CICIMAR Oceánides Vol. 26 (1) 2011

Volumen 26(1) Julio 2011

ISSN 1870-0713

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así como los co-autores, diferenciando las instituciones de los participantes con números arábigos consecutivos.Se requerirá un Abstract y su versión en Español (máximo 300 palabras). Se incluirán en un sólo párrafo objetivos, re sultados y conclusiones, mencionando lo esencial del nue-vo conocimiento aportado; sólo se aceptarán referencias bi-

2-3 frases de introducción al tema, el contenido del trabajo y estado del arte; 2-3 frases donde se resalten los resulta-dos en un contexto general que demuestren un avance en el tema y un postulado con las conclusiones principales.

Palabras Clave en

-

La Introducción limitará el desarrollo del marco teórico al alcance de la investigación, su objetivo, planteamiento del problema y/o hipótesis. El apartado de Material y Méto-dos se limitará a los detalles necesarios para entender el di- seño del estudio, incluyendo el área de estudio, y juzgar lo adecuado de los datos de acuerdo con los objetivos y la(s) hipótesis. Los Resultados deberán estar adecuadamente documentados y que sean relevantes para cumplimiento de los objetivos planteados y el contraste de la(s) hipóte-sis de la investigación. Cualquier comparación estadística

-v.

gr., t-student, p = 0.05. La Discusión se enfocará a contra-

de la(s) hipótesis, de acuerdo con el marco teórico; en ella deberá hacerse referencia a resultados de otros autores y juicios comparativos. Las Tablas, junto con sus leyendas, deberán ir numeradas correlativamente con numeración arábiga y presentadas en hojas aparte. Las leyendas deben ser breves y explicativas

texto por su número. Indíquese al margen del texto el lugar en que se menciona una tabla por primera vez. Las tablas serán diseñadas de forma que se ajusten al formato de la página impresa. No se usarán líneas verticales y solo líneas horizontales en el primer renglón y en el último renglón.Las Figuras deberán limitarse al menor número posible, generalmente inferior a 6 y nunca más de 10 sin

correlativamente con numeración arábiga y presentarse en hojas aparte. Siempre que sea posible, se agruparán dejan- do entre ellas el mínimo espacio y la rotulación se hará con el mismo tipo de símbolos. No deberán requerir una redu- cción menor a un tercio para ajustarse al formato de la pági- na y, una vez reducidas, los símbolos más pequeños no han de ser de altura inferior a 1.5 mm. En cualquier caso deben

fotografías (de alta calidad) en blanco y negro. Las ilustra-ciones en color se aceptarán sólo para la versión electróni-

su número, entre paréntesis y abreviada (Fig.), inmediata-

Indíquese al margen del texto el lugar en que se menciona

-nes, se deberá incluir la autorización por escrito del autor o del editor de la fuente de donde se tomó.Los Agradecimientos, se referirán a la colaboración de personas o instituciones que hayan hecho aportaciones

o en parte.En las Referencias rrespondencia entre las citas en el texto (incluidas las ta-

incluir en las Referencias trabajos publicados o “en pren-sa” (i.e -carse adjuntando copia de la carta de aceptación). Expre-siones como “com. pers.”, “in litt.“, “datos no publ.”, etc., sólo serán permitidas en el texto, en donde se usará el sistema de citas por autor y año. Las referencias bibliográ-

del autor, o autores si son dos, seguido del año de pub-licación separado por una coma; todo entre paréntesis. Si el nombre del autor forma parte de la redacción del es-crito, sólo el año se pondrá entre paréntesis. Cuando se-an más de dos autores se escribirá el apellido del primer

por orden alfabético. Se tendrá en cuenta la cronología só-lo cuando exista más de una referencia con idénticos au-tores. Las referencias deberán incluir el título completo y los números de las páginas. Las abreviaturas de revis-

-

abreviaturas de revistas y títulos de libros. Síganse pun- tuación y estilo que se muestran en los ejemplos:

Artículo en revista

-coLibro completo

Artículo en libro

. Cambridge

Tesis Edad y crecimiento, reproducción y hábitos alimenticios de dos especies simpátricas del género Caulolatilus Gill 1863, de Bahía

-

Notas. Consistirán de un solo capítulo en Inglés y resumen

-nas.

-ciones de tesis sobre temas de la especialidad (teóricos o metodológicos) y/o sus relaciones con otros campos cien-

girá claridad y congruencia entre el título, el problema y su planteamiento, así como con hipótesis a contrastar.Revisiones. Éstas, además de ser comprensivas en la re- visión de la literatura necesaria para mostrar el estado de

y derivar conclusiones.CORRESPONDENCIA

E-mail: [email protected]

DIRECTORIOINSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL

CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

Subdirector de Servicios Educativos e Integración social

CONSEJO EDITORIAL

PRODUCCIÓN

CICIMAR OceánidesEd. Responsable: David A. Siqueiros Beltrones

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ISSN: 1870-0713

Fax: (612)122- 5322.Junio 2011

www.voxpi.com Tiraje: 500 ejemplares

INSTRUCCIONES A LOS AUTORESCICIMAR Oceánides publica trabajos originales de investigación cientí-

v. gr -

in extenso de investigaciones acerca de los temas propios de la revista. Notas, contribuciones originales de corta extensión que conten-gan resultados parciales o hallazgos que merezcan ser dados a conocer en el corto plazo. Toda temática dentro de estos y otros campos, serán consi- derados siempre que su contenido tenga carácter teórico, técnico, o metodológico. Se reciben manuscritos originales no sometidos simul-táneamente en ninguna otra revista. Si el manuscrito ya ha sido en-

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al desarrollo de una rama de la ciencia y artículos por invitación formal del Con-sejo Editorial. En todos se exigirá claridad y congruencia entre el título, el problema y su planteamiento, así como con la(s) hipótesis del estudio. CICIMAR Oceánidesobra determinada.

Los trabajos deberán remitirse al Editor de CICIMAR Oceánides por vía

incluyendo en un solo archivo el manuscrito completo con ta-

su especialidad. Se aceptan sugerencias de árbitros proporcio- nando su correo electrónico, dirección de contacto y área de experi-

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mismo, se podrá solicitar el descarte de árbitros que no sean adecua-

verá a los autores, sin evaluarlos, los manuscritos que no caigan dentro del ámbito de CICIMAR Oceánides -querimientos de las presentes instrucciones serán también devueltos a los autores para una corrección previa a su evaluación. La fecha de recepción y de aceptación del manuscrito aparecerán en los artículos publicados. Se envi-arán pruebas de imprenta a los autores, quienes serán responsables de la cor-rección de errores y de devolverlas en un término de dos semanas desde su recepción. En caso contrario, el Consejo Editorial podrá efectuar la corrección

-

de su artículo publicado.

-nas empezando por la del título e incluyendo las que contienen las tablas y los

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dejarse márgenes de 25 mm como mínimo. Se recomienda someter sus manuscritos en idioma Inglés, aunque tam-bién son aceptados aquellos en Español. Las notas serán publicadas en In-glés. Se recomienda que los artículos se dividan en: Título, Resumen, Intro-

rencias. El área de estudio podrá incluirse en introducción o en material y mé-todos, o aparte cuando así lo amerite. Las palabras a imprimir en cursiva de-

los nombres latinos de organismos y símbolos matemáticos en el texto. Las medidas se expresarán, en general, en unidades SI, usando las abreviaturas

expresará según latitud y longitud como E, W, N, S.El Título -

eren los de tipo descriptivo sobre los indicativos o temáticos; éste se enviará tanto en Inglés como en Español. En la parte supe-

se indicarán el nombre, institución y dirección del autor (incluyendo su E-mail),

Dr. José Luis Castro Aguirre24 de Junio 1943- 20 de Enero 2011

El Dr. José Luis Castro Aguirre nació en la Ciudad de México, D.F. el 24 de Junio de 1943. Estudió la Licenciatura en Biología entre 1962-1966 en la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, depen-diente del Instituto Politécnico Nacional (ENCB-IPN), de la cual recibió su título en el año de 1967. En esa misma Institución obtuvo sus títulos de posgrado, ambos en la especialidad de Biología en los años de 1974 (Maestría en Ciencias) y 1986 (Doctorado).El Dr. Castro Aguirre fue autor de más de un centenar de publicaciones científicas y 5 libros, la mayor parte de ellos sobre el tema científico que más lo apasionó: los peces marinos y dulceacuí-colas. Fue director de más de 50 tesis de licenciatura, maestría y doctorado de alumnos tanto de su “Alma Mater” como de la Universidad Nacional Autónoma de México y del CICIMAR-IPN, entre otras instituciones de nuestro país. Sus intereses personales en el campo de la Ictiología se enfo-caron principalmente en la taxonomía, la ecología, la sistemática y la biogeografía, conocimientos que compartió con sus alumnos por más de 40 años en diversas instituciones de educación supe-rior de México. Estas labores lo llevaron a describir cerca de una decena de especies de peces, la mayoría reconocidas actualmente como válidas. Su carrera de investigador la inició en el año de 1964 adscrito al Instituto Nacional de Pesca, insti-tución a la que regresó a mediados de los años 70´s, a la par de su ingreso como profesor en su amada ENCB. Durante sus estudios y por su destacado desempeño, fue becario de la FAO en el año de 1996 en un proyecto de evaluación de recursos de la república de Chile. Tiempo después en una primera época, se incorporó al CICIMAR-IPN en el año de 1977, estancia en la que inició las recolectas sistemáticas de ejemplares de peces marinos que, a la postre, dieron lugar a lo que hoy es la Colección Ictiológica (CI) del CICIMAR. El Dr. Castro Aguirre también prestó sus servicios como profesor investigador en la Universidad Autónoma Metropolitana (Unidad Iztapalapa: 1979-1982; Unidad Xochimilco: 1983-87), la ENCB (1970-77; 1980-83; 83-87 profesor invitado), Centro de Investigaciones Biológicas (1987-1995) y desde 1988 como profesor invitado y a partir del año 1994 a la fecha, en el CICIMAR, en el cual figura como fundador de sus programas de posgrado.El Dr. José Luis Castro Aguirre, también ocupó diversos cargos administrativos, los cuales desem-peñó a un alto nivel. Fue miembro de diversos comités editoriales y árbitro de revistas científicas de prestigio nacionales e internacionales; revisor de proyectos del CONACyT y de la CONABIO, jura-do para el otorgamiento de diversas preseas y reconocimientos académicos, miembro del Sistema Nacional de Investigadores (nivel II), así como de comisiones internas del CICIMAR y de su Cole-gio de Profesores. Formó parte de diversas asociaciones científicas y es fundador de la Sociedad Ictiológica Mexicana, A.C. (SIMAC) la cual presidió entre 1991-1994. El Dr. Castro, hasta el día de su deceso, se mantuvo en el quehacer académico, con sus clases, proyectos y alumnos activos del posgrado, mismos que a la par de sus colegas, compañeros de trabajo, amigos y familiares, lo habremos de recordar con respeto y cariño.

Enero 21 de 2011.

CICIMAR Oceánides, 2011 VOL 26(1) ISSN-1870-0713

CONTENIDO

Teledetección de plumas de material suspendido influenciadas por escorrentía en el sur del Golfo de California. MARTÍNEZ FLORES, G., E.H. NAVA SÁNCHEZ & O. ZAITZEV 1Variación nictemeral de la comunidad fitoplanctónica y su relación con las especies formadoras de florecimientos algales nocivos, en la boca de la laguna costera de Sontecomapan, Veracruz, México. MUCIÑO-MÁRQUEZ, R.E., M. G. FIGUEROA-TORRES & A. ESQUIVEL-HERRERA 19

New data on the distribution of Spatulodinium pseudonoctiluca (Noctilucales: Kofoidiniaceae) in the Mexican Pacific. GÁRATE-LIZÁRRAGA, I. 33Larval and early juvenile development of Tegula eiseni (Jordan, 1936) (Gastropoda: Trochidae). GUZMÁN DEL PRÓO, S. A., T. REYNOSO-GRANADOS, E. SERVIERE-ZARAGOZA & P. MONSALVO-SPENCER. 43

ARTÍCULO POR INVITACIÓN

Ecosystem-level effects of the small pelagics fishery in the Gulf of California. DEL MONTE-LUNA, P., S. E. LLUCH-COTA, C. J. SALVADEO & D. LLUCH-BELDA. 51

NOTAS

Recent records of the Black Brant (Branta bernicla nigricans) in Nayarit, México. CARMONA, R., A. HERNÁNDEZ-ÁLVAREZ, L. F. MENDOZA & L. ORTEGA 65A multi-species dinoflagellate bloom and shellfish toxicity in Costa Grande, Guerrero, Mexico (December, 2010). GÁRATE-LIZÁRRAGA, I., J. A. DÍAZ-ORTIZ, B. PÉREZ-CRUZ, M.A. ALARCÓN-ROMERO, L.A. CHÁVEZ-ALMAZÁN, J.L. GARCÍA-BARBOSA & S. LÓPEZ-SILVA. 67

CICIMAR Oceánides 26(1): 1-18 (2011)

Fecha de recepción: 20 de agosto de 2010 Fecha de aceptación: 02 de febrero de 2011

TELEDETECCIÓN DE PLUMAS DE MATERIAL SUSPENDIDO INFLUENCIADAS POR ESCORRENTÍA EN EL SUR DEL GOLFO DE

CALIFORNIA

Martínez Flores, G., E.H. Nava Sánchez & O. ZaitzevDepartamento de Oceanología, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional. Av. Instituto Politécnico Nacional S/N, Col. Playa Palo de Santa Rita. 23096, La Paz, BCS, Tel. (612)122-5366, Fax (612)122-5322. email: [email protected], [email protected], [email protected]

RESUMEN. Los procesos de escorrentía de las cuencas de drenaje hacia los mares costeros afectan de manera significativa las propiedades ópticas de sus aguas, y tienen implicaciones importantes en términos de aporte de nutrientes a la zona eufótica. En este trabajo se analizan datos de precipitación diaria en las cuencas que drenan al Golfo de California durante 2004-2008, ubicando las desembocaduras de sus ríos activadas por procesos de escorrentía en periodos específicos. Esta acotación espacio-temporal sitúa la selección de bandas de imágenes MODIS-Aqua nivel 1B, a las que se aplican algoritmos para detectar el material suspendido total (MST) integrado en la capa superficial del mar. De la precipitación total en estas cuencas en el periodo de estudio, el porcentaje de contribución de cada año (2004-2008) fue del 32, 14, 18, 16 y 20% respectivamente. Consecuentemente, durante el verano de 2004 los efectos de las escorrentías fueron más evidentes en las imágenes de MST. Los resultados muestran plumas de material suspendido asociadas a las desembocaduras de los principales ríos del margen continental, algunas de las cuales alcanzan distancias de ~60-100 km desde la costa. Destaca una pluma detectada en agosto de 2004, con una cobertura de 44,000 km2, extendiéndose a ~300 km de la costa de Nayarit, área cercana a las desembocaduras de los Ríos Acaponeta, San Pedro, Santiago y Ameca. En general, la distribución de estas plumas es controlada por la circulación de mesoescala, siendo relevante el efecto combinado de giros anticiclónicos al norte de las desembocaduras y ciclónicos al sur de las mismas.

Palabras clave: Golfo de California, material suspendido, cuencas de drenaje, sensores remotos.

Remote sensing of suspended matter plumes triggered by runoff in the south Gulf of California

ABSTRACT. Runoff from watersheds draining towards the coastal seas affects significantly the optical properties of these waters, and also has important implications in terms of supply of nutrients to the euphotic zone. This paper analyzes daily precipitation data in the basins draining into the Gulf of California during 2004-2008, locating the river mouths activated by runoff processes on specific periods. This spatial and temporal demarcation sets the selection of MODIS-Aqua image bands level 1B, which applies algorithms in order to detect the total suspended matter (MST from the Spanish acronym) integrated in the surface layer of the sea. From total precipitation in these basins in the study period, the percentage of contribution per year (2004-2008) was 32, 14, 18, 16 and 20% respectively. Consequently, during the summer of 2004 effects of runoff were most evident in MST images. The results show plumes of suspended matter associated with the discharge areas of the main rivers from the continental margin, and some of them reach distances up to ~60-100 km from the coastline. Standing out is a plume detected in August 2004, with coverage of 44,000 km2 extending ~300 km from the Nayarit coastline, in the area in front of the river mouths of Acaponeta, San Pedro, Santiago and Ameca. In general, the distribution of these plumes is controlled by the mesoscale circulation of the Gulf, being relevant the combined effect of anticyclonic eddies north of the river mouths and cyclonic eddies south of them.

Keywords: Gulf of California, suspended matter, drainage basins, remote sensing.

Martínez Flores, G., E.H. Nava Sánchez & O. Zaitzev. 2011. Teledetección de plumas de material suspendido influenciadas por escorrentía en el sur del Golfo de California. CICIMAR Oceánides, 26(1): 1-18.

INTRODUCCIÓNLas observaciones del color del océano

tienen gran potencial para estudiar la conectivi-dad entre litorales y zonas costeras mediante el rastreo de la dispersión de las plumas de ríos. La descarga de ríos juega un papel muy importante en la productividad, ciclo hidrológi-co y estabilidad termodinámica de los mares costeros. La identificación de las plumas de los ríos, variaciones en su extensión, patrones de dispersión y sus tasas de mezcla con aguas oceánicas es crítica en todos los aspectos de la

oceanografía regional y de la plataforma conti-nental (Lohrenz et al., 1990).

Generalmente el interés por evaluar el ma-terial suspendido total (MST) radica en que es considerado un parámetro fundamental de la calidad del agua, el cual muchas veces está relacionado con las prácticas de uso de suelo y con el manejo de las cuencas de drenaje. En algunos países se han establecido cargas máximas totales diarias para un gran número de contaminantes, entre los cuales la con-centración de material suspendido o turbidez

2 MARTÍNEZ-FLORES et al.

ha sido utilizado como indicador (Acker et al., 2005). Trabajos como el de Ritchie y Cooper (2001) enfocan su interés en el uso de datos satelitales para el monitoreo de cargas máxi-mas de MST.

Las propiedades ópticas de las plumas de material suspendido generadas por escor-rentía, así como las de aguas costeras turbias, no sólo dependen del fitoplancton y sus pro-ductos de degradación, sino también de otros constituyentes, tales como la materia particu-lada de origen terrígeno y material orgánico disuelto de color (CDOM). Por el contrario, en aguas oceánicas estas propiedades dependen primordialmente del fitoplancton y sus produc-tos. A partir de este concepto Morel y Prieur (1977) propusieron el esquema de clasificación de las aguas Caso 1 y Caso 2, que a su vez es-tablece las bases para el desarrollo de algorit-mos regionales. Normalmente las plumas de material suspendido activadas por escorrentía tienen propiedades ópticas muy diferentes a las del agua circundante, lo que hace posible su identificación, delimitación y seguimiento con el uso datos del color del mar captados con sensores remotos. Varios estudios han exami-nado la dispersión ocasionada por las descar-gas de grandes ríos empleando imágenes de satélite, como los complejos patrones de dis-persión del Amazonas en el Océano Atlántico (Muller-Karger et al., 1995; Hu et al., 2004), y los patrones estacionales de dispersión de las descargas de Río Orinoco en el Caribe (Muller-Karger et al., 1989; Muller-Karger & Varela, 1990). Del Castillo et al. (2000) usaron imá-genes CZCS (Coastal Zone Color Scanner) y SeaWiFS (Sea-viewing Wide Field-of-view Sensor) para demostrar que la pluma del Río Mississippi no siempre se dispersa al W de su delta, sino que también hacia el este y sur del Golfo de México, alcanzando los Cayos de Florida y la costa este de Estados Unidos.

Un rasgo importante de la circulación hi-drodinámica en la región sur del Golfo de California (GC) está relacionado con la exis-tencia de los giros geostrófi cos de mesoes-ófi cos de mesoes-ficos de mesoes-cala (Figueroa et al., 2003; Marinone, 2003). A pesar de que las dimensiones horizontales y el sentido de rotación de los giros son vari-ables, éstos pueden considerarse como un mecanismo importante de la conectividad en-tre las aguas costeras y oceánicas forzando el transporte de material biológico y terrígeno hacia el mar abierto. En las zonas costeras el transporte de MST es más eficiente por pro-cesos relacionados con la precipitación, por lo que es necesario integrar datos sobre eventos de lluvia y escorrentía en el estudio de trayec-torias de transporte (Schlüssel, 1996). El en-

tendimiento de la conexión entre las áreas cos-teras y oceánicas en términos de transporte de larvas o de organismos es un requerimiento fundamental para el manejo de pesquerías y biodiversidad marina (Ogden, 1997; Roberts, 1997; Marinone et al., 2008). Esta conectividad en escalas de decenas a cientos de kilómetros, originada por procesos de escorrentía, es tam-bién importante con respecto a la dispersión de contaminantes y patógenos.

Maske (2001) intentó detectar derrames pluviales en la zona costera del GC durante “El Niño” 1997-1998 con imágenes SeaWiFS, motivado por la posibilidad de estimar la can-tidad de agua dulce transportada, la erosión asociada con el derrame y la introducción local de nutrientes inorgánicos en el golfo, sin em-bargo el autor menciona que por problemas de calibración de las imágenes no fue posible la detección de plumas durante ese periodo.

Actualmente, la determinación de concen-traciones de MST de forma global y precisa con datos de sensores remotos sigue siendo un reto, sin embargo se han logrado buenas aproximaciones en aplicaciones específicas con datos provenientes de una variedad de sensores de diversa precisión radiométrica, resolución espacial y temporal, como los trans-portados a bordo de los satélites Landsat, Spot, NOAA, SeaStar, Aqua, Terra (Acker et al., 2005), entre otros. Algunos sensores como el AVHRR (Advanced Very High Resolution Ra-diometer, a bordo de los satélites de la serie NOAA) carecen de buena resolución espa-cial para este tipo de aplicaciones (1.1 km), lo que impide su aplicación en cuerpos de agua pequeños (como lagunas costeras). Otros sensores como los instalados en satélites de la serie Landsat (MSS, Multispectral Scanner; TM, Thematic Mapper; ETM+, Enhanced The-matic Mapper), tienen baja resolución tempo-ral (revisita cada 16 días), lo que imposibilita el monitoreo continuo. En contraste, el sensor MODIS (Moderate-Resolution Imaging Spec-troradiometer) a bordo de los satélites Aqua y Terra, ofrece buena resolución temporal de dos imágenes diarias, y una resolución espa-cial alta para aplicaciones marinas (250, 500 y 1000 m en la región visible e infrarroja del es-pectro electromagnético). La disponibilidad de imágenes de buena calidad radiométrica y de resoluciones espaciales mayores a 1 km hace posible la determinación del material suspen-dido en cuerpos costeros relativamente peque-ños.

El objetivo principal de este trabajo es ob-tener evidencia de los efectos de eventos de escorrentía de las principales cuencas que desembocan al Golfo de California, en la ge-

3TELEDETECCIÓN DE PLUMAS DE MATERIAL SUSPENDIDO

neración de plumas de turbidez, así como de-terminar su extensión y posibles trayectorias, utilizando datos del sensor MODIS-Aqua y de boyas de deriva. Para ello, es necesario incluir información sobre la distribución espacio-tem-poral de la precipitación en el área y periodo de estudio (2004-2008), así como interpretar las posibles causas de su variación. En este sen-tido, una de las manifestaciones más impor-tantes a considerar en el acoplamiento océano-atmosfera en el Pacífico Ecuatorial es el fenó-meno de El Niño/Oscilación del Sur (ENSO) (Folland et al., 1999), por ser la principal causa de la variabilidad climática global (Trenberth, 1997), particularmente en los trópicos, donde éste tiene influencia en la precipitación pluvial. En México, los efectos del ENSO influyen en el aumento de la temperatura y nivel del mar, así como en las variaciones interanuales de las condiciones climáticas de prácticamente toda la costa W del país (Martínez, 2006). El Monzón de América del Norte (MAN) es otro fenómeno de circulación atmosférica respon-sable de la variabilidad estacional de la pre-cipitación en el noroeste de México (Turrent, 2009). El estudio de los mecanismos que mo-delan la variabilidad interanual de estos fenó-menos es un tópico muy importante desde el punto de vista del balance hídrico de cuencas. Cabe señalar que aunque la descarga de una cuenca depende en gran medida de la precipi-tación, existen muchos otros factores que in-tervienen en su gasto, como la infraestructura hidráulica, la pendiente del terreno, tipo y uso de suelo (factor de infiltración), evaporación, evapotranspiración, etc.

MATERIALES Y MÉTODOS El Golfo de California (GC) es el único mar

interno del Pacífico Oriental, la región pesquera más importante de México y uno de los siste-mas marinos más observados por el sector de conservación a nivel mundial (Lluch-Cota et al., 2007). Se considera su límite Sur como la línea imaginaria de aproximadamente 500 km entre Cabo Corrientes, Jalisco y Cabo San Lucas, Baja California Sur (Fig. 1).

El clima presenta un comportamiento he-terogéneo en las entidades federativas que rodean el golfo. De manera general, Baja Cali-fornia, Baja California Sur y Sonora presentan climas de tipo secos, semisecos, secos cálidos y secos muy cálidos con bajas precipitacio-nes pluviales que oscilan entre los 200 y 600 mm anuales, descendiendo hasta 100 mm en algunas partes como el Desierto de Altar y la costa oriental de Baja California, mientras que Nayarit, Sinaloa y Jalisco tienen climas tropi-cales lluviosos y templados lluviosos (éste últi-mo se presenta en la Sierra Madre Occidental,

norte de Sonora y noroeste de Baja California en las zonas serranas) con precipitaciones que varían de 600 a 1000 mm de lluvia al año (Arias-Patrón, 2005).

