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Revista

PeRuana de

Biología

Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

univeRsidad nacional MayoR de san MaRcos

Facultad de ciencias Biológicas

voluMen 16 agosto, 2009 núMeRo 1

LIMA, PERÚ

RectorDr. Luis Izquierdo Vásquez Vicerrectora de Investigación Dra. Aurora Marrou RoldánConsejo Superior de InvestigaciónDra. Doris Gómez Ticerán Decano de la Facultad de Ciencias BiológicasDr. José Gomez CarriónDirector Instituto de Investigación en Ciencias Biológicas Antonio RaimondiMag. Jaime Descailleaux

La Revista Peruana de Biología es una publicación científica arbi-trada, editada por el Instituto de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú, y auspiciada por el Consejo Superior de Investigación. La Revista aparece con una periodicidad semestral (agosto y diciembre) y esta dedicada a la publicación de artículos científicos originales e inéditos en las áreas de Biodiversidad, Biotec-nología, Manejo ambiental, Ecología y Biomedicina. La Revista publica los trabajos realizados por académicos e investigadores nacionales y extranjeros, en idioma español o inglés. Los trabajos recepcionados son evaluados por árbitros según criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribución al conocimiento. La Revista es publicada simultáneamente en la página web de la Universidad.

Revista Peruana de Biología - Rev. peru. biol. - ISSN 1561-0837Rev. peru. biol. - ISSN 1727-9933 (on line)http://www.unmsm.edu.pe/revperubiolhttp://www.scielo.org.pe

Copyright © 2009Facultad de Ciencias Biológicas, UNMSMHecho el Depósito Legal 98-3017

Información adicional a: Revista Peruana de BiologíaFacultad de Ciencias Biológicas UNMSMCiudad Universitaria, Av. Venezuela Cdra. 34 s/n. LimaCasilla Postal: 11-0058 Lima-11, Perú.Teléfono 619-7000-1502 / Telefax 619-7000-1509Editor Jefe, email: [email protected]

Revista PeRuana de BiologíaÓrgano Oficial de la Facultad de Ciencias Biológicas de la

Universidad Nacional Mayor de San Marcos

Resumida/Indizada (Abstracted/Indexed) en:Periódica (Índice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias), LIPECS (Literatura Peruana en Ciencias de la Salud), Zoological Record (BIOSIS), Scielo (Scientific Electronic Library Online), Index to American Botanical Literature (The New York Botanical Garden), BIOSIS Previews, Biological Abstracts (BIOSIS).

Foto en carátula: Artibeus ravus, Parque Nacional Cerros de Amotape, Tumbes, Perú. Cortesía Victor pacheco

Editor jefe Leonardo Romero

Comité EditorCésar Arana Carlos ParedesRina RamírezCarlos Peña

Comité ConsultivoSebastián Barrionuevo Instituto de Herpetología, Fundación Miguel Lillo, ArgentinaCarlos Frederico Duarte da Rocha Universidade do Estado do Rio de Janeiro, BrasilCarlos A.A. Carbonel H. Lab. Nacional de Computacão Científica, BrasilDavor Vrcibradic Universidade do Estado do Rio de Janeiro, BrasilSuzete Rodrigues Gomes Instituto Butantan, BrasilJorge Luis Gutiérrez Pajares Universidad de Chile, ChileMarcela A. Vidal Maldonado Universidad de Chile, ChileOrihuela Diaz, Pedro Alejandro Universidad de Santiago de Chile, ChileGabriela Rouillon Universidad del Pais Vasco, EspañaJuan Rigoberto Tejedo Huaman Universidad Pablo de Olavide, EspañaArnaud Bertrand IRD. Institut de recherche pour le développement, FranceFrancis Kahn IRD. Institut de recherche pour le développement, FrancePhilippe Béarez Muséum National d'Histoire NaturelleMaximilian Weigend Freie Universität Berlin, GermanyEdgard Lehr SNSD, Museum fur Tierkunde, GermanyHarrie J. M. Sipman, Freie Universität Berlin, Germany Mutsunori Tokeshi Kyushu University, JapanAlfredo Laguarda Figueras Inst. Ciencias del Mar y Limnología, UNAM, México

Edmundo Gonzalez Instituto de Biología, UNAM, MéxicoJorge Llorente-Bousquets Facultad de Ciencias, UNAM, MéxicoGerardo Lamas Museo de Historia Natural, UNMSM, PerúDiana Silva Museo de Historia Natural, UNMSM, PerúPablo Ramírez Facultad de Ciencias Biologicas, UNMSM, PerúRicardo Fujita Universidad de San Martín de Porres, PerúManuel Tantaleán Universidad Peruana Cayetano Heredia, PerúCésar Náquira Instituto Nacional de Salud, PerúMarcel Gutiérrez-Correa Universidad Nacional Agraria La Molina, PerúGretty K. Villena Universidad Nacional Agraria La Molina, PerúReynaldo Linares-Palomino Universidad Nacional Agraria La Molina, PerúMónica Romo APECO, PerúRoss Robertson Smithsonian Tropical Research Institute, PanamáRichard Bodmer University of Kent, UKAlan R. Smith University Herbarium, University of California, USAKeith R. Willmott Florida Museum of Natural History, USADaniel H. Sandweiss University of Maine, USAThomas S. Schulenberg Field Museum of Natural History, USABlanca León

University of Texas at ustin, USAKenneth Young University of Texas at Austin, USARobert C. Lacy Chicago Zoological Society, USA Sergio Solari Texas Tech University, USALucia Luna Universidad of Michigan, USA

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Revista PeRuana de Biología

Volumen 16 Agosto, 2009 Número 1Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837 I Semestre

(continúa...)

Contenido

Editorial3 Respondiendo preguntas Answering questions Leonardo Romero Trabajos originales5 Diversidad y endemismo de los mamíferos del Perú Diversity and endemism of Peruvian mammals Víctor Pacheco, Richard Cadenillas, Edith Salas, Carlos Tello y Horacio Zeballos33 Nuevos registros de peces costeros tropicales para el Perú New records of coastal tropical fish in Peru Yuri Hooker M.43 Relaciones filogenéticas entre telmatobiinidos (Anura, Ceratophryidae, Telmatobiinae) de los Andes centrales basado en la morfología de los estados larval y adultos Phylogenetic relationships between telmatobiinids (Anura, Ceratophryidae, Telmatobiinae) of central Andes based on morphology of larval and adult stages César Aguilar y Niels Valencia51 Posición evolutiva de caracoles terrestres peruanos (Orthalicidae) entre los Stylommatophora (Mollusca: Gastropoda) Evolutionary position of Peruvian land snails (Orthalicidae) among Stylommatophora (Mollusca: Gastropoda) Jorge Ramirez, Rina Ramírez, Pedro Romero, Ana Chumbe, Pablo Ramírez57 Cestodos de quirópteros del Parque Nacional Cerros de Amotape, Tumbes, Perú Cestodes of bats from the National Park Cerros de Amotape, Tumbes, Peru Marina Vargas C., Rosa Martínez R. y Manuel Tantaleán V.61 Histología del ovario y ciclo reproductivo de Columbina picui (Temminck, 1813) (Aves: Columbidae) en Córdoba, Argentina Ovarian histology and reproductive cycle of Columbina picui (Temminck,1813) (Aves: Columbidae) from Córdoba, Argentina Elsa Inés Altamirano, Mirian Bulfon y Noemí Bee de Speroni67 Aspectos ecológicos y sostenibilidad de la caza del majás (Cuniculus paca) en la cuenca del río Itaya, Amazonía peruana Ecological aspects and hunting sustainability of paca (Cuniculus paca) in the Itaya river basin, Peruvian Amazonia Rolando Aquino; Deyber Gil y Etersit Pezo73 Efecto de la tala de Podocarpus glomeratus (Podocarpaceae) sobre la estructura de un bosque de neblina en los Andes (Cochabamba, Bolivia) Effects of felling Podocarpus glomeratus (Podocarpaceae) on the structure of Andean cloud forest (Cochabamba, Bolivia) Ariel Isaías Ayma-Romay y Elsa Padilla-Barroso81 Diversidad, composición y estructura de un hábitat altamente amenazado: los bosques estacionalmente secos de Tarapoto, Perú Diversity, composition, and structure of a highly endangered habitat: the seasonally dry forests of Tarapoto, Peru Roosevelt García-Villacorta93 Skeletonema potamos (Bacillariophyta) in Patos Lagoon, southern Brazil: Taxonomy and distribution Skeletonema potamos (Bacillariophyta) en la Laguna dos Patos, sur del Brasil: Taxonomía y distribución Lezilda Carvalho Torgan, Vanessa Becker and Cristiane Bahi dos Santos97 Actividad antibacteriana y antifúngica de extractos de algas marinas venezolanas Antibacterial and antifungal activity from extracts of Venezuelan marine algae Nurby Ríos, Gerardo Medina, José Jiménez, Carlos Yánez, Maria Y. García, Maria L. Di Bernardo y Maria Gualtieri101 Initial intracellular proteome profile of Aspergillus niger biofilms Perfil inicial del proteoma intracelular de biopelículas de Aspergillus niger Gretty K. Villena, Lavanya Venkatesh, Akihiro Yamazaki, Shinji Tsuyumu and Marcel Gutiérrez-Correa109 Construcción de un vector para la integración cromosomal de un gen de fitasa de Bacillus licheniformis Construction of a vector for stable chromosomal integration of a Bacillus licheniformis phytase gene Maria Teresa Fernández, Hilda Rodríguez, Tania Gonzalez y Isabel Goire115 Polihidroxialcanoatos en actinomicetos nativos de suelos colombianos Polyhydroxyalkanoate of Actinomycetes native from Colombian soils Marcela Franco-Correa, David Gómez-Méndez, Nicolás Castro-Medina y Marcela Rendón-Ruiz

Notas científicas119 New record of nuptial gift observed in Trechalea amazonica (Araneae, Lycosoidea, Trechaleidae) Primer registro de un regalo nupcial en Trechalea amazonica (Araneae, Lycosoidea, Trechaleidae) Estevam Luís Cruz da Silva and Arno Antonio Lise121 Parasitismo natural por Synhimantus (Dispharynx) nasuta (Nematoda: Acuariidae) en Pavo real (Pavo cristatus) en cautiverio Natural parasitism by Synhimantus (Dispharynx) nasuta (Nematoda: Acuariidae) in captive Common Peafowl (Pavo cristatus) Luis A. Gómez-Puerta, Marco A. Enciso y Gianmarco Rojas

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(continúación...)

125 Hongos filamentosos con actividades ligninolíticas aislados de Calamagrostis nitidula Pilg. Lignin-degrading filamentous fungi isolated from Calamagrostis nitidula Pilg. Janet Laura y Pedro Castellanos129 Viscachataenia quadrata Denegri, Dopchiz, Elissondo & Beveridge, 2003 (Cestoda: Anoplocephalidae) en el Perú Viscachataenia quadrata Denegri, Dopchiz, Elissondo & Beveridge, 2003 (Cestoda: Anoplocephalidae) in Peru Manuel Tantaleán, Lidia Sánchez y Patricia Salízar131 Notas sobre las especies de los pastizales entre Iquitos y Nauta, Loreto, Perú Notes on the grasslands species between Iquitos and Nauta, Loreto, Peru Oscar Tovar-Serpa141 Presencia de Cotylophoron cotylophorum (Trematoda, Taramphistomidae) en bovinos de Loreto, Perú Report of Cotylophoron cotylophorum (Trematoda, Taramphistomidae) in bovine from Loreto, Peru Nofre Sánchez P. , Manuel Tantalean V., Amanda Chávez y Alfredo Soto O.

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Editorial

Rev. peru. biol. 16(1): 003- 004 (August 2009)

Rev. peru. biol. 16(1): 003- 004 (Agosto 2009)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM ISSN 1561-0837

Con frecuencia resuelvo consultas sobre los procedimientos que se llevan a cabo en la revista, por E-mail, en conferencias, charlas, en el pasadizo. Muchas de las preguntas se repiten o son en esencia las mismas. Sin embargo, algunas preguntas son difíciles de responder para mí, generalmente la respuestas se convierten en un espiral de conceptos algunas veces aparen-temente inconexos. En el presente escrito tampoco responderé a las preguntas sino que intentaré relacionarlas con el aspecto más importante dentro de una política editorial, la comunidad científica que la sustenta, una comunidad en la búsqueda de encontrar la verdad y que busca un medio para difundir sus investigaciones.

Un autor: ¿Su revista es indizada? ¿En qué base de datos está? ¿Cuál es su factor de impacto?

Muchas veces luego de la pregunta uno llega a la conclu-sión que existe un gran desconocimiento de lo que significa la indización. [Indización= indexación]. Para algunos la palabra indización es como el referente de un video juego o película de ciencia ficción, sabemos algunas cosas de ella, pero no todo, lo que trasciende es que esa palabra es muy importante y hay que mencionarla como una misteriosa cábala que puede darnos “un poder”. En esa magia de palabras recibimos un conjuro más preciso “¿está indexada en ISI”? Entendemos que cuando nos preguntan sobre una revista indizada en “ISI” se refieren al Institute for Scientific Information, aunque también podría haber significado International Statistical Institute o el Information Sciences Institute, de hecho una forma más tangible de referirse sería Thomson ISI, la poderosa empresa dueña de las bases de datos más importantes en ciencias.

La indización en el actual imaginario de los científicos, evo-lucionó a partir del deseo de los bibliotecólogos de difundir las publicaciones llegadas a la biblioteca, porque “toda información que no se ve no existe”. Hoy para la mayoría de los investigadores la indización está materializada* en la Web of Science (WoS) o la ISI Web of Knowledge (WoK). Algo que sucedió en esta evolu-ción, entre el primer momento y el actual, es el cambio de los conceptos manteniendo las mismas palabras. El cómo y el por qué lo podemos encontrar en las ideas del Dr. Eugene Garfield quien en 1955 introdujo en el mundo científico su concepto de indización y citas. El trabajo de Garfield dio vida a las citas que aparecen al final de una publicación, las utilizó para deducir la importancia de las revistas, los artículos, los temas, los investiga-dores, etc. Las ideas de Garfield propusieron que una colección relativamente pequeña de revistas “muy importantes” pueden concentrar casi toda la información relevante y útil para seguir haciendo ciencia, a esa colección se la empezó a denominar “la corriente principal” (main stream). ¿Y cómo Garfield llegó a esto?, con el desarrollo de un índice denominado factor de impacto, para muchos un índice perverso.

La indización implica identificar una serie de elementos en un artículo y llevarlos a una base de datos, eso significa que después de la edición la indización conlleva a una inversión extra. Una vez indizados, los artículos quedan como unas piezas que se van a engarzar en un complejo y preciso mecanismo. Son las bases de datos las que dan vida a esa información permitiéndola usar e investigar. Existen diferentes tipos de bases de datos, algunas solamente proporcionan información básica sobre la revista, otras permiten búsquedas de información en todo nivel y en coberturas increíbles.

Aunque no es imposible llegar a pertenecer a las bases de datos más importantes (léase Web of Science) requiere ciertas condiciones de producción que aseguren la calidad de la revista. Es como hacer chocolates en casa, pueden ser muy deliciosos, al inicio podemos ofrecerlos a los que pasan, si tienen acogida y la demanda se incrementa, tendremos que adoptar ciertas medidas que ayuden a la distribución, duración del producto…un buen empaque. Pero esto es rentable siempre que nuestra producción se incremente…entonces tenemos que buscar más mercado y producir más…luego ya no podremos hacerlo en casa…es muy pequeña…después necesitamos más y más condiciones para seguir creciendo. ¿Hasta dónde podemos cambiar sin modificar substancialmente su primigenia naturaleza? Una revista que ingresa a una base de datos prestigiosa tendrá mas acogida, pero para llegar a esto necesitará un salto, o algo parecido a una eclosión, romper con ciertas cosas que podíamos hacer cuando éramos pequeños y ahora ya no es factible por razones de nuestro balance “costo/beneficio”. Si una revista es formada por una comunidad, el ritmo de cambios en la política editorial será controlado por la misma comunidad. En cambio si la revista trata de formar una comunidad para sustentarse, procesos como la indización en bases de datos más exigentes podrían llevar a una erosión de la comunidad y la recepción de nuevos miem-bros con diferentes intereses; ¿podremos moldear ese futuro? El objetivo primigenio de la revista fue válido ¿será válido después de los cambios? Podemos tener motivos para cambiar, pero no necesariamente se justifican.

Un amigo bien intencionado: ¿Qué necesitas para que tú revista sea ISI?

En algunos momentos imagino la política de investigación representada por una estatua semejante a la de la justicia. Una señora (supongo porque tenemos la imagen de la mujer como no corrupta) con una balanza en una mano, donde la masa (de investigadores) determina donde se inclina, una espada en la otra mostrando su poder y autoridad (o autoritarismo), y por último una venda para no ver lo que hace.

Las políticas de investigación muchas veces están dirigidas a cubrir necesidades e intereses dispares y crean escenarios con-trastantes. Es así que aunque existe cierta relación entre ser un

Respondiendo preguntas

Leonardo Romero

Answering questions

Editor Jefe, Instituto de Investigación de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Fa-cultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Apartado 11-0058, Lima 11, Perú. Email: [email protected]

EDITORIAL

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Editorial

Rev. peru. biol. 16(1): 003- 004 (Agosto 2009)

buen investigador y ser un buen editor son cosas diferentes y que frecuentemente se confunden, por ese motivo instruir a un investigador en preparar una publicación es diferente a enseñar a un editor la labor de edición; los intereses de los investigado-res podrían bajo ciertas circunstancia ser contrapuestos al de un editor, sino fuera así no existirían tantos fraudes científicos en publicaciones. También se confunden los conceptos en las políticas de fomento a la investigación, por un lado tenemos el fomento a la producción científica, es decir el incremento del número de publicaciones de cada investigador; por otro lado está el trabajo de una revista científica, cuya misión, además de sobrevivir es la de difundir y documentar la investigación científica de una comunidad. Podríamos decir que estos dos temas son igual de importantes, sólo que ambos deben estar bien dirigidos y no contraponerse, por ejemplo es negativo apoyar al investigador sin poner condiciones sobre la calidad de la revista en que se publica.

Las paradojas mencionadas suceden en el mundo de la ciencia, en cualquier mundo (me refiero al primero…tercer mundo). En la actualidad en que estamos imbuidos en la era global, de la información o del conocimiento, la ciencia sustentada por sociedades científicas parece perder consistencia. Sin embargo, son las sociedades científicas las que podrán mantener viva a las revistas. Para un investigador lo mejor es intercambiar ideas, lograr demostrar sus hipótesis, comunicar un hallazgo, discutir sus resultados, dentro de una comunidad en la que él sabe que los pocos que lo leerán podrán enriquecer y utilizar esa idea o información. Si es así, entonces lo primero que hay que tomar en cuenta para desarrollar una revista científica sería consolidar una comunidad que la respalde. Un grupo académico o profesional comprometido con un propósito y la revista seria su medio de comunicación y documentación.

Podemos ver en INTERNET que existe competencia entre las grandes bases de datos, además de la ISI Web of Knowledge se levanta la base de datos Scopus, en algunos años más, tal vez habrán más bases de datos o tal vez ninguna de las que conocemos hoy, muy posiblemente ni siquiera serán como las conocemos ahora. La información da poder para muchas cosas. Pero de todas maneras la información siempre será generada por los investigadores y discutida en las comunidades científicas. Si algo necesita hacer una revista será mantenerse en su propósito y buscar ser reconocida por su comunidad científica.

Un administrador del instituto: ¿no será más barata la publicación por INTERNET?

La sociedad en general y en particular el mundo académico han pasado a una dimensión en la que se cumplen los sueños de la ciencia ficción. Nos sentamos frente a una computadora, sobre un recuadro escribimos unas palabras y aparecen miles de títulos de artículos de cientos de revistas. Hace unos 30 años tomábamos una banca y caminábamos entre anaqueles llenos de revistas y libros, hojeábamos contenidos y apuntábamos en fichas bibliográficas. En esas épocas nos movíamos más.

Recibir de INTERNET toda esa información tan variada y en tan poco tiempo nos insinúa un escenario nuevo y la pregunta ¿qué trascendencia tienen las revistas? ¿Podría haber algo así como un ente que recopile toda la información? ¿Un sistema único en todo el planeta, o el país, juntar todos los trabajos, evaluarlos y publicarlos? De hecho podríamos suponer que una base de datos como Scopus o ISI Web of Knowledge son como superrevistas o metarrevistas, dependiendo qué tan maravillados estemos.

