1

UNIVERSITATEA „ALEXANDRU IOAN CUZA” IAŞI FACULTATEA DE BIOLOGIE

Programul: Resurse Umane Tipul proiectului: Proiecte de cercetare postdoctorală Cod proiect: PD-326

Răspunsul liliecilor la fragmentarea habitatelor: diversitate, selecţia habitatului şi cerinţele de hrănire, asigurate de conexiunea dintre habitatele

forestiere şi cele umede din nord-estul României

Sinteza rezultatelor 2011

Obiectivele urmărite pe parcursul anului 2011 au fost: 1) Stabilirea diversităţii chiropterelor din diferite tipuri de habitate forestiere şi

umede din nord-estul României, în scopul identificării habitatelor cheie pentru chiroptere. 2) Monitorizarea chiropterelor din habitatele forestiere şi umede din nord-estul

României, în vederea evaluării gradului de conexiune dintre habitatele forestiere – ca locuri de adăpost şi zonele umede – ca locuri de hrănire.

Metode si material de lucru Activitatea liliecilor a fost investigată în diferite tipuri de păduri (Natura2000 SCI-uri),

situate la altitudini cuprinse între 28 și 1794 m, din județele Iași și Neamț: Bârnova (IS), Mădârjac (IS), Humosu (IS), Tătăruși (IS), Roșcani (IS), Mircești (IS), Uricani (IS), Prut (IS), Icușeni (IS), Ciric (IS), Vânători-Neamț (NT), Ceahlău (NT). Suprafața pădurilor investigate a fost cuprinsă între 28 și 30.841 ha. Inregistrări ale semnalelor de ecolocație, emise de lilieci, au fost efectuate in 95 de puncte, distribuite în cinci tipuri dinstinte de păduri (de conifere, de amestec, de fag, de stejar și ripariene). Înregistrările au fost efectuate din aprilie până în septembrie, 2011. Am înregistrat numărul de treceri al liliecilor, timp de 10 minute, în fiecare punct.

În zonele umede (râuri, iazuri si lacuri), înregistrări ale semnalelor de ecolocație au fost efectuate în 20 de puncte, din mai până în septembrie 2011, în județul Iași. Am înregistrat trecerile liliecilor, timp de 20 de minute în fiecare punct, în următoarele zone umede: Bahlui, Jijia, Siret, Roșcani, Cucuteni, Dobrovăț, Aroneanu, Ciric, Veneția, Chirița, Humosu.

În 2011, înregistrări au fost efectuate în peste 65 de nopți, din aprilie până în septembrie. Au fost adunate peste 90 de ore de înregistrări. Semnalele, înregistrate cu ajutorul detectoarelor cu expansiune de timp, au fost mai târziu analizate și identificate la nivel de specie, cu ajutorul programului Batsound. Am folosit datele de la o serie de autori, pentru identificarea sonogramelor, care aparțin la anumite specii de lilieci (Tupinier, 1997; Ahlen & Baagøe, 1999; Russ, 1999; Jones et al., 2000; Parsons & Jones, 2000; Russo & Jones, 1999, 2002; Barataud, 2004).

Scopul analizei de habitat a fost să vedem dacă factorii abiotici și biotici influențează semnificativ prezența și activitatea liliecilor. Pentru aceasta, datele climatice (temperatura, umiditatea, presiunea), datele geografice (altitudinea, suprafața), ca și tipurile de păduri/zone umede menționate au fost corelate cu rezultatele prezenței liliecilor.

După aplicarea unui test de distribuție normală (Shapiro-Wilks, p > 0.05), corelația diferiților factori abiotici sau biotici cu prezența diferitelor specii de lilieci a fost realizată cu ajutorul coeficientului Pearson, pentru datele normal distribuite și cu ajutorul coeficientului

2

Spearman, pentru datele care nu prezentau o distribuție normală. Asocierea diferitelor variabile cu tipuri de păduri sau zone umede au fost analizate cu ajutorul testului ANOVA. Testele statistice au fost realizate în XLSTAT, versiunea 7.5.2.

Material de lucru: detectoare cu expansiune de timp Tranquility și Petterson 240x, minidisc Sony, Edirol, detector heterodin (Bat detector MKII – Magenta Electronics), GPS, thermo–higrometru, lanternă frontală, cameră video Snake, echipament TSA (Tehnica Speologiei Alpine – pentru căţărare în copaci), plase chiropterologice, maşină, pensetă, tuburi eppendorff, alcool 70%, acid lactic 70%, microscop electronic (NOVEX KONUS Campus 100x), lupă (NOVEX-AP-8 40x), lame şi lamele, aparat foto digital Canon A510.

