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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM SISTEMÁTICA E EVOLUÇÃO
TAXONOMIA E BIOGEOGRAFIA DA ESPÉCIE POLITÍPICA
Herpsilochmus rufimarginatus (TEMMINCK, 1822)
(AVES: THAMNOPHILIDAE)
________________________________________________
Dissertação de Mestrado
Natal/RN, junho de 2013
MARCELO DA SILVA
1
MARCELO DA SILVA
TAXONOMIA E BIOGEOGRAFIA DA ESPÉCIE POLITÍPICA Herpsilochmus
rufimarginatus (Temminck, 1822) (AVES: THAMNOPHILIDAE)
Dissertação de Mestrado apresentada ao
Programa de Pós-Graduação em Sistemática
e Evolução da Universidade Federal do Rio
Grande do Norte como requisito parcial para
obtenção do título de Mestre em Sistemática
e Evolução.
Orientador: Prof. Dr. Mauro Pichorim
Coorientador: Prof. Dr. Gabriel Corrêa Costa
Natal/RN, junho de 2013
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro
de Biociências
Silva, Marcelo da.
Taxonomia e biogeografia da espécie politípica Herpsilochmus
rufimarginatus (Temminck, 1822) (Aves: Thamnophilidae). / Marcelo da
Silva. – Natal, RN, 2013.
95 f.: il.
Orientador: Prof. Dr. Mauro Pichorim.
Coorientador: Prof. Dr. Gabriel Corrêa Costa.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Sistemática e
Evolução.
1. Biogeografia – Dissertação. 2. Taxonomia – Dissertação. 3.
Distribuição potencial – Dissertação. I. Pichorim, Mauro. II. Costa, Gabriel
Corrêa. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 574.9
4
DEDICATÓRIA
Dedico esta dissertação a Maria José Coelho Leal (in memoriam) e Clodoaldo Coelho
Leal (in memoriam), pessoas essas muito especiais na minha vida, lembro-me das nossas
conversas, dessas tirei ensinamentos que me acompanharão por toda minha vida. Essas
pessoas me acolheram em sua casa desde cedo, onde um dos sonhos do Senhor Clodoaldo
Leal era que me formasse, infelizmente não foi possível, pois o mesmo faleceu antes que
começasse a faculdade. Mas a sua esposa me acolheu com muito carinho em sua casa durante
a minha graduação, assim como dos os membros da família Leal. Também não poderia
esquecer a minha tia (Maria dos Milagres Felix) e minha mãe (Maria de Lourdes da Silva)
pelos esforços imensuráveis que fizeram para me educar. A vocês os meus sinceros
agradecimentos, muito obrigado.
5
AGRADECIMENTOS
Ao meu orientador, Prof. Mauro Pichorim pelas horas de conversas, sugestões e
críticas construtivas. Além da sua paciência e capacidade de instigar seus orientandos na
realização dos seus trabalhos. Sua ajuda na coleta e preparação do material. O meu muito
obrigado.
Ao Prof. Gabriel Correa Costa (coorientador) pelas sugestões e conversas que
contribuíram para realização desse tipo de análise nesse trabalho. A Bruno Freire Dantas de
Oliveira, que foi imprescindível para o capítulo de modelagem, pois com a ajuda do mesmo
na construção dos modelos no ARCGIS e análises dos dados foram fundamentais para o
desenrolar de parte dessa dissertação.
Aos curadores Alexandre Luis Padovan Aleixo (MPEG), Luís Fabio Silveira
(MUZUSP) e Marcos André Raposo Ferreira (MNRJ) que além de permitir consultar os
espécimes deram uma atenção especial durante minhas visitas a essas coleções de aves e
disponibilizaram material que auxiliou na produção desse trabalho. Em especial ao Prof.
Marcos André Raposo Ferreira por ter cedido às fotos dos tipos depositados em Museus no
exterior, material esse que comporá uma importante obra que permitirá posteriores estudos de
taxonomia na região Neotropical, especialmente, no Brasil. Através de seu projeto de
Repatriação das Aves Brasileiras. Além das conversas que me esclareceram muitas dúvidas
com relação à taxonomia desse grupo de aves.
Aos pesquisadores Dr. Alexandre Luis Padovan Aleixo (MPEG), Dr. Luís Fabio
Silveira (MUZUSP) e Dr. Vitor de Queiroz Piacentini que auxiliaram na consulta ao material
bibliográfico. Principalmente a Vitor de Queiroz Piacentini pelo envio de material e sugestões
na busca de bibliografias.
Aos colegas biólogos que me auxiliaram nos trabalhos de campo: Tonny de Oliveira
Marques, Lahert William Lobo de Araújo e Guilherme Santos Toledo de Lima. Em especial
6
ao amigo Tonny de Oliveira Marques pela companhia de campo e trocas de ideias e sua ajuda
na construção dos espectrogramas. Também meu agradecimento muito especial a Guilherme
Santos Toledo de Lima e sua família pela sua calorosa acolhida durante a minha estadia em
Maceió, Alagoas. Ao Dr. Jorge B. Irusta e a M. Sc. Marcelo Câmara Rodrigues pelas nossas
conversas e discussões sobre o assunto referente a esse grupo.
As minhas amigas, alunas e futuras biólogas: Alanna Cristina de Moura Bezerra
(quando retornar de sua missão de vida), Fernanda Teixeira Sodré, Jéssica Miranda, Jéssica
Molla e Lídia Beatriz pelas ajudas nos trabalhos de campo e que tornaram os campos
divertidos. Assim como sua energia positiva durante momentos em que estava desanimado.
A Honara Morgana da Silva, Thanyria Pollyneide França Câmara, Marcelo Câmara
Rodrigues, Ismael F. Queiroz, José Custodio da Silva e Anara Y. M. Soares pela sua
dedicação e qualidade de preparação dos espécimes. Principalmente nos casos em que os
espécimes estavam bem prejudicados devido ao tiro.
Aos Profs. Sergio Maia Queiroz Lima e Adrian Antonio Garda pelas críticas e
sugestões durante a minha qualificação que contribuíram para a melhoria desse estudo. Assim
como os professores Dra. Gislene Ganade e Dr. Fulvio Aurelio de Morais Freire nas sugestões
de análises dos dados. Meus agradecimentos ao Prof. Dr. Bruno Cavalcante Bellini
(Disciplina de Seminários I e II) pela sua grande capacidade de fazer críticas construtivas com
a sua simplicidade.
Por último agradeço a minha família que compreendeu a minha ausência durante a
condução dos trabalhos de campo e demais atividades, principalmente a minha esposa, Ivânia
de Freitas Campos e minha filha. Essa última me deu força para a realização dessa nova
empreitada, principalmente, nos momentos mais delicados, onde tirei forças para continuar
nessa caminhada. Força essa que vem sem dúvida da minha inspiração de vida, a minha filha,
7
Ilana Campos da Silva. Que me dá forças e me inspira na superação das dificuldades
propostas pela vida.
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RESUMO
O gênero Herpsilochmus é composto principalmente por espécies crípticas, entre elas está
Herpsilochmus rufimarginatus, que atualmente é representado por quatro subespécies: H. r.
rufimarginatus, H. r. frater, H. r. scapularis e H. r. exiguus. Diferenças na plumagem e
vocalização sugerem que existam mais de uma espécie envolvida nesse complexo. Sendo
assim esse e outros táxons subespecíficos precisa de revisão urgente, a distribuição disjunta
dessa espécie também possibilita inferir a relação entre essas aves que ocorrem em biomas
e/ou centros de endemismos diferentes. Esse estudo tem como objetivo fazer a revisão
taxonômica dos táxons hora incluídos no complexo Herpsilochmus rufimarginatus com base
em caracteres morfológicos, morfométricos, vocais e distribuição geográfica dessa ave. Além
criar modelos de distribuição potencial atual e fazer a reconstrução da distribuição pretérita
usando modelagem de nicho ecológico, e testar o conservadorismo e divergência de nicho
entre as diferentes subespécies. Foram realizadas consultas para exame das peles dos
espécimes presentes nos museus: Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo
(MZUSP), Museu Nacional (MN) e Museu Paraense Emilio Goeldi (MPEG), e as peles
depositadas na Coleção de Ornitológica da Universidade Federal do Rio Grande do Norte
(COUFRN). Foram verificadas as seguintes medidas de comprimento dos espécimes: culmen
exposto, culmen total e culmen narina, tarso, asa achatada e cauda. A análise vocal foi
realizada com vocalizações de bancos digitais e/ou de bancos pessoas, onde foram
mensurados 17 parâmetros vocais. Essas informações e mais as disponíveis em literatura
serviram para montar um bando de dados sob o limite de distribuição dos táxons e gerar os
modelos de nicho ecológico. As análises realizadas no programa Maxent, tendo como critério
de seleção de modelo os valores de AUC, sendo os modelos que tiveram valores maiores que
0,80 são considerados bons modelos. Os dados ambientais para realização da modelagem
foram baixados no site do WorldClim. As informações morfométricas, vocais e distribuição
geográfica apontam para a para a separação desses táxons seja levando em consideração
análises multivariadas e uni variadas. Os modelos de distribuição potencial tiveram bom
desempenho (AUC > 0,80), sendo a sua distribuição associada a características ambientais da
floresta Amazônica e Mata Atlântica (florestas do sul e sudeste, e floresta do nordeste). A
reconstrução da distribuição aponta um possível contato entre a parte sul da Mata Atlântica
com a parte norte da Amazônica. A análise de sobreposição de nicho apontou uma baixa
sobreposição entre os táxons e as comparações entre modelo nulo e os gerados de
sobreposição apontam provavelmente que ocorre conservadorismo de nicho. As informações
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sugerem que os táxons que ocorrem na Amazônia e Mata Atlântica representam três espécies
distintas, sendo uma delas uma espécie não descrita.
Palavras Chave: diversificação, especiação, modelagem de nicho ecológico, conservadorismo
de nicho, reconstrução da distribuição
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ABSTRACT
The genus Herpsilochmus is composed mainly of cryptic species, among them is
Herpsilochmus rufimarginatus, which is currently represented by four subspecies: H. r.
rufimarginatus, H. r. frater, H. r. scapularis and H. r. exiguus. Differences in plumage and
vocalization suggest that there are more than one species involved in this complex. Thus this
and other subspecific taxa need urgent revision, the disjunct distribution of this species also
allows us to infer the relationship between birds that occur in this biome and / or different
centers of endemism. This study aims to make a taxonomic revision of the taxa included in
the complex time Herpsilochmus rufimarginatus based on morphological, morphometric,
vocals and geographical distribution of this bird. Besides creating distribution models current
potential and make the reconstruction of the distribution bygone using ecological niche
modeling, and testing the niche conservatism and divergence between different subspecies.
Consultations for examination of the skins of specimens of the museums: Museum of
Zoology, University of São Paulo (MZUSP), National Museum of Rio de Janeiro (MN) and
Emilio Goeldi Museum of Pará (MPEG), and the skins deposited at the collection of
Ornithological Federal University of Rio Grande do Norte (COUFRN). We studied the
following measures length of specimens: exposed culmen, culmen and total culmen nostril,
tarsus, wing and tail flattened. The voice analysis was performed with vocalizations banks
and / or digital banks people where 17 voice parameters were measured. This information and
more available in the literature were used to assemble a bunch of data under the limit
distribution of taxa and generate ecological niche models. This analyzes carried out in the
program Maxent, having as model selection criterion the AUC, and the models were greater
than 0.80 are considered good models. Environmental data for the realization of the modeling
were downloaded on the website of Worldclim. The morphometric information, vocals and
geographic distribution point for the separation of these taxa to be considering various uni and
multivariate analyzes. The potential distribution models performed well (AUC> 0.80), and its
distribution associated with environmental characteristics of the Amazon forest and Atlantic
forest (forests of south and southeast, northeast and forest). The reconstruction of the
distribution indicates a possible contact between the southern part of the Atlantic forest in the
northern part of the Amazon. The analysis of niche overlap showed a low overlap between
taxa and comparisons between the null model and the generated overlay link probably
occurring niche conservatism. The data suggest that the taxa that occur in the Amazon and
Atlantic forest represent three distinct species.
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Keywords: diversification, speciation, ecological niche modeling, niche conservatism,
reconstruction of the distribution
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SUMÁRIO
Introdução Geral......................................................................................................
Objetivos..................................................................................................................
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Síntese dos Capítulos...............................................................................................
Referências...............................................................................................................
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Capítulo 1 - Biogeografia de Herpsilochmus rufimarginatus (Thamnophilidae):
usando modelagem de nicho ecológico para inferir a distribuição potencial,
conservadorismo de nicho e diversificação..............................................................
Resumo.....................................................................................................................
Abstract....................................................................................................................
Introdução................................................................................................................
Material e Métodos..................................................................................................
Resultados................................................................................................................
Discussão.................................................................................................................
Conclusão.................................................................................................................
Referências...............................................................................................................
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Capítulo 2 - Revisão taxonômica da espécie politípica Herpsilochmus
rufimarginatus (Temminck, 1822) (Aves: Thamnophilidae), com descrição de
uma nova espécie críptica no Centro Pernambuco de Endemismo..........................
Resumo.....................................................................................................................
Abstract....................................................................................................................
Introdução................................................................................................................
Material e Métodos..................................................................................................
Resultados................................................................................................................
Discussão.................................................................................................................
Referências...............................................................................................................
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Introdução Geral
A compreensão dos processos que promovem a especiação é o tema central da biologia
evolutiva (COYNE E ORR 2004, FUTUYMA 2005), principalmente quando estamos
estudando a região Neotropical que apresenta elevada diversidade de espécies (sensu MYERS
et al. 2000). Segundo Pascual et al. (1996) a diversificação da biota da América do Sul é um
resultado de extenso e dinâmico processo histórico, que foi marcado por mudanças
importantes nas condições climáticas e ambientais, longos períodos de isolamento geográfico,
quebra desse isolamento e amplas flutuações no nível do mar, que isolaram parte da massa
continental. A conjunção dessas mudanças tectônicas e do nível do mar dirigiu a evolução
climática e das paisagens, que resultaram em mudanças na composição da biota, que refletem
nas condições biogeográficas atuais (PASCUAL et al. 1996). Porém ainda existe muito
questionamento de como processos ecológicos, geológicos e climáticos atuaram para dar
origem às espécies dessa região (MALDONADO-COELHO et al. 2013).
Quando falamos de processo de especiação e riqueza de espécies merecem destaque as
florestas tropicais, com destaque para Floresta Amazônica e Atlântica, que tem elevada
diversidade biológica, sendo a primeira a que apresenta a maior biodiversidade do planeta
(MYERS et al. 2000, MITTERMEIER et al. 2002). Os processos que geraram essa
diversidade ainda hoje são muito discutidos e é tema central de pesquisas (BATALHA
FILHO et al. 2013a,b, RIBAS et al. 2012, MALDONADO-COELHO et al. 2013). As
hipóteses propostas para explicar essa riqueza foram: teoria dos refúgios (SIMPSON e
HAFFER 1978, HAFFER 1992, HAFFER e PRANCE 2002), rios como barreiras (HAFFER
2008), hipótese dos museus (FJELDSA et al. 1997, FJELDSA e LOVETT 1997), teoria
geotectônica (PETRI e FULFARO 1983, RICCOMINI et al. 1989) e hipótese dos gradientes
de habitat ou de diversificação parapátrica (MORITZ et al. 2000, SMITH et al. 1997). Poucas
dessas propostas foram testadas como afirma RIBAS et al. (2012), com a teoria dos refúgios
12
14
florestais e os rios como uma importante barreira geográfica que influenciou na formação da
biota das florestas tropicais (CARNAVAL e MORITZ 2008, RIBAS et al. 2012,
MALDONADO-COELHO et al. 2013). A riqueza e complexidade da Floresta Amazônica e
Atlântica são evidenciadas pela presença de centros de endemismos no qual temos plantas,
vertebrados e invertebrados exclusivos (PRANCE 1973, CRACRAFT 1985, HALL e
HARVEY 2002, SILVA et al. 2004, SILVA et al. 2005). Na Amazônia temos oito centros de
endemismo para vertebrados (Belém, Xingu, Tapajós, Rondônia, Inambari, Napo, Imeri e
Guiana) (sensu SILVA et al. 2005, SILVA e GARDA 2011, RIBAS et al. 2012) e na Mata
Atlântica são quatro (Pernambuco, Costa da Bahia e Interior da Bahia e Serra do Mar)
(SILVA et al. 2004).
As biotas dessas duas florestas estavam conectadas, isso é inferido pela presença de
espécies irmãs com distribuição disjunta (COSTA 2003, BATALHA FILHO et al. 2013b).
Informações recentes de estudos filogenéticos, filogeográficos e biogeográficos de aves e
mamíferos apontam essa relação entre essas biotas (HAFFER 1969, 2008, COSTA 2003,
BATALHA FILHO et al. 2013b). Estudos anteriores apontam que a possível ligação entre
esses dois blocos de florestas ocorreu nas épocas mais úmidas como no Mioceno Médio (16
maa), mesmo com a posterior separação, provavelmente ocorrida a partir do Plioceno (~5
maa), onde houve o esfriamento e ressecamento global e os ciclos glaciais e interglaciais que
permanecem até hoje, favoreceram a expansão de áreas abertas savânicas (DASILVA e
PINTO-DA-ROCHA 2011). Essas formaram a diagonal de formações abertas que é composta
pelos biomas da Caatinga, Cerrado e Chaco que isolaram essas florestas (SILVA e BATES
2002). Dados recentes de Batalha Filho et al. (2013b) apontam inclusive dois momentos no
tempo onde existia conexão entre essas biotas, um mais antigo (~25 maa) e outro mais recente
(4,8 maa). Hoje são reconhecidos três locais onde existiam contatos entre essas florestas, o
primeiro entre o sudeste da Amazônia com o sul da Mata Atlântica, sendo essa uma área de
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15
conexão importante, e outras duas áreas no nordeste do Brasil, uma costeira conectando o Rio
Grande do Norte, Ceará, Piauí e Maranhão, e outra conectando Bahia a Tocantins (COSTA
2003, BATALHA FILHO et al. 2013b).
A família Thamnophilidae é monofilética e rica (BRUMFIELD et al. 2007, IRESTEDT
et al. 2004), compreendendo atualmente 219 espécies (REMSEN-JUNIOR et al. 2011), das
quais 174 são registradas no Brasil (CBRO 2011). A distribuição geográfica se estende desde
o México até o norte da Argentina (restritos à região Neotropical), sendo mais diversificados
nas regiões quentes como na floresta Amazônica, e habitando preferencialmente ambientes
florestais e/ou formações arbustivas (SICK 1997; ZIMMER E ISLER 2003). Essas aves
exibem considerável variação de tamanho, forma e cor da plumagem (IRESTEDT et al.
2004). Dados recentes baseados em informações de vocalizações estão mostrando que a
riqueza desse grupo é ainda maior (WHITNEY et al. 2000, ISLER et al. 2001, ISLER et al.
2007, CHAVES et al. 2010, ISLER e WHITNEY 2011). Um fator que fortalece a utilização
da vocalização para fins taxonômicos neste grupo é que essas aves são suboscines,
apresentando caracteres vocais herdados, diferentemente dos oscines (SICK 1997, ISLER et
al. 1998).
O gênero Herpsilochmus é composto por espécies crípticas que tem revelado várias
descrições nos últimos anos, principalmente devido ao desenvolvimento da bioacústica e do
aumento de estudos mais cuidadosos, ou seja, onde houve amostragem mais representativa foi
possível descrever espécies (WHITNEY e PACHECO 2000, ZIMMEr e ISLER 2003).
Atualmente são reconhecidas 15 espécies (ZIMMER e ISLER 2003), sendo que dez ocorrem
no Brasil (CBRO 2011) e três são endêmicas: Herpsilochmus pectoralis Sclater, 1857, H.
sellowi Whitney e Pacheco, 2000 e H. pileatus (Lichtenstein, 1823) (WHITNEY et al. 2000;
ZIMMER e ISLER 2003). Esse gênero ocorre na América Central e do Sul, sendo mais
14
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diversificado na região Amazônica. Os representantes de Herpsilochmus ocorrem na floresta
Amazônica, Mata Atlântica, Caatinga e Cerrado (SICK 1997, WHITNEY et al. 2000).
O gênero Herpsilochmus foi descrito por Cabanis em 1847, tendo como espécie tipo
Myiothera pileata conforme a designação de Gray (1855). A espécie Herpsilochmus
rufimarginatus foi descrita por Temminck em 1822 sob o nome de Myiothera rufimarginatus
(Figura 1a, 2), sendo a localidade tipo o Rio de Janeiro, Brasil. A espécie Herpsilochmus
rufimarginatus é tratada como politípica, sendo reconhecidas quatro subespécies (ZIMMER e
ISLER 2003): Herpsilochmus rufimarginatus rufimarginatus (Temminck, 1822),
Herpsilochmus rufimarginatus frater P. L. Sclater e Salvin, 1880, Herpsilochmus
rufimarginatus scapularis (Wied, 1831) e Herpsilochmus rufimarginatus exiguus Nelson,
1912. Diferenças morfológicas e vocais sugerem que existam mais de uma espécie
compreendida nesse complexo, sendo assim é necessária à revisão dessa espécie politípica
(PINTO 1978, ZIMMER e ISLER 2003), além do arranjo taxonômico ser antigo e de novos
dados apontam para a presença de mais de uma espécie.
Herpsilochmus r. rufimarginatus (Figura 1b) distribui-se da Bahia ao sul do Brasil (Rio
de Janeiro, São Paulo, Paraná e Santa Catarina), no leste do Paraguai e extremo nordeste da
Argentina (Misiones) (CORY e HELLMAYR 1924, PINTO 1978, ZIMMER e ISLER 2003).
O macho tem píleo preto, e uma faixa creme se estende do ângulo do olho ao occipital
posterior. Os loros, sobrancelhas, bochechas e garganta são branco-acinzentados. Volta
escapular de cor cinza-esverdeada, todas as partes inferiores tem tom de cinza amarelo,
bordas das penas secundárias são esbranquiçadas e algumas penas são vermelhas brilhantes
no seu exterior. A cauda é longa e escalonada, as duas penas médias inteiramente cinza,
outras pretas com pontas brancas, branco que é mais extenso sobre as laterais do que nas
penas ao centro das retrizes. A fêmea tem tons menos puros, a parte superior da cabeça e da
banda por trás dos olhos é avermelhada, e a parte traseira é amarelada e partes inferiores têm
15
17
lados com um cinza mais sutil, as penas de vôo são vermelhas e menos brilhantes que nos
macho.
Herpsilochmus r. frater (Figura 1c) tem como localidade tipo Sarayacu no Equador, e o
holótipo depositado no British Museum. Ocorre da Colômbia ao norte do Peru e da Bolívia,
Venezuela e Brasil setentrional, da margem direita do baixo Amazonas e para o sul até o norte
de Mato Grosso e para leste, até a região de Belém e no norte do Maranhão. Diagnose:
intimamente relacionada com o táxon nominal, mas difere dessa por não apresentar preto e
interscapular saturada de cor castanha muito diferente.
Herpsilochmus r. scapularis (Figura 1d) tem com localidade tipo a Bahia, o tipo está
depositado no American Museum of Natural History. Esse táxon era sinônimo de H. r.
rufimarginatus, esse nome passou a ser utilizado novamente por Naumburg para as aves do
nordeste do Brasil (do sul do Rio Grande do Norte a Alagoas), Bahia, Espírito Santo e Minas
Gerais (PINTO e CAMARGO 1961, ZIMMER e ISLER 2003), que tem uma tonalidade
“mais acinzentada (menos olivácea) do dorso dos machos, garganta de um branco mais puro e
partes inferiores de um amarelo mais pálido” quando comparadas com o táxon do Brasil
meridional (PINTO e CAMARGO 1961). Esses autores tem dúvida quanto à utilização do
nome de Wied para os exemplares mencionados. Diagnose: colorido dos machos, todas as
cores pálidas, com crista marrom-avermelhada na fêmea e no macho, negra, e apresenta
ventre amarelado pálido.
Herpsilochmus r. exiguus tem como localidade tipo o Panamá, e o holótipo está
depositado no Smithsonian Miscellaneous Collections. Ocorre no leste do Panamá, noroeste
da Colômbia e oeste do Equador. É menor que H. r. rufimarginatus, o macho difere por ter
uma banda larga preta que se estende em continuação a coroa preta, da nuca para baixo até o
meio das costas e nádegas, este preto em volta é variado com uma mistura leve de cinza; as
16
18
bochechas, queixo e garganta é branca sem traços amarelos; fêmea é castanha por cima e o
ventre amarelo intenso.
Figura 1 - Prancha dos tipos de Herpsilochmus rufimarginatus (direita macho e esquerda
fêmea - a) e fotos dos sintipos de três subespécies desse complexo específico: H. r.
rufimarginatus (b), H. r. frater (c) e H. r. scapularis (d).
Fotos: Marcos André Raposo Ferreira.
a b
d c
17
19
Figura 2. Distribuição geográfica da espécie politípica Herpsilochmus rufimarginatus.
Fonte: NatureServe (2007).
18
20
Objetivos
Revisar a taxonomia e estudar a biogeografia de complexo específico Herpsilochmus
rufimarginatus, testando a validade, diagnostibilidade e distribuição dos táxons
subespecíficos que estão agrupados nesse táxon.
Os objetivos específicos foram:
Modelar a distribuição atual e pretérita de cada táxon de Herpsilochmus
rufimarginatus;
Testar o conservadorismo de nicho ou divergência entre as populações que habitam
áreas geográficas diferentes;
Calcular a sobreposição de nicho entre as populações
Realizar análise morfológica e vocal para testar a validade dos táxons subespecíficos.
Síntese dos Capítulos
A seguinte dissertação está estruturada em dois capítulos. No primeiro capítulo usamos
informações dos pontos de ocorrência e variáveis ambientais, para modelar o nicho ecológico
e predizer a distribuição potencial, a sobreposição de nicho, e reconstruir a distribuição
geográfica pretérita e testar o conservadorismo ou divergência de nicho entre os táxons. Neste
capítulo testamos como esses fatores contribuíram para a diversificação do grupo nas florestas
tropicais e também como a modelagem de nicho auxilia na compreensão da diversificação nos
trópicos. Principalmente qual seria o papel do conservadorismo e/ou divergência de nicho na
especiação da biota Amazônica e da Mata Atlântica usando esse complexo específico como
modelo.
No segundo capítulo é feita uma revisão taxonômica das subespécies hoje pertencentes
ao complexo Herpsilochmus rufimarginatus. Por meio de informações morfológicas e
19
21
morfométricas, vocalização e de distribuição geográfica fizemos essa revisão para testar a
validade dos táxons. Nesse capítulo testamos se essas variáveis diagnosticam os táxons e
estabelecem os seus limites de distribuição. Os estudos de revisão taxonômica são
importantes para revelar a real riqueza de espécies que ocorrem nas florestas tropicais como
floresta Amazônica e Atlântica.
Referências
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Furnariidae) in the Atlantic Forest. Molecular Phylogenetics and Evolution 67:86-94.
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(Thamnophilidae). Molecular Phylogenetics and Evolution : 1 – 13.
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20
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CORY, C. B.; HELLMAYR, C. E. 1924. Catalogue of birds of the Americas. Pteroptochidae,
Conopophagidae, Formicariidae. Field Museum of Natural History (Zoological) 13, part 3: 1-
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COSTA, L. P. 2003. The historical bridge between the Amazon and the Atlantic Forest of
Brazil: a study of molecular phylogeographic with small mammals. Journal of Biogeography.
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CAPÍTULO 1 - Biogeografia de Herpsilochmus rufimarginatus (Thamnophilidae) usando
modelagem de nicho ecológico para inferir a distribuição potencial, conservadorismo de nicho
e diversificação
Marcelo da Silva¹, Gabriel Correa Costa², Mauro Pichorim³
¹ Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução da Universidade Federal do Rio
Grande do Norte. Autor para Correspondência: E-mail: [email protected]
²,³ Departamento de Botânica, Zoologia e Ecologia da Universidade Federal do Rio Grande do
Norte
RESUMO. O gênero Herpsilochmus é composto principalmente por espécies crípticas, entre
elas está Herpsilochmus rufimarginatus, que atualmente é representado por quatro
subespécies: H. r. rufimarginatus, H. r. frater, H. r. scapularis e H. r. exiguus. Diferenças na
plumagem e vocalização sugerem que existam mais de uma espécie envolvida nesse
complexo. Esse estudo tem como objetivo realizar a predição da distribuição atual e pretérita,
sobreposição de nicho, conservadorismo ou divergência de nicho dos táxons inseridos no
complexo específico Herpsilochmus rufimarginatus. Para a construção do banco de dados
realizamos consulta a coleção de peles em museus (MZUSP, MN e MPEG), bancos de áudio
digitais, bibliografia especializada e dados coletados pelos autores. As análises realizadas no
programa Maxent, tendo como critério de seleção de modelo os valores de AUC, sendo os
modelos que tiveram valores maiores que 0,80 foram considerados bons modelos. Os dados
ambientais para realização da modelagem foram obtidos no site do WorldClim. Os modelos
de distribuição potencial tiveram bom desempenho (AUC > 0,80), sendo a sua distribuição
associada a características ambientais da floresta Amazônica e Mata Atlântica (florestas do
norte e floresta do sul, tendo como referencia o rio São Francisco). A reconstrução da
distribuição aponta um possível contato entre a parte sul da Mata Atlântica com a parte
sudoeste da Amazônica. A análise de sobreposição de nicho apontou baixa sobreposição entre
25
27
os táxons e as comparações entre modelo nulo e os gerados de sobreposição apontam
provavelmente que ocorre conservadorismo de nicho. As informações sugerem que os táxons
hoje inseridos no complexo específico Herpsilochmus rufimarginatus são três espécies
distintas.
Palavras Chave: Herpsilochmus rufimarginatus, distribuição potencial, reconstrução da
distribuição, conservadorismo de nicho, especiação
ABSTRACT. The genus Herpsilochmus is composed mainly of cryptic species, among them
is Herpsilochmus rufimarginatus, which is currently represented by four subspecies: H. r.
rufimarginatus, H. r. frater, H. r. scapularis and H. r. exiguus. Differences in plumage and
vocalization suggest that there are more than one species involved in this complex. This study
aims to perform the prediction of present and former distribution, niche overlap, niche
conservatism or divergence of the taxa included in the specific complex Herpsilochmus
rufimarginatus. To construct the database query to perform collection of skins in museums
(MZUSP, MN and MPEG), audio digital banks, specialized bibliography and data collected
by the authors. This analyzes carried out in the program Maxent, having as model selection
criterion the AUC, and the models were greater than 0.80 were considered good models.
Environmental data for the realization of the modeling were obtained from the website of the
Worldclim. The potential distribution models performed well (AUC> 0.80), and its
distribution associated with environmental characteristics of the Amazon forest and Atlantic
forest (northern forests and forest of the south, taking as reference the river São Francisco).
The reconstruction of the distribution indicates a possible contact between the southern part of
the Atlantic Forest in the southwestern part of the Amazon. The analysis of niche overlap
showed low overlap between taxa and comparisons between the null model and the generated
26
28
overlay link probably occurring niche conservatism. The data suggest that the taxa now
placed in specific complex Herpsilochmus rufimarginatus are three distinct species.
Keywords: Herpsilochmus rufimarginatus, potential distribution, reconstruction of the
distribution, niche conservatism, speciation
Introdução
A compreensão dos processos que promovem a especiação é o tema central da biologia
evolutiva (COYNE e ORR 2004, FUTUYMA 2005). Na região Neotropical ainda existe
muito questionamento de como processos ecológicos, geológicos e climáticos atuaram para
dar origem a grande diversidade da região (MYERS et al. 2000, MALDONADO-COELHO et
al. 2013). Dados moleculares e/ou modelagem de nicho ecológico tem sido usados para
estudar especiação (KOZAK e WIENS 2006, PYRON e BURBRINK 2009, WOOTEN e
GIBBS 2012), delimitação de espécies (RAXWORTHY et al. 2007), reconstrução da
distribuição (PETERSON et al. 2004, BONACCORSO et al. 2006, WALTARI et al. 2007,
NOGUÉS-BRAVO 2009, KUEMMERLE et al. 2012), estudos biogeográficos (BRITO et al.
2009, COSTA e SCHLUPP 2010) e divergência e conservadorismo de nicho (KOZAK e
WIENS 2006, WARREN et al. 2008, MCCORMACK et al. 2010, NAKAZATO et al. 2010,
CICERO e KOO 2012, WOOTEN e GIBBS 2012). O uso da modelagem de nicho ecológico
tem aumentado muito nos últimos anos, servindo para responder questões importantes na área
da biologia evolutiva (KOZAK et al. 2008).
Quando falamos de processo de especiação e riqueza de espécies merecem destaque as
florestas tropicais, com destaque para Amazônia e Mata Atlântica, que tem elevada
diversidade biológica, sendo a primeira a que apresenta a maior biodiversidade do planeta
(MYERS et al. 2000, MITTERMEIER et al. 2002). Os processos que geraram essa
diversidade ainda são muito discutidos e tema central de pesquisas (BATALHA FILHO et al.
27
29
2012, RIBAS et al. 2012, MALDONADO-COELHO et al. 2013). Algumas hipóteses foram
propostas para explicar essa riqueza, como: a teoria dos refúgios (SIMPSON e HAFFER
1978, HAFFER e PRANCE 2002), a hipótese dos rios (HAFFER 2008), a hipótese dos
museus (FJELDSA et al. 1997, FJELDSA e LOVETT 1997), a teoria geotectônica (PETRI e
FULFARO 1983, RICCOMINI et al. 1989) e a hipótese dos gradientes de habitat ou de
diversificação parapátrica (MORITZ et al. 2000, SMITH et al. 1997). Os poucos modelos
testados foram à teoria dos refúgios florestais e os rios como barreiras geográficas
influenciando na formação da biota das florestas tropicais (CARNAVAL e MORITZ 2008,
TOMÉ et al. 2010, RIBAS et al. 2012, MALDONADO-COELHO et al. 2013).
Na Amazônia e Mata Atlântica existem centros de endemismos para plantas,
vertebrados e invertebrados (PRANCE 1973, CRACRAFT 1985, HALL e HARVEY 2002,
SILVA et al. 2004, SILVA et al. 2005). Para vertebrados existem oito centros de endemismo
na Amazônia (Belém, Xingu, Tapajós, Rondônia, Inambari, Napo, Imeri e Guiana) (sensu
SILVA et al. 2005, SILVA e GARDA 2011, RIBAS et al. 2012) e na quatro na Mata
Atlântica (Pernambuco, Costa da Bahia e Interior da Bahia e Serra do Mar) (SILVA et al.
2004).
As biotas dessas duas florestas estavam conectadas devido a presença de espécies irmãs
com distribuição disjunta (COSTA 2003, BATALHA FILHO et al. 2013). Informações
recentes de estudos filogenéticos, filogeográficos e biogeográficos de aves e mamíferos
confirmam essa relação (HAFFER 1969, 2008, COSTA 2003, BATALHA FILHO et al.
2012). Estudos anteriores apontam que a possível ligação entre esses dois blocos de florestas
ocorreu em épocas úmidas do Mioceno Médio (16maa) (DASILVA e PINTO-DA-ROCHA
2011). A separação, provavelmente ocorreu no Plioceno (~5maa), onde houve o esfriamento
e ressecamento global e os ciclos glaciais e interglaciais que permanecem até hoje,
favoreceram a expansão de áreas abertas savânicas (DASILVA e PINTO-DA-ROCHA 2011).
28
30
Essas formaram a diagonal de formações compostas pelos biomas Caatinga, Cerrado e Chaco
e foram responsáveis pelo isolamento das florestas (SILVA e BATES 2002). Dados recentes
de Batalha Filho et al. (2012) apontam conexão entre Amazônia e Mata Atlântica em dois
momentos (~25 milhões de ano e ~ 4,8 milhões de anos). Hoje são propostas três áreas onde
existia contato entre essas florestas, sudoeste da Amazônia com o sul da Mata Atlântica,
sendo essa a mais importante, e outras duas no nordeste do Brasil, uma costeira entre Rio
Grande do Norte, Ceará, Piauí e Maranhão, e outra conectando Bahia a Tocantins (COSTA
2003, BATALHA FILHO et al. 2012).
Entre os táxons que tem distribuição disjunta entre Amazônia e Mata Atlântica temos o
complexo de espécie Herpsilochmus rufimarginatus, onde são reconhecidas quatro
subespécies (ZIMMER e ISLER 2003): Herpsilochmus rufimarginatus rufimarginatus
(Temminck, 1822), Herpsilochmus rufimarginatus frater Sclater e Salvin, 1880,
Herpsilochmus rufimarginatus scapularis (Wied, 1831) e Herpsilochmus rufimarginatus
exiguus Nelson, 1912. Diferenças morfológicas e vocais nas populações sugerem que existam
mais de uma espécie diagnosticável (PINTO 1978, ZIMMER e ISLER 2003). Pinto (1978)
ainda destaque que as populações da Amazônia e Mata Atlântica (Centro de Endemismo
Pernambuco) são semelhantes em plumagem em relação ao táxon nominal. Os táxons
subespecificos tem a seguinte distribuição, Herpsilochmus rufimarginatus rufimarginatus
ocorre da Bahia ao sudeste brasileiro (São Paulo, Rio de Janeiro, Paraná e Santa Catarina), no
leste do Paraguai e extremo nordeste da Argentina (Misiones) (CORY e HELLMAYR 1924,
PINTO 1978, ZIMMER e ISLER 2003). Herpsilochmus r. frater ocorre da Colômbia ao norte
do Peru e da Bolívia, Venezuela e Brasil setentrional, da margem direita do baixo Amazonas
e para o sul até o norte de Mato Grosso e para leste, até a região de Belém e no norte do
Maranhão. Herpsilochmus r. scapularis se distribui no nordeste do Brasil (do sul do Rio
Grande do Norte a Alagoas), Bahia, Espírito Santo e Minas Gerais (PINTO e CAMARGO
29
31
1961, ZIMMER e ISLER 2003), e Herpsilochmus r. exiguus ocorre no leste do Panamá,
noroeste da Colômbia e oeste do Equador (ZIMMER e ISLER 2003).
Devido à distribuição disjunta de Herpsilochmus rufimarginatus entre esses biomas e as
diferentes populações reconhecidas essa espécie é um importante modelo para o estudo das
relações entre essas duas floretas e se houve diversificação politípica. Portanto, propomos a
delimitação da distribuição potencial dos táxons de Herpsilochmus rufimarginatus para o
presente e o passado (Pleistoceno) para reconstruirmos o processo de diversificação dessa
espécie. Então, objetivamos testar se a modelagem de nicho é capaz de delimitar a
distribuição potencial atual das subespécies, reconstruir a distribuição dos táxons durante o
Pleistoceno, e verificar a divergência e/ou conservadorismo de nicho entre as diferentes
populações e inferir como a modelagem de nicho pode explicar o processo de diversificação
nessas florestas.
Material e Métodos
Pontos de Ocorrência de Herpsilochmus
Os pontos usados na construção dos modelos de nicho ecológico foram obtidos por
meio de informações de peles e coleções de tecido disponíveis em museus (Museu da
Universidade de São Paulo, Museu Nacional e Museu Paraense Emilio Goeldi), arquivos
sonoros digitais (Xeno-canto América e na Macaulay Library of Natural Sounds of the
Cornell University), levantamentos bibliográficos em revistas especializadas e informações de
campo coletadas pelo autor e colaboradores. Só utilizamos pontos para modelagem de nicho
ecológico que foram possíveis de chegar à coordenada geográfica precisa dos registros. Esse
problema é enfrentado principalmente com registros antigos (museus e até com registros
sonoros). Os pontos usados para realizar modelagem foram inseridos em mapas no ArcGis 9.3
30
32
para verificar se condiziam com a distribuição dos táxons, posteriormente foram convertidos
para o formato de leitura do programa Maxent 3.3.3.
Construção dos Modelos de Nicho Ecológico e suas projeções
Dados de ocorrência e variáveis ambientais foram usados para gerar Modelos de Nicho
Ecológico (ENM) utilizando a versão do programa Maxent 3.3.3 (PHILLIPS et al. 2006).
Este programa utiliza a distribuição de probabilidade de entropia máxima para predizer a
ocorrência aproximada do táxon a partir de dados de presença. Este método tem apresentado
elevado desempenho quando comparado com outros métodos utilizados na modelgem de
nicho (ELITH et al. 2006) e inclusive tem bom desempenho quando a amostra de pontos é
pequena (PEARSON et al. 2007). Embora outros métodos conhecidos podem gerar previsões
diferentes (THUILLER 2003, PEARSON et al. 2006). O desempenho dos modelos foi
baseado nos valores do AUC, esse valor permite uma interpretação dos resultados, quanto
maior o valor do AUC melhor a eficência do modelo (LOBO et al. 2008, PETERSON et al.
2008), valores maiores que 0,80 são considerador com bom desempenho.
Utilizamos as variáveis climáticas disponíveis no site do WorldClim
(http://www.worldclim.org, HIJMANS et al. 2005). Usamos 19 variáveis ambientais para
realizar a modelagem, sendo que dez dessas apresentaram altos valores de correlação (r ≥
0,95), as quais foram excluidas na hora de construir os modelos. As nove variáveis ambientais
utilizadas para gerar os modelos foram: temperatura sazonal, isotermalidade, temperatura
média no trimestre mais frio, temperatura média no trimestre mais quente, precipitação do
trimestre mais úmido, variação de precipitação, variação de temperatura anual, precipitação
do mês mais seco e precipitação do trimestre mais seco.
Além de gerar modelos de distribuição para o presente com as variáveis mencionadas,
realizou-se a projeção da distribuição para o passado. Usamos o mesmo grupo de variáveis
31
33
para essas projeções para o Pleistoceno (21 mil anos no último glacial maxímo e a 130-140
mil anos, último período interglacial). Essas projeções mais antigas foram usadas para
predizer possíveis áreas de conecção entre a Amazônia e Mata Atlântica.
Teste de Sobreposição de Nicho e Divergência Ambiental
Para testar a sobreposição de nicho entre os três táxons subespecíficos de
Herpsilochmus rufimarginatus comparamos os valores de sobreposição par a par, para esse
cálculo usamos a distribuição potencial gerada para cada táxon. Esse teste foi realizado com o
ENMTools (WARREN et al. 2008) para calcular a estatística D (SCHOENER’S 1968) e a I
(WARREN et al. 2008). Esses valores variam de zero (não tem sobreposição de nicho) a um
(nichos idênticos), as informações geradas servem para comparar os nichos entre pares de
táxons. Comparamos os valores de sobreposição de nicho gerados no ENMTools (WARREN
et al. 2010) para esses dois índices com os valores randomizados do modelo nulo conforme
proposto por WARREN et al. (2008).
Conduzimos também uma segunda análise para testar a diferença de nicho entre as
diferentes subespécies. Para isso os valores das variáveis ambientais usadas na construção dos
modelos de nicho ecológico foram extraídos de cada ponto referente a cada táxon. Os valores
das variáveis de cada ponto foram extraídos usando o ArcGIS 9.3. Antes de conduzir as
análises realizamos a padronização dos dados para cada grupo de variáveis (Fórmula = valor
da variável – media da variável/ desvio padrão da variável) e posteriormente conduzimos o
teste de homocedasticidade das variâncias usando o teste de Levene’s no JMP 10 e teste
normalidade no PAST 1.0. O teste da existência de diferenças no espaço climático entre as
subespécies foi realizado usando análise multivariada de variância (MANOVA) no PAST,
assim como a comparação par a par. Posteriormente comparamos os nichos climáticos entre
as subespécies usando análise discriminante. Para a definição dos grupos nos baseamos na
vocalização, distribuição geográfica e fazendo uma análise dos táxons subespecíficos
32
34
descritos. Os escores canônicos para análise discriminante foram determinados no JMP 10.
Calculamos a diferença dos escores canônicos entre os táxons, estimamos o centroide e o
intervalo de confiança de 95% para cada táxon. As análises aqui apresentadas seguiram parte
da proposta de KALKVIK et al. (2012) para comparação entre os nicho ecológico baseado
nos pontos conhecidos.
Teste de Divergência e Conservadorismo de Nicho
Usamos a metodologia proposta por MCCORMACK et al. (2010) para verificar a
existência de conservadorismo ou divergência de nicho entre as subespécies. Para tal, usamos
o valor da sobreposição de nicho calculado pela estatística D (SCHOENER’S 1968) e I
(WARREN et al. 2008) gerada no ENMtools que foram comparadas com o modelo nulo
tambem gerado no mesmo programa.
Para a construção do “background” de cada táxon usamos os pontos de ocorrência dos
referidos táxons e a partir desses pontos estabelecemos diferentes “buffers”. Para a construção
do “background” foram utilizados os pontos de ocorrência das subespécies, em cada um
desses pontos foram estabelecidos “buffers” de 50, 200 e 300 km. Esses “buffers” serviram
para gerar o “background” para posterior geração do modelo nulo para cada um dos diferentes
tamanhos. Esses “buffers” foram transformados em um formato legível no ENMtools, os
procedimentos mencionados se realizaram no programa ArcMap 9.3. Com relação à
construção do “background” é necessário que cada táxon seja delimitado por uma área que
inclua na análise as regiões que são mais ou menos semelhante à do nicho da espécie
(WARREN et al. 2008). Sendo assim, o background deve incluir habitats acessíveis e,
portanto, deve refletir informações sobre capacidade de dispersão (SOBERON e PETERSON
2005). Para outras espécies com capacidades diferentes de dispersão, a abordagem de
33
35
identificar área no “background” onde teria de ser ajustada para acomodar os detalhes
específicos da espécie (WARREN et al. 2008).
Para testar a hipótese nula de que nichos foram divergentes ou conservados em
comparação com “background” ambiental, utilizamos o procedimento de randomização do
background no ENMtools, que compara os valores observados na sobreposição de nicho a
uma distribuição nula de 100 valores de sobreposição gerados através da comparação da
ENM de um taxon para um ENM criado a partir de pontos aleatórios extraídos da distribuição
geográfica do outro táxon (WARREN et al. 2008). Esse processo é então repetido para ambos
os táxons na comparação, duas distribuições nulas são geradas para análise. O número de
pontos aleatórios extraídos do “background” é equivalente ao tamanho da amostra do táxon
de cujo alcance os pontos aleatórios foram retirados. O conservadorismo de nicho ou
divergência foram comparandos aos valores de sobreposição de nicho observados (D
observado) com os valores de sobreposição gerados no modelo nulo (D nulo). A divegência
(D) ocorre quando D observado > D nulo, conservadorismo (C) quando D observado < D nulo
ou não tem divergência ou conservadorismo (N) quando D observado = D nulo.
Resultados
Modelagem de Nicho Ecológico e Projeções Atuais e Pretéritas
Obtivemos 232 pontos de ocorrência para o complexo Herpsilochmus rufimarginarus
(108 para H. r. rufimarginatus, 76 para H. r. frater e 48 para H. r. scapularis (Figura 1). Os
modelos gerados tiveram o melhor desempenho que o modelo aleatório (AUC = 0,50). Os
maiores valores de AUC foram encontrados para H. r. scapularis (AUC = 0,998 ± 0,0005), H.
r. rufimarginatus (AUC = 0,975 ± 0,008) e H. r. frater (AUC = 0,855 ± 0,036).
A contribuição das variáveis e o tipo de variável diferem entre as subespécies. Para H. r.
rufimarginatus a temperatura sazonal (25,8%) e precipitação do mês mais seco (25,2%) e
34
36
isotermalidade (15,8%) foram as variáveis que mais contribuíram (Tabela 1). Para H. r.
scapularis as variáveis que mais contribuíram foram a variação de temperatura anual (42,3%)
e temperatura sazonal (27,2%). Para H. r. frater as variáveis que mais contribuíram para o
modelo foram a isotermalidade (36,8%), temperatura sazonal (33,7%) e precipitação do
trimestre mais seco (15,9%) (Tabela 1). Os modelos de distribuição potencial mostram as área
que tem as condições ambientais para esses táxons H. r. frater, H. r. rufimarginatus e H. r.
scapularis estão associadas a floresta Amazônica, Mata Atlântica do Sul e Sudeste e tendo
como limite norte a Mata Atlântica da Bahia, e as florestas ao norte do rio São Francisco
(Centro de Endemismo Pernambuco), respectivamente.
Figura 1. Localidades utilizada para a construção do Modelo de Nicho Ecológico do
complexo H. rufimarginatus. Os círculos azuis, vermelhos e amarelos representam: H. r.
frater, H. r. rufimarginatus e H. r. scapularis, respectivamente.
35
37
As projeções indicam que para o último glacial máximo (21 mil anos) e último período
interglacial (130 mil anos) houve mudanças consideráveis nas condições ambientais para
esses táxons (Figura 2A-I). Para H. r. rufimarginatus no último glacial máximo houve a
retração das condições ambientais propícias para sua ocorrência. Essa área se distribui do Rio
de Janeiro a Pernambuco, sendo que embora estados como Alagoas e Pernambuco tivessem
condições propícias, mas existe uma barreira geográfica entre esses dois estados, o rio São
Francisco. Com relação ao período último interglacial ocorreu expansão das condições
ambientais em direção ao sul, essas mudanças sugerem separação das condições ambientais
nessa subespécie e novamente mostra as florestas ao norte do rio São Francisco como
propícias para sua ocorrência, mas esse atua como barreira e esse táxon é provavelmente era
substituído por H. r. scapularis. Essa última teve sua área de distribuição potencial expandida
durante o último máximo glacial, com condições propícias do estado do Rio Grande do Norte
a Sergipe, sendo que entre Alagoas e Sergipe aparece a barreira mencionada anteriormente.
Os dados de modelagem de nicho apontam que no último período interglacial as condições
nessa área eram pouco propícias; e H. r. frater no último glacial máximo houve uma expansão
nas condições ambientais na Amazônia e no último período interglacial houve retração das
condições. Nesse inclusive é mostrada a presença de condições ambientais entre Amazônia e
Mata Atlântica, indicando assim uma possível área de conexão entre essas duas florestas
(Figura 2F).
36
38
Tabela 1. Variáveis ambientais e sua contribuição para a geração dos Modelos de Nicho
Ecológico das subespécies de Herpsilochmus rufimarginatus.
Variável
Táxons
H. r. rufimarginatus H. r. frater H. r. scapularis
Isotermalidade (Bio 3) 15,8 36,8 1,0
Temperatura sazonal (Bio
4) 25,8 33,7 27,2
Variação de temperatura
anual (Bio 7) 10,3 3,9 42,3
Temperatura média no
trimestre mais quente
(Bio 10)
5,5 0,0 0,2
Temperatura média no
trimestre mais frio (Bio
11)
14,9 2,8 2,5
Precipitação do mês mais
seco (Bio 14) 25,2 4,4 10,9
Variação de precipitação
(Bio 15)
0,5 0,0 10,5
Precipitação do trimestre
mais úmido (Bio 16)
1,7 2,6 4,1
Precipitação do trimestre
mais seco (Bio 17)
0,3 15,9 1,2
37
39
Figura 2. Distribuição potencial das subespécies de Herpsilochmus rufimarginatus e
projeções para o Pleistoceno (21 e 130 mil anos, respectivamente): A. H. r. rufimarginatus
(A-C), B. H. r. frater (D-F), C. H. r. scapularis (G-I).
H
A
I G
F E D
B C
Presente
Presente
21 mil
21 mil
21 mil 130 mil
130 mil
130 mil Presente
38
40
Sobreposição de Nicho e divergência ambiental dos pontos de ocorrência
Os valores D e I de sobreposição de nicho que foram gerados a partir da modelagem de
nicho são significativamente diferentes do modelo nulo, indicando assim a existência de
nichos diferentes entre essas subespécies. A sobreposição entre H. r. rufimarginatus e H. r.
frater (D = 0,176; I = 0,417), H. r. rufimarginatus e H. r. scapularis (D = 0,184; I = 0,397) e
H. r. frater e H. r. scapularis (D = 0,195; I = 0,417) (Tabela 2).
Com base nos pontos de ocorrência de cada táxon existe diferença significada entre o
espaço climático ocupado pelas diferentes subespécies (MANOVA, Wilks’lambda = 0,067, F
18, 432 = 68,69 , p < 0,001). A comparação pareada entre os táxons mostrou que existe
diferença no nicho espacial entre cada um dos táxons (p < 0,001). A matriz de confusão
usando o método do Jackknifed classificou corretamente os táxons com valores variando entre
93-100% das vezes. A análise discriminante indicou 93,4% da variação dos dados ambientais
entre as subespécies são explicados pelos dois primeiros eixos canônicos. O primeiro eixo
canônico separa H. r. scapularis e o no segundo eixo temos H. r. rufimarginatus e H. r. frater
(Figura 3). Os dados da analise discriminante dão suporte aos gerados pela MANOVA que
separaram as subespécies no espaço ambiental (Figura 3).
Tabela 2. Sobreposição de nicho calculados no ENMtools utilizando a estatística D (cinza
escuro) e I (cinza claro).
Schoener's D e Warren I
Táxons H. r. rufimarginatus H. r. scapularis H. r. frater
H. r. rufimarginatus 1,000 0,185 0,177
H. r. scapularis 0,397 1,000 0,195
H. r. frater 0,417 0,417 1,000
39
41
Figura 3. Escores canônicos mostrando a separação das condições ambientais no complexo
específico Herpsilochmus rufimarginatus. O “x” representa H. r. rufimarginatus, círculo H. r.
scapularis e estrela H. r. frater.
-4.8 -3.2 -1.6 1.6 3.2 4.8 6.4
Canonical 1
-5
-4
-3
-2
-1
1
2
3
4
Cano
nic
al 2
Conservadorismo de Nicho entre os táxons de Herpsilochmus rufimarginatus
O teste do “background” randomizado usando o ENMTools sugere que ocorre
conservadorismo de nicho entre as subespécies de Herpsilochmus rufimarginatus (Figura 4).
A análise realizada com “background” diferentes tamanhos de “buffers” revelam resultados
semelhantes com relação ao conservadorismo de nicho. Entretanto “buffers” de 300 km
aparentemente mostram desempenho inferior aos de 50 e 200 km (Figura 4), esses são áreas
mais próximas ao ponto de ocorrência da espécie. Assim como houve pouca diferença entre
os resultados gerados pela estatística D e I. Nas análises houve projeção dos pontos de
ocorrência de H. r. frater no background H. r. rufimarginatus (Figura 4A-B), assim como a
projeção em ambos os lados para H. r. frater x H. r. scapularis (Figura 4D-E) e H. r.
40
42
scapularis x H. r. frater (Figura 4D-E), e H. r. scapularis no background de H. r.
rufimarginatus (Figura 4G-I).
Figura 4. Polígono de frequência para teste de conservadorismo e divergência entre valor
observado e do modelo nulo de sobreposição de nicho gerados no ENMTools para o
complexo H. rufimarginatus. Modelos gerados com diferentes tamanhos de buffers (50, 200 e
300 km). Seta representa o valor de sobreposição de nicho ecológico e C representa
conservadorismo de nicho. HR = H. r. rufimarginatus, HF = H. r. frater e HF = H. r.
scapularis.
41
43
Discussão
Acurácia da Modelagem de Nicho Ecológico e Distribuição Potencial
A modelagem de nicho ecológico gerou modelos com ótimo desempenho, baseando-se
nos valores do AUC. Tanto para os táxons com distribuição mais ampla como H. r.
rufimarginatus e H. r. frater como para o distribuição restrita, H. r. scapularis. O desempenho
dos modelos está relacionado à distribuição dos pontos de ocorrência da espécie e a
quantidade de registros disponíveis, pois modelos que tem muitos pontos de ocorrência e
representam a variedade de ambientes que a espécie está presente geram modelos que se
aproximam mais da área de distribuição dos táxons. A modelagem de nicho ecológico é uma
ferramenta importante para estudos evolutivos (KOZAK et al. 2008), servindo inclusive para
delimitação de espécies (RAXWORTHY et al. 2007, RISSLER e APODACA 2007), além de
projetarem novas áreas com condições ambientais separadas da distribuição atual do táxon,
que quando foi estudada mostrou a presença de espécie não descritas de lagartos do gênero
Phelsuma (RAXWORTHY et al. 2007).
A distribuição potencial predita pelos modelos está de acordo com a distribuição atual
dos táxons. Sendo as áreas que apresentaram as condições ambientais para H. r. frater é
região periférica da Amazônia, H. r. rufimarginatus da Mata Atlântica do Paraguai e
Argentina, e do estado de Santa Catarina a norte da Bahia, e H. r. scapularis na faixa de mata
Atlântica ao norte do Rio São Francisco (de Alagoas ao Rio Grande do Norte). Pinto (1978) e
Zimmer e Isler (2003) mencionam também a presença desse táxon na Bahia, Minas Gerais e
Espírito Santo, provavelmente esse atribuição era dada devido a localidade tipo de H. r.
scapularis ser na Bahia, mas nesse estudo (Capítulo 2), mostra-se que o indivíduo usado para
nomear o referido táxon é sinônimo de H. r. rufimarginatus. Inclusive a forma que ocorre ao
norte do rio São Francisco é uma espécie nova (Capítulo 2) que tem os remanescentes
florestais ao sul de Alagoas como limite de distribuição. O rio São Francisco é uma barreira
42
44
geográfica para aves como mencionada em vários estudos (SIEDCHLAG et al. 2010,
DANTAS et al. 2011). Que inclusive é uma das áreas de grande importância biológica pela
presença de muitos táxons endêmicos e/ou ameaçados de extinção (SILVA et al. 2002,
SILVEIRA et al. 2003, OLIVEIRA e LANGGUTH 2006). Pois esse é um dos trechos de
florestas mais destruídos e fragmentados da Mata Atlântica (CONSERVATION
INTERNATIONAL et al. 1994, COIMBRA-FILHO e CÂMARA 1996, RANTA et al. 1998,
SILVA e CASTELETI 2003). Sendo assim esse é mais um táxon exclusivo desse centro de
endemismo.
Reconstrução da Distribuição e Sobreposição de Nicho
A reconstrução da distribuição da espécie politípica Herpsilochmus rufimarginatus
revelou semelhança com outros modelos propostos (BONACCORSO et al. 2006)
principalmente para H. r. rufimarginatus, porem apresentou particularidades. De maneira
geral houve retração e expansão das condições ambientais durante o último glacial máximo e
período interglacial, respectivamente. Para a subespécie amazônica durante o último glacial
máximo as condições ambientais atingiam uma área mais ampla e no período interglacial as
condições ambientais eram mais restritivas, pois diminui significativamente as condições
propícias para esse táxon na Amazônia, mas um fato interessante é que nesse período são
apontadas condições ambientais que ainda mostram vestígios de contato entre essas duas
florestas. Principalmente, na área apontada como a mais importante conexão entre essas duas
florestas (COSTA 2003, BATALHA FILHO et al. 2012). Baseando-se na riqueza das
espécies do gênero Herpsilochmus na Amazônia (ISLER e ZIMMER 2003), acredita-se que
esse tenha sido o centro de origem do mesmo como posterior dispersão para outros biomas,
como inclusive a Mata Atlântica. Para H. r. scapularis esses dois períodos refletiram da
seguinte forma, expansão nas condições e mudanças nas condições ótimas de ocorrência,
43
45
respectivamente. Essas mudanças nas condições ambientais são contraditórias se pensarmos
que nesse mesmo período as projeções mostram a área com condições para ocorrência do
táxon nominal. Esses dados também não apontam uma possível conexão entre Amazônia e
Mata Atlântica. Talvez os dados disponíveis para fazer essas projeções não sejam ideais para
demonstrar eventos mais antigos. Pois os dados ambientais mais antigos são de cerca de 130-
140 mil anos, enquanto os eventos em que essas florestas estavam conectadas têm mais de
dois milhões de anos (BATALHA FILHO et al. 2013), embora existam estudos geológicos
que mostram que essa conexão não é tão antiga, pois surgimento da caatinga nesse estudo é
datado em 210 mil anos (WANG et al. 2004). As projeções realizadas nesse estudo apontam
que os eventos de conexão entre os dos biomas devem ser mais antigos, explicando assim a
ineficiência das projeções, embora o modelo tenha conseguido projetar áreas propícias de
conexão entre o sudeste da Amazônia e sul da Mata Atlântica. Sendo assim, é necessária a
realização de estudos moleculares para datar o tempo de divergência entre essas diferentes
linhagens e podermos inferir assim a relação entre esse bioma como apontado em outros
estudos (COSTA 2003, RIBAS e MIYAKI 2004, BATALHA-FILHO et al. 2012,
BATALHA-FILHO et al. 2013). Assim como os locais onde existia contato entre essas
biotas, pois compilações atuais sugerem quatro locais de contato entre esses dois biomas
(sensu COSTA 2003, BATALHA-FILHO et al. 2012, BATALHA-FILHO et al. 2013).
Os valores de sobreposição de nicho apontam diferenças entre as populações de
Herpsilochmus. Essa situação é esperada se levarmos em consideração que ocorrem em áreas
geográficas distintas e ao longo de sua distribuição existe diferenças nas condições
ambientais, principalmente, na Mata Atlântica (GUSMÃO e CÂMARA 2003). No estudo foi
demonstrado que os táxons pertencentes a esse complexo específico ocupam nicho
diferenciado. Wiens e Graham (2005) propõem que espécies irmãs com distribuição disjunta e
ocupando envelopes climáticos diferenciados não teriam fluxo gênico, poderiam assim
44
46
representar espécies distintas. Essas diferenças podem refletir inclusive em mudanças
fenotípicas nessas populações, que inclusive são observadas nos espécimes estudados. Essas
informações corroboram para o reconhecimento desses táxons como espécies.
Conservadorismo de Nicho e Especiação
Os resultados apontam que existe conservadorismo de nicho entre as subespécies,
mesmo utilizando “background” com “buffers” diferentes. Esses dados sugerem que o
conservadorismo de nicho pode ter influenciado no processo de especiação desses táxons com
distribuição alopátrica entre Floresta Amazônica e Atlântica, e entre Mata Atlântica ao norte
do rio São Francisco e os demais trechos de florestas que se estendem da Bahia ao
Paraná/Santa Catarina no Brasil, Paraguai e Argentina. Estudos recentes comparando os
dados de sobreposição de nicho com a distribuição do modelo nulo de “background” de
espécie com distribuição alopátrica têm apontado que o conservadorismo em vez da
divergência de nicho comum entre espécies irmãs (WARREN et al. 2008, KOZAK e WIENS
2010, MCCORMACK et al. 2010, PETERSON 2011). O conservadorismo de nicho é comum
entre espécies irmãs com distribuição alopátrica de salamandras (Plethodon ssp.) (KOZAK e
WIENS 2006, 2010) e de aves (Aphelocoma ssp.) (MCCORMACK et al. 2010), também é
apontado como influenciado no processo de especiação dessas espécies. Porem, estudos
recentes também mostram a importância da divergência de nicho (NAKAZATO et al. 2010,
SÁNCHEZ-FERNÁNDEZ et al. 2011, WOOTEN e GIBBS 2012), e inclusive da divergência
e conservadorismo de nicho em diferentes linhagens (PYRON e BURBRINK 2009,
KALKVIK et al. 2012). A especiação muitas vezes está associada à divergência (COYNE e
ORR 2004, FUTUYMA 2005), inclusive nas condições ecológicas. Entretanto,
conservadorismo de nicho propõe que as espécies ou clados mantém seu nicho ecológico
durante em escalas longas de tempo (HARVEY e PAGEL 1991). O seu papel na especiação
45
47
alopátrica é tema de discussão recente (WIENS e GRAHAM 2005, PEARMAN et al. 2007,
WIENS et al. 2010, PETERSON 2011). Então, quando as populações apresentarem
distribuição disjuntas, separadas por barreira geográfica, essa teria condições sub ótimas as
quais a espécie não conseguiria tolerar (WIENS e GRAHAM 2005), dessa forma as
populações estariam isoladas e não haveria fluxo gênico. As populações representadas nesse
estudo estão isoladas, o contato mais recente entre as populações amazônicas e atlânticas é
estimada entre 2,2-4,8 milhões de anos (COSTA 2003, RIBAS e MIYAKI 2004, BATALHA-
FILHO et al. 2012, BATALHA-FILHO et al. 2013) e entre a mata Atlântica ao Norte e ao Sul
do rio São Francisco é 0,47-0,54 (CABANNE et al. 2008, D’HORTA et al. 2011).
O evento vicariante que isolou essas populações da Floresta Amazônia da Mata
Atlântica foi o surgimento, com as mudanças climáticas, da diagonal seca que formou uma
vegetação do tipo savânica, que é representada pela caatinga, cerrado e chaco (SILVA E
BATES 2002). Outro evento vicariante ocorreu dentro da Mata Atlântica que isolou as
populações atlânticas de H. r. scapularis e H. r. rufimarginatus. Evento esse que pode ter sido
influenciado pela expansão e retração da vegetação florestal como proposto pela teoria dos
refúgios (HAFFER e PRANCE 2002) e/ou devido ao surgimento de uma barreira geográfica,
rio São Francisco, que provavelmente limitou a dispersão de táxons (SIEDCHLAG et al.
2010, DANTAS et al. 2011). Pois os dados de projeção do modelo nulo apontam condições
ambientais para a ocorrência de H. r. frater no “background” de H. r. rufimarginatus, de H. r.
scapularis no “background” de H. r. rufimarginatus, e da projeção em ambos os lados do
“background” de H. r. scapularis x H. r. frater. Sendo hoje a única barreira para essa
dispersão entre as populações amazônicas e atlânticas a diagonal forma por vegetação
savânica, e dentro da Mata Atlântica temos o rio São Francisco.
As análises de distribuição potencial atual e pretérita, sobreposição e conservadorismo
de nicho. Assim como dados de vocalização, morfometria e plumagem (Capítulo 2), apontam
46
48
pelas diferenças que a população H. r. rufimarginatus está isolada a mais tempo de H. r.
frater e H. r. scapularis, sendo que esses últimos são mais similares nos caracteres
mencionados anteriormente, embora tenham características vocais significativamente
diferentes. Embora essas aves tenham seus nichos conservados, mas mostram várias
diferenças fenotípicas que inclusive pode lhes conferir o status de espécies plenas.
Conclusão
As análises de distribuição potencial, sobreposição de nicho e conservadorismo de nicho
sugerem que os táxons hoje tratados como subespécies merecem a denominação de espécie.
Pois possuem distribuição potencial bem delimitada atualmente sem áreas de contato
conhecidas, baixa sobreposição de nicho e apresentam o seu nicho conservado embora tenha
distribuição disjunta. Inclusive estudos relatam diferenças fenotípicas entre os referidos
táxons. As projeções pretéritas apresentaram resultados que se contradizem com alguns
estudos anteriores, provavelmente isso reflete a não existência de dados ambientais
disponíveis para realizar predições para períodos de tempos inferiores a 130-140 mil anos
atrás. Sendo assim estudos adicionais são necessários para realizar inferências sobre o tempo
de divergência entre os táxons e inferir sobre relações entre as biotas dessas duas florestas
tropicais.
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CAPÍTULO 2 - Revisão taxonômica da espécie politípica Herpsilochmus rufimarginatus
(Temminck, 1822) (Aves: Thamnophilidae), com descrição de uma nova espécie críptica no
Centro Pernambuco de Endemismo
Marcelo da Silva¹, Mauro Pichorim²
¹ Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução da Universidade Federal do Rio
Grande do Norte
² Departamento de Botânica, Zoologia e Ecologia da Universidade Federal do Rio Grande do
Norte
Autor para Correspondência: E-mail: [email protected]
57
59
RESUMO
O gênero Herpsilochmus é composto principalmente por espécies crípticas, entre elas está
Herpsilochmus rufimarginatus, que atualmente é representado por quatro subespécies: H. r.
rufimarginatus, H. r. frater, H. r. scapularis e H. r. exiguus. Diferenças na plumagem e
vocalização sugerem que existam mais de uma espécie envolvida nesse complexo. Sendo
assim esse e outros táxons subespecíficos precisa de revisão urgente, a distribuição disjunta
dessa espécie também possibilita inferir a relação entre essas aves que ocorrem em biomas
e/ou centros de endemismos diferentes. Esse estudo tem como objetivo fazer a revisão
taxonômica dos táxons hora incluídos no complexo Herpsilochmus rufimarginatus com base
em caracteres morfológicos, morfométricos, vocais e distribuição geográfica. Foram
realizadas consultas para exame das peles dos espécimes presentes nos museus: Museu de
Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP), Museu Nacional do Rio de Janeiro
(MNRJ) e Museu Paraense Emilio Goeldi (MPEG), e as peles depositadas na Coleção de
Ornitológica da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (COUFRN). Foram verificadas
as seguintes medidas de comprimento dos espécimes: culmen exposto, culmen total e culmen
narina, tarso, asa achatada e cauda. A análise vocal foi realizada com vocalizações de bancos
digitais e/ou de bancos pessoas, onde foram mensurados 17 parâmetros vocais As
informações sugerem que os táxons que ocorrem na Amazônia e floresta Atlântica
representam três espécies distintas. Foram realizadas análise univariadas e multivariadas.
Foram encontradas diferenças morfológicas, morfométricas, vocais e de plumagem entre os
táxons. Que justificam serem tratadas como espécies plenas. Um dos táxons não existe nome
disponível, sendo necessário descrever uma nova espécie. Que é endêmica do centro de
endemismo Pernambuco. Os dados mostram a necessidade de se aumentar os estudos na
região Neotropical, em especial nas florestas tropicais no Brasil, que hoje enfrentam muitas
ameaças.
58
60
Palavras chave: Herpsilochmus rufimarginatus, taxonomia, espécies, diversificação
59
61
ABSTRACT
The genus Herpsilochmus is composed mainly of cryptic species, among them is
Herpsilochmus rufimarginatus, which is currently represented by four subspecies: H. r.
rufimarginatus, H. r. frater, H. r. scapularis and H. r. exiguus. Differences in plumage and
vocalization suggest that there are more than one species involved in this complex. Thus this
and other subspecific taxa need urgent revision, the disjunct distribution of this species also
allows us to infer the relationship between birds that occur in this biome and / or different
centers of endemism. This study aims to make a taxonomic revision of the taxa included in
the complex time Herpsilochmus rufimarginatus based on morphological, morphometric,
vocals and geographical distribution. Consultations for examination of the skins of specimens
of the Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP), Museu Nacional do Rio
de Janeiro (MN) and Museu Paraense Emilio (MPEG), and the skins deposited at the Coleção
Ornitológica da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (COUFRN). We studied the
following measures length of specimens: exposed culmen, culmen and total culmen nostril,
tarsus, wing and tail flattened. The voice analysis was performed with digital vocalizations
banks and / or bank people where 17 parameters were measured vocals information suggest
that the taxa that occur in the Amazon and Atlantic forest represent three distinct species.
Were performed univariate and multivariate analysis. Differences were found morphological,
morphometric, vocal and plumage among taxa. That justify being treated as full species. One
of taxa no name is available, it is necessary to describe a new species. Which is endemic to
the center of endemism Pernambuco. The data show the need to increase research in the
Neotropics, especially in tropical forests in Brazil, which today face many threats.
Keywords: Herpsilochmus rufimarginatus, taxonomy, species, diversification
60
62
Introdução
O gênero Herpsilochmus é composto por táxons crípticos que tem revelado espécies
novas a partir dos anos oitenta (DAVIS e O’NEILL 1986, WHITNEY e ALONSO 1998,
WHITNEY et al. 2000), principalmente devido ao desenvolvimento da bioacústica e do
aumento de estudos com amostragens mais representativas de indivíduos (WHITNEY et al.
2000, ZIMMER e ISLER 2003). Atualmente são reconhecidas 15 espécies (ZIMMER e
ISLER 2003), das quais dez ocorrem no Brasil (CBRO 2011), sendo três endêmicas:
Herpsilochmus pectoralis Sclater, 1857, H. sellowi Whitney e Pacheco, 2000 e H. pileatus
(Lichtenstein, 1823) (WHITNEY et al. 2000, ZIMMER e ISLER 2003). Os representantes de
Herpsilochmus ocorrem na floresta Amazônica, Mata Atlântica, Caatinga e Cerrado (SICK
1997, WHITNEY et al. 2000, ZIMMER e ISLER 2003), desde a América Central a do Sul,
sendo mais diversificado na região Amazônica.
O gênero Herpsilochmus foi descrito por Cabanis em 1847, tendo como espécie tipo
Myiothera pileata conforme a designação de Gray (1855). A espécie Herpsilochmus
rufimarginatus foi descrita por Temminck em 1822 sob o nome de Myothera rufimarginata,
sendo a localidade tipo o Rio de Janeiro. Posteriormente, foi descrita Myiothera scapularis
por Wied em 1831, que tem como localidade tipo a Bahia, em 1880 Sclater e Salvin
descreveram Herpsilochmus frater com o tipo sendo de Sarayacu no Equador e mais
recentemente, Nelson em 1912 descreveu uma subespécie nomeada de Herpsilochmus
rufimarginatus exiguus cujo tipo é de Cana no Panamá. Cory e Hellmayr (1924) fizeram uma
revisão do complexo, concluindo que as espécies descritas se tratavam de subespécies de
Herpsilochmus rufimarginatus, sendo que só considerou como subespécies H. r.
rufimarginatus, H. r. frater e H. r. exiguus. Sendo Myiothera scapularis considerada como
sinônimo do táxon nominal. Entretanto, Peters (1951) reconheceu Herpsilochmus scapularis
61
63
como subespécie válida e Zimmer e Isler (2003) consideram que esses quatro táxons são
válidos.
Sendo assim, Herpsilochmus rufimarginatus é uma espécie politípica, onde são
reconhecidas atualmente quatro subespécies (ZIMMER e ISLER 2003): Herpsilochmus
rufimarginatus rufimarginatus (Temminck, 1822), Herpsilochmus rufimarginatus frater
Sclater e Salvin, 1880, Herpsilochmus rufimarginatus scapularis (Wied, 1831) e
Herpsilochmus rufimarginatus exiguus Nelson, 1912. Herpsilochmus r. rufimarginatus tem
como localidade tipo o Rio de Janeiro conforme a designação de Hellmayr (1924). Distribui-
se do estado da Bahia ao sudeste brasileiro (São Paulo, Rio de Janeiro, Paraná e Santa
Catarina), no leste do Paraguai e extremo nordeste da Argentina (Missiones) (CORY e
HELLMAYR 1924, PINTO 1978, ZIMMER e ISLER 2003). Herpsilochmus r. frater tem
como localidade tipo Sarayacu no Equador ocorrendo da Colômbia ao norte do Peru e da
Bolívia, Venezuela e Brasil setentrional, da margem direita do baixo Amazonas e para o sul
até o norte de Mato Grosso e para leste, até a região de Belém e no norte do Maranhão
(CORY e HELLMAYR 1924, ZIMMER e ISLER 2003). Herpsilochmus r. scapularis tem
como localidade tipo a Bahia, sendo que o tipo está depositado no “American Museum of
Natural History”. Esse táxon era sinônimo de H. r. rufimarginatus, e esse nome passou a ser
utilizado novamente por Naumburg para as aves do nordeste do Brasil (do sul do Rio Grande
do Norte a Alagoas), Bahia, Espírito Santo e Minas Gerais (PINTO e CAMARGO 1961,
LECROY e SLOSS 2000, ZIMMER e ISLER 2003, OLMOS 2003). Herpsilochmus r.
exiguus tem como localidade tipo Cana no Panamá, e está depositado no “Smithsonian
Miscellaneous Collections” e ocorrem no leste do Panamá, noroeste da Colômbia e oeste do
Equador (NELSON 1912, ZIMMER e ISLER 2003). Diferenças morfológicas e vocais
sugerem que existam mais de uma espécie compreendida nesse complexo, sendo assim é
necessária à revisão taxonômica do grupo (PINTO 1978, ZIMMER e ISLER 2003). Esse
62
64
estudo tem como objetivo fazer a revisão taxonômica da espécie politípica Herpsilochmus
rufimarginatus com base em caracteres morfológicos, morfométricos, vocais e de distribuição
geográfica desse passeriforme. As análises desses caracteres, das descrições dos táxons e de
fotos dos tipos mostraram populações com distribuição geográficas disjuntas diagnosticáveis.
Material e Métodos
Análise Morfológica e Morfométrica
Foram examinados 151 espécimes de H. rufimarginatus que estão depositados nas
principais coleções ornitológicas brasileiras: Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG) em
Belém, Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP) e Museu Nacional, no
Rio de Janeiro, assim como as peles disponíveis na Coleção Ornitológica da Universidade
Federal do Rio Grande do Norte (COUFRN). O material examinado inclui os espécimes
pertencentes às subespécies H. r. rufimarginatus (n=81), H. r. scapularis (n=33) e H. r. frater
(n=37). Foram analisadas também fotos digitais de alta resolução dos tipos dos três táxons (H.
r. rufimarginatus, H. r. frater e H. r. scapularis) depositados nos museus: American Museum
of Natural History, British Museum e National Museum of Natural History Naturalis, Leiden.
Analisamos as descrições de todos os táxons subespecíficos conhecidos de Herpsilochmus
rufimarginatus, inclusive Myiothera variegata (Lichtenstein ms.) Wied, 1831.
Para comparação entre as subespécies medimos: comprimento total da asa (flat),
comprimento total da cauda (do ponto de inserção das retrizes até a ponta da retriz mais
longa), comprimento do tarso direito, culmen total (base do bico até ponta), culmen exposto
(parte exposta até a ponta do bico) e ponta do bico narina (da parte posterior da narina até a
ponta do bico). As medidas foram realizadas com paquímetro com a precisão de 0,01 mm.
Para classificar as diferentes colorações da plumagem, tarso e bico dos espécimes utilizamos
o guia de cores de Smithe (1975).
63
65
Análise Vocal
Analisamos 56 registros de cantos que representam a distribuição dos táxons conhecidos
de H. rufimarginatus (26 cantos de H. r. rufimarginatus, 15 de H. r. frater e 15 de H. r.
scapularis). Fizemos também análises qualitativas de outras manifestações sonoras dos
táxons, como chamadas. As vocalizações foram adquiridas de bancos de dados digitais: Xeno-
canto América (http://www.xeno-canto.org/) e vocalizações cedidas por pesquisadores e do
arquivo pessoal do autor. As informações baixadas do Xeno-canto foram convertidas do
formato MP3 para Wave. As análises das vocalizações e os sonogramas foram realizados no
programa Raven 1.4.