Pero podríamos argumentar que mientras más revistas más diversidad de ideas y estilos, y que al igual que la diversidad ge-nética de una población permite que la población esté preparada para los cambios, más revistas permitirán más posibilidades de salvar las ideas e información, que podrían en otro escenario o en otro momento, simplemente ser refundidas en el olvido o perderlas materialmente.

Recuerdo penosos casos (indocumentados) en los que gran cantidad de tesis y revistas fueron destruidos por diversos mo-tivos, todos injustificables. En la actualidad existen sistemas de repositorios digitales, administradores de contenido (CMS) que permiten organizar, documentar y dar visibilidad por INTER-NET a toda aquella información que se desee. Además de ello, algunos sistemas garantizan la preservación de esos documentos (Eprint, Dspace). En un país como el Perú, la generación de una tesis es un logro importantísimo y su destrucción un crimen. En el caso mencionado me pregunto ¿Cómo una comunidad cien-tífica lo permitió? ¿Cómo sucedió? ¿Es una amenaza constante? ¿Cómo podremos enfrentarlo? Si pensamos en INTERNET para colocar la información científica debemos pensar en los beneficios que pueden brindar, nuevas y mejores estrategias de vida para las revistas, las ideas y la ciencia.

No puedo escapar a tener una política editorial, tampoco puedo escapar a las exigencias del mercado, ni a la competencia, ni a los violentos cambios producidos en los últimos tiempos. Estas preguntas, así como otras demandan acciones que a su vez cambiarán las preguntas que a su vez…nos harán caminar por un jardín de los mil senderos que se bifurcan. A pesar de ello, lo básico subyace y mantiene la superestructura: la comunidad cien-tífica. Tal vez la única respuesta a todas las preguntas sería preocuparse por la consolidación de las comunidades científicas.

*Nota: El grupo de revistas consideradas de main stream son indizadas y analizadas por el Journal Citation Reports, el cual proporciona los índices de impacto. Son estos índices los que se proponen medir objetivamente que tan consultada puede ser una revista, artículo, investigador, pais, institución, etc. En realidad son solamente estas revistas a las que se les denominaría “ISI”.

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Diversidad de los mamíferos del Perú



Diversidad y endemismo de los mamíferos del Perú

Víctor Pacheco1, 2, Richard Cadenillas1, Edith Salas1, Carlos Tello1 y Horacio Zeballos3

Diversity and endemism of Peruvian mammals

1 Museo de Historia Natural, Uni-versidad Nacional Mayor de San Marcos, Apartado 14-0434, Lima-14, Perú. E-mail Víctor Pacheco: [email protected]

2 Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

3 Centro de Estudios y Promoción del Desarrollo, DESCO, Málaga Grenet 678, Umacollo, Arequipa.

ResumenSe presenta una lista comentada de los mamíferos terrestres, acuáticos y marinos nativos de Perú, incluyen-do sus nombres comunes, la distribución por ecorregiones y los estados de amenaza según la legislación nacional vigente y algunos organismos internacionales. Se documenta 508 especies nativas, en 13 órdenes, 50 familias y 218 géneros; resultando el Perú como el tercer país con la mayor diversidad de especies en el Nuevo Mundo después de Brasil y México, así como quinto en el mundo. Esta diversidad incluye a 40 didel-fimorfos, 2 paucituberculados, 1 sirenio, 6 cingulados, 7 pilosos, 39 primates, 162 roedores, 1 lagomorfo, 2 soricomorfos, 165 quirópteros, 34 carnívoros, 2 perisodáctilos y 47 cetartiodáctilos. Los roedores y murciélagos (327 especies) representan casi las dos terceras partes de la diversidad (64%). Cinco géneros y 65 especies (12,8%) son endémicos para Perú, siendo la mayoría de ellos roedores (45 especies, 69,2%). La mayoría de especies endémicas se encuentra restringida a las Yungas de la vertiente oriental de los Andes (39 especies, 60%) seguida de lejos por la Selva Baja (14 especies, 21,5%). Se comenta la taxonomía de algunas especies, cuando éstas discrepan de la taxonomía aceptada. El marsupial Marmosa phaea; los roedores Melanomys caliginosus, M. robustulus y Echinoprocta rufescens; la musaraña Cryptotis equatoris; los murciélagos Anoura fistulata, Phyllostomus latifolius, Artibeus ravus, Cynomops greenhalli, Eumops maurus y Rhogeessa velilla; y el carnívoro Nasuella olivacea son primeros registros para el Perú. Finalmente, se incluye una lista de 15 especies introducidas.

Palabras clave: Mamíferos, Perú, diversidad, endemismo, conservación.

Abstract We present an annotated list for all land, aquatic and marine mammals known to occur in Peru and their dis-tribution by ecoregions. We also present species conservation status according to international organizations and the legal conservation status in Peru. At present, we record 508 species, in 13 orders, 50 families, and 218 genera, making Peru the third most diverse country with regards to mammals in the New World, after Brazil and Mexico, and the fifth most diverse country for mammals in the World. This diversity includes 40 didelphimorphs, 2 paucituberculates, 1 manatee, 6 cingulates, 7 pilosa, 39 primates, 162 rodents, 1 rabbit, 2 soricomorphs, 165 bats, 34 carnivores, 2 perissodactyls, and 47 cetartiodactyls. Bats and rodents (327 species) represent almost two thirds of total diversity (64%) for Peru. Five genera and 65 species (12.8%) are endemics to Peru, with the majority of these being rodents (45 species, 69,2%). Most of the endemic species are restricted to the Yungas of the eastern slope of the Andes (39 species, 60%) followed by Selva Baja (14 species, 21.5%). The taxonomic status of some species is commented on, when those depart from accepted taxonomy. The marsupial Marmosa phaea; the rodents Melanomys caliginosus, M. robustulus, and Echinoprocta rufescens; the shrew Cryptotis equatoris; the bats Anoura fistulata, Phyllostomus latifolius, Artibeus ravus, Cynomops greenhalli, Eumops maurus, and Rhogeessa velilla; and the carnivore Nasuella olivacea are first records of species occurrence in Peru. Finally, we also include a list of 15 non-native species.

Keywords: Mammals, Peru, diversity, endemism, conservation.

IntroducciónRecientemente, dos volúmenes de gran trascendencia para la

mastozoología neotropical han sido publicados: Mammal Species of the World, en su tercera edición por Wilson y Reeder (2005) y Mammals of South America, volumen 1 editado por Gardner (2008). Estas obras presentan información actualizada sobre la taxonomía y distribución de las especies y constituyen un punto de inicio indispensable para listados detallados a nivel regional.

La última compilación de mamíferos nativos para Perú re-portó 460 especies (Pacheco et al. 1995). Después de casi tres lustros los cambios taxonómicos ocurridos hasta el presente son numerosos, a nivel de especie, género, familia, e incluso orden. Bastan unos pocos ejemplos como ilustración; así el antiguo orden Xenarthra fue dividido en Cingulata y Pilosa, y el orden Insectivora en Afrosoricida, Erinaceomorpha y Soricomorpha (Wilson y Reeder 2005). A nivel de género, Oryzomys fue separado recientemente en 10 géneros válidos (Weksler et al. 2006); y en otro ejemplo reciente, Velazco (2005) reporta cuatro nuevas especies en un solo género, el murciélago Platyrrhinus. Revisiones taxonómicas más completas y extensas que incluyen diversas perspectivas como análisis moleculares y morfológicos,

nuevos registros de distribución, una más estricta definición de taxa basada en monofilia, así como evaluaciones de sitios inexplorados son los responsables de estos cambios.

En este trabajo se presenta una lista actualizada de todas las especies de mamíferos silvestres sean terrestres, marinos o de agua dulce, conocidas para Perú hasta el presente. Para cada especie se incluyen datos de distribución según el mapa de las ecorregio-nes naturales definidas por Brack-Egg (1986), nombre común, situación de endemismo para el país y estado de conservación según organismos internacionales y la legislación peruana. Se provee finalmente un comentario sobre la conservación de los mamíferos en el Perú.

Material y métodosEl ordenamiento jerárquico desde orden hasta familia, y en al-

gunos casos hasta subfamilia, es filogenético y basado en Wilson y Reeder (2005); con la excepción de que optamos por el orden Cetartiodactyla en lugar de los órdenes Cetacea y Artiodactyla, debido a la evidencia morfológica y molecular que concuerda en que los hipopótamos están más relacionados a los cetáceos que a otros artiodáctilos, convirtiendo a Artiodactyla en un grupo parafilético (Gatesy et al. 1999, Geisler y Uhen 2003, 2005,

Presentado: 11/05/2009Aceptado: 15/06/2009 Publicado online: 28/08/2009

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Pacheco et al.


Boisserie et al. 2005, Waddell y Shelley 2003). Por otro lado, y reconociendo que aún existen discrepancias entre los estudiosos de insectívoros, optamos por el orden Soricomorpha siguiendo a Hutterer (2005). Lopatin (2006) propone otra alternativa al in-cluir a los insectívoros (excluyendo a los Tenrecoidea) en el orden Lipotyphla, considerando a Soricomorpha como un suborden. Como bien señala Lopatin (2006), el término Lipotyphla no requiere modificación a Eulipotyphla (sensu Waddell et al. 1999) para agrupar a estos insectívoros placentarios no-africanos.

Los géneros y especies se encuentran ordenados alfabéti-camente y siguen la taxonomía de Wilson y Reeder (2005) o Gardner (2008); sin embargo, se incluyen notas taxonómicas cuando no concordamos con estos trabajos o existe información nueva recientemente publicada. Se incluyen registros nuevos para el país en base a las colecciones científicas del Museo de Histo-ria Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM) y del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional San Agustín (MUSA), los cuales se documentarán en extenso en otras publicaciones. Todas las especies mencionadas en el presente trabajo están sustentadas por al menos un espéci-men o por una referencia bibliográfica. Especies potencialmente presentes en el país no han sido incluidas para no sobrestimar la biodiversidad del país. Sin embargo, sí se incluyen algunas especies consideradas nuevas para la ciencia (por expertos taxó-nomos) pero no reportadas aún.

Para ubicar la distribución de especies por ecorregiones se preparó una capa en base a la descripción original de Brack-Egg

(1986) con el programa ArcView 3.2 (Fig. 1), sobre el cual se sobrepusieron los registros de especies para determinar la eco-región correspondiente.

El estado de conservación fue compilada en base a la lista de especies amenazadas según la legislación nacional vigente, el Decreto Supremo Nº 034-2004-AG (Ministerio de Agricultura 2004) y listas actualizadas de la organizaciones internacionales International Union for the Conservation of Nature (IUCN 2008) y Convention on International Trade in Endangered Species (CITES 2009). Además, las versiones IUCN 2006 y 2008 fueron comparadas para visualizar tendencias en el estado de conservación de las especies.

Se asignan nombres comunes para la mayoría de las especies siguiendo a Pacheco et al. (1995), Emmons y Feer (1999), Tirira (2004), ACOREMA (2009) o traduciendo los nombres ingleses encontrados en Grimwood (1969), Nowak (1999) o Wilson y Reeder (2005). En unos pocos casos se propone un nombre común cuando este no existe en la literatura haciendo referencia en lo posible al significado del nombre científico. Se incluyen también nombres vernaculares donde haya plena certeza de su uso. Nombres comunes en inglés pueden ser encontrados en numerosos trabajos (e.g., Emmons y Feer 1997, Linares 1987, Macdonald 1984, Nowak 1999, Wilson y Reeder 2005) por lo que no son incluidos aquí. Finalmente, se presenta una lista de mamíferos introducidos y domésticos en base a la literatura (Cossíos 2004, Del Río et al. 2001, Escomel 1929, Lleellish et al. 2007), siguiendo la nomenclatura propuesta por Gentry et al. (2004).

Para algunas especies se emplea las siguientes medidas están-dar: LT= Longitud total, LC= Longitud de la cola, LP= Longitud del pie, LO= Longitud de la oreja, CBL= Longitud condilobasal, ML= Longitud de la hilera molar. Se incluyen también acróni-mos de las siguientes instituciones: AMNH= American Museum of Natural History, New York; FMNH= Field Museum of Na-tural History, Chicago; ICN= Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia, Bogotá; LSUMZ= Louisiana State University, Museum of Zoology, Baton Rouge; MVZ= Museum of Vertebrate Zoology, University of California, Berkeley; MUSM= Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima; MUSA= Museo de His-toria Natural, Universidad Nacional de San Agustín, Arequipa; ROM= Royal Ontario Museum, Toronto; USNM= National Museum of Natural History, Washington, D.C.

ResultadosDiversidad

La diversidad de los mamíferos terrestres, acuáticos y marinos reportados para Perú alcanza a 13 órdenes, 50 familias, 218 géneros y 508 especies (Anexo 1); con lo cual, Perú es el tercer país con mayor diversidad de especies en el Nuevo Mundo, ubicándose después de Brasil y México (Tabla 1). Es además el quinto país más diverso a nivel mundial de acuerdo a los resultados de la IUCN et al. (2008). Los mamíferos del Perú incluyen 40 didelfimorfos, 2 paucituberculados, 1 sirenio, 6 cingulados, 7 pilosos, 39 primates, 162 roedores, 1 lagomorfo, 2 soricomorfos, 165 quirópteros, 34 carnívoros, 2 perisodáctilos y 47 cetartiodáctilos (Tabla 2). Casi las dos terceras partes de esta diversidad (327 especies, 64%) están compuestas por los roedores y murciélagos.

Figura 1. Ecorregiones del Perú según Brack-Egg (1986), empleadas para la distribución de los mamíferos. 1 = Oceánica, 2 = Bosque Pluvial del Pacífico, 3 = Bosque Seco Ecuatorial, 4 = Desierto Costero, 5 = Serranía Esteparia, 6 = Páramo, 7 = Puna, 8 = Yungas, 9 = Selva Baja, 10 = Sabana de Palmera.

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A escala ecorregional, las especies de mamíferos son conspi-cuamente más diversas en la Selva Baja (292) y Yungas (210), seguidas por un grupo de ecorregiones moderadamente diversas: Bosque Tropical del Pacífico (65), Serranía Esteparia (63), Puna (63), Bosque Seco Ecuatorial (60), Sabana de Palmera (60) y

Desierto (46). La Oceánica (30) y el Páramo (23) son las regiones menos diversas (Tabla 3).

Adicional a la fauna nativa se reconocen 15 especies introdu-cidas, la mayoría de ellas domésticas, siguiendo la nomenclatura propuesta por Gentry et al. (2004) (Tabla 4).

Notas taxonómicas y nuevos registrosSe presenta un comentario taxonómico para aquellas especies

cuya taxonomía no concuerda con Wilson y Reeder (2005) y/o Gardner (2008), o cuando son registros nuevos para el país:

País

Ord

en

Fam

ilia

Gén

ero

Espe

cies

Espe

cies

En

dém

icas

%

Fuen

te

Guyana 10 36 130 226 0 0.0 1

Venezuela 10 39 158 325 11 3.4 2, 3

Colombia 15 46 196 434 28 6.5 4, 5

Ecuador 14 44 176 382 38 9.9 6

Perú 13 50 218 508 65 12.8 7

Brasil 12 46 - 652 158 24.2 8, 9

Bolivia 11 43 179 366 17 4.6 10, 11

Chile 9 28 85 155 17 11.0 12, 13

Argentina 13 47 181 386 - 0.0 14

Uruguay 7 29 83 112 1 0.9 15

Paraguay 9 30 105 156 2 1.3 16

México 12 47 192 529 160 30.2 17

Mundo 5421 18, 19

Tabla 1. Diversidad de mamíferos de Perú comparado a otros países de la región Neotropical y el Mundo.

1= Engstrom y Lim (2002), 2 = Ceballos et al. (2002), 3 = Soriano y Ochoa (1997), 4 = Alberico y Rojas-Díaz (2002), 5 = Alberico et al.(2000), 6 = Tirira (2007), 7 = presente trabajo, 8 = Reis et al. (2006), 9 = Alho et al. (2002), 10 = Salazar Bravo et al. (2002, 2003), 11 = Tarifa (2005), 12 = Muñoz Pedreros y Yáñez Valenzuela (2000), 13 = Mella et al. (2002), 14 = Barquez et al. (2006), 15 = González (2001), 16 = Myers et al. (2002), 17 = Ceballos et al. (2002, 2005), 18 = Wilson y Reeder (2005), 19 = Reeder et al. (2007).

Orden

Fam

ilia

Gén

ero

Espe

cies

Porc

enta

je

Espe

cies

en

dém

icas

% E

spec

ies

endé

mic

as

Didelphimorphia 1 14 40 7,9 8 1,6

Paucituberculata 1 2 2 0,4 0 0,0

Sirenia 1 1 1 0,2 0 0,0

Cingulata 1 3 6 1,2 1 0,2

Pilosa 4 5 7 1,4 0 0,0

Primates 3 12 39 7,7 3 0,6

Rodentia 11 63 162 31,9 45 8,9

Lagomorpha 1 1 1 0,2 0 0,0

Soricomorpha 1 1 2 0,4 1 0,2

Chiroptera 8 63 165 32,5 7 1,4

Carnivora 7 21 34 6,7 0 0,0

Perissodactyla 1 1 2 0,4 0 0,0

Cetartiodactyla 10 31 47 9,3 0 0,0

50 218 508 65 12,8

Tabla 2. Diversidad y endemismo de los mamíferos del Perú por categorías taxonómicas.

Ecorregión

Núm

ero

de

espe

cies

Porc

enta

je

Espe

cies

en

dém

icas

% E

spec

ies

endé

mic

as

Oceánica 30 5,9 0 0,0

BT Pacífico 65 12,8 0 0,0

BS Ecuatorial 60 11,8 3 4,6

Desierto 46 9,1 6 9,2

Serrania Esteparia 63 12,4 12 18,5

Páramo 23 4,5 4 6,2

Puna 63 12,4 10 15,4

Yungas 210 41,3 39 60,0

Selva Baja 292 57,5 14 21,5

Sabana de Palmera 60 11,8 1 1,5

Tabla 3. Distribución de especies de mamíferos de Perú por ecorre-giones (según Brack-Egg, 1986).

Nombre científico Nombre comúnCarnivora

CanidaeCanis familiaris Linnaeus PerroFelidaeFelis catus Linnaeus Gato

PerissodactylaEquidaeEquus asinus Linnaeus Burro, asnoEquus caballus Linnaeus Caballo y yegua

CetartiodactylaBovidaeBos taurus Linnaeus Toro y vacaCapra hircus Linnaeus Cabra, chivoOvis aries Linnaeus Oveja (hembra), carnero (macho)Bubalus bubalis Linnaeus Búfalo de aguaCamelidaeCamelus dromedarius Linnaeus DromedarioSuidaeSus domesticus Erxleben Cerdo, chancho, cuche

LagomorphaLeporidaeLepus europaeus Pallas Liebre, liebre europeaOryctolagus cuniculus Linnaeus Conejo

RodentiaMuridaeRattus rattus (Linnaeus) Rata negraRattus norvegicus (Berkenhout) Rata grisMus musculus (Linnaeus) Ratón, pericote

Tabla 4. Lista de mamíferos introducidos al Perú.

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Pacheco et al.


DiDelphimorphia

Didelphis marsupialis Linnaeus, 1758

La presencia de Didelphis albiventris en el Perú necesita ser evaluada y requiere una mayor sustentación. Diaz y Wi-llig (2004) ampliaron el rango de distribución de Didelphis albiventris hasta el noreste de Perú, basado en un espécimen (MMD 2841) colectado en Ninarumi, carretera Iquitos-Nauta, Loreto. Sin embargo, Cerqueira y Tribe (2008) no reportan albiventris para el Perú ni discuten el reporte de Diaz y Willig (2004), y mas bien comentan que el registro de Brown (2004) del río Samiria, Loreto, se debió a que la autora no diferenció entre especies del complejo D. albiventris. Nuestro examen del espécimen MMD 2841 indica que es un ejemplar inmaduro de edad II (según Kajin et al. 2008), que tiene los extremos de la oreja blancos. No obstante, este ejemplar es determinado aquí como D. marsupialis por tener una línea frontal media tenue, cola con una escasa pilosidad en la base y con más de la mitad distal blanca, además de la ausencia de cerdas blancas entremezcladas con el pelaje negruzco; características que no coinciden con las propuestas para D. albiventris (Cerqueira y Tribe 2008, Teta y de Tommaso 2009). Las orejas son ciertamente blanquecinas con la base negra; sin embargo, se observan manchas oscuras en la porción blanquecina que sugieren una progresiva pigmentación. Esta coloración es sin embargo variable ya que ejemplares inma-duros y subadultos de D. marsupialis pueden tener la punta de las orejas blanca o rosado pálida (Cerqueira y Tribe 2008).