La serranía que recorre longitudinalmente la Península de Baja California, divide su terri-torio en dos franjas desiguales, una ancha que corresponde a la vertiente del Océano Pacífico y una estrecha, que envía sus aguas al GC. Esta última es tan angosta que sólo existen corrientes menores, casi siempre estaciona-les (Tamayo, 1965). En el margen continental del GC, las unidades hidrológicas más amplias se dividen en dos provincias: sierra y planicie costera. La mayor cantidad de agua procede de las captaciones en la primera, escurriendo fundamentalmente hacia los tercios medio y sur de la región en la segunda. La estructura montañosa de la región propicia un curso ac-cidentado de los ríos, los que al descender de la Sierra Madre Occidental después de recor-rer amplias zonas altas, se vierten rápidamente hacia las planicies costeras. Parte del curso de estas corrientes son aprovechadas en la agri-cultura, que se desarrolla en altos valles y zo-nas planas cercanas al litoral. Los principales ríos de la región tienen un gasto medio anual de 7.2 a 88.5 m3 s-1, incrementándose signifi-cativamente en verano, especialmente durante eventos de tormentas. La red hidrológica drena hacia el GC a través de 34 cuencas, de las cu-ales las más importantes se ubican al sur de Sonora, Sinaloa y Nayarit, zona en la que en-focamos este trabajo. El gasto medio anual de los ríos que desembocan en el área de estudio es de ~53 m3 s-1 (CNA, 1998; 2004).

Se examinaron los registros de precipi- tación diaria en las 34 cuencas de drenaje que desembocan al GC, en el periodo 2004-2008, con la finalidad de identificar los días y zonas con mayor probabilidad de producir aportes de material suspendido por escorrentía. Para ello se utilizaron los datos de la Misión de Medición de Lluvia Tropical (Tropical Rainfall Measu-ring Mission, TRMM), en particular los estima-dos con el algoritmo 3B42 (ftp://disc2.nascom.nasa.gov/data/TRMM/Gridded/3B42_V6), que provee datos de precipitación cada tres horas a una resolución espacial de 0.25° (NASA, 2007). Éstos se procesaron con MATLAB 7.8.0 para obtener los acumulados anuales y mensuales de precipitación en cada ubicación (celda) de la malla. La Figura 1 muestra la de-limitación de las cuencas y la ubicación de las celdas de precipitación. Los acumulados, así como los polígonos que delimitan de las cuen-cas de drenaje (CNA, 1998) se trataron con ArcGIS 9.2 para obtener la variación temporal de precipitación por cuenca.


Se obtuvieron del servidor de CONABIO (Comisión Nacional para el Conocimiento y uso de la Biodiversidad) las imágenes MO-DIS-Aqua (ftp://200.12.166.180/BIN_level1b) correspondientes a los periodos de mayor pre-cipitación y se identificaron las desemboca-duras activadas por procesos de escorrentía. Esta revisión permitió circunscribir el área de influencia de estos eventos en un polígono que comprende de la boca a la región central del GC (zona sombreada en la Fig. 1).

El rango espectral cubierto por los 36 ca-nales de las imágenes MODIS es de 0.4 a 14.4 µm. En el servidor de CONABIO los primeros siete canales (de 250 y 500 m de resolución espacial) están almacenados en archivos indi-viduales, y los siguientes 29 (de 1000 m) en uno sólo. Se desarrolló un programa (IDL 6.2) para realizar los procesos de corrección atmos-férica por el método sustracción de cuerpos oscuros (Chuvieco, 2002), georreferenciación (mediante la transformación de los canales a

archivos GeoTIFF, Ritter & Ruth, 1995, 1997; Yang, 2006) y extracción de la región de interés para aplicar los siguientes algoritmos: a) Sedimento en suspensión, Tassan (1994):

s = a1+a2 Log(Xs)

donde a1 y a2 son los coeficien-tes de correlación (a=[1.83,1.26]) y

siendo R(λr) los valores de reflectancia a las logitudes de onda r (nm).b) Material suspendido total, Miller & McKee (2004):

MST= b1 b2 R(λ645 )donde b1 y b2 son los coeficientes de cor-

relación (b=[-191,1140.25]) y R(λ645) la reflec-tancia a la longitud de onda de 645 nm.

Figura 1. Delimitación de las cuencas que drenan al Golfo de California (CNA, 1998); localización de los registros de precipitación (TRMM 3B42 v6) (puntos); área seleccionada para la adquisición de imágenes MODIS durante los periodos de mayor precipitación y gráfica del porcentaje de precipitación por cuenca (ocho principales) con respecto al total en el 2004. Se muestra la ubicación de las cuencas Guaymas (G), Carmen (C), Farallón (F) y Pescadero (P), así como la isobata de los 200 m.

Figure 1. Gulf of California drainage basins boundaries (CNA, 1998); location of rainfall records (TRMM 3B42 v6) (points), selected area for MODIS images acquisition during periods of major rainfall and percentage graph of rainfall per basin (eight principal) with respect to the total in 2004. Shows the location of the Guaymas (G), Carmen (C), Farallon (F) and Pescadero (P) basins, as well as the 200 m isobath.


El valor de K490 indica la claridad de la columna de agua, es decir el grado de pene-tración de la luz visible en el rango del azul al verde (Mueller, 2000). En este trabajo, K490 se utiliza como indicador de la turbidez del mar, y se compara con datos de temperatura superfi-cial del mar y de clorofila-a, de la misma reso-lución espacial (4 km) y temporal (promedios de 8 días), disponibles también del sitio de la NASA.

RESULTADOSPrecipitación por cuenca de drenajeConsiderando la región noroeste de Méxi-

co (100°-117° W y 16°-33° N), la variabilidad interanual de precipitación fue alta en el periodo de estudio, registrándose la mayor inten-sidad durante 2004 en los estados de Jalisco, Nayarit, Sinaloa y sur de Sonora. Tanto la Península de Baja California como el norte de Sonora, presentaron las precipitaciones más bajas en el periodo. De 2005 a 2008 la precipi-tación más alta tuvo lugar en la zona marina al sur de Cabo Corrientes, Jalisco. (Fig. 2). De la precipitación anual integrada por latitud (cada 0.25°) en el cuadrante de estudio (incluyendo la zona marina), el año 2004 contribuyó con el 27% de la precipitación total de los cinco años, con máximos latitudinales entre los 28° y 29°, y entre los 19° y 20° (Fig. 3). Los años siguientes (2005-2008) contribuyeron con el 15, 18, 21 y 19%, respectivamente, presentando tenden-cias latitudinales similares con menor variación entre los 24° y 26°. Esta variabilidad interanual también es evidente al comparar los porcen-tajes de contribución por cuenca de drenaje a la precipitación total 2004-2008, en la que destacan los valores relativamente altos (>1.3%, línea discontinua en la Fig. 4a; este umbral corresponde al valor medio de precipitación en las cuencas del macizo continental en el perio-do de estudio, y es utilizado únicamente como valor de referencia) en las cuencas de la región sudeste del GC en el año 2004. Considerando esta delimitación por cuencas de drenaje y la precipitación acumulada mensualmente para el 2004, se obtienen los periodos de mayor escorrentía potencial de julio a septiembre, en las cuencas de los Ríos Mayo, Yaqui, San Lo-renzo, Culiacán, Fuerte, Sinaloa, Acaponeta y San Pedro (Fig. 4b). Esta distribución espacio-temporal permite ubicar las zonas de descar-ga, así como de periodos específicos para la búsqueda de plumas de material suspendido asociadas a los procesos de escorrentía.

La Figura 5 muestra las fluctuaciones del Índice Multivariado ENSO (MEI; http://www.esrl.noaa.gov/psd/people/klaus.wolter/MEI), así como los porcentajes mensuales de pre-

c) Cobertura de nubes, Ackerman et al. (1997):

donde C es una variable booleana que toma el valor de 1 (nube) cuando el cociente está en el rango de 0.9 a 1.1, y 0 (sin cobertura de nubes) cuando está fuera de este rango.

Los resultados de estos algoritmos se al-macenaron como capas de matrices tridimen-sionales georreferenciadas para su posterior análisis, a las que se hará referencia como imágenes de MST. La visualización de estas capas en su conjunto, se implementó en IDL 6.2, asignando a cada algoritmo un canal de video (rojo, verde y azul) para generar com-posiciones de color, que posteriormente se trataron con ArcGIS 9.2 para su integración con datos de trayectorias de boyas de deriva y de viento. Es importante señalar que los algorit-mos empíricos utilizados para generar las imá-genes de MST, fueron diseñados originalmente para otras regiones. Para cuantificar concen-traciones absolutas en nuestra zona de estudio será necesario llevar a cabo un proceso de ca- libración con datos in situ, así como una eva- luación de las propiedades ópticas en la región (Pegau et al., 1999; Cervantes-Duarte et al., 2000), con la finalidad de establecer la relación entre estas propiedades y los datos obtenidos con sensores remotos, tarea que está más allá de los alcances de este trabajo, por lo que es-tas imágenes representan únicamente índices de MST.

Se utilizaron datos de trayectorias de boyas del Programa Global de Boyas de de-riva (Global Drifter Program, GDP) de la NOAA (http://www.aoml.noaa.gov/phod/dac),para comparar sus desplazamientos y velocidades con la ubicación de las plumas de MST en las imágenes tratadas. De manera complementa-ria se utilizaron datos QuikSCAT para observar las condiciones del viento durante el registro de trayectorias de las boyas y en los días de adquisición de las imágenes MODIS.

Con el objetivo de observar las variaciones en la distribución de turbidez durante la época en la que se detectó la mayor cobertura de MST, se utilizaron imágenes promedio de ocho días del coeficiente de atenuación difusa a 490 nm (K490), con resolución espacial de 4 km, obtenidas del sitio de la NASA (ftp://oceans.gsfc.nasa.gov/MODISA). Este promedio de ocho días tiene el efecto favorable de disminuir la cobertura de nubes, aunque por su baja re- solución espacial, sólo permite dar seguimiento a las estructuras de mesoescala.


cipitación en las cuencas que drenan al GC con respecto al total en los cinco años, y el acumulado anual de estos porcentajes. Los valores negativos del MEI representan la fase fría del ENSO (La Niña), mientras que los va-lores positivos representan la fase cálida (El Niño). Según este índice, en 2004 fue un año “El Niño” débil, y en el que se presentó la pre-

cipitación más intensa en el área y periodo de estudio (32%, relativo al total en los cinco años). Según la distribución espacial de la pre-cipitación por cuencas se observa que, aunque 2006 también fue un año “El Niño” débil, éste sólo contribuyó con el 18% de la precipitación en las cuencas consideradas, en virtud de que gran parte de la lluvia registrada del 2005 al

Figura 2. Distribución espacial de la precipitación acumulada anualmente (mm) 2004-2008. Mapas generados a partir de los datos del satélite TRMM (algoritmo 3B42 v6, NASA, 2007).

Figure 2. Spatial distribution of accumulated annual precipitation (mm) 2004-2008. Maps generated from TRMM satellite data (algorithm 3B42 v6, NASA, 2007).

Figura 3. Porcentaje de la precipitación anual acumulada latitudinalmente (en intervalos de 0.25°) para la región noroeste de México (100-117° W y 16-33° N) incluyendo el área marina (cobertura representada en la Fig. 2). Los porcentajes se calcularon con respecto a la precipitación total en los cinco años (2004-2008). La gráfica circular integra los porcentajes latitudinales por año para obtener el porcentaje de precipitación anual.

Figure 3. Percentage of accumulated annual rainfall by latitude (0.25° intervals) for the northwest region of Mexico (100-117° W and 16-33° N) including the marine area (coverage depicted in Fig. 2). Percentages were calculated regarding to the total precipitation in five years (2004-2008). Pie graph integrates latitudinal percentages per year to obtain the annual precipitation.


2008 se distribuyó en la zona marina (Fig. 2). Los años 2005 y 2008 tuvieron fase neutra, presentando porcentajes de contribución de 14 y 20% respectivamente. El porcentaje del 2008 resulta relativamente alto porque la zona de mayor precipitación abarca la región sur del área de estudio (Fig. 2). El 2007 fue un año “Niña” moderado, y su contribución a la precipi-tación fue del 16%.

Imágenes de MSTLas composiciones de color generadas a

partir de los algoritmos aplicados a las imá-genes MODIS permitieron detectar plumas de MST, así como estructuras relativamente

pequeñas (como filamentos de ~1.5 km de ancho y giros desde ~10 km de diámetro). La Figura 6 muestra cuatro escenas correspon-dientes a los días 02/AGO/04 (a), 18/AGO/04 (b), 14/SEP/08 (c) y 21/SEP/08 (d), en las que se observan plumas de material suspen-dido asociadas a las desembocaduras de al-gunos de los ríos principales (círculos azules), secundarios (círculos verdes) y canales de irrigación (líneas anaranjadas). Destaca una gran pluma en forma de hongo enfrente de las desembocaduras de los Ríos Acaponeta, San Pedro, Santiago y Ameca, que se ex-tiende hasta aproximadamente ~290 km de la línea de costa de Nayarit (H y H’, Fig. 6a y b);

Figura 4. a) Porcentaje de precipitación anual por cuenca de drenaje para el periodo 2004-2008. La línea discontinua representa el umbral de 1.3% para seleccionar las cuencas con mayor precipitación. b) Precipitación acumulada mensualmente por cuenca de drenaje para el año 2004, para las cuencas con precipitación por arriba del umbral.

Figure 4. a) Annual precipitation percentage per drainage basin for 2004-2008. The dashed line represents the 1.3% threshold in order to select basins with major precipitation. b) Monthly accumulated precipitation per drainage basin in 2004, for basins with precipitation above threshold.

a

b


la evolución de esta pluma se describe más adelante. En estas escenas también es posible inferir el transporte de material en los filamen-tos asociados a las desembocaduras de los Ríos Yaqui (y), Mayo (m), Fuerte (f), Sinaloa (s), Culiacán (c) y San Lorenzo (l), alcanzando generalmente distancias entre ~60 y ~100 km de la línea de costa continental con dirección predominante hacia el W o SW. Algunos de es-tos filamentos reflejan la influencia de giros en la distribución del material suspendido, como el anticiclónico que se hace evidente al este de la punta de la península, del que se separa un filamento hacia el oeste del giro (Fig. 6b). El patrón de distribución de MST desde la costa peninsular frente a Mulegé hacia el centro del golfo (Fig. 6), resulta consistente con la circu-lación ciclónica reportada para esta región por Fernández-Barajas et al. (1994). Es muy prob-able que el origen del material que llega a esta zona (límite norte del área de estudio) esté influenciado por la turbulencia generada en la región de las grandes islas, que a su vez con-tribuye a que en esta región se encuentren de manera persistente las mayores concentracio-nes de nutrientes en el GC (Álvarez-Borrego, 2008).

Imágenes de K490, clorofila y temperatura superficial

Con la finalidad de disminuir la cobertura de nubes en las imágenes con las que se dio seguimiento de la pluma en forma de hongo detectada en la región sur del GC, se utilizaron secuencias de imágenes promedio (de 8 días) de los parámetros: coeficiente K490, clorofila-a y temperatura superficial del mar (Fig. 7). Las imágenes comprenden del 19/JUN al 27/AGO de 2004; en general, la ubicación de esta pluma y otras de menor tamaño al Norte, se mantu- vieron asociadas con temperaturas superficia-les relativamente altas (~30 °C), cerca de la costa continental. En la secuencia se observa que la turbidez asociada a la estructura en forma de hongo, fue iniciada por dos plumas originadas en las desembocaduras al sur de Nayarit, con desplazamiento hacia el Oeste, una al norte de las Islas Marías (IM, su ubi-cación está representada con un pequeño rec-tángulo en las imágenes de la Figura 7) y otra al sur de las mismas. Siguiendo esta serie de escenas, en la primer imagen promedio (19-26/JUL, Fig. 7a), se pueden apreciar valores rela-tivamente altos de turbidez (~0.4), de clorofila (5-30 mg m3), y de temperatura (~30 °C) cerca

Figura 5. Índice Multivariado ENSO (MEI) (área gris). Los valores negativos del MEI representan la fase fría del ENSO (La Niña), mientras que los valores positivos representan su fase cálida (El Niño). La línea continua representa los porcentajes mensuales de precipitación en las cuencas que drenan al GC con respecto al total en los cinco años, y la línea discontinua el acumulado anual de estos porcentajes.

Figure 5. Multivariate ENSO Index (MEI) (grey area). Negative values of the MEI represent the cold ENSO phase (La Niña), while positive MEI values represent the warm ENSO phase (El Niño). The solid line represents monthly precipitation rates in basins draining into the GC, compared to the total in five years, and the dashed line represents the cumulative percentages per year.


de la desembocadura del Río San Pedro (rec-tángulo con línea discontinua). En la siguiente imagen (27/JUL-03/AGO, Fig. 7b) se observa la primera pluma desplazándose hacia el Oeste, al norte de las IM (b1), formando un frente en forma de hongo que se ubica a ~190 km de la costa de Nayarit. También se observa un fila-mento de turbidez y de alta concentración de clorofila al sudeste de las IM, aparentemente

influenciada por circulación ciclónica (b2). La temperatura superficial en un radio de ~90 km de las IM (b3) es más alta en relación con la imagen promedio anterior, sin embargo en esta secuencia no hay conexión aparente entre es-tas temperaturas superficiales altas y las aguas provenientes del Sur a través de la Corriente de Costera Mexicana (Beier et al., 2003; Lavín et al., 2006).

Figura 6. Distribución del índice de MST (tonos amarillos) generadas a partir de composiciones de color con los algoritmos de Tassan (1994), Miller y McKee (2004) y Ackerman et al. (1997). Se muestra la formación de una pluma en forma de hongo asociada a la descarga de los Ríos Acaponeta, San Pedro, Santiago y Ameca en agosto de 2004 (H, H’), así como plumas de MST desde las desembocaduras los Ríos Yaqui (y), Mayo (m), Fuerte (f), Sinaloa (s), Culiacán (c), y San Lorenzo (l). Figure 6. MST index distribution (yellow tones) generated by using color compositions with the algorithms of Tassan (1994), Miller & McKee (2004) and Ackerman et al. (1997), showing the mushroom-like plume associated with Acaponeta, San Pedro, Santiago, and Ameca river discharges in August 2004 (H, H’), as well as MST plumes from the mouths of the Yaqui (y), Mayo (m), Fuerte (f), Sinaloa (s), Culiacán (c), and San Lorenzo (l) rivers.


Figura 7. Secuencia de imágenes promedio de ocho días del coeficiente K490, clorofila-a y temperatura superficial del mar (MODIS-Aqua, obtenidos del sitio de la NASA). Se muestra la evolución de la pluma en forma de hongo al sudeste del área de estudio, asociada con altas temperaturas. El pequeño rectángulo indica la ubicación de las Islas Marías. Figure 7. Eighth days average image sequence of K490 coefficient, chlorophyll-a and sea surface temperature (MODIS-Aqua, obtained from the NASA site). It shows the evolution of the mushroom-like plume at the southeast of the study area, associated with high temperatures. The small rectangle indicates the location of the Marías Islands.


Si consideramos la diferencia en distancia entre los frentes de las plumas y la línea de costa en estas dos primeras imágenes de clo-rofila (a1, ~130 km), y el tiempo transcurrido de 8 días, la velocidad media de transporte de la pluma sería del orden ~20 cm s-1. En la tercera escena de la secuencia (04-11/AGO, Fig. 7c) las concentraciones de clorofila y la turbidez se incrementan cerca de la costa, extendién-dose hacia las IM; en esta escena el frente de la pluma no avanza más hacia el Oeste, y la segunda pluma se origina del filamento b2 (Fig. 7b), que se hace más evidente en la imagen del 04-11/AGO, alcanzando su mayor exten-sión en la escena del 12-19/AGO (Fig. 7d), con un chorro circulando hacia el Oeste, al sur de las IM y un frente que se acopla al de la primer estructura, avanzando a ~290 km de la costa. En esta imagen (Fig. 7d), el área oval asociada a la pluma en forma de hongo es de ~40,000 km2. En la última imagen de la secuencia (20-27/AGO, Fig. 7e) el frente avanza ~10 km más hacia el Oeste, hasta una distancia a la línea de costa de ~300 km. La turbidez y la concen-tración de clorofila decaen en la pluma circular, lo que permite observar con mayor contraste los remanentes de los chorros (e2 y e3) y el frente de la pluma (e1) en la imagen de clorofila (Fig. 7e y Fig. 8a).

DISCUSIÓNEl escurrimiento superficial en las cuencas

que drenan al este del GC, es disminuido por la captación en la infraestructura hidráulica cons-truida (10 presas con una capacidad de alma-cenaje individual superior a los 2 mil millones de m3 y una superficie total de 48,000 km2 (CNA, 2004)). No obstante, esta escorrentía puede tener efectos significativos en las propiedades ópticas del GC, como resultado del aporte de material orgánico e inorgánico suspendido, así como de los procesos biológicos estimulados por este flujo. En época de lluvias intensas, el escurrimiento de agua superficial aporta nu-trientes desde las zonas agrícolas localizadas a lo largo de la costa este del GC. Beman et al. (2005) concluyen que las escorrentías del Valle del Río Yaqui provocan florecimientos de fitoplancton (de 54 a 577 km2) en el GC, ejerci-endo una fuerte y consistente influencia en los procesos biológicos. Esto como consecuencia de la aplicación de cantidades extremadamente altas de fertilizantes (250 kg N ha-1 en 2.25 x 105 ha, en el Valle del Yaqui). Según estos au-tores, la escorrentía superficial es determinada principalmente por irrigación de las zonas agrí-colas, causando descargas de grandes pulsos de N hacia aguas superficiales. La distribución de las plumas de MST mostradas en el presen-te trabajo, y el efecto de los fertilizantes en esta

región sugerido por Beman et al. (2005), apun-tan a que el escurrimiento superficial podría estar aportando gran cantidad de nutrientes al GC de manera esporádica durante las épocas de mayor precipitación, estimulando floreci-mientos asociados a las zonas de turbidez ali- neadas a las desembocaduras de los princi-pales ríos (Fig. 6). En un estudio a escala global, Boyce et al. (2010) concluyen que la con-centración de fitoplancton ha disminuido en el último siglo a una tasa del 1% de la media a- nual por año, como consecuencia del aumento en la temperatura del mar, y que esta tenden-cia se observa en la mayoría de los océanos, con excepción de algunas zonas costeras del Océano Índico, señalando que el aporte de fer-Índico, señalando que el aporte de fer-, señalando que el aporte de fer-tilizantes por escorrentía desde las zonas agrí-colas tienen un efecto importante al incrementar el aporte de nutrientes, y por ende la concen-tración de fitoplancton. Las altas temperaturas asociadas con algunas plumas en nuestra área de estudio permiten, por una parte, descartar las surgencias como mecanismo que favorez-ca altas concentraciones, y por otra, enfatizar la importancia de las descargas desde zonas agrícolas al igual que en las regiones costeras del Océano Índico. Cabe señalar que en algu-nas imágenes correspondientes a periodos sin precipitación, se observaron zonas de turbidez restringidas a franjas relativamente estrechas (a menos de 10 km del litoral continental del área de estudio). La plataforma de la costa este del GC es extensa, y en su región más so- mera los procesos dominantes en la gener-ación de MST son la resuspensión de sedimen-tos y mezcla vertical. La distribución espacial de la turbidez provocada por estos procesos es limitada (en comparación con la influenciada por escorrentía), puesto que se origina en zo-nas muy someras (~15 m; Lavín et al., 1997) y el material se vuelve a sedimentar antes de ser desplazado grandes distancias.