Os parâmetros acústicos analisados foram duração do canto, número de notas e
frequência de máxima potência, duração e frequência de máxima potência da primeira,
segunda, oitava e última nota, intervalo entre penúltima e última nota, e número de sílabas da
última nota, número de notas e frequência de máxima potência da primeira e segunda parte do
canto.
Os limites de Distribuição
Os limites interespecíficos entre os táxons foram obtidos através das informações
morfológicas e vocais oriundos de peles analisadas em museus, pesquisa bibliográfica e dados
de campo. Esses dados serviram para construir o mapa de distribuição de cada táxon. Para
informações antigas que não permitiam uma localização exata das coordenadas geográficas,
utilizou-se a sede do município de localização do registro.
64
66
Análise Estatística
Os dados descritivos foram representados através da média e erro padrão. Realizamos
inicialmente uma análise univariada (Análise de Variância, ANOVA) para comparar se existe
diferença morfométrica entre os parâmetros analisados entre machos e fêmeas, e comparar as
vocalizações das diferentes subespécies, aqui, nós não diferenciamos cantos de machos e de
fêmeas, pois não foi possível diferenciar os sexos em campo. Usamos teste t de Student para
comparar parâmetros vocais exclusivos de apenas duas populações, por exemplo, parâmetros
encontrados na segunda parte do canto de H. r. frater e H. r. scapularis.
Antes de conduzirmos as análises inferenciais multivariadas para dados vocais e
morfométricas, padronizamos os dados para cada grupo de variáveis (Fórmula = valor da
variável – média da variável/ desvio padrão da variável) e posteriormente conduzimos o teste
de homocedasticidade das variâncias usando o teste de Levene’s e teste normalidade. Para
análise multivariada utilizamos só os dados morfométricos dos machos.
Usamos a Análise de Componentes Principais (PCA) para explorar a base de dados
acústicos e morfométricos, pois a PCA reduz o número de variáveis a número menor e que
não estão correlacionadas. Como os grupos não são definidos de forma prévia é possível ver
através das interpretações a quais grupo de indivíduos está mais relacionado, se formam
agrupamentos e se separam no espaço multidimensional. Assim como servem para explicar
quanto da variação dos dados é explicado pelo conjunto de variáveis.
Para testar a existência diferença de vocalização e morfometria no espaço multivariado
entre as diferentes subespécies foi realizado usando análise multivariada de variância
(MANOVA), assim como a comparação par a par foi realizada usando o teste corrigido de
Bonferroni. Posteriormente comparamos a morfometria e vocalização entre as subespécies
usando Análise de Função Discriminante. Para a definição dos grupos que representam as
diferentes subespécies nos baseamos na vocalização, morfologia, distribuição geográfica e na
65
67
descrição dos táxons subespecíficos e nas análises realizadas na PCA. Calculamos a diferença
dos escores canônicos entre os táxons e o intervalo de confiança de 95% para cada táxon. As
análises estatísticas foram realizadas nos programas PAST 1.0. Consideramos significância de
0,05 em todas as análises.
Resultados
Caracteres Morfológicos
A análise morfométrica univariada dos machos mostrou que existe diferença
significativa entre as medidas de culmen total, culmen exposto, culmen narina e cauda entre
H. r. rufimarginatus e H. r. frater/H. r. scapularis, e a única diferença entre H. r. scapularis e
H. r. frater foi encontrada no comprimento da asa (Tabelas 1 e 2). A PCA explica 88,1% da
variação dos dados. O PC 1 foi responsável por 73,5% da variação, sendo a cauda a principal
variável, e o PC2 teve variação de 14,6%, a principal variável é asa flat. As análises mostram
que as medidas morfométricas de indivíduos da Bahia não diferem das do táxon nominal
(Figura 1). A plumagem também não mostra diferença no dorso entre esses indivíduos
conforme observado inclusive nos tipos. A análise também mostra que os táxons da Mata
Atlântica ao norte do rio São Francisco e da Amazônia são mais semelhantes
morfologicamente em relação ao táxon da Mata Atlântica ao sul do rio São Francisco.
As seis variáveis morfométricas analisadas para as três subespécies mostraram que
existe diferenças significativas entre a morfometria dos diferentes táxons (MANOVA, Willk’s
lambda = 0,152, F 12, 138 = 17,9, P < 0,0001). As comparações indicam que existem diferenças
no espaço multidimensional entre H. r. rufimarginatus e H. r. frater (P < 0,0001) e H. r.
rufimarginatus e H. r. scapularis (P < 0,0001), porém as diferenças entre H. r. frater e H. r.
scapularis não foram significativas (P = 0,17). A DFA usando essas mesmas variáveis
mostraram que H. r. rufimarginatus está separado no espaço multidimensional, enquanto
66
68
ocorre grande sobreposição dos caracteres entre H. r. frater e H. r. scapularis (Figura 2). A
população de Herpsilochmus r. rufimarginatus foi classificada corretamente (100%/97%) das
vezes que foi amostrada (Tabela 3), esses dados apoiam a existência de diferenças para
Herpsilochmus r. rufimarginatus, enquanto para aos demais táxons os valores da matriz de
classificação tiveram menor desempenho. A ANOVA, PCA, MANOVA e DFA mostraram
resultados semelhantes que apontam a separação de H. r. rufimarginatus dos demais táxons
estudados, e não apontam separação entre H. r. frater e H. r. scapularis.
A plumagem das subespécies de H. rufimarginatus é similar, mas com algumas
diferenças marcantes e outras menos evidentes. Os machos de H. r. rufimarginatus
apresentam o dorso cinza oliváceo (Color 52 “Oliver-Yellow”) e ausência de manchas pretas,
essas últimas estão presentes tanto em H. r. frater como em H. r. scapularis (Figura 3).
Embora exista muita variação na cor do ventre, o táxon nominal apresenta amarelo mais
intenso (Color 157 “Sulfur Yellow”) que nas outras duas subespécies mencionadas, essas tem
a garganta recoberta por penas de um branco puro (Figura 3). As fêmeas mostraram três
padrões de cores referentes a cada população. As de H. r. rufimarginatus apresentam amarelo
mais intenso (Color 157 “Sulfur Yellow”) no ventre como também observado nos machos e o
dorso é verde oliváceo (Color 50 “Yellowish Olive-Green”) (Figura 4). Fêmeas de H. r.
scapularis tem ventre amarelo telha (Color 24 “Buff”) e no dorso essa cor fica mais intensa
(Figura 4). O ventre de H. r. frater é amarelo camurça (Color 123C “Yellow Ocher”) e o
dorso lembra muito o de H. r. scapularis. A cor do dorso de fêmeas de H. r. rufimarginatus
parecem muito com as de H. r. scapularis.
67
69
Figura 1. Análise de Componente Principal das variáveis morfométricas das populações do
complexo H. rufimarginatus. O “x” representa H. r. rufimarginatus, estrela H. r. scapularis, o
círculo H. r. frater e o quadrado as populações da Bahia.
Figura 2. Representação dos dois primeiros eixos da análise de função discriminante
realizadas com caracteres morfológicos de espécimes de Herpsilochmus rufimarginatus. O
“x” representa H. r. rufimarginatus, estrela H. r. scapularis e o círculo H. r. frater.
68
70
Figura 3. Vista dorsal, ventral e lateral de machos de Herpsilochmus rufimarginatus: a. H. r.
frater (abaixo da faixa verde), b. H. r. scapularis (abaixo da faixa vermelha) e c. H. r.
rufimarginatus (abaixo da faixa amarela).
69
71
Figura 4. Vista dorsal, ventral e lateral de fêmeas de Herpsilochmus rufimarginatus: a. H. r.
frater (abaixo da faixa verde), b. H. r. scapularis (abaixo da faixa vermelha) e c. H. r.
rufimarginatus (abaixo da faixa amarela).
70
0
Tabela 1. Dados morfométricos descritivos de três subespécies que ocorrem no Brasil do complexo Herpsilochmus rufimarginatus.
Subespécie Culmen Total Culmen Exposto Culmen Narina Asa Flat Tarso Cauda
H. r. rufimarginatus
Machos 15,78±0,11(52) 12,63±0,11(51) 8,90±0,09(49) 50,45±0,19(48) 18,25±0,11(41) 48,81±0,30(38)
Fêmeas 15,84±0,43(14) 12,47±0,18(13) 8,78±0,08(27) 50,00±0,24(27) 18,34±0,16(23) 48,79±0,35(24)
H. r. frater
Machos 16,85±0,14(20) 14,03±0,15(20) 9,37±0,08(22) 51,16±0,27(20) 18,10±0,13(22) 43,04±0,47(15)
Fêmeas 16,55±0,22(7) 13,87±0,25(6) 9,22±0,11(7) 50,57±0,20(7) 17,56±0,22(6) 42,65±0,47(5)
H. r. scapularis
Machos 16,69±0,15(26) 14,21±0,19(26) 9,45±0,07(26) 52,65±0,28(26) 18,33±0,11(27) 43,61±0.23(24)
Fêmeas 16,53±0,14(7) 13,87±0,25(7) 9,12±0,11(7) 52,50±0,50(5) 18,67±0,21(7) 44,04±0,63(7)
Tabela 2. Análise de Variância (ANOVA) dos dados morfométricos de três subespécies que ocorrem no Brasil do complexo Herpsilochmus
rufimarginatus. S = Diferença significativa e NS = Não significativo
Variável
Morfométrica Teste
Comparação par a par
rufimarginatus x frater rufimarginatus x scapularis frater x scapularis
Culmen Total F = 16,26; P < 0,0001 S S NS
Culmen Exposto F = 46,06; P < 0,0001 S S NS
Culmen Narina F = 12,64; P < 0,0001 S S NS
Asa Flat F = 22,39; P < 0,0001 NS S S
Tarso F = 1,37; P = 0,25 NS NS NS
Cauda F = 108,96; P < 0,0001 S S NS
71
0
Tabela 3. Acurácia da classificação (%) dos caracteres morfológicos de três subespécies que
ocorrem no Brasil do complexo Herpsilochmus rufimarginatus usando análise da função
discriminante.
Táxon H. r. frater H. r. rufimarginatus H. r. scapularis Correta
H. r. frater (n=15) 12/8 0/0 3/7 80/53
H. r. rufimarginatus (n=38) 0/1 38/37 0/0 100/97
H. r. scapularis (n=24) 6/6 0/ 0 18/18 75/75
Total (n=77) 18/15 38/ 37 21/ 25 88/82
Caracteres Vocais
A análise vocal uni variada mostrou que existe diferença significativa entre quinze
variáveis acústicas de H. r. rufimarginatus em comparação com H. r. frater/ H. r. scapularis,
e doze diferença nos parâmetros acústicos entre H. r. scapularis e H. r. frater (Tabela 4).
A PCA explica 86,6% da variação dos dados. O PC 1 foi responsável por 67,8% da
variação e o PC2 teve variação de 18,8%. As análises mostram que os dados vocais dos
indivíduos da Bahia não diferem das do táxon nominal (Figura 5) e diferem de forma gritante
das populações que ocorrem ao norte do rio São Francisco, na Amazônia e no Panamá. Os
dados vocais mostram três populações diagnosticáveis (Figura 5).
As onze variáveis vocais analisadas para os três subespécies mostram que existem
diferenças significativas entre as variáveis vocais entre as subespécies (MANOVA, Willk’s
lambda = 0,020, F 22, 86 = 23,4, P < 0,0001). As comparações mostraram que existem
diferenças significativas no espaço multidimensional entre H. r. rufimarginatus e H. r. frater
(P < 0,0001), H. r. rufimarginatus e H. r. scapularis (P < 0,0001) e entre H. r. frater e H. r.
scapularis (P = 0,007).
A DFA usando essas mesmas variáveis mostraram que H. r. rufimarginatus está
separado no espaço multidimensional, enquanto ocorre pequena sobreposição das variáveis
vocais entre H. r. frater e H. r. scapularis (Figura 6). A população de Herpsilochmus r.
72
1
rufimarginatus foi classificada corretamente (100%/100%) das vezes que foi amostrada, H. r.
scapularis (93%/93%) e H. r. frater (87%/80%) (Tabela 5). Esses dados apóiam as diferenças
encontradas para H. r. rufimarginatus, H. r. scapularis e H. r. frater, inclusive com altos
valores na matriz de classificação. A ANOVA, PCA, MANOVA e DFA mostraram resultados
semelhantes que apontam a separação de H. r. rufimarginatus, H. r. scapularis e H. r. frater.
Figura 5. Análise de Componente Principal das variáveis vocais das populações do complexo
H. rufimarginatus. O “x” representa H. r. rufimarginatus, estrela H. r. scapularis e o círculo
H. r. frater e o quadrado as populações da Bahia.
73
2
Figura 6. Representação dos dois primeiros eixos da análise de função discriminante
realizadas com caracteres vocais de espécimes de três subespécies que ocorrem no Brasil do
complexo Herpsilochmus rufimarginatus. O “x” representa H. r. rufimarginatus, estrela H. r.
scapularis e o círculo H. r. frater.
74
0
Tabela 4. Parâmetros bioacústicos de três populações do complexo Herpsilochmus rufimarginatus. S = Diferença significativa e NS = Não
significativo.
Parâmetros
Média e Erro Padrão
Teste
Comparação par a par
H. r.
rufimarginatus H. r. frater H. r. scapularis
rufimarginatus
x frater
rufimarginatus
x scapularis
frater x
scapularis
Número de Notas 17,57 ± 0,46 24,26 ± 0,92 27,66 ± 1,11 F = 48,70; P < 0,0001 S S S
Duração do Canto (s) 1,68 ± 0,04 1,41 ± 0,03 1,56 ± 0,04 F = 9,13; P = 0,0006 S NS NS
Frequência de Máxima Potência do
canto (Hz) 2359 ± 32 2489 ± 127 1899 ± 56 F = 17,06; P < 0,0001 NS S S
Número de Notas 1ª parte do canto 17,57 ± 0,46 11,60 ± 0,55 11,93 ± 0,43 F = 52,11; P < 0,0001 S S NS
Frequência de Máxima Potência 1ª
parte do canto (Hz) 2359 ± 32 2089 ± 50 1837 ± 36 F = 47,82; P < 0,0001 S S S
Duração 1ª Nota (s) 0,11 ± 0,004 0,05 ± 0,002 0,05 ± 0,002 F = 82,97; P < 0,0001 S S NS
Frequência de Máxima Potência 1ª
Nota (Hz) 2326 ± 39 2066 ± 41 1814 ± 28 F = 43,39; P < 0,0001 S S S
Duração 2ª Nota (s) 0,11 ± 0,003 0,05 ± 0,001 0,04 ± 0,002 F = 169,77; P < 0,0001 S S NS
Frequência de Máxima Potência 2ª
Nota (Hz) 2377 ± 037 2072 ± 45 1894 ± 37 F = 53,75; P < 0,0001 S S S
Duração 8ª Nota (s) 0,03 ± 0,001 0,02 ± 0,0008 0,02 ± 0,0009 F = 34,52; P < 0,0001 S S NS
Frequência de Máxima Potência 8ª
Nota (Hz) 2322 ± 27 2018 ± 72 1757 ± 30 F = 48,40; P < 0,0001 S S S
Número de Notas 2ª parte do canto - 12,66 ± 0,87 15,63 ± 1,02 t = 2,27; P = 0,03 - - S
Frequência de Máxima Potência 2ª
parte do canto (Hz) - 2873 ± 79 2549 ± 94 t = 2,62; P = 0,01 - - S
Número de sílabas da última nota - 4,21 ± 0,33 6,20 ± 0,43 t = 3,56; P = 0,001 - - S
Duração da última nota (s) 0,08 ± 0,006 0,11 ± 0,01 t = 2,39; P = 0,02 S
Frequência de Máxima Potência da
última nota (Hz) - 2356 ± 80 1941 ± 52 t = 4,35; P = 0,0002 - - S
Intervalo entre a penúltima e última
nota (s) - 0,05 ± 0,004 0,07 ± 0,004 t = 2,47; P < 0,01 - - S
75
Tabela 5. Acurácia da classificação (%) dos caracteres vocais de três subespécies que
ocorrem no Brasil do complexo Herpsilochmus rufimarginatus usando análise da função
discriminante.
Táxon H. r. frater H. r. rufimarginatus H. r. scapularis Correta
H. r. frater (n=15) 13/12 0/0 2/3 87/80
H. r. rufimarginatus (n=26) 0/0 26/26 0/0 100/100
H. r. scapularis (n=15) 1/1 0/0 14/14 93/93
Total (n=56) 14/13 26/26 16/17 95/93
Uma análise qualitativa permite observar que existem diferenças marcantes entre os
cantos das subespécies (Figura 7). O canto de H. r. rufimarginatus o que mais se diferencia
dos demais táxons. As três primeiras notas apresentam duração e intervalo maiores as três
últimas notas diferem em formato e duração as frequências de maiores potências das notas do
canto não ultrapassam os 3 kHz e o número de notas é menor (17,57 ± 0,46) (Figura 7 e
Tabela 4). A chamada varia de duas a quatro notas no formato de um “U” invertido, mas duas
notas são mais frequentes e as duas duram aproximadamente 0,28 s.
H. r. scapularis, tem o canto com maior número de notas (27,66 ± 1,11) começa com
mais energia no fundamental nas primeiras notas, posteriormente as notas vão descendendo e
os harmônicos ficam com mais energia. As três últimas notas são moduladas assim como em
H. r. frater e H. r. exiguus, mas H. r. scapularis difere dos anteriores por apresentar o
número de sílabas e a duração da última nota, e o intervalo entre a penúltima e última nota
maiores. A chamada não é modulada com duração e frequência no fundamental de
aproximadamente 0,19 a 0,22 s e 1454 kHz, respectivamente (Figura 8). Outra vocalização é
um chocalhado com até sete notas, com duração de 0,36 s e frequência máxima no
fundamental de 2296 kHz (Figura 8).
H. r. frater, possui canto com menor número de notas (24,26 ± 0,92) que H. r.
scapularis, maior número de notas na parte do canto onde o segundo harmônico tem mais
energia que o fundamental, a última nota modulada começa com sílabas ascendentes que
depois descendem. A chamada também é modulada com duração de 0,13 s e frequência no
76
fundamental de 1523 kHz (Figura 8). Também apresenta um chocalhado que varia de quatro
a seis notas que dura 0,32 s e frequência do fundamental de 2356 kHz. O chocalhado difere
do táxon anterior pelo formato das notas (Figura 8).
Apesar desse trabalho não ter analisado quantitativamente os cantos de H. r. exiguus,
devido amostra ser pequena, o canto desta subespécie difere das demais, sendo mais próximo
aos cantos de H. r. frater e H. r. scapularis, diferindo pelo formato das notas inicias e final.
77
Figura 7. Espectrogramas do canto dos representantes do complexo Herpsilochmus
rufimarginatus. A. H. r. rufimarginatus (Boa Nova, Bahia, Brasil*), B. H. r. scapularis
(Estação Ecológica de Murici, Alagoas, Brasil, xeno-canto 80216), C. H. r. frater (Upata,
Bolívar, Venezuela*), e D. H. r. exiguus (Cana, Darien, Panama*). *Isler e Whitney 2002.
Tempo (s)
0,5 1,0 1,5
0,5 1,0 1,5
0,5 1,0 1,5
0,5 1,0 1,5
1
2
3
4
5
1
2
3
4
5
0
0
0
0
1
2
3
4
5
1
2
3
4
5
Fre
quênc
ia (kH
z)A
B
C
D
78
Figura 8. Chamadas e Chocalhar “rattle” de H. r. frater (A. Chamada, C. Chocalhado) e H. r.
scapularis (B. Chamada, D. Chocalhado).
Limites da distribuição dos táxons
A análise morfológica e vocal revelou que as subespécies reconhecidas que ocorrem no
território brasileiro e países vizinhos tem distribuição disjunta. As subespécies estão assim
distribuídas: H. r. rufimarginatus se distribui na floresta Atlântica da Bahia a Santa Catarina,
e parte do Paraguai, Argentina; H. r. scapularis ocorre na floresta ao Norte do Rio São
Francisco (Alagoas ao Rio Grande do Norte); e H. r. frater ocorre nos estados do norte na
Amazônia brasileira e países vizinhos (Figura 9).
79
Figura 9. Limites de distribuição do complexo H. rufimarginatus. Os círculos azuis, vermelhos e
amarelos representam: H. r. frater, H. r. scapularis e H. r. rufimarginatus respectivamente.
80
Discussão
Os táxons analisados mostram diferenças suficientes para serem tratados como espécies
plenas. As populações do centro e sul da Mata Atlântica (da Bahia em direção ao sul) e da
Amazônia tem nomes disponíveis que são H. rufimarginatus e H. frater, respectivamente. O
táxon do norte da Mata Atlântica não tem, embora tenha sido reconhecido como
Herpsilochmus rufimarginatus scapularis e com ocorrência até a Bahia, Espírito Santo e
Minas Gerais (PINTO e CAMARGO 1961, PINTO 1978, ZIMMER e ISLER 2003). No
entanto, verificamos que o holótipo de Herpsilochmus rufimarginatus scapularis (AMNH
5380) não tem local exato de coleta e que o padrão de plumagem corresponde ao do táxon
nominal (RMNH 88800 e RMNH 90672), sem as manchas pretas no dorso do macho
encontradas nos espécimes ao norte do rio São Francisco, portanto não se diferencia de H. r.
rufimarginatus. Mesmo na descrição de H. r. scapularis (Myiothera scapularis) feita por
Wied em 1831 não encontramos as características presentes nos espécimes do Centro de
Endemismo Pernambuco, estando mais de acordo com H. r. rufimarginatus. Cory e Hellmayr
(1924) não reconheceram esta subespécie e consideraram Herpsilochmus r. scapularis
(Myiothera scapularis) como sinônimo do táxon nominal, provavelmente porque
consultaram o tipo e não viram diferenças suficientes para a manutenção do táxon. No
entanto, Peters (1951) reconheceu Herpsilochmus r. scapularis como subespécie válida e
Zimmer e Isler (2003) seguiram esta proposição, embora não apresentem motivos claros para
esta posição. Ao que tudo indica, alguns autores passaram a usar o nome Herpsilochmus r.
scapularis para a forma existente ao norte do rio São Francisco, que é diferente da do sul,
embora este nome tenha sido proposto para espécime coletado na Bahia e que não se
distingue da forma nominal, sendo seu sinônimo. Um possível nome para este táxon seria
Myiothera variegata (Wied 1831), que hoje seria Herpsilochmus variegata, mas existem
muitas incertezas com relação a esta designação, pois não existe localidade tipo reconhecida
81
para esse táxon, houve erro nas etiquetas de identificação e o suposto tipo de M. variegata
(AMNH 5379) está em péssimo estado de conservação não sendo possível observar os
caracteres diagnósticos (ALLEN 1889, LECROY e SLOSS 2000). Analisamos esse material
é o caráter diagnóstico descrito na publicação original (Wied 1831) está presente,
discordando assim das observações de Allen (1889). Mas essa suposta característica
diagnóstica não está presente apenas em M. variegata, pois está presente nas populações: ao
norte do rio São Francisco, nas populações da Amazônia e do Panamá, onde temos
subespécies em cada uma das áreas. O próprio itinerário de Wied inclui apenas áreas onde o
táxon nominal está presente (VANZOLINI 1996, COSTA 2008). Outra situação é que Wied
não designou material para ser o tipo M. variegata, designação essa proposta por Allen
(1889) com base em material depositado no AMNH.
Sendo assim, devido às incertezas que cercam esse nome não é possível utilizá-lo e o
táxon ao norte do rio São Francisco precisa ser nomeado. Por fim, cabe destacar que nenhum
espécime e ou canto de localidades abaixo do rio São Francisco que examinamos apresentou
plumagem e ou caracteres vocais parecidos com os encontrados ao norte. Portanto, a forma
existente entre Alagoas e Rio Grande do Norte não tem nome disponível e é plenamente
diagnosticável dos demais táxons e deve ser considerada uma espécie a parte.
Os dados de morfologia, morfometria e vocalização apontam que as populações do
complexo H. rufimarginatus do centro-sul da Mata Atlântica (H .r. rufimarginatus), do norte
da Mata Atlântica (sp. nov.) e da Amazônia (H. r. frater) são na verdade espécies
diagnosticáveis. Tivemos também forte apoio estatístico das variáveis vocais e
morfométricas. As diferenças observadas na plumagem e vocalização entre as populações são
suficientes para defini-las como espécies separadas pelo conceito filogenético de espécie
(CFE) (CRACRAFT 1983, MCKITRICK e ZINCK 1988) e conceito filético geral de espécie
(CFGE) (DE QUEIROZ 1998). Considerando o conceito biológico de espécie (CBE)
82
(MAYR 1942), separamos apenas a população do centro-sul da Mata Atlântica, pois as
diferenças vocais são tantas que as populações não se reconhecem, implicando
provavelmente em isolamento reprodutivo.
Estas populações apresentam distribuições disjuntas separadas por barreiras geográficas
que provavelmente impedem contato. O táxon Amazônico está isolado dos Atlânticos pelo
corredor seco formado pela Caatinga, Cerrado e Chaco (COSTA 2003, BATALHA-FILHO
et al. 2012). Na Mata Atlântica o limite de distribuição é a região que engloba o rio São
Francisco e formações do entorno (DANTAS et al. 2011). O tempo que a população
Amazônica e Atlântica está isolada se levarmos em consideração espécies florestais que tem
distribuição semelhante é de três milhões de anos (CABANNE et al. 2008). Entre as
populações da Mata Atlântica do Norte (Centro Pernambuco) e Sul (da Bahia em direção ao
sul da Mata Atlântica) é de ~0,47 milhões de anos (CABANNE et al. 2008, CABANNE
2009, D’HORTA et al. 2011). Esse tempo foi suficiente para que ocorresse especiação entre
essas duas áreas na Mata Atlântica como evidenciado por outros táxons (CABANNE et al.
2008, CABANNE 2009).
As diferenças marcantes nas vocalizações indicam que essas populações estão isoladas
a tempo considerável. Realizamos testes de “playback” da vocalização de espécimes do sul
da Mata Atlântica com a do norte e não tivemos nenhuma reação de resposta. O canto e o
chamado da população do sul da Mata Atlântica são muito diferentes em estrutura das outras
populações. A população do Norte da Mata Atlântica tem seu canto compartilhando mais
semelhanças com a da Amazônia. Sugerindo assim algum contato mais recente entre essas
populações, como ocorreu entre táxons que tem distribuição disjunta entre esses dois biomas
(COSTA 2003, PAVAN 2011, BATALHA-FILHO et al. 2013a, BATALHA-FILHO et al.
2013b, MALDONADO-COELHO 2013). Mas mesmo assim apresentam diferenças no canto
e inclusive no chamado, embora respondam a “playback” cruzado. Provavelmente por serem
83
mais próximas filogeneticamente ainda possuem semelhanças que permitem que se
reconheçam.
Recomendações Taxonômicas
Com base nas informações de plumagem, morfometria, vocalização e distribuição dos
espécimes examinados recomendamos que sejam reconhecidas três espécies. Com relação à
Herpsilochmus rufimarginatus exiguus Nelson 1912, devido aos poucos dados disponíveis
para análise, recomendamos considerá-la ainda como subespécie da forma amazônica até que
novos estudos sejam realizados. Dessa forma, as espécies deste complexo são:
Herpsilochmus rufimarginatus (Temminck, 1822) (chorozinho-de-asa-vermelha) com
distribuição da Bahia à Santa Catarina.
Herpsilochmus frater Sclater e Salvin 1880 (nome popular: chorozinho-da-Amazônia)
com distribuição amazônica.
Herpsilochmus sp. nov. com distribuição entre Alagoas e Rio Grande do Norte.
Herpsilochmus sp. nov.
Holótipo. COUFRN 770. Pele, macho adulto, crânio 100% ossificado, testículos 3x2 mm,
coletado no dossel da floresta estacional semidecídua em 2 de novembro de 2012 por M.
Silva em Baía Formosa, Reserva Particular do Patrimônio Natural Mata Estrela, Rio Grande
do Norte, Brasil (6º23’54’’S; 35º01’00’’W). Tecido depositado na Coleção Ornitológica da
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Campus Natal.
Parátipos. COUFRN100: Pele, macho adulto, crânio 100% ossificado, testículos menor que
1 mm, coletado na copa da floresta estacional semidecídua em 08 de novembro de 2009 por
M. Pichorim, M. Silva e J. B. Irustra em Baía Formosa, Mata do Pau-Brasil, Rio Grande do
84
Norte, Brasil (6º27’07’’S; 35º03’02’’W). COUFRN730: Pele, macho adulto, crânio 100%
ossificado, testículos 1x1 mm, coletado em 02 de novembro de 2012 por M. Silva em Baia
Formosa, RPPN Mata Estrela, Rio Grande do Norte. COUFRN738: Pele, macho adulto,
crânio 100% ossificado, testículos 3x2 mm, coletado em 02 de novembro de 2012 por M.
Silva em Baia Formosa, RPPN Mata Estrela, Rio Grande do Norte. COUFRN755: Pele,
macho adulto, crânio 100% ossificado, testículos 3,5x1,5 mm, coletado em 02 de setembro
de 2012 por M. Silva em Baia Formosa, RPPN Mata Estrela, Rio Grande do Norte.
COUFRN761: Pele, fêmea adulta, crânio 75% ossificado, gônada 4,0x3,0 mm, coletado em
02 de setembro de 2012 por M. Silva em Baia Formosa, RPPN Mata Estrela, Rio Grande do
Norte. COUFRN768: Pele, macho adulto, crânio 85% ossificado, testículos 4,0x2,0 mm,
coletado em 02 de setembro de 2012 por M. Silva em Baia Formosa, RPPN Mata Estrela, Rio
Grande do Norte. COUFRN796: Pele, macho adulto, crânio 75% ossificado, testículos 2x2
mm, coletado na floresta estacional semidecídua em 21 de novembro de 2012 por M. Silva,
L. Beatriz, F. Sodré e J. Molla em Maceió, fragmento florestal próximo a BR 101, Alagoas
(9º33’16’’S; 35º47’57’’W). COUFRN807: Pele, macho adulto, crânio danificado pela coleta,
testículos 4x2,5 mm, coletado em 12 de dezembro de 2012 por M. Silva em Baia Formosa,
RPPN Mata Estrela, Rio Grande do Norte.
Diagnose. Fenotipicamente o novo táxon pode ser atribuído ao Gênero Hespsilochmus
(Thamnophilidae) com base em suas medidas morfométricas, os machos tem testa preta
semi-brilhante e coroa rodeada por contrates superciliar pálido e uma linha preta através ou
posterior ao olho. Existe a presença de penas com detalhes brancos na cauda, penas pálidas
na ponta das coberteiras das asas, borda branca nas margens distais das penas escapulares e
mancha interescapular branca e semioculta (WHITNEY e ALONSO 1998). Hespsilochmus
sp. nov. se diferencia dos demais Herpsilochmus, exceto de H. rufimarginatus e H. frater,
85
por apresentar rêmiges primárias e secundárias com extensa porção castanha no vexilo
externo. Diferencia-se de H. rufimarginatus pela forma e extensão das manchas brancas na
cauda, pela presença de manchas pretas nas penas do dorso, comprimento da asa e
vocalização (Tabela 2, Figura 5, 6) e em plumagem é muito parecida com H. frater, mas sua
bochecha e garganta são esbranquiçadas sem presença de tons amarelados e comprimento da
asa flat (Tabela 2). No entanto, a diferença marcante é encontrada na vocalização (Tabela 4,
Figura 5, 6). Vocalmente o novo táxon difere de H. rufimarginatus de maneira evidente no
canto, chamadas (Tabela 4, Figura 7, 8) e de H. frater além das variáveis mencionadas temos
os chocalhados (Tabela 4, Figura 7, 8).
Descrição do holótipo. Apresenta uma faixa preta na cabeça que se estende da fronte a nuca,
linha supraciliar branca que começa na base do bico até a nuca, linha pós-ocular preta até
próximo à nuca, bochecha e garganta de um branco mais intenso com ausência de amarelo,
maxila preta e mandíbula cinza-esbranquiçada. Amarelo-camurça se estende do final da
garganta até as coberteiras inferiores da cauda, flancos e bermuda. Do pescoço a coberteiras
superiores da cauda é cinza com manchas pretas espalhadas pelo dorso. Coberteiras
superiores são pretas com branco na parte distal das penas e formam duas faixas brancas nas
coberteiras e as coberteiras inferiores são amarelo-creme. As primárias são pretas com a
borda exterior cor de telha e na parte distal da pena tem uma fina faixa amarelo-creme. As
retrizes escalonadas são pretas e com detalhes brancos que aumentam em área no sentido da
primeira a sexta retriz, sendo a quinta e a sexta que tem mais branco. O primeiro par de
retrizes é cinza com a ponta preta e uma borda branca na parte distal. O comprimento mínimo
da parte branca pura nas penas da cauda é o seguinte: na terceira retriz (vexilo externo = 4,5
mm e vexilo interno = 3 mm), quarta retriz (vexilo externo = 7 mm e vexilo interno = 7 mm),
86
quinta retriz (vexilo externo = 22 mm e vexilo interno = 9 mm) e sexta (vexilo externo = 23
mm e vexilo interno = 13 mm).
Medidas do holótipo. Culmen total da base do crânio a sua ponta do bico 17,7 mm, culmen
exposto parte visível da parte próxima à base até a ponta 13,4 mm, culmen narina da parte
posterior da narina até a ponta 9,3 mm, asa flat 53 mm, tarso 18,9 mm, cauda 45,1 mm,
massa corporal 10 g.
Variação da serie tipo. A série tipo inclui nove espécimes, sendo oito machos e uma fêmea.
Os espécimes mostraram dimorfismo apenas de plumagem, são todos indivíduos adultos. A
parte ventral é semelhante nos machos da série tipo. O ventre também exceto pela variação
da distribuição e quantidade das manchas pretas nessa região. Sendo essas pouco evidentes
nos espécimes COUFRN796 e COUFRN738, que estão muito desgastados devido à coleta e
preparação. O preto do píleo parece às vezes de estender até o pescoço (COUFRN 796). O
padrão de distribuição e comprimento da cauda da fêmea lembra a do macho (holótipo). Essa
difere do macho pela laranja intenso no píleo, parte ventral amarelo-alaranjado menos intenso
e dorsal amarelo-alaranjado mais intenso.
Distribuição. Herpsilochmus sp. nov. ocorre nos estados do Rio Grande do Norte, Paraíba,
Pernambuco e Alagoas. Tem como limite sul as florestas semidecidua e ombrófilas no estado
de Alagoas e ao norte a floresta semidecidua sobre dunas no estado do Rio Grande do Norte,
no município de Baía Formosa. O limite norte da distribuição é a Reserva Particular do
Patrimônio Natural Senador Antônio Farias “Mata Estrela”.
Habitat. Ocorre em formações vegetais florestais: restinga arbórea, floresta semidecidua e
floresta ombrófila. Onde vive no dossel do componente arbóreo, nas florestas de menor porte
87
e menos densas como na floresta de restinga e florestas semidecíduas são visualizados com
maior facilidade, mas permanecem na copa das árvores. Está presente tanto no interior como
na borda da floresta.
Os estudos de revisões taxonômicas são cada vez mais importantes na região
Neotropical e vão ser capazes de revelar a diversidade que está presente nessa região tão rica.
A situação do Brasil é privilegia e possivelmente sejamos o país com maior riqueza de aves
no planeta. Mas esses estudos são urgentes, pois com o grau de destruição e fragmentação de
habitat que enfrentamos hoje muitas espécies estão correndo perigo de serem extintas. Nesse
estudo propusemos a descrição de um táxon não nominado que é endêmico do Centro
Pernambuco uma das regiões mais ameaçadas do planeta Terra. Apesar dessa ave não está
ameaçada de extinção, mas a sua descoberta revela mais uma novidade ornitológica para essa
região. No entanto muitos táxons subespecíficos estão ameaçados de extinção e precisam ser
revisados urgentemente. Nos últimos anos essa região biogeográfica tem revelados vários
endemismos que muitas vezes estão à beira da extinção. Essas descobertas revelam sua
diversidade e a necessidade de acelerar os estudos nessa região tão ameaçada pela ação
humana.
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92
APENDICE 1. Lista de espécimes analisados durante o estudo. Os espécimes analisados estão
identificados por táxon, país e localidade. Os acrônimos para os espécimes depositados em coleções
ornitológicas: MPEG = Museu Paraense Emílio Goeldi; MZUSP = Museu de Zoologia da
Universidade de São Paulo; MN = Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro; RMNH
= Nationaal Natuurhistorisch Museum Naturalis, Leiden; AMNH = American Museum of Natural
History; NHM = British Museum of Natural History; COUFRN = Coleção Ornitológica da
Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
Herpsilochmus rufimarginatus rufimarginatus: 81 espécimes. BRASIL (RMNH 88800♂, RMNH
888010♀, RMNH 90672♂, RMNH 90673♀, Sintipos, examinados por fotografia digital). Bahia:
Camamú, Fazenda Três Pancadas, MN38273♂; Andaraí, Fazenda Mocambo, MPEG47260♂;
Lenções, MN39034♂; Bonito, Morro do Chapeu, MN43059♂, MN43060♂; Porto Seguro, Estação
Vera Cruz, MZUSP76222♂. Minas Gerais: Alto do Rio Doce, MZUSP25645♂; Rio Doce, baixo
Piracicaba, MZUSP25646♂, MZUSP25648♂, MZUSP25649♂, MZUSP25650♀, MZUSP25651♀,
MZUSP25652♀. Espírito Santo: Linhares, MN27274♂; Santa Leopoldina, Chaves,
MZUSP29004♂. Rio de Janeiro: Santa Tereza, Rua Almirante Alexandrino, MN43374♂;
Guapamirim, Salvaterra, MN44247♂. São Paulo: Iguape, rio Krone, MZUSP2819♂; Ubatuba,
MZUSP5587♂, MZUSP5488♂; Rio Feio, MZUSP5822♂; MZUSP8250♀; Rincão, MZUSP1822♂;
Valparaíso, MZUSP12530♂; Lins, MZUSP26665♂, MZUSP26666♀; C. Flores, Rio Paranapanema,
MZUSP29383♂, MZUSP29384♂, MZUSP29385♀, MZUSP31904♂; MZUSP31297♂; Fazenda
Santa Isabel, MZUSP31298♂; Rio Ipiranga, Porto Estrada, MZUSP47933; Primeiro Morro,
MZUSP49887♀, MZUSP49888♂; Rocha, MZUSP49890♂, MZUSP49891♂, MZUSP49892♀,
MZUSP49889♂; Barro Branco, Barra do rio Guarou, MZUSP51407♀, MZUSP51436♀; Interlagos,
MZUSP53432♂, MZUSP53433♂, MZUSP53435♀, MZUSP53436♀; Anhembi, Barreiro Rico,
MZUSP54539♂, MZUSP54540♀; Costão dos Engenhos, MZUSP55049♀, MZUSP55050♀; Terra
Preta, MZUSP60797♂; Serra da Cantareira, MZUSP60798♂; São Sebastião, Praia de Boraceia,
MZUSP61413♂, MZUSP61414♀, MZUSP61612♂, MZUSP61613♂, MZUSP61614♂,
MZUSP61615♂; Guarujá, MZUSP61616♀; Icapara da Serra, MZUSP66197♂, MZUSP67346♀;
Icapara, MZUSP66736♂, MZUSP66737♀, MZUSP66738♂, MZUSP66739♂, MZUSP66740♂;
Barra do Icapara, MZUSP66954♀, MZUSP66955♀, MZUSP66956♂, MZUSP66957♂,
MZUSP66958♀, MZUSP68344♀; Iguape, MZUSP66198♀, MZUSP67347♂; MZUSP66199♂;
Embu, R. Ribeira, MZUSP66959♀, MZUSP66960♂; Itatiba, MZUSP884♀. Paraná: Cerro Azul, Rio
Ponta Grossa, MN38747♂; Cerro Azul, Rio Ponta Grossa, MN38747♂. P. Camargo, rio Paraná,
MZUSP36929♂. PARAGUAI. Puerto Bertoni, MZUSP4750♂.
Herpsilochmus rufimarginatus frater: 37 espécimes. BRASIL (NHM 89.9.20.336♂, Sintipo,
examinado por fotografia digital). Acre: Assis (78 km), Estação Ecológica do Rio Acre,
93
MPEG59861♂, MPEG59862♂. Roraima: Ilha de Maracá, MPEG39142♂, MPEG39143♀,
MPEG39144♂; Mucasaí, Colônia do Apiaú, MPEG45934♀, MPEG45935♀; Rio Quitanaú, 10 km ao
sul da Serra Grande, MZUSP73351♂. Pará: Jacareacanga, Flona Crepori, MPEG65700♂; Altamira,
Castelo dos Sonhos, MPEG59182♂; Reserva Indígena Kayapó, Aldeia Aukre, MPEG52313♂,
MPEG52314♂; Conceição do Araguaia, Fazenda Chacara Betel, MPEG55930♀, MPEG55931♂;
Serra do Cachimbo, Base da Aeronáutica, MPEG57346♂; Chaves, Ilha de Marajó, MPEG58083?;
Novo Progresso (a 20 km), MPEG59183; Rio Tapajós, MZUSP40699♂; Capim, Estrada de Belém-
Brasília, MZUSP45018♂, MZUSP45019♂, MZUSP45020♂. Maranhão: Alto da Alegria, Turi-
Assu, MN17412♂, MN17413♂, MN17415♀. Rio Iriri, Santa Julia, MPEG10772♂. Alto do Xingu,
MN718♂, MN732♂, MN943♂; Vitoria, Rio Xingu, MN17416♂, MN17417♂; Rio Curuá,
MN17636♂; Flor do Prado, MN17637♂, MPEG12732♂. Mato Grosso: Alto do Rio Xingu, Ponto
Jacaré, MPEG15167♀; Nova Mutum, Fazenda Matrinchã, MZUSP81232♀, MZUSP81233♂,
MZUSP81234♂.
Taxon novum: 33 espécimes. BRASIL. Rio Grande do Norte: Baía Formosa, Mata do Pau-Brasil,
COUFRN97♂, COUFRN98♂, COUFRN99♂, COUFRN100♂; Baía Formosa, RPPN Mata Estrela,
COUFRN754♂, COUFRN755♂, COUFRN761♀, COUFRN762♀, COUFRN763♂, COUFRN765♂,
COUFRN768♂, COUFRN769♂, COUFRN770♂, COUFRN772♂, COUFRN773♂, COUFRN801♂,
COUFRN805♂, COUFRN807♂, COUFRN808♂, COUFRN809♀, COUFRN810♂, COUFRN811♀.
Paraíba: Uruba, Rio Tinto, MZUSP39889♀; Uruba, Rio Tinto, MZUSP39891♀; Mamanguape,
Uruba, MZUSP39890♂. Pernambuco: Recife, Parque Ecológico Dois Irmãos, MN24775♂;
Vicência, Água Azul, MZUSP63588♀. Alagoas: Maceió, COUFRN789♂, COUFRN790♂,
COUFRN792♀, COUFRN793♂, COUFRN796♂; Usina Sinimbu, MZUSP39059 ♂.
94
APENDICE 2. Lista de vocalizações analisadas durante o estudo. Os espécimes analisados estão
identificados por táxon, estado, município, localidade, autor, coleção e número. Os acrônimos: XC =
Xeno-canto América web site (http://www.xeno-canto.org/); MS = coleção privada de Marcelo da
Silva.
Herpsilochmus rufimarginatus rufimarginatus: 26 vocalizações. BRASIL. Bahia: Cardeal da Silva,
Sidnei S. dos Santos, XC82519; Porto Seguro, Reserva Particular do Patrimônio Natural Estação
Veracel, Jeremy Minns, XC80214; Boa Nova, Jeremy Minns, XC80220. Espirito Santo: Linhares,
Reserva Natural da Vale, Jeremy Minns, XC80200. São Paulo: Estação Biológica Boraceia, Don
Jones, XC1349; Juquitiba, Sitio Veravinha, Marcos Melo, XC33324; Ubatuba, Fazenda Angelim,
John Woude, XC493; Praia Vermelha do Sul, Jeremy Minns, XC80212; Itanhaem, Chacaras
Bopiranga, Jeremy Minns, XC80213. Rio de Janeiro: Parque Nacional da Tijuca, Ricardo Gagliardi,
XC11759, XC33639; Reserva Ecológica de Guapiaçu, Leonardo Pimentel, XC13032; Reserva
Ecológica de Guapiaçu, Nich Athanas, XC34547. Paraná: Iguaçu, Parque Nacional do Iguaçu, João
Menezes, XC22522; Londrina, Parque Estadual Mata dos Godoy, Renan Campos de Oliveira,
XC59551. Santa Catarina: Vidal Ramos, Rio dos Bugres, Douglas Meyer, XC99687; Blumenau,
Morro do Cachorro, XC28424; Brusque, Glauco Kohler, XC47251; Itapoá, Reserva Volta Velha,
Jeremy Minns, XC80218. PARAGUAI: San Rafael, Parque Nacional de San Rafael, Paul Smith,
XC13576. ARGENTINA. Misione: Bernabe Lopez-Lanus, XC50045, XC50524, XC50525; Parque
Uruguai, Gustavo C. Cabanne, XC8181.
Herpsilochmus rufimarginatus frater: 15 vocalizações. EQUADOR. Napo, Tayler Brooks, XC
98115; Sucumbios, Mirador de Lumbaqui, Andrew Spencer, XC84238; Shaime Zamora – Chinchip,
Nick Athanas, XC6578. SURINAME. Tafelberg, Otte Ottema, XC6105. VENEZUELA. Ocumare
Area, David Geale, XC22981; Aragua, Cerro La Cumbre - Turiamo, Chris Parrish, XC11340. PERU.
San Matin, Andrew Spencer, XC47837; Cord. Vaquero, Todd Mark, XC7087; Quebrada Upaquihnua,
Frank Lambert, XC38973; Puno, David Geale, XC82791. BRASIL. Pará: Pousada Rio Azul,
Bradley Davis, XC14776. Mato Grosso: Cristalino, Andrew Spencer, XC47951, XC47952;
Cristalino, Frank Lambert, XC68474.
Taxon novum: 15 vocalizações. BRASIL. Rio Grande do Norte: Baia Formosa, Reserva Particular
do Patrimônio Natural Senador Antônio Farias “Mata Estrela”, MS201, MS202, MS203, MS204,
MS205, MS206, MS207, MS209, MS210, MS211; Baia Formosa, Mata do Pau Brasil, MS212;
Alagoas: Murici, Estação Ecológica de Murici, MS208, MS217; Estação Ecológica de Murici,
Jeremy Minns, XC80216.
95
