Embed Size (px)
Citation preview
UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE BAJA CALIFORNIA SUR
ÁREA DE CONOCIMIENTO DE CIENCIAS DEL MAR
DEPARTAMENTO ACADÉMICO DE BIOLOGÍA MARINA
“ESTRUCTURA COMUNITARIA Y ZONACIÓN GEOGRAFÍCA DE PECES EN
ARRECIFES ROCOSOS DEL NORTE DEL GOLFO DE CALIFORNIA”
TESIS
COMO REQUISITO PARA OBTENER EL TÍTILO DE
BIÓLOGO MARINO
PRESENTA
OLLIN TEZONTLI GONZÁLEZ CUELLAR
DIRECTOR: Dr. Héctor Reyes Bonilla
JUNIO 2012
A mi padre querido,
José Librado González Castro
Por enseñarme a soñar
AGRADECIMIENTO
Quiero expresar un rotundo agradecimiento al Dr. Héctor Reyes Bonilla por dirigir mi tesis, por la paciencia, dedicación y confianza (espero) que tuvo, además de todas las buenas oportunidades que me ofreció en la ruta de mi aprendizaje. A mi comité de tesis Dr. Carlos Sánchez Ortiz y Dr. Jorge Torre Cosió, por dedicar parte de su tiempo en momentos con mucho trabajo, y por entregar a tiempo mis correcciones, realmente lo aprecio mucho. Al Proyecto PANGAS por facilitar parte de la información pertinente para que esto fuera posible y las oportunidades de aprendizaje. A “The David & Lucile Packard Foundation” A ProNatura Noroeste por la beca que me ofrecieron y por la información compartida. A la tripulación del Rocío del Mar por tan cálido trato en sus viajes. A mis padres, Magda y Librado por el apoyo incondicional, por que nadie dijo que es fácil sacar adelante a un hijo. A mi hermana Exa, me ayudaste mucho con mi equipo de buceo, incluso cuando tu posiblemente ocupaste más el dinero. A mis hermanos Andrés y Diego, simplemente por ser únicos. Al laboratorio de Sistemas Arrecifales. A Eréndira Aceves Bueno y Arturo Hernández Velasco por facilitarme mucha información, no saben el tiempo que me ahorraron.A Alejandra García por que me ayudaste e instruirte con la edición de mis mapas, así como a Manon Fourriere, Rodolfo García y Luck Inman que se apiadaron de mi en el último momento y me ayudaron con importantes detalles para la realización de la tesis. Realmente fue un alivio. A Emilio Villalobos por todo el apoyo incondicional y moral en los tiempos de cólera!! Por aquellos tiempos inolvidables y memorables a mis machorritas, Daniela, Marina, Ilinova, Adriana y Yesica, por que me enseñaron mucho y aprendimos juntas.
I
ÍNDICE GENERAL ÍNDICE GENERAL ....................................................................................................................... I
Índice de Figuras ................................................................................................................................ III
RESUMEN .................................................................................................................................... IV INTRODUCCIÓN .......................................................................................................................... 1 ANTECEDENTES ........................................................................................................................ 5 JUSTIFICACIÓN .......................................................................................................................... 9 OBJETIVOS ................................................................................................................................... 9
Objetivo general ................................................................................................................................... 9 Objetivos particulares ........................................................................................................................ 9
ÁREA DE ESTUDIO ................................................................................................................. 10 METODOLOGÍA ........................................................................................................................ 12
Estructura comunitaria ................................................................................................................... 12 Diversidad de Shannon-Wiener (H´) .......................................................................................... 14 Análisis estadísticos ........................................................................................................................ 16 Ordenación .......................................................................................................................................... 16 Análisis SIMPER (Similaridad Porcentual) ............................................................................. 17
RESULTADOS ........................................................................................................................... 18 Riqueza específica ............................................................................................................................ 19 Abundancia (N) .................................................................................................................................. 19 Diversidad de Shannon-Wiener (H’) .......................................................................................... 22 Equidad de Pielou (J’) ..................................................................................................................... 22 Índice de Diferenciación Taxonómica (Δ*) ............................................................................. 25 Índice de Diferenciación Taxonómica Promedio (Δ+). ...................................................... 25 Análisis de Ordenación (NMDS) .................................................................................................. 28 Análisis de porcentaje de similitud ........................................................................................... 29
DISCUSIÓN ................................................................................................................................ 30 Estructura comunitaria ................................................................................................................... 30
Riqueza (S), Abundancia (N) y Diversidad (H’) ............................................................................. 30 Equidad de Pielou (J’). ................................................................................................................................. 35 Índice de diferenciación taxonómica (Δ+) e índice promedio de diferenciación taxonómica (Δ*). .............................................................................................................................................. 36
Comparación ecológica de peces del Sur, Centro y Norte del Golfo de California .................................................................................................................................................................. 39 Regionalización del norte del Golfo de California ............................................................... 42
CONCLUSIONES ...................................................................................................................... 47 REFERENCIAS ......................................................................................................................... 48
II
ANEXO I ....................................................................................................................................... 59 ANEXO II Información de la estructura comunitaria de estudios del Golfo de California .................................................................................................................................... 64 ANEXO III Información de la estructura comunitaria de estudios del Golfo de California .................................................................................................................................... 65 ANEXO IV Lista de presencia de especies (x) en las tres zonas del NGC ....... 66 ANEXOS V CLUSTER de los sitios de muestreo del norte del Golfo de California .................................................................................................................................... 69 ANEXOS VII ................................................................................................................................ 70 ANEXO VIII ................................................................................................................................. 71
III
Índice de Figuras Figura 1. Zonas biogeográficas de peces propuestas por a) Thomson et al. (2000). y b) Walker (1960) .................................................................................................... 6 Figura 2. Sitios de muestreos de peces arrecifales en 2009 (a) y 2010 (b). .......... 13 Figura 3. Abundancia relativa de los peces arrecifales del Golfo Norte de California ................................................................................................................................ 18 Figura 4. a) Riqueza (S) de peces arrecifales rocosos (sp/censo) en las 11 regiones del norte del Golfo de California; b) mapa señalando los grupos con base en la prueba a posteriori. ........................................................................................ 20 Figura 5. a) Abundancia (N) de peces arrecifales rocosos (ind/censo) en las 11 localidades del norte del Golfo de California; b) mapa que se señala los grupos con base en la prueba a posteriori ......................................................................... 21 Figura 6. a) Diversidad de Shannon-Wiener (H’) de peces arrecifales rocosos (decit/censo) en las 11 localidades del norte del Golfo de California; b) mapa que señala los grupos con base en la prueba a posteriori ............................................ 23 Figura 7. a) Equidad de Pielou (J’) de peces arrecifales rocosos en las 11 localidades del norte del Golfo de California; a) Gráfica de regiones, b) mapa; se señalan los grupos con base en la prueba a posteriori .......................................... 24 Figura 8. a) Índice de diferenciación taxonómica (Δ*) de peces arrecifales rocosos en las 11 localidades del norte del Golfo de California; b) mapa que señala los grupos con base en la prueba a posteriori ............................................................. 26 Figura 9. a) Índice de diferenciación taxonómica promedio (Δ+) de peces arrecifales rocosos en las 11 localidades del norte del Golfo de California; b) mapa; se señalan los grupos con base en la prueba a posteriori .......................... 27 Figura 10. Escalamiento multidimensional no métrico con nivel de estrés de 0.02 y similitudes de 60% (círculos con líneas continuas) y 80% (círculos con líneas punteadas) de las abundancias de las localidades del norte del Golfo de California. ................................................................................................................................ 28 Figura 11. Zonas biogeográficas de a cuerdo a peces arrecifales del norte del Golfo de California a un 80% de semejanza…………………………………...........44 Figura 12. Zonas biogeográficas del norte del Golfo de California. a) de acuerdo a productividad primaria (Santamaría del Ángel et al., 1994) y b) patrones oceanográficos y físicos (Wilkinson et al., 2009). ................................................... 46
IV
RESUMEN El norte del Golfo de California es una zona con características ambientales particulares,
que se caracteriza por fuertes corrientes de marea, fondos blandos y someros, y alto
endemismo; además, tiene relevancia económica fundamental para México. La fauna de
peces de esa porción del golfo presenta rasgos particulares pero a la fecha no ha sido
analizada en detalle, y esto es necesario ya que estudios previos han indicado fuertes
diferencias faunísticas entre las costas de Baja California y Sonora. El objetivo de esta
tesis fue realizar un análisis de la estructura comunitaria de peces de arrecifes rocosos del
norte del Golfo, y emplear los datos de abundancia y composición de especies para
plantear una zonación geográfica. Se realizaron 627 transectos en 46 sitios divididos en
11 regiones, se obtuvieron índices ecológicos descriptivos de riqueza, abundancia y
varios tipos de diversidad, y se aplicaron análisis de varianza y de ordenación para
comparar regiones y definir la zonación. Los resultados indicaron que la riqueza,
abundancia y diversidad fueron mayores en la región Bahía de los Ángeles Dentro,
medios en San Lorenzo y San Pedro Mártir y menores en La Poma, Bahía de los Ángeles
Fuera, San Esteban, Tiburón y San Jorge. Mientras la equidad y los índices de
diferenciación taxonómica y diferenciación taxonómica promedio presentaron el patrón
contrario, es decir que los valores mas altos se encontraron en Isla San Esteban.
Finalmente, la ordenación indicó que el norte del Golfo se divide en tres principales
regiones para la ictiofauna: 1) el Canal de Ballenas, 2) la región occidental de San
Lorenzo y 3) la región que comprende las Islas Encantadas, la parte externa de Isla Ángel
de la Guarda, el margen este de San Lorenzo, las islas San Pedro Mártir, San Esteban y
la costa de Sonora.
1
INTRODUCCIÓN En las costas de los continentes así como en muchas islas se presenta uno
de los ambientes marinos más importantes y comunes: los arrecifes rocosos
(Witman y Dayton, 2001). Estos comparten su composición geológica con la línea
de costa adyacente originándose ya sea por procesos en los que hubo zonas
emergidas o sumergidas (Carreño y Helenes, 2002). De manera global, los
materiales rocosos que los conforman pueden consistir de formaciones
sedimentarias, ígneas y metamórficas (Horn y Ferry-Graham, 2006) y se pueden
presentar en forma de bloques, empinadas repisas rocosas y pináculos. (Witman y
Dayton, 2001).
Las características de los arrecifes rocosos tienen gran impacto sobre la
ecología del sitio, el cual puede verse afectado en diferentes formas: 1) la dureza
de la matriz arrecifal, pues en sustratos suaves como los sedimentarios, algunos
organismos pueden taladrar y erosionar mejor el suelo, contrario a lo que sucede
con los sustratos duros como los ígneos y metamórficos. 2) El relieve del fondo, ya
que dependiendo de la inclinación y las oquedades o grietas en los sedimentos
presentes en el arrecife, se permitirá que las cavidades sean usadas por peces o
por sus presas (Witman y Dayton, 2001). Por su relieve poco uniforme, los
ambientes rocosos e insulares proveen de sustrato estable para fijación,
protección, reclutamiento y alimento para una gran cantidad de organismos y
especies (Jones, 1988; Booth y Brosnan, 1995). Claro que estos procesos
ecológicos no se deben solo al sustrato, sino a una combinación de este con
2
factores ambientales como la profundidad, flujo de corrientes, distribución de
factores físicos, nutrientes y temperatura (Witman y Dayton, 2001).
Una de las faunas representativas de los ambientes arrecifales son los
peces, los cuales son un grupo muy grande en cuanto a variedad de especies y a
la cantidad de nichos que abarcan. Los peces toman gran importancia en la
transferencia de nutrientes, energía y materia de las comunidades pelágicas y
demersales pues presentan diversas categorías tróficas como herbívoros,
detritívoros, zoplanctivoros, omnívoros y carnívoros (Horn y Ferry-Graham, 2006).
Las interacciones de los peces como depredación, competencia, parasitismo y
simbiosis no solo se realizan en este grupo, ya que todas estas también se llevan
a cabo con otros grupos taxonómicos como algas e invertebrados (Helfman, et al.
2009).