Si consideramos el escenario de agosto de 2004 para la boca del GC, con el patrón de circulación superficial estacional caracterizado por un flujo ingresando por su margen este, donde la distribución de salinidad es baja con respecto a la costa peninsular (Roden, 1964) y viento del sudeste (de ~5 m s-1 según datos QuikSCAT del 22 de agosto de 2004, Fig. 8a), se podría inferir un flujo de MST hacia el NW paralelo a la costa continental. Sin embargo, en algunas de las imágenes MODIS procesadas para esa época en este trabajo, se observa un transporte casi perpendicular al eje mayor del golfo; plumas de material suspendido que lo cruzan de este a oeste (Fig. 8a). Una de las plumas de MST captada en la imagen del 21/AGO/2004 coincide en espacio y tiempo con la trayectoria de una boya de deriva que registró


Figura 8. a) Imagen de la distribución relativa de MST del 21/AGO/04; vectores de viento QuikSCAT del 22/AGO/04 y trayectoria de boya de deriva del 9-26/AGO/04 (línea azul con dirección hacia la punta de la península). Se muestran acercamientos a una pluma saliendo del Estero Lobos, cercano a la desembocadura del Río Yaqui (a1), y otra de la desembocadura del Río Fuerte (a2). b) Fluctuaciones en la velocidad de la boya de deriva conforme se desplaza de E a W; el eje de las abscisas representa la secuencia de observaciones (69) en intervalos de ~6 h. Figure 8. a) Relative MST distribution image on AUG/21/04; QuikSCAT wind vectors on AUG/22/04 and drifting buoy track record from 9-26/AGO/04 (blue line with direction towards the tip of the peninsula). It shows zooms to a plume coming out from Estero Lobos, near Yaqui River mouth (a1), and another one from the Fuerte River mouth (a2). (b) Drifting buoy speed fluctuations as it moves from E to W; the abscissa axis represents the observation sequence (69) at intervals of ~ 6 h.


la corriente superficial en la entrada del golfo del 9 al 26 de agosto de ese año (Fig. 8a). El recorrido de la boya (~160 km), delinea la ex-tensión y contorno de la pluma a una velocidad media de 11.3 cm s-1 y máxima de 30.6 cm s-1 (las fluctuaciones de velocidad se muestran en la Fig. 8b). Así, el tiempo de transporte de ma-terial suspendido desde la primera ubicación de la boya hasta la punta de la península sería por lo menos del orden de ~16 días (conside-rando la velocidad media de la boya, y que esta se desplaza con mayor velocidad que la pluma por el efecto de la superficie del elemento de arrastre). Durante este tiempo, el material par-ticulado más grueso se habrá hundido relati-vamente cerca de la costa, hasta quedar fuera del alcance del sensor del satélite (~37% de la zona eufótica (Gordon & McCluney, 1975)), mientras que la tasa de sedimentación del ma-terial fino (<< 1 m d-1 (Lal, 1977)) permite que éste sea visible por el sensor durante varios días. Esta diferencia en las tasas de sedimen-tación y el hecho de que el flujo de la escor-rentía no es constante (sino en pulsos), puede producir el efecto de que la pluma se separa de la desembocadura que le dio origen (Fig. 8a, a3). Así, el material fino puede ser trans-portado durante varios días a una profundidad a la que es detectado por sensores remotos, lo que permite usarlo como trazador de la compleja circulación superficial de esta zona. En cuanto a esta circulación, trabajos como los de Fernández-Barajas et al. (1994), Emilsson y Alatorre (1997), Amador-Buenrostro et al. (2003) y Figueroa et al. (2003), han documen-tado giros ciclónicos y anticiclónicos en el sur del GC. Figueroa et al. (2003) señalan que es-tos giros no tienen un sentido de rotación prefe- rente, ni aparecen con mayor frecuencia en al-guna estación del año. Según estos autores, tampoco parecen estar asociados con rasgos batimétricos, puesto que pueden encontrarse confinados a una cuenca, o sobre los umbrales que separan las cuencas Pescadero-Farallón, Farallón-Carmen y Carmen-Guaymas. Con tal distribución, estas estructuras tienen una gran influencia en la distribución de material sus-pendido. En el caso particular de las plumas mostradas en la imagen del 21/AGO/2004, és-tas no presentan deformaciones aparentes por vorticidad, su orientación es prácticamente en línea recta (Fig. 8a, a1, a2, a3) hacia el oeste o sudoeste, alcanzando distancias del orden de ~100 km con respecto a la costa continental. Es muy probable que esta orientación de las plumas sea originada por los giros de mesoes-cala documentados en esta zona. Por ejemplo, el giro ciclónico al norte de la Cuenca Guaymas y su contraparte anticiclónica al sur de la mis-ma, en conjunto provocan una corriente hacia

el oeste, justo en la zona de la desembocadura el Rio Yaqui. En las imágenes SeaWiFS del 31 de agosto al 4 de septiembre de 1999 presen-tadas por Pegau et al. (2002), la distribución de clorofila se extiende desde las zonas cerca-nas a las desembocaduras de los Ríos Yaqui y Fuerte hacia el centro del GC, como resultado de la influencia de estos grandes giros.

La pluma en forma de hongo ubicada al sur del área de estudio, fue una de las más conspicuas encontradas en este trabajo. Su formación se origina en una zona en la que confluyen diversas masas de agua, princi-palmente las subárticas, transportadas por la Corriente de California (CC), así como las tropicales, transportadas por la Corriente Cos-tera Mexicana (CCM) (Lavín et al., 2006). El frente frío de la CC, parece confinar la pluma en un área oval de agua superficial cálida que se mantiene con pocos cambios en su cobe-rtura espacial durante varios días (Fig. 7b-e). La distribución espacial del agua superficial cálida sugiere que esta zona es influenciada localmente por los procesos de escorrentía, lo que contribuye a establecer un gradiente de densidad más pronunciado con respecto a las aguas aledañas al W (Fig. 7d). Esto con-cuerda con lo reportado por Palacios-Hernán-dez et al. (2010), quienes encuentran una correlación alta (r>0.70) entre la temperatura superficial del mar en esta zona y la precipi-tación en Nayarit, con un retraso de un mes (un mes después de las lluvias la temperatura su-perficial se incrementa). En el 2004 las lluvias intensas iniciaron en julio (Fig. 4), lo que podría explicar que el incremento en la temperatura superficial del mar cercana a la costa continen-tal, se reflejara en el mes de agosto (Fig. 7). Por su forma y dimensión (~40,000 km2, ex-tendiéndose a ~300 km de la línea de costa), el origen de esta pluma podría estar relacionada con los procesos descritos por Fedorov y Gins-burg (1989), quienes explican que la formación de corrientes dipolo (en forma de hongo) en zonas costeras pueden estar asociadas a des-cargas de ríos, forzamiento por vientos locales concentrados por la geometría de la costa o por la topografía, así como por la interacción de giros. En este sentido, Zamudio et al. (2007) demuestran (utilizando datos de altimetría satelital y el modelo oceánico en capas NLOM (Navy Layered Ocean Model)) la formación de giros anticiclónicos en la región de las Islas Marías y Cabo Corrientes, cuya formación varía anualmente, intensificándose durante eventos “El Niño”. Estos autores concluyen que los factores esenciales para la formación de estos giros son la configuración de la costa, y las ondas atrapadas a la costa, generadas en el Pacífico Ecuatorial. Godínez et al. (2010)


también muestran la formación de una serie de giros en la entrada del GC, utilizando datos hi-drográficos y de altimetría satelital, con los que calculan la corriente geostrófica superficial y concluyen que los giros pueden tener un pa-pel importante en el transporte de propiedades desde la costa hacia aguas profundas. Lavín et al. (2009) describen a partir de imágenes de temperatura superficial del mar del 13/MAY-16/JUN/04, la formación de una estructura dipolo asociada a la advección de agua de la CC a través de la entrada del GC, en dirección casi normal a su eje. Al final de esta intrusión, al sur de la costa de Sinaloa, se desarrolla una es-tructura en forma de hongo, con giro ciclónico al Norte y uno anticiclónico al Sur (Fig. 3 de Lavín et al. (2009)). En las imágenes mostra-das en el presente trabajo (Fig. 6) (captadas un mes después de las descritas por Lavín et al. (2009)), la estructura de vórtice dipolar parece formarse como resultado de la interacción de los giros descritos por estos autores en la zona de Cabo Corrientes e Islas Marías. La intensifi-cación de este tipo de circulación, así como del aporte de MST por escorrentía durante eventos “El Niño”, propician una mayor propagación de las plumas, lo que hace más probable su de-tección utilizando imágenes de color del mar.

Trabajos como los de Pegau et al. (1999) y Cervantes-Duarte et al. (2000) abordaron la caracterización de las propiedades ópticas en el GC utilizando datos obtenidos con radiómetros ambientales en tres cruceros oceanográficos en 1995, 1997 y 1998. Aunque es difícil obtener una generalización para una zona tan dinámica como lo es la boca del golfo, Cervantes-Duarte et al. (2000), proponen familias de ecuaciones de regresión lineal que relacionan el coeficiente de atenuación difusa K490, con las pro-fundidades de atenuación de luz al 10, 3, 1, y 0.1% de la que incide en la superficie. Con la obtención de información de turbidez in situ de buena resolución espacial y temporal, sería po-sible correlacionar K490 medido con sensores remotos con la concentración del MST en una etapa de calibración, para después obtener es-tas concentraciones de manera operacional.

La pluma más conspicua detectada en este trabajo (con un área de ~44,000 km2 y su frente ubicado a ~300 km de la línea de costa de Nayarit), se origina en la zona de las desem-bocaduras de los Ríos Acaponeta, San Pedro, Santiago y Ameca, durante agosto de 2004. Por el seguimiento de su extensión y forma, se infiere que su evolución está determinada por los siguientes factores: 1) La presencia de material suspendido y nutrientes aportados por la escorrentía de los ríos mencionados; 2) La relación entre la precipitación de los meses de verano con el incremento en la temperatura su-

perficial del mar (descrita por Palacios-Hernán-dez et al. 2010), y su efecto combinado con la escorrentía en la disminución de la densidad de la capa superficial del mar (Roden, 1972); 3) El efecto de la circulación anticiclónica en la zona costera al norte de las desembocaduras men-cionadas, provocada por la advección de agua de la CC hacia la costa de Sinaloa; 4) El efecto de la circulación ciclónica al sur de las IM por el efecto de la CCM desplazándose hacia el oeste. La intensificación de los giros (Zamudio et al., 2007), en coincidencia con precipitación intensa en esta zona durante eventos “El Niño”, hace más probable la formación de este tipo de plumas, y su detección con imágenes de color del mar.

El procesamiento de los datos de precipi-tación pluvial (del satélite TRMM) por cuen-cas de drenaje fue apropiado para acotar la búsqueda de escenas MODIS en periodos y regiones específicos (ubicación de las descar-gas en términos espaciales y temporales). Sin embargo, en virtud de que uno de los procesos de interés en este trabajo, la escorrentía, está asociado con las épocas de mayor nubosidad, la cobertura de nubes fue una limitante para obtener secuencias más detalladas de la evo-lución de las plumas, por lo que es recomen-dable incluir en futuros trabajos el tratamiento de imágenes de radar de apertura sintética como complemento de las imágenes de color.

Los tres algoritmos aplicados a imágenes MODIS para generar composiciones de color (Fig. 6 y 8), realzaron la cobertura de MST aso-ciada a las desembocaduras de los principales ríos del margen continental del GC durante las épocas de mayor escorrentía (verano de 2004 y de 2008), ofreciendo la posibilidad de inferir algunos mecanismos de transporte por estructuras de mesoescala. Es necesario ob-tener concentraciones de MST con muestreos in situ de alta resolución espacial y temporal, con la finalidad de calibrar los algoritmos apli-cados a los datos de sensores remotos, y generar mapas de la distribución de concentracio-nes absolutas de MST de manera operacional. También se recomienda desarrollar algoritmos para inferir la velocidad de transporte de MST, con métodos de reconocimiento de patrones en sub-escenas de imágenes secuenciales (Matthews & Emery, 2009). Éstos permiten estimar los campos de velocidad superficial a partir del seguimiento de la dispersión de un trazador en un fluido. Con la identificación del MST, la siguiente etapa consiste en utilizarlo como trazador del trasporte advectivo, en se-cuencias de imágenes obtenidas en intervalos cortos (~24 h).


AGRADECIMIENTOSLos autores agradecen el financiamiento

para el desarrollo de este trabajo a los proyec-tos: “Evaluación de los procesos y controles de cambio de la línea de costa del Golfo de California” (CONACYT-25274) y “Vulnerabili-dad geológica-ambiental de la zona costera del Golfo de California” (SIP-IPN 20082825), así como a las agencias que facilitaron los datos: La Comisión Nacional para el Conocimiento y uso de la Biodiversidad (CONABIO), Comisión Nacional del Agua (CNA), Agencia Japonesa de Exploración Espacial (JAXA), Adminis-tración Nacional de la Aeronáutica y del Es-pacio (NASA), Equipo de Vectores de Viento sobre el Océano (OVWST), Programa Global de Boyas de deriva (GDP), Administración Na-cional Oceánica y Atmosférica (NOAA). Asi-mismo, nuestro agradecimiento a los revisores, quienes anónimamente contribuyeron a mejo-rar este documento.

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Fecha de recepción: 15 de febrero de 2010 Fecha de aceptación: 02 de agosto de 2010

VARIACIÓN NICTEMERAL DE LA COMUNIDAD FITOPLANCTÓNICA Y SU RELACIÓN CON LAS ESPECIES FORMADORAS DE

FLORECIMIENTOS ALGALES NOCIVOS EN LA BOCA DE LA LAGUNA COSTERA DE SONTECOMAPAN, VERACRUZ, MÉXICO

Muciño-Márquez, R.E., M. G. Figueroa-Torres & A. Esquivel-HerreraUniversidad Autónoma Metropolitana, Unidad Xochimilco. Calzada del Hueso 1100, Col. Villa Quietud, C.P. 04960. email: [email protected]

RESUMEN. Se determinó la estructura de la comunidad fitoplanctónica a lo largo de un ciclo nictemeral y su relación con las especies que forman Floraciones Algales Nocivas (FAN), en la boca de la laguna costera de Sontecomapan, Veracruz, durante los días 27 y 28 de octubre de 1999. Se recolectaron muestras de agua cada dos horas con una botella van Dorn para medir la temperatura, la salinidad, el pH, el oxígeno disuelto, la composición y la abundancia de la comunidad fitoplanctónica y se revisó el comportamiento de flujo y reflujo de la marea. Para describir el comportamiento de la comunidad se calculó el índice de dominancia simple, el de diversidad de Shannon (H´), equidad de Pielou (J`) y para comprender la relación de la abundancia de las especies del fitoplancton y las variables ambientales se aplicó un análisis de correspondencia canónica. Los resultados mostraron un total de 179 taxa, de los cuales 27 han sido reportadas como formadores de FAN en otros lugares. Los valores máximos de H´ = 5.8, J`= 0.9 se reportaron A las 11:00 horas de los días 27 y 28 y los mínimos de H´ = 3.79, J`= 0.6, a las 15:00 y las 23:00 horas del día 27. Con el índice de dominancia simple se determinó que Fragilaria exigua, F. tenuicollis, F. ulna var. ulna, Prorocentrum gracile y Scrippsiella trochoidea, fueron dominantes en el ciclo nictemeral.Cabe señalar que la salinidad fue la variable ambiental que más influyó en la composición y abundancia de la comunidad fitoplanctónica.

Palabra clave: Fitoplancton, floraciones algales, ciclo nictemeral, laguna costera, Sontecomapan Veracruz.

Circadian variation of the phytoplankton community and its relationship to the species forming harmful algal blooms in the mouth of Sontecomapan coastal la-

goon, Veracruz, Mexico

ABSTRACT. We determined the structure of the phytoplankton community along a circadian cycle and its relation to species Harmful Algae Species (HAB), at the mouth of the coastal lagoon, Sontecomapan Veracruz, during the 27th and 28th of October, 1999. Water samples were collected every two hours employing a van Dorn bottle, to measure temperature, salinity, pH, dissolved oxygen, the composition and abundance of phytoplankton community and reviewed the behavior of ebb and flow of tides. In order to describe the behavior of the community the following criteria were used: simple dominance index, the Shannon diversity (H ‘), the Pielou equity (J`) and a canonical correspondence analysis was applied to understand the relationship between the abundance of phytoplankton species and environmental variables. The results showed a total of 179 taxa, 27 of which form HAB elsewhere. At 11:00 hours on October 27 and 28 maximum values of H ‘= 5.8, J`= 0.9 are reported, the minimum of H’= 3.79, J`= 0.6 at 15:00 and 23:00 hours on October 27. With simple dominance index it was determined that Fragilaria exigua, F. tenuicollis, F. ulna var. ulna, Prorocentrum gracile, and Scrippsiella trochoidea, were dominant in the circadian cycle. It should be noted that salinity was the environmental factor which most influenced the composition and abundance of phytoplankton community.

Keywords: Phytoplankton, algal blooms, circadian cycle, coastal lagoon, Sontecomapan Veracruz.

Muciño-Márquez, R.E., M. G. Figueroa-Torres & A. Esquivel-Herrera. 2011. Variación nictemeral de la comunidad fitoplanctónica y su relación con las especies formadoras de florecimientos algales nocivos, en la boca de la laguna costera de Sontecomapan, Veracruz, México. CICIMAR Oceánides, 26(1): 19-31.

INTRODUCCIÓNLos ciclos nictemerales se caracterizan

por tener una duración aproximada de 24 horas durante los cuales se alternan el día y la noche (Sournia ,1968). Estos ciclos inciden en el comportamiento de los componentes bióti-cos y abióticos de los ecosistemas acuáticos, en escalas de tiempo cortas (Carbajal & De la Lanza, 1987). En este sentido el fitoplancton responde a cambios relacionados con los ci-clos nictemerales. Moore (1955) y Madigan et

al. (2004) señalan que el comportamiento de los organismos suele estar determinado tanto por las variaciones ambientales, como por su estado fisiológico y por su fase de desarrollo. Bajo condiciones ambientales específicas al-gunas especies del fitoplancton, entre las que destacan las diatomeas y los dinoflagelados (Zingone & Enevoldsen, 2000; Garcés et al., 2002), se desarrollan de forma masiva, evento que se conoce como floraciones o florecimien-tos algales. En México las investigaciones re-

20 MUCIÑO-MARQUEZ et al.

lacionadas con la variación de la comunidad fitoplanctónica durante un ciclo nictemeral son escasas. Los pocos trabajos que existen se han realizado básicamente en bahías: Bahía Tortugas (Carbajal & De la Lanza, 1987), Bahía Magdalena (Gárate Lizárraga et al., 2007), Bahía Concepción (Martínez-López & Gárate–Lizárraga, 1997) en el sistema costero de San Ignacio-Navachiste (Martínez-López et al., 2007) y en la Bahía de Campeche (Santoyo & Signoret, 1977). En estos trabajos, fueron evidentes los cambios en la estructura y com-posición de las comunidades fitoplanctónicas, mostrando un dinamismo marcado como re-sultado de la influencia de los factores físi-cos y químicos, combinado en cada caso con condiciones particulares de cada ecosistema, tales como la ubicación geográfica, su geomor-fología y su clima, entre otras. Considerando la falta de información sobre el comportamiento del fitoplancton en ciclos nictemerales en la la-guna costera de Sontecomapan, Veracruz, el propósito de este trabajo consistió en conocer la influencia de las variables ambientales (tem-peratura, salinidad, oxígeno disuelto y pH) en la estructura de la comunidad fitoplanctónica, y su relación con la presencia de especies que forman florecimientos algales nocivos (FAN), a lo largo de un ciclo nictemeral, en la boca de la laguna costera de Sontecomapan, Veracruz durante los días 27 y 28 de octubre de 1999.

MATERIAL Y MÉTODOSLa laguna de Sontecomapan se sitúa den-

tro de la Reserva de Biósfera de Los Tuxtlas, en la región de la cuenca que forman el vol-cán de San Martín Tuxtla y la sierra de Santa Martha, en el estado de Veracruz, México. Sus coordenadas geográficas son 18° 30´ y 18° 34´ N y 95° 00´ y 95° 04´ W (Contreras, 1985).

En la laguna vierten sus aguas diversos ríos y arroyos a través de flujos permanentes o intermitentes. La Boca se encuentra en la por-ción noroeste, en donde se presenta un fuerte intercambio de agua marina costera y de agua dulce de origen continental en esta zona se ubica un importante depósito de sedimentos. En el extremo opuesto se presenta una for-mación de tipo basáltico llamada Roca Morro y entre ambas se forma un valle que facilita la acumulación de nutrientes formando un surco fértil (Contreras, 1985).

La laguna tiene una profundidad promedio de 1.50 m, con una transparencia media de 0.60 m y una temperatura superficial promedio de 24°C, similar a la del fondo. La parte sur de la laguna es predominantemente mesohalina, con salinidades entre 5 y 18 psu; la región cen-tral es polihalina (25-30) y en la boca el ambi-

ente es eurihalino (34-40 psu) (Contreras et al., 1993). Aké-Castillo y Vázquez (2008) reportan que en la época de lluvias los afluentes de agua dulce aumentan el caudal, disminuyendo las concentraciones de sales dentro de la laguna hasta cero y por el contrario en algunas partes de la boca se observa un máximo de 35 psu. El cuerpo mayor de la laguna esta rodeada en su totalidad por una franja de manglar: Rhizopho-ra mangle y Avicennia sp. (Contreras, 1985).

Se estableció una estación ubicada en la boca de la laguna de Sontecomapan, Veracruz (Fig. 1); se recolectaron muestras de fitoplanc-ton y de agua cada dos horas hasta cubrir 36 horas en la época de lluvias, los días 27 y 28 de octubre de 1999.

Las muestras de fitoplancton se obtuvieron a nivel de superficie (10 cm de profundidad) y de medio fondo (50 cm de profundidad), con el empleo de una botella van Dorn, dando un total de 36 muestras, las cuales se colocaron en fra-scos de 250 ml y se fijaron con acetato-lugol en una proporción de 100:1 respecto a la mues-tra. En cuanto a las variables ambientales se registraron la temperatura, el pH y el oxígeno disuelto utilizando un oxímetro Modelo YSI 85 y la salinidad con un refractómetro. Para conocer el flujo y reflujo de la marea, se consultó el programa de predicción de mareas JTIDES Home Page versión 5.2 (http://www.arachnoid.com/JTides).

Figura 1.- Área de estudio y de la zona de muestreo (*).Figure 1. Study area and sampling zone (*)

21VARIACIÓN NICTEMERAL DEL FITOPLANCTON

Para la cuantificación de fitoplancton, las muestras se homogenizaron y se tomaron, del mismo volumen, alícuotas de 2 ml, las cuales se depositaron en cámaras de Utermöhl para su revisión en un microscopio invertido Olym-pus CK40. Para la identificación de los taxa fitoplanctónicos se consultaron las obras de Schiller (1933; 1937), Dodge (1982), Lassus (1988), Fukuyo et al. (1990), Licea et al. (1995), Cortés-Altamirano (1998), Faust et al. (1999), Siqueiros-Beltrones (2002) y Gárate-Lizárraga et al. (2009), entre otras.

Las diferencias entre los parámetros ambi-entales y de las abundancias en los dos niveles de profundidad en el ciclo nictemeral, se defi-nieron mediante un análisis de variación con pruebas no paramétricas de Mann-Whitney, en el programa STATISTICA versión 8.

Para evaluar la diversidad se utilizó el índice de Shannon (H’) y el de equidad de Pielou (J’) (Magurran, 1989) así como el ín-dice de dominancia simple; éste último resalta la abundancia relativa de las especies más abundantes en función del 100% total (De La Cruz Agüero, 1994); asimismo, se consideró la riqueza de especies (S).

Para establecer los principales factores ambientales y el patrón de distribución de la comunidad fitoplanctónica en el ciclo nicte-meral, se realizó un análisis de corresponden-cia canónica (ACC) utilizando una matriz de factores ambientales y de abundancia de las especies mediante el programa Pcord vers. 4.25. Considerando que los factores ambien-tales no presentaron una variación significativa (p > 0.05), se unieron las matrices de superficie y de medio fondo, para obtener el comporta-miento total de la comunidad fitoplanctónica en el ciclo nictemeral. La matriz general se obtuvo con el sistema para el análisis de comunidades versión 3.0 ANACOM (De La Cruz-Agüero, 1994).

RESULTADOS Variables ambientales

La temperatura, el pH y la concentración de oxígeno no mostraron cambios significativos (p > 0.05) a lo largo del ciclo nictemeral: la tem-peratura presentó oscilaciones entre 22.8 ºC y 26.2 ºC (Fig. 2 a); el pH estuvo próximo a la neutralidad, variando de 7.28 a 7.86 (Fig. 2 b) y la concentración de oxígeno disuelto varió de 53 a 75 % (Fig. 2 c). En cambio, la salinidad presentó cambios significativos (p < 0.05), con una marcada variación, con valores máximos de 30.5 psu entre las 17:00 a las 21:00 horas disminuyendo de las 3 a las 13 horas, con va-lores de entre 4 y 6 psu; este comportamiento

se repitió en ambos días (Fig. 3). Al respecto, el flujo de la marea varió de 0.57 a 0.67 m a las 17:00 horas del día 27 hasta las 3:00 horas del día siguiente, con un reflujo de -0.01 a 0.46 m de las 7:00 a las 15:00 horas de ambos días (Fig. 3). Al relacionar los cambios de salini-dad con el flujo y reflujo de marea, se observó una correlación significativa r2= 0.5 (Fig. 4), en donde la salinidad aumentó debido a la entrada de agua marina y disminuyó con el reflujo por la salida del agua de origen continental.Estructura de la comunidad fitoplanctónica

La abundancia de la comunidad fitoplanc-tónica entre los dos niveles muestreados (10 y 50 cm) no presentó cambios significativos (p > 0.05) durante el ciclo nictemeral, por lo cual se sumaron ambos valores para tener la abun-dancia total por muestreo durante el ciclo. Se observó un incremento en la abundancia a las 21:00 horas del día 27 con 255 x 103 cél L-1 y comenzó a descender hasta presentar los va-lores mínimos de 60 x 103 cél L-1 a la 1:00 del día 28. Posteriormente se volvió a incrementar hasta llegar a tener 270 x 103 cél L-1 a las 11:00 del mismo día 28, disminuyendo de 59 x 103

cél L-1 hacia las 15:00 horas (Fig. 5). La abun-dancia de las especies formadoras de floreci-mientos algales, presentaron el mismo patrón

Figura 2. Variables ambientales registradas en la boca de la Laguna de Sontecomapan, Veracruz durante el ciclo nictemeral del 27 y 28 de octubre de 1999. a) Temperatura b) pH y c) porcentaje de oxígeno disuelto.

Figure 2. Environmental variables recorded at the mouth of the Sontecomapan lagoon, Veracruz, during the circadian cycle in October 27 and 28, 1999. A) Temperature; b) pH and c) Dissolved oxygen percent.


de comportamiento, aunque con una densidad relativa baja (Fig. 5).

