-cier M, et al. Preoperative radiochemotherapy in rectal cancer:long-term results of a phase II trial. Int J Radiat Oncol Biol Phys2000;46:323—7.

63] Chari RS, Tyler DS, Anscher MS, Russell L, Clary BM, HathornJ, et al. Preoperative radiation and chemotherapy in thetreatment of adenocarcinoma of the rectum. Ann Surg1995;221:778—86.

64] Crane CH, Skibber JM, Birnbaum EH, Feig BW, Singh AK, DelclosME, et al. The addition of continuous infusion 5-FU to preo-perative radiation therapy increases tumor response, leadingto increased sphincter preservation in locally advanced rectalcancer. Int J Radiat Oncol Biol Phys 2003;57:84—9.

65] Grann A, Minsky BD, Cohen AM, Saltz L, Guillem JG, PatyPB, et al. Preliminary results of preoperative 5-fluorouracil,low-dose leucovorin, and concurrent radiation therapy for cli-nically resectable T3 rectal cancer. Dis Colon Rectum 1997;40:515—22.

66] Hiotis SP, Weber SM, Cohen AM, Minsky BD, Paty PB, GuillemJG, et al. Assessing the predictive value of clinical completeresponse to neoadjuvant therapy for rectal cancer: an analysisof 488 patients. J Am Coll Surg 2002;194:131—5.

67] Hyams DM, Mamounas EP, Petrelli N, Rockette H, Jones J,Wieand HS, et al. A clinical trial to evaluate the worth ofpreoperative multimodality therapy in patients with operablecarcinoma of the rectum: a progress report of National Surgi-cal Breast and Bowel Project Protocol R-03. Dis Colon Rectum1997;40:131—9.

68] Janjan NA, Khoo VS, Abbruzzese J, Pazdur R, Dubrow R, ClearyKR, et al. Tumor downstaging and sphincter preservation withpreoperative chemoradiation in locally advanced rectal can-cer: the M.D. Anderson Cancer Center experience. Int J RadiatOncol Biol Phys 1999;44:1027—38.

69] Read TE, Andujar JE, Caushaj PF, Johnston DR, Dietz DW, Myer-son RJ, et al. Neoadjuvant therapy for rectal cancer: histologicresponse of the primary tumor predicts nodal status. Dis ColonRectum 2004;47:825—31.

70] Garcia-Aguilar J, Hernandez dA, Sirivongs P, Lee SH, Madoff RD,Rothenberger DA. A pathologic complete response to preopera-tive chemoradiation is associated with lower local recurrenceand improved survival in rectal cancer patients treated bymesorectal excision. Dis Colon Rectum 2003;46:298—304.

71] Janjan NA, Crane C, Feig BW, Cleary K, Dubrow R, Curley S, etal. Improved overall survival among responders to preoperativechemoradiation for locally advanced rectal cancer. Am J ClinOncol 2001;24:107—12.

72] Guillem JG, Chessin DB, Cohen AM, Shia J, Mazumdar M, Enker

W, et al. Long-term oncologic outcome following preoperativecombined modality therapy and total mesorectal excision oflocally advanced rectal cancer. Ann Surg 2005;241:829—36.

73] Pucciarelli S, Toppan P, Friso ML, Russo V, Pasetto L, Urso E, etal. Complete pathologic response following preoperative che-

1

[

[

[

[

[

46

moradiation therapy for middle to lower rectal cancer is nota prognostic factor for a better outcome. Dis Colon Rectum2004;47:1798—807.

74] Goldstein NS. Lymph node recoveries from 2427 pT3 colorec-tal resection specimens spanning 45 years: recommendationsfor a minimum number of recovered lymph nodes based onpredictive probabilities. Am J Surg Pathol 2002;26:179—89.

75] Tepper JE, O’Connell MJ, Niedzwiecki D, Hollis D, ComptonC, Benson III AB, et al. Impact of number of nodes retrie-

ved on outcome in patients with rectal cancer. J Clin Oncol2001;19:157—63.

76] Wong JH, Bowles BJ, Bueno R, Shimizu D. Impact of the numberof negative nodes on disease-free survival in colorectal cancerpatients. Dis Colon Rectum 2002;45:1341—8.

[

N. Pirro et al.

77] Compton CC. Updated protocol for the examination of spe-cimens from patients with carcinomas of the colon andrectum, excluding carcinoid tumors, lymphomas, sarcomas,and tumors of the vermiform appendix: a basis for che-cklists. Cancer Committee. Arch Pathol Lab Med 2000;124:1016—25.

78] Liberale G, Lasser P, Sabourin JC, Malka D, Duvillard P, EliasD, et al. Sentinel lymph nodes of colorectal carcinoma:reappraisal of 123 cases. Gastroenterol Clin Biol 2007;31:

281—5.

79] Funahashi K, Koike J, Shimada M, Okamoto K, Goto T, Tera-moto T. A preliminary study of the draining lymph node basinin advanced lower rectal cancer using a radioactive tracer. DisColon Rectum 2006;49:S53—8.