Gracilinanus aceramarcae (Tate, 1931)

La presencia de esta comadrejita en Perú está sustentada por un ejemplar de Puno, Agualani, kilometro 9 norte de Limbani (MVZ 171411) (Pacheco et al. 1995, Voss et al. 2005); y otros ejemplares de Cusco, Paucartambo (Solari et al. 2006) y Cordi-llera Vilcabamba (Voss et al. 2005). Actualmente, su distribución se extiende hasta el norte, en Piura, Huancabamba, El Carmen de la Frontera, 3176 m (MUSM 23381) a lo largo de las Yungas. Sin embargo, una revisión detallada sugiere la presencia de más de una especie.

Gracilinanus emiliae (Thomas, 1909)

Comadrejita reportada para Perú, en base a un espécimen cerca de la localidad de Nuevo San Juan, en el río Gálvez, tri-butario del río Yavarí, departamento de Loreto por Voss et al. (en prensa).

Lutreolina crassicaudata (Desmarest, 1804)

Luna et al. (2002) reportaron por primera vez la especie para Perú, en base a un ejemplar proveniente del departamento de Madre de Dios, Tambopata, S.N. Pampas del Heath, Refugio Juliaca; 12°57,4'S; 68°52,9'W (MUSM 11647). Gardner (2005) y Stein y Patton (2008) no incluyeron este registro.

Marmosa (Micoureus) phaea Thomas, 1899

Gardner y Creighton (2008) mencionan la probable ocu-rrencia de esta especie en el departamento de Tumbes, Perú. Se confirma aquí su presencia en base a especímenes colectados en la quebrada Faical y Campo Verde, departamento de Tumbes (MUSM 24483--24486; MUSA 421--424, 455) (Pacheco et al. 2008a). La especie se asigna al género Marmosa siguiendo

la última revisión de Voss y Jansa (2009), quienes consideran Micoureus como un subgénero.

Monodelphis handleyi Solari, 2007

Especie recientemente descrita por Solari (2007) en base al ejemplar tipo (MUSM 15991) y siete paratipos colectados en el Centro de Investigaciones Jenaro Herrera, kilometro 2,8 este de Jenaro Herrera, margen oriental del río Ucayali, provincia de Requena, departamento de Loreto.

Monodelphis sp.

Una nueva especie de Monodelphis de tres bandas dorsales de las Yungas centrales de Perú, sustentada en base a varios ejempla-res de Huánuco, Pasco, Junín y Cusco (MUSM 11334, 18943, 13007, 14631 respectivamente) (Solari et al. en preparación); y listada previamente como especie nueva (Emmons et al. 2001, Solari et al. 2001, Voss y Jansa 2003).

Philander opossum (Linnaeus, 1758)

La zarigüeyita Philander olrogi Flores, Barquez y Díaz, 2008 fue recientemente descrita y diferenciada de P. opossum en base a características externas y morfometría (Flores et al. 2008). El registro de Perú estuvo basado en el espécimen MMD 3865 de Paujil, oeste del kilometro 37,4 de la carretera Iquitos-Nauta, provincia Maynas, Loreto; sin embargo, este ejemplar es aquí de-terminado como P. opossum en base al rostro proporcionalmente largo y poco robusto. En un plot bivariado, las medidas de este ejemplar (ancho nasal a nivel de la sutura frontomaxilar, BN2 = 9,5 versus la longitud occipitonasal, ONL = 73,9) se agrupan con otros P. opossum en lugar de los P. olrogi de Bolivia (basado en Flores et al. 2008: Tabla 1 y Fig. 4). Además la forma del rostro de este ejemplar cae en un rango de variaciones encontradas para otros P. opossum de la zona de Iquitos.

Thylamys sp.

Una especie nueva de marmosa coligruesa presente en la vertiente occidental del sur del Perú y diferenciada de T. pallidior (Palma et al. en preparación). Thylamys sp. se distribuye desde el sur de Lima, en la zona de Yauyos (MUSA 5167, 5194) hasta Omate en Moquegua (MUSA 1410).

primates

Saguinus fuscicollis (Spix, 1823)

Aquino y Encarnación (1994) reconocen seis subespecies del pichico común para Perú. Adicionalmente, Saguinus fusci-collis melanoleucus (Miranda Ribeiro 1912) fue recientemente reportada en las cabeceras del río Breu y la quebrada Beu cerca de la frontera con Brasil, distrito de Yurúa, departamento de Ucayali (Mena et al. 2007). Aunque Groves (2001, 2005) eleva melanoleucus a especie plena, se sigue aquí a Peres et al. (1996). Estos autores no apoyan la separación de melanoleucus a especie ya que demuestran la existencia de flujo génico con fuscicollis en la cabecera del río Juruá, Brasil.

Cebus libidinosus Spix, 1823

Groves (2001) reconoce esta especie con cuatro subespecies: libidinosus Spix, 1823; pallidus Gray, 1866; paraguayanus Fischer, 1829; y juruanus Lönnberg, 1939. Rylands et al. (2005) sigue

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a Lönnberg (1939) al incluir pallidus como una subespecie de libidinosus. Aquino y Encarnación (1994) lo reportan como Cebus apella pallidus para el sureste del Perú, al sur de los ríos Madre de Dios e Inambari en los departamentos de Puno y Madre de Dios, pero Groves (2005) no lo incluye para Perú. Aquí es tentativamente aceptada teniendo en cuenta la falta de documentación con especímenes.

Callicebus aureipalatii Wallace, Gómez, A. Felton y A. M. Felton, 2006

Wallace et al. (2006) describieron recientemente esta especie para el noroeste de Bolivia y predijeron que podría llegar hasta el borde sur del río Madre de Dios, en Perú. Wallace et al. (2008) confirman recientemente que estaría al menos hasta el río Tambopata, al sur de Perú.

Callicebus brunneus (Wagner, 1842)

Van Roosmalen et al. (2002) proveen la última revisión del género Callicebus, donde indican que C. dubius Herhkovitz, 1988 se distribuye hasta el Perú al este del río Las Piedras, en Madre de Dios; lo cual es aceptado por Groves (2005). Sin embargo, Wallace et al. (2006) dudan de la validez de dubius y sugieren que la distribución de dubius, brunneus y cupreus debe ser revisada; opinión que es seguida aquí.

Callicebus lucifer Thomas, 1914

El tocón de collar Callicebus torquatus conocido previamente como única especie en el grupo torquatus (Hershkovitz 1990, Aquino y Encarnación 1994, Groves 2001) fue dividida en seis especies (torquatus, lugens, lucifer, purinus, regulus y medemi) por van Roosmalen et al. (2002). Según estos autores y Groves (2005), C. lucifer es la especie presente en el Perú. Se anota que estudios posteriores aún usan el nombre torquatus sin proveer una discusión taxonómica (Aquino et al. 2008). Esta especie, al igual que el género, requiere de una moderna revisión taxonómica que, además de patrones de coloración, empleen comparaciones de morfología cráneo dental, cariotipos y secuencia molecular, entre otros caracteres.

Alouatta juara Elliot, 1910

Según Groves (2001, 2005) las especies de Alouatta presentes en el Perú son A. sara y A. seniculus; la última con A. s. juara como subespecie (y puruensis como sinónimo). Sin embargo, Gregorin (2006) reconoce como especies plenas a A. juara y A. puruensis y ambas distribuidas en el centro y suroriente de Perú, respectivamente. No obstante este avance, la situación de las especies de Alouatta para Perú es confusa ya que no está resuelto el estado y distribución de sara y seniculus para Perú. Al aceptarse a A. juara es necesario rechazar a A. seniculus como presente para Perú, al menos para el sur del río Amazonas. Ade-más de A. juara, se aceptan aquí tentativamente a A. puruensis y A. sara; pero urge una exhaustiva revisión de las poblaciones peruanas de Alouatta.

Alouatta palliata (Gray, 1849)

Groves (2005) no incluye esta especie para Perú. Sin embargo, su presencia en Tumbes, está documentada en varios trabajos (Pulido y Yockteng 1986, Aquino y Encarnación 1994) y ob-servaciones recientes (V. Pacheco, com. pers.).

Lagothrix flavicauda (Humboldt, 1812)

Groves (2001) resucitó el género Oreonax para flavicauda al encontrarlo más relacionado a Ateles que a las especies de Lagothrix. Matthews y Rosenberger (2008) sostienen que esta ubicación fue un resultado espurio debido al limitado número de taxones y sugieren mantener Lagothrix flavicauda. Estos autores realizaron un análisis de parsimonia de 14 atelinos con caracteres morfológicos basados en Groves (2001), encontrando en un consenso por mayoría a L. flavicauda relacionado a otras especies de Ateles (Matthews y Rosenberger 2008: fig. 5). Aunque este árbol soporta a Groves (2001), ellos concluyen que este resultado es poco robusto. Por otro lado, Matthews y Rosenberger (2008) no proveen una filogenia que demuestre que flavicauda forma un grupo natural con las otras especies de Lagothrix, y que soporte su decisión de incluirlo en este género. Nosotros mantenemos Lago-thrix flavicauda en base a los resultados de Paredes (2003) quien realizó un análisis cladístico de Lagothrix usando 54 caracteres morfológicos, donde encuentra a flavicauda formando un clado monofilético con otras cuatro especies de Lagothrix.

roDentia

Microsciurus sp.

Esta ardilla, de tamaño mediano, fue incluida en la lista de Pacheco et al. (1995) en el género Microsciurus, basado en cuatro ejemplares (MUSM 7920—7922 y 7971) del Parque Nacional Río Abiseo, departamento de San Martín. El rango de medidas externas de estos ejemplares son: LT 343—363; LC 153—158; LP 45-52; LO 20—25 y Peso 212—244 g. Estas medidas, más el CBL 41,05—41,70 y ML 8,72—9,02, indican que son notable-mente más grandes que M. flaviventer. Diferenciándose también de esta especie por el pelaje marrón, con el extremo distal de los pelos anaranjados; los nasales comparativamente largos y con los bordes posteriores alineados con los premaxilares; y los incisivos con o sin surco, proodontes o ortodontes.

Akodon surdus Thomas, 1917

Actualmente aceptado como especie válida (Musser y Carle-ton 2005); pero requiere de un mayor sustento para diferenciarlo de A. aerosus. Smith y Patton (2007) argumentan que aunque no hay datos genéticos de esta especie, pertenece probablemente al grupo aerosus, como una especie distinta o tal vez conespecífica con aerosus.

Cerradomys maracajuensis (Langguth y Bonvicino, 2002)

Reportado por Emmons et al. (1994) para Pampas del Heath, departamento de Madre de Dios, como Oryzomys buccinatus; y reidentificado después como Oryzomys subflavus (Emmons et al., 2002). Después que Weksler et al. (2006) erigieran el género Cerradomys para el grupo subflavus, la nomenclatura fue reciente-mente revisada por Percequillo et al. (2008); quienes asignaron el nombre maracajuensis para el registro de Perú, departamento de Puno, río Heath, Aguas Claras (USNM 579688). Sin embargo, esta localidad corresponde al departamento de Madre de Dios.

Eligmodontia hirtipes (Thomas, 1902)

Musser y Carleton (2005) reconocen a E. puerulus (Philippi, 1896) como distribuida en el sur del Perú. Sin embargo, en

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Pacheco et al.


base a evidencia cariotípica, E. puerulus (2n= 32—34, NF= 48) es restringida para la región de puna de Chile, noroeste de Argentina y se desconoce su posible presencia en Perú (Lanzone y Ojeda 2005); mientras que el cariotipo 2N= 50, NF= 48 es asignado a E. hirtipes (Spotorno et al. 2001). Ambos taxa son también diferenciados en las secuencias del gen de citocromo-b (Lanzone et al. 2007, Mares et al. 2008). Más temprano, Pear-son y Patton (1976) reportaron el cariotipo 2N= 50 para una población de Ancomarca, departamento de Puno y Challapalca, departamento de Tacna, pero con el nombre de E. typus Cuvier. Estos especímenes, más registros adicionales de Pampa de An-comarca (MUSM 2322), la laguna Loriscota y Caccachara en Puno (MUSA 4432, 4446), laguna Blanca en Tacna (MUSA 3235, 3429-32) y Chilota en Moquegua (MUSA 815-18) son asignados aquí a E. hirtipes.

Eremoryzomys polius (Osgood, 1913)

Especie endémica del departamento Amazonas, al este del río Marañón. Weksler et al. (2006) erigieron el género Eremoryzomys para el grupo polius.

Euryoryzomys macconnelli (Thomas, 1910)

Weksler et al. (2006) crean el género Euryoryzomys para el grupo que contiene macconnelli y nitidus.

Hylaeamys perenensis (J. A. Allen, 1901)

Weksler et al. (2006) establecen el género Hylaeamys para el clado que contiene perenensis y yunganus.

Melanomys caliginosus (Tomes, 1860)

Rodríguez (1998) reporta a Akodon mollis en la quebrada Naranjal, departamento de Tumbes, basados en los especímenes (MUSA 425, 444). Sin embargo, estos especímenes son aquí determinados como Melanomys caliginosus, siendo el primer reporte para el país de la especie. Recientemente, Hanson y Bradley (2008) sugieren que M. caliginosus es un complejo de al menos cuatro especies, obligando a un análisis más detallado, morfológico y molecular, de la población peruana.

Melanomys robustulus Thomas, 1914

Esta especie fue reportada por Thomas (1914) para Guala-quiza, oriente de Ecuador y fue considerada restringida al sureste de Ecuador (Musser y Carleton 2005). Se reporta aquí la especie para Perú en base a tres ejemplares (AMNH 71552, 71554, 71555), colectados por Olalla e hijos en 1925, provenientes de la boca del río Curaray, afluente del río Napo, departamento de Loreto.

Necromys amoenus (Thomas, 1900)

Actualmente una sola especie. Sin embargo, D' Elia et al. (2008) encuentran un rango de divergencia genética entre 7,75 a 10,9% entre las poblaciones del sur de Perú y el centro de Bolivia con el noroeste de Argentina, concluyendo que este taxon puede estar conformada por más de una especie.

Necromys lenguarum (Thomas, 1898)

Reportado para Perú como Bolomys lasiurus (Lund 1841) por Pacheco et al. (1995) y Emmons et al. (2002) basados en ejem-

plares de Pampa del Heath, Madre de Dios. Registros adicionales (MUSM 21824, 21825) provienen de La Cachuela, Madre de Dios (12°31'04,3"S; 69°10'18,8"W). Asignación de estas pobla-ciones a N. lenguarum es tentativo, basado en la diferenciación genética entre N. lasiurus y N. lenguarum reportada por D’Elía et al. (2008) y la asignación de las poblaciones de Bolivia a N. lenguarum por estos autores.

Nectomys rattus (Pelzeln, 1883)

Gardner y Patton (1976) reportan el cariotipo variante 1 de Nectomys squamipes (Brants) con 2N= 52 y FN= 52 de Yarina-cocha, Loreto. Este cariotipo fue asignado a mattensis Thomas 1903 por Patton et al. (2000), mientras que para Voss et al. (2001) el nombre confiable más antiguo aplicado a dicho ca-riotipo sería melanius Thomas, 1910. Musser y Carleton (2005) finalmente optan por rattus Pelzeln, 1883 como el nombre más antiguo basado en la información del tipo proporcionado por Voss et al. (2001).

Nephelomys albigularis (Tomes, 1860)

Weksler et al. (2006) erigieron el género Nephelomys para el grupo albigularis, representado en Perú por albigularis, auriven-ter, keaysi y levipes.

Oreoryzomys balneator (Thomas, 1900)

Weksler et al. (2006) formaron el género Oreoryzomys para el grupo balneator e incluyen el registro de Cajamarca, 4 km Oeste de Chaupe, basado en los especímenes AMNH 268134–5, 268139, 268141 y 268143. Otros registros para Perú provienen de Piura, Huancabamba, Carmen de la Frontera, Alto Samaniego (MUSM 18200) y quebrada El Gallo (MUSM 23553), confirmando su presencia en las yungas orientales del norte del Perú.

Phyllotis sp.

Especie aún no descrita del departamento de La Libertad, Santiago de Chuco, Quiruvilca (MUSM 17243—17250). Diferenciada molecularmente de P. andium por secuencias mitocondriales y nucleares (Steppan et al. 2007).

Transandinomys talamancae (J. A. Allen, 1891)

Musser et al. (1998) indicaron que esta especie debería estar en Perú, lo que fue confirmado por Rodríguez (1998) en base a especímenes colectados en el departamento de Tumbes, Zaru-milla, quebrada Los Naranjos (MUSM 10723, 10724, 10728). Sin embargo, este registro no fue incluído en Musser y Carleton (2005). Recientemente, Weksler et al. (2006) crean el género Transandinomys para el grupo talamancae.

Echinoprocta rufescens Gray, 1865

Este pequeño puerco espín de cola corta es conocido en los Andes de Colombia y vertientes orientales de los Andes de Ecua-dor (Alberico et al. 1999, Eisenberg y Redford 1999; Delgado y Tirira 2008) desde 800 a 3200 m. Recientemente, Williams (2008) reportó esta especie por primera vez para Perú, en base a un ejemplar de Lambayeque, Reserva Chaparrí, denominán-dola Echinoprocta nov. sp. Sin embargo, este ejemplar (MUSM 23114) es un juvenil que concuerda mayormente con las caracte-

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rísticas externas y craneales de E. rufescens de Colombia, Bogotá (ICN, FMNH) en detalle descritas por Alberico et al. (1999). Una revisión más detallada que incluye este y nuevos ejemplares se encuentra en preparación (V. Pacheco et al., com. pers.).

Lagidium viscacia (Molina, 1782)

Muñoz-Pedreros (2000) y Woods y Kilpatrick (2005) listan la especie para el sur del Perú. Al presente dos especímenes del Perú (no revisados por nosotros) son conocidos en colecciones, una a 100 millas al oeste de Puno (ROM 110435) y la segunda de El Tambo (departamento no precisado, USNM 304555). La distribución es entonces pobremente conocida; además, la definición de la especie y su delimitación con L. peruanum es imprecisa. La especie es tentativamente mantenida pendiente de una revisión exhaustiva.

Cavia aperea Erxleben, 1777

Emmons et al. (2002) reportaron esta especie para Pampas del Heath, departamento de Madre de Dios, basados en tres especímenes (MUSM 11743, 11744 y 11745); registro omitido por Woods y Kilpatrick (2005). Estos especímenes son diferen-ciables por el patrón de coloración y características craneales de las poblaciones asignadas a tschudii de la costa y Andes de Perú. C. aperea presenta el pelaje ventral más claro y el collar débil o nada prolongado hasta el mentón. Además, en el cráneo se observa que el rostro es más corto y la fosa mesopterygoidea es más ancha. Sin embargo, concurrimos con Woods y Kilpatrick (2005) en que el género necesita una revisión.

Isothrix barbarabrownae Patterson y Velazco, 2006

Una especie recientemente descrita por Patterson y Velazco (2006) en base a un espécimen (MUSM 16819) colectado en el kilometro 138,5 de la Carretera Paucartambo-Shintuya, cerca a “Suecia” (un restaurante de la carretera), 1900 m, Paucartambo, Cusco.

Pattonomys occasius (Thomas, 1921)

Una rara rata arborícola listada como Makalata occasius por Woods y Kilpatrick (2005). Emmons (2005) revisa los roedores echimyidos y fundamenta la distinción de la especie en el nuevo género Pattonomys.

soricomorpha

Cryptotis equatoris (Thomas, 1912)

Esta musaraña está reportada para los Andes del centro y norte de Ecuador (Hutterer, 2005; Woodman y Péfaur, 2008). La especie es por primera vez registrada para Perú en base a un espécimen de Machete, carretera Zapalache-El Carmen, Piura (LSUMZ 26887); y otros provenientes de Huancabamba, El Carmen de la Frontera, Piura (MUSM 23452—58). El ejemplar LSUMZ fue determinado como C. peruviensis por Vivar et al. (1997), quienes remarcaron las diferencias entre este espéci-men y el holotipo de peruviensis (MUSM 8373). Sin embargo, el registro de especímenes adicionales en Piura ha permitido entender estas diferencias y asignar a equatoris las poblaciones de Piura, quedando peruviensis restringido solo para el depar-tamento de Cajamarca, Las Ashitas, 3150 m, ca. kilometros 42 al oeste de Jaén.

chiroptera

Anoura aequatoris Lönnberg, 1921

Mantilla-Meluk y Baker (2006) elevan aequatoris a nivel de especie al diferenciarla morfológicamente de otras especies pequeñas de Anoura por presentar un denso fleco en el borde posterior del uropatagio. Aunque Griffith y Gardner (2008) no siguen esta propuesta debido a que es difícil diagnosticar el taxón y a la necesidad de una revisión del complejo caudifer, nosotros concurrimos en que aequatoris es una especie válida presente en las yungas del Perú. Especímenes adicionales con pelo denso en el uropatagio, asignados a esta especie, fueron colectados en Pasco, Oxapampa, San Alberto, P.N. Yanachaga Chemillén (MUSM 14915, 14916).