La comunidad fitoplanctónica estuvo con-stituida por 179 taxa correspondientes a seis Divisiones, seis Clases, 14 Órdenes, 32 Fa-milias, 76 Géneros, 135 identificadas a nivel de especie, de las cuales, 27 especies son con-sideradas formadoras de floraciones algales (Tabla 1, Láminas 1-2). Las diatomeas repre-sentaron el 61.3% con 109 taxa, los dinoflage-lados el 20.0% con 38 taxa y el 18. 7% restante lo constituyeron las clorofitas con 11 taxa, las cianofitas con nueve, las euglenofitas con sie-te, las rafidoficeas con dos, los silicoflagelados con dos y las rodofitas con uno.

La diversidad (H´), la equidad (J´) (Fig. 6) y la riqueza de especies (S) (Fig. 7) de la co-munidad total del fitoplancton, durante el ciclo nictemeral, presentaron valores máximos de H´ = 5.8, de J´ = 0.9 y de S = 81 especies a las 11:00 horas de los días 27 y 28 de octubre.

Mientras que los valores mínimos de H´ = 3.79, J´ = 0.67 y S = 51 especies se estimaron a las 15:00 y las 23:00 horas del día 27. Se sugiere que el cambio drástico en las condiciones de la salinidad por el flujo y reflujo de la marea, evita que se establezcan especies dominantes, lo cual se ve reflejado en la variación de la di-versidad.

Si bien, la composición de especies del fitoplancton durante el ciclo nictemeral estuvo constituída principalmente por las diatomeas, seguidas de los dinoflagelados. El día 27 las diatomeas incrementaron su número de es-pecies a 70 entre las 9:00 y las 13:00 horas, en cambio de las 15:00 a las 23:00 horas se presentó una ligera tendencia a incrementarse la riqueza de especies de dinoflagelados a 15 especies (Fig. 7).

El índice de dominancia simple muestra que Fragilaria exigua, F. tenuicollis, F. ulna var. ulna, Prorocentrum gracile y Scrippsiella trochoidea, fueron dominantes en todo el ciclo nictemeral (Tabla 1). El día 27 se presentó la máxima abundancia de las 15:00 a las 21:00 horas (Fig. 8), a excepción de un incremento de Scrippsiella trochoidea (40 x 103 céls L-1) a la 13:00 horas del día 28. Cabe destacar que Prorocentrum gracile y Scrippsiella trochoidea son especies que forman florecimientos en otras lagunas costeras, sin embargo, en este trabajo las abundancias de estas especies no rebasaron el millón de células.

En el análisis de correspondencia canónica se observó una varianza explicada por el mo-delo del 49 % para los dos primeros ejes. Esto mostró, que la salinidad fue la variable ambi-ental que presentó una correlación significativa de r = 0.90 para el primer eje (Fig. 9), por lo cual se considera que fue el factor más impor-tante que favoreció el incremento en la abun-dancia de las especies del fitoplancton total y de las especies que forman FAN. En el lado izquierdo se observa que de las 15:00 a las 23:00 horas del día 27 hubo una influencia ma-rina presentando especies características de esta condición como fue el caso de Fragilaria exigua, Prorocentrum gracile, P. micans y P. compressum, entre otras. Asimismo, en el lado derecho se observa una influencia de agua de origen continental de las 7:00 a 13:00 horas, asociándose a las especies como Scenedes-mus quadricauda y Selenastrum westii, con afinidad dulceacuícola.

DISCUSIÓNEl ciclo nictemeral de la comunidad fito-

planctónica, en la boca de la laguna costera Sontecomapan, Veracruz, estuvo regulado

Figura 4. Correlación de la marea (m) con la salinidad (UPS) en la boca de la Laguna de Sontecomapan, Veracruz en el ciclo nictemeral del 27 y 28 de octubre de 1999.

Figure 4. Tide correlation (m) with salinity (PSU) in the mouth of the Sontecomapan lagoon, Veracruz, during the circadian cycle in October 27 and 28, 1999.

Figura 2. Variaciones de salinidad (UPS) y del nivel de marea (m) en la boca de la Laguna de Sontecomapan, Veracruz en el ciclo nictemeral del 27 y 28 de octubre de 1999.Figure 4. Salinity variations (PSU) and tide level (m) in the mouth of the Sontecomapan lagoon, Veracruz, during the circadian cycle in October 27 and 28, 1999.


Especies registradas IDS A. FAN Especies registradas IDS A. FANDiatomeas Coscinodiscus radiatus 0.820 M No

Achnanthes lanceolata 0.116 M No Coscinodiscus sp. 0.077 NoAmphiprora paludosa 0.019 M No Cyclotella meneghiniana 1.825 M SíAmphora angusta var. eulensteinii 0.154 M No Cymatopleura solea 0.087 M NoAmphora clara 0.610 M No Cymbella minuta var. pseudogracilis 1.010 M NoAmphora ovalis var. pediculus 0.039 M No Denticula elegans 0.530 M NoAmphora proteus 1.333 M No Diatomea sp. 0.230 NoAmphora sp. 0.018 M No Diploneis bombus 1.210 M NoAulodiscus sp. 0.710 No Diploneis ovalis 0.425 M NoBacillaria paxillifer 2.610 M Sí Diploneis sp. 0.270 M NoBacteriastrum delicatulum 0.610 M No Ditylum brightwellii 0.039 M NoBacteriastrum hyalinum var. princeps 0.019 M No Fallacia pygmaea 0.058 M NoBacteriastrum sp. 0.019 M No Fragilaria capucina var. capucina 1.010 M NoBiddulphia biddulphiana 0.019 M No Fragilaria construens 0.710 M NoBiddulphia pulchella 0.081 M No Fragilaria exigua 11.74 M NoBiddulphia sp. 0.039 No Fragilaria parasitica var. parasitica 0.232 M NoChaetoceros atlanticus 0.154 M Sí Fragilaria pinnata 0.435 M NoChaetoceros debilis 0.040 M Sí Fragilaria tenuicollis 8.251 M NoChaetoceros sp. 0.021 M No Fragilaria ulna var. acus 1.110 M NoCocconeis disculoides 0.116 M No Fragilaria ulna var. ulna 5.504 M NoCocconeis placentula var. placentula 0.017 M No Fragilaria sp. 0.019 NoCocconeis scutellum 0.910 M No Fragilaria sp. 1 2.610 NoCocconeis sp. 0.145 No Fragilaria sp. 2 1.846 NoCoscinodiscus centralis 0.750 M Sí Fragilaria sp. 3 0.510 NoCoscinodiscus concinnus 0.212 M Sí Fragilaria sp. 4 0.333 NoCoscinodiscus curvatulus 0.521 M No Gomphoneis herculeana var. robusta 0.310 M NoCoscinodiscus granii 0.927 M Sí Gyrosigma attenuatum 0.020 M No Gyrosigma fasciola 0.020 M No Nitzschia vidovichii 0.018 M NoHantzschia amphioxys 0.018 M No Nitzschia sp. 1.400 NoLithodesmium undulatum 0.020 M No Odontella mobiliensis 0.018 M NoMastogloia pusilla var. lineatus 0.340 M No Paralia sulcata 0.210 M NoNavicula americana 0.502 M No Pinnularia lata 0.154 M NoNavicula cryptocephala 0.311 M No Pinnularia mesolepta 0.100 M NoNavicula cryptocephala var. subsalina 0.700 M No Pinnularia nobilis 0.100 M NoNavicula cuspidata 0.440 M No Pinnularia sp. 3.100 M NoNavicula disparilis var. stigmata 0.141 C No Pinnularia sp. 1 0.444 M NoNavicula gastrum 1.742 M No Pinnularia sp.2 0.310 M NoGyrosigma fasciola 0.020 M No Nitzschia vidovichii 0.018 M NoHantzschia amphioxys 0.018 M No Nitzschia sp. 1.400 NoLithodesmium undulatum 0.020 M No Odontella mobiliensis 0.018 M NoMastogloia pusilla var. lineatus 0.340 M No Paralia sulcata 0.210 M NoNavicula americana 0.502 M No Pinnularia lata 0.154 M NoNavicula cryptocephala 0.311 M No Pinnularia mesolepta 0.100 M NoNavicula cryptocephala var. subsalina 0.700 M No Pinnularia nobilis 0.100 M NoNavicula cuspidata 0.440 M No Pinnularia sp. 3.100 M NoNavicula disparilis var. stigmata 0.141 C No Pinnularia sp. 1 0.444 M NoNavicula gastrum 1.742 M No Pinnularia sp.2 0.310 M NoNavicula gottlandica 0.141 M No Pleurosigma rigidum var. incurvata 0.070 C NoNavicula cf. humerosa 0.122 M No Proboscia alata 0.122 M SíNavicula inconspicua 0.232 C No Proboscia sp. 0.350 M NoNavicula minnewaukonensis 0.041 M No Psammodictyon panduriforme 0.734 M NoNavicula ludloviana 0.300 M No Pseudo-nitzschia pungens 0.174 M ADNavicula mutica 0.130 M No Pseudo-nitzschia pungens var. atlantica 0.212 M NoNavicula placentula 0.100 M No Pseudo-nitzschia seriata 0.020 M EAMNavicula platyventris 0.210 C No Rhizosolenia acuminata 0.020 M NoNavicula poconoensis 0.016 C No Rhizosolenia bergonii 0.050 M NoNavicula radiosa var. tenella 0.309 M No Rhopalodia sp. 0.019 M NoNavicula rhynchocephala 0.018 M No Surirella striatula 0.080 M NoNavicula salinarum var. intermedia 1.970 M No Synedra goulardii 0.020 M NoNavicula tuscula 0.600 M No Synedra ulna 1.00 M No

Tabla 1. Lista de especie, Índice de Dominancia Simple (IDS), Afinidad ambiental o estirpe (A) y que forman florecimientos Algales nocivos (FAN) del fitoplancton de la boca de la laguna costera Sontecomapan, Veracruz. Marina (M). Continental (C). Ácido sulfhídrico (AS), Ácido domóico (AD), EAM (Envenenamiento Amnésico por Consumo de Moluscos), EDM (Envenenamiento Diarreico por Consumo de Moluscos), EPM (Envenenamiento Paralizante por Consumo de Moluscos).

Table 1. Species list, Single Dominance Index (SDI), Enviromental affinity or lineage (E) and Harmful Algal Bloom species (HAB) from fitoplancton in the mouth of the coastal lagoon Sontecomapan, Veracruz. Marina (M). Continental (C). Sulfhydric Acid (SA). Domoic acid (DA). ASP (Amnesic Shellfish Poisoning), DSP (Diarreal Shellfish Poisoning), PSP (Paralizing Shellfish Poisoning).


Figura 5. Variación de la abundancia del fitoplancton total y especies FAN, en la boca de la laguna, durante el ciclo nictemeral del 27 y 28 de octubre de 1999.

Figure 5. Total phytoplankton and HAB species abundance in the mouth of the Sontecomapan lagoon, Veracruz, during the circadian cycle in October 27 and 28, 1999.

Especies registradas IDS A. FAN Especies registradas IDS A. FANNavicula sp. 0.710 No Thalassionema nitzschioides var. lanceolata 1.024 M NoNavicula sp.1 0.502 No Thalassiosira plicata 0.160 M NoNavicula sp.2 0.040 No Thalassiosira sp. 0.050 M NoNitzschia angularis 0.312 M No DinoflageladosNitzschia closterium 1.300 M No Achradina sp. 2.310 M NoNitzschia compressa 0.200 M No Akashiwo sanguinea 0.019 M AnoxiaCeratium furca 0.020 M Anoxia Protoperidinium depressum 1.210 M NoCeratium fusus 0.020 M AS Protoperidinium ovatum 0.610 M NoCeratium tripos 0.020 M Sí Protoperidinium punctulatum 0.081 M NoCeratium sp. 0.020 M No Pyrocystis lunula 0.018 M NoDinoflagelado no identificado 0.061 No Pyrophacus horologium 0.541 M NoDinophysis caudata 0.018 M EDM Scrippsiella trochoidea 4.442 M SíDinophysis sp. 0.018 M No Zygabikodinium lenticulatum 0.020 M NoDiplopsalis sp. 0.018 M No ClorofitasGlenodinium gymnodinium 0.018 M No Actinastrum hantzschii 0.081 C NoGlenodinium danicum 0.018 M No Pandorina morum 0.061 C NoGlenodinium sp. 0.018 M No Raphidonema nivale 0.018 C NoGoniodoma sphaericum 0.018 M No Scenedesmus acuminatus 0.058 C NoGonyaulax turbynei 0.018 M Sí Scenedesmus arcuatus 0.020 C NoGymnodinium sp. 0.018 M No Scenedesmus falcatus 0.020 C NoGymnodinium sp. 1 0.018 M No Scenedesmus quadricauda 0.200 C NoGyrodinium fusiforme 0.018 M No Scenedesmus quadricauda var. westii 0.220 C NoGyrodinium spirale 0.018 M Sí Staurastrum leptocladum 0.018 C NoNoctiluca scintillans 0.018 M Sí Selenastrum westii 0.210 C NoOperculodinium israelianum 0.020 M No Ulothrix sp. 0.018 C NoOstreopsis sp. 0.020 M No CianofitasOxytoxum globosum 0.020 M No Cianobacteria no identificada 0.061 NoOxytoxum mediterraneum 0.064 M No Merismopedia elegans 0.041 C NoPleuromonas sp. 0.330 M No Merismopedia glauca 0.020 C NoPodolampas reticulata 0.230 M No Merismopedia sp. 0.020 C NoProrocentrum compressum 0.116 M Sí Oscillatoria sp. 0.020 C NoProrocentrum gracile 5.220 M Sí Oscillatoria sp.1 0.020 C NoProrocentrum micans 0.830 M Sí Phormidium retzii 0.041 C,M NoProrocentrum robustum 0.502 M No Spirulina nordstedtii 0.041 C NoProrocentrum sp. 0.039 M No Johannesbaptistia pellucida 0.351 M NoEuglena polymorpha 0.232 M No Dictyocha fibula 0.018 M SíEuglena stellata 0.174 M Sí Dictyocha sp. 0.018 M NoEuglena viridis 0.251 M Sí RodofitasEuglena sp. 0.018 No Rodofita no identificada 0.020 M NoEuglena sp. 1 7.550 No RafidofíceasEuglena sp. 2 0.041 No Olisthodiscus luteus 0.710 M SíTrachelomonas sp. 0.041 C No Chatonella sp. 0.019 M Sí

Tabla 1. Continuación.Table 1. Continued.


Lámina 1: 1) Bacillaria paxillifer, 2) Fragilaria exigua, 3) Synedra goulardii, 4) Navicula placentula, 5) Navicula cf. humerosa, 6) Navicula minnewaukonensis, 7) Gyrosigma attenuatum, 8) Nitzschia angularis, 9-10) Nitzschia closterium, 11) Pseudo-nitzschia seriata, 12) Coscinodiscus radiatus, 13) Coscinodiscus centralis, 14) Coscinodiscus concinnus, 15) Coscinodiscus granii, 16) Proboscia alata.

Plate 1: 1) Bacillaria paxillifer, 2) Fragilaria exigua, 3) Synedra goulardii, 4) Navicula placentula, 5) Navicula cf. humerosa, 6) Navicula minnewaukonensis, 7) Gyrosigma attenuatum, 8) Nitzschia angularis, 9-10) Nitzschia closterium, 11) Pseudo-nitzschia seriata, 12) Coscinodiscus radiatus, 13) Coscinodiscus centralis, 14) Coscinodiscus concinnus, 15) Coscinodiscus granii, 16) Proboscia alata.


Lámina 2: 1) Dinophysis caudata, 2) Ceratium furca, 3) Ceratium tripos, 4) Oxytoxum mediterraneum, 5) Protoperidinium depressum, 6) Scrippsiella trochoidea, 7) Prorocentrum compressum, 8) Prorocentrum gracile, 9) Prorocentrum micans, 10) Prorocentrum robustum, 11) Akashiwo sanguinea, 12) Pyrocystis lunula, 13) Gyrodinium fusiforme, 14) Gyrodinium spirale, 15) Noctiluca scintillans, 16) Dictyocha fibula.

Plate 2: 1) Dinophysis caudata, 2) Ceratium furca, 3) Ceratium tripos, 4) Oxytoxum mediterraneum, 5) Protoperidinium depressum, 6) Scrippsiella trochoidea, 7) Prorocentrum compressum, 8) Prorocentrum gracile, 9) Prorocentrum micans, 10) Prorocentrum robustum, 11) Akashiwo sanguinea, 12) Pyrocystis lunula, 13) Gyrodinium fusiforme, 14) Gyrodinium spirale, 15) Noctiluca scintillans, 16) Dictyocha fibula.


por la salinidad (que osciló de 4 a 30.5 UPS) a causa del flujo y reflujo de la marea, propi-ciando marcados cambios en su estructura y comportamiento una variación en su estructura y composición. Los registros en los cambios de salinidad coinciden con lo reportado para este cuerpo de agua, para la época de lluvias, en otros años, por Guerra-Martínez y Lara-Villa (1995) y Figueroa-Torres y Weiss-Martínez (1999) y para otros cuerpos de agua similares, por Lacerda et al. (2004), Ferreira et al. (2005) y Noriega et al. (2009); sin embargo, este com-portamiento difiere notablemente con el de las Bahías de Campeche (Santoyo & Signoret, 1977), Concepción (Martínez-López & Gárate-Lizárraga, 1997) y Magdalena (Gárate-Lizárra-ga et al., 2007) en donde las fluctuaciones en

la salinidad son mínimas. Observando, cuando los valores en la con-

centración de la salinidad eran altas, se dio un pico de máxima abundancia, como fue a las 21:00 horas del día 27 (255 x 103 cél L-1) con una dominancia de especies marinas, y cuando la salinidad disminuyó, se observó un segundo pico en la abundancia (270 x 103 cél L-1) con una dominancia de especies continen-tales, a las 11:00 horas del día 28. Lacerda et al (2004) reportaron en la laguna costera de Itamaracá-Pernambuco, Brasil, abundancias altas de 2510 x 103 cels.L–1 a las 13:00 horas con concentración de salinidad de 21.8 psu, en la temporada de lluvias, debido al intercambio de aguas marinas y continentales, en donde se

Figura 7. Riqueza de especies que componen al fitoplancton en la boca de la laguna durante el ciclo nictemeral del 27 y 28 de octubre de 1999.

Figure 7. Species richness of the phytoplankton in the the mouth of the lagoon, during the circadian cycle on October 27 and 28, 1999.

Figura 6. Diversidad (H´) y Equidad (J´) del fitoplancton en la boca de la laguna durante el ciclo nictemeral del 27 y 28 de octubre de 1999.

Figure 6. Diversity (H’) and equity (J’) of phytoplankton in the mouth of the lagoon, during the circadian cycle on October 27 and 28, 1999.


favorecían el dominio de diatomeas seguidas de los dinoflagelados. Coincidiendo con La-cerda et al. (2004), en este estudio se observó que los cambios de la salinidad a lo largo del ciclo nictemeral hicieron que la estructura de la comunidad fitoplanctónica cambiara, con un predominio de diatomeas, y menor abundancia de dinoflagelados.

En el caso de la Bahía de Campeche (San-toyo & Signoret, 1977), reportaron pequeñas fluctuaciones en la salinidad, con un predo-minio de fitoflagelados, dinoflagelados y diato-meas. Estos cambios en la composición de la comunidad fitoplanctónica también han sido reportados para las lagunas de Yucatán y de Sontecomapan Veracruz (Herrera-Silveira et al., 1999; Aké-Castillo & Vázquez, 2008) pre-sentando un dominio de diatomeas en la tem-porada de lluvias.

La boca de la laguna costera, presenta una interacción de agua marina y continental que hace que sea un sistema muy dinámico y diver-so en relación con la comunidad fitoplanctóni-ca; ello impediría que se dé una dominancia de especies continua en el ciclo nictemeral; es decir, a lo largo del ciclo nictemeral cambiaron las abundancias y en algunos casos predomi-naron especies de agua continentales y en otros de agua marina. Asimismo, a las 11:00 horas de ambos días la diversidad fue mayor, ya que se mezclan las aguas continentales y marinas y hace que coexistan especies de ori-gen salobre sin que sobresalgan en abundan-cia. Cuando la salinidad fue alta se incrementó la abundancia de especies dominantes y dis-minuyó la diversidad; por el contrario cuando la salinidad disminuyó, también disminuye la abundancia de las especies dominantes y la di-versidad aumentó. Margalef (1981) menciona que la diversidad es baja cuando se presenta una dominancia de especies oportunistas refle-

jándose en la abundancia, como fue el caso de este estudio, entre las 15:00 a 21:00 horas, cuando se reportó una dominancia de Frag-ilaria exigua, F. tenuicollis, F. ulna var. ulna, Prorocentrum gracile y Scrippsiella trochoidea con una diversidad y equidad baja, en cambio entre las 23:00 horas y las 11:00 horas del día siguiente, la diversidad y equidad aumenta de-bido a la disminución de las abundancias de las especies dominantes. Lacerda et al. (2004), reportan diversidades de H`= 2.81 y J`= 0.7 a las 10:00 horas debido a un predominio de di-atomeas. Sin embargo, se ha observado en otros sistemas acuáticos como es el caso de la Bahía Campeche, donde se han reportado diversidades de H` = 4.6 (Santoyo & Signoret, 1977), similares a diversidades que se reportan en este estudio.

A pesar de que el fitoplancton es movido de manera pasiva en la columna de agua, las diferentes especies del fitoplancton, al tener re-querimientos específicos, responden de mane-ra diferencial a las condiciones cambiantes del medio (Smayda, 1980; Reynolds, 1987; Verdu-go-Diaz, 2004; Ferreira et al., 2005).

Se podría señalar la existencia de un pro-ceso de sucesión a lo largo del ciclo nictem-eral, de manera similar a la sucesión estacio-nal o mandala (Margalef, 1978; Margalef, et al., 1979), para poder establecerlo con claridad, es necesario realizar más estudios entre los que se encuentran las series de tiempo a corto me-diano y largo plazo, evaluando los factores am-bientales tanto de origen natural y sobre todo los de origen antrópico, ya que afectan el com-portamiento de las comunidades algales.

Durante este estudio no se registró ningún florecimiento algal en el ciclo nictemeral. Sin embargo, se registraron 27 especies que for-man FAN que pueden ser peligrosas en la zona

Figura 8. Abundancia de las especies dominantes en la boca de la laguna durante el ciclo nictemeral del 27 y 28 de octubre de 1999.

Figure 8. Dominant species abundance in the mouth of the lagoon, during the circadian cycle on October 27 and 28, 1999.


Figura 9. Análisis de correspondencia canónica de la comunidad fitoplanctónica y factores ambientales, durante el ciclo nictemeral del 27 y 28 de octubre de 1999.

Figure 9. Canonic correspondence analysis of phytoplankton and environmental factors, during the circadian cycle on October 27 and 28, 1999.

de estudio, ya que los constantes cambios en el ambiente como los propiciados por los ciclos nictemerales, tanto de origen natural como antrópico, pueden condicionar ambientes que favorezcan su desarrollo para formar un FAN, por lo que podrían causar mortandad de peces y de otros organismos que los consumen. En este estudio Prorocentrum gracile y Scrippsi-ella trochoidea fueron dominantes cuando la salinidad fue alta y disminuyó su abundancia cuando se presentó una disminución de la sa-linidad, por lo que éstas especies son sensibles a los cambios bruscos en la concentración de la salinidad, siendo resistentes a choques os-móticos en las células (Madigan et al., 2004). Ferreira et al. (2005), mencionan que en una laguna costera una disminución en el sumi- nistro del agua continental se daría un aumen-to en la salinidad modificando la estructura y composición de la comunidad fitoplanctónica. Esto podría propiciar que especies marinas oportunistas produjeran florecimientos. Se ha reportado mortandad de peces relacionados con un florecimiento de Prorocentrum gracile en Tabasco (en el embarcadero Cutter) (LESP, 2005). En este trabajo P. gracile no llegó a re-basar 1x109 cél L-1.

Gárate–Lizárraga et al. (2007), reportaron en un ciclo diurno un florecimiento de Proro-centrum micans en Bahía Magdalena, durante el flujo de la marea, sugiriendo que los floreci-mientos de las especies del género Prorocen-trum ocurren principalmente en zonas someras y con un intervalo de temperatura estrecho. En este estudio la temperatura se mantuvo con-stante durante el ciclo nictemeral, razón por la cual, las especies de este género no tuvieron temperaturas óptimas para formar un floreci-miento. Sin embargo, se tendrían que evaluar otros factores como la concentración de nu-trientes para explicar con más información su comportamiento.

En este estudio se destaca la presencia de especies nocivas, como Akashiwo sanguinea que llega a causar mortandad de peces por an-oxia y especies potencialmente productoras de toxinas como Dinophysis caudata que causa envenenamiento diarreico en humanos, por consumo de moluscos contaminados, ó Pseu-do-nitzschia seriata y Pseudo-nitzschia pun-gens productoras de ácido domóico, causantes del envenenamiento amnésico, que también ocurre por el consumo de moluscos contami-nados (Fukuyo et al., 1990; Hernández-Orozco & Gárate-Lizárraga, 2006). Por lo anterior, es


importante conocer el comportamiento del fito-plancton en los ciclos nictemerales, ya que se puede ver cuáles son las horas de más afec-tación, lo que permitiría realizar los monitoreos en éstas, además de que se pudo evidenciar que en la zona de estudio existen especies no-civas en bajas abundancias, dadas las carac-terísticas de los fuertes cambios hidrodinámi-cos en el sistema y la pronta respuesta de las especies a estos cambios. Así, debido a sus ciclos de vida cortos, es posible que se pu-edan dar las condiciones necesarias para que estas especies formen florecimientos algales nocivos, sobretodo por el incremento en los procesos de eutrofización de los ecosistemas costeros, lo que repercutiría en la salud y en la economía de la población local.