Fig. 1 Distribuția și tipurile de păduri din județele Iași și Neamț (realizat de Emanuel Baltag)

Fig. 2 Distribuția și tipurile de zone umede din județele Iași și Neamț (realizat de Emanuel Baltag)

Rezultate şi discuţii Majoritatea pădurilor din România au fost tăiate, pădurile care s-au regenerat în urma

acestor tăieri, probabil că nu vor semăna niciodată cu pădurile native, iar fragmentele de pădure bătrână, care au rămas sunt mici și izolate. Majoritatea SCI-urile din județul Iași (90%) sunt reprezentate de fragmente de păduri cu dimensiuni reduse care măresc riscul ca habitatul să se degradeze și permit susținerea unui număr limitat de specii (fig. 3).

3

Fig. 3 Localizarea SCI-urile din județul Iași, cu suprafață redusă

Scopul principal al studiului realizat în zonele forestiere, a fost de a evalua distribuția

liliecilor și selecția habitatului de către aceștia, în diferite tipuri de păduri, pentru a trasa orientări de conservare în managementul aplicat în silvicultură.

În habitatele forestiere investigate în cele două județe, au fost identificate 21 de specii de lilieci. Majoritatea trecerilor înregistrate au aparținut speciilor: Nyctalus sp. (45%), Myotis sp. (15%) și Barbastella barbastellus (10%). Alte specii înregistrate au fost: Eptesicus serotinus, Eptesicus nilssonii, Hypsugo savii, Myotis bechsteinii, Myotis dasycneme, Myotis daubentonii, Myotis emarginatus, Myotis mystacinus/Myotis brandtii, Myotis myotis/Myotis oxygnathus, Myotis nattereri, Nyctalus lasiopterus, Nyctalus leisleri, Pipistrellus kuhlii, Pipistrellus nathusii, Pipistrellus pipistrellus, Pipistrellus pygmaeus, Plecotus auritus/Plecotus austriacus, Vespertilio murinus și Tadarida teniotis. Dintre acestea, noi pentru fauna de chiroptere a Moldovei sunt: Myotis emarginatus, Nyctalus lasiopterus și Tadarida teniotis.

Între numărul de treceri și numărul de specii de lilieci este o corelație pozitivă (p = 0.697) (fig. 4). Un număr mai mare de specii a fost întâlnit în fragmentele mari de pădure în comparație cu fragmentele medii și mici de pădure (p = 0.641). Am observat o corelație negativă între tipul de pădure și suprafață (p = -0.730). Se pare că pădurile de conifere și de amestec sunt cele mai mari ca și suprafață, în aria de studiu, în timp ce pădurile de foioase sunt cele mai afectate, suprafața acestora fiind cea mai redusă.

Fig. 4 Corelatia intre nr. de treceri si nr. de specii de lilieci (stânga), între numărul de specii și suprafață (mijloc) și

tipul de pădure și suprafață (dreapta)

Fig. 5 Asocierea între media nr. de specii de lilieci (stânga), nr. de lilieci (mijloc) și numărul de lilieci/oră (dreapta)

și tipul de habitat (1 – fag, 2 – stejar, 3 – riparian, 4 – amestec și 5 - conifere) din aria de studiu

4

Pădurile de stejar adăpostesc cele mai multe specii de lilieci, în timp ce, cele mai puține

specii au fost întâlnite în pădurile ripariene (fig. 5 stânga). Numărul de treceri înregistrat a fost cel mai ridicat în pădurile de stejar și cel mai scăzut în pădurile de conifere (fig. 5 mijloc). Activitatea liliecilor (nr. de lilieci/oră) a fost cea mai ridicată în pădurile de amestec și cea mai scăzută în pădurile de fag (fig. 5 dreapta).

Am întâlnit o asociere strânsă între prezența speciei Barbastella barbastellus și pădurile de fag bătrâne (fig. 6). Specia este corelată pozitiv cu suprafața pădurii (p = 0.779), lipsind din fragmentele mici de pădure. Speciile genului Nyctalus sunt asociate mai ales cu pădurile ripariene și de stejar. Speciile genului Myotis sunt puternic asociate cu pădurile de conifere și cele de amestec, fiind corelate pozitiv cu altitudinea (p = 0.803). Pipistrellus sp. preferă pădurile de amestec, ripariene și cele de stejar (fig. 6).