Debido a su gran importancia ecológica y comercial, los peces arrecifales
han sido muy estudiados (Jones, 1988; Di Franco et al. 2009; Aburto-Oropeza et
al. 2010). Los peces transportan energía y materia entre diferentes parte del
ecosistema (Attayde y Hansson, 1999) o entre diferentes ecosistemas (Deegan,
1993; Hanson et al. 2010). Otros son ingenieros ecosistemicos que al mover grava
y arena modifican, crean y mantienen hábitats (Witman y Dayton, 2001). Las
especies herbívoras y zonplanctivoras pasan energía y materia a los niveles
tróficos superiores mientras que los peces en el nivel alto de las cadenas
alimenticias producen un efecto cascada (Helfman et al. 2009). Para beneficio
humano, los peces influyen directamente o indirectamente, y de manera directa
3
contribuyen al estar incorporados en la dieta de las poblaciones humanas (Kent,
1997). Un beneficio indirecto es que los peces constituyen un sostén para muchas
aves marinas, las cuales pueden formar grandes yacimientos de guano utilizado
por el hombre como fertilizante (Crawford y Jahncke, 1999). Por ende, es muy
importante que se mantengan y estudien las comunidades de peces.
El Golfo de California es un mar marginal con una combinación de factores
oceanográficos, topográficos y climáticos que lo hacen muy particular. Con base
en su variabilidad ambiental se reconocen tres regiones: templado norte,
subtropical centro y tropical sur (Castro-Aguirre et al. 1996; Thomson et al. 2000).
Estas variaciones se reflejan en cambios de biota a lo largo del golfo y de las
diferentes estaciones del año. A modo de ejemplo, el norte del Golfo de California,
(desde el delta del Río Colorado hasta Bahía Kino y San Francisquito) es la zona
mas disímil del golfo tanto en su oceanografía como en su biota, en parte por ser
la región más aislada del Océano Pacífico y por otra debido a los grandes cambios
estacionales de temperatura, muy bajas en invierno y altas en verano (Alvarez-
Borrego 2008). Es por esto que en esta porción del golfo se observa un cambio
contrastante en la flora y fauna comparado con el resto de las zonas del golfo; por
ejemplo, hay menos especies de peces tropicales (Alvares-Borrego, 2008;
Thomson et al. 2000; Castro-Aguirre et al. 1996) y ya no se observan corales
pétreos (Sala et al. 2002). De hecho, Castro-Aguirre et al. (1996) menciona que
parte de la fauna íctica de esta porción del golfo tiene afinidad ártico-boreal debido
a que algunas de las especies de peces (ej. Leuresthes sardina y Raja
4
cortezensis) que se encuentran ahí son las mismas o parecidas a las encontradas
en la fauna de California del lado del Pacífico. Por el contrario, el centro y sur del
Golfo de California presenta temperaturas más cálidas y por lo tanto una fauna
tropicalizada de peces ausente en el norte. De acuerdo con Thomson et al. (2000)
en el centro la comunidad de peces es más típica del golfo, mientras en el sur
además de estas especies también se encuentran especies del Indopacífico.
El estudio de las comunidades de peces hoy día tiene un interés científico y
económico, por lo cual hay una tendencia hacia a evaluar el estado de estas
comunidades. Sin embargo, a pesar de la gran importancia socioeconómica de la
región del norte del Golfo de California debido a la gran explotación de recursos
marinos, los estudios de descripción de comunidades faunísticas no han sido tan
desarrollados como en el resto del golfo (Aburto-Oropeza y Balart, 2001; Arreola-
Robles y Elorduy-Garay, 2002; Alvarez-Filip et al. 2006). Para fines del presente
trabajo, el enfoque será en las comunidades de peces de la zona infralitoral rocosa
del norte del Golfo de California, con el propósito de reconocer las diferencias
ecológicas de la ictiofauna dentro de la región y la estructura comunitaria actual.
5
ANTECEDENTES Actualmente existen múltiples estudios de biogeografia que incluyen el Golfo de
Califonia, y que están basados en la distribución de grupos ictiofaunisticos.
Autores que han presentado trabajos como estos son Ekman (1953), Walker
(1960), Briggs (1974), Rosenblatt (1974), Castro-Aguirre (1995), Thomson et al.
(2000) y Robertson y Cramer (2009). Entre las primeras inquietudes de estos
autores estaba saber si faunisticamente el Golfo de California era parte de la
region biogeográfica del Pacífico Tropical Oriental, pero en la actualidad se acepta
que así es, aunque es una provincia biogeográfica independiente debido a su alto
endemismo (alrededor de un 10%; Enríquez–Andrade et al. 2005).
Por otra parte, algunos autores dividen por zonas al Golfo de California de
acuerdo a la fauna de peces. Walker (1960) lo divide en cuatro regiones (Norte,
Centro , La Paz-Cabo San Lucas y Golfo Suroriental), mientras Castro-Aguirre et
al. (1995), Thomson et al. (2000), Brusca et al. (2005) y Robertson y Cramer
(2009) sugieren tres porciones: norte, centro y sur (Fig. 1).
Además de los análisis biogeograficos, hay un importante esfuerzo para
conocer las características de la estructura comunitaria de peces arrecifales, ya
que ellos destacan el valor e importancia ecológica del Golfo de California.
Perez-España et al. (1996), Aburto-Oropeza y Balart (2001) y Arreola-
Robles y Elorguy-Garay (2002) fueron de los primeros en hacer descripciones de
las comunidades de peces con base en índices de estructura comunitaria, y
6
desarrollaron sus estudios en regiones aledañas a La Paz (24º35’39’’ N y
110º24’10’’ W). Ellos observaron que la riqueza de especies se ve favorecida en
a)
b)
Figura 1. Zonas biogeográficas de peces propuestas por a) Thomson et al. (2000). y b) Walker (1960).
Thomson et al. (2000)
Walker (1960)
7
las temporadas cálidas, en zonas con paredes y rocas, así como sitios protegidos
del viento y corrientes.
Campos Dávila et al. (2005) estudiaron las asociaciones de peces en la
Bahía de Loreto (entre 26º07 ́49 ̋–25º43 ́13 ̋ N y 111º21 ́08 ̋–111º13 ́09 ̋ W) durante
un periodo de un año (febrero 1997-1998), utilizando redes de enmalle. Se
registraron las abundancias, frecuencias de ocurrencias y peso de los peces, y
como se calculó la riqueza, abundancia y diversidad (H’). Igual que la mayoría de
los trabajos, observaron que la riqueza aumenta en la temporada cálida, y además
mencionan que la diversidad es intermedia comparada con otras regiones del
Golfo de California.
En la region de Cabo Pulmo (23º26’09’’ N y 109º25’28’’ W), Alvarez-Filip et
al. (2006) hicieron un estudio de la estructura comunitaria de los peces arrecifales.
De acuerdo a sus resultados observaron que hay diferencias en la estructura
dependiendo de las profundidades, pero no observaron cambios en las diferentes
estaciones del año.
Viesca-Lobatón et al. (2008) analizaron en Bahía de los Ángeles (entre
29º15’0’’-28º49’10’ N y 113º37’38’’-113º05’34’’ W) las asociaciones de peces de
arrecife rocoso, separando especies conspicuas de crípticas. De acuerdo a ellos la
riqueza promedio disminuyó a menor profundiadad y los grupos funcionales
tróficos más comunes fueron omnivoros, zooplanctívoros y zoobentívoros. Por otra
parte, Thomson y Gilligan (2002) muestrearón peces crípticos en 28 islas y 22
puntos del continente a lo largo de todo el Golfo de California y analizaron la H’
8
con base en las abundancias y biomasas de las especies. Observaron que en el
golfo la riqueza de peces disminuye de sur a norte. Así mismo vieron que los
grupos funcionales se mantiene entre las diferentes regiones donde hay sustitució
ecológica de especies.
En isla San José Villegas-Sanchéz et al. (2009) midieron la riqueza,
abundancia, diversidad (H’) y equidad (J’). Observaron que estos índices de
estructura comunitaria aumentan en verano. A su vez, la riqueza y diversidad
fueron diferentes, incrementando a mayores profundidades.
Los estudios anteriores son un reflejo de cómo los trabajos biogeograficos
de peces de la zona han sido a escala de todo Golfo de California, mientras que
los de estructura comunitaria de peces se han enfocado a la region sur del golfo
(Loreto hacia Cabo Pulmo). Por ende, permanece vago y escaso el aporte al
conocimiento cíentifico acerca de muchas de las zonas del Golfo de California con
respecto a estos temas.
9
JUSTIFICACIÓN Son varios los estudios que se han realizado sobre comunidades en el Golfo de
California. Sin embargo hay una deficiencia en cuanto a estudios de estructura
comunitaria, en especial en el norte del golfo. Es por esto que este trabajo concilia
como línea base para futuros estudio ecológicos, ya que es el único estudio del
norte del golfo en realizar un análisis regional. Además, abarca sitios que no
habían sido evaluados anteriormente, ampliando el esfuerzo de muestreo. Por otra
parte dicha información forma un fragmento del esfuerzo que se esta realizando
en el norte del golfo para evaluar el monitoreo y la gestión de pesquerías, y la
efectividad de áreas naturales protegidas.
OBJETIVOS Objetivo general Evaluar y comparar la estructura de las comunidades icticas arrecifales del norte
del Golfo de California (NGC), y proponer una zonificación geografica dentro de
dicha region.
Objetivos particulares • Caracterizar la estructura comunitaria (riqueza, abundancia, diversidad,
equidad y distintividad taxonómica) de los peces arrecifales del NGC
• Realizar una zonación geográfica de la region de estudio con base en los
peces arrecifales
• Determinar las especies típicas de cada subregión.
10
ÁREA DE ESTUDIO El Golfo de California es un mar interior adyacente al Océano Pacífico que se
ubica de los 23º a los 32° latitud norte. Colinda al este con los estados de Sonora
y Sinaloa, y al oeste con la península de Baja California. En la porción norte recibe
la influencia del delta del Río Colorado y al sur el golfo se encuentra conectado
con el Pacífico. La cuenca mide alrededor de 1,100 km de largo y su ancho varía
de 108 a 134 km (Jonhson y Ledesma-Vázquez, 2009). Las costas del lado de la
península de Baja California son principalmente rocosas y con acantilados; por el
contrario la costa continental presenta principalmenta playas arenosas, estuarios y
zonas lagunares (Castro-Aguirre, 1996). Asi mismo el golfo presenta una gran
cantidad de islas (Thompson et al. 2000) y la temperatura superficial promedio
anual es de 24°C aunque tiene un rango de variación de 10° a 32°C a lo largo del
golfo y de las diferentes estaciones del año (Jonhson y Ledesma-Vázquez, 2009).
El norte del Golfo de California (Fig. 2), está delimitada al norte por el delta
del Río Colorado y al sur incluye las grandes islas (Isla Ángel de la Guarda e Isla
Tiburón), y llega hasta una línea imaginaria que va de Bahía San Francisquito en
la costa de Baja California, a Bahía Kino, Sonora (Thompson et al. 2000; Walker,
1960). Con esta dimension nos referimos a aproximadamente un área de 60,000
km2 (Markaida, 2001).
La temperatura superficial del mar del norte del Golfo de California cambia
de manera extrema dependiendo de la temporada del año. En verano se calienta
hasta 31ºC en superficie, mientras que en el sur el invierno baja demasiado,
11
alcanzando de 8º a 10ºC. (Brusca et al. 2005; Johnson y Ledesma-Vázquez,
2009.; Thomson et al. 2000).
La dinámica de las corrientes y los canales por los que circula el agua como
los del Canal de Ballenas y El Infiernillo hacen del golfo muy excepcional. Por
ejemplo, las constantes corrientes de mareas en el Canal de Ballenas hacen que
las concentraciones de oxígeno dentro de los 100 primeros metros de profundidad
sean altas durante todo el año (>5 mL L-1) al igual que los nutrientes (fosfatos, 2.5
µM; nitratos, 25 µ; silicatos, 20-50 µM) aportando gran productividad a dichas
zonas geográficas (Alvarez-Borrego, 2008).
Las islas en el golfo tienen una historia geológica que es reflejada en su
composición y estructura. En terminos generales estas formaciones tienen
orígenes complejos. Las islas más cercanas al delta del Río Colorado tienen en su
mayoría un origen sedimentario o por actividad volcánica, mientras otras son
resultado del levantamiento de sedimentos marinos producto de un sistema de
fallas (Carreño y Helenes, 2002). Muchas de estas son las grandes islas como
Ángel de la Guarda, La Partida Norte, San Lorenzo, Tiburón, San Pedro Martir y
San Esteban.
12
METODOLOGÍA
El trabajo de campo se realizó en 47 arrecifes rocosos de islas y de la zona
costera del norte del Golfo de California, durante noviembre de 2009 y junio de
2010 (Fig. 2). En 2009 se llevaron a cabo viajes a los puntos de muestreo en la
costa de Bahía de los Ángeles (Fig. 2a) y en 2010 a bordo de la embarcación
“Rocío del Mar” a los 18 puntos de muestreo restantes (Fig. 2b).