AGRADECIMIENTOSA la Universidad Autónoma Metropoli-

tana por el apoyo económico otorgado para la realización del presente trabajo y a David Siqueiros-Beltrones e Ismael Gárate-Lizárraga por su valiosa ayuda en la revisión crítica del manuscrito.

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Fecha de recepción: 01 de febrero de 2011 Fecha de aceptación: 17 de marzo de 2011

NEW DATA ON THE DISTRIBUTION OF Spatulodinium pseudonoctiluca (NOCTILUCALES:

KOFOIDINIACEAE) IN THE MEXICAN PACIFICGárate-Lizárraga, I.

Instituto Politécnico Nacional, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Departamento de Plancton y Ecología Marina, Apartado postal 592, La Paz, Baja California Sur 23000, México. E-mail: [email protected]

ABSTRACT. In this paper the distribution of the dinoflagellate Spatulodinium pseudonoctiluca in different areas of the Mexican Pacific is depicted based on samples gathered during 2005-2010. This species is first recorded for Bahía de los Ángeles, Loreto and Bahía de Mazatlán in the Gulf of California, and in the southwest portion of the Mexican Pacific at Bahía de Acapulco, Guerrero and Salina Cruz, Oaxaca. This species appears in the study area mainly during the winter-spring period. The mature cells of S. pseudonoctiluca range from 100-173 µm in length and 89-120 µm in width. Cell size of the gymnodiniod stages observed in Bahía de La Paz ranged from 90 to 190 μm in length.

Keywords: Spatulodinium pseudonoctiluca, Gulf of California, Noctilucales, dinoflagellates.

Nuevos datos sobre la distribución de Spatulodinium pseudonoctiluca (Noctilucales: Kofoidiniaceae) en el Pacífico Mexicano

RESUMEN. Se presenta la distribución del dinoflagelado Spatulodinium pseudonoctiluca en diferentes áreas del Pacífico Mexicano con base en muestras obtenidas durante el periodo 2005-2010. Esta especie se registra por primera vez para la Bahía de Los Ángeles, Loreto y Bahía de Mazatlán en el Golfo de California y en la Bahía de Acapulco, Guerrero, y Salina Cruz, Oaxaca, en la porción suroccidental del Pacifico Mexicano. En el área de estudio S. pseudonoctiluca se presenta principalmente en el período invierno-primavera. Las células maduras de S. pseudonoctiluca midieron 100–173 µm de largo, y 89–120 µm de ancho; los estadios gymnodinioides observados en la Bahía de La Paz midieron 90–190 µm de largo.

Palabras Clave: Spatulodinium pseudonoctiluca, Gulf of California, Noctilucales, dinoflagelados.

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INTRODUCTIONTaxonomy and distribution of naked dino-

flagellates are scarcely studied in Mexico. Most studies on naked dinoflagellates have focused on species that form harmful blooms such as Cochlodinium polykrikoides, Gymnodinium cat-enatum, Gyrodinium falcatum, Gyrodinium in-striatum and Karenia mikimotoi (Cortés-Altami-rano, 1987; Alonso-Rodríguez & Ochoa, 2004; Gárate-Lizárraga et al., 2006; 2008; 2009). Only recent studies are concerned with the distribution of naked dinoflagellates (Gárate-Lizárraga & Verdugo-Díaz, 2007; Gárate-Lizár-raga et al., 2007, 2009, 2010a; 2010b). These reports were possible due to the study of living cells. Although most naked dinoflagellates are normally deformed or destroyed by sampling nets and fixative agents, some species are not totally damaged and can be identified during a routine analysis of phytoplankton (Hernández-Becerril & Bravo-Sierra, 2004; Okolodkov & Gárate-Lizárraga, 2006; Gárate-Lizárraga et al., 2010a; 2010b).

The Class Noctiluciphyceae and their Order Noctilucales encompass three families of pecu-liar dinoflagellates: Noctilucaceae, Leptodis-caceae, and Kofoidiniaceae (Taylor, 1976; Fen-some et al., 1993). They differ from most others

in that the cell of the main stage of the life-cycle is diploid and its nucleus does not show a di-nokaryotic organization. These cells are very large, from 1 to 2 mm in diameter, and are filled with large buoyant vacuoles. Kofoidiniaceans are characterized typically by (a) retention of both flagella and recognizable episome (with an extracellular discoid or hemispherical cap-sule in mature cells) and hyposome throughout their life-cycle; (b) high degree of vacuolization in mature cells, and (c) very complex life-cycle involving stages which, taken in isolation, could be (and have been) considered to represent dif-ferent species (Cachon & Cachon, 1967; Fen-some et al., 1993).

Kofoidiniaceans are free-living marine, mainly non-photosynthetic dinoflagellates that have been poorly studied in the seas adjacent to Mexico (Gárate-Lizárraga et al., 2007; 2009). According to Fensome et al. (1993), this family includes three genera: Kofoidinium Pavillard, 1928, Spatulodinium J. Cachon et M.Cachon, 1967, and Pomatodinium Cachon et Cachon-Enjumet, 1966. At present the unique valid species currently belonging to Spatulodinium is S. pseudonoctiluca (Pouchet) J. Cachon et M. Cachon ex Loeblich Jr. et Loeblich III, 1969. However, Gómez et al. (2010), using molecu- (2010), using molecu-

34 GÁRATE-LIZÁRRAGA

lar tools found a second species in the Gulf of Lyon (Spatulodinium sp.). Life cycle of the ko-foidiniaceans based on live specimens collect-ed from the north-western Mediterranean was investigated by Cachon and Cachon (1967). They recognized six stages, labelled ‘A’ to ‘F’. Using molecular data, Gómez et al. (2010) confirmed that Gymnodinium lebouriae is a life stage of S. pseudonoctiluca. For the Mexican Pacific, few records of S. pseudonoctiluca have been reported (Okolodkov & Gárate-Lizárraga, 2006; Gárate-Lizárraga et al., 2007; 2009). New range extensions as well as immature life stages of S. pseudonoctiluca are reported here for the first time in the Mexican Pacific region. Additionally, information about its morphology and ecology is provided.

MATERIAL AND METHODSSamples were collected at eight sites at

the Pacific coast of Mexico (Fig. 1): Bahía de La Paz, Los Cabos region, off Bahía Magda-lena, Loreto (Baja California Sur), Bahía de Los Ángeles (western Baja California), Bahía de Mazatlán (southeastern Gulf of Califor-nia), Bahía de Acapulco (central Mexican Pa-cific), and Salina Cruz (Gulf of Tehuantepec). However, this study was principally done at 2 sampling stations in Bahía de La Paz (Fig. 2). The study areas have been described recently (Alonso-Rodríguez & Ochoa, 2004; Okolodkov & Gárate-Lizárraga 2006; Gárate-Lizárraga et al., 2006; 2007; 2009).

Forty two phytoplankton samples were col-lected at sampling station 1 (off PEMEX refin-

ery) in Bahía de La Paz (Fig. 2) from January 2009 through December 2010 with surface tows and vertical hauls from a 15-m depth with 20 µm mesh hand net. A portion of each tow was immediately fixed with Lugol acid solu-tion and later preserved in 4% formalin. A sub-sample was taken for live phytoplankton obser-vations. Additional 18 surface water samples were collected for identification and cell count-ing. At Station 2 (Cuenca Alfonso), nine vertical net hauls were conducted at a 60-m depth site from February through December 2010 (Fig. 2). Eight net phytoplankton samples were col-lected in Loreto, from February to December 2008. Ten samples were collected in Bahía de Los Angeles from February through December 2006. Nine vertical net hauls were conducted from 15-m depth to surface at Stations 3, 4, 5, 6, 7, 8, 9 and 10 in July and August 2010 in Los Cabos Region. Four samples were collected in Bahía de Mazatlán in May and June 2005. Three net samples were collected in Bahía de Acapulco in November 2009. Four net sam-ples were collected offshore from Puerto Salina Cruz, Oaxaca during May 26 through 29, 2008. Seawater temperature was recorded at all sampling stations with a bucket thermometer. Temperature and salinity at Station 2 (Cuenca Alfonso) were recorded with a data recorder (SeaBird 19 CTD). Cell counts were made in 2-mL settling chambers under an inverted Carl Zeiss phase-contrast microscope (Germany). A compound Olympus CH2 microscope (Japan) was used to measure cells. A digital SONY Cy-ber-shot 8.1 MP camera was used for recording images. Other microscopic images were taken (Leica, Solms, Germany).

1

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3

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7 8

Figure 1. Sampling sites located at different areas from the Mexican Pacific. 1) Bahía de La Paz, 2) Los Cabos region, 3) Loreto, 4) Bahía de Los Ángeles, 5) Bahía Magdalena, 6) Bahía de Mazatlán, 7) Bahía de Acapulco, and 8) Salina Cruz.

35Spatulodinium pseudonoctiluca IN THE MEXICAN PACIFIC

RESULTS AND DISCUSSION

Systematic account of Spatulodinium pseudonoctiluca (Pouchet 1885) J. Cachon et M. Cachon ex Loeblich Jr. et Loeblich III,

1969Basionym: Gymnodinium pseudonoctiluca Pouchet, 1885Synonyms: Gymnodinium pyrocystis Jör-gensen, 1912; Gymnodinium fulgens Kofoid et Swezy 1921; Gymnodinium conicum Kofoid et Swezy 1921; Gymnodinium lebouriae Pavillard 1921.

Morphological characteristics, abundance, and cell size of S. pseudonoctiluca

The species of the family Kofoidiniaceae have been poorly studied and particularly so in Mexico, where only two genera, Kofoidin-ium and Spatulodinium have been reported (Okolodkov & Gárate-Lizárraga, 2006; Gárate-Lizárraga et al., 2007, 2009). The immature morphotype of S. pseudonoctiluca has the epicone, hypocone, cingulum and the sulcus well-differentiated (Figs. 3-8). Some gymno-dinioid stages of S. pseudonoctiluca showed a well-developed tentacle (Figs. 9-10). Mature morphotype of S. pseudonoctiluca has a ten-a ten-tacle that resembles that of Noctiluca (Figs. 11-14). The mature cell of S. pseudonoctiluca has a subconical to round shape, deformed into a shallow cone by pushing in the left side so that the right side became somewhat convex. Ac-

cording to Pouchet (1885), the entire epicone is retractile and may almost completely disappear within the body, which is striated with radiating fibrils (Figs. 11 and 13). This species is char- (Figs. 11 and 13). This species is char-. This species is char- This species is char-acterized by a very small epicone and in the noctilucoid or mature stage has a long unstri-ated tentacle projecting at a right angle to the longitudinal axis of the body, in the sulcal re-gion. The highly transparent extracellular hemi- highly transparent extracellular hemi-spherical dome, known as shell or ‘coque’ that emerges from the epicone is shown in Fig. 12. Some mature specimens tend to be round and others are slightly oval. The nucleus is round, and appeared as a pale area in the center of the cell (Fig. 14). In some specimens it was not easy to observe the undulated flagellum. Some Lugol-fixed mature stages of S. pseu-donoctiluca clearly showed the flagellum (Figs. 16, 21, 22, and 25). This species present an elongate tentacle which varied in length in the specimens observed in this study. Anterior to the tentacle, a small lip is observed (Fig. 18). In general, length of mature stage cell of S. pseu-donoctiluca was 100–173 µm, and width was 89–120 µm; gymnodinioid stages observed in Bahía de La Paz were 90–190 µm long.

Spatulodinium pseudonoctiluca was found in all study areas of the Mexican Pacific con-sidered here. The species was observed from 2008 through 2010 at sampling station 1 in Bahía de La Paz. S. pseudonoctiluca was ob-served for the first time in 2008 during a multi-species microalgae red tide (Gárate-Lizárraga et al., 2009). In bottle samples collected in June 2008, this species reached densities from 1000 to 2000 cells L–1. In November and December 2008, this species was only recorded in net samples. S. pseudonoctiluca was observed mostly from January to June 2009, with a den-2009, with a den-sity of 200 and 800 cells L–1 in May and June 2009, respectively. This species was again ob-served from February through July and from September through November 2010 in net phy-toplankton samples. Immature life stages of S. pseudonoctiluca were observed in March, April, and May 2009 and May, July and October 2010 (Figs. 3, 4, 5, 6, and 7-8, respectively). Mature specimens of S. pseudonoctiluca were first ob-served in this bay during a red tide occurred in June 2008 (Figs. 11 and 12). At Cuenca Alfon-At Cuenca Alfon-so, 18 mature specimens of S. pseudonoctiluca were identified from February through August and 4 and 2 cells in November and December 2010, respectively (Figs. 15 and 16). In the Los Cabos region, 6 and 8 mature specimens of this species were identified in July and Au-gust 2010, respectively (Figs. 17 and 18). In Loreto, 2 mature specimens were observed in March 2008 and 2 in May, 2005. In Bahía de Los Ángeles 5 mature cells of S. pseudonocti-

Figure 2. Sampling stations in Bahía de La Paz, and Los Cabos region, at the southern end of the Baja California Peninsula. 2) Cuenca Alfonso.


luca were identified among samples collected in March and May 2006 (Figs. 19 and 20). In Bahía Magdalena, 10 mature specimens of S. pseudonoctiluca were identified from February through June 2009 and 2 and 4 cells in May and April 2010, respectively (Figs. 21 and 22). In Bahía de Mazatlán, 2 mature specimens were identified in May 2005 and 2 in June, 2005 (Fig. 23). In Bahía de Acapulco, 2 mature speci-mens were identified in November 2009 (Fig. 24). In Salina Cruz, 3 mature specimens of S. pseudonoctiluca and Spatulodinium sp. were identified from samples of May 2008 (Fig. 25,

and 26).

Worldwide distribution of Spatulodinium pseudonoctiluca

First reports of this species are based on the specimens described as Gymnodinium pseu-donoctiluca from the coast of Brittany, south-eastern English Channel (Pouchet, 1885). Be-cause some immature stages of S. pseudonoc-tiluca were identified as different species the real geographical was underestimated. World- World-wide distribution of S. pseudonoctiluca is sum-

Figures 3–14. Light microscope images of Spatulodinium pseudonoctiluca found in sampling station 1 in Bahía de La Paz. Figs. 3-8 immature specimens of S. pseudonoctiluca collected on 10, February 2009, 14, March 21, 2009, January 2010, and May 21, 2010, respectively. Figs. 9–10 show specimens in gymnodinioid stages with tentacle (almost mature?). Figs. 11–12 are specimens of S. pseudonoctiluca collected in June 2008. Arrow in Fig. 12 indicates the shell or ‘‘coque’’; double arrow indicates the undulate flagellum. Figs. 13 and 14 are mature specimens collected in February and June 2010. Arrow in Fig. 13 shows green inclusion around cell. Arrow in Fig. 14 indicates the nucleus of the cell. E= Epicone, H= Hipocone, C= Cingulum, S= Sulcus, and T= Tentacle.


marized in Table 1. The new records from many disparate areas suggest that real geographical distribution has been underestimated and S. pseudonoctiluca could be cosmopolitan.

Distribution in the Mexican Pacific Mature cells of Spatulodinium pseudonoc-

tiluca were first reported along the west coast of the Baja California Peninsula, in Bahía Mag-dalena and Bahía de La Paz (Okolodkov &

Gárate-Lizárraga, 2006; Gárate-Lizárraga et al., 2007; 2009). This species is here first re-ported for Bahía de Los Ángeles, Los Cabos region, Loreto, Bahía de Mazatlán, Bahía de Acapulco, and the Gulf of Tehuantepec. Also in this study, the presence of gymnodinioid stages of S. pseudonoctiluca in Bahía de La Paz is re-ported for the first time.

In general, in Bahía de La Paz, S. pseudonoctiluca occurred at temperatures

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L

Figures 15–26. Light photomicrographs of mature specimens of Spatulodinium pseudonoctiluca from different areas from the Mexican Pacific. Figs. 15-16 show specimens of S. pseudonoctiluca collected at Cuenca Alfonso. Figs. 17-18 show specimens from Los Cabos region. L in Fig. 18 indicates a small lip of S. pseudonoctiluca. Figs. 19-20 show specimens of S. pseudonoctiluca from Bahía de los Ángeles. Figs. 21-22 show specimens of S. pseudonoctiluca from Bahía Magdalena. Fig. 23 shows a specimen of S. pseudonoctiluca found in Bahía de Mazatlán. Fig. 24 shows a specimen of S. pseudonoctiluca found in Bahía de Acapulco. Figs. 25-26 show specimens of S. pseudonoctiluca and Spatulodinium sp., respectively, observed in May 2008, in Salina Cruz. Arrowheads indicate the undulate flagellum in mature cells of S. pseudonoctiluca.


ranging from 19 °C to 30 °C, coinciding with Gómez and Furuya (2007). Salinity was 34.25–35 psu. In Los Cabos region, the specimens were recorded in a range of temperature from 24 °C to 30 °C. At Cuenca Alfonso, tempera-ture ranged from 21.5 °C to 29.5 °C. In Bahía Magdalena, the temperature ranged from 16 °C to 26 °C. In Bahía de Los Ángeles, it ranged

from 16 °C to 26 °C. In Bahía de Acapulco, the temperature at the time of finding was 29 °C. In Salina Cruz, temperature was 25ºC and salinity was 32.8–34.4 psu.

According to Gárate-Lizárraga et al. (2009; 2010a; 2010b), heterotrophic dinoflagellates have become an important component of phy-

Reported as Locality References

Gymnodinium pseudonoctiluca Brittany, France, SEEnglish Channel

Pouchet (1885)

G. lebouriae NW Mediterranean Sea Pavillard (1921)

G. pseudonoctiluca, G. fulgens

Off California coast Kofoid & Swezy (1921)

G. pseudonoctiluca, G. viridis

Brittany, France, SEEnglish Channel

Lebour (1925)

Spatulodinium pseudonoctiluca Coastal Ligurian Sea (NW Mediterranean)

Cachon & Cachon (1967)

S. pseudonoctiluca Adriatic Sea Bakran-Petricioli et al. (1998), Jasprica & Carié

(2007)

S. pseudonoctiluca NE and NW coasts of England, off Scotland

Dodge (1982)

S. pseudonoctiluca Bulgarian waters, Black Sea

Stoyanova (1999)

S. pseudonoctiluca Peter the Great Bay, Russia, western Sea of

Japan

Konovalova & Selina (2002)

S. pseudonoctiluca Odessa Bay, Black Sea Terenko (2005)

S. pseudonoctiluca Canary Islands Gil-Rodríguez et al. (2003)

S. pseudonoctiluca Off Bahía Magdalena, southern Baja California

Okolodkov & Gárate-Lizárraga (2006)

S. pseudonoctiluca Coastal waters of Italy Avancini et al. (2006)

S. pseudonoctiluca Peru-Chile Current Gómez & Furuya (2007)

Equatorial Pacific Ocean Gómez & Furuya (2007)

S. pseudonoctiluca English Channel Gómez & Souissi (2007)

S. pseudonoctiluca Bahía de La Paz, Gulf of California

Gárate-Lizárraga et al. (2009)

S. pseudonoctiluca Helgoland and Sylt islands (North Sea)

Hoppenrath et al. (2009)

S. pseudonoctiluca Basque coast (northern Spain)

Revilla et al. (2009)

S. pseudonoctiluca Costa Rica, Pacific Central America

Víquez & Hargraves (2009)

S. pseudonoctiluca Gulf of Mexico Steidinger et al. (2009)

S. pseudonoctiluca Coast of Marseille, NW Mediterranean Sea

Gómez et al. (2010)

S. pseudonoctiluca Derwent River estuary, Tasman Peninsula

Hallegraeff et al. (2010)

S. pseudonoctiluca Open Mediterranean Sea Gómez (2010)

Table 1. Worldwide records of Spatulodinium pseudonoctiluca.


toplankton during upwelling conditions in Bahía de La Paz. Heterotrophic dinoflagellates are common in marine pelagic systems and have a potentially important role as herbivores (Han-sen, 1991; Jeong et al., 2007). S. pseudonoc-tiluca was traditionally considered exclusively heterotrophic (Larsen & Sournia, 1991). Te-renko (2005) observed inclusions of benthic diatoms in the cytoplast of S. pseudonoctiluca. In this study, small unidentified cell of diatoms (not illustrated), a cell of Prorocentrum sp. (Fig. 26), and some other inclusions were observed in some specimens. Gómez et al. (2010) have shown chloroplasts in S. pseudonoctiluca us-ing epiflourescence microscopy. In our study, some spherical green inclusions were found in both immature and mature stages (Figs. 3–10). Some red spots were found in immature stages (Fig. 9). Koike et al. (2005) suggest that stud-ies of the characteristics of Spatulodinium plas-tids are necessary to improve determination of whether their chloroplasts are keptoplastids or if they derive from ancient endosymbiosis, as had occurred in other dinoflagellates. Although the genus Spatulodinium is considered mono-typic, Gómez et al. (2010) found that molecular data indicate at least a second species within the genus. The specimen reported as Spatulo-dinium sp. (Gómez et al., 2010; Fig. 1Q) is quite similar to findings in Salina Cruz in May 2008 (Fig. 26). The specimens of S. pseudonoctiluca found in this study showed great morphological variation and wide distribution in the Mexican Pacific. Molecular studies are needed to cor-roborate whether there is more than one spe-cies of the Spatulodinium genus. Some authors have suggested that S. pseudonoctiluca have been considered as non-indigenous plankton or introduced species for other areas (Gómez & Boicenco, 2004; Terenko, 2005; Okolodkov et al., 2007). However, this species seems to be well distributed in the Mexican Pacific coast-al waters, which discard at the possibility that this species could be invasive in this area. Al-though Lugol-fixed mature specimens of Spat-ulodinium could be easily identified, immature stages were seen in fixed samples. The use of live phytoplankton samples in this study led to find some immature stages. Live phytoplankton samples must be complementary in the study of naked dinoflagellates.

ACKNOWLEDGMENTSThe project was funded by Instituto Poli-

técnico Nacional (grants SIP-20090299, SIP-20100985, SIP-20100870, and SIP-20100192), CONACYT (grant 47310F), and CIBNOR proj-47310F), and CIBNOR proj- CIBNOR proj-ects (AYCG-8, AYCG-11). ASUPESCA pro-vided support with PISCES research vessels, Hotel Buena Vista Beach Resort provided

hospitality and the Pfleger Institute of Environ-mental Research provided additional support. I thank F. Aguirre-Bahena (CICIMAR-IPN) for his help in collecting samples at Cuenca Alfonso and temperature and salinity data, and M.C. Ramírez-Jáuregui (ICMyL-UNAM, Mazatlán) for the literature search. F. García-Domínguez (CICIMAR-IPN) provided microscopy equip-ment. I.G.L. is COFAA and EDI fellow.

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Fecha de recepción: 25 de enero de 2011 Fecha de aceptación: 28 de abril de 2011

LARVAL AND EARLY JUVENILE DEVELOPMENT OF Tegula eiseni (JORDAN, 1936) (GASTROPODA: TROCHIDAE)

Guzmán del Próo, S. A.1,a, T. Reynoso-Granados2, E. Serviere-Zaragoza2 & P. Monsalvo-Spencer3

1Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR), Instituto Politécnico Nacional, Av. Instituto Politécnico Nacional s/n, Col. Playa Palo de Santa Rita, La Paz, Baja California Sur 23096, México. 3Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C. (CIBNOR), Mar Bermejo 195, Col. Playa Palo de Santa Rita, La Paz, Baja California Sur 23090, México. aCOFAA Grant Fellow. email: [email protected]

ABSTRACT. Larval and early juvenile development was studied in Tegula eiseni (Jordan, 1936) for 63 days under laboratory conditions at temperatures of 20 ± 2°C in order to have a photographic sequence of the stages that help identify wild early juvenile specimens. Larvae were obtained by induced spawning. Postlarvae and juveniles were fed Nannochloropsis oculata and Phaeodactylum tricornutum. Elapsed time from fertilization to veliger was 2 days. All larvae settled by day 4. Development of the teleoconch began on day 12. Juveniles (570 ± 60 µm long) had a teleoconch with 11 longitudinal ribs on day 51. On days 58 through 63, the umbilicus and shell spiral provided juveniles with adult-like morphological characteristics (610 ± 60 µm long). We conclude that the identification of early juveniles of this and other associated gastropods coming from wild populations should be performed by selecting those specimens that show a teleoconch in advanced stages to assure a correct identification.

Keywords: Development, early juvenile, larvae, Tegula eiseni

Desarrollo larvario y primeros estadios juveniles de Tegula eiseni (Jordan, 1936) (Gastropoda: Trochidae)

RESUMEN.Se estudió el desarrollo larvario y primeros estadios juveniles de Tegula eiseni (Jordan, 1936) durante 63 días en condiciones de laboratorio, a temperaturas de 20±2 °C, para obtener una secuencia fotográfica que ayude a identificar los primeros estadios juveniles de especímenes silvestres. Las larvas fueron obtenidas por desove inducido. Las postlarvas y juveniles fueron alimentados con Nannochloropsis oculata y Phaeodactylum tricornutum. El tiempo transcurrido desde la fertilización hasta la etapa veliger fue de 2 días. Las larvas se asentaron al día 4. El desarrollo de la teleoconcha inició en el día 12. Los juveniles (570±60 µm de talla) presentaron una teleoconcha con once costillas longitudinales en el día 51. Entre los días 58 a 63, el ombligo y la espiral de la concha provee a los juveniles de las características morfológicas de adulto (610±60 µm de longitud). Concluimos que la identificación de juveniles tempranos de este y otros gasterópodos asociados que provienen de poblaciones silvestres, debe de realizarse seleccionando aquellos especímenes que muestren una teleoconcha en estados avanzados de desarrollo, a fin de asegurar una correcta identificación.