Fig. 6 Asocierile înte genurile reprezentative de lilieci si tipurile de pădure investigate (1 –fag, 2 – stejar, 3 –

riparian, 4 – de amestec și 5 – conifere)

În zonele umede am urmărit gradul de folosire al habitatului, de către diferite specii de lilieci, gruparea diferitelor specii în zonele de hrănire și tiparul de activitate a comunităților de lilieci, din județul Iași.

Au fost indentificate 17 specii de lilieci: Eptesicus serotinus, Hypsugo savii, Myotis bechsteinii, Myotis dasycneme, Myotis daubentonii, Myotis emarginatus, Myotis mystacinus/Myotis brandtii, Myotis myotis/Myotis oxygnathus, Myotis nattereri, Nyctalus lasiopterus, Nyctalus leisleri, Pipistrellus kuhlii, Pipistrellus nathusii, Pipistrellus pipistrellus, Pipistrellus pygmaeus, Plecotus auritus/Plecotus austriacus și Vespertilio murinus. În zonele de hrănire au dominat Nyctalus sp. (42%), Pipistrellus sp. (36%) și Myotis sp. (17%).

Abundența și diversitatea speciilor de lilieci a fost corelată cu prezența/absența vegetației ripariene, șiruri de copaci sau a corpurilor de păduri situate până la 500 m distanță. Astfel, cel mai mare nr. de specii a fost întâlnit pe râurile mărginite de păduri. Speciile genului Nyctalus preferă apele stagnante fără vegetație ripariană. Myotis sp. preferă apele curgătoare fără vegetație ripariană iar Pipistrellus sp. preferă apele curgătoare mărginite de păduri (fig. 7).

Liliecii par să prefere apele stagnante (lacuri și iazuri), râurilor.

Fig. 7 Asocierea între, nr. de specii, numărul de treceri ale genurilor Nyctalus sp., Pipistrellus sp. și Myotis sp. cu

tipul de habitat umed (1 – râu cu pădure, 2 – râu cu vegetație, 3 – râu fără vegetație, 4 – lac cu vegetație, 5 – lac cu pădure, 6 – lac fără vegetație)

Corespondența a fost realizată între abundența liliecilor și temperatură, umiditate, viteza

vântului și presiune. S-a observat că activitatea speciilor genului Pipistrellus este corelată

5

negativ cu temperatura (p = - 0.54), fiind mai ridicată la 13-15 ˚C. Activitatea speciilor genului Myotis, în principal a speciei Myotis daubentonii, a fost mai ridicată în luna septembrie (p = 0.46). Activitatea liliecilor este corelată negativ cu creșterea presiunii (p = - 0 0.45), fiind mai ridicată între 980 și 988 bari (fig. 8).

Fig. 8 Corelatia intre numărul de treceri ale speciilor genului Pipistrellus și temperatură (stânga), Myotis sp. și luna

în care au fost realizate înregistrările (mijloc) și între totalul trecerilor liliecilor și presiune (dreapta)

1.2. Acțiuni de capturare în tipurile de habitate studiate, pentru depistarea coloniilor (secundare, de naştere, de împerechere sau de hibernare), înregistrarea parametrilor climatici, colectarea paraziţilor externi de la liliecii capturaţi.

Deoarece în acest an am mai colectat o serie de paraziți externi de la liliecii capturați, și am făcut noi determinări ale paraziților colectați în trecut, prezentăm o serie de date noi față de 2010. Ectoparaziții au fost colectați de la 250 chiroptere, care aparțin la 20 de specii, la 15 specii de lilieci nu au mai fost colectati paraziti în România până în prezent. În total au fost determinați 1630 de paraziți externi, din 35 specii, 12 genuri, 6 familii și 2 clase. Dintre acestea, 12 specii sunt raportate pentru prima dată în România: Macronyssus cyclaspis, Macronyssus, ellipticus, Macronyssus diversipilis, Steatonyssus noctulus, Steatonyssus periblephaurs, Steatonyssus spinosus, Spinturnix punctata, Spinturnix andegavinus, Spinturnix emarginatus, Spinturnix kolenatii, Spinturnix dasycnemi și Spinturnix bechsteini.