Anoura fistulata Muchhala, Mena y Albuja, 2005

Esta especie fue descrita y reportada para varias localidades de Ecuador (Muchhala et al. 2005) y Colombia (Mantilla-Meluk y Baker 2008). Recientemente, fue reportada para Perú por Jiménez et al. (2008), basado en un ejemplar proveniente del río Playa Colorada, distrito de Huicungo, San Martín, 1704 m (MUSM 24363). Una revisión en progreso (V. Pacheco y R. Cadenillas, com. pers.) muestra que la especie se encuentra también en el río Abiseo, San Martín (MUSM 7213, 7215) y probablemente más al sur a lo largo de los Andes.

Lonchophylla pattoni Woodman y Timm, 2006

Especie descrita recientemente por Woodman y Timm (2006) en base a un único ejemplar de la Reserva Cuzco Amazónico (ca. 12º33’S, 69º03’W), departamento de Madre de Dios (KU 144232). Este ejemplar actualmente se haya depositado como MUSM 24350.

Glyphonycteris sylvestris Thomas, 1896

Williams y Genoways (2008) incluyen a Glyphonycteris behnii (Peters, 1865) para Perú basado en el registro de dos especímenes de Cusco, río Cosñipata por Andersen (1906). Sin embargo, nosotros seguimos a Simmons (1996) y Simmons y Voss (1998: 61), quienes examinaron los especímenes de Cusco resolviendo que estos especímenes tienen un antebrazo de 40—42 mm y la morfología del incisivo superior esperada para G. sylvestris.

Phyllostomus latifolius (Thomas, 1901)

Tello et al. (2008) registran la especie por primera vez para Perú en base a cuatro especímenes (MUSM 21214-21217) capturados en las cuevas de Huaconqui a 12 kilometros al sur del Puesto de Vigilancia Arcadia, río Napo, distrito de Torres Causana, Maynas, Loreto. Estos ejemplares tienen el calcar más grande que el pie, el antebrazo menor a 61 mm, tibia menor a 24mm y el cráneo menor a 29 mm; concordantes con la des-cripción de Williams y Genoways (2008).

Artibeus ravus (Miller, 1902)

Según Marques-Aguilar (2008), Artibeus phaeotis (Miller, 1902) cuya localidad tipo es Yucatán, México, incluye como sinó-nimo junior a ravus cuya localidad tipo es de Esmeraldas, Ecuador. Definido así, phaeotis se distribuye desde México, Centro América y noroeste de Sudamérica hasta el sur de Ecuador. Sin embargo,

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Pacheco et al.


estudios recientes empleando secuencias del gen citocromo-b, demuestran que phaeotis, representado por especímenes de México, Nicaragua, Honduras y Ecuador, no es monofilético (Hoofer et al. 2008, Redondo et al. 2008); motivo por el cual ravus, representado por especímenes de Esmeraldas y Guayas, es reconocida como especie plena (Hoofer et al. 2008). Recien-temente, Pacheco et al. (2007a) reportaron Dermanura sp. de la quebrada Naranjos y quebrada Campo Verde, departamento de Tumbes. Este es aquí determinado como A. ravus, por presentar el borde blanquecino de la oreja y el paladar con pequeños forá-menes, coincidentes con los caracteres mencionados por Miller (1902); y por la proximidad con las poblaciones de Ecuador analizadas por Hoofer et al. (2008). Nuestros especímenes son el primer registro para Perú.

Platyrrhinus incarum (Thomas, 1912)

Velazco y Patterson (2008) elevan incarum a nivel de especie y mencionan que se encuentra en la cuenca amazónica, mientras que P. helleri se restringe a Centroamérica.

Cynomops greenhalli Goodwin, 1958

Eger (2008) no incluye la especie para Perú en la última síntesis del género. Pero es recientemente reportada para el Perú en base a dos especímenes (MUSM 24469, 24470) de la quebrada Faical, Pampas de Hospital, Tumbes (Pacheco et al. 2008a). Se determina la especie en base a la tercera comisura de la m3 reducida, las fosas del basiesfenoide ausentes o poco desarrolladas, el antebrazo mayor a 37 mm y la longitud cón-dilo basal mayor a 18 mm, coincidentes con las características descritas por Eger (2008).

Eumops maurus (Thomas, 1901)

Best et al. (2001) y Simmons (2005) no incluyen esta especie para Perú; a pesar del reporte de Luna et al. (2002) quienes la reportan para Pampas del Heath, Madre de Dios, basados en tres especímenes (MUSM 11668-11670). Nuestro examen de estos especímenes confirman la determinación de E. maurus como tal por el color marrón chocolate del pelaje y la franja blanca ventral de aproximadamente 20 mm de longitud, con-sideradas en la diagnosis de la especie elaborada por Sodré et al. (2008), así como la medida promedio de antebrazo de los tres ejemplares (54,2 mm). Estos especímenes fueron colectados en un área periódicamente inundable dominada por palmeras que concuerda además con los hábitats mencionados por Sodré et al. (2008) y Eger (2008).

Eumops wilsoni Baker, McDonough, Swier, Larsen, Carrera y Ammerman, 2009

Especie del complejo glaucinus recientemente descrita en base a ejemplares del occidente de Ecuador y noroeste de Perú (Baker et al. 2009). Estos autores restringen E. glaucinus en Sudamérica al este de los Andes, aparentemente no hay registro conocido de esta especie para Perú.

Promops nasutus (Spix, 1823)

Emmons et al. (2002) reportan esta especie para las Pampas del Heath, departamento de Madre de Dios, basados en 10 especímenes (MUSM 11693—11702); registro que no fue

mencionado o discutido por Eger (2008). Nuestro examen de estos especímenes muestran las siguientes medidas promedios: longitud total del cráneo (LTC= 19,65 mm) y antebrazo (AB= 52,1 mm); las cuales no coinciden con lo reportado para P. na-sutus (Eger 2008, Gregorin y Taddei 2002). Según estos autores, P. nasutus tiene un LTC menor a 19,1 mm y AB menor a 50 mm. Por lo tanto estos especímenes son determinados como P. centralis, concordando con la distribución de la especie (Eger 2008). Sin embargo, la especie es mantenida tentativamente para Perú en base a dos especímenes provenientes de Lima y Piura (MUSM 229, 754), los cuales tienen las siguientes medidas (LTC= 18,34;18,36, y AB= 47; 50); que concuerdan con lo reportado por Gregorin y Taddei (2002) y Eger (2008) para P. nasutus. Además, estos ejemplares presentan la base del pelaje dorsal más pálido que las poblaciones de P. centralis del lado oriental del Perú. Las poblaciones de la costa de Perú y Ecuador fueron descritas inicialmente como P. davisoni Thomas, 1921, taxón sinonimizado a P. centralis por Eger (2008) sin justificación. Considerando que el género necesita una revisión moderna, tentativamente seguimos a Genoways y Williams (1979) quienes consideraron que P. davisoni sería un sinónimo o subespecie de P. nasutus.

Eptesicus furinalis (d'Orbigny, 1847)

Este murciélago fue reportado para Perú, en el Santuario Nacional Pampas del Heath, Madre de Dios (Romo et al. 2002); registro no incluido por Davis y Gardner (2008). Nosotros confirmamos la presencia de la especie en base al espécimen (MUSM 11666) que presenta las siguientes medidas: 39 mm de antebrazo, 15,79 mm de longitud mayor del cráneo y 5,81 mm de hilera dental maxilar; que concuerdan con la descripción de Davis y Gardner (2008). Además, el pelaje dorsal marrón con las punta de los pelos claras la diferencia de E. brasiliensis.

Rhogeessa velilla (Thomas, 1903)

Pacheco et al. (2007a) reportaron el primer registro de la especie para Perú como R. io, basados en especímenes colectados en Tumbes, Zarumilla; siguiendo las características propuestas por Genoways y Baker (1996), LaVal (1973) y Vonhof (2000). Recientemente, Baird et al. (2008, 2009) reportaron que la po-blación de Ecuador, Guayas e Isla Puná, presenta un cariotipo (2n= 42) diferente a R. io (2n= 30), por lo que elevan velilla a especie plena. Aunque las muestras de Tumbes carecen de cario-tipo, son asignadas tentativamente a R. velilla por la ausencia de la cresta prominente o “helmet” formada por la cresta sagital y la occipital (Baird et al. 2008); y por la cercanía a las poblaciones de Ecuador (Genoways y Baker 1996).

carnivora

Lycalopex griseus (Gray 1837)

Grimwood (1969) reporta esta especie para Perú como Du-sicyon griseus, basado en la existencia de ejemplares de Arequipa, cerca a Camaná (MUSM 407), con caracteres diferenciables al zorro de Sechura; asimismo Pearson y Pearson (1978) reportan esta especie en las lomas de Tacna. Luego, Pacheco et al. (1995) y Zeballos et al. (2000) listan esta especie como Pseudalopex gri-seus. Quintana et al. (2000) mencionan que en el sur de Perú y norte de Chile la subespecie de este zorro corresponde a P. griseus domeykoanus. Más tarde Zeballos Patrón et al. (2002) listan la

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especie para Arequipa como Lycalopex gymnocercus siguiendo a Zunino et al. (1995), quienes sostienen que los zorros grises gymnocercus y griseus de Argentina son conespecíficos, por lo que proponen usar el nombre más antiguo gymnocercus.

La sistemática de este pequeño zorro gris está sin embargo lejos de estar resuelta. González del Solar y Rau (2004) y Lu-cherini et al. (2004) consideran a griseus y gymnocercus como dos especies distintas en el género Pseudalopex. Y los primeros autores consideran domeykoanus como subespecie de P. griseus. La evidencia molecular soporta también la distinción de ambas especies (Wayne et al. 1997, Zrzavý y Řičánková 2004). Con respecto al nombre genérico concordamos con Zunino et al. (1995) en el uso de Lycalopex Burmeister, 1854 por ser más antiguo que Pseudalopex Burmeister, 1856.

La presencia de esta especie en Perú está confirmado por varios ejemplares (MUSM 407; MUSA 242, 1650, 5905-06; MVZ 116316, 121174, 121175, 139511, 141627), con un rango de distribución desde Lima, San Bartolo hasta Tacna, Morro Sama. Los especímenes examinados (MUSM, MUSA) difieren en coloración y morfología craneal de L. culpaeus y L. sechurae (E. Vivar, com. pers.).

Arctocephalus australis (Zimmermann, 1783)

Es un lobo marino ampliamente distribuido en la costa Atlán-tica y del Pacífico de Sudamérica. Sin embargo, recientes estudios revelan una pronunciada variación morfológica y genética entre la población de Punta San Juan (Perú) y Rio Grande do Sul (sur de Brasil) (de Oliveira et al. 2008). Los autores concluyen que ambas poblaciones son distintas y representarían unidades evolu-tivas significativas ("Evolutionary Significant Units"). Dado que la localidad tipo de la especie se encuentra en las Islas Falkland, la población peruana podría ameritar un nuevo nombre. Sin embargo, se sugiere se la diferencie morfológica y genéticamente de otras especies presentes en el Océano Pacífico como A. gala-pagoensis Heller, 1904 y A. philippii (Peters, 1866).

Nasuella olivacea (Gray, 1865)

Esta especie es conocida de los hábitats montanos de Vene-zuela occidental, Colombia hasta Ecuador central (Eisenberg y Redford 1999, Reid y Helgen 2008) y fue reportada para Apurímac, Perú, por Pacheco et al. (2008b).

El reporte del coatí andino o capiso está sustentado en dos especímenes (MUSM 17029 y 17030); el primero proveniente de Apurímac, Abancay, Huanipaca y el segundo de Cusco, La Convención, Vilcabamba, Pacaypata, 2200 m; ambos colectados por P. Hocking. Estos especímenes presentan el nasal delgado y alargado, la cresta sagital casi ausente, el pelaje dorsal largo y de coloración marrón verdoso con una banda media dorsal más oscura que se prolonga hacia la nuca, el pelaje dorsal de los brazos y por encima de los ojos es grisáceo, las orejas son cortas con los bordes blanquecinos, la coloración de la región ventral crema y las patas negruzcas; características que coinciden con lo reportado por Martínez (2004) y Jarrín (2001). Estos patrones de coloración y las características craneales identifican a nuestros especímenes como N. olivacea; sin embargo, la distribución disyunta de esta población con respecto a la poblaciones del norte de los Andes podría sugerir alguna diferenciación que merece ser revisada con especímenes adicionales.

cetartioDactyla

Dos especies de delfines son reportadas para el Perú, La-genodelphis hosei por Hammond et al. (2008) y Mesoplodon ginkgodens por Taylor et al. (2008). Sin embargo, estas especies carecen de registros confiables (i.e., especímenes, avistamientos, varamientos o capturas) (J. Reyes y Francis van Oordt, com. pers.) por lo que no son consideradas aquí.

Mazama nemorivaga (F. Cuvier, 1817)

Se sigue a Duarte et al. (2008) y Rossi y Duarte (2008) quienes asignan esta especie para las poblaciones de la selva amazónica, diferenciándola molecular y citogenéticamente de M. gouazoubira. Duarte et al. (2008) apoyan también el hallazgo inesperado de que Mazama no es un taxon monofilético (Gilbert et al., 2006).

Mazama sp.

Trolle y Emmons (2004) registran con trampas cámara un pequeño venado del género Mazama en el río Los Amigos, Ma-dre de Dios. Debido a que esta no coincide con alguna especie conocida para la región, los autores sugieren que representaría una nueva especie de venado enano.

Physeter catodon Linnaeus, 1758

Seguimos a Mead y Brownell, Jr. (2005) en el nombre espe-cífico. Sin embargo, aún existe confusión en el uso de catodon o macrocephalus, ambos nombres fueron usados por Linneaus en la décima edición (Linnaeus 1758).

EndemismosCinco géneros (Amphinectomys, Eremoryzomys, Punomys,

Cuscomys y Tomopeas) son endémicos para Perú. El murciélago Tomopeas es además endémico del flanco occidental de los Andes; el roedor Cuscomys de las Yungas del sur, Amphinectomys de Selva Baja, Eremoryzomys del valle del Marañón y Punomys de la Puna del sur. A nivel de especies, 65 (12,8%) son endémicas de Perú, que incluyen a 1 cingulado, 8 didelfimorfios, 7 murciélagos, 3 primates, 45 roedores y 1 soricomorfo (Tabla 2); siendo los roedores el grupo con mayor porcentaje de endémicos (69%). Asímismo, las Yungas son la ecorregión con mayor cantidad de especies endémicas (39), lo que representa el 60% de la fauna mamífera endémica. La Selva Baja, aunque muy rica en diversidad, posee sólo 14 especies endémicas, representando un 21,5% del total.

ConservaciónSegún la Lista Roja de la IUCN (2008), 54 especies del

Perú (10,6%) se encuentran en una categoría de amenaza (Crí-ticamente en peligro, En peligro o Vulnerable); mientras que para la legislación nacional (Decreto Supremo Nº 034-2004-AG), éstas llegan a 59 especies (11,6%)(Anexo 1). Aunque los porcentajes son semejantes, ambas listas coinciden en sólo 37 especies. Por otro lado, de las 54 especies consideradas amenazas por la IUCN (2008), solo 21 son endémicas para el país. Nú-mero seguramente mayor si incluimos a las especies endémicas y amenazadas como las ardillas Sciurus pyrrhinus, S. sanborni; los roedores Neusticomys peruviensis, Rhipidomys ochrogaster, Thomasomys gracilis, T. praetor, T. rosalinda, T. taczanowskii; y el soricomorfo Cryptotis peruviensis. Se observa entonces que la lista

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Pacheco et al.


de la IUCN (2008) no refleja las prioridades de la conservación de la diversidad del país.

El número de especies amenazadas por la IUCN (2008) con respecto a la versión previa del 2006 ha aumentado, de 45 a 54 especies. Sin embargo, de las 45 especies amenazadas en el 2006 sólo 20 han permanecido en la categoría en la lista del 2008 (Tabla 5). Diecinueve especies amenazadas adicionales han provenido de la recategorización de especies “no amenazadas” de la versión del 2006. Aunque estos resultados parecen indi-car un mejor conocimiento de las especies, algunos resultados son de especial preocupación a nivel regional. Por ejemplo, el murciélago longirostro peruano Platalina genovensium, ha sido recategorizado de Vulnerable a Casi amenazado, a pesar de que la información local indica lo contrario (Sahley y Baraybar 1996, Velazco, S., com. pers). El coto negro Alouatta palliata es con-siderada como de Poca Preocupación; no obstante su presencia en Perú, restringida a un área muy reducida del departamento de Tumbes (Aquino y Encarnación 1994), sugiere que debería estar en alguna categoría de amenaza como otras especies que solo habitan en esta región.

Se ha discutido ampliamente si los criterios de la IUCN son adecuados para establecer prioridades de conservación. Possingham et al. (2002) mencionan por ejemplo que las listas de especies amenazadas (e.g., IUCN 2008) tienen un enfoque global y centrada en las especies, pero no están diseñadas con criterios para priorizar recursos o unidades de conservación. Ceballos et al. (2005) encuentran que las regulaciones interna-cionales (IUCN, CITES) son inadeacuadas para la protección de la diversidad de mamíferos de México. Es urgente por ello una lista actualizada de especies amenazadas para Perú que además de los criterios de la IUCN, incorpore criterios de amenaza particulares para el país. Incorporar por ejemplo el criterio de endemismo, un tamaño de área de ocurrencia diferente por grupo taxonómico, un valor filogenético dando prioridad a linajes ancestrales (e.g. Lestoros), especies con hábitats sensibles (e.g., Platalina), entre otros.

DiscusiónLa diversidad de mamíferos de Perú, con 508 especies regis-

tradas en un área bastante menor que Brasil, es notable. Esto es debido en gran parte a los múltiples hábitat, biomas y barreras creados por la Cordillera de los Andes, en un escenario donde la fauna sudamericana nativa (e.g., marsupiales, xenarthros, roedores caviomorfos) y laurásica (e.g., roedores cricétidos, ce-tartiodáctilos, perisodáctilos, carnívoros), encontraron amplias oportunidades de especiar y radiar.

Perú es un país cuya diversidad está aún pobremente estu-diada, a diferencia de Estados Unidos, México o Chile en las Américas. Por ello, revisiones taxonómicas modernas, empleando descripciones morfológicas, cariotípicas y moleculares, son aún una necesidad de primer orden. No sorprende entonces decir que la diversidad real de mamíferos es aún mayor a la aquí re-portada. Un estimado de al menos 600 especies no es irrazonable ya que se tiene evidencia basada en especímenes que cerca de 25 especies adicionales están en proceso de ser descritas o en revisión sistemática.

Esta gran diversidad no puede menos que obligar a un mayor compromiso por su conservación. Sin embargo, es la-mentable encontrar que el número de especies amenazadas ha incrementado, y más crítico aún encontrar que muchas de ellas son especies endémicas. Estas especies por estar presentes sólo en el país deberían tener una alta prioridad en las políticas de conservación, sean útiles para el desarrollo humano o no. Una meta conservacionista posible y medible debería ser no tener ninguna especie endémica en situación de amenaza.

Finalmente, esta nueva lista pretende ser un punto de referen-cia para posteriores estudios de diversidad, ecológicos o biogeo-gráficos, a nivel de país o regionales. Como mencionan Pacheco (2002) y Solari (2005) aún son escasos los catálogos regionales (ver Aquino et al. 2001, Williams 2008, Zeballos Patrón et al. 2002), claves de determinación de especies o mapas actualizados de distribución para la mastofauna peruana (ver Pacheco et al. 2007b). No obstante, la creación de la Sociedad Peruana de Mastozoología y las numerosas investigaciones presentadas en el primer Simposio “Avances de la Mastozoología en el Perú” en 2007 y el primer Congreso Peruano de Mastozoología en 2008 (Mena et al. 2008), son promisorios de una nueva y activa era en la mastozoología peruana.

AgradecimientosNuestro agradecimiento a todos nuestros colegas que apoya-

ron revisando la lista de especies, especialmente a Bruce Patterson (FMNH) y Sergio Solari (UdeA). Igualmente, nuestro agrade-cimiento a Paul Velazco (FMNH), Julio Reyes (ACOREMA), Francis van Oordt (IMARPE), Jim Patton (MVZ), Robert Voss (AMNH), Alfred Gardner (USNM), Renato Gregorin (UFLA) y Colin Groves (ANU) quienes aportaron con valiosa información o sugerencias. Especial gratitud merecen los miembros y cola-boradores del Departamento de Mastozoología del MUSM, en particular Liz Huamaní, Cecilia Barriga, Gisella Márquez, Alicia Vásquez, Carlos Jiménez y Heidi Quintana quienes colabora-ron con información, manejo de datos y especímenes, edición, mapas e incontables pero necesarias minucias que permitieron completar este trabajo. Igualmente nuestro agradecimiento a Caroline Pollock (IUCN Species Programme) por el envío de las listas oficiales de especies amenazadas del 2006 y 2008. Catherine Sahley merece un especial reconocimiento por revisar el manuscrito, mejorar el abstract y por el continuo aliciente para llevar este trabajo a término. Dos revisores anónimos con-tribuyeron sustancialmente con este manuscrito y son particu-larmente agradecidos. Finalmente, un especial reconocimiento a la Biblioteca del American Museum of Natural History, por permitir al autor senior el acceso a su biblioteca digital, en su condición de Investigador Asociado, sin el cual esta revisión hubiera sido imposible.

IUCN 2006IUCN 2008

CR EN VU NT LC DDCR 5 2 1 2EN 9 4 2 2

VU 31 4 8 4 9 4

NT 9 1 3 4 1

LC 328 1 2 10 8 258 27DD 29 2 2 7 16

Tabla 5. Comparación entre las listas de especies de la IUCN 2006 vs IUCN 2008.

Categorías de especies Amenazadas (en negrita): CR= Estado crítico, EN= En peligro, VU=Vulnerable. Otras: NT= Casi amenazada, LC= Poca preocupación, DD= Datos deficientes.

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20

Pacheco et al.


Nombre científico Nombre común

OC

E

BPP

BSE

DES SE PA

R

PUN

YU

N

SB SP END

IUC

N

CIT

ESD

S 03

4

Didelphimorphia

Didelphidae

1 Caluromys lanatus (Olfers, 1818) Zarigüeyita lanuda 1 1 1

2 Caluromysiops irrupta Sanborn, 1951 Zarigüeyita de estola negra 1

3 Glironia venusta Thomas, 1912 Zarigüeyita de cola poblada 1

4 Chironectes minimus (Zimmermann, 1780) Zarigüeyita acuática, cuica de agua 1 1

5 Didelphis marsupialis Linnaeus, 1758 Zarigüeya orejinegra, carachupa, intuto 1 1 1 1 1

6 Didelphis pernigra J. A. Allen, 1900 Zarigüeya andina de orejas blancas 1 1

7 Gracilinanus aceramarcae (Tate, 1931) Marmosa grácil 1

8 Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854) Comadrejita marsupial ágil 1

9 Gracilinanus emiliae (Thomas, 1909) Comadrejita marsupial de Emilia 1

10 Hyladelphys kalinowskii (Hershkovitz, 1992) Marmosa grácil de Kalinowski, comadrejita marsupial peruana 1 1

11 Lutreolina crassicaudata (Desmarest, 1804) Comadreja colorada, zarigüeya de cola gruesa 1

12 Marmosa andersoni Pine, 1972 Comadrejita marsupial de Anderson 1 1

13 Marmosa lepida (Thomas, 1888) Comadrejita marsupial radiante 1

14 Marmosa murina (Linnaeus, 1758) Comadrejita marsupial ratona 1

15 Marmosa quichua Thomas, 1899 Marmosa quechua, marmosa enana 1 1 1

16 Marmosa robinsoni Bangs, 1898 Comadrejita marsupial de Robinson 1 1

17 Marmosa rubra Tate, 1931 Comadrejita marsupial rojiza 1

18 Marmosa (Micoureus) demerarae Thomas, 1905 Comadrejita marsupial lanuda 1 1

19 Marmosa (Micoureus) phaea Thomas, 1899 Raposa chica lanuda 1 VU

20 Marmosa (Micoureus) regina Thomas, 1898 Comadrejita marsupial reina 1 1

21 Marmosops bishopi (Pine, 1981) Comadrejita marsupial de Bishop 1

22 Marmosops impavidus (Tschudi, 1845) Comadrejita marsupial pálida 1 1

23 Marmosops juninensis (Tate, 1931) Comadrejita marsupial de Junín 1 1 VU

24 Marmosops neblina Gardner, 1990 Raposa chica del cerro Neblina 1 1

25 Marmosops noctivagus (Tschudi, 1844) Comadrejita marsupial noctámbula 1 1 1 1

26 Metachirus nudicaudatus (É. Geoffroy, 1803) Rata marsupial de cuatro ojos 1 1

27 Monodelphis adusta (Thomas, 1897) Marsupial sepia de cola corta 1

28 Monodelphis emiliae (Thomas, 1912) Colicorto marsupial de Emilia 1

29 Monodelphis glirina (Wagner, 1842) Colicorto de flancos rojos 1

30 Monodelphis handleyi Solari, 2007 Colicorto marsupial de Handley 1 1

31 Monodelphis osgoodi Doutt, 1938 Colicorto marsupial de Osgood 1 VU

32 Monodelphis peruviana (Osgood, 1913) Colicorto marsupial peruano 1 1

33 Monodelphis ronaldi Solari, 2004 Colicorto marsupial de Ronald 1 1

34 Monodelphis sp. 1 1

35 Philander andersoni (Osgood, 1913) Zarigüeyita negra de Anderson 1

36 Philander mcilhennyi Gardner y Patton, 1972 Zarigüeyita de cola poblada 1

37 Philander opossum (Linnaeus, 1758) Zarigüeyita gris de cuatro ojos 1 1 1

38 Thylamys pallidior (Thomas, 1902) Marmosa coligruesa de vientre blanco 1

39 Thylamys tatei (Handley, 1957) Marmosa coligruesa de Tate 1 1 1

Anexo 1. Lista de especies de mamíferos registrados para el Perú, con datos de distribución por ecorregiones (sensu Brack-Egg, 1986), de endemismo y categorías de conservación nacional (DS Nº 034-2004-AG) e internacional (IUCN, 2008; CITES, 2009). Las abreviaturas em-pleadas son: OCE, Oceánica; BPP, Bosque Pluvial del Pacífico; BSE, Bosque Seco Ecuatorial; DES, Desierto Costero; SE, Serranía Esteparia; PAR, Páramo; PUN, Puna; YUN, Yungas; SB, Selva Baja; SP, Sabana de Palmera; END, Especie endémica; EX, extinta; CR, criticamente en peligro; EN, en peligro; VU, Vulnerable; I = Apéndice I CITES; II = Apéndice II CITES.

21



40 Thylamys sp. 1 1 1

Paucituberculata

Caenolestidae

41 Caenolestes caniventer Anthony, 1921 Musaraña marsupial de vientre gris 1 1

42 Lestoros inca (Thomas, 1917) Musaraña marsupial incaica 1

Sirenia

Trichechidae

43 Trichechus inunguis (Natterer, 1883) Manatí 1 VU I EN

Cingulata

Dasypodidae

44 Dasypus kappleri Krauss, 1862 Armadillo de Kappler 1

45 Dasypus novemcinctus Linnaeus, 1758 Armadillo de nueve bandas, carachupa 1 1 1

46 Dasypus pilosus (Fitzinger, 1856) Armadillo peludo 1 1 VU VU

47 Dasypus septemcinctus Linnaeus, 1758 Armadillo de siete bandas 1

48 Cabassous unicinctus (Linnaeus, 1758) Armadillo de cola desnuda 1

49 Priodontes maximus (Kerr, 1792) Armadillo gigante, tatú, carachupa, yungunturu, kintéro 1 1 VU I VU

Pilosa

Bradypodidae

50 Bradypus variegatus Schinz, 1825 Perezoso de tres dedos, pelejo 1 1 1 II

Megalonychidae

51 Choloepus didactylus (Linnaeus, 1758) Perezoso de dos dedos, pelejo 1 1

52 Choloepus hoffmanni Peters, 1858 Perezoso de dos dedos de Hoffmann, pelejo 1 1 1 III

Cyclopedidae

53 Cyclopes didactylus (Linnaeus, 1758) Serafín, intepelejo 1 1

Myrmecophagidae

54 Myrmecophaga tridactyla Linnaeus, 1758 Oso hormiguero, oso bandera, shiani 1 1 II VU

55 Tamandua mexicana (Saussure, 1860) Oso hormiguero norteño 1 1 1 III

56 Tamandua tetradactyla (Linnaeus, 1758) Oso hormiguero amazónico, shihui, osito colmenero, tamandúa, capaire 1 1

Primates

Cebidae

57 Callimico goeldii (Thomas, 1904) Pichico falso de Goeldi 1 VU I VU

58 Callithrix pygmaea (Spix, 1823) Tití enano, chichico, leoncito o mono de bolsillo 1 II

59 Saguinus fuscicollis (Spix, 1823) Pichico común, pichico 1 1 II

60 Saguinus graellsi (Jiménez de la Espada, 1870) Pichico del Napo 1 II

61 Saguinus imperator (Goeldi, 1907) Pichico emperador 1 II

62 Saguinus labiatus (É. Geoffroy, 1812) Pichico de barriga anaranjada 1 II EN

63 Saguinus mystax (Spix, 1823) Pichico de bigote o de barba blanca 1 II

64 Saguinus nigricollis (Spix, 1823) Pichico de cuello negro 1 II

65 Saguinus tripartitus (Milne-Edwards, 1878) Pichico de manto dorado 1 II

66 Aotus azarae (Humboldt, 1811) Mono nocturno de Azara 1 II

67 Aotus miconax Thomas, 1927 Mono nocturno peruano 1 1 1 VU II EN

68 Aotus nancymaae Hershkovitz, 1983 Mono nocturno de Nancy 1 II

69 Aotus nigriceps Dollman, 1909 Mono nocturno cabecinegro 1 1 II

70 Aotus vociferans (Spix, 1823) Mono nocturno vociferante, buri-buri 1 II

71 Cebus albifrons (Humboldt, 1812) Machín frontiblanco, machín blanco, mono blanco, makieri 1 1 1 II

72 Cebus apella (Linnaeus, 1758) Machín, machín capuchino, machín negro, mono negro, koshiri 1 1 1 II

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Pacheco et al.


73 Cebus libidinosus Spix, 1823 Mono silbador 1 II

74 Saimiri boliviensis (I.Geoffroy y Blainville, 1834) Mono fraile boliviano, frailecillo 1 II

75 Saimiri sciureus (Linnaeus, 1758) Mono ardilla, ciyéri 1 1 1 II

Pitheciidae

76 Callicebus aureipalatii Wallace, Gómez, A. Felton & A. M. Felton, 2006 Tocón del Madidi 1 II

77 Callicebus brunneus (Wagner, 1842) Tocón moreno 1 II

78 Callicebus cupreus (Spix, 1823) Tocón cobrizo 1 II

79 Callicebus discolor (I. Geoffroy y Deville, 1848) Cotoncillo rojo 1 II

80 Callicebus lucifer Thomas, 1914 Tocón de collar 1 II VU

81 Callicebus oenanthe Thomas, 1924 Tocón del río Mayo 1 1 EN II VU

82 Cacajao calvus (I. Geoffroy, 1847) Mono inglés, huapo colorado, puca huapo 1 VU I VU

83 Pithecia aequatorialis Hershkovitz, 1987 Huapo ecuatorial 1 II

84 Pithecia irrorata Gray, 1842 Huapo de Gray 1 II

85 Pithecia monachus (É. Geoffroy, 1812) Huapo negro, yana huapo 1 II

Atelidae

86 Alouatta juara Elliot, 1910 Mono aullador del Juruá 1 II

87 Alouatta palliata (Gray, 1849) Mono aullador con manto, coto negro 1 I EN

88 Alouatta puruensis Lönnberg, 1941 Mono aullador rojo del Purús 1 II

89 Alouatta sara Elliot, 1910 Mono aullador rojo boliviano 1 1 1 II

90 Ateles belzebuth É. Geoffroy, 1806 Mono araña grisáceo, maquisapa, koshíri, iempari 1 1 EN II EN

91 Ateles chamek (Humboldt, 1812) Mono araña negro, maquisapa, covéro, oshéto 1 1 1 EN II VU

92 Lagothrix cana (É. Geoffroy, 1812) Mono lanudo gris 1 1 EN II VU

93 Lagothrix flavicauda (Humboldt, 1812) Mono choro de cola amarilla 1 1 CR I EN

94 Lagothrix lagotricha (Humboldt, 1812) Mono choro común, kamarári, kumaginaro 1 VU II VU

95 Lagothrix poeppigii Schinz, 1844 Mono lanudo de Pöppig 1 VU II

Rodentia

Sciuridae

96 Sciurillus pusillus (E. Geoffroy, 1803) Ardillita neotropical de Buffon 1

97 Microsciurus flaviventer (Gray, 1867) Ardillita de vientre amarillo 1 1

98 Microsciurus sp. 1 1

99 Sciurus ignitus (Gray, 1867) Ardilla ígnia 1 1 1

100 Sciurus igniventris Wagner, 1842 Ardilla de vientre rojo 1

101 Sciurus pyrrhinus Thomas, 1898 Ardilla rojiza 1 1 1 VU

102 Sciurus sanborni Osgood, 1944 Ardilla de Sanborn 1 1 1 VU

103 Sciurus spadiceus Olfers, 1818 Ardilla baya 1 1 1

104 Sciurus stramineus Eydoux y Souleyet, 1841 Ardilla nuca blanca 1 1 1 1

Cricetidae

105 Abrothrix andinus (Philippi, 1858) Ratón campestre andino 1 1

106 Abrothrix jelskii (Thomas, 1894) Ratón campestre de jelski, allqa-jukucha 1

107 Aegialomys xantheolus (Thomas, 1894) Ratón arrozalero amarillento 1 1 1 1

108 Akodon aerosus Thomas, 1913 Ratón campestre cobrizo 1 1

109 Akodon albiventer Thomas, 1897 Ratón campestre de vientre blanco 1

110 Akodon boliviensis Meyen, 1833 Ratón campestre boliviano 1

111 Akodon fumeus Thomas, 1902 Ratón campestre ahumado 1

112 Akodon juninensis Myers, Patton, y Smith, 1990 Ratón campestre de Junín 1 1 1

113 Akodon kofordi Myers y Patton, 1989 Ratón campestre de Koford 1

23



114 Akodon lutescens J.A. Allen, 1901 Ratón campestre chico 1

115 Akodon mimus (Thomas, 1901) Ratón campestre colilargo 1

116 Akodon mollis Thomas, 1894 Ratón campestre de pelo suave 1 1 1 1

117 Akodon orophilus Osgood, 1913 Ratón campestre montañés 1 1

118 Akodon subfuscus Osgood, 1944 Ratón campestre moreno 1 1

119 Akodon surdus Thomas, 1917 Ratón campestre de vientre pizarra 1 1 VU

120 Akodon torques (Thomas, 1917) Ratón campestre de bosque montano 1 1

121 Akodon sp. 1 1

122 Amphinectomys savamis Malygin, 1994 Ratón acuático de Ucayali 1 1

123 Andinomys edax Thomas, 1902 Rata andina voraz 1

124 Auliscomys boliviensis (Waterhouse, 1846) Ratón orejón boliviano 1

125 Auliscomys pictus (Thomas, 1884) Ratón orejón pintado 1

126 Auliscomys sublimis (Thomas, 1900) Ratón orejón sublime 1

127 Calomys lepidus (Thomas, 1884) Ratón vespertino precioso 1

128 Calomys sorellus (Thomas, 1900) Ratón vespertino rojizo 1 1 1

129 Cerradomys maracajuensis (Langguth y Bonvicino, 2002) 1 1

130 Chibchanomys trichotis (Thomas, 1897) Rata chibcha de oreja peluda 1 VU

131 Chinchillula sahamae Thomas, 1898 Ratón chinchilla del Sajama 1

132 Eligmodontia hirtipes (Thomas, 1902) Laucha colilarga, laucha de la puna. 1

133 Eremoryzomys polius (Osgood, 1913) Ratón arrozalero de Osgood 1 1

134 Euryoryzomys macconnelli (Thomas, 1910) Ratón arrozalero de Macconel 1 1

135 Euryoryzomys nitidus (Thomas, 1884) Ratón arrozalero lustroso 1

136 Galenomys garleppi (Thomas, 1898) Ratón orejón de Garlepp 1

137 Holochilus sciureus Wagner, 1842 Rata ardilla de pantano 1

138 Hylaeamys perenensis (J. A. Allen, 1901) Ratón arrozalero cabezudo 1

139 Hylaeamys yunganus (Thomas, 1902) Ratón arrozalero de la yungas 1 1

140 Ichthyomys stolzmanni Thomas, 1893 Rata pescadora 1

141 Lenoxus apicalis (J. A. Allen, 1900) Rata andina 1

142 Melanomys caliginosus (Tomes, 1860) Ratón arrocero oscuro 1

143 Melanomys robustulus Thomas, 1914 Ratón arrocero negro robusto 1

144 Melanomys zunigae (Sanborn, 1949) Ratón arrozalero de Zúñiga 1 1 CR CR

145 Microryzomys altissimus (Osgood, 1933) Ratoncito arrozalero de altitud 1 1 1

146 Microryzomys minutus (Tomes, 1860) Ratoncito arrozalero diminuto 1 1

147 Neacomys minutus Patton, da Silva, y Malcolm, 2000 Ratón espinoso pequeño 1

148 Neacomys musseri Patton, da Silva, y Malcolm, 2000 Ratón espinoso de Musser 1 1

149 Neacomys spinosus (Thomas, 1882) Ratón espinoso común 1 1

150 Necromys amoenus (Thomas, 1900) Ratón campestre hermoso 1

151 Necromys lenguarum (Thomas, 1898) Ratón bayo 1 1

152 Nectomys apicalis Peters, 1861 Nectomys de la Amazonía occidental 1 1

153 Nectomys rattus (Pelzeln, 1883) Nectomys amazónico 1

154 Neotomys ebriosus Thomas, 1894 Ratón de humedales andino 1

155 Nephelomys albigularis (Tomes, 1860) Ratón arrozalero de cuello blanco 1 1

156 Nephelomys auriventer (Thomas, 1890) Ratón arrozalero de vientre dorado 1

157 Nephelomys keaysi (J. A. Allen, 1900) Ratón arrozalero de las yungas 1

158 Nephelomys levipes (Thomas, 1902) Ratón arrozalero de patas claras 1

159 Neusticomys peruviensis (Musser y Gardner, 1974) Rata acuática peruana 1 1 VU

24

Pacheco et al.


160 Oecomys bicolor (Tomes, 1860) Ratón arrozalero bicolor 1 1

161 Oecomys phaeotis (Thomas, 1901) Ratón arrozalero pardo 1 1

162 Oecomys roberti (Thomas, 1904) Ratón arrozalero amazónico 1

163 Oecomys superans Thomas, 1911 Ratón arrozalero selvático 1

164 Oecomys trinitatis (J. A. Allen y Chapman, 1893) Ratón arrozalero peludo 1

165 Oligoryzomys andinus (Osgood, 1914) Ratón arrozalero andino 1 1 1

166 Oligoryzomys arenalis (Thomas, 1913) Ratón arrozalero de los arenales 1 1 1

167 Oligoryzomys destructor (Tschudi, 1844) Ratón arrozalero destructor 1 1

168 Oligoryzomys microtis (J. A. Allen, 1916) Ratón arrozalero de oreja pequeña 1

169 Oligoryzomys sp.B 1 1

170 Oligoryzomys sp.C 1 1

171 Oreoryzomys balneator (Thomas, 1900) Ratón arrozalero ecuatoriano 1 1

172 Oxymycterus hiska Hinojosa, Anderson y Patton, 1987 Ratón hocicudo menor 1 VU

173 Oxymycterus inca Thomas, 1900 Ratón hocicudo Inca 1 1

174 Oxymycterus paramensis Thomas, 1902 Hocicudo parameño 1

175 Phyllotis amicus (Thomas, 1900) Ratón orejón amigo 1 1 1 1

176 Phyllotis andium Thomas, 1912 Ratón orejón andino 1 1 1 1

177 Phyllotis definitus Osgood, 1915 Ratón orejón definido 1 1 1 EN

178 Phyllotis gerbillus Thomas, 1900 Ratón orejón gerbito 1 1

179 Phyllotis limatus Thomas, 1912 Ratón orejón de Lima 1 1 1

180 Phyllotis magister Thomas, 1912 Ratón orejón maestro 1 1

181 Phyllotis osilae J. A. Allen, 1901 Ratón orejón de Asillo 1

182 Phyllotis xanthopygus (Waterhouse, 1837) Ratón orejón de ancas amarillentas 1 1

183 Phyllotis sp. Ratón orejón 1 1

184 Pseudoryzomys simplex (Winge, 1887) Falso ratón arrozalero del Brasil 1

185 Punomys kofordi Pacheco y Patton, 1995 Ratón puneño de Koford 1 1 VU

186 Punomys lemminus Osgood, 1943 Ratón puneño 1 1 VU

187 Rhagomys longilingua Luna y Patterson, 2003 Rhagomys de lengua larga 1 1

188 Rhipidomys gardneri Patton, da Silva, y Malcom, 2000 Rata trepadora de Gardner 1 1

189 Rhipidomys leucodactylus (Tschudi, 1845) Rata de las Chirimoyas 1 1 1 1 1

190 Rhipidomys modicus Thomas, 1926 Rata trepadora peruana 1 1 1

191 Rhipidomys ochrogaster J. A. Allen, 1901 Rata trepadora de vientre ocre 1 1 VU

192 Scolomys melanops Anthony, 1924 Ratón espinoso ecuatoriano 1

193 Scolomys ucayalensis Pacheco, 1991 Ratón espinoso del Ucayali 1

194 Sigmodon peruanus J. A. Allen, 1897 Rata peluda peruana 1 1 1

195 Thomasomys apeco Leo L. y Gardner, 1993 Ratón montaraz de Apeco 1 1 VU VU

196 Thomasomys aureus (Tomes, 1860) Ratón montaraz dorado 1 1

197 Thomasomys caudivarius Anthony, 1923 Ratón montaraz de cola variada 1

198 Thomasomys cinereus (Thomas, 1882) Ratón montaraz ceniciento 1 1 1 1

199 Thomasomys daphne Thomas, 1917 Ratón montaraz de Dafne 1

200 Thomasomys eleusis Thomas, 1926 Ratón montaraz peruano 1 1

201 Thomasomys gracilis Thomas, 1917 Ratón montaraz delicado 1 1 VU

202 Thomasomys incanus (Thomas, 1894) Ratón montaraz incaico 1 1 1 VU VU

203 Thomasomys ischyrus Osgood, 1914 Ratón montaraz de Amazonas 1 1 1 VU

204 Thomasomys kalinowskii (Thomas, 1894) Ratón montaraz de kalinowski 1 1 VU VU

205 Thomasomys macrotis Gardner y Romo R., 1993 Ratón montaraz orejón 1 1 VU VU

25



206 Thomasomys notatus Thomas, 1917 Ratón montaraz marcado 1 1

207 Thomasomys onkiro Luna y Pacheco, 2002 Ratón montaraz ashaninka 1 1 VU VU

208 Thomasomys oreas Anthony, 1926 Ratón montaraz dorado pequeño 1

209 Thomasomys praetor (Thomas, 1900) Ratón montaraz de Cajamarca 1 1 VU

210 Thomasomys pyrrhonotus Thomas, 1886 Ratón montaraz de dorso rojizo 1 1 1 1 VU EN

211 Thomasomys rosalinda Thomas y St. Leger, 1926 Ratón montaraz rosalinda 1 1 EN

212 Thomasomys taczanowskii (Thomas, 1882) Ratón montaraz de Taczanowski 1 1 1 1 VU

213 Transandinomys talamancae (J. A. Allen, 1891) Ratón arrozalero de Talamanca 1

Erethizontidae

214 Coendou bicolor (Tschudi, 1844) Puerco espín arborícola, erizo, casha cushillo, tontóri 1 1

215 Coendou ichillus (Voss y da Silva, 2001) Puerco espín pequeño ecuatoriano 1

216 Coendou prehensilis (Linnaeus, 1758) Puerco espín brasileño 1

217 Echinoprocta rufescens Gray, 1865 Puerco espín de cola corta 1 1

Chinchillidae

218 Chinchilla chinchilla (Lichtenstein, 1829) Chinchilla 1 CR I CR

219 Lagidium peruanum Meyen, 1833 Viscacha peruana, uisk'acha 1 1 1 1

220 Lagidium viscacia (Molina, 1782) Viscacha chilena 1 1

Dinomyidae

221 Dinomys branickii Peters, 1873 Machetero, pacarana, picuru maman, gopi 1 1 VU EN

Caviidae

222 Cavia aperea Erxleben, 1777 Cuy silvestre brasileño 1

223 Cavia porcellus (Linnaeus, 1758) Cuy doméstico, cochinillo de Indias, cavias, ccoe, k'itaccoe 1 1

224 Cavia tschudii Fitzinger, 1857 Cuy silvestre 1 1 1

225 Galea musteloides Meyen, 1832 Sasha-cuy 1

226 Hydrochoerus hydrochaeris (Linnaeus, 1766) Ronsoco, ivéto 1 1

Dasyproctidae

227 Dasyprocta fuliginosa Wagler, 1832 Añuje, chapana, cutpe 1 1

228 Dasyprocta kalinowskii Thomas, 1897 Sihuro, añuje, cutpe, agutí 1 1

229 Dasyprocta variegata Tschudi, 1845 Añuje, cutpe, agutí 1 1 1

230 Myoprocta pratti Pocock, 1913 Punchana, añuje menor 1

Cuniculidae

231 Cuniculus paca (Linnaeus, 1766) Majaz, picuro,zamaño, liebre, samani 1 1 III

232 Cuniculus taczanowskii (Stolzmann, 1865) Paca de Taczanowski, majaz de montaña 1 1 VU

Ctenomyidae

233 Ctenomys leucodon Waterhouse, 1848 Tucu-tucu de dientes blancos 1

234 Ctenomys opimus Wagner, 1848 Tucu-tucu del Titicaca 1 1

235 Ctenomys peruanus Sanborn y Pearson, 1947 Tucu-tucu peruano 1 1

Abrocomidae

236 Abrocoma cinerea Thomas, 1919 Rata chinchilla cenicienta 1

237 Cuscomys ashaninka Emmons, 1999 Rata chinchilla arborícola ashaninka 1 1

238 Cuscomys oblativus (Eaton, 1916) Rata chinchilla arborícola de Machu Picchu 1 1 EX

Echimyidae

239 Dactylomys boliviensis Anthony, 1920 Cono-cono boliviano 1 1

240 Dactylomys dactylinus (Desmarest, 1817) Cono-cono amazónico 1

241 Dactylomys peruanus J. A. Allen, 1900 Cono-cono peruano 1

242 Echimys saturnus Thomas, 1928 Rata de espinas oscuras 1

26

Pacheco et al.


243 Isothrix barbarabrownae Patterson y Velazco, 2006 Toró de Barbara Brown 1 1

244 Isothrix bistriata Wagner, 1845 Rata de doble estría, coconocono, toró 1

245 Makalata macrura (Wagner, 1842) Rata espinosa de árbol 1

246 Makalata rhipidura (Thomas, 1928) Rata espinosa peruana 1 1

247 Pattonomys occasius (Thomas, 1921) Rata arborícola de cola desnuda 1 1

248 Mesomys hispidus (Desmarest, 1817) Rata espinosa áspera de río Madeira 1 1

249 Mesomys leniceps Thomas y St. Leger, 1926 Rata espinosa áspera peruana 1 1

250 Proechimys brevicauda (Gunther, 1877) Rata espinosa colicorta 1

251 Proechimys cuvieri Petter, 1978 Rata espinosa de Cuvier 1

252 Proechimys decumanus (Thomas, 1899) Rata espinosa grande 1 1 VU

253 Proechimys kulinae da Silva, 1998 Rata espinosa de Kulina 1

254 Proechimys pattoni da Silva, 1998 Rata espinosa de Patton 1

255 Proechimys quadruplicatus Hershkovitz, 1948 Rata espinosa del Napo 1

256 Proechimys simonsi Thomas, 1900 Rata espinosa de Simons 1 1 1

257 Proechimys steerei Goldman, 1911 Rata espinosa de Steer 1

Lagomorpha

Leporidae

258 Sylvilagus brasiliensis (Linnaeus, 1758) Conejo, liebre amazónica 1 1 1 1

Soricomorpha

Soricidae

259 Cryptotis equatoris (Thomas, 1912) Musaraña de orejas cortas ecuatoriana 1 1

260 Cryptotis peruviensis Vivar, Pacheco y Valqui, 1997 Musaraña de orejas cortas peruana 1 1 1 VU

Chiroptera

Emballonuridae

261 Centronycteris centralis Thomas, 1912 Murciélago peludo de Centro América 1 1

262 Centronycteris maximiliani (J. Fischer, 1829) Murciélago velludo de Maximiliano 1

263 Cormura brevirostris (Wagner, 1843) Murciélago de saco ventral 1

264 Diclidurus albus Wied-Neuwied, 1820 Murciélago blanco común 1

265 Diclidurus scutatus Peters, 1869 Murciélago cremoso 1

266 Peropteryx kappleri Peters, 1867 Murciélago de sacos de kappler 1 1

267 Peropteryx leucoptera Peters, 1867 Murciélago de sacos aliblanco 1

268 Peropteryx macrotis (Wagner, 1843) Murciélago de sacos orejudo 1 1

269 Rhynchonycteris naso (Wied-Neuwied, 1820) Murcielaguito narigudo 1 1

270 Saccopteryx bilineata (Temminck, 1838) Murcielaguito negro de listas 1 1 1

271 Saccopteryx canescens Thomas, 1901 Murcielaguito de listas difusas 1

272 Saccopteryx leptura (Schreber, 1774) Murcielaguito pardo de listas 1

Phyllostomidae

273 Desmodus rotundus (E. Geoffroy, 1810) Vampiro común 1 1 1 1 1 1

274 Diaemus youngi (Jentink, 1893) Vampiro aliblanco 1 1

275 Diphylla ecaudata Spix, 1823 Vampiro peludo 1 1

276 Anoura aequatoris (Lönnberg, 1921) Murciélago longirostro de Ecuador 1

277 Anoura caudifer (E. Geoffroy, 1818) Murciélago longirostro menor 1 1

278 Anoura cultrata Handley, 1960 Murciélago longirostro negruzco 1 1

279 Anoura fistulata Muchhala, Mena y Albuja, 2005

Murciélago longirostro de grandes labios 1

280 Anoura geoffroyi Gray, 1838 Murciélago longirostro sin cola 1 1 1 1 1

281 Anoura latidens Handley, 1984 Murciélago longirostro dentudo 1

27



282 Anoura sp. 1 1

283 Choeroniscus minor (Peters, 1868) Murcielaguito longirostro amazónico 1 1

284 Glossophaga commissarisi Gardner, 1962 Murciélago longirostro de Commissari 1

285 Glossophaga soricina (Pallas, 1766) Murciélago longirostro de Pallas 1 1 1 1 1 1

286 Lichonycteris degener Miller, 1931 Murciélago longirostro oscuro 1

287 Lionycteris spurrelli Thomas, 1913 Murciélago longirostro pequeño 1

288 Lonchophylla handleyi Hill, 1980 Murciélago longirostro de Handley 1 1

289 Lonchophylla hesperia G. M. Allen, 1908 Murciélago longirostro norperuano 1 VU VU

290 Lonchophylla pattoni Woodman y Timm, 2006 Murciélago longirostro de Patton 1 1

291 Lonchophylla robusta Miller, 1912 Murciélago longirostro acanelado 1 1

292 Lonchophylla thomasi J. A. Allen, 1904 Murciélago longirostro de Thomas 1 1 1

293 Platalina genovensium Thomas, 1928 Murciélago longirostro peruano 1 1 1 CR

294 Chrotopterus auritus (Peters, 1856) Falso vampiro 1 1 1 1

295 Glyphonycteris daviesi (Hill, 1964) Murciélago orejudo de Davies 1

296 Glyphonycteris sylvestris Thomas, 1896 Murciélago de pelaje tricoloreado 1

297 Lampronycteris brachyotis (Dobson, 1879) Murciélago rojizo 1

298 Lonchorhina aurita Tomes, 1863 Murciélago de espada 1

299 Lophostoma brasiliense Peters, 1866 Murciélago de orejas redondas pigmeo 1

300 Lophostoma carrikeri (J. A. Allen, 1910) Murciélago orejudo de vientre blanco 1

301 Lophostoma silvicolum d'Orbigny, 1836 Murciélago de orejas redondas de garganta blanca 1 1 1 1 1

302 Macrophyllum macrophyllum (Schinz, 1821) Murciélago pernilargo 1

303 Micronycteris brosseti Simmons y Voss, 1998 Murciélago orejudo de Brosset 1

304 Micronycteris hirsuta (Peters, 1869) Murciélago de orejas peludas 1 1

305 Micronycteris matses Simmons, Voss, y Fleck, 2002 Murciélago orejudo matsés 1 1

306 Micronycteris megalotis (Gray, 1842) Murciélago orejudo común 1 1 1 1

307 Micronycteris minuta (Gervais, 1856) Murciélago orejudo de pliegues altos 1 1

308 Micronycteris schmidtorum Sanborn, 1935 Murciélago orejudo de vientre blanco 1

309 Mimon crenulatum (E. Geoffroy, 1803) Murciélago de hoja nasal peluda 1 1 1 1

310 Mimon koepckeae Gardner y Patton, 1972 Murciélago de hoja nasal peluda de Koepcke 1 1

311 Phylloderma stenops Peters, 1865 Murciélago de rostro pálido 1 1 1

312 Phyllostomus discolor Wagner, 1843 Murciélago hoja de lanza menor 1 1 1 1

313 Phyllostomus elongatus (E. Geoffroy, 1810) Murciélago hoja de lanza alargado 1 1 1

314 Phyllostomus hastatus (Pallas, 1767) Murciélago hoja de lanza mayor 1 1 1 1 1

315 Phyllostomus latifolius (Thomas, 1901) Murciélago hoja de lanza de la Guyana 1

316 Tonatia saurophila Koopman y Williams, 1951 Murciélago orejón grande 1 1

317 Trachops cirrhosus (Spix, 1823) Murciélago verrucoso, come-sapos 1 1 1

318 Trinycteris nicefori (Sanborn, 1949) Murciélago de orejas puntiagudas 1

319 Vampyrum spectrum (Linnaeus, 1758) Gran falso vampiro 1 1

320 Carollia benkeithi Solari y Baker, 2006 Murciélago frutero de Ben Keith 1 1

321 Carollia brevicauda (Schinz, 1821) Murciélago frutero colicorto 1 1 1 1

322 Carollia castanea H. Allen, 1890 Murciélago frutero castaño 1

323 Carollia manu Pacheco, Solari y Velazco, 2004 Murciélago frutero del Manu 1

324 Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) Murciélago frutero común 1 1 1 1 1

325 Rhinophylla fischerae Carter, 1966 Murciélago pequeño frutero de Fischer 1

326 Rhinophylla pumilio Peters, 1865 Murciélago pequeño frutero común 1

327 Artibeus anderseni Osgood, 1916 Murcielaguito frugívoro de Andersen 1 1

28

Pacheco et al.


328 Artibeus cinereus (Gervais, 1856) Murcielaguito frugívoro ceniciento 1

329 Artibeus concolor Peters, 1865 Murcielaguito frugívoro pardo 1

330 Artibeus fraterculus Anthony, 1924 Murciélago frutero fraternal 1 1 1 1

331 Artibeus glaucus Thomas, 1893 Murciélago frutero plateado 1 1

332 Artibeus gnomus Handley, 1987 Murciélago frutero enano 1 1

333 Artibeus jamaicensis Leach, 1821 Murcielaguito frugívoro común 1

334 Artibeus lituratus (Olfers, 1818) Murcielaguito frugívoro mayor 1 1 1

335 Artibeus obscurus (Schinz, 1821) Murcielaguito frugívoro negro 1 1

336 Artibeus planirostris (Spix, 1823) Murciélago frutero de rostro plano 1 1

337 Artibeus ravus (Miller, 1902) Murcielaguito frugívoro occidental 1

338 Chiroderma salvini Dobson, 1878 Murciélago de listas claras 1 1 1

339 Chiroderma trinitatum Goodwin, 1958 Murciélago menor de listas 1 1

340 Chiroderma villosum Peters, 1860 Murciélago de lineas tenues 1 1

341 Enchisthenes hartii (Thomas, 1892) Murciélago frutero aterciopelado 1 1 1 1

342 Mesophylla macconnelli Thomas, 1901 Murcielaguito cremoso 1 1

343 Platyrrhinus albericoi Velazco, 2005 Murciélago de nariz ancha de Alberico 1 1

344 Platyrrhinus brachycephalus (Rouk y Carter, 1972)

Murciélago de nariz ancha de cabeza pequeña 1

345 Platyrrhinus incarum (Thomas, 1912) Murciélago de nariz ancha inca 1 1

346 Platyrrhinus infuscus (Peters, 1880) Muciélago de nariz ancha de listas tenues 1 1

347 Platyrrhinus ismaeli Velazco, 2005 Murciélago de nariz ancha de Ismael 1 VU

348 Platyrrhinus masu Velazco, 2005 Murciélago de nariz ancha quechua 1 1

349 Platyrrhinus matapalensis Velazco, 2005 Murciélago de nariz ancha de Matapalo 1

350 Platyrrhinus nigellus Gardner y Carter, 1972 Murciélago de nariz ancha negrito 1

351 Sphaeronycteris toxophyllum Peters, 1882 Murciélago apache 1

352 Sturnira aratathomasi Peterson y Tamsitt, 1968 Murciélago de hombros amarillos de Aratathomas 1

353 Sturnira bidens Thomas, 1915 Murciélago de hombros amarillos de dos dientes 1 1

354 Sturnira bogotensis Shamel, 1927 Murciélago de hombros amarillos de Bogotá 1

355 Sturnira erythromos (Tschudi, 1844) Murciélago frugívoro oscuro 1 1 1

356 Sturnira lilium (E. Geoffroy, 1810) Murciélago de charreteras amarillas 1 1 1

357 Sturnira luisi Davis, 1980 Murciélago de hombros amarillos de Luis 1 1

358 Sturnira magna de la Torre, 1966 Murciélago de hombros amarillos grande 1 1

359 Sturnira nana Gardner y O'Neill, 1971 Murciélago frugívoro enano 1 1 EN EN

360 Sturnira oporaphilum (Tschudi, 1844) Murciélago de hombros amarillos de oriente 1 1

361 Sturnira tildae de la Torre, 1959 Murciélago de charreteras rojizas 1

362 Uroderma bilobatum Peters, 1866 Murciélago constructor de toldos 1 1 1 1

363 Uroderma magnirostrum Davis, 1968 Murciélago amarillento constructor de toldos 1

364 Vampyressa melissa Thomas, 1926 Murciélago de orejas amarillas de Melissa 1 1 VU

365 Vampyressa thyone Thomas, 1909 Murciélago de orejas amarillas ecuatoriano 1 1 1

366 Vampyriscus bidens (Dobson, 1878) Murcielaguito de lista dorsal 1

367 Vampyriscus brocki Peterson, 1968 Murcielaguito de Brock 1

368 Vampyrodes caraccioli (Thomas, 1889) Muciélago de listas pronunciadas 1

Mormoopidae

369 Mormoops megalophylla (Peters, 1864) Murciélago fantasma 1

370 Pteronotus davyi Gray, 1838 Murcielaguito de espalda desnuda 1 1

371 Pteronotus gymnonotus Natterer, 1843 Murciélago de espalda desnuda 1 1

372 Pteronotus parnellii (Gray, 1843) Murciélago bigotudo 1

29



373 Pteronotus personatus (Wagner, 1843) Murciélago bigotudo menor 1

Noctilionidae

374 Noctilio albiventris Desmarest, 1818 Murciélago pescador menor 1 1

375 Noctilio leporinus (Linnaeus, 1758) Murciélago pescador mayor 1 1

Furipteridae

376 Amorphochilus schnablii Peters, 1877 Murciélago ahumado 1 1 1 EN VU

377 Furipterus horrens (F. Cuvier, 1828) Murciélago sin pulgar 1

Thyropteridae

378 Thyroptera discifera (Lichtenstein y Peters, 1855)

Murciélago de ventosas de vientre pardo 1 1

379 Thyroptera lavali Pine, 1993 Murciélago de La Val 1

380 Thyroptera tricolor Spix, 1823 Murciélago de ventosas de vientre blanco 1

Molossidae

381 Tomopeas ravus Miller, 1900 Murciélago de orejas romas 1 1 1 1 VU CR

382 Cynomops abrasus (Temminck, 1827) Murciélago de cola libre 1

383 Cynomops greenhalli Goodwin, 1958 Murciélago cara de perro de Greenhall 1

384 Cynomops milleri (Osgood, 1914) Murciélago cara de perro de Miller 1

385 Cynomops paranus (Thomas, 1901)Murciélago cara de perro de Pará, murciélago de cola libre de vientre blanco

1

386 Cynomops planirostris (Peters, 1866) Murciélago de cola libre de vientre blanco 1

387 Eumops auripendulus (Shaw, 1800) Murciélago de cola libre común 1 1 1

388 Eumops hansae Sanborn, 1932 Murciélago de bonete de Sanborn 1

389 Eumops maurus (Thomas, 1901) Murciélago de bonete de Guyana 1

390 Eumops nanus (Miller, 1900) Murciélago de bonete enano 1 1

391 Eumops perotis (Schinz, 1821) Murciélago de cola libre gigante 1 1

392 Eumops trumbulli (Thomas, 1901) Murciélago bonetero de los llanos 1

393 Eumops wilsoni Baker et al. 2009 Murciélago de bonete de Wilson 1

394 Molossops neglectus Williams y Genoways, 1980 Murciélago cara de perro marrón 1

395 Molossops temminckii (Burmeister, 1854) Murcielaguito de cola libre 1

396 Molossus coibensis J. A. Allen, 1904 Murciélago mastín de Coiba 1

397 Molossus molossus (Pallas, 1766) Murciélago casero 1 1 1 1 1 1 1

398 Molossus rufus E. Geoffroy, 1805 Murciélago mastín negro 1 1

399 Molossus sinaloae J. A. Allen, 1906 Murciélago mastín de Sinaloa 1

400 Mormopterus kalinowskii (Thomas, 1893) Murciélago de cola libre de Kalinowski 1 1 1 1

401 Mormopterus phrudus (Handley, 1956) Murciélago de cola libre incaico 1 1 VU EN

402 Nyctinomops aurispinosus (Peale, 1848) Murciélago cola de ratón 1 1 1

403 Nyctinomops laticaudatus (E. Geoffroy, 1805) Murciélago de cola 1 1

404 Nyctinomops macrotis (Gray, 1840) Murciélago mastín mayor 1 1 1

405 Promops centralis Thomas, 1915 Murciélago mastín acanelado 1 1 1 1

406 Promops nasutus (Spix, 1823) Murciélago mastín narigón 1

407 Tadarida brasiliensis (I. Geoffroy, 1824) Murciélago mastín 1 1 1 1 1

Vespertilionidae

408 Eptesicus andinus J. A. Allen, 1914 Murciélago café andino 1

409 Eptesicus brasiliensis (Desmarest, 1819) Murciélago parduzco 1 1

410 Eptesicus chiriquinus Thomas, 1920 Murciélago marrón chiriquino 1 1

411 Eptesicus furinalis (d'Orbigny, 1847) Murciélago pardo menor 1

412 Eptesicus innoxius (Gervais, 1841) Murciélago café inofensivo 1 1 1 VU

413 Histiotus montanus (Philippi y Landbeck, 1861) Murciélago orejón andino 1 1 1 1

30

Pacheco et al.


414 Histiotus velatus (I.Geoffroy, 1824) Murciélago orejón del Trópico 1

415 Lasiurus blossevillii (Lesson y Garnot, 1826) Murciélago rojizo 1 1 1 1 1

416 Lasiurus cinereus (Palisot de Beauvois, 1796) Murciélago escarchado 1 1 1 1

417 Lasiurus ega (Gervais, 1856) Murciélago amarillento 1 1

418 Rhogeessa velilla (Thomas, 1903) Murciélago amarillo pequeño de alas negras 1

419 Myotis albescens (E. Geoffroy, 1806) Murcielaguito plateado 1 1 1 1 1

420 Myotis atacamensis (Lataste, 1892) Murcielaguito de Atacama 1 1 1

421 Myotis keaysi J. A. Allen, 1914 Murciélago negruzco 1 1 1 1 1

422 Myotis nigricans (Schinz, 1821) Murciélago negruzco común 1 1 1 1 1

423 Myotis oxyotus (Peters, 1867) Murciélago negruzco grande 1 1 1 1

424 Myotis riparius Handley, 1960 Murcielaguito acanelado 1 1 1 1 1

425 Myotis simus Thomas, 1901 Murciélago vespertino aterciopelado 1 1

Carnivora

Felidae

426 Leopardus jacobitus (Cornalia, 1865) Gato montés, gato andino 1 EN I EN

427 Leopardus colocolo (Molina, 1782) Gato del pajonal, oscollo 1 1 1 1 II

428 Leopardus pardalis (Linnaeus, 1758) Ocelote, tigrillo, gato onza, matsonsori 1 1 1 1 1 I

429 Leopardus tigrinus (Schreber, 1775) Gato tigre común, tigrino 1 VU I

430 Leopardus wiedii (Schinz, 1821) Huamburushu, margay 1 1 I

431 Puma concolor (Linnaeus, 1771) Puma, león, lluichu-puma, kirajari matsonsori 1 1 1 1 1 1 1 1 II

432 Puma yagouaroundi (É. Geoffroy Saint-Hilaire, 1803) Yahuarundi, eira, postari, matsonsori 1 1 1 II

433 Panthera onca (Linnaeus, 1758) Jaguar, otorongo, uturuncu, puágkat, jenocri 1 1 1 1 1 I

Canidae

434 Atelocynus microtis (Sclater, 1883) Zorro negro orejicorto, perro de monte, monte allgo 1 1

435 Chrysocyon brachyurus (Illiger, 1815) Lobo de crín 1 II

436 Lycalopex culpaeus (Molina, 1782) Zorro colorado, atoj 1 1 1 II

437 Lycalopex griseus (Gray 1837) Zorro gris, chilla 1 1 II

438 Lycalopex sechurae Thomas, 1900 Zorro de Sechura, juancito 1 1 1

439 Speothos venaticus (Lund, 1842) Perro de monte, perro de bosque, zorro vinagre, mashiti 1 1 I

Ursidae

440 Tremarctos ornatus (F. G. Cuvier, 1825) Oso de anteojos, ucumari, ucucu, meéni 1 1 1 1 1 VU I EN

Otariidae

441 Arctocephalus australis (Zimmermann, 1783) Lobo fino, cochapuma 1 II EN

442 Arctocephalus philippii (Peters, 1866) Lobo fino de Juan Fernández 1 II

443 Otaria flavescens (Shaw, 1800) Lobo chusco, cochapuma 1 VU

Mustelidae

444 Lontra felina (Molina, 1782) Gato marino, chingungo, huallaque 1 EN I EN

445 Lontra longicaudis (Olfers, 1818) Lobo pequeño de río, nutria, mayopuma (aya,apur, Cuzco) 1 1 1 I

446 Pteronura brasiliensis (Gmelin, 1788) Lobo grande de río, nutria grande, shabaropa 1 1 EN I EN

447 Eira barbara (Linnaeus, 1758) Tejón, manco, omeiro, oáti 1 1 1 1 1 III

448 Galictis cuja (Molina, 1782) Hurón menor, cuya 1

449 Galictis vittata (Schreber, 1776) Hurón grande, grisón 1 III

450 Mustela africana Desmarest, 1818 Comadreja rayada, comadreja amazónica, katori 1

451 Mustela frenata Lichtenstein, 1831 Comadreja, tolompeo, achocalla 1 1 1 1 1

Mephitidae

452 Conepatus chinga (Molina, 1782) Zorrino, añás 1 1 1 1

31



453 Conepatus semistriatus (Boddaert, 1785) Zorrino hocico de cerdo 1 1 1 1 1 1

Procyonidae

454 Bassaricyon alleni Thomas, 1880 Olingo, chosna pericote, tolompeo, kuitsani 1 1

455 Nasua narica (Linnaeus, 1766) Coatí de naríz blanca 1 III

456 Nasua nasua (Linnaeus, 1766) Coatí de cola anillada, mishasho, sehuaro, achuni kapéshi 1 1 1

457 Nasuella olivacea (Gray, 1865) Coatí andino, capiso 1

458 Potos flavus (Schreber, 1774) Chosna, cuchumli, tuta, mono, martucha, kicáni 1 1 1 1 III

459 Procyon cancrivorus (G. [Baron] Cuvier, 1798) Osito cangrejero, osito lavador, mayuato 1 1 1

Perissodactyla

Tapiridae

460 Tapirus pinchaque (Roulin, 1829) Tapir de montaña, pinchaque 1 1 EN I CR

461 Tapirus terrestris (Linnaeus, 1758) Tapir del llano amazónico, sachavaca, kemari 1 1 1 VU II VU

Cetartiodactyla

Tayassuidae

462 Pecari tajacu (Linnaeus, 1758) Sajino 1 1 1 1 II

463 Tayassu pecari (Link, 1795) Pecarí boquiblanco, huangana, kasánkari, osheikiánti, imarapageni 1 1 II

Camelidae

464 Lama glama (Linnaeus, 1758) Llama 1

465 Lama guanicoe (Müller, 1776) Guanaco, huanaco 1 1 1 II EN

466 Vicugna pacos (Linnaeus, 1758) Alpaca 1

467 Vicugna vicugna (Molina, 1782) Vicuña, uik'uña 1 II

Cervidae

468 Blastocerus dichotomus (Illiger, 1815) Ciervo de los pantanos 1 1 VU I VU

469 Hippocamelus antisensis (d'Orbigny, 1834) Ciervo altoandino, taruca 1 VU I VU

470 Mazama americana (Erxleben, 1777) Venado colorado, puca luicho, maníro 1 1 1 1 1 1

471 Mazama chunyi Hershkovitz, 1959 Venado enano, tanka, chuni, sani 1 VU VU

472 Mazama nemorivaga (F. Cuvier, 1817) Venado gris, uchpaluicho 1

473 Mazama rufina (Pucheran, 1851) Venado colorado enano 1 VU VU

474 Mazama sp. 1

475 Odocoileus peruvianus (Gray, 1874) Venado de cola blanca, luicho, venado gris 1 1 1 1 1

476 Pudu mephistophiles (de Winton, 1896) Pudu, sacha-cabra, antagllo 1 VU II EN

Balaenidae

477 Eubalaena australis (Desmoulins, 1822) Ballena franca del sur 1 I

Balaenopteridae

478 Balaenoptera bonaerensis Burmeister, 1867 Ballena minke austral 1 I

479 Balaenoptera borealis Lesson, 1828 Ballena de Sei 1 EN I

480 Balaenoptera edeni Anderson, 1879 Ballena de Bryde 1 I

481 Balaenoptera musculus (Linnaeus, 1758) Rorcual gigante, ballena azul 1 EN I

482 Balaenoptera physalus (Linnaeus, 1758) Rorcual común, ballena de aleta 1 EN I

483 Megaptera novaeangliae (Borowski, 1781) Ballena jorobada, yubarta 1 I

Delphinidae

484 Delphinus capensis Gray, 1828 Delfín común de hocico largo 1 II

485 Delphinus delphis Linnaeus, 1758 Delfín común de hocico corto 1 II

486 Feresa attenuata Gray, 1874 Orca enana 1 II

487 Globicephala macrorhynchus Gray, 1846 Delfín piloto de aleta corta 1 II

488 Globicephala melas (Traill, 1809) Delfín piloto de aleta larga 1 II

32

Pacheco et al.


489 Grampus griseus (G. Cuvier, 1812) Delfín gris, delfín de Risso 1 II

490 Lagenorhynchus obscurus (Gray, 1828) Delfín obscuro 1 II

491 Lissodelphis peronii (Lacépède, 1804) Delfín de perón, delfín liso austral 1 II

492 Orcinus orca (Linnaeus, 1758) Orca verdadera, tonina 1 II

493 Peponocephala electra (Gray, 1846) Delfín cabeza de melón 1 II

494 Pseudorca crassidens (Owen, 1846) Falsa orca común, orca falsa 1 II

495 Sotalia fluviatilis (Gervais y Deville, 1853) Bufeo gris, bufeo negro 1 I

496 Stenella attenuata (Gray, 1846) Delfín con brida, delfín manchado pantropical 1 II

497 Stenella coeruleoalba (Meyen, 1833) Delfín rayado, delfín listado 1 II

498 Stenella longirostris (Gray, 1828) Delfín hilandero, delfín tornillo 1 II

499 Steno bredanensis (G. Cuvier in Lesson, 1828) Delfín de dientes rugosos 1 II

500 Tursiops truncatus (Montagu, 1821) Delfín pico de botella 1 II

Phocoenidae

501 Phocoena spinipinnis Burmeister, 1865 Marsopa espinosa, chancho marino 1 II

Physeteridae

502 Kogia breviceps (Blainville, 1838) Cachalote de cabeza pequeña 1 II

503 Kogia sima (Owen, 1866) Cachalote enano 1 II

504 Physeter catodon Linnaeus, 1758 Cachalote 1 VU I

Iniidae

505 Inia geoffrensis (Blainville, 1817) Bufeo colorado 1 II

Ziphiidae

506 Mesoplodon grayi Von Haast, 1876 Ballena de pico de Gray 1 II

507 Mesoplodon peruvianus Reyes, Mead, y Van Waerebeek, 1991 Ballena de pico peruana 1 II

508 Ziphius cavirostris G. Cuvier, 1823 Ballena de pico de Cuvier 1 II

Total especies 30 65 60 46 63 23 63 210 292 60 65 54 75 59

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Nuevos registros de peces costeros tropicales



Nuevos registros de peces costeros tropicales para el Perú

Yuri Hooker M.New records of coastal tropical fish in Peru

Laboratorio de Biología Marina, Facultad de Ciencias Biológicas y Fisiológicas, Universidad Peruana Cayetano Heredia. Calle Honorio Delgado 430, SMP. Lima, Perú. E-mail: [email protected]

ResumenEn el presente trabajo se dan a conocer 11 nuevos registros de peces marinos para el Perú. Las colectas fueron efectuadas entre los años 1989 y 2007 en las localidades de Bocapan, Canoas de Punta Sal, Punta Sal (Tumbes); Los Órganos, Isla Foca (Piura); Islas Lobos de Afuera (Lambayeque); Bahía Samanco (Ancash); y Pucusana (Lima). Los nuevos registros para la ictiofauna marina del Perú son: Dasyatis longa, Urobatis hal-leri, Cephalopholis panamensis, Prognathodes carlhubbsi, Cirrhitus rivulatus, Stegastes beebei, Thalassoma lucasanum, Thalassoma grammaticum, Axoclinus lucillae, Elacatinus punticulatus y Coryphopterus urospilus. Las especies Cirrhitichthys oxycephalus, Lythrypnus dalli y Myripristis leiognathus, fueron anteriormente mencio-nadas para Perú pero sin existir registros documentados, con la presente publicación se certifica su presencia. Se discute sobre características biogeográficas y ampliación de distribución durante El Niño.

Palabras clave: Nuevos registros, peces tropicales, biodiversidad marina, Provincia biogeográfica Panámica, El Niño.

AbstractIn this paper I report on 11 new records of marine fishes from Peru. The collections were made between 1989 and 2007 in Bocapan, Canoas de Punta Sal, Punta Sal (Tumbes); Los Órganos, Isla Foca (Piura); Islas Lobos de Afuera (Lambayeque); Bahía Samanco (Ancash); y Pucusana (Lima). The new records for the marine fish fauna of Peru are: Dasyatis longa, Urobatis halleri, Cephalopholis panamensis, Prognathodes carlhubbsi, Cirrhitus rivulatus, Stegastes beebei, Thalassoma lucasanum, Thalassoma grammaticum, Axoclinus lucillae, Elacatinus punticulatus and Coryphopterus urospilus. Cirrhitichthys oxycephalus, Lythrypnus dalli and Myripristis leiogna-thus, previously have been referred to Peru but not documented there, this paper certify their presence

Keywords: New records, tropical fishes, marine biodiversity, Panamic biogeographic province, ENSO.

IntroducciónLa ictiofauna marina del Perú es bien conocida y es presentada

en numerosas publicaciones entre las que destacan Chirichigno (1962, 1963a, 1963b, 1969, 1973, 1978, 1987); Chirichigno y Iwamoto (1977), Chirichigno y McEachran (1979), Chirichigno y Vélez (1998); Chirichigno y Cornejo (2001), Hooker (1990, 1993, 2000), Vildoso et al. (1999), entre otros. La mayoría de registros han sido obtenidos de pesquerías artesanales y en cru-ceros de investigación del IMARPE, así como el aporte personal de algunos investigadores o colaboradores independientes. Sin embargo, aun existen vacíos de conocimiento sobre áreas poco estudiadas o de difícil acceso (Vildoso et al. 1999), que podrían albergar nuevas especies de peces marinos.

La diversidad del litoral peruano al norte de los 4º15’S, está caracterizada por fauna representativa de la Provincia biogeográ-fica Panámica, encontramos aqui alrededor del 70% de todas las especies asociadas a los arrecifes rocosos del litoral peruano (Ho-oker 1993); algunas familias de peces tropicales como Labridae, Chaetodontidae, Cirrhitidae, Gobiidae están bien representadas en esta área. Muchas de las especies suelen ser pequeñas, crípticas, vivir en grietas entre las rocas, usar escondites estrechos de los cuales normalmente no se alejan y en algunos casos, además son especies raras, con poblaciones de muy baja abundancia y por tanto difíciles de encontrar o capturar.

El presente trabajo se describe y reportan 11 especies de peces, incrementando el conocimiento sobre la biodiversidad marina del Perú, en especial de las aguas costeras tropicales poco profundas.

Material y métodosLas colectas y registros se realizaron entre los años 1985 y

2007. La captura de los especímenes fue directa, por medio de buceo en apnea, buceo SCUBA y buceo con compresora ho-okah, utilizándose arpones, así como redecillas de mano para los especímenes más pequeños. La mayoría de las especies fueron

fotografiadas in situ por medio de cámaras fotográficas subma-rinas Nikonos V y cámaras digitales con caja estanca. Todas las fotos presentadas fueron realizadas por el autor. Posteriormente, los especímenes colectados fueron fotografiados muertos, regis-trando el lado izquierdo del cuerpo. Las muestras fueron fijadas en formol al 10% y preservadas en colección en alcohol al 70%. Para la revisión taxonómica se siguió a Allen y Robertson (1994), Compagno (1999), Fischer et al. (1995), Humann y Deloach (1993), Meek y Hildebrand (1928) y Robertson y Allen (2002). Para la clasificación se siguió a Nelson (1994). Las medidas obtenidas se presentan en milímetros y las abreviaturas de las partes anatómicas se dan según Chirichigno y Vélez (1998). Los especímenes colectados se encuentran depositados en la Colec-ción de Zoológia Acuática (CZA) del Laboratorio de Biología Marina de la Universidad Peruana Cayetano Heredia y en la colección del Instituto del Mar del Perú (IMARPE).

Los nombres comunes que se mencionan son los nombres locales, algunas especies no son conocidas por los pescadores.

ResultadosPhylum: Chordata

Clase: Chondrichthyes

Orden: Rajiformes

Familia: Dasyatidae

Dasyatis longus (Garman, 1880)

Raya látigo

Material examinado: Dos especímenes hembras (1640 mm LT, AD 750 mm y 2080 mm LT, AD: 960 mm), colectado por pescadores artesanales en Bocapan, Tumbes (03°41’17”S; 80°41’42”W), el 02 de agosto de 2001. Solo se conservaron las mandíbulas (IMARPE s/n).


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Hooker


Registros adicionales: En 1981 se observó bajo el agua a un espécimen de aproximadamente 1500 mm de ancho de disco (AD) (calculado bajo el agua por extensión de brazos del autor) en Punta Sal, Tumbes (03°58’59,7”S, 80°59’12,7”W). Hasta 1990 era una especie frecuente en la zona entre Punta Sal y Punta Mero, observándose varios especímenes a profundidades meno-res de 5 m. A. Nakandajari y S. Gonzales registran un espécimen de D. longus (2560 mm LT, 1230 mm AD) desembarcado en Puerto Pizarro, Tumbes el 19 de enero del 2008. La mandíbula está conservada en la colección del Laboratorio de Selacología y Arqueozoología de la Universidad Peruana Cayetano Heredia.