Palabras clave: Desarrollo, juvenil inicial, larva, Tegula eiseni.Guzmán del Próo, S. A., T. Reynoso-Granados, E. Serviere-Zaragoza & P. Monsalvo-Spencer. 2011. Larval and early Juvenile development of Tegula eiseni (Jordan, 1936) (Gastropoda: Trochidae). CICIMAR Oceánides, 26(1) : 43-50.

INTRODUCTIONThe banded snail Tegula eiseni (Jordan,

1936) is a trochid gastropod inhabiting rocky shorelines of the central, eastern Pacific, from the lowest ebb tide to 18 m deep in the subtidal kelp forest from Monterey, California U.S.A. to Bahía Magdalena, Baja California Sur, México (Morris et al., 1980; Keen, 1971). Along the coastline of Baja California, T. eiseni is a com-mon species of the rocky community reefs as-sociated with abalone (Haliotis spp.) and a vari-ety of other gastropod species like Megastraea (= Astraea) undosa (Wood, 1828), Megathura crenulata (Sowerby, 1825), Fissurella volcano (Reeve, 1849), and species of Tegula funebra-lis (Adams, 1855) and T. aureotincta (Forbes, 1852) (Guzmán del Próo et al., 1991). In the central part of the Baja California peninsula T. eiseni is one of the dominant species (Guzmán del Próo, unpublished data).

Studies carried out in Baja California on the microhabitat of rocky reef gastropods that focused on the settlement and juvenile recruit-ment of more conspicuous species (Carreón-Palau et al., 2003) have required to identify early life stages of T. eiseni from field samples. However, identification of these stages on this and other gastropods has proved to be diffi-cult because of the few available descriptions on reproduction and early development of the members of the family Trochidae. Studies on the genus Tegula refer to descriptions of five species: T. excavata, T. brunnea, T. angiosto-ma, T. funebralis, and T. rustica (Morán, 1997; Kulikova & Omel’yaneko, 2000). From these, the most complete descriptions available are for T. funebralis from the west Pacific coast (Morán, 1997; Guzmán del Próo et al., 2006) and T. rustica from the Sea of Japan (Kulikova & Omel’yaneko, 2000).

In order to contribute to the identification of the early development stages of gastropods in-

44 GUZMÁN DEL PRÓO et al.

habiting the rocky reefs of Baja California, the authors conducted culture experiments in the laboratory to induce spawning and larval de-velopment of the most common gastropods of the rocky community like Megastraea undosa (Guzmán del Próo et al., 2003), Tegula fune-bralis (Guzmán del Próo et al., 2006), Fissurel-la volcano (Reynoso-Granados et al., 2007), and Megathura crenulata (in preparation). This paper describes morphological changes in lab-oratory-cultured larvae and early juveniles of Tegula eiseni, one of the most common spe-cies of Tegula that inhabit the western coast of Baja California.

MATERIALS AND METHODSCollection and maintenance of specimens

Two hundred adults of T. eiseni (shell height 14.5 ± 0.5 mm, basal diameter 19.3 ± 0.9 mm) were collected in the rocky subtidal bottom at Los Morros, Bahía Tortugas, B.C.S., México (27.7°N and 114.9°W). The snails were wrapped in several layers of the giant kelp Ma- crocystis pyrifera (Linnaeus) C. Agardh 1820 and transported to the laboratory in a cooler to maintain adequate moisture. Interior tempera-ture was 10 °C. In the laboratory, specimens were divided into five groups of 40 snails; each group was placed in a 40 L plastic aquarium with 1 µm filtered seawater and kept at 20 ± 2 °C under constant aeration and salinity of 37–39 psu. The snails were fed rehydrated kelp leaves. Water and food were replaced every two days.Gonad conditioning and induced spawning

Of the total capture, 15 snails were sacri-ficed to determine gonad maturation. All were immature. To obtain optimum gonad devel-opment, snails were fed ad libitum with rehy-drated kelp leaves and kept at 20 ± 2 °C for 60 days. During this period, the gonadal condition was monitored every 15 days by sacrificing 10 snails. The specimens were dissected and gen-der was determined by the color of the gonad (cream-colored males and moss green-colored females). Gamete ripeness was determined by the shape of oocytes and sperm motility when examined under a compound microscope. Ma-ture oocytes had a spherical form and mature sperm had active motility.

When specimens were mature, different techniques were tested to induce spawning, including thermal shock (Loosanoff & Davies, 1963; ASTM, 1980), electric shock (Iwata, 1951), and air exposure (Galtsoff, 1964). Be-cause these techniques failed to achieve spawning, we tested a combined method that included freshwater shock, exposure to air, and

rising temperature. In this method, 15 snails were placed in a 40 × 70 × 30 cm plastic contain-er with freshwater. Immediately after exposure, freshwater was discarded and the snails were exposed to air for 3 h. The container was filled with seawater at 20 ± 2 °C and the temperature was gradually raised to 26 °C over a period of 3 h, which was maintained until spawning and fertilization took place after 12–14 h. In some trials, females spawned first; in others, males did. This technique was successful to obtain new gametes when needed. Polyspermy was avoided using less than seven spermatozoids per oocyte (Monsalvo-Spencer et al., 1997).

Sieving of Embryos and LarvaeEmbryos up to the benthic stage were kept

in 32 × 47 × 29 cm fiberglass containers filled with seawater. Embryos were sieved at the gastrula stage using 150, 100, and 70 µm pore Nytex mesh, while larvae were sieved every 48 h during the experiment, using 500, 330, 236, and 160 µm pore mesh. Postlarval and juvenile snails were fed the microalgae Phaeodactylum tricornutum (Bohlin, 1897) and Nannochlorop-sis oculata (Droop & Hibberd, 1977) in a 1:1 ratio. Both species were grown in f/2 medium (Guillard & Ryther, 1962).

Seawater temperature in the aquaria was maintained at 20 ± 2 °C with salinity of 37–39 psu during the development of larvae and early juveniles. The temperature was closer to 20-23 °C, which occurs during the spawning season of T. eiseni in wild conditions (Velez-Arellano et al., 2009). Morphological changes were moni-tored and recorded with a video camera at-tached to a microscope. Size (major axis of the shell) was calculated as the mean and SD from five observations. The assay finished at day 63 when the juveniles showed adult-like morpho-logical characteristics.

RESULTSOnce spawning and fertilization occurred,

the embryonic, larval, and postlarval stages were continuously monitored. The following description identifies the prominent features dur-ing early development. All the length measure-ments are referred to maximum shell length.

Embryonic developmentDay 1. Diameter of unfertilized oocytes was

129 ± 2.5 µm. Oocytes were covered in a mem-brane extending their diameter to 165 ± 5 µm. The space between an oocyte and the mem-brane was 15 µm. The fertilized egg was bright green and retained this color through the larval stage. The first polar body developed at 30–35 min (Fig. 1A); the second polar body formed at 40–45 min (Fig. 1B).

45DEVELOPMENT OF Tegula Eiseni

First cleavage occurred at 50–56 min after fertilization, forming two blastomeres of equal size. Second cleavage took place at 1:15–1:30 h, giving rise to four blastomeres (Fig. 1C). The morula formed at 3–3:47 h having a diameter of 145 ± 5 µm. Blastula formed at 4:40–4:45 h; embryo size was unchanged (Fig. 1D). Cili-ated gastrula with a diameter of 150 ± 10 µm was first observed at 6:30–7:00 h (Fig. 1E). Embryonic trochophore developed at 8:30–9 h and was 155 ± 15 µm long; most of it remained enclosed by the embryonic membrane. As the embryo elongated, the prototrochal girdle be-gan to develop at one end, and two tufts of lat-eral cilia formed at its base (Fig. 1F). During this stage, at 12–13 h, some larvae were able to break through the membrane with spinning movements and ciliary activity and remained suspended in the water column. Length was

160 ± 10 µm. The protoconch formed around the larva, except in the area of the prototrochal girdle (Fig. 1G).

Early veliger occurred at 15–16 h and was 165 ± 5 µm long. Velum and cephalo-pedal mass primordium was observed. Most larvae were still enclosed by the membrane at this stage. The protoconch covered the entire body except the velum which had not withdrawn into the shell. Membrane-free early veligers were observed at 21 h, length 190 ± 5 µm (Fig. 1H).

Day 2. The veliger stage occurred between 34–36 h, and the torsion process began. Ve-ligers were 195 ± 5 µm long. Cephalo-pedal mass showed retractile movements, with the operculum already formed. The velum was re-tractile and split into two lobes (Fig. 2A).

Figure 1. Development stages in Tegula eiseni. A and B, Egg; C, Second cleavage; D, Blastula; E, Ciliate gastrula; F, Encapsuled trochophore; G, Free-swimming trochophore; H, Membrane-free early veliger. Key: 1PB= first polar body, M= membrane, 2PB=second polar body, B= blastomere, PG= prototrochal girdle, LC= tuft of lateral cilia, SP=secretion of protoconch, PG= prototrochal girdle, P= protoconch, CPP= cephalo-pedal primordium, V= velum.


The veliger stage occurred at 44–48 h; ve-ligers were 195 ± 5 µm long. Eye spots were present. Velum cilia began to detach, starting metamorphosis. Larvae exhibited exploratory movements in search of attachment substrates, at times crawling and then returning to the wa-ter column.

Day 3. Late veliger stage. Protoconch size unchanged; cephalic tentacle primordia be-came evident. Foot and operculum were promi-nent. Remnant tufts of velum cilia were still present but had slight motility (Fig. 2B).

Benthic phaseDay 4. Postlarvae were 197 ± 8 µm long. All

larvae had settled and began to feed (fig. 2C).Day 5. Postlarvae size unchanged. Cephal-

ic tentacles with papillae (Fig. 2D) were pres-

ent.Day 12. Postlarvae were 225 ± 25 µm long.

Development of teleoconch began; a suture re-mained between the teleoconch and the proto-conch (Fig. 2E).

Day 15. Postlarvae were 250 ± 30 µm long. Six ribs began to form as thin longitudinal lines on the anterior margin of the teleoconch (Fig. 2F).

Day 16. Postlarvae were 250 ± 30 µm long. The teleoconch continued to grow and a sec-ond suture was present (Fig. 2G).

JuvenilesDay 19. Early juveniles were 285 ± 15 µm

long. Longitudinal ribs were more conspicuous and new ribs started developing as delicate

Figure 2. Development stages in Tegula eiseni. A, Veliger; B, Late veliger; C- G, benthonic post-larva; H, Early juvenile. Key: CT= cephalic tentacles, ES= eyespot, F= foot, FS= first suture, O= operculum, PA= papillae, R= ribs, RL= new rib lines, SS= Second suture, TL= teleoconch, V= velum.


lines on the lateral edges of the teleoconch. First whorl was formed with an oval-shaped aperture (Fig. 2H). Metamorphosis was com-pleted.

Days 35–37. Early juveniles were 430 ± 50 µm long. Second whorl formed, rising in a dextrogyrate direction; its growth bordered the exterior rim of the first whorl. The organism as a whole took on a conical shape; a hollow oc-curred at the center of the whorls, which gave rise to the umbilicus of the shell (Fig. 3A).

Day 42. Early juveniles were 505 ± 25 µm long. Cephalic tentacles had 12–15 papillae on each one (Fig. 3B). Four transverse sutures were conspicuous on the teleoconch (Fig. 3C).

Day 51. Juveniles were 570 ± 60 µm long. Teleoconch had 11 longitudinal ribs. Two fully whorls were formed; open umbilicus was now

conspicuous with a diameter of 40-60 µm (Fig. 3D).

Days 58–63. Juveniles were 610 ± 60 µm long. Third whorl developed. Diameter of umbi-licus was 60–80 µm, and shell spiral provided juveniles an adult-like morphology (Fig. 3E).

Table 1 and Figures 1 to 3 summarize the various developmental stages and structures described above. The average growth rate was 7.7 µm∙day-1 (Fig. 4).

DISCUSSIONDuring gonad conditioning and testing of

the different techniques to induce spawning, the snails showed the typical clustering that is displayed by many trochids just before spawn-ing (Hickman, 1992; Kulikova & Omel’yanenko, 2000), except when they were stimulated with

Figure 3. Development stages in Tegula eiseni. A-E, juveniles. Key: FW= first whorl, PA= papillae, ST= teleoconch sutures, SW= second whorl, TW= third whorl, U= umbilicus.


freshwater. In the latter case, specimens exhib-ited slow travel movements at the beginning of the stimulus, remained motionless after this, and did not form clusters. It is difficult to ascribe this change in behavior to a single factor, but it was most likely a response to the freshwater procedure to induce spawning since the speci-mens remained separated after all inductions using this technique. However, this behavior should be confirmed in future trials.

The family Trochidae contains species that deposit benthic egg masses and species that broadcast spawn their gametes (Hickman, 1992). In this study we found that T. eiseni broad-cast spawn their gametes as T. funebralis does (Morán, 1997; Guzmán del Próo et al., 2006). But female gametes of T. funebralis have very fragile membranes that break when manipulated (Guzmán del Próo et al., 2006), while the gam-ete membrane in T. eiseni is more resistant to handling. The membrane is lost at different times in related species: in T. rustica, it disappears just after fertilization (Kulikova & Omel’yanenko, 2000) and during the trochophore stage in T. fu-nebralis (Morán, 1997; Guzmán del Próo et al., 2006). In our experiment, the membrane in T. eiseni disappeared at the veliger stage.

Embryonic development up to the veliger stage took 3 days in T. eiseni and 4–7 days in T. funebralis (Guzmán del Próo et al., 2006; Morán, 1997). T. eiseni reached the settlement stage within 4 days. For example, T. funebralis, T. rustica, and Cantharidus callichroa callichroa

did not begin settlement before 6–8 days (Ho Sun & Yun Hong, 1994; Morán, 1997; Kulikova & Omel’yanenko, 2000; Guzmán del Próo et al., 2006). These differences in development rate may account for the temperature of each experi-ment, since development time is dependent on temperature (Leighton, 1974; Strathman, 1987; Kulikova & Omel’yanenko, 2000). Embryonic and larval development of T. eiseni is morpho-logically similar to the development of the spe-cies that we have studied, Megastraea undosa, Fissurella volcano, and T. funebralis (Guzmán del Próo et al., 2003, 2006; Reynoso-Granados et al., 2007). Thus, differences between these species can be observed until secretion of the teleoconch occurs.

The fine details of the teleoconch of gastro-pods, which include form and surface striations on the shell in addition to growth lines and or-namentations, are important in the identification of larvae and pre-juveniles of gastropods (Fret-ter & Pilkington,1971). For instance, in T. eiseni the teleoconch is tubiform, spiral-shaped, and extends toward the anterior part of the shell, as it occurs in T. funebralis and M. undosa, while in F. volcano the teleoconch is fan-shaped and extends toward the posterior region. In early ju-veniles of T. eiseni and T. funebralis very fine longitudinal striations are formed on the anteri-or edge of the teleoconch, which become longi-tudinal ribs in juveniles. In T. eiseni 11 ribs were observed, while in T. funebralis the number of ribs was 7 to 8 (Guzmán del Próo et al., 2006).

y = 7.899x + 150.42R2 = 0.9877

0

100

200

300

400

500

600

700

800

0 10 20 30 40 50 60 70

Age (Days)

Shel

l le

ngth

(µm

)

Figure 4. Larval and juvenile growth of Tegula eiseni. Day 0 corresponds to the fertilized oocyte. ♦ = mean (± SD) of 5 measurements.


In adults, the umbilicus is open in both species at early stages, but it is closed in T. funebralis af-ter juveniles reach 3 mm in size (Morán, 1997), while in T. eiseni it remains open during its life.

However, in spite of all the characteristics here described, the identification of T. eiseni at early stages remains difficult to separate from T. funebralis, except when early juveniles have completed their development; for example, the number of striations in the teleoconch is evi-dent and the presence of an open or closed umbilicus becomes a conspicuous and defini-tive character. Therefore, we conclude that for microhabitat studies or experiments with artifi-cial collectors for settlement studies (Ventura-López, 2007), the identification of early juveniles of Tegula species and other associated gastro-pods should be done further of early stages, and preferably with specimens that show a te-leoconch in advanced stages to assure a correct identification.

ACKNOWLEDGMENTS The authors express their appreciation to

Centro de Investigaciones Biológicas del Noro-este and Instituto Politécnico Nacional (CGEPI grant 200494) for financial support of this bi-institutional study. Cynthia Aldana supplied the microalgae used as food. Jorge Belmar and Juan José Ramírez collected the specimens. Cooperativa de Producción Pesquera Bahía Tortugas and its technicians, Alejandro Villa Bastida and Alberto Castro provided support during fieldwork. Centro Regional de Inves-tigaciones Pesqueras in La Paz allowed us to use their facilities in Bahía Tortugas. This study was done under permit (Permiso de Pesca de Fomento-SAGARPA.123.05.1836/2003). The English text was reviewed by Diana Leticia Dorantes Salas at CIBNOR.

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STAGE TIMEOocyte 0Egg with first polar body 30–35 minEgg with second polar body 40–45 minFirst cleavage (2 blastomeres) 50–56 minThree cells (two blastomeres and 1–1:10 hone polar lobe)Second cleavage (4 blastomeres) 1:15–1:30 hMorula 3–3:47 hBlastula 4:20–4:45 hCiliate gastrula 6:30–7 hEncapsuled trochophore, prototrochal girdle, tufts of lateral cilia

8:30–9 h

Free-swimming trochophore 12–13 h Early veliger (with membrane) 15–16 hMembrane-free early veliger 21 hVeliger (operculum, velum split into two lobes)

2 days

Late veliger, eyespots, velum cilia are detaching

2 days

Late veliger, tentacle primordium 3 daysBenthic stage. 4 daysPostlarva, tentacles with papillae 5 daysFirst teleoconch suture 12 daysOnset of 6 longitudinal ribs 15 daysSecond teleoconch suture 16 daysEarly juvenile, first whorl fully formed; ap-erture is oval-shaped; formation of new ribs

19 days

Second whorl (dextrogyrous), umbilicus begins to form

35–37 days

Juvenile, tentacles with 12–15 papillae; 4 transverse sutures on teleoconch

42 days

Two full whorls, 11 ribs, and open umbili-cus 40–60 µm diameter

51 days

Development of third whorl. Open 58–63daysumbilicus 60-80 µm in diameter.Adult-like appearance

Table 1. Development time in the banded snail, Tegula eiseni from embryo to juvenile under laboratory conditions at 20 ± 2 °C


Guzmán del Próo, S. A., T. Reynoso-Grana-dos, P. Monsalvo-Spencer & E. Serviere-Zaragoza. 2003. Larval and early juvenile development of the wavy turban snail Me- gastraea undosa (Wood, 1828) (Gastropo-da: Turbinidae). The Veliger, 46: 320–324.

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Fecha de recepción: 31 de enero de 2011 Fecha de aceptación: 28 de abril de 2011

ARTÍCULO POR INVITACIÓN ECOSYSTEM-LEVEL EFFECTS OF THE SMALL PELAGICS FISHERY

IN THE GULF OF CALIFORNIA

Del Monte-Luna, P.1, S. E. Lluch-Cota2, C. J. Salvadeo1 & D. Lluch-Belda1 1Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas-IPN. Avenida Instituto Politécnico Nacional s/n Col. Playa Palo de Santa Rita PO Box 592. C.P. 23000. La Paz, BCS, México. 2Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste S.C., PO Box 128. La Paz, BCS, México. email: [email protected].

ABSTRACT. Documentary scientific evidence supports the notion that the small pelagics fishery in the Gulf of California does not measurably affect the physical habitat or the functional relationships between the species comprising the pelagic ecosystem. Also, there is little information that suggests any negative effects of the small pelagic fishery operations on critically endangered, endemic species, i.e., vaquita and totoaba. Under the current management regime, small pelagics fishery in the Gulf of California has recovered twice from collapses during the last 30 years. Although the small pelagics abundance varies greatly, the long-term productivity of the target species and the structure and function of the pelagic ecosystem are not compromised because the fishery relies on a suitable logistic and administrative platform, which is consistent with international standards for responsible fisheries, precautionary approach and ecosystem-based fisheries management principles.

Keywords: Climate change, collapse, ecological modeling, Pacific sardine, recovery, trophic relationships.

Efectos a nivel ecosistema de la pesquería de pelágicos menores en el Golfo de California

RESUMEN. Existe documentación científica suficiente como para suponer que la pesquería de pelágicos menores en el Golfo de California no afecta significativamente el hábitat ni las relaciones funcionales entre las especies que conforman el ecosistema pelágico del cual depende. Tampoco hay información que indique interferencia entre las operaciones de la pesquería de pelágicos menores y especies amenazadas o en peligro de extinción, específicamente la vaquita y la totoaba. Adicionalmente, bajo el sistema actual de manejo, esta pesquería no sólo ha logrado recuperarse exitosamente en dos ocasiones durante los últimos 30 años sino que también cuenta con la plataforma logística y administrativa necesarias para asegurar un aprovechamiento racional de las especies objetivo y la productividad de la propia actividad en el largo plazo, en congruencia con los estándares internacionales de pesca responsable y enfoque precautorio.

Palabras clave: Cambio climático, colapso, modelación ecológica, , recuperación, relaciones tróficas, sardina monterrey.Del Monte-Luna, P., S. E. Lluch-Cota, C. J. Salvadeo & D. Lluch-Belda. 2011. Ecosystem-level effects of the small pelagics fishery in the Gulf of California. CICIMAR Oceánides, 26(1): 51-62.

APPROACHThe most common way of investigating

functional relationships between species is based on their feeding habits. Within an ecosys-tem, some species interfere with others through competition and predation, while others benefit from feeding in different systems across their migratory routes, compelling other species to follow them as they migrate. This situation re-sults in a complex trophic web in each ecosys-tem with its own particular dynamic, defined by the less vagrant species with bridges formed to other webs by the most mobile species.

In the Gulf of California, functional relation-ships have been studied with two complemen-tary approaches. The first involves a description of the feeding habits for the main commercial species (fish resources) and conservation-rel-evant species (i.e., marine tetrapods). The second approach is a more holistic one, based on the mathematical representation of energy and biomass fluxes among the functional groups in

the ecosystem (herbivores, carnivores, plankto-phages, etc.), that allows for the examination of effects of fishing at levels of integration above that of the population (Christensen & Walters, 2004). During the last decade, several trophic models of various regions of the gulf have been developed (e.g., Arreguín-Sánchez et al., 2002; Arreguín-Sánchez & Calderón-Aguilera, 2002; Morales-Zárate et al., 2004; Lercari & Arreguín-Sánchez, 2009).

In the gulf’s pelagic ecosystem, the dominant functional fish group in terms of biomass con-sists of the small pelagics, and within this group the Pacific sardine (Sardinops sagax caerule-us) is the most abundant species, representing on average 55% of the total catch (Table 1; Fi- gure 1). This species is therefore of great eco- nomic and ecological importance. Small pelagics, marine amniotes and some invertebrates such as shrimps have been the focus of the aforementioned approaches during the last 30 years. Bakun et al. (2009) regard trophic in-

52 DEL MONTE-LUNA et al.

teractions, particularly the one where sardines are a source of food for predators, as key elements that should be incorporated into any ecosystem-based management system.

There is a increasing concern regarding the impact that fishing foraging species may have on the structure of marine ecosystems (Ba-kun et al., 2009), however efforts for integra- ting available evidence for some ecologically relevant systems are lacking. In the present

study we made a thorough literature survey in order to determine whether there is docu-mentary information suggesting that the small pelagics fishery negatively affects the throphic relationships in the pelagic ecosystem of the Gulf of California, or the critically endangered species and their habitats that are or might be in contact with this fishery. We also examined the role of the small pelagics management sys-tem on the fishery behavior and productivity. In the following sections we present a review of tropho-dynamic studies, ecological modeling of small pelagics and environmental impact of this fishery in the Gulf of California, as well as our interpretations of this research in the context of ecosystem functional relationships and fisheries management.

FUNCTIONAL RELATIONSHIPSInvertebrates and fish

There are more than 40 scientific publica-tions on the feeding habits of several species in different zoological groups that feed upon small pelagics in the region. These references (most-ly grey literature) are summarized in (Tripp-Val-déz et al., 2010).

With respect to invertebrates, the jumbo squid (Dosidicus gigas) is considered to be the

Species/Authority Common name A BOpisthonema libertate (Berry & Barret)

Pacific thread herring 30 +17.4

Opisthonema bulleri (Regan) Slender thread herring 30 17.4

Opisthonema medirastre (Berry & Barret)

Middling thread herring 30 17.4

Cetengraulis mysticetus (Günther) Pacific anchovy 70 20.7Sardinops sagax caeruleus (Jenyns) Pacific sardine - 55.9Scomber japonicas (Gmelin) Chub mackerel - 3.8Engraulis mordax (Girard) Californian

anchovy - 0.7Etrumeus teres (DeKay) Round herring - 0.8Oligoplites spp. Longjaw

leatherjack - 0.7

Table 1. Catch composition (%) of small pelagics in the main landing ports in the Gulf of California; A) Mazatlán Sinaloa; B) Yavaros y Guaymas, Sonora; extracted from Instituto Nacional de la Pesca (2006).

Figure 1. Comparison between the historical total catch of the small pelagics fishery in the Gulf of California and that of the Pacific Sardine in the same region.