Afinitățile dintre specii. În ceea ce privește afinitățile dintre gazde, primul grup este format din Pipistrellus

pygmaeus, Pipistrellus nathusii și Pipistrellus kuhlii (fig. 9), afinitatea ridicată dintre aceste specii este dată de consecvența prezenței speciilor Argas vespertilionis și Steatonyssus sp. Al doilea grup include speciile Myotis myotis, Myotis oxygnathus și Miniopterus shreibersii, aceste specii prezintă paraziți comuni, deoarece formează colonii de naștere mixte.

Fig. 9 Afinitatea dintre speciile de lilieci, în funcție de speciile de paraziți pe care îi suportă (BBA. B. barbastellus,

ESE. E. serotinus, MBE. M. bechsteinii, MBR. M. brandtii, MDA. M. daubentonii, MEM. M. emarginatus, MMYO. M. myotis, MMYS. M. mystacinus, MOX. M. oxygnathus, NNO. N. noctula, PKU. P. kuhlii, PNA. P.

nathusii, PPY. P. pygmaeus, PAU. P. auritus, MSC. M. schreibersii, RME. R. mehelyi) Din fig. 10, se observă că afinitatea ce mai mare este între speciile de paraziți externi

Penicilidia conspicua și Nycteribia schmidlii, care împreună cu Ixodes simplex și Spinturnix psi sunt considerați paraziți tipici pentru specia gazadă Miniopterus schreibersii. Nycteribia

6

pedicularia, Nycteribia kolenatii și Spinturnix andegavinus sunt apropiați pentru că am găsit acești paraziți în principal pe specia gazdă Myotis daubentonii. Același lucru poate fi argumentat și pentru Spinturnix acuminatus și Steatonyssus noctulus, care conform datelor noastre, pot fi identificate ca și grup parazit la Nyctalus noctula, împreună cu specia Macronyssus flavus. Afinitatea ridicată dintre Spinturnix myoti și Penicillidia dufourii, împreună cu Ichoronyssus scutatus și Nycteribia latreillii, reflectă faptul că acești paraziți au fost colectați doar de la speciile criptice de lilieci Myotis myotis și Myotis oxygnathus.

Fig. 9 Afinitatea între speciile de paraziți, în funcție de gazdele pe care aceștia le infestează (ISC. Ichoronyssus scutatus, MSP. Macronyssus sp. (M. cyclaspis, M. diversipilis, M. ellipticus, M. flavus, M. granulossus), SNO. Steatonyssus noctulus, SPE. S. periblepharus, SSP. S. spinosus, EEU. Eyndhovenia euryalis, SAC. Spinturnix

acuminatus, SPU. S. punctata, SAN. S. andegavinus, SEM. S. emarginatus, SKO. S. kolenatii, SMYO. S. myoti, SMYS. S. mystacinus, SPL. S. plecotinus, SPS. S. psi, ISI. Ixodes simplex, IVE. I. vespertilionis, AVE. Argas

vespertilionis, TRO. Trombiculidae (Chiroptella muscae, Leptotrombidium myoticulum), NVE. Nycteribia vexata, NKO. N. kolenatii, NLA. N. latreillii, NPE. N. pedicularia, NSC. N. schmidlii, PCO. Penicillidia conspicua, PDU.

P. dufourii, PBI. Phthiridium biarticulatum)

Legătura dintre paraziții din familiile Spinturnicidae Nycteribiidae și gazdele lor Liliecii adesea sunt puternic parazitați de artropode (Zahn & Rupp, 2004). În ciuda

acestui fapt, foarte puține lucruri se cunosc despre efectul ectoparaziților asupra condiției gazdelor. Printre paraziții externi la lilieci, acarienii tind să fie cei mai abundenți la liliecii de peșteră (Zahn & Rupp, 2004). Acești paraziți hematofagi își desfășoară întreg ciclul de viață pe gazdă și tind să rămână pe același individ perioade lungi de timp (Christe et al., 2000; Hofstede & Fenton, 2005); astfel este foarte probabil ca aceștia să exercite un stres continuu asupra gazdei (Lourenço & Palmeirim 2007). Astfel, am vrut să vedem dacă există corelație între încărcătura cu paraziți (abundența) și condiția liliecilor.

De la speciile de lilieci Myotis myotis, Myotis oxygnathus, Myotis daubentonii, Nyctalus noctula si Miniopterus schreibersii, au fost colectate 4 specii de spinturnicide: Spinturnix myoti, Spinturnix andegavinus, Spinturnix psi si Spinturnix acuminatus si specii 7 de nycteribiide: Nycteribia kolenatii, Nycteribia latreillii, Nycteribia pedicularia, Nycteribia vexata, Nycteribia schmidllii, Penicilidia conspicua si Penicilidia dufourii.

A fost analizată sezonier, încărcătura cu acarieni și diptere parazite, în perioada formării coloniilor de naștere (iunie-iulie) și în perioada de împerechere (august-sepmtebrie) la Peștera Liliecilor de la Gura Dobrogei și Peștera Casian (2), Peștera Limanu (4), și doar în perioada de împerechere la peșterile din Cheile Vârghișului (1), Peștera Liliecilor din Rarău (3), și în perioada de naștere în Pădurea Letea (5).

Pentru a măsura condiția corpului la lilieci (BC), greutatea a fost împărțită la lungimea antebrațului (Zahn & Rupp 2004). S-a observat că abundența mai mare a acarienilor este prezentă, cu precădere, în perioada formării coloniilor de naștere, fiind afectați mai ales juvenilii și femelele. Astfel, la speciile surori Myotis myotis/Myotis oxygnathus este o

7

corelație negativă, în această perioadă (p = 0.683), între BC și numărul de acarieni. Același lucru l-am observat și la juvenilii de Myotis daubentonii (-0.784) și la Miniopterus schreibersii (-0.455) atât la femele cât și la masculi (fig. 11).

Fig 11 Corelația între condiția corpului gazdei (BC) și abundența spinturnicidelor la Myotis myotis/Myotis

oxygnathus (stânga), Myotis daubentonii (mijloc) și Miniopterus schreibersii (dreapta)

Analiza de Corespondență Multiplă (Multiple Correspondence Analysis – MCA) a indicat o separare evindentă între coloniile din diferite adăposturi, astfel o grupare este formată de Myotis myotis/Myotis oxygnathys din adăpostul 1 si 3 și Nyctalus noctula din adăpostul 3 care sunt infestați, în principal, cu 3-5 ex. de spinturnicide femele și masculi și 3-5 ex. nycteribiide masculi. O altă grupare este format din Myotis myotis/Myotis oxygnathus și Miniopterus schreibersii, capturați în adăpostul 2, aici gradul de infestare este mai mare, fiind infestați, în primul rând, cu 6-10 ex. de spinturnicide femele si peste 11 ex. spinturnicide protonimfe, precum și 1-2 ex. nycteribiidae femele si masculi.

Fig. 12 Analiza de Corespondență Multiplă (MCA) între speciile de lilieci (M.m./m.o. – Myotis myotis/Myotis oxygnathus, M. dau – Myotis daubentonii, N.n. – Nyctalus noctula, M. sch – Miniopterus schreibersii) din diferite adăposturi (s1 – Chei Vârghiș, s2 – Peștera de la Gura Dobrogei și Peștera Casian, s3 – Peștera Rarău, s4 – Peștera

Limanu, s5 – Pădurea Letea) și categoriile de vârstă ale spinturnicidelor colectate (sf – spinturnicid femel, sm – spinturnicid mascul, sd – spinturnicid deutonimfă, sp – spinturnicid protonimfă, nf – nicteribiid femel, nm –

nicteribiid mascul 0, 1 (1-2), 2 (3-5), 3 (6-10), 4 (11-))

Director de proiect, dr. Pocora Irina Elena

Symmetric variable plot(axes F1 and F2: 45.17 %)

P-sp4

P-sp2

P-sp 4

P-sp 3P-sp 2

P-sp 1

P-sm2

P-sm1

P-sm 2

P-sm 1

P-sf3P-sf2

P-sf 4

P-sf 3

P-sf 2

P-sf 1

P-sd2 P-sd1

P-sd 4

P-sd 2

P-sd 1

P-nm2

P-nm 2

P-nm 1

P-nf 2P-nf 1

Shelter-s 5

Shelter-s 4

Shelter-s 3

Shelter-s 2

Shelter-s 1Sp-Sex-N. n.-MSp-Sex-N. n.-F

Sp-Sex-M. sch.-MSp-Sex-M. sch.-F

Sp-Sex-M. m./M. o.-j

Sp-Sex-M. m./M. o.-M

Sp-Sex-M. m./M. o.-FSp-Sex-M. dau.-j

Sp-Sex-M. dau.-M

Sp-Sex-M. dau.-F

-2

-1

0

1

2

3

-5 -4 -3 -2 -1 0 1 2 3 4

F1 (28.38 %)

F2

(16.

79 %

)