Caracteres de diagnostico: Disco ovalado, más ancho que largo; márgenes anteriores rectos; cola delgada, más del doble del largo del disco; dorsalmente una fila media de espinas romas, desde la cabeza hasta cerca de la cintura pectoral. Cola con una quilla dorsal y un pliegue ventral largo y bajo. Encontramos que la longitud interorbital es de alrededor de 6 veces en el ancho del disco mientras que en D. brevis es aproximadamente de 5,2 en AD.

Observaciones: Actualmente es una especie rara en las costas de Tumbes, siendo habitualmente capturada por buzos artesa-nales y pescadores con redes. En los años 1980 era frecuente y poco capturada por su bajo precio, sin embargo en la actuali-dad es muy buscada lo que aparentemente la ha llevado a ser sumamente rara. Especie de hábitos costeros, que permanece inmóvil durante el día, semienterrada en la arena, siempre cerca de los arrecifes rocosos. La especie se encuentra dentro de la Lista Roja de especies amenazadas de la IUCN con la categoría DD (Data Deficiente), justificándose su inclusión además por su gran tamaño y la baja fecundidad (1 a 5 crías por parición), lo que sugiere que la especie podría ser altamente vulnerable a las pesquerías, aspecto poco conocido (Smith 2006). Nuestras observaciones justificarían que sea incluida dentro de la lista de especies amenazadas del Perú.

Distribución: Conocida desde Ometepec, en el extremo nor-te del Golfo de California a Puerto López, Ecuador, incluyendo las Islas Galápagos (Robertson y Allen 2002). Con el presente reporte se amplia hasta Punta Sal, Tumbes, Perú.

Familia:URolophidae

Urobatis halleri (Cooper, 1863)

Raya batea (Fig. 1)

Material examinado: Un espécimen hembra de 470 mm LT, AD 268 mm, colectado en Los Órganos, Piura (04°10’38” S; 81°08’36” W) a 4 m de profundidad, en febrero de 1989. Solo se conservó las mandíbulas (IMARPE s/n).

Registros adicionales: También ha sido observada y fotogra-fiada en Islas Lobos de Afuera (06°56’01,2”S; 80°42’19,9”W), en marzo de 2000 y en Canoas de Punta Sal (03º56’51”S; 80º56’50”W), en diciembre de 2007 y febrero de 2008.

Caracteres de diagnóstico: Disco redondo, ligeramente más largo que ancho, con las márgenes anteriores rectas; cola igual o menor que la mitad de la longitud total; caudal redondeada; con 26 a 35 filas de dientes en la mandíbula superior (Allen y Robertson 1994). Coloración peculiar de carácter diagnóstico: disco color crema, con grandes manchas circulares marrones

oceladas que le dan aspecto reticular, a su vez, todo el disco cubierto por pequeñas manchas marrón oscuro (no evidentes en el espécimen de Lobos de Afuera). Una delgada línea blanquizca bordea el margen del disco.

Observaciones: Es una especie frecuente en aguas poco profundas de las costas de Tumbes. En Lobos de Afuera solo fue observada en una ocasión. Todos los especímenes han sido observados semienterrados en la arena entre los arrecifes rocosos o en pequeñas cuevas rocosas con fondo arenoso.

Distribución: De Elkhorn Slough, Monterey Bay, California (Eschmeyer, 1998) hasta Ecuador (Béarez, 1996). Con el pre-sente hallazgo se amplía hasta Los Órganos, Perú, incluyendo las Islas Lobos de Afuera.

Clase: Actinopterygii

oRden: Bericiformes

Familia: Holocentridae

Myripristis leiognathus Valenciennes, 1846

(Fig. 2)

Material examinado: Dos especímenes de 68 y 87 mm (IMARPE s/n), Bahía Samanco, Ancash (9°12’12,25”S, 78°33'22,7”W) el 30 de agosto de 1997. Dos especímenes de 104 y 119 mm (CZA-9), Bahía Samanco, Ancash (9°12’12,25”

Figura 1. Urobatis halleri, Canoas de Punta Sal, Tumbes. Diciembre de 2007.

Figura 2. Myripristis leiognathus, Bahía Samanco, Ancash. Agosto de 1997.

35



S, 78°33’22,7”W) el 30 de agosto de 1997. Un espécimen de 62 mm LS (CZA-10), Los Órganos, Piura (04°10’38”S; 81°08’36”W) el 11 de marzo de 2004.

Caracteres de diagnóstico: D: X, I, 13—15; A: IV, 11—13. Ojos grandes (2,2 a 2,3 veces en la cabeza en nuestros especí-menes) y espinas prominentes en las aletas. Escamas grandes y ásperas, 2,5 hileras escamas sobre la línea lateral; línea lateral con 34 a 40 escamas; branquiespinas 28—34; axila pectoral sin escamas (Robertson y Allen 2002). Coloración totalmente roja con los bordes de las escamas más oscuros; ojo con una barra vertical negra que al morir se pierde rápidamente.

Observaciones: Peces poco frecuentes en el área de distri-bución (encontrado entre Canoas de Punta Sal, Tumbes y Los Órganos, Piura). Durante el día permanecen ocultos en estrechas y profundas cavidades de las rocas. Por la noche se les encuentra nadando libremente en los espacios próximos a las rocas, en parejas o pequeños grupos, capturando organismos planctónicos individuales. Durante El Niño 1997-98 fue frecuente en bahía Samanco donde solo se observaron juveniles. En años normales no fue observado en esta localidad.

Distribución: Golfo de California a Ecuador, incluyendo las islas Galápagos. Mencionado por Chirichigno y Cornejo (2001), se confirma aquí su distribución hasta Los Órganos, Perú. Durante El Niño alcanza bahía Samanco, Perú.

oRden: Perciformes

Familia: Serranidae

Cephalopholis panamensis (Steindachner, 1877)

meRo de peña (Fig. 3)

Material examinado: Dos especímenes de 138 y 240 mm LS (IMARPE s/n), colectados en Los Órganos, Piura (04°10’38” S; 81°08’36” W) a 5 m de profundidad, en mayo de 1989. Un espécimen de 294 mm LS (CZA-01), colectado en Los Órganos, Piura, en febrero de 1990.

Registros adicionales: En junio de 1999 y noviembre del 2007 se observó varios especímenes en las islas Lobos de Afuera.

Caracteres de diagnostico: D: IX, 14; A: III, 8; P: 17— 18; branquiespinas 16— 19. Aleta caudal redondeada; escamas

del flanco ásperas (Allen y Robertson 1994, Robertson y Allen 2002). Cuerpo con barras alternadas gris claro y marrón oscuro; cabeza con puntos anaranjados; con una mancha post ocular azulada; aletas dorsal, anal y caudal con borde celeste claro.

Observaciones: es una especie frecuente en la zona, pero difícil de observar pues durante el día permanece oculta dentro de cuevas estrechas. Es ocasionalmente capturado por buzos artesanales.

Distribución: Golfo de California (Heemstra y Randall, 1993) a Ecuador (Béarez 1996), incluyendo las islas Galápagos (Humann y Deloach, 1993). Con el presente hallazgo se amplia su distribución hasta Los Órganos, Perú, incluyendo las islas Lobos de Afuera.

Familia: Chaetodontidae

Prognathodes carlhubbsi Nalbant, 1995

(Fig. 4)

Material examinado: Un espécimen de 121 mm LS (CZA-02) colectado en las islas Lobos de Afuera (06º56’29”S; 80º43’51”W) a 35 m de profundidad, el 27 marzo de 2000.

Registros adicionales: No se ha registrado otro espécimen.

Caracteres de diagnóstico: D: XIII, 19— 20; A: III, 14— 16; P: 13— 14. Línea lateral con 37 a 49 escamas (Robertson y Allen 2002). Espinas dorsales muy alargadas; segunda espina anal muy alargada; hocico alargado, tubular. Color del cuerpo amarillo, con una mancha distintiva negra, en forma de guadaña o “V” invertida que alcanza la base de las espinas dorsales; tam-bién una barra negra desde el hocico a la primera espina de la dorsal, cubriendo el ojo. Base de la aleta dorsal marrón grisácea. Espinas y primer radio de la aleta ventral amarillos, todos los otros radios enteramente negros.

Observaciones: Robertson y Allen (2002) mencionan que P. carlhubbsi es una especie muy similar a P. falcifer, la cual está distribuida al norte de la región tropical de Pacifico Este (Sur de California, golfo de California e islas Revillagigedo). Ambas especies no tienen diferencias morfométricas o merísticas sig-nificativas, siendo diferenciadas solamente por su coloración y su distribución. P. calcifer se diferencia de nuestra especie por no presentar la barra negra sobre el hocico (solo es ligeramente

Figura 3. Cephalopholis panamensis, islas Lobos de Afuera. Junio de 1999.

Figura 4. Prognathodes carlhubbsi, islas Lobos de Afuera. Marzo del 2000

36

Hooker


grisácea), la mancha en forma de guadaña no alcanza la base de la dorsal y la base de la aleta dorsal es amarilla. Adicionalmente nosotros observamos que en P. calcifer los radios de la aleta ventral son amarillos con el borde negruzco y que los lados del cuerpo por debajo de la mancha en guadaña son blanquizcos.

El espécimen fue capturado a 35 m de profundidad, dentro de una pequeña cueva de un arrecife rocoso con aguas turbulentas. Este es el único espécimen que ha sido observado durante los años de estudio. Se presume sea una especie que llega ocasio-nalmente al Perú o que vive a profundidades no alcanzables por buceo SCUBA. Robertson y Allen (2002) mencionan que vive entre los 12 y 270 m.

Distribución: Solo conocida en las Islas Galápagos, Islas del Coco y Malpelo. (Robertson y Allen 2002). Se amplía su distribución hasta las Islas Lobos de Afuera, Perú.

Familia: Cirrhitidae

Cirrhitus rivulatus Valenciennes, 1846

meRo mapa (Fig. 5)

Material examinado: Un espécimen de 242 mm LS (IMAR-PE s/n), Los Órganos, Piura (04°10’38”S; 81°08’36”W) en mayo de 1989. Un espécimen de 347 mm LS (IMARPE s/n), en la isla Foca, Piura (05°12’07”S; 81°12’29”W) el 28 de agosto de 1998.

Registros adicionales: En 1989 se colectaron 2 especímenes, uno de ellos fue analizado internamente y el otro conservado en alcohol para colección. En junio de 1999 se observó 3 especíme-nes en las islas Lobos de Afuera (06°55’09”S; 80°44’09”W).

Caracteres de diagnóstico: D: X, 11— 12; A: III, 6. Un penacho de cirros cerca del extremo de cada espina dorsal; radios pectorales inferiores con las puntas libres; preoperculo finamente aserrado. Coloración conspicua, cuerpo marrón claro, con man-chas irregulares formando barras, de color anaranjado bordeadas de una línea negra, la que a la vez está marginada por una línea celeste; aleta caudal con coloración reticulada celeste.

Observaciones: Un pez frecuente en zonas rocosas del litoral de Piura y Tumbes. En las islas Lobo de Afuera es una especie rara vez vista. Es una especie difícil de observar por permanecer oculta en grietas y pequeñas cuevas desde donde observa el exterior. Se analizó el contenido estomacal de un espécimen

colectado en 1989 en Los Órganos, encontrándose abundantes restos de pequeños cangrejos de la familia Majidae.

Distribución: Del Golfo de California hasta Ecuador, in-cluyendo todas las islas oceánicas hasta Galápagos (Robertson y Allen 2002). Se amplía su distribución hasta Los Órganos, Piura incluyendo la isla Foca y las islas Lobos de Afuera. Se desconoce si su presencia en isla Foca se debe a una extensión costera de su distribución a causa de El Niño.

Cirrhitichthys oxycephalus (Bleeker, 1855)

(Fig. 6)

Material examinado: Un espécimen de 83 mm LS (IMAR-PE s/n), en la plataforma petrolera de Los Órganos, Piura (4°09’51,8”S; 81°10’01,6”W) el 08 de enero de 1999.

Registros adicionales: No se ha registrado otro espécimen.

Caracteres de diagnostico: D: X, 12; A: III, 6; pectorales con los 6 radios inferiores con puntas libres, sin ramificar; el primer radio blando de la dorsal suave y prolongado; un penacho de cirros cerca del extremo de cada espina dorsal; preoperculo fuertemente aserrado. Color rosado claro, con manchas rojo oscuro; cabeza con manchas más pequeñas marrón rojizo o rojas; primer radio dorsal y radio superior de la caudal amarillentos. Región ventral blanquizca.

Observaciones: En el Perú solo se ha registrado un espécimen durante todo el tiempo de estudio, el cual fue hallado oculto entre ascidias coloniales, sobre la estructura metálica de la pla-taforma petrolera de Los Órganos, a 8 m de profundidad.

Distribución: Del Golfo de California al norte de Perú (Chi-richigno y Cornejo 2001), incluyendo todas las islas oceánicas. También presente en el Indopacífico (Robertson y Allen 2002). Se confirma su distribución hasta Los Órganos, Perú.

Familia: Pomacentridae

Stegastes beebei (Nichols, 1924)

(Fig. 7)

Material examinado: Un espécimen juvenil de 37 mm LS (CZA-03), Bahía Samanco, Ancash (09°12’04”S; 78°33’27”W) el 8 de agosto de 1997.

Figura 5. Cirrhitus rivulatus, isla Foca, Piura. Agosto de 1998. Figura 6. Cirrhitichthys oxycephalus, Los Órganos, Piura. Enero de 1999.

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Registros adicionales: En setiembre de 1997 (El Niño), en isla Foca, Piura, se detectaron 2 especímenes juveniles de menos de 3 cm. Durante el verano de 1998 (El Niño) varios juveniles fueron observados en Pucusana, Lima (12°28’36”S, 76°47’52”W) y en varios lugares dentro de la bahía Samanco. En junio de 1999 se observaron 3 especímenes adultos en las islas Lobos de Afuera (06º56’30”S; 80º43’21”W), uno de ellos registrado en video (disponible en http://www.youtube.com/watch?v=j9cZZlIVc1Y). En octubre de 2007 se observaron dos individuos adultos en la isla Lobos de Afuera, sector Los Lagartos.

Caracteres de diagnóstico: D: XII, 14— 16 (15 en espé-cimen CZA-03); A: II, 13, raramente 14 (13 en CZA-03); P: 20— 22 (21 en CZA-03); 20 escamas en la línea lateral (rara-mente 19); 10— 12 espinas branquiales en la rama inferior del 1er arco branquial (10 en CZA-03) (Allen y Robertson 1994, Fischer et al. 1995). En vivo el adulto con patrón de coloración distintivo: cuerpo marrón oscuro; una banda blanca en el pe-dúnculo caudal; parte inferior del ojo azul; ángulo exterior de la pectoral blanquizco, con una mancha amarilla en la punta de la aleta. Juvenil azul oscuro iridiscente, con la nuca, dorso y espina dorsales rojas o naranjas y un ocelo azul con centro negro en la base posterior de la aleta dorsal. Los juveniles pequeños obser-vados en Perú no presentan la banda blanca sobre el pedúnculo, como si ocurre en los especímenes citados por Allen y Robertson (1994), posiblemente por ser especímenes muy pequeños. Se le

puede confundir con los juveniles de S. acapulcoensis (Fig. 8), sin embargo estos no presentan el dorso anaranjado.

Observaciones: Especie poco abundante, solo se ha obser-vado adultos en las islas Lobos de Afuera. Durante el fenómeno de El Niño 87-98’ los juveniles fueron muy comunes en isla Foca (Piura), bahía Samanco, bahía Guaynumá (Ancash) y en Pucusana (Lima). En años normales no se les ha observado en el litoral continental. Los adultos observados en Lobos de Afuera se mostraban territoriales no dejando que otros peces ingresen a las proximidades de su refugio.

Distribución: Conocido en islas oceánicas (Malpelo, Co-cos y Galápagos). Raros en la costa de Costa Rica y Panamá (Robertson y Allen 2002). Se amplía su distribución hasta Islas Lobos de Afuera, Perú. Durante El Niño amplia su distribución hasta Pucusana.

Familia: Labridae

Thalassoma lucasanum (Gill, 1862)

Viejita Cabeza azUl (Figs. 9 y 10)

Material examinado: Tres especímenes de 118, 120 y 142 mm LS (IMARPE s/n), Los Órganos, Piura (04°10’38”S; 81°08’36”W) en mayo de 1989.

Registros adicionales: Común en las costas rocosas entre Cabo Blanco, Piura, (4°15’0,17”S; 81°13’58,54”W) a Boca Pan, Tumbes. También registrada en las islas Lobos de Afuera (06°54’52,5”S; 80°42’55,9”W) en Marzo del 2000 y octubre del 2007. Durante el verano de 1998 (El Niño), varios juveniles fue-ron observados en bahía Samanco (09°12’04”S; 78°33’27”W), Ancash y en Pucusana, Lima.

Caracteres de diagnóstico: Características morfométricas y merísticas no representativas, pudiendo confundirse con otras especies de la familia. Coloración diagnóstica. Especie herma-frodita protogínica (cambian de sexo de hembras a machos) con coloración distintiva: Fase inicial (juveniles y hembras) presenta una línea negra a lo largo del dorso, lateralmente con una se-cuencia de líneas amarilla, negra, amarilla y roja, atravesando longitudinalmente el cuerpo; vientre blanco. Fase terminal (hembra transformada en macho) con cabeza azul y cuerpo lila con borde de las escamas delineadas en azul; una mancha vertical

Figura 7. Stegastes beebei, isla Foca, Piura. Setiembre de 1997.

Figura 8. Stegastes acapulcoensis, isla Foca, Piura. Junio del 2009.

Figura 9. Thalassoma lucasanum, adulto en fase terminal. Isla Lobos de Afuera. Octubre del 2007.

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Hooker


postcefálica amarilla; pectorales amarillas con el extremo azul; radios de la caudal azules.

Observaciones: Especie merodeadora con sociedades tipo harem, conformado por uno o dos machos y un número supe-rior a 5 hembras y/o juveniles. También es frecuente encontrar hembras con cambio parcial de coloración. Según lo observado, cada harem estaría dominando un conjunto rocoso, mantenien-do distancia considerable de otros grupos. En observaciones de campo y acuario se vio que, al igual que otras especies de lábridos, T. lucasanum se oculta bajo la arena durante la noche. La especie era muy común en su área de distribución pero en los últimos 5 años ha disminuido notoriamente por ser capturado y comercializado como especie de acuario.

Distribución: Golfo de California a Ecuador, incluyendo las islas Galápagos (Robertson y Allen 2002). Amplia su distri-bución hasta Cabo Blanco, Perú, incluyendo las islas Lobos de Afuera. Durante El Niño, llega hasta Pucusana, Lima.

Thalassoma grammaticum Gilbert, 1890

(Fig. 11)

Material examinado: Un espécimen de 133 mm LS (CZA-4), isla Lobos de Afuera (06°54’52,5”S; 80°42’55,9”W) el 28 de marzo de 2000

Registros adicionales: En el lugar de colecta se observaron 4 especímenes. No se conoce de registro en otro lugar del litoral peruano.

Caracteres de diagnóstico: D: VIII, 13— 14; A: III, 11; P: 15— 17 (generalmente 16); línea lateral con 25 escamas con

poros (Robertson y Allen 2002). Especie hermafrodita protogí-nica con coloración distintiva: Fase terminal con cuerpo verde azulado, cabeza azul verdosa con franjas lila en la mejilla y parte anterior del abdomen; aleta pectoral celeste; radios marginales de la caudal lilas; base de la dorsal y anal, lila.

Observaciones: Especie muy rara en el Perú, solo en una ocasión han sido observados en las islas Lobos de Afuera 4 especímenes, se capturó uno de ellos.

Distribución: De México a Panamá, incluyendo todas las islas Oceánicas (Allen y Robertson, 1994). Amplia su distribu-ción hasta las islas Lobos de Afuera, Perú.

Familia: Tripterygiidae

Axoclinus lucillae Fowler, 1944

(Fig. 12)

Material examinado: Un espécimen de 19 mm LS (CZA-5), isla Foca, Piura (05°12’11”S; 81°12’35”W) el 22 de mayo de 1999.

Registros adicionales: También registrado y fotografiado en islas Lobos de Afuera (06º56’30”S; 80º43’21”W) en marzo de 2000.

Caracteres de diