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Aspectos bioquímicos de la resistencia del banano (Musa acuminata) al ataque del hongo

Mycosphaerella fi jiensis Morelet

Biochemical aspects of the resistance of banana (musa acuminata) by attack Th e Fungus

Mycosphaerella fi jiensis morelet

Torres, J.;I Rodríguez, H. A.;1, II Rodríguez, E.;1 Arango, R.1, III

Resumen. La presente revisión recopila la información más relevante entorno a algu-nos marcadores bioquímicos relacionados con procesos de defensa en plantas frente al ataque de patógenos y su relación en la interacción Musa- Mycosphaerella fi jiensis. El análisis de las actividades enzimáticas de la Peroxidasa, Fenilalanina Amonio Liasa (PAL), β-1,3 glucanasa, Quitinasa, y de la producción de especies oxigeno reactivas (ROS), han sido objeto de estudio de muchos investigadores, quienes han demostrado que dichas enzimas pueden desempeñar un papel clave en la defensa de la planta, y que probablemente están relacionadas con una respuesta de tipo hipersensible (HR), lignifi cación celular y síntesis de compuestos fenólicos.

Palabras clave: Musa, Mycosphaerella fi jiensis, Peroxidasa, Fenilalanina Amonio Liasa, β-1,3 glucanasa.

Abstract. Th is review compiles the most relevant information about some biochemi-cal markers related to defense processes in plants against attacks by pathogens and their relation in the Mycosphaerella fi jiensis-Musa interaction. Th e analysis of enzy-matic activities of peroxidase, phenylalanine ammonia lyase (PAL), β-1, 3 glucanase, quitinase and the production of reactive oxygen species (ROS) have been studied by many researchers showing that these enzymes can play a key role in the defense of the plant and are probably related to a hypersensitive response type (HR), cellular lignifi -cation and synthesis of phenolic compounds.

Key words: Musa, Mycosphaerella fi jiensis, peroxidase, phenylalanine ammonia lyase (PAL), β-1, 3 glucanase.

I. Corporación para Investigaciones Biológicas - Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín (www.cib.org.co), Unidad de Biotecnología Vegetal, Medellín.II. Universidad del Tolima, Ibagué. Correo electrónico: hrodriguez@cib.org.coIII. Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín.

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1. INTRODUCCIÓN

La Sigatoka Negra (Mycosphaerella fi jiensis) es la enfermedad más importante que afecta la producción comercial de banano y plátano en el mundo, ocasionando gra-ves pérdidas en el rendimiento del cultivo (Stover, 1980; Carlier et al.; 2000; Jones, 2000; Guzmán, 2003; Marin et al; 2003; Henderson et al., 2006; Romero y Guzmán, 2006). En la actualidad el control químico es el método de combate más efi caz para el manejo de la enfermedad [Orozco-Santos, M. et al; 2001, 2006], pero ha traído como consecuencia un aumento en los costos de producción y un gran impacto am-biental, a lo que se suma el hecho de que se trata de un método que pierde efectividad debido a la aparición de cepas del patógeno resistentes. En ese contexto, la búsqueda de alternativas como el desarrollo de variedades resistentes, el control biológico y el uso de elicitores, se constituyen como campos de particular interés investigativo, para lo cual se hace clave el conocimiento y entendimiento de los mecanismos de defensa de la planta frente al hongo.

En el laboratorio de biotecnología vegetal de la Corporación para Investigaciones Biológicas (CIB) en colaboración con Cenibanano (AUGURA), tenemos como ob-jetivo de la línea de investigación Patosistema Sigatoka-Banano, analizar los procesos de defensa de las plantas de Banano frente al ataque de Mycosphaerella fi jiensis. Por lo tanto, con el presente documento se pretende revisar algunos de los procesos de defensa de las plantas frente a patógenos y relacionarlos con elpatosistema Sigatoka-Banano, con el propósito de poner a disposición del público general algunas de las observaciones relacionadas con los trabajos que venimos realizando.

2. INTERACCIÓN PLANTA-PATÓGENO

La especifi cidad de la interacción banano-M. Fijiensis está descrita a nivel de especies para el patógeno y a nivel de cultivares para el hospedero (Salle et al., 1989; Beveraggi et al., 1993), representando un patrón de susceptibilidad que varía entre resistencia parcial (PR) y alta resistencia (HR) (Fouré, E, 1993). El establecimiento del pató-geno (Mycosphaerella fi jiensis) en un cultivar susceptible se inicia con la penetración estomatal y su esparcimiento intercelular con una nutrición biotrófi ca inicial durante un periodo de 3 a 4 semanas, antes de que aparezcan los síntomas necróticos en las hojas (Hoss et al., 2003). El fenotipo de resistencia parcial parece estar ligado a la acumulación de compuestos fenólicos especializados que se almacenan en las células del parénquima. Los fenotipos HR muestran una rápida inducción de los mecanis-mos de defensa, que inducen a una muerte rápida de las células huésped en los sitios

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de la infección, una reacción que se encuentra en las interacciones incompatibles planta-patógeno (Salleb et al. 1989; Beveraggi et al., 1993).

2.1 Bases bioquímicas de la resistencia

las barreras físicas y bioquímicas preformadas constituyen la primera línea de defensa de la plantas contra patógenos (Th ordal-Christensen, 2003; Mysore y Ryu, 2004). Estas defensas pasivas incluyen la presencia de superfi cies preformadas de cera y pa-redes celulares, enzimas antimicrobiales y compuestos del metabolismo secundario. Aunque estas barreras pueden prevenir una infección, los patógenos han desarrollado estrategias para sobrellevarlas. Entre ellas merece considerarse también la penetración causada por el apresorio de los hongos, el cual genera fuerza sufi ciente para quebrar las barreras en la planta. Cuando las barreras pasivas son quebradas, las plantas en-cienden su sistema inmune innato para prevenir enfermedades con respuestas activas. La activación de defensa de las plantas requiere del reconocimiento del patógeno seguido de un sofi sticado set de respuestas defensivas inducibles. Aunque se ha avan-zado mucho en el estudio de la interacción planta -patógeno, aún quedan algunas preguntas por responder y vías de señalización por describir en dicha interacción. Sin embargo, se han logrado identifi car algunos tipos de moléculas que elicitan la respuesta de defensa en la planta, el tipo de receptor usado por ella para tal reconoci-miento, así como el tipo de respuesta inducida después del reconocimiento.

2.2 Ruta de los fenilpropanoides

Dentro de la compleja red de procesos bioquímicos de las plantas está la ruta fenilpropanoide, la cual aporta los compuestos más importantes con funcionalidad de defensa. Entre ellos se encuentran las cumarinas, ligninas, fl avonoides, compuestos fenólicos y fi toalexinas. Estos compuestos tienen una variedad de funciones de tipo estructural en las plantas: en la membrana celular, la formación de pigmentos en frutas y fl ores, y el desarrollo de actividad directa contra la infección de hongos y bacterias, razón por la cual han sido involucrados en los mecanismos de defensa de las plantas (Solecka y Kacperska, 2003; Sgarbi et al., 2003).

2.3 Fenilalanina amonio-liasa (PAL)

Se trata de una enzima clave en la regulación de esta ruta, en tanto cataliza la prime-ra reacción en la ruta fenilpropanoide y regula la biosíntesis de varios compuestos fenólicos, incluyendo probablemente las fi toalexinas del tipo de las fenilfenalenonas presentes en el género Musa (Ebel, 1998; Quiñones et al., 2000).

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Como hemos podido constatar en nuestro laboratorio mediante pruebas bioquímicas y moleculares, la actividad de PAL aumenta considerablemente en las zonas donde se ha producido una infección fúngica durante las primeras 24 horas post-infección en los cultivares resistentes como Calcutta 4 (fi gura 1, sección a), a diferencia de los cultivares susceptibles como Williams, donde la expresión de PAL se da después de las 144 horas post-infección (fi gura 1, sección b).

Figura 1. Actividad de la enzima fenilalanina amonio liasa en condiciones controladas en la variedad Calcutta 4(a) y Williams (b) inoculadas con Mycosphaerellafi jiensis (fuente: Torres et al., 2007).

Al parecer los genes para esta enzima pueden responder a la presencia de elicitores biológicos. Este mecanismo le proporciona a los tejidos vegetales infectados, precur-sores de naturaleza fenólica, susceptibles de transformarse en fi toalexinas que actua-rían como defensa frente a la infección (Piñol y Palazón, 1996).

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2.4 Fitoalexinas

Las fi toalexinas son compuestos de bajo peso molecular que se acumulan en plantas como resultado de una infección o de estrés químico o físico. La tasa de acumulación de fi toalexinas parece estar de acuerdo con las características de tolerancia/resistencia de las plantas contra las enfermedades causadas por los hongos o bacterias, sin impor-tar si son producidas de novo o a partir de la acumulación de precursores conocidos (Joseph, 1995).

Estructuralmente las fi toalexinas son muy diversas (Hammerschmidt, 1999); los ejemplos van desde simples fenilpropanoides, fl avonoides e isofl avonoides, hasta ses-quiterpenos y policétidos (Essenberg, 2001).

Más de 350 fi toalexinas se han descrito por encontrarse presentes en la parte vege-tativa y generativa de las plantas superiores, en cerca de 30 familias botánicas (Kuc, 1995). Si bien un tercio de ellas ha sido aislado de plantas leguminosas, las musáceas también parecen contener al menos 25 fi toalexinas como el resveratrol (Hölscher y Schneider, 1996), musanolones (Luis et al., 1996) y fi toalexinas tipo fenilfenalenona (Luis et al., 1995 y 1996; Hölscher y Schneider, 1998 y 2000; Kamo et al., 1998, 2000 y 2001). La concentración de algunas de estas últimas fi toalexinas y sus pro-ductos intermedios mostró una correlación con los fenotipos resistentes o suscepti-bles a M. fi jiensis y Fusarium oxysporum f. sp. cubense (Otálvaro et al., 2002).

2.5 Proteínas relacionadas con la patogénesis (PR)

La mayoría de los estudios genéticos planta-patógeno se enfocan en las interaccio-nes gen-por-gen, en las cuales hay producción de proteínas en la planta hospedera. Estas proteínas, producto de genes de resistencia, detectan factores de avirulencia o elicitores producidos por el patógeno,causando la inducción de Respuesta Hipersen-sible (HR) y Resistencia Sistémica Adquirida (SAR) (Bishop et al., 2000). Entre las proteínas PR más estudiadas están las quitinasas, las glucanasas y la activación de la fenilalanina amonia liasa (PAL) entre otras.

2.6 Quitinasas y las endo-β-1,3-glucanasas

Las quitinasas y las endo-β-1,3-glucanasas degradan polisacáridos en la pared celular del patógeno invasor, y en la mayoría de los casos pueden ser categorizadas como proteínas PR, ya que su expresión a menudo está inducida por una infección (Rose et

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al., 2002). Ambas enzimas han sido estudiadas extensivamente y existen evidencias indirectas que apoyan la hipótesis de que éstas tienen un papel de protección a través de dos mecanismos distintos. Primero, pueden detener el crecimiento y proliferación del patógeno directamente por hidrólisis de quitina y β-1,3/1,6-glucanos, compo-nentes presentes en la pared celular de algunos microorganismos invasores, volviendo las células susceptibles a lisis, y segundo, juegan un papel defensivo indirecto sugerido por la observación de que oligosacáridos específi cos de quitina y β-1,3/1,6-glucanos, liberados por la pared celular del patógeno, actúan como elicitores que pueden in-ducir otro rango amplio de respuestas de defensa en las plantas (Coté y Hanh,1994; Ebel y Cosio, 1994).

En cultivares resistentes de banano la β- 1,3 Glucanasa participa en la defensa activa de la planta. Entre 6 a 24 horas después de la infección con Mycosphaerella Fijiensis se elevan los niveles de expresión de dicha enzima (fi gura 2, sección a). Se trata de una reacción distinta a la presentada por cultivares de banano susceptibles, los cuales no presentan una diferencia tan signifi cativa en la expresión a través del tiempo (fi gura 2, sección b) (Sreeramanan et al., 2006; Torres et al., 2007).

Figura 2. Actividad de la enzima glucanasa en condiciones controladas en la variedad Calcutta 4 (a) y Williams (b) inoculadas con Mycosphaerella fi jiensis (fuente:Torres et al., 2007).

2.7 PEROXIDASAS

Son proteínas ampliamente distribuidas tanto en el ambiente intra como extra celular (Rathmell y Sequeira, 1974; Jackson y Ricardo, 1994). Las peroxidasas cumplen una función importante durante la polimerización dependiente de H2O2 de alcoholes hi-

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droxicinamílicos (monolignoles), durante el estado fi nal de biosíntesis de lignina (Mon-ties, 1989). El incremento en la actividad peroxidasa durante una interacción incompa-tible planta-patógeno está relacionado con una progresiva incorporación de compuestos fenólicos en la pared celular (Fink et al; 1991; Milosevic y Slusarenko, 1996).

Plantas de banano de variedades resistentes muestran un marcado aumento de acti-vidad dentro las primeras 18 horas de infección, lo que podría indicar procesos de lignifi cación celular. Este reforzamiento de la pared celular reduce la susceptibilidad a enzimas degradantes de pared, posiblemente restringe la difusión de toxinas deri-vadas del patógeno hacia el hospedero, y para el caso de hongos actúa como barrera mecánica para prevenir la penetración física del hongo hacia el protoplasto (Aist y Gold, 1987; Brisson, Tenhaken y Lamb, 1994). Una de las funciones más impor-tantes descritas para la actividad peroxidasa en la interacción planta-patógeno está encaminada a la reducción de los niveles deEspecies Reactivas de Oxigeno ROS por la metabolización de H2O2. Sin embargo, en estudios realizados in Vitro, las peroxi-dasas también han demostrado la capacidad de realizar reacciones de oxidación para generar H2O2; tal es el caso de la oxidación de AIA (ácido indol acético), NADPH, NADH, ciertos fenoles y tioles (Pedreño et al., 1990; Jiang y Miles, 1993).

2.8 Intermediarios reactivos de oxígeno

Una de las respuestas más rápidas de las plantas después del reconocimiento del patógeno es el llamado “estallido oxidativo”, constituido por la producción de in-termediarios de oxígeno reactivos (ROIs), principalmente radicales de oxígeno (O2-) y peróxido de hidrógeno (H2O2) en el sitio de la invasión (Grant y Loake, 2000; Delledonne, 20019). El H2O2 es una especie reactiva de oxígeno (ROS), producida presumiblemente de una forma no controlada durante los procesos de transporte de electrones tales como fotosíntesis y respiración mitocondrial (Neill, 2002). El au-mento en la producción de H2O2 se da también en estados de estrés ambiental, como exceso de irradiación, sequía y frío (Bartosz, 1997; Dat et al., 2000) y por la exposi-ción a una gran variedad de estímulos bióticos y abióticos. En algunos trabajos reali-zados sobre suspensiones celulares de Arabidopsis thaliana para observar la expresión diferencial de mRNA, se muestra el papel de H2O2 como una molécula esencial para la señalización celular durante las interacciones planta-patógeno, induciendo muerte celular programada (PCD) y expresión de genes de defensa (Desikan et al., 1998 y 2000). Así mismo, en el cultivar de banano Calcutta 4, el cual presenta resistencia a la Sigatoka negra, la presencia de ROS se da en las primeras 72 horas después del la infección (fi gura 3) (Calderón et al., 2007).

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Figura 3. Fotografías al stereomicroscopio de la producción de respuesta hipersensible en la hoja del cultivar Calcutta 4. El color café representa la interacción entre el H2O2 y el 3,3’-Diaminoben-zidina (DAB) en el punto de entrada del patógeno y en las células adyacentes (fuente: Calderón et al., 2007).

3. CONCLUSIONES

Sin duda alguna, las evidencias bioquímicas han aportado información importante para conocer e interpretar la interacción entre Mycosphaerella fi jiensis y Musa acumi-nata. Sin embargo, es necesario profundizar más en estudios de aislamiento y caracte-rización de los genes involucrados en las respuestas de defensa en Musa. El análisis de dichos resultados puede aportar una información más básica y completa que ayudará a comprender cómo sucede la resistencia por parte de la planta, y permitirá darle esas características a las plantas de mayor valor comercial pero actualmente susceptibles a la enfermedad.

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Referencia Recepción Aprobación

Torres, J.; Rodriguez, H. A.; Rodríguez E. y Arango, R. As-pectos bioquímicos de la resistencia del banano (musa acumi-nata) al ataque del hongo Mycosphaerella fi jiensis.

Revista Tumbaga (2009).

Día/mes/año10/06/2009

Día/mes/año18/06/2009