53EFFECTS OF THE SMALL PELAGICS FISHERY

most abundant cephalopod in the gulf (>45,000 tons per year since 2000). Its migratory move-ments, and therefore the interannual variation of its abundance, are thought to be linked to environmental fluctuations, interactions with other fisheries (Instituto Nacional de la Pesca, 2006) and the seasonal displacement of small pelagics inside the gulf. However, these hypo- theses have yet to be proved. For instance, descriptions of the jumbo squid’s diet indicate that mychtophid fish and red crabs are the best represented groups while sardines, although present, do not seem to be such an important (Figure 2) or ecologically relevant component (Rosas-Ruíz et al., 2008). Nevertheless, Ba-kun et al. (2009) suggested that the migratory movement of jumbo squid could influence the mortality and growth rates of sardines, in addi-tion to their reproductive success.

From the available literature, ten species have been identified that feed upon small pe-lagics. Six of these species include the pacific sardine in less than 3% (Index of Relative Im-portance) of their diet while just one, the striped marlin (Tetrapturus audax) has the sardine rep-resenting 24% of its diet. The remaining species feed upon other small pelagics (O. libertate, E. teres, and Opisthonema spp.) in no more than 5% of their diets, except for the sharpnose shark (Rhizopriononodon longurio) and the yel-

low snapper (Lutjanus argentiventris) for whom small pelagics comprise up to 25% of the diets, however their preys -Opisthopterus dovii and Harengula thrissina, respectively, are not target species. Moreover, it is well documented that large pelagics that prey on the sardine show distribution patterns similar to those of teutoph-agous cetaceans (Salvadeo, 2008a).

There is evidence of a strong seasonal sig-nal in the abundance of striped marlin in the southwest gulf, similar to that observed for ich-thyophagous cetaceans such as the common dolphin (Delphinus spp.), with a winter/spring maximum (Figure 3) coinciding with the south-ward movement of the sardine (Lluch-Belda et al., 1986; Cisneros Mata et al., 1995a; Ha- mmann et al., 1998; Ortega-García et al., 2005; Salvadeo, 2008b). It is noticeable that the period in which the stomach contents of the striped marlin were sampled (1988-1989) was anomalously cold, consistent with an increase in sardine abundance and residence time in the southern portion of the gulf (Lluch-Belda et al., 2005). In terms of functional relationships this can be translated into higher, yet casual, food availability for large pelagic predators.

Marine amniotesMarine amniotes have a larger proportion

of small pelagics in their diets, and the avai-

Figure 2. Percentage prevalence of small pelagics (sardine and anchovy = Clupeidae) in the diet of large pelagics in the Gulf of California; Chp (cephalopods), MM (marine mammals), D.g. (Dosidicus gigas), S.l. (Sphyrna lewini), S.z. (Sphyrna zygaena), R.l. (Rhizoprionodon longurio), R.t. (Rhincodon typus), M.sp (Mustelus sp.), C.f. (Carcharhinus falciformis), S.c. (Squatina californica), C.p. (Caulolatilus princeps), L.a. (Lutjanus argentiventris), C.h. (Corhyphaena hippurus), M.r. (Mycteroperca rosacea), T.m. (Totoaba macdonaldi), I.p. (Istiophorus platypterus), T.a. (Tetrapturus audax), M.m. (Makaira mazara), Z.c. (Zalophus californianus), P.s. (Phocoena sinus), L.h. (Larus heermanni), S.e. (Sterna elegans), P.a. (Phaethon aethereus), T.m. (Thalasseus maximus), S.l. (Sula leucogaster), S.n. (Sula nebouxii), and P.o. (Pelecanus occidentalis); CN (center-north), CS (center-south), yng (young), S (south), SW (southwest), N (north) from the Gulf.


lability of these species as a food resource is related to their seasonal movement across the gulf. For two out of the seven marine birds (Larus heermanni) and (Sterna elegans) that feed upon small pelagics, the northern anchovy (E. mordax) corresponds to 70% of their total consumption. However, this species represents less than 1% of the total catch of small pelagics in the central Gulf of California. The pacific sardine comprises the remaining 30%. Further-more, depending on their relative abundance, there seems to be a shift in the proportion of sardines and anchovies in the birds’ diets: when sardines are abundant, the anchovy becomes a less important food item and vice versa (Ve-larde et al., 1994), resulting in a constant food supply regardless of the ecological regime.

The diets of the blue-footed booby (Sula nebouxii) and the brown booby (Sula leucogas-ter) in the central gulf are mainly (57%) com-posed of Peruvian anchovy, which comprises 20% of the total catch of small pelagics in the region. In one of only two available studies a- ddressing the feeding habits of the brown boo-by (Suazo-Guillén, 2004), The Pacific sardine represents 41% of the diet. The rest of the dietary components of these and other marine birds such as the brown pelican (Pelecanus occidentalis) the royal tern (Sterna maxima) and the red-billed tropic bird (Phaethon aethereus) consist of small pelagics that are poorly represented or absent in the total catch Anchoa spp., A. exigua, A. ischana and Lile stolifera. This suggests that the brown booby has sufficient trophic plasticity to switch between dif-ferent preys according to their spatial availabil-ity, and even though the small pelagics fishery and marine birds do share some target species, there is no evident interference between them

due to the low proportion of these kinds of fish in the catch and in their diets, respectively.

Regarding marine mammals, the sea lion (Zalophus californianus) has no dietary prefer-ence for small pelagics and feeds upon benthic and mesopleagic species. However, S. sagax is the main food item in four of the 13 breeding colonies of sea lions situated around the Midriff Islands, where the size of local sea lion popula-tions (which was declining until 2004; Szteren & Aurioles, 2006) is positively correlated with that of the sardine. For this reason it is imperative to highlight the factors affecting the abundance of small pelagics in the Gulf of California.

The effects of fishing on the population dynamics of small pelagics in the Gulf of Cali-fornia are not fully understood (Wolf, 1992; Cisneros-Mata et al., 1995a). However, there is little doubt about the influence of environmental conditions, particularly the interannual variability (i.e., El Niño/La Niña), on the abundance of these species (Lluch-Belda et al., 1989, 1995; Nevárez-Martínez et al., 2001). To illustrate this relationship, Lluch-Cota et al. (1999) forecas- ted with reasonable accuracy the sharp decline (1992) and later recovery (1996) of the pacific sardine in the Gulf of California using an up-welling index, the sea surface temperature and the reproductive success of the stock (derived from the abundance of eggs and larvae) as the only predictors for the total catch. This may in-dicate that the observed negative population trend in the four sea lion breeding colonies in-directly responds to environmental fluctuations, in the form of changes in prey availability, more than to dynamics of the fishing effort exerted on small pelagics.

Small pelagics are also important food

Figure 3. Temporal occurrence of large pelagic species for sport fishing in Cabo San Lucas area: common dolphinfish (Coryphaena hippurus), striped marlin (Tetrapturus audax), sail fish (Istiophorus platypterus) and blue marlin (Makaira mazara), extracted and modified from Ortega-Garcia et al. (2005); marine mammal occurrence in the southwest Gulf of California: common dolphin (Delphinus sp.), pilot whale (Globicephala macrorhynchus) and bottlenose dolphin (Tursiops truncatus); extracted from Salvadeo (2008a).


items in the diets of common dolphins (Del-phinus delphis) and (D. capensis, Salvadeo, 2008b) and the Bryde’s whale (Balaenoptera edeni, Urban & Flores, 1996). Similar to what is observed in sea lion breeding colonies, there is a correlation between the presence of these whales and oceanographic interannual variability, mediated by the sardine stock abundance (Salvadeo et al., 2007). Larger cetaceans such as the sperm whale (Physeter macrocephalus) and the pilot whale (Globicephala macrorhyn-chus) chiefly consume squid (Jaquet & Gen-dron, 2002; Salvadeo, 2008b), while the blue whale (Balaenoptera musculus) eats zooplank-ton (Busquets-Vass, 2008). However, species such as the fin whale (Balaenoptera physalus) and the bottle-nose dolphin (Tursiops trunca-tus) may benefit from having small pelagics as a dietary component (Gendron, 1993; Jaume, 2004; Salinas, 2005). Fifteen out of 30 ceta-cean species observed in the Gulf of Califor-nia are occasional visitors, and of the remain-ing half only three species, the most abundant ones in the region, feed upon small pelagics in addition to many other groups. None of these predators are included as threatened or endan-gered on international conservation lists.

Critically endangered speciesRegarding the functional relationship be-

tween small pelagics and endangered species such as the vaquita (Phocoena sinus) there are some available studies that describe feed-ing habits (for instance, Culik 2004 and www.vaquitamarina.org), although most of them are based on no more than four original articles (Fitch & Brownell, 1968; Silber, 1990; Vidal et al., 1995; Pérez-Cortés Moreno et al., 1996). Only the latter mentions the presence of two small pelagics in the vaquita’s diet: the slender anchovy (A. ischana) and the gulf anchovy (A. helleri) neither of which have been registered by catch or incidental catch in the Gulf of Cali-fornia small pelagics fishery. Moreover, the va-quita is considered to be an opportunistic con-sumer, preying upon small demersal fish and invertebrates such as the squid.

Another species that is endemic to the Gulf of California, and regarded as critically endan-gered by the International Union for the Con-servation of Nature is the totoaba, (Totoaba macdonaldi) which in its adult stage preys upon small pelagics, particularly the pacific sardine (Román-Rodríguez, 1990). The low popula-tion numbers of the totoaba are attributable to effects from different factors such as habitat loss, incidental catches of the shrimp fishery, poaching and natural environmental changes (Cisneros-Mata, 1995b; Lercari & Chávez, 2007). Regarding the latter cause, it has been

suggested that certain large-scale climate pat-terns observed over the Mexican Pacific are positively correlated with regional regimes of sea temperature in the upper Gulf of California. The ecological effects of such changes may be revealed, via trophic web and reproductive success, in the sardine stock abundance and therefore in its availability as prey. The impor-tance of each of these factors on the totoaba’s abundance is currently unknown. However, the relative weight of the functional relationship between this species and the sardine is deter-mined by factors that are unrelated to small pe-lagics fishery.

Ecological modellingThere are several studies addressing the

dynamics of trophic flows in the Gulf of Califor-nia, but only four explicitly including the small pelagics (i.e., S. sagax, Arreguín-Sánchez & Calderón-Aguilera, 2002; Arreguín-Sánchez & Martínez-Aguilar, 2004; Rosas-Ruíz et al., 2008; Lercari, 2006). In the first one, the au-thors recognized environmental variability as a key element for deriving stock biomass es-timations for the pacific sardine in the pelagic ecosystem. The second one represents an im-provement of the previous model. The authors modified the sardine´s vulnerability to predation (i.e., changes in predation rate on sardines) and directly incorporated the sea surface tem-perature and upwelling index as forcing fac-tors on the sardine’s natural mortality. Although such amendments reduced the magnitude of the residuals between the observed and esti-mated biomass, they did not help to capture the main signals observed in the biomass time se-ries for the sardine. This may be due to the in-ternal structure of the current model, which only allows the incorporation of forcing factors in a linear manner. Del Monte-Luna et al. (2007) suggested that changes in sardine abundance over time do not entirely rely on the trophic flow dynamics within the ecosystem, but instead on the non-linear effects of temperature and up-welling on the sardine stock, particularly on its reproductive success (Lluch-Cota et al., 1999).

The third study addresses the role of the gi-ant squid in the pelagics ecosystem in the mid-dle of the Gulf of California. The authors high-light that there is no significant functional rela-tionship between the two species despite the fact that small pelagics are part of the diet of the giant squid. The last of these works explores the effects of fishing (including small pelagics fishery) on different species inhabiting the up-per gulf, i.e., vaquita and totoaba. The results indicate that small-scale fishery and shrimp fishery directly interfere with these two species through fishing mortality, and indirectly through


trophic flows. Small pelagics fishery, nonethe-less, appeared to be harmless (Lercari, 2006).

Impacts on habitat and selectivityTwo of the less desirable effects of any fish-

ery are alterations in habitat and the direct or in-cidental mortality of non-target species. Some fishing gears and fishing operations, such as the trawling nets, have the potential to directly affect the immediate benthic habitat and its oc-cupants by traction over the sea floor. Moreover, because of the low selectivity of the equipment, several other species are caught in addition to the commercial sought ones during fishing op-erations. Such incidental catches may become significant when species have biological traits that render them more vulnerable to external perturbations or when their population numbers are extremely low.

In general, the fishing operations used for small pelagics fishery are virtually harmless to the habitat and to other species because they are performed at the core of the water column, between depths of 30 m and 200 m, using sur-face or mid-water-column purse seine nets that directly target small pelagics. For example, the Pacific sardine fishery in Washington State (15,000 metric tons in 2002) extracts no more than four non-target species whose total num-bers, on average, do not exceed 1000 individu-als per year, with most of these being returned alive to the water (Washington Department of Fish and Wildlife, 2002). In Australia, the inci-dental catch of purse seine nets is negligible. Even when using mid-water trawling nets, the by-catch represents less than 1% of the total catch (Australian Fisheries Management Au-thority, 2005).

In the Gulf of California, interference with other fisheries and the environmental effects of the small pelagics fishery are minimal. In this region, purse seine nets are deployed at depths between 40 m and 100 m. Additionally the char-acteristics of fishing gear and boats are regulat-ed by law (NOM-003-PESC-1993) to minimize the extraction of juvenile individuals. According to at-sea direct sampling and interviews with fishermen, discarding and incidental fishing rarely occur. Discards are generally comprised of the same target species and take place when the size of the fish school surpasses the ves-sel’s storage capacity. Besides small pelagics, the purse seine fishing fleet may capture other species such as the jumbo squid and Oligop-lites spp., which account for no more than 1% of the total catch (Instituto Nacional de La Pes-ca, 2006).

Another potentially adverse ecological

effect caused by fishing activities is the reduction of a stock´s recovery potential when exploited species are driven to very low population levels (depensation or Allee effect) because this may further accelerate the collapse. In gregarious species such as small pelagics, depensation may weaken the aggregation capacity of the organisms, which then would tend to associate with other species to form dense schools (Mo-rales-Bojórquez & Nevárez-Martínez, 2005). In the case of sardines, low probability of egg fertilization is a consequence of depensation (Cisneros-Mata et al., 1995a). Nevertheless, the estimated threshold value for negative ef-fects on the population growth of the species in the Gulf of California is considerably below the historical minimum (1993-1994) of spawn-ing and adult abundance (Morales-Bojórquez & Nevárez-Martínez, 2005). In summary, there is no available evidence that the pacific sardine had or will display the Allee effect in the near future.

Regarding the relationship between the small pelagics fishery and threatened or criti-cally endangered species, there is no docu-mented evidence of incidental mortality or any other kind of harm. It is possible that the northern limit for the geographic distribution of the Pacific sardine in the East coast of the gulf (Rodríguez-Sánchez & Ponce-Díaz, 1986) is located near (+100 km) a zone where one vaquita was once sighted, southwest of Punta Peñasco. However, the northern terminus of the geographic distribution for the commercial catch of small pelagics is relatively far from the historical southern limit of the vaquita (Figure 4).

With respect to other vulnerable species, simple matching of distribution maps suggests that the geographic range of T. macdonaldi overlaps with that of the commercial fleet that fishes small pelagics. However, the modus operandi of the purse seine fishery and the physical characteristics of its fishing gear have little or no effect on the sea floor (Fletcher & Head, 2006), where the entire life cycle of the totoaba takes place (Cisneros-Mata et al., 1995b, 1997). Therefore, this species is out of reach of the purse seine nets. The observed fishing mortality for this species is a result of the shrimp fishery by-catch, gill nets from the small-scale fishery and poaching (Pedrín-Osuna et al., 2001). Other factors unrelated to the small pelagics fishery may play an important role in regulating the totoaba population; such factors include the loss of spawning habitat resulting from a reduction in the discharge volume from the Colorado River and natural climatic oscilla-tions (Lercari & Chávez, 2007).


Fish productivity and fishery managementTo realize the recovery capacity for a natu-

ral population, the population must transit from low to high levels of abundance or re-colonize its original range after a substantial reduction in geographic distribution. These events are fu-eled by a combination of factors such as the biological traits of the species, the condition of the immediate environment and the implemen-tation of appropriate and adequate manage-ment actions. A common feature that charac-terizes small pelagics around the world is their large abundance fluctuations, sometimes unre-lated to fishing dynamics, in time scales rang-ing from the interannual to multi-decadal that are synchronized with the expansion and con-traction of populations along their geographical range (Lluch-Belda et al., 1989; Chávez et al., 2003).

The small pelagics in the Gulf of Califor-nia are no exception. During the history of the fishery in the region, the total catch has shown drastic reductions. The first and most impor-tant drop was registered in the early 1990’s, just before catches reached a historical maxi-mum (1988-1989). In no more than four years the catch dropped from 294,000 tons to 7,000 tons (97% reduction), which, under the current

context of fishery management, may be consid-ered a severe collapse. We should clarify that the sardine did not really collapse in the strict sense (population decline to dangerously low levels as a response to uncontrolled, intense, fishing). Instead, schools were restricted to their usual distribution around the Midriff islands and did not expand south to the customary fishing grounds along the eastern coast of the gulf (Lluch-Cota et al., 2007; Bakun et al., 2009).

By the mid 1990’s yields had increased to 215,000 tons. Assuming that in this case the total landing of sardines may be used as an in-dex of abundance, then the population would have recovered by 75%. The second reduction occurred a few years later (1998-2000), when the catch dropped to 55,000 tons (a 74% reduc-tion). Between 2000 and 2003, landings built up to 203,000 tons, representing a 94% recovery relative to the previous maximum. Since then, the total catch of small pelagics has shown a positive trend. It must be stressed that after 1990, the fishing effort has been fairly constant (Instituto Nacional de La Pesca, 2006).

Although this situation indicates that the fluctuations in the stock of small pelagics may not be fully explained by the dynamics of the fishing effort, these changes have been attrib-

Figure 4. (A) Geographical distribution of the commercial pelagics fishery in the Gulf of California (dotted line). (B) Upper Gulf of California Biosphere Reserve and Colorado River Delta (solid line); sighting distribution of the vaquita (Phocoena sinus; solid circles) and observed southern limit of the Pacific sardine in the Gulf of California (white cross). Taken from INP (2006); Map Library from the National Commission of Natural Protected Areas CONANMP, http://www.conanp.gob.mx); Culik (2004) www.vaquitamarina.org, and Rodríguez-Sánchez and Ponce-Díaz (1986).


uted to the effects of fishing and to the competi-tion between small pelagics and other species (Cisneros-Mata et al., 1995a). Alternatively, Lluch-Belda et al. (1986, 1989 and references thereafter) linked these fluctuations to environ-mental stress, manifested as spatial displace-ments of the adult stock (Rodríguez-Sánchez et al., 2002) and as variations in spawning ac-tivity (Morales-Bojórquez & Nevárez-Martínez, 2005). Whatever the cause, the Mexican gov-ernment along with the fishing industry, NGOs and the academic sector have jointly defined and implemented different management ac-tions aimed at the stock’s recovery and main-tenance of its long term biological potential, based on quantitative population assessments and frequent fishing surveys that determine the success of recruitment . Furthermore, there is sufficient information available for applying pro-active management measures in accordance with international standards for a precautionary approach. Under such management schemes, the populations of small pelagics in the Gulf of California have successfully recovered twice from “collapsing” during the last 20 years. Whether such fluctutions are part of the stock natural variability, fostered by the current man-agement regime, or a combination of both, is not yet fully understood.

After the dramatic decline in 1990, specific management actions included reducing the industrial fishing fleet by half (from 77 to 32 boats), establishing the length at first catch for the principal target species and closing areas (i.e., Loreto Marine Park) to fishing (either total-ly or partially) during August and September in order to protect the spawning stock. Currently the exploitation of small pelagics in Mexico is regulated by Mexican Official Norm NOM-003-PESC-1993. This norm limits the amount of fishing north of 21° N, including the Gulf of Cali-fornia, and authorizes the substitution of active fishing boats with new and improved ones with better refrigeration systems. In addition, the norm specifies the length at first catch for the Pacific sardine (150 mm), the slender thread herring (160 mm) and the anchovy (100 mm). The effectiveness of such actions can be cor-roborated with the magnitude of landings during 2010 (surpassing 500,000 tons), the number of active fishing boats (which oscillates between 26 and 32), and the proportion of individuals below the legal length (no more than 30%) that are incidentally caught.

On the other hand, given the large varia-tions in stocks of small pelagics over time, it may be inadequate to define target and limit reference points by fixing catch quotas. In-stead, management actions based on harvest rates (catch-biomass ratio), without compro-

mising the stock productivity, may be more ap-propriate (Caddy & Mahon, 1995; Bakun et al., 2009). For the Pacific sardine, for instance, this ratio (proportional to fishing mortality) must not exceed a threshold value of 0.26 per year, and the proportion of individuals below 150 mm in the total catch should not be greater than it cur-rently is (30%). For the rest of the small pelagic species, there exist reliable estimates for ref-erence points or, at least, the necessary infor-mation to derive them from survey data. As for other relevant reference points, the minimum viable (spawning) population size of the Pacific sardine is estimated to be 287 million individu-als and the historically observed minimum is ~1000 million (Morales-Bojórquez & Nevárez-Martínez, 2005).

Additionally, every three months, the fish-ing and academic sectors and federal authori-ties gather together to analyze developments in the small pelagics fishery on the basis of in-formation generated from constant stock and environmental monitoring and, if necessary, to adopt proper management actions in a con-sensual manner. Such a scheme has created a cooperative political climate, noticeable not only in the common approval of management actions but also in the financial support given to regional fisheries research from the fishing industry.

ACKNOWLEDGMENTSAuthors thank for scholarships of the

CONACyT and of COFAA, EDI and SIP pro-jects of the IPN.

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NOTAS

CICIMAR Oceánides 26(1) 2011: 65-66

Fecha de recepción: 16 de noviembre de 2010 Fecha de aceptación: 08 de febrero de 2011

RECENT RECORDS OF THE BLACK BRANT (Branta bernicla nigricans) IN NAYARIT, MÉXICO

Registros recientes del ganso de collar (Branta bernicla nigricans) en

Nayarit, MéxicoRESUMEN: Presentamos el segundo y tercer re-gistro en 25 años del Ganso de collar (Branta berni-cla nigricans) en Nayarit, México. El 24 de enero de 2010 observamos y fotografiamos tres especímenes juveniles del ganso en una granja camaronícola ubicada en la vecindad de San Blás. Uno de ellos (macho) fue marcado el verano anterior en el NW de Alaska. El 14 de diciembre de 2010 se observa-ron dos juveniles en Laguna Las Garzas, al norte de Nayarit.

Carmona, R.1, A. Hernández-Álvarez2, L. F. Mendoza1 & L. Ortega3. 1Departamento de Biología Marina. Universidad Autónoma de Baja California Sur. A.P. 19-B. La Paz, B.C.S., 23080. 2Departamento El Hombre y su Ambi-ente. Universidad Autónoma Metropolitana. Unidad Xochimilco. 3Unidad Académica de Agricultura. Universidad Autónoma de Nayarit. email: [email protected], R., A. Hernández-Álvarez, L. F. Mendoza & L. Ortega. 2011. Recent records of the Black Brant (Branta bernicla nigricans) in Nayarit, México. CICIMAR Oceánides, 26(1): 65-66.

Thirty three species of ducks and geese that breed in Alaska, Canada and northern USA migrate south during the winter (Howell & Webb, 1995). The Black Brant (Branta bernicla nigricans) breeds in the Western Artic and migrates through the Pacific; over 74% of their population (136,200 birds) winters in the NW of Mexico, and the rest along the North-Ameri-can coast, from Alaska to Mexico (Reed et al., 1998). This species is cataloged by the Mexican govern-ment as threatened in the Norma Oficial Mexicana 059-ECOL-2001 (2002).

Before the 1960´s, the Mexican coasts were used little by the Black Brant. Since this period the population has changed its winter distribution, which originally covered the Queen Charlotte Island in the British Columbia to California, including southern coastal lagoons. This change in the wintering areas can be attributed to the modification of the west coast of USA and to the consequent reduction of the sea grass (Zostera marina) beds, their main food sup-ply during the winter (Reed et al., 1998). Between 1997 and 2007, during a mid-winter aerial census a wintering population of 14,300 birds was reported in the coasts of Sonora and northern Sinaloa, as well as an additional 85,000 birds for the Pacific coast of Baja California (Mallek& Conant, 2007).

In the NW of Mexico, most of the brants win-ter in Bahía San Quintín (Baja California), and in the

Guerrero Negro-Ojo de Liebre lagoon-complex, in Laguna San Ignacio, and in Bahía Magdalena (Baja California Sur), as well as in Canal Infiernillo, Sonora (Mallek & Conant, 2007). Nonetheless, some indi-viduals have been observed in more southern sites, as the La Paz lagoon (Llinas, 1998); also there is a 1985 record for Nayarit (Howell & Webb, 1995). Since then no specimens of Black Brant have been registered in the coasts of Nayarit.

Recently, we made two observations of B. ber-nicla nigricans in Nayarit. The first observation in-cluded three juvenile individuals (Fig. 1) feeding in a shrimp farm alongside San Blas port (21° 32´ 53.72” N and 105° 16´ 17.68” W), 25 km from the coast. These individuals were recorded in January 24, 2010 between 7:00 and 10:00 h. The brants were observed feeding on Salicornia spp. and filamentous algae (Fig 1A), and later standing next to a flock of Black Skimmers (Rynchops niger). One Black brant (a juvenile male) carried a black ring with a white inscription with the code “84♥” (Fig. 1B). The bird was tagged when it was a chick by D. Ward (USGS, Alaska Science Center, Anchorage, Alaska) during the summer of 2009 in NW Alaska.

The second observation included two juvenile birds in Laguna Las Garzas (22° 26’ 34.12” N; 105° 34’ 44.22” W) in December 14, 2010 between 14:00 and 15:00 h; the zone was located 12 km from the coast. The birds were observed feeding in the inter-tidal zone in the company of other waterfowls (Anas acuta and A. clypeata). Laguna Las Garzas is a sha-llow wetland showing a slight tide slope. It is located in the north of Nayarit, some mangrove spots (Avi-cennia germinans and Rhizophora mangle) and salt marsh vegetation (dominated by Salicornia spp.) are observed in its shoreline.

Regularly, the search and colonization of new sites comes from the juvenile or immature individuals, since they possess a large dispersion grade, which lowers the competence in the sites used by adult birds (Emlen, 1973). In a similar manner, this has been recorded in other waterfowl species in which the juveniles trend to migrate larger distances than the adults (Hepp & Hines, 1991); both arguments agree with the present observations. Migrating wa-terfowls can modify their wintering areas, depending on the environmental factors, basically temperature and pluvial precipitation (Hepp & Hines, 1991). Also, wind patterns affect the migration distances of the Black Brant. In summary, the winter distribution pat-terns are the result of the interaction between diverse factors (Nolan & Katterson, 1990), which are little stu-died in Mexico.

66 CARMONA et al.

These observations suggest that the Nayarit coast is used by small groups of wintering Black Brants. This could signify an added value in conser-vation for the zone, due to the protection status of the Black Brant in Mexico.

ACKNOWLEDGEMENTSThe first observation was done during a field

visit of the Pronatura Noreste Shorebirds course. In particular we thank Mauricio Cortés, Carlos Torres-cano and César Rodríguez, and Don Manuel (local guide) for his field support.This study is part of the project “Planificación de mecanismos para la con-servación legal y restauración de las poblaciones de aves acuáticas migratorias invernantes en Maris-mas Nacionales, Nayarit, México” sponsored by the North American Wetland Conservation Act. We par-ticularly thank Ellen Murphy.

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Figure 1. A) Black Brants observed in San Blas, Nayarit. The bird from the first plane is tagged with a metallic ring in the left leg and with a plastic ring in the right leg; B) Zoom of the plastic ring.


Fecha de recepción: 22 de febrero de 2011 Fecha de aceptación: 30 de marzo de 2011

A MULTI-SPECIES DINOFLAGELLATE BLOOM AND SHELLFISH TOXICITY IN COSTA GRANDE, GUERRERO, MEXICO (DECEMBER, 2010)

Florecimiento multiespecífico de dinoflagelados y toxicidad en moluscos en

Costa Grande de Guerrero, México (Diciembre, 2010)

RESUMEN. El 11 de Diciembre de 2010 se real-izó un muestreo de fitoplancton desde la Bahía de Petacalco hasta Puerto Vicente Guerrero, en Cos-ta Grande, Guerrero. Asimismo, se recolectaron muestras de ostión de roca y otros moluscos en dos muestreos posteriores para determinar su posible toxicidad. Se registró un florecimiento conformado principalmente por los dinoflagelados; Polykrikos sp. (5263 × 103 cells L–1), Cochlodinium polykrikoi-des (18 × 103 cells L–1), Pyrodinium bahamense var. compressum (410 × 103 cells L–1) y Gymnodinium catenatum (129 × 103 cells L–1). Estas dos últimas especies son productoras de toxinas paralizantes. Los niveles de toxicidad estimados en el ostión de roca variaron entre 146 y 536 μg STXeq 100 g–1. Dos brotes tóxicos ocurrieron en Zihuatanejo el día 22 de diciembre de 2010. Doce personas se intoxicaron al ingerir almeja cruda y cocinada, la cual presentó una toxicidad de 2541μg STXeq 100 g–1, ~30 veces superior al valor permitido para el consumo humano. La toxicidad de estos brotes tóxicos estuvo asociada a P. bahamense var. compressum.

Gárate-Lizárraga, I.1, J. A. Díaz-Ortiz2, B. Pérez--Cruz2, M. A. Alarcón-Romero2, L. A. Chávez-Almazán2, J. L. García-Barbosa2 & S. López--Silva3.1Departamento de Plancton y Ecología Ma-rina, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR-IPN), La Paz, B.C.S., México. 2Labora-torio Estatal de Salud Pública “Dr. Galo Soberón y Parra”, Boulevard Vicente Guerrero, Esq. Juan R. Escudero, Ciudad Renacimiento, Acapulco, Guer-rero, México. 3Subsecretaría de Regulación, Control y Fomento Sanitario del Estado de Guerrero, Ruffo Figueroa No. 6 Col. Burócratas, C.P. 39090, Chil-pancingo, Guerrero. email: [email protected]árate-Lizárraga, I., J. A. Díaz-Ortiz, B. Pérez-Cruz, M.A. Alarcón-Romero, L.A. Chávez-Almazán, J.L. García-Bar-bosa & S. López-Silva. 2011. A multi-species dinoflagel-late bloom and shellfish toxicity in Costa Grande, Guerrero, Mexico (December, 2010). CICIMAR Oceánides, 26(1): 67-71.

Many algal blooms are innocuous to marine fau-na or increase productivity of coastal zones (Gárate-Lizárraga et al., 2006). A harmful algal bloom (HAB) is a bloom that causes negative impacts to other or-ganisms via production of natural toxins, mechanical damage to other organisms, or by other means. At present, blooms are recorded frequently and periodi-cally throughout the year along the Pacific coast of Mexico (Cortés-Altamirano et al., 1995; Licea-Durán et al., 1999; Gárate-Lizárraga et al., 2008; 2009; Díaz-Ortíz et al., 2010). Since 1991, the Public Health Laboratory “Dr. Galo Soberón y Parra” has

successfully monitored for PSP toxin-producing spe-cies and red tide-forming species along the south-western coast of the Mexican coast, including toxic-ity in several marine bivalves. A recent bibliographic study revealed more than 175 blooms along the Pa-cific coast of Mexico (Gárate-Lizárraga et al., 2008). HABs are common events along the coasts of Guer-rero, particularly in Bahía de Acapulco. The common species in this bay are: the dinoflagellates Akashiwo sanguinea (Hirasaka) G. Hansen & Moestrup, 2000; Ceratium balechii Meave, Okolodkov & Zamudio, 2003; Cochlodinium polykrikoides Margalef, 1967; Gymnodinium catenatum Graham, 1943; Noctiluca scintillans (Macartney) Kofoidi & Swezy, 1921; Pro-rocentrum gracile F. Schütt, 1895; Pyrodinium baha-mense var. compressum (Böhm) Steidinger, Tester & F.J.R. Taylor; 1980, Takayama sp.; and the dia-tom Hemiaulus hauckii Grunow in Van Heurck, 1882 (Saldate-Castañeda et al., 1991; Orellana-Cepeda et al., 1998; Licea-Durán et al., 1999; Okolodkov & Gárate-Lizárraga, 2006; Gárate-Lizárraga et al., 2008; 2009a; Díaz-Ortíz et al., 2010). Pyrodinium ba-hamense var. compressum is the main responsible species causing important paralytic shellfish poison-ing (PSP) outbreaks in this area (Saldate-Castañeda et al., 1991; Orellana-Cepeda et al., 1998). Few red tide events and shellfish toxicity have been reported elsewhere off Bahía de Acapulco (Orellana-Cepeda et al., 1998). Here, we report a dinoflagellate multi-species bloom, shellfish toxicity associated with the blooming-species, and two PSP outbreaks in Costa Grande Guerrero.

As part of a continuing toxic microalgae moni-toring program, 19 phytoplankton samples were collected on 11 December 2010 from the Bahía de Petacalco to Puerto Vicente Guerrero, in Costa Grande, Guerrero (Fig. 1). During this survey, a red patch was observed in the Barra de Chantecuán, Petacalco (17º 56′ 45.8�N, 102º 56′ 45.6�W), Guer-17º 56′ 45.8�N, 102º 56′ 45.6�W), Guer-, Guer-rero (Fig. 2). The patch was forming a band and had about 2 km long. Surface samples were collected in plastic flasks and fixed with Lugol’s solution. Addi-tionally about 100 g of rock oyster meat (Crassostrea iridescens Hanley, 1854) was collected to measure shellfish toxicity where the bloom occurred (st. 7, Ta-ble 1). At Riscalillo, Zihuatanejo (st. 13, Table 1) and at the Cooperativa Pesquera Puerto Vicente Guer-rero (near st. 19), rock oyster were also collected on 13 December 2010. At Playa del Palmar, Ixtapa Zihuatanejo, Guerrero (17°39´47.7”N, 101°36´55.4» W), samples of other mollusks such as clams (Donax punctatostriatus Hanley, 1843), abalones (Haliotis sp.), and chitons (Chiton articulatus Sowerby, 1832) were collected on 22 December 2010. From the red tide samples, 1 mL was placed in a Sedgewick-

68 GÁRATE-LIZÁRRAGA et al.

Rafter chamber under an inverted microscope. The chamber was scanned at 200x with an inverted mi-croscope (Olympus Axiovert 40 C) equipped with a digital camera (Cannon Power Shot A64Q). Shellfish toxicity was determined by the standard mouse bio-assay method. Sample preparation consisted of an extraction obtained from 100 g of whole shellfish tis-sue dissolved in boiling acid (0.1 N HCl, 100 mL) with subsequent injection of 0.5 g tissue equivalents into each 20 g mouse (AOAC International, 1995). Satellite measurements of sea surface temperature (SST) data from Bahia Zihuatanejo were obtained by MODIS (http://oceancolor.gsfc.nasa.gov/cgi/l3).

The bloom consisted of four species of dino-flagellates. Cell counts from all sampling sites are summarized in Table 1. The most abundant species during the bloom were Polykrikos sp. (Figs. 3; 5263 × 103 cells L–1), Pyrodinium bahamense var. com-pressum (Figs. 3 and 4; 410 × 103 cells L–1), Gym-nodinium catenatum (Fig. 3; 129 × 103 cells L–1), and Cochlodinium polykrikoides (12 × 103 cells L–1). Con-centrations of the latter three species gave a reddish color to the bloom (Fig. 2). Identification of Polykrikos to genus level was because naked dinoflagellates have to be identified using live samples. Polykrikos cells became slightly rounded, contracted, and some specimens were disrupted due to the Lugol´s solu-´s solu- solu-tion. Genus Polykrikos belongs to the order Gymno-diniales and family Polykrikaceae (Fensome et al., 1993). They are pseudo-colonial planktonic organ-isms, with several cingula, sulci, and nuclei, and ne-matocysts are present; most are heterotrophic and marine. Cell size of Lugol’s-fixed Polykrikos sp. was 39–61 µm (n = 12). Geographic distribution ranges from temperate to tropical zones. Vegetative cells of

Polykrikos have been collected in Mexico from the upper north of the Gulf of California to the coasts of Michoacán (Okolodkov & Gárate-Lizárraga, 2006). Three species occur in the Gulf of California: Polykrikos hartmannii, P. kofoidii, and P. schwartzii. The three species were found in an unusual bloom in Bahía de La Paz in June 2008: Polykrikos hartman-nii (1–36 × 103 cells L–1), P. kofoidii (3–6 × 103 cells L–1), and P. schwartzii (6–31 × 103 cells L–1) (Gárate-Lizárraga et al., 2009b). The first recorded bloom of P. kofoidii occurred in Laguna de Ceuta, Sinaloa, reaching a maximum density of 495 × 103 cells L–1

(Ibarguen-Zamudio, 2006).The dinoflagellates P. bahamense var. compres-

sum and G. catenatum produce paralytic shellfish toxins and are broadly distributed along the Mexi-can coastline along the Pacific. P. bahamense var. compressum mainly occurred as solitary cells and two-chain cells. Cell length ranged from 36.5 to 48.8 µm (n = 12). This species was observed at 16 sites. The bloom occurred when temperature ranged from 26.9 to 28.0°C, indicating its subtropical and tropi-cal nature. The presence of P. bahamense var. com-pressum blooms from July (Díaz-Ortíz et al., 2010) through December 2010 along the coasts of Guer-rero, Mexico could be related to El Niño 2009–2010 (Gárate-Lizárraga & González-Armas, 2011). G. cat-enatum occurred in chains from 2–8 cells. This spe-cies was observed at 6 sites. They occur from the coasts of the Baja California Peninsula to Chiapas (Cortés-Altamirano et al., 1993; Gárate-Lizárraga et al., 2005, 2009a; Band-Schmidt et al., 2010; Gárate-Lizárraga & González-Armas, 2011). Blooms of these two species are very common in Bahía de Aca-pulco as recorded by Orellana-Cepeda et al. (1998),

Figure 1. Location of sampling stations (1-19) in the northern portion of Costa Grande, Guerrero coast-line surveyed on 11, 13 and 22 December 2010.

69DINOFLAGELLATE BLOOM IN COSTA GRANDE

Licea-Durán et al. (1999), and Gárate-Lizárraga et al. (2009a). The less abundant species in the bloom was the ichthyotoxic dinoflagellate C. polykrikoides (6 sites). An interesting fact of this bloom is the co-occurrence of three toxic dinoflagellates species, not previously observed. The last bloom of P. baha-mense var. compressum was recorded in Playa Las Palmitas, Acapulco (Gárate-Lizárraga et al., 2007). Blooms of G. catenatum were reported from 2005 through 2007 (Gárate-Lizárraga et al., 2009b) with no cases of human poisoning or fatalities. C. polykrikoi-des blooms were reported from 2005 through to 2008 in Bahía de Acapulco (Gárate-Lizárraga et al., 2009b). Co-occurring blooms of P. bahamense var. compressum and G. catenatum could increase the toxicity in mollusks, since both are paralytic toxin-producing species. The mix of these toxins could increase the public health risk from consumption of contaminated shellfish.

Toxicity of rock oysters collected in the vicinity of the bloom was 211μg STXeq 100 g–1. In two other samples, toxicity levels ranged from 146 μg STXeq 100 g–1 (Riscalillo, Zihuatanejo) to 536 μg STXeq 100 g–1 (Cooperativa Pesquera Puerto Vicente Guer-rero). Because these two species are producers of paralytic shellfish toxins, toxicity of the oysters is very likely linked to them, which exceed concentra-tions permitted by the U.S. Food and Drug Adminis-tration (FDA, 1998) and the Norma Oficial Mexicana - NOM-242-SSA1-2009 (DOF, 2011) (80 μg STXeq 100 g–1). No human poisoning was reported nor were there dead fish or invertebrates observed during this short bloom. Although Polykrikos species are not toxic, during this bloom, local health authorities pro-hibited collection of marine mollusks because of the presence of P. bahamense var. compressum and G. catenatum. At Playa del Palmar, Zihuatanejo on 22 December 2010, examined chitons contained 27.81

Sampling station number

Sampling site Geographical coordinates Polykrikos sp.

Pyrodinium bahamense var.

compressumGymnodinium

catenatumCochlodinium polykrikoides

1 Barra de Chantecuán, Petacalco

17º 56′ 45.8�N 101º 56′ 45.6�W 5 263 000 410 000 129 000 12 000

2 El Cantil, Petacalco 17º 58′ 59.0�N 102º 01′ 16.3�W 16 000 11 000 2 000

3 Las Peñitas, Petacalco 17º 59′ 08.8 �N 102º 02′ 02.3�W 11 000 53 000 18 000

4 Las Palmitas, Petacalco 17º 58′ 45.1�N 102º 00′ 40.3�W 19 000 7 000

5 El Reventón Pulpero, Peta-calco

17º 58′ 32.7�N 102º 00′ 11.7�W 14 000

6 Boca de Leña, Petacalco 17º 58’ 18.5�N 101º 59′ 33.0�W 12 000

7 El Atracadero, Petacalco 17º 56′ 55.6�N 101º 56′ 02.1�W 63 000 35 000

8 La Cueva del Pargo, Peta-calco

17º 56′ 47.5�N 101º 55′ 02.1�W 11 000

9 La Punta del Atracadero 17º 56′ 24.1� N 101º 54′ 56.7�W 38 000

10 Troncones, La Unión 17º 46′ 46.6�N 101º 43′ 45.6�W 46 000

11 Piedra del Jurel, La Unión 17º 48′ 35.1�N 101º 45′ 13.0�W 295 000 7 000

12 Cabeza de Vaca, La Unión 17º 49′ 13.4�N 101º 45′ 52.7�W 245 000

13 Riscalillo, Zihuatanejo 17º 37′ 12.0�N 101º 30′ 54.5�W 12 000 5 000

14 La Rana, Zihuatanejo 17º 36′ 39.8�N 101º 33′ 04.8�W 8 000

15 El Faro, Zihuatanejo 17º 36′ 45.2�N 101º 33′ 23.6�W 3 000

16 La Calavera, Zihuatanejo 17º 37′ 40.1�N 101º 33′ 37.3�W 3 000

17Morro de Cayaquitos,

Tecpan de Galeana, Puerto Vicente Guerrero

17º 18′ 34.8�N 101º 04’ 15.5�W 34 000

18Balcones Ojo de Agua,

Tecpan de Galeana, Puerto Vicente Guerrero

17º 17′ 17.9�N 101º 03′ 11.6�W 2 000

19Piedra del Tlacoyunque,

Tecpan deGaleana, Puerto Vicente Guerrero

17º 15′ 11.04�N 101º 00′ 20.1�W 15 000

Table 1. Data collected at 19 sampling sites, geographical coordinates, abundance (cells L–1) of Polykrikos sp., Pyrodinium bahamense var. compressum, Gymnodinium catenatum, and Cochlodinium polykrikoides in Costa Grande, Guerrero.

70 GÁRATE-LIZÁRRAGA et al.

μg STXeq 100 g–1, abalones contained 27.6 μg STX-eq 100 g–1, and clams contained 2541μg STXeq 100 g–1. This latter value is ~30 times over the permitted limit for human consumption. Toxicity of these mol-lusks was linked to the presence of P. bahamense var. compressum; however, no cell count was done. Previously, consumption and poisoning of 9 people (7adults and 2 children) in Zihuatanejo after consum-ing clams, showing symptoms corresponding to par-alytic shellfish poisoning (Kao, 1993). An 8-year-old child, a 74-year-old man, and a 79-year-old woman required hospitalization. After that event, catches of marine mollusks were prohibited to avoid more health public problems. Nevertheless, a second tox-ic outbreak was reported in Playa Blanca, Barra de Potosí, Petatlán (17°35’7.62”N, 101°27’40.27” W) on 22 December 2010. A poisoning of 3 adult people oc-curred after eating clams of the same species . Two of them were hospitalized at the IMSS Hospital from Zihuatanejo showing the characteristic symptoms of PSP. A previous outbreak of P. bahamense var. com-pressum in this area occurred in 1995-1996. Toxic-ity levels ranged from 520 to 6337 μg STXeq 100 g–1, which caused the death of six people and 138 became sick (Orellana-Cepeda et al., 1998). Díaz-Ortíz et al. (2010) reported a bloom of P. bahamense var. compressum (1462 × 103 cells L–1) in Bahía de Acapulco on July 2010 with a maximum toxicity of 2092.35 μg STXeq 100 g–1 in violet oysters (Chama mexicana Carpenter, 1857). There were no human intoxications due to rapid control of the Health Public authorities from Acapulco. Monitoring of PSP toxin-producing species and toxicity in several species of mollusks along the coasts of Guerrero state is on-going.

ACKNOWLEDGMENTSThis study was funded by the Programa de

Vigilancia Sanitaria Permanente y Sistemático de la Marea Roja en el Litoral del Estado de Guerrero, and the Laboratorio Estatal de Salud Pública “Dr. Galo Soberón y Parra” at Acapulco, Guerrero, and by IPN-CICIMAR Project: SIP-2010192. Photos of figures 2-4 are courtesy of J.A. Díaz-Ortíz. We are thank-ful to I. Fogel (CIBNOR, La Paz) for improving the English text and F. Aguirre-Bahena (CICIMAR-IPN) for providing data temperature from Zihuatanejo. We are also grateful to two anonymous reviewers for their critical comments. I.G.L. received support as a COFAA and EDI fellow.

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Cortés-Altamirano, R., D. U. Hernández-Becerril & R. Luna-Soria. 1995. Mareas rojas en México:

Fig. 2. A general view of the bloom. Fig. 3. Typical phytoplankton in the bloom observed at 200x: Cells of Polykrikos sp. (Polykrikos), cells of Pyrodinium bahamense var. compressum (P.b), and a six-cells chain of Gymnodinium catenatum (G.c). Fig. 4. Two-cells chain of P. bahamense var. compressum.

71DINOFLAGELLATE BLOOM IN COSTA GRANDE

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así como los co-autores, diferenciando las instituciones de los participantes con números arábigos consecutivos.Se requerirá un Abstract y su versión en Español (máximo 300 palabras). Se incluirán en un sólo párrafo objetivos, re sultados y conclusiones, mencionando lo esencial del nue-vo conocimiento aportado; sólo se aceptarán referencias bi-

2-3 frases de introducción al tema, el contenido del trabajo y estado del arte; 2-3 frases donde se resalten los resulta-dos en un contexto general que demuestren un avance en el tema y un postulado con las conclusiones principales.

Palabras Clave en

-

La Introducción limitará el desarrollo del marco teórico al alcance de la investigación, su objetivo, planteamiento del problema y/o hipótesis. El apartado de Material y Méto-dos se limitará a los detalles necesarios para entender el di- seño del estudio, incluyendo el área de estudio, y juzgar lo adecuado de los datos de acuerdo con los objetivos y la(s) hipótesis. Los Resultados deberán estar adecuadamente documentados y que sean relevantes para cumplimiento de los objetivos planteados y el contraste de la(s) hipóte-sis de la investigación. Cualquier comparación estadística

-v.

gr., t-student, p = 0.05. La Discusión se enfocará a contra-

de la(s) hipótesis, de acuerdo con el marco teórico; en ella deberá hacerse referencia a resultados de otros autores y juicios comparativos. Las Tablas, junto con sus leyendas, deberán ir numeradas correlativamente con numeración arábiga y presentadas en hojas aparte. Las leyendas deben ser breves y explicativas

texto por su número. Indíquese al margen del texto el lugar en que se menciona una tabla por primera vez. Las tablas serán diseñadas de forma que se ajusten al formato de la página impresa. No se usarán líneas verticales y solo líneas horizontales en el primer renglón y en el último renglón.Las Figuras deberán limitarse al menor número posible, generalmente inferior a 6 y nunca más de 10 sin

correlativamente con numeración arábiga y presentarse en hojas aparte. Siempre que sea posible, se agruparán dejan- do entre ellas el mínimo espacio y la rotulación se hará con el mismo tipo de símbolos. No deberán requerir una redu- cción menor a un tercio para ajustarse al formato de la pági- na y, una vez reducidas, los símbolos más pequeños no han de ser de altura inferior a 1.5 mm. En cualquier caso deben

fotografías (de alta calidad) en blanco y negro. Las ilustra-ciones en color se aceptarán sólo para la versión electróni-

su número, entre paréntesis y abreviada (Fig.), inmediata-

Indíquese al margen del texto el lugar en que se menciona

-nes, se deberá incluir la autorización por escrito del autor o del editor de la fuente de donde se tomó.Los Agradecimientos, se referirán a la colaboración de personas o instituciones que hayan hecho aportaciones

o en parte.En las Referencias rrespondencia entre las citas en el texto (incluidas las ta-

incluir en las Referencias trabajos publicados o “en pren-sa” (i.e -carse adjuntando copia de la carta de aceptación). Expre-siones como “com. pers.”, “in litt.“, “datos no publ.”, etc., sólo serán permitidas en el texto, en donde se usará el sistema de citas por autor y año. Las referencias bibliográ-

del autor, o autores si son dos, seguido del año de pub-licación separado por una coma; todo entre paréntesis. Si el nombre del autor forma parte de la redacción del es-crito, sólo el año se pondrá entre paréntesis. Cuando se-an más de dos autores se escribirá el apellido del primer

por orden alfabético. Se tendrá en cuenta la cronología só-lo cuando exista más de una referencia con idénticos au-tores. Las referencias deberán incluir el título completo y los números de las páginas. Las abreviaturas de revis-

-

abreviaturas de revistas y títulos de libros. Síganse pun- tuación y estilo que se muestran en los ejemplos:

Artículo en revista

-coLibro completo

Artículo en libro

. Cambridge

Tesis Edad y crecimiento, reproducción y hábitos alimenticios de dos especies simpátricas del género Caulolatilus Gill 1863, de Bahía

-

Notas. Consistirán de un solo capítulo en Inglés y resumen

-nas.

-ciones de tesis sobre temas de la especialidad (teóricos o metodológicos) y/o sus relaciones con otros campos cien-

girá claridad y congruencia entre el título, el problema y su planteamiento, así como con hipótesis a contrastar.Revisiones. Éstas, además de ser comprensivas en la re- visión de la literatura necesaria para mostrar el estado de

y derivar conclusiones.CORRESPONDENCIA

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v. gr -

in extenso de investigaciones acerca de los temas propios de la revista. Notas, contribuciones originales de corta extensión que conten-gan resultados parciales o hallazgos que merezcan ser dados a conocer en el corto plazo. Toda temática dentro de estos y otros campos, serán consi- derados siempre que su contenido tenga carácter teórico, técnico, o metodológico. Se reciben manuscritos originales no sometidos simul-táneamente en ninguna otra revista. Si el manuscrito ya ha sido en-

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al desarrollo de una rama de la ciencia y artículos por invitación formal del Con-sejo Editorial. En todos se exigirá claridad y congruencia entre el título, el problema y su planteamiento, así como con la(s) hipótesis del estudio. CICIMAR Oceánidesobra determinada.

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