En cada sitio de muestreo se realizaron de 8 a 16 censos con ayuda de
buceo autónomo a cuatro profundidades (5, 10, 15 y 20 m; N= 627). Cada censos
consistió en un transectos de 30 m de largo por 2 m de ancho (60 m2 por censo)
paralelos a la costa y consistieron en contar las abundancias de las especies
encontradas dentro del área del transecto. Para la identificación de las especies se
utilizaron las guías de Humann y Deloach (2004), Gotshall (1998) y Allen y
Robertson (1994). Los datos se tomaron en hojas sumergibles para su posterior
registro en cuadernos de campo y en hojas de cálculo.
Estructura comunitaria Se realizaron matrices de las abundancias de las especies por sitio de
muestreo, y con base en ellas se calculó la riqueza (S) promedio por transecto
(ind/60 m2) así como la abundancia (N), considerada aquí como la cantidad de
individuos por transecto. Posteriormente, por medio del programa PRIMER 6 se
obtuvieron los siguientes indicadores de la estructura comunitaria.
13
a)
b)
Figura 2. Sitios de muestreos de peces arrecifales en 2009 (a) y 2010 (b).
14
Diversidad de Shannon-Wiener (H´) Este índice valora la riqueza de especies junto con la abundancia de cada una de
estas (Clarke y Warwick, 2001) y es utilizado para compara la diversidad de
diferentes comunidades (Poole, 1974). En el presente caso se calculó en base 10
por medio de la siguiente formula:
H’= -Σ(ni/N) log (ni/N)
Donde:
N = número total de individuos de todas las especies censadas
n = número de individuos de la especie i en un censo
Equidad de Pielou (J´) Dicho índice también es conocido como uniformidad de Pielou, el cual determina
que tan homogeneamente distribuidos se encuentran los individuos de diferentes
especies en cada censo, y toma en cuenta la proporción de la diversidad
observada para con la máxima diversidad esperada (Moreno, 2001). La equidad
se expresa de la siguiente forma:
J´= H´/H´max
Donde:
H´ = diversidad de Shannon-Wiener en el censo
H´max = log S
S = número de especies en el censo
15
Diferenciación taxonómica promedio (Δ+) El índice toma en cuenta la presencia/ausencia así como la distancia taxonómica
que hay entre las especies, y de acuerdo al número de niveles taxonómicos otorga
un valor proporcional a cada nivel en una escala de 0 a 100. Dicho análisis es un
indicador de diversidad en el cual a mayor número de especies de diferentes
jerarquías taxonómicas, mayor es su valor (Clarke y Gorley, 2006). Se obtiene de
la siguiente forma:
Δ+= [Σ Σi<j Wij]/ [S(S-1)/2]
Donde:
Wij = Distancia taxonómica entre los individuos
S = Riqueza
Diferenciación taxonómica (Δ*) Este índice es muy similar al anterior ya que también toma en cuenta las
distancias taxonómicas, aunque también agrega al análisis las abundancias de
cada especie (Warwick y Clarke, 1998; Clark y Warwick, 2001). Se calcula de la
siguiente forma:
Δ*= [Σ Σi<j Wij Xi Xj]/ [Σ Σi<j Xi Xj]
Donde:
Wij =Distancia taxonómica entre los individuos
Xi = número de individuos de la especie i
Xj = número de individuos de la especie j
16
Análisis estadísticos Todos los índices ecológicos fueron sometidos a pruebas estadísticas para el
análisis e interpretación de datos cuyos factores fueron el número de regiones. Es
preciso mencionar que para el análisis regional se dividieron los 47 sitios en 11
regiones (ANEXO VII), cuya regionalización se baso en la similitud porcentual de
los sitios de acuerdo al análisis de ordenamiento, así como la cercanía geográfica.
De esta forma, primero se aplicaron las pruebas a priori de Kolmogorov-Smirnoff
para determinar si eran datos de distribución normal y de Levene si son
homoscedasticos (Zar, 1996). Si estos cumplieron estas características, se
aplicaron análisis de varianza para saber si hubo diferencias significativas entre
las regiones, y la prueba a posteriori de Tukey determinó el origen de las
diferencias. En casos de ser datos no paramétricos se aplicó la prueba de Kruskal-
Wallis junto con la prueba a posteriori de Nemenyi (Daniel, 2006).
Ordenación Con base en la matriz de abundancia se calculó el coeficiente de Bray-
Curtis. Este evalúa la similitud promedio de los datos de acuerdo a la identidad de
las especies y a su abundancia para cada sitio (Clarke KR y Gorley, 2006). Su
valor va de 0 cuando es totalmente distinta la composición de la comunidad, y 1
cuando son idénticas (Krebs, 1999). El coeficiente es el siguiente:
! = !!" − !!"!
!!!
(!!" −!!!! !!")
17
Donde:
B = similitud de Bray-Curtis
Xij, Xik = número de individuos en la especie i en cada muestra (j, k)
n = número de especies en las muestras
Los valores de similitud fueron usados para un análisis de ordenamiento con la
técnica de escalamiento multidimensional no métrico (nMDS). Este método ilustra
los sitios de muestreo en forma de puntos en un plano espacial de 2 o 3
dimensiones, de tal forma que las distancias relativas representada entre los
puntos del plano son proporcionales a las semejanzas de las muestras, o en este
caso sitios que fueron divididos en zonas (Clarke y Gorley, 2006).
Análisis SIMPER (Similaridad Porcentual) Esta prueba utiliza los promedios de similitud de Bray-Curtis de todos los pares de
muestras posibles entre grupos definidos por el usuario, y determina los
porcentajes de contribución para cada especie a dicha diferencia. Luego genera
una lista de especies ordenadas dependiendo del valor de su contribución a la
diferencia entre grupos (Bell y Barnes, 2003; Clarke y Gorley, 2006). El método se
utilizó para determinar qué especies son consideradas como las más comunes de
cada subregión determinada por el análisis de ordenación (nMDS).
18
RESULTADOS
En las 11 regiones de estudio en el norte del Golfo de California se registró un
total de 112 especies de peces arrecifales, pertenecientes a 14 ordenes, 46
familias y 76 géneros (Anexo I). Las especies más abundantes fueron Chromis
atrilobata Gill 1862, Abudefduf troschelii (Gill 1862), Stegastes rectifraenum (Gill
1862), Haemulon scudderi Gill 1862, Girella simplicidens Osburn y Nichols 1916, y
Crocodilichthys gracilis Allen y Robertson 1991. Las 106 especies restantes tiene
una abundancia relativa igual o menor a 1%.
Figura 3. Abundancia relativa de los peces arrecifales del Golfo Norte de California (N=63 784)
19
Riqueza específica En el norte del Golfo de California la riqueza promedio por censo fue de 8.73 ±
0.15 especies. La región Bahía de los Ángeles Dentro fue notablemente más rica
que el resto con 12.98 ± 0.38 sp/censo, y la Isla San Jorge tuvo el menor valor de
riqueza con 5.45 ± 0.39 sp/censo. El análisis estadístico no mostró
homoscedasticidad y las diferencias estadísticas fueron significativas (H10,
626=227.95 p<0.001). Con base en la riqueza se observan tres grupos: 1) Bahía de
los Ángeles Dentro, 2) San Lorenzo y San Pedro Martir, 3) La Poma, Bahía de los
Ángeles Dentro, San Esteban Tiburón y San Jorge (Fig. 3).
Abundancia (N) El valor de abundancia promedio de peces arrecifales en el golfo norte fue de
101.89 ± 5.47 ind/censo. La tendencia fue parecida a la de riqueza, siendo
nuevamente Bahía de los Ángeles Dentro la región con más alto número de
individuos, con una abundancia de 279 ± 18.58 ind/censo, seguido por San
Lorenzo Norte y San Lorenzo Dentro (entre 115 y 125 ind/censo). La mínima
abundancia se encontró en San Esteban Oeste con 17.85 ± 2.24 in/censo.
Nuevamente no hubo homoscedasticidad y la prueba de Kruskal-Wallis mostró
diferencias significativas (H10, 626=253.7905 p<0.001). La prueba a posteriori
expresa tres grupos: 1) Bahía de los Ángeles Dentro, 2) La Poma, Bahía de los
Ángeles Fuera, San Lorenzo y San Pedro Mártir, 3) San Esteban, Tiburón y San
Jorge (Fig. 4).
20
a)
b)
Figura 4. a) Riqueza (S) de peces arrecifales rocosos (spp/censo) en las 11
regiones del norte del Golfo de California; b) mapa señalando los grupos con base
en la prueba a posteriori. Regiones con riqueza alta = , media = , baja = .
0 2 4 6 8 10 12 14 16
S
21
a)
b)
Figura 5. a) Abundancia (N) de peces arrecifales rocosos (ind/censo) en las 11
localidades del norte del Golfo de California; b) mapa que se señala los grupos
con base en la prueba a posteriori. Distribución de las regiones con abundancia
alta = , media = , baja = .
0
50
100
150
200
250
300
350
N
22
Diversidad de Shannon-Wiener (H’) La diversidad promedio obtenida del norte del Golfo de California fue de 0.67 ±
0.01 decit/censo. Las regiones con mayor diversidad de organismos fueron Bahía
de los Ángeles Dentro con 0.77 ± 0.02 decit/censo y San Pedro Mártir con 0.76 ±
0.02 decit/censo. Por otra parte, la menor diversidad se encuentra en San Jorge
(0.57 ± 0.02 decit/censo), La Poma (0.58 ± 0.04 decit/censo) y San Esteban
Sureste (0.59 ± 0.04 decit/censo). El resto de las regiones tienen valores de
diversidad entre 0.62 y 0.67 decit/censo. El valor del estadístico (F10,615=7.73,
p<0.001) y la prueba a posteriori separan dos grupos: 1) Bahía de los Ángeles
Dentro, San Lorenzo Fuera y San Pedro Mártir) La Poma, Bahía de los Ángeles
Fuera, San Lorenzo Norte y Dentro, San Esteban, Tiburón y San Jorge (Fig. 6)
Equidad de Pielou (J’) En cuanto a este índice, el Golfo Norte obtuvo un valor promedio regional de 0.75
± 0.01. En esta ocasión San Esteban Oeste tuvo el valor más alto con 0.85 ± 0.02
y el más bajo apareció en San Lorenzo Norte con 0.67 ± 0.02. Los análisis para
esta prueba muestran diferencias significativas (F10, 615=4.46, p<0.001), y la prueba
Tukey sugiere dos grandes grupos: 1) La Poma, San Pedro Mártir, San Esteba,
Tiburón y San Jorge, 2) Bahía de los Ángeles Dentro y Fuera, San Lorenzo, San
Pedro Mártir, San Esteban Tiburón y San Jorge (Fig. 7)
23
a)
b)
Figura 6. a) Diversidad de Shannon-Wiener (H’) de peces arrecifales rocosos
(decit/censo) en las 11 localidades del norte del Golfo de California; b) mapa que
señala los grupos con base en la prueba a posteriori. Distribución de las regiones
con diversidad alta = y bajo = .
0.0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 0.6 0.7 0.8 0.9
H'
24
a)
b)
Figura 7. a) Equidad de Pielou (J’) de peces arrecifales rocosos en las 11
localidades del norte del Golfo de California; a) Gráfica de regiones, b) mapa; se
señalan los grupos con base en la prueba a posteriori. Regiones con equidad alta
= y bajo = .
0.5 0.6 0.6 0.7 0.7 0.8 0.8 0.9 0.9 1.0 1.0
J'
25
Índice de Diferenciación Taxonómica (Δ*) El valor promedio de Δ* del norte del Golfo de California fue de 57.69 ± 0.37. San
Esteban Sureste y San Esteban Oeste representan los valores más altos (70.04 ±
2.32 y 62.26 ± 2.45 respectivamente). Así mismo cabe mencionar que La Poma y
Bahía de los Ángeles Fuera presentaron los valores más bajos de Δ* (52.76 ± 2.56
y 53.75 ± 1.05). Hubo diferencias significativas en los análisis por región (H10,
626=64.53 p<0.001) y se observan dos grupos: 1) La Poma, Bahía de los Ángeles
Dentro y fuera, San Lorenzo Fuera, Norte y Dentro, San Pedro Mártir, Tiburón y
San Jorge y 2) San Esteban sureste y oeste (Fig. 8).
Índice de Diferenciación Taxonómica Promedio (Δ+). Por su parte, para Δ+ el valor promedio del norte del Golfo de California fue de
60.82 ± 0.36. San Esteban Sureste y San Esteban Oeste son los sitios con los
valores más altos (64.94 ± 2.68 y 73.02 ± 2.22, respectivamente). Contrario a
esto, cabe mencionar que La Poma, Bahía de los Ángeles Fuera y San Jorge
presentaron los valores más bajos de Δ+ (55 ± .061, 57.59 ± 1.04 y 57.91 ± 1.78).
Se observaron diferencias significativas en Δ+ por región (H10, 626=75.65 P<0.001)
y de acuerdo a los análisis estadísticos se observan dos grupos: 1) La Poma,
Bahía de los Ángeles Dentro y fuera, San Lorenzo Fuera, Norte y Dentro, San
Pedro Mártir, Tiburón y San Jorge y 2) San Esteban sureste y oeste (Fig. 9).
26
a)
b)
Figura 8. a) Índice de diferenciación taxonómica (Δ*) de peces arrecifales rocosos
en las 11 localidades del norte del Golfo de California; b) mapa que señala los
grupos con base en la prueba a posteriori. Distribución de las regiones con Δ* alta
= y baja = .
40
45
50
55
60
65
70
75
Δ*
27
a)
b)
Figura 9. a) Índice de diferenciación taxonómica promedio (Δ+) de peces
arrecifales rocosos en las 11 localidades del norte del Golfo de California; b)
mapa; se señalan los grupos con base en la prueba a posteriori. Distribución de
las regiones con Δ+ alta = y baja = .
40 45 50 55 60 65 70 75 80
Δ+
28
Análisis de Ordenación (NMDS) El análisis de ordenación muestra un stress de 0.02. Se puede observar en la
figura 10 que hay dos grupos principales con >60% de similitud entre ellos; Bahía
de los Ángeles Dentro, y el resto de las regiones. A un porcentaje más fino (del
>80%) observamos 4 grupos; dos de ellos (a la derecha de la Fig. 10)
principalmente formados por sitios de Bahía de los Ángeles Dentro. Debido a que
todos estos sitios se encuentran dentro de la misma área geográfica (costa de
Bahía de los Ángeles), se consideraron como la misma región en los análisis de
porcentaje de similitud. Otro grupo estaba formado por Bahía de los Ángeles fuera,
San Lorenzo Fuera, San Lorenzo Norte, San Lorenzo Dentro y San Pedro Mártir, y
el último grupo por La Poma, San Esteban Sureste, San Esteban Oeste, Tiburón y
San Jorge (Fig. 10). Se infiere de acuerdo al esquema, que hay diferencias en
cuanto a la similitud porcentual entre la costa oriente y occidente del Golfo Norte
de California.
Figura 10. Escalamiento multidimensional no métrico con nivel de estrés de 0.02 y
similitudes de 60% (círculos con líneas continuas) y 80% (círculos con líneas
punteadas) de las abundancias de las localidades del norte del Golfo de California.
29
Análisis de porcentaje de similitud
De acuerdo al análisis SIMPER se observó a seis especies con la mayor
contribución, las cuales son responsables de las diferencias de los 3 grupos
marcados por el análisis Bray-Curtis (Tabla 1). Estas especies son Chromis
atrilobata, Abudefduf troschelii, Crocodilichthys gracilis, Stegastes rectifraenum,
Haemulon scudderi y Halichoeres dispilus. Todas las zonas presentaron a C.
atrilobata como la especie con mayor porcentaje de contribución, sin embargo este
valor varia notablemente dependiendo de la zona. Las zonas observadas fueron
zona 1, Bahía de los Ángeles Dentro; zona 2, San Lorenzo y Bahía de los Ángeles
fuera; zona 3, San Pedro Mártir, San Esteban, Tiburón, La Poma y San Jorge.
Tabla 1. Análisis de similitud porcentual de peces arrecifales del norte del Golfo de California. Abundancia
Promedio Similitud promedio
Contribución (%)
Acumulativo (%)
Zona 1: Bahía de los Ángeles Dentro
Chromis atrilobata 37 26.57 46.98 46.98 Abudefduf troschelii 11.82 6.94 12.27 59.25 Zona 2: San Lorenzo y Bahía de los Ángeles fuera
Chromis atrilobata 15.60 7.98 19.48 19.48 Crocodilichthys gracilis 9.62 6.76 16.50 35.98 Stegastes rectifraenum 6.33 4.01 9.78 45.76 Haemulon scudderi 11.74 3.80 9.27 55.03 Zona 3: San Pedro Mártir, San Esteban, Tiburón, La Poma y San Jorge
Chromis atrilobata 16.63 8.89 22.61 22.61 Bodianus diplotaenia 7.12 4.25 10.82 33.44 Stegastes rectifraenum 7.45 4.18 10.63 51.77 Halichoeres dispilus 5.25 3.03 7.70 57.62 Mycteroperca rosacea 5.28 2.30 5.84 57.62
30
DISCUSIÓN
Estructura comunitaria
Riqueza (S), Abundancia (N) y Diversidad (H’) Las tendencias observadas en la riqueza, abundancia y diversidad de Shannon-
Wiener de los peces arrecifales rocosos del norte del Golfo de California muestran
que hay diferencias significativas en los ensamblajes. Cabe notar, que el patrón de
estos índices en el norte del golfo fue similar (Figs 4, 5 y 6), por lo cual S, N y H’
serán discutidos en conjunto. En general, Bahía de los Ángeles Dentro presenta
los valores más altos de estos índices; además hay otro grupo con valores
intermedios y compuesto por las zonas de San Lorenzo, Bahía de los Ángeles
Fuera y San Pedro Mártir; y finalmente el tercer grupo incluye San Esteban,
Tiburón, La Poma y San Jorge (Figs. 4, 5 y 6 ).
La semejanza entre la S, N y H’ indica que hay causas comunes que
determinan esos resultados. De inicio, H’ es un indicador de incertidumbre que
integra el número de especies y abundancia, y por ello arrojó resultados
semejantes a S y N (Maurer y McGill, 2011; Poole, 1974). Sin embargo, no
siempre estas relaciones son tan cercanas (Poole, 1974) y por ello se profundiza
el análisis.
La riqueza local, junto con la N y H’, están determinadas por la
heterogeneidad estructural y las interacciones ecológicas presente en la región de
estudio. La heterogeneidad tiene efectos positivos sobre dichos indicadores de la
31
comunidad de peces ya que la rugosidad del fondo proporciona mayores
oportunidades de refugio y alimentación para diferentes especies (Arreola-Robles
y Elorduy-Garay, 2002; Aburto-Oropeza y Balart, 2001; Villegas-Sanchez et al.
2004; Roberts y Ormond, 1987; Stephens y Zerba, 1981). En la región de Bahía
de los Ángeles Dentro, donde los índices son mayores, se encuentra tan solo
cinco tipos de fondos diferentes; roca sedimentaria, roca basáltica, roca volcánica
ácida, granitoides y rocas metamórficas, (Delgado-Argote, 2008), mientras que en
el resto de las regiones hay de uno a tres diferentes tipos de sustrato como
máximo (Carreño y Helenes, 2002; Delgado-Argote, 2008). En el caso de La Poma
y San Jorge (regiones que se encuentran más cerca del Alto Golfo) que obtuvieron
bajos valores de S, N y H’ (Figs. 4, 5 y 6), la heterogeneidad estructural del hábitat
es menor a las de las regiones de las grandes islas. En la zona se encuentran
rocas de origen volcánico así como una topografía menos accidentada. (Carreño y
Helenes, 2002). Además, como comentario personal se observó que en la zona de
Bahía de los Ángeles Dentro hay mayor variedad de hábitats como mangles,
camas de algas, grava, tepetates, cantiles y paredes, bloques y costas con poca
pendiente. Mientras en el resto de las regiones (Figs 4, 5 y 6) se encuentran solo
algunos de estos ambientes. Por ejemplo en San Lorenzo y San Jorge las costa
en general tiene poca inclinación, al igual que en Tiburón y San Esteban sin
embargo en estas dos regiones también se encuentran mantos de sargazo, por su
parte en San Pedro Mártir además de zonas con poca pendiente hay paredes en
algunas partes de la isla.
32
En cuanto a la influencia de los patrones oceanográficos, Cano-Pérez
(1991) y Escalona-Alcazar y Delgado-Argote (2000) mencionan que en el norte
del Golfo de California, los procesos de mezcla causados por las corrientes de
marea, los grandes remolinos, las surgencias y los flujos de corriente en las
cuencas propician elevado aporte de nutrientes, un factor clave para la
productividad primaria (Millan-Nuñez et al., 1993). que funciona como el primer
nivel de la cadena alimenticia (Begon et al. 2005). De esta forma, la mayor
riqueza, densidad y diversidad encontradas en Bahía de los Ángeles Dentro se
deben también a que el Canal de Ballenas es una zona semiaislada al resto del
golfo en donde hay surgencias que perduran todo el año y por ende los nutrientes
permanecen en la zona (López et al. 2005; Marinone 2003; Álvarez-Borrego 2008;
Tabla 2), dando lugar a la alta productividad (de 132 a 175 mg C m-2 h-1) reportada
por Millan-Nuñez et al. (1993). En resumen, para las altas concentraciones de
nutrientes y productividad primaria del canal se genera gran cantidad de alimento
para los organismos y esto ayuda a sostener una rica y abundante comunidad de
peces.
Las otras regiones estudiadas se encuentran menos aisladas que el Canal
de Ballenas, y tienen una topografía menos accidentada, lo que permite una
circulación más abierta y alta interconexión. Por ejemplo, por los Canales de
Salsipuedes, San Esteban y el Infiernillo hay un flujo de agua de sur a norte en
verano que llega hasta el alto Golfo, y esta se invierte de norte a sur en invierno
(Marinone, 2003). Los nutrientes no se quedan atrapados y concentrados en un
33
área delimitada y no presentan surgencias permanentes; por consecuente, esta
diferencia oceanográfica podría significar menos alimento en esas zonas, por lo
que no son capaces de mantener la complejidad en la estructura de peces al
mismo nivel que en el Canal de Ballenas.
En cuanto a la Isla San Pedro Martir, San Lorenzo y Bahía de los Ángeles
fuera, estas regiones se encuentran cerca de cuencas donde se producen
surgencias periódicas, principalmente en primavera y a principios de verano (Ziveri
et al. 1995) así como giros anticiclónicos (Marinone y Lavín, 2003) Ahí también
tenemos un aporte de nutrientes que permite disponer alimento para la comunidad
íctica de la región, pero no en la extensión y cantidad que en el Canal de Ballenas,
lo cual se ve reflejado en valores intermedios de la S, N, y H’ (Figs. 4, 5 y 6).
Tabla 2. Concentraciones superficiales de nutrientes en ug-át/l en las diferentes regiones del norte del Golfo de California y Canal de Ballenas (Cano-Perez, 1991).
Estación
Sitio
Nutriente NO3 ug-‐át/l
NO2 ug-‐át/l
Fosfato ug-‐át/l
Silicato ug-‐át/l
Primavera
Canal de Ballenas 13 0.31 1.7-2.0 29 Norte del Golfo de California 0.2-‐4.0 0.02-‐0.2 0.8-‐1.0 11.0-‐18.0
Otoño
Canal de Ballenas 1.0-‐7.5 0.013-‐0.45 0.9-1.5 6.6-‐19.6 Norte del Golfo de California 0.0-‐0.2 0.00-‐0.09 0.7-‐1.0 6.1-‐10.2
En el caso particular de Isla San Esteban e Isla Tiburón se esperaría que
los valores de estos índices fueran altos, ya que en el Canal de San Esteban la
34
mezcla de aguas llega hasta los 500 m de profundidad debido a las mareas y
surgencias (Álvarez-Borrego, 2008) y en Isla Tiburón las condiciones de nutrientes
son muy parecidas a las del Canal de Ballenas (Marinone y Lavín, 2003); sin
embargo la S, N, y H’ (Figs. 4, 5 y 6) fueron bajos es estas regiones. No existen
estudios anteriores de S, N, y H’ que sirvan para comparar los resultados
presentes y observar si este es un estado permanente en la comunidad de peces
en dichas zonas, pero en caso de ser una situación predominante solo en las
últimas décadas, es factible que se atribuya a un alto impacto antropogénico ya
que son zonas de alta pesca (Moreno-Báez, 2010).
Es difícil comparar el patrón general de S, N y H’ (Figs. 4, 5 y 6) obtenido
dentro del norte del Golfo de California ya que no hay estudios previos al respecto.
Sin embargo, Thomson y Gilligan (2002) muestrearon 22 islas del Golfo de
California para comparar la H’ de especies de peces y encontraron una tendencia
similar a las del presente estudio en cuanto a qué regiones presentan los mayores
y menores valores de H’. En sus resultados se observa que las zonas con
diversidad alta para el norte del Golfo de California son San Pedro Mártir, Tiburón
y San Lorenzo (de 2.02 a 2.48 decti/10m2), mientras que zona más cercana al
Canal de Ballenas (Punta Qué Malo, al sur de Bahía de los Ángeles), San Jorge y
San Esteban muestran los valores más bajos (de 0.96 a 1.97 decti/10m2).
35
Equidad de Pielou (J’). La diversidada de Shannon-Wiener (H’) es un indicador de variedad que toma en
cuenta la riqueza y la abundancia de las especies, mientras que J’ es un estimador
de cómo se encuentran distribuidas las abundancias de las especies en la
comunidad, que se calcula dividiendo la diversidad observada entre la diversidad
máxima esperada (Maurer y McGill, 2011). Entre más parecidas sean las
abundancias entre las especies mayor será la equidad y entre más desiguales
sean estas por la presencia de algunas especies muy abundantes y muchas con
poca abundancia, menor será la equidad (Begon et al. 2006). Gracias a ello, J’ no
sufre sesgos al medir la dominancia, mientras que H’ no siempre refleja esto
(Poole, 1974). Cabe notar que aunque H’ y J’ tienden a comportarse semejante
(Perez-España et al. 1996; Aburto y Balart, 2001), aquí podemos observar que los
resultados en las zonas del norte del golfo son casi opuestos para ambos índices
(Figs. 6 y 7) Las zonas de San Esteban, La Poma, San Jorge, Tiburón y San
Pedro Mártir obtuvieron los valores más altos de J’ (Fig. 7).
Los resultados muestran que las regiones del oeste de las grandes islas
(San Lorenzo, Bahía de los Ángeles Dentro y fuera) aún con alta riqueza y
abundancia, presentan los valores más bajos del índice de Pielou (Figs. 4, 5 y 7),
lo cual implica que la comunidad presenta especies muy dominantes. Para
ejemplificar, tan solo Chromis atrilobata tiene una contribución del 46.98% en la
región de Bahía de los Ángeles Dentro, lo cual es muy alto para una sola especie.
La razón principal de sus altos números deben radicar en el comportamiento de
36
esta especie ya que comúnmente forma grandes escuelas en la columna de agua
por encima de las rocas (Humann y Deloach, 2004) y debido a su dieta
planctónica que se ve cubierta por la gran cantidad de alimento disponible en la
región. El resto de los sitios (La Poma, San Jorge, San Lorenzo, Tiburón y San
Esteban) tienen alta J’ ya que el 55% y 57% de la contribución de las especies de
arrecife rocoso esta distribuida entre 4 o 5 especies (Tabla 1), lo cual puede
señalar una mejor repartición de recursos entre las especies presentes.
Índice de diferenciación taxonómica (Δ+) e índice promedio de diferenciación
taxonómica (Δ*).
Estos indicadores han sido utilizados en diferentes comunidades de peces (Hall y
Greenstreet 1998; Rogers et al. 1999) ya que son considerados como buenos
índices de la biodiversidad al tomar en cuenta la relación de niveles taxonómicos
superiores de las especies presentes (Clarke y Warwick, 1998). La diferencia entre
ellos es que Δ+ toma en cuenta solo la riqueza mientras que Δ* incorpora además
la abundancia (Clarke y Warwick, 1995). Debido a que son índices relativamente
recientes, existen pocos trabajos realizados en el golfo con ellos. Alvarez-Filip et
al. (2006) utilizaron Δ+ para comparar la diversidad de peces en Cabo Pulmo y no
encontraron diferencias en las diferentes estaciones del año, aunque si de
acuerdo a las profundidades, siendo mayor la diversidad al aumentar esta.
Alvarez-Filip et al. (2006) obtuvieron valores aproximados del índice de 64.5 a
67.5, los cuales son más altos que los de la mayoría de las regiones del norte del
37
golfo (a excepción de San Esteban; Figs. 8 y 9). Esto puede atribuirse a la mayor
heterogeneidad de hábitat de Cabo Pulmo la cual es mayor que la del norte del
golfo, ya que dicha heterogeneidad, permite mayores espacios ecológicos para
diferentes competidores dentro de la comunidad. Además, Cabo Pulmo tiene
influencia de especies del sur y del Indo Pacífico, de otros géneros y familias que
no hay en el norte.
Analizando las regiones del norte del golfo, San Esteban se presentó como
un único grupo con altos valores de Δ+ y Δ* (73.02 ± 2.22 y 70.04 ± 2.32,
respectivamente; Figs. 8 y 9), lo que indica que es el sitio con mayor variedad
taxonómica. Si se toma en cuenta su alta J’ y los valores de Δ+ y Δ* (Fig. 7) se
sugieren dos cosas: la primera que las especies presentes presentaron números
semejantes entre ellas, como se observa en J’ (Fig. 7). La segunda razón podría
ser el número de familias o niveles jerárquicos presentes, ya que estos al
aumentar en número incrementan el valor de los índices debido que a representan
mayor distancia taxonómica, y por lo tanto mayor variedad.
De acuerdo con Warwick y Clarke (1995), Δ+ y Δ* son utilizados para medir
el grado de disturbio ambiental, donde a mayor disturbio menores son sus valores.
Al igual que otros trabajos (Salas et al., 2006; Wang y Chen, 2009), este supuesto
no coincide con los resultados obtenidos ya que San Esteban es una zona de gran
explotación pesquera (Moreno, 2010), mientras, para el resto del norte del Golfo
de California los valores medios a bajos de Δ+ y Δ* se encuentran en zonas con
mejores condiciones de S, N y H’ que San Esteban (Figs 4, 5, 6, 8 y 9). Una
38
posible explicación de la anomalía de Δ+ y Δ* lo ofrece la teoría del disturbio
intermedio, la cual postula que la mayor diversidad en una comunidad es
alcanzada cuando esta se encuentra en un nivel intermedio de perturbación
(Connell, 1978; Bongers et al. 2009), ya que las especies con más densidad
disminuyen su abundancia, favoreciendo la contribución de competidores
inferiores. Debido a que se le adjudica como posible factor de perturbación a la
pesca, se propone que esta al tener como objetivo a las especies de niveles
tróficos altos, influye indirectamente por medio del efecto de cascada trófica en la
disminución de herbívoros. A su vez este grupo baja su abundancia y dominancia,
lo que aumentan la diversidad Δ+ y Δ* en la comunidad. Por lo tanto puede
sugerirse que San Esteban se encuentra en un estado intermedio de perturbación
mientras las otras regiones del norte del golfo presentan menor grado de
perturbación.
De manera general, las tendencias observadas en la estructura comunitaria
del norte Golfo de California son marcadas (Figs 4-9). Cabe recalcar que en los
censos de 2010 no se tomó en cuenta ninguna especie críptica, mientras en 2009
se consideró a la especie C. gracilis. Dicha especie tuvo un porcentaje importante
en la abundancia total de las especies de peces (5%), lo cual puede marcar
sesgos en la información obtenida. Sin embargo la tendencia de los índices de
estructura comunitaria con o sin C. gracilis es la misma (Figs 4-7 y ANEXO VIII), lo
cual indica que la presencia de la especie no afecta el análisis.
39
Comparación ecológica de peces del Sur, Centro y Norte del Golfo de
California
Al igual que las condiciones ambientales, las comunidades a lo largo del golfo van
variando, por lo cual esta sección pretende comparar la región del norte del Golfo
de California con trabajos realizados en otras regiones del golfo de acuerdo a
datos de estructura comunitaria de peces.
Son pocos los estudios de la distribución de las comunidades de peces en
el Golfo de California que han incluido más de una localidad. Ejemplos son los de
Robertson y Allen (2002) y Thomson et al. (2000) que al medir la riqueza regional
observaron un patrón latitudinal en la distribución de peces del golfo,
disminuyendo la riqueza de sur a norte. Sin embargo, sus trabajos son
descriptivos y difícilmente comparables con el presente.
En su mayoría, los estudios cuantitativos que han realizado descripciones
de las comunidades se han enfocado al centro y sur del Golfo de California
(Villegas-Sanchez et al. 2009; Alvarez-Filip et al. 2006; Rodríguez-Romero et al.
2005; Campos-Dávila et al. 2005; Aburto y Balart, 2001). Sin embargo, no todos
son comparables entre si debido a los diferentes métodos de muestreo
empleados, como ictiocidas, redes o diferentes métodos de muestreos, y a la
forma de análisis numérico de la información.
De acuerdo a los presentes resultados (Figs. 4, 5 y 7) y a los de Villegas-
Sanchez et al. (2009), Alvarez-Filip et al. (2006), Arreola- Robles y Elorduy-Garay,
(2002) Aburto y Balart (2002), se comprueba un gradiente que va de menor a
40
mayor riqueza por transecto de norte a sur, y de mayor a menor abundancia y
equidad por transecto de norte a sur (ANEXOS II-III).
La riqueza local es determinada por la cantidad de especies observadas en
un área dada y depende de las interacciones interespecíficas (competencia y
depredación) y secundariamente la poza de especies (Diamond y Case, 1986).
Esta última, de acuerdo a Partel et al. (1996), se refiere a todas las especies
presentes en una región, de las cuales solo algunas colonizan ambientes
especializados. Dichos autores observaron que hay relaciones positivas entre la
poza de especies y la riqueza de especies por área. Pues, a mayor poza de
especies, mayor riqueza local. Sin embargo, hay un punto en el cual esta relación
llega a una asíntota debido a la competencia entre las especies. Por su parte, es
difícil determinar la poza de especies y no hay datos disponibles para cada una de
las diferentes regiones estudiadas en el norte del Golfo de California. Sin
embargo, para el Golfo de California, Thomson et al. (2000) menciona registros de
875 especies de peces y 281 especies de peces de arrecifales rocosos, mientras
Robertson y Allen (2002) mencionan 458 especies en los diferentes habitats
costeros para el norte del golfo y 768 especies para el centro y sur del golfo. Por lo
tanto, cabe mencionar que la cantidad de especies costeras en el norte, centro y
sur del golfo se ve reflejada en la riqueza local a lo largo de todo el golfo, la cual
aumenta hacia el sur (ANEXOS II-III)
El sur del Golfo de California es una zona que se encuentra influenciada por
tres diferentes provincias biogeográficas: Cortes, Panámica e Indo Pacífico,
41
aumentando de este modo la riqueza regional, la cual es mayor que la del norte
(Thomson et al. 2000; Robertson y Cramer, 2009). La temperatura es otro factor
que influye en el gradiente de riqueza de peces arrecifales del Golfo de California
ya que debido a las bajas temperaturas de invierno en el norte muchas especies
tropicales limitan su distribución geográfica (Thomson et al. 2000; Robertson y
Cramer, 2009), disminuyendo nuevamente la riqueza regional y local en altas
latitudes. Finalmente, en el sur del golfo la heterogeneidad del hábitat es mayor
(Alvarez-Filip et al. 2006) pues ahí se encuentran ambientes de arrecifes rocosos,
coralinos, parches de coral, manglares, mantos de rodolitos, paredes, mantos de
algas, corales negros, montañas submarinas y cantos rodados (Sala et al. 2002,
Brusca et al. 2005). Esto permite que se albergue mayor número de especies de
peces, y por lo tanto hay mayor riqueza que en el norte.
En cuanto al patrón de abundancia observado, en el norte del golfo se
presentaron mayores valores que en los trabajos que se han realizado en el centro
y sur (ANEXOS II-III). Se sugiere que es debido a que el norte es una zona muy
rica en nutrientes y productiva (Alvarez-Borrego, 2008), por lo tanto a pesar de
haber menor riqueza, la densidad de peces es mucho mayor.
De igual forma, la equidad muestra el mismo gradiente latitudinal que la
abundancia a lo largo del golfo (ANEXOS II-III). El patrón quizá se debe se debe al
tipo de agrupamiento poblacional que forman las especies dominantes para cada
región del golfo. En el sur estas son Thalassoma lucasanum, Chromis atriolobata,
Abudefduf troschelii y Stegastes rectifraenum (Alvarez-Filip et al. 2006; Arreola-
42
Robles y Elorduy-Garay, 2002; Aburto y Balart, 2002; Jiménez 1999; Pérez-
España et al. 1996), las cuales forman agregaciones de numerosos individuos que
se alimentan de plancton o algas alrededor de los arrecifes rocosos y de coral
(Humman y DeLoach, 2004; Robertson y Allen, 2002). Estas condiciones dan
como resultado una disminución de la equidad a nivel de transecto en aquella
región. En contraste y como se observó en este trabajo, en el norte del golfo,
Thalassoma lucasanum y Abudefduf troschelii son especies no tan abundantes en
muchas regiones y se ven reemplazadas por otras de niveles tróficos bajos como
Girella simplicidens o Stegastes rectifraenum, que llegan a ser vistas en
agregaciones pequeñas o en forma de individuos solitarios (Robertson y Allen,
2002). Por lo tanto, la menor densidad de los dominantes da pie a que otras
especies tengan mayor contribución en la comunidad y por lo tanto la equidad
aumenta.
Regionalización del norte del Golfo de California Como ya se ha mencionado, el Golfo de California presenta diferentes condiciones
a lo largo de su territorio. Algunos trabajos han dividido al golfo en varias
secciones biogeográficas y han considerado al norte como una región homogénea
desde la perspectiva oceanográfica (Lavín et al. 1997; Roden y Emilsson, 1980).
A su vez, las comunidades ícticas del Golfo de California han sido
separadas en diferentes regiones, con base en trabajos descriptivos que hacen
comparaciones únicamente con base en presencia y ausencia de especies. Un
ejemplo son las regionalizaciones propuestas por Walker (1960) y Thomson et al.
43
(2000) los cuales de acuerdo a la fauna de peces dividen al golfo en cuatro y tres
regiones respectivamente (Fig. 12a). En el presente trabajo, con base a la
composición y abundancia por transecto de especies de peces arrecifales y
análisis de ordenamiento se calculó la similitud entre las diferentes regiones del
Golfo y se observó que a diferencia de las subregiones de los trabajos
anteriormente mencionados, el norte del Golfo de California se puede subdividir en
varias regiones biogeográficas (Fig.7; ANEXO V). De acuerdo al análisis de
ordenación, a un 80% de similitud el Golfo de California se subdividió en cuatro
grupos, sin embargo se han considerado como 3 zonas biogeográficas debido a
su cercana ubicación geográfica. Una zona es únicamente el Canal de Ballenas,
otra consiste en las regiones de San Lorenzo y Bahía de los Ángeles fuera, y la
última consta de San Pedro Mártir, San Esteban, Tiburón, La Poma y San Jorge.
Las diferencias entre las zonas se deben principalmente a la riqueza y abundancia
de las especies de peces (Fig. 11).
44
Figura 11. Zonas biogeográficas de a cuerdo a peces arrecifales del norte del
Golfo de California a un 80% de semejanza.
45
El patrón de la figura 11 es similar al establecido por Santamaría del Ángel
et al. (1994; Fig. 12a), quienes dividieron el norte del golfo en siete zonas de
acuerdo a la productividad primaria. Sin embargo, 5 de estas coinciden con el
presente trabajo: 1) Canales de Ballenas y Salsipuedes y 2) San Esteban y San
Pedro Mártir, 3) Tiburón, 4) la Poma y 5) San Jorge (Fig 12a). Por otra parte,
Wilkinson et al. (2009) hacen una división similar donde con base a variables
oceanográficas y fisiográficas dividen el norte del golfo en 5 ecorregiones, de las
cuales 3 concuerdan con las de este trabajo 1) San Pedro Mártir, San Lorenzo y la
región de aledaña a Isla Ángel de la Guarda 2) San Esteban e Isla Tiburón, 3) y
finalmente más hacia el norte agrupan a La Poma y San Jorge (Fig. 12b). Estos
autores mencionan que las condiciones oceanográficas y físicas influyen en las
ecorregiones del mundo, pues influye en la productividad primaria, Lo que explica
la similitud de las zonas de Santamáría del Ángel et al. (1996) y las de Wilkinson
et al. (2009). A su vez, como ya se mencionó anteriormente, la productividad
primaria influye en la riqueza y abundancia de la comunidad de peces del norte del
golfo, y por lo cual las zonas establecidas en el presente trabajo son similares a
las de Santamáría del Ángel et al. (1996) y las Wilkinson et al. (2009).
46
a)
b) Figura 12. Zonas biogeográficas del norte del Golfo de California. a) de acuerdo a
productividad primaria (Santamaría del Ángel et al., 1994) y b) patrones
oceanográficos y físicos (Wilkinson et al., 2009).
47
CONCLUSIONES
• La comunidad íctica del norte del Golfo de California constó de 112
especies arrecifales, pertenecientes a 46 familias y 76 géneros.
• Se encontraron tres grupos con riqueza regional y local (Sr y Sl),
abundancia (N) y diversidad (H’) alta, media y baja. El grupo con los
mayores valores se encontró en la región de Bahía de los Ángeles Dentro,
los valores medios se obtuvieron en Bahía de los Ángeles Fuera, San
Lorenz y San Pedro Mártir y finalmente los valores bajos en La Poma, San
Esteban, Tiburón y San Jorge. Sus diferencias se debieron a la alta
productividad, heterogeneidad estructural del hábitat, las interacciones
interespecíficas y la poza de especies.
• Los mayor equidad (J’) se halló en San Esteban, mientras que en el resto
de las regiones del norte del Golfo de California la J’ fue menor, debido a la
gran abundancia de C. atriolobata.
• Los valores más altos de Δ+ y Δ* se observaron en San Esteban lo cual
posiblemente se debió a una mayor equidad de las abundancias de las
especies y/o un mayor número de especies pertenecientes a diferentes
niveles jerárquicos superiores, así como a un posible disturbio intermedio.
• En general se observaron tres zonas en el norte del Golfo de California con
base en las abundancias y la contribución porcentual de la fauna de peces.
48
REFERENCIAS Aburto-Oropeza O y Balart EF. 2001. Community structure of reef fish in several
habitats of a rocky reef in the Gulf of California. Marine Ecology. 22: 283-
305.
Allen GR y Robertson DR. 1994. Fishes of the tropical eastern Pacific. University
of Hawaii Press. Hong-Kong. 330 p.
Álvarez-Borrego S. 2008. Oceanografía de la región de las grandes islas. En:
Danemann GD y Ezcurra E. 2008. Bahía de los Ángeles recursos naturales
y comunidad. Línea base 2007. Pronatura Noroeste, Instituto Nacional de
Ecología, y San Diego Natural History. México, D. F. 740 p.
Álvarez-Filip L, Reyes-Bonilla H y Calderon-Aguilar LE. 2006. Community structure
of fishes in Cabo Pulmo reef, Gulf of California. Marine Ecology. 27: 253-
262.
Arreola-Robles JL y Elorduy-Garay JF. 2002. Reef fish diversity in the region of La
Paz, Baja California Sur, Mexico. Bulletin of Marine Science. 70: 1-18.
Attayde JL y Hansson LA. 1999. Effects of nutrient recycling by zooplankton and
fish on phytoplankton communities. Oecologia. 121: 47-54.
Begon M, Townsend CR y Harper JL. 2005. Ecology, from individuals to
ecosystems. Blackwell publishing. United Kingdom. 738 p.
Bell JJ y Barnes DKA. 2003. Effect of disturbance on assemblages: an example
using Porifera. The Biological Bulletin. 205: 144-159.
49
Bongers F, Poorter L, Hawthorne WD y Sheil D. 2009. The intermediate
disturbance hypothesis applies to tropical forests, but disturbance
contributes little to tree diversity. Ecology Letters. 12: 1-8.
Booth DJ, y Brosnan DM. 1995. The Role of Recruitment Dynamics in Rocky
Shore and Coral Reef Fish Communities. Advances in ecology research. 26:
309-385.
Briggs JC. 1974. Marine zoogeography. McGraw-Hill Book Co., New York. 475 p.
Brusca RC, Findley L, Hastings P, Hendrickx M, Torre J y Van der Heiden AM.
2005. Macrofaunal Diversity in the Gulf of California. En: Biodiversity,
Ecosystems, and conservation in northern México. Jean-Luc E. Cartron,
Ceballos G y Felger RS. Eds. Oxford University Press. 179-203 p.
Campos-Dávila L, Cruz-Escalona VH, Galván-Magaña F, Abitia-Cárdenas A,
Gutiérrez-Sánchez FJ y Balart EF. 2005. Fish assemblages in a Gulf of
California marine reserve. Bulletin of Marine Science. 77: 347–362
Cano-Pérez FA. 1991. Oceanografía química. En: de la Lanza G. 1991.
Oceanografía de mares mexicanos. AGT Editor, S.A. México. 569 p.
Carreño AL y Helenes J. 2002. Geology and Ages of the Islands. En: Case TJ,
Cody ML y Ezcurra E. 2002. A new island biogeography of the Sea of
Cortés. Oxford University Press. Estados Unidos de América. 669 p.
Castro-Aguirre JL, Balart EF y Arvizu-Martínez J. 1995. Contribución al
conocimiento del origen y distribución de la ictiofauna del Golfo de
California, México. Hidrobiología. 5: 1-2
50
Clarke KR y Gorley RN. 2006. Primer v6: User Manual/Tutorial. PRIMER-E.
Plymouth. United Kingdom. 189 p.
Clarke KR y Warwick RM. 2001. Change in marine communities: an aproach to
statistical analysis and interpretation. 2nd edition. PRIMER-E: Plymouth.
United Kingdom. 171 p.
Clarke RM y Warwick KR. 1995. New 'biodiversity' measures reveal a decrease in
taxonomic distinctness with increasing stress. Marine Ecology Progress
Series. 129: 3001-305.
Clarke RM y Warwick KR. 1998. A taxonomic distinctness index and its statistical
properties. Journal of Applied Ecology. 35: 523-531.
Connell JH. 1978. Diversity in Tropical Rain Forest and Coral Reefs. Science, New
Series, Vol.199 No. 4335: 1302-13010.
Connell SD e Irving AI. 2009. The subtidal ecology of rocky coasts: local-regional-
biogeographic patterns and their experimental analysis. En: Witman JD y
Kaustuv R. Marine Macreoecology. The University of Chicago Press.
Chicago and London. 424 p.
Cortés-Lara MDC, Álvarez-Borrego S. y Giles-Guzman AD. 1999. Efecto de la
mezcla vertical sobre la producción de nutrientes y fitoplancton en dos
regiones del Golfo de California, en Verano. Rev. Soc. Mex. Hist. Nat. 49:
193-206.
51
Crawford RJM y Jahncke J. 1999. Comparison of trends in abundance of guano-
producing seabirds in Peru and southern Africa. South African Journal of
Marine Science. 21: 145-156.
Daniel WW. 2006. Bioestadistica: Bases para el análisis de las Ciencias de la
Salud. Limusa Wiley. México, D.F. 924 p.
Deegan LA. 1993. Nutrient and energy transport between Estuaries and Coastal
Marien ecosystems by fish migration. Canadian Journal of Fisheries and
Aquatic Sciences. 50: 74-79.
Delgado-Argote L. 2008. Geología. En: Danemann GD y Ezcurra E. 2008. Bahía
de los Ángeles recursos naturales y comunidad. Línea base 2007.
Pronatura Noroeste, Instituto Nacional de Ecología y San Diego Natural
History. México, D. F. 740 p.
Diamon J y Case T. 1986. Community ecology. Harper y Row. New York. 688 p.
Di Franco A, Bussotti S, Navone A, Panzalis P y Guidetti P. 2009. Evaluating
effects of total and partial restrictions to fishing on Mediterranean rocky-reef
fish assemblages. Marine Ecology Progress Series. 387: 275-285
Ekman S. 1953. Zoogeography of the sea. Sidgwick and Jackson, London. En:
Robertson DS y Cramer KS. 2009. Shore fishes and biogeographic
subdivisions of the Tropical Eastern Pacific. Marine Ecology Progress
Series. 380: 1-17.
Enríquez-Andrade R, Anaya-Reyna G, Barrera-Guevara JC, Carvajal-Moreno MA,
Martínez-Delgado ME, Vaca-Rodríguez J y Valdés-Casillas C. 2005. An
52
analysis of critical areas for biodiversity conservation in the Gulf of California
Region. Ocean & Coastal Management. 48: 31–50.
Escalona-Alcazar FJ y Delgado-Argote LA. 2000. Estudio de la deformación en
las islas San Lorenzo y Las Ánimas, Golfo de California: Implicaciones
sobre su desplazamiento como bloque rígido desde el Plioceno tardío.
GEOS. 20: 8-20.
Gotshall DW. 1998. See of Cortez marine animals, a guide to the common fishes
and invertebrates Baja California to Panama. Sea Challengers. Estados
Unidos de América. 107 p.
Hall SJ y Greenstreet SP. 1998. Taxonomic distinctness and diversity measures:
responses in marine fish communities. Marine Ecology Progress Series.
166: 227-229.
Hanson N, Fogel M, Fong DW y MacAvoy SE. 2010. Marine nutrient transport:
anadromous fish migration linked to the freshwater amphipod Gammarus
fasciatus. Canadian Journal of Zoology. 88: 546-552.
Helfman GS. 2009. The diversity of fishes. Biology, Evolution, and Ecology. Wiley-
Blackwell. Malaysia. 717 p.
Horn MH y Ferry-Graham LA. 2006. Feeding Mechanisims and trophic interactions.
En: Allen LG, Pondella II DJ y Horn MH. 2006. The Ecology of Marine
Fisher California and Adjacent Waters. University of California Press.
Estados Unidos de América. 660 p.
53
Humann P y Deloach N. 2004. Reef fishes identification, Baja to Panama. New
World Publications Inc. Estado Unidos de América. 349 p.
Jiménez, SV. 1999. Abundancia y estructura comunitaria de peces de arrecife
rocoso en la zona de Isla Cerralvo, B.C.S., México. Tesis de Maestría.
Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas. La Paz, B.C.S., México. 91 p.
Johnson ME y Ledesma-Vázquez J. 2009. Atlas of costal ecosystems in the
western Gulf of California. The University of Arizona Press. Tucson Arizona.
189 p.
Jones GP. 1988. Ecology of rocky reef fish of north-eastern New Zealand: a
review. New Zealand Journal of Marine and Freshwater Research. 22: 445-
462.
Kent G. 1997. Fisheries, food security, and the poor. Food Policy. 22: 393-404.
Krebs CJ. 1999. Ecological Methodology. Addison Wesley Longman. Estados
Unidos de América. 620 p.
Lavin MF, Beier E y Badan A. 1997. Estructura hidrográfica y circulación del golfo
de California: escalas estacionales e interanuales. En: Lavin MF. Eds.
Contribuciones a la oceanografía física en México. Monografía, Union
Geofísica Mexicana. 3: 139-169.
López M, Candela J y Argote ML. 2005. Origen y circulación del agua profunda en
el norte del Golfo de California. Geos. 25: 136.
Marinone SG y Lavín MF. 2003. Residual flow and mixing in the large islands
regions of the Central Gulf of California. En: Velsco-Fuentes OU,
54
Sheinbaunm J, Ochoa de la Torre JL. Nonlinear Processes in Geophysical
Fluid Dynamics. Kluwer Academic Publisher. 388 p.
Marinone SG. 2003. A three-dimensional model of the mean and seasonal
circulation of the Gulf of California. Journal of geophysical research. 108: 1-
27.
Markaida U. 2001. Biología del Calamar Gigante Dosidicus gigas Orbigny, 1835
(Cephalopoda: Ommastrephidae) en el Golfo de California, México. Tesis
doctoral. Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de
Ensenada. México. 387 p.
Maurer BA y McGill BJ. 2011. En: Magurran AE y McGill BJ. 2002. Biological
Diversity, frontiers in measurement and assessment. Oxford University
Press. 345 p.
Millan-Nuñez R, Cajal-Medrano R, Santamaría del Ángel E. 1993. Productividad
primaria y clorofila a en la parte central del Golfo de California (Otoño 1987).
Ciencias Marinas. 19: 29-40.
Moreno Báez M. 2010. Mapping Human Dimensions of small-scale fisheries in the
Northern Gulf of California, Mexico. Tesis Doctoral. School of Natural
Resources and the Environment. 321 p.
Moreno CE. 2001. Métodos para medir la biodiversidad. Zaragoza. 84 p.
Partel M, Zobel M, Zobel K y van der Maarel E. 1996. The especies pool and its
relation to species richness: evidence from Estonian plant communities.
OIKOS. 75: 11-117.
55
Pérez-España H, Galván-Magaña F y Abitia-Cardenas LA. 1996. Variaciones
temporales y espaciales de la comunidad de peces de arrecife rocoso del
suroeste del Golfo de California. Ciencias Marinas. 22: 273-294.
Poole, RW. 1974. An Introduction to Quantitative Ecology. McGraw-Hill. New York.
532 p.
Roberts CM y Ormond RFG. 1987. Habitat complexity and coral reef fish diversity
and abundance on red sea fringing reefs. Marine Ecology Progress Series.
41: 1-8.
Robertson DS y Cramer KS. 2009. Shore fishes and biogeographic subdivisions of
the Tropical Eastern Pacific. Marine Ecology Progress Series. 380: 1-17.
Robertson DR y Allen GR. 2002. Fishes of the tropical eastern Pacific.
Smithsonian Institution. CD-ROM Versión 1.0.0.
Roden GI y Emmilson I. 1980. Oceanografía física del Golfo de California. Centro
de Ciencias del Mar y Limnología. Universidad Nacional Autónoma de
México. Contribución No. 90. 67 p.
Rodríguez-Romero J, Muhlia-Melo A, Galván-Magaña F, Gutiérrez-Sánchez FJ y
Gracia-Lopez V. 2005. Fish assemblages around Espiritu Santo Island and
Espiritu Santo Sea mount in the lower Gulf of California, Mexico. Bulletin of
Marine Science. 778(1): 33-50.
Rogers SI, Clarke KR y Reynolds JD. 1999. The taxonomic distinctness of coastal
bottom-dwelling fish communities of the North-east Atlantic. Journal of
Animal Ecology. 68: 769-782.
56
Rosenblatt RH. 1974. The zoogeographic relationships of the marine shore fishes
of tropical America. Studies in Tropical Oceanography. 5: 579-592. En:
Robertson DS y Cramer KS. 2009. Shore fishes and biogeographic
subdivisions of the Tropical Eastern Pacific. Marine Ecology Progress
Series. 380: 1-17.
Sala E, Aburto-Oropeza O, Paredes G, Parra I, Barrera JC y Dayton PK. 2002. A
general model for designing networks of marine reserves. Science. 298:
1991-1993.
Salas F, Patricio J, Marcos C, Pardal MA, Pérez-Ruzafa A y Marques JC. 2006.
Are Taxonomic Distinctness measures compliant to other ecological
indicators in assessing ecological status?. Marine Pollution Bulletin. 52:
817–829
Sánchez-Ortíz C, Arreola-Robles JL, Aburto-Oropeza O y Cortés-Hernández M.
1997. Peces de arrecife en la región de La Paz, B.C.S. En Urbán-Ramírez J
y Ramírez-Rodríguez M. Eds. La Bahía de La Paz. Investigación y
conservación. Universidad Autónoma de Baja California Sur/Centro
Interdisciplinario de Ciencias Marinas/ Birch Aquarium. La Paz. 177-188 p.
Stephens JS y Zerba KE. 1981. Factors affecting fish diversity on a temperate reef.
Environmental Biology of Fishes. 6: 111-121.
Thompson DA y Gilligan MR. 2002. Rocky-Shore Fishes. En: Case TJ, Cody ML y
Ezcurra E. 2002. A new island biogeography of the Sea of Cortés. Oxford
University Press. Estados Unidos de América. 669 p.
57
Thompson DA, Findley LT y Kersthich A. 2000. Reef fishes of the sea of Cortez.
Wiley. New York. 374 p.
Thomson DA y Gilligan MR. 2002. Rocky-Shore fishes. En: Case TJ, Cody ML y
Ezcurra E. 2002. A new Island Biogeography of the Sea of Cortés. Oxford
University Press. Estados Unidos de América. 669 p.
Viesca-Lobatón C, Balart EF, González-Cabello A, Mascareñas-Osorio I, Aburto-
Oropeza O, Reyes-Bonilla H y Torreblanca E. 2008. Peces arrecifales. En:
Danemann GD y Ezcurra E. Bahía de Los Ángeles: Recursos naturales y
comunidad. Línea base 2007. Pronatura Noroeste, Instituto Nacional de
Ecología y San Diego Natural History Museum. México, D.F. 740 p
Villegas-Sánchez CA, Abitia-Cárdenas LA, Gutiérrez-Sánchez FJ y Galván-
Magaña F. 2009. Rocky-reef fish assemblages at San Jose Island, Mexico.
Revista Mexicana de Biodiversidad. 80: 169-179.
Walker BW. 1960. The distribution and affinities of the marine fish fauna of the Gulf
of California. Systematic Zoology. 9: 123-133.
Wang ZB y Chen YH. 2009. Relationship between Taxonomic Distinctness and
Environmental Stress in Terrestrial Organisms at Large Spatial Scale: a
Study for Insect family Ceratopogonidae in East Asia. Acta zoológica
bulgarica. 61: 69-77.
Warkick RM y Clarke KR. 1995. New ‘biodiversity’ measures reveal a decrease in
taxonomic distinctness with increasing stress. Marine Ecology Progress
Series. 129: 301-305.
58
Wilkinson T, Wiken E, Bezaury Creel J, Hourigan T, Agardy H, Herrmann H,
Janishevski L, Madden C, Morgan L y Padilla M. 2009. Ecoregiones
Marinas de América del Norte. Comisión para la cooperación ambiental.
Montreal. 200 p.
Witman JD y Dayton PK. 2001. Rocky subtidal communities. En: Bertness MD,
Gaines SD y Hay ME. 2001. Marine community ecology. SINAUER.
Massachusetts. 550 p.
Zar JH. 1996. Bioestatistical analysis. Prentice Hall, Inc. New Jersey. 662 p.
Ziveri P, Thunell RC, y Rio D. 1995. Export production of coccolithophores in an
upwelling region: Results from San Pedro Basin, Southern California
Borderlands. Marine Micropaleontology. 24: 335-358.
59
ANEXO I Lista sistemática de los peces arrecifales rocosos registrados en el presente estudio Phylum Chordata Clase Chondrichthyes Orden Heterodontiformes Familia Heterodontidae Género Heterodontus Heterodontus francisci (Girard, 1855) Heterodontus mexicanus Taylor & Castro-Aguirre, 1972 Orden Rajiformes Familia Dasyatidae Género Dasyatis Dasyatis longa (Garman, 1880) Dasyatis sp. Familia Urotrygonidae Género Urobatis Urobatis sp. Urobatis concentricus Osburn & Nichols, 1916 Urobatis halleri (Cooper, 1863) Orden Rhinobatiformes Famila Rhinobatidae Género Rhinobatos Rhinobatos sp. Géneto Zapteryx Zapteryx exasperata (Jordan & Gilbert, 1880) Clase Osteichthyes Orden Anguilliformes Familia Congridae Género Paraconger Paraconger californiensis Kanazawa, 1961 Familia Muraenidae Género Gymnothorax Gymnothorax castaneus (Jordan & Gilbert, 1883) Género Muraena Muraena lentiginosa Jenyns, 1842 Orden Aulopiformes Familia Sinodontidae Género Synodus Synodus lacertinus Gilbert, 1890 Orden Beloniformes Famila Exocoetidae Género Fodiator Fodiator rostratus (Günther, 1866) Familia Hemiramphidae Género Hemiramphus Hemiramphus saltator Gilbert & Starks, 1904 Orden Beryciformes Familia Holocentridae Género Myripristis
60
Myripristis leiognathus Valenciennes, 1846 Género Plectrypops Plectrypops lima (Valenciennes, 1831) Orden Gasterosteiformes Familia Fistulariidae Género Fistularia Fistularia commersonii Rüppell, 1838 Orde Gonorychiformes Famlia Chanidae Género Chanos Chanos chanos (Forsskål, 1775) Orden Perciformes Familia Acanthuridae Género Prionurus Prionurus punctatus Gill, 1862 Familia Apogonidae Género Apogon Apogon retrosella (Gill, 1862) Familia Blenniidae Género Ophioblennius Ophioblennius steindachneri Jordan & Evermann, 1898 Familia Carangidae Género Selar Selar crumenophthalmus (Bloch, 1793) Género Selene Selene brevoortii (Gill, 1863) Familia Carangidae Género Seriola Seriola lalandi Valenciennes, 1833 Familia Chaenopsidae Género Acanthemblemaria Acanthemblemaria crockeri Beebe & Tee-Van, 1938 Género Chaenopsis Chaenopsis sp. Género Chaetodon Chaetodon humeralis Günther, 1860 Género Johnrandallia Johnrandallia nigrirostris (Gill, 1862) Familia Cirrhitidae Género Cirrhitichthys Cirrhitichthys oxycephalus (Bleeker, 1855) Género Cirrhitus Cirrhitus rivulatus Valenciennes, 1846 Familia Ephippidae Género Parapsettus Parapsettus panamensis (Steindachner, 1876) Familia Gerreidea Género Gerres Gerres sp. Familia Gobiidae Género Bathygobius Bathygobius soporator (Valenciennes, 1837)
61
Género Coryphopterus Coryphopterus urospilus Ginsburg, 1938 Género Elacatinus Elacatinus digueti (Pellegrin, 1901) Elacatinus punticulatus (Ginsburg, 1938) Género Lythrypnus Lythrypnus dalli (Gilbert, 1890) Familia Grammistidae Género Rypticus Rypticus bicolor (Gilbert, 1890) Familia Haemulidae Género Anisotremus Anisotremus davidsonii (Steindachner, 1876) Anisotremus interruptus (Gill, 1862) Género Haemulon Haemulon flaviguttatum Gill, 1862 Haemulon maculicauda (Gill, 1862) Haemulon scudderi Gill, 1862 Haemulon sexfasciatum Gill, 1862 Haemulon steindachneri (Jordan & Gilbert, 1882) Género Microlepidotus Microlepidotus brevipinnis (Steindachner, 1869) Microlepidotus inornatus Gill, 1862 Género Xenistius Xenistius californiensis (Steindachner, 1876) Familia Kuhliidae Género Kuhlia Kuhlia mugil (Forster, 1801) Familia Kyphosidae Género Girella Girella simplicidens Osburn & Nichols, 1916 Género Hermosilla Hermosilla azurea Jenkins & Evermann, 1889 Género Kyphosus Kyphosus analogus (Gill, 1862) Kyphosus elegans (Peters, 1869) Kyphosus sp. Familia Labridae Género Bodianus Bodianus diplotaenia (Gill, 1862) Género Halichoeres Halichoeres chierchiae Di Caporiacco, 1948 Halichoeres dispilus (Günther, 1864) Halichoeres melanotis (Gilbert, 1890) Halichoeres nicholsi (Jordan & Gilbert, 1882) Halichoeres notospilus (Günther, 1864) Halichoeres semicinctus (Ayres, 1859) Género Semicossyphus Semicossyphus pulcher (Ayres, 1854) Género Thalassoma Thalassoma grammaticum Gilbert, 1890 Thalassoma lucasanum (Gill, 1862)
62
Familia Labrisomidae Género Malacoctenus Malacoctenus ebisui Springer, 1959 Malacoctenus hubbsi Springer, 1959 Familia Lutjanidae Género Hoplopagrus Hoplopagrus guentherii Gill, 1862 Género Lutjanus Lutjanus argentiventris Gill, 1862 Lutjanus novemfasciatus Gill, 1862 Lutjanus viridis (Valenciennes, 1846) Familia Malacanthidae Género Caulolatilus Caulolatilus affinis Gill, 1865 Caulolatilus princeps (Jenyns, 1840) Familia Mullidae Género Mulloidichthys Mulloidichthys dentatus (Gill, 1862) Familia Opistognathidae Género Opistognathus Opistognathus rosenblatti Allen & Robertson, 1991 Familia Pomacanthidae Género Holocanthus Holacanthus passer Valenciennes, 1846 Género Pomacanthus Pomacanthus zonipectus (Gill, 1862) Familia Pomacentridae Género Abudefduf Abudefduf troschelii (Gill, 1862) Género Chromis Chromis atrilobata Gill, 1862 Chromis limbaughi Greenfield & Woods, 1980 Género Stegastes Stegastes rectifraenum (Gill, 1862) Familia Scaridae Género Nicholsina Nicholsina denticulata (Evermann & Radcliffe, 1917) Género Scarus Scarus compressus (Osburn & Nichols, 1916) Scarus ghobban Forsskål, 1775 Scarus perrico Jordan & Gilbert, 1882 Familia Sciaenidae Género Pareques Pareques fuscovittatus (Kendall & Radcliffe, 1912) Pareques sp. Familia Serranidae Género Alphestes Alphestes immaculatus Breder, 1936 Género Cephalopholis Cephalopholis panamensis (Steindachner, 1877) Género Epinephelus Epinephelus analogus Gill, 1863
63
Epinephelus labriformis (Jenyns, 1840) Género Mycteroperca Mycteroperca jordani (Jenkins & Evermann, 1889) Mycteroperca prionura Rosenblatt & Zahuranec, 1967 Mycteroperca rosácea (Streets, 1877) Mycteroperca xenarcha Jordan, 1888 Género Paralabrax Paralabrax auroguttatus Walford, 1936 Paralabrax maculatofasciatus (Steindachner, 1868) Género Paranthias Paranthias colonus (Valenciennes, 1846) Género Serranus Serranus psittacinus Valenciennes, 1846 Familia Sparidae Género Calamus Calamus brachysomus (Lockington, 1880) Familia Sphyraenidae Género Spyraena Sphyraena ensis Jordan & Gilbert, 1882 Sphyraena lucasana Gill, 1863 Familia Tripterygiidae Género Crocodilichthys Crocodilichthys gracilis Allen & Robertson, 1991 Orden Pleuronectiformes Familia Bothidae Género Bothus Bothus mancus (Broussonet, 1782) Orden Scorpaeniformes Familia Scorpaenidae Género Scorpaena Scorpaena mystes Jordan & Starks, 1895 Orden Tetraodontiformes Familia Balistidae Género Balistes Balistes polylepis Gill, 1865 Familia Tetraodontidae Género Canthigaster Canthigaster punctatissima (Günther, 1870) Familia Diodontidae Género Diodon Diodon holocanthus Linnaeus, 1758 Diodon hystrix Linnaeus, 1758 Diplobatis ommata (Jordan & Gilbert, 1890) Diodon hystrix Linnaeus, 1758 Familia Tetraodontidae Género Sphoeroides Sphoeroides annulatus (Jenyns, 1842) Sphoeroides lobatus (Steindachner, 1870)
64
ANEXO II Información de la estructura comunitaria de estudios del Golfo de California
Golfo de California Cabo Pulmo Norte del GC
Thomson y Guiligan (2002)
Villareal et al. (2000)
Alvarez-Filip et al. (2006) Este trabajo
Tiempo de muestreo 3 años 7 años 1 año 1 mes Tipo de muestreo Ictiosidas censo cilindro censo cilindro Transecto Cobertura (m2) - 176.7 79 60 Especies registradas 68 110 62 112 Riqueza promedio 17. 8 - 16.42+ 8.75 Riqueza promedio por censo equivalente a 60m2 - - 12.47+ 8.75
Abundancia promedio 342.1 - 242.36+ 101.89 Abundancia promedio por censo equivalente a 60m2 - - 184.07+ 101.89
Equidad promedio - - 0.62 0.76 Detla + - - 64.5 a 67.5 - Delta * - - - - Es - - - -
- Sin datos + Promedio por censo * Promedio por sitio
65
ANEXO III Información de la estructura comunitaria de estudios del Golfo de California
La Paz Isla San
José Norte del GC
Pérez- España et al. (1996)
Sánchez et al.
(1997) Jiménez (1999)
Aburto y Balart (2002)
Arreola y Elorduy (2002)
Rodríguez romero et al. (2005)
Villegas-Sánchez et al. (2009)
Este trabajo
Tiempo de muestreo 1 año 2.5 año 11 mese 2 años 1 año 1 año 1 año 1 mes Tipo de muestreo Transecto Transecto Transecto Transecto Transecto Transecto Transecto Transecto Cobertura (m2) 400 250 250 250 250 600 250 60 Especies registradas 76 101 89 74 81 120 84 112 Riqueza promedio - - 43.13* 21.36+ 20.00* 70.60* 41.30* 8.75 Riqueza promedio por censo equivalente a 60m2 - - - 3.53+ 3.30 - - 8.75
Abundancia promedio - - 6700* 441.86+ 1233.33* 8516.50* 224.55+ 101.89 Abundancia promedio por censo equivalente a 60m2 - - 1.89+ 73.00+ - - 53.89+ 101.89
Equidad promedio 0.54 - 0.61 0.62 0.37 - 0.62 0.76 Detla + - - - - - - - - Delta * - - - - - - - - Es - - - - - - - -
- Sin datos + Promedio por censo * Promedio por sitio
66
ANEXO IV. Lista de presencia de especies (x) en las tres zonas del NGC
Especies Zona 1 Zona 2 Zona 3
Abudefduf troschelii x x x Acanthemblemaria crockeri x Alphestes immaculatus x x x Anisistremos davidsonii x x x Anisotremus interruptus x x x Apogon retrosella x x x Balistes polylepis x x x Bathygobius soporator x x Bodianus diplotaenia x x x Bothus mancus x x Calamus brachysomus x x x Canthigaster punctatissima x x Caulolatilus affinis x x Caulolatilus princeps x x Cephalopholis panamensis x x x Chaenopsis sp x Chaetodon humeralis x x Chanos chanos x x Chromis atrilobata x x x Chromis limbaughi x x x Cirrhitichthys oxycephalus x x Cirrhitus rivulatus x x x Coryphopterus urospilus x x x Crocodilichthys gracilis x x x Dasyatis longa x x x Dasyatis sp. x x Diodon holocanthus x x Diodon hystrix x x Diplobatis ommata x x x Elacatinus digueti x Elacatinus puncticulatus x x x Epinephelus labriformis x x x Fistularia commersonii x
67
Fodiator rostratus x x Gerres sp. x x Girella simplicidens x x x Gymnothorax castaneus x x x Haemulon Flaviguttatum x x Haemulon maculicauda x x Haemulon scudderi x x x Haemulon sexfasciatum x x x Haemulon steindachneri x x Halichoeres chierchiae x x x Halichoeres dispilus x x x Halichoeres melanotis x x x Halichoeres nicholsi x x x Halichoeres notospilus x x x Halichoeres semicinctus x x x Hemiramphus saltator x Hermosilla azurea x x Heterodontus mexicanus x Holacanthus passer x x x Hoplopagrus guntherii x x x Johnrandallia nigrirostris x x x Kuhlia mugil x x x Kyphosus analogus x x x Kyphosus elegans x x x Kyphosus sp. x x Lutjanus argentiventris x x x Lutjanus novemfasciatus x x Lutjanus viridis x Lythripnus dalli x Malacoctenus ebisui x x x Malacoctenus hubbsi x x x Microlepidotus brevipinnis x x Microlepidotus inornatus x x x Mulloidichthys dentatus x x Muraena lentiginosa x x x Mycteroperca jordani x x x Mycteroperca prionura x x Mycteroperca rosacea x x x Mycteroperca xenarcha x x
68
Myripristis leiognathus x x Nicholsina denticulata x x x Ophioblennius steindachneri x x x Opistognathus rosenblatti x Paraconger californiensis x Paralabrax auroguttatus x x x Paralabrax maculatofasciatus x x Paranthias colonus x x x Parapsettus panamensis x Pareques fuscovittatus x x x Pareques sp x x Plectrypops lima x Pomacanthus zonipectus x x x Prionurus punctatus x x Scarus compressus x x Scarus ghobban x x Scarus perrico x Scorpaena mystes x x x Selar crumenophthalmus x Semicossyphus pulcher x x x Seriola lalandi x x x Serranus psittacinus x x x Sphoeroides annulatus x x x Sphoeroides lobatus x x Sphyraena ensis x Sphyranea lucasana x Stegastes rectifraenum x x x Synodus lacertinus x x Thalassoma grammaticum x x Thalassoma lucasanum x x x Urobatis sp. x x Urobatis concentricus x x x Urobatis halleri x x x Xenistius californiensis x Zapteryx exasperata x
69
ANEXOS V CLUSTER de los sitios de muestreo del norte del Golfo de California
70
ANEXOS VII Regiones del norte del Golfo de California: 1) La Poma, 2) Bahía de los Ángeles
Dentro, 3) Bahía de los Ángeles fuera, 4) San Lorenzo Norte, 5) San Lorenzo
Dentro, 6) San Lorenzo Fuera, 7) San Pedro Mártir, 8) San Esteban Sureste, 9)
San Esteban Oeste, 10) Tiburón y 11) San Jorge.
71
ANEXO VII Tablas de índices de estructura comunitaria (S, N, H’ y J’) del norte del Golfo de California sin considerar a la especie C. gracilis.
<<
0
2
4
6
8
10
12
14
S
0
50
100
150
200
250
300
N
96.39 ± 5.05 ind/censo. H10, 626 =240.39, p<0.001
8.52 ± 0.14 spp/censo H10, 626 =204.30, p<0.001
72
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9
H'
0.65 ± 0.01 decit/censo H10, 626 =63.70 p<0.001
0.5 0.6 0.6 0.7 0.7 0.8 0.8 0.9 0.9
J'
0.74 ± 0.01, H 10, 626 =72.73 p<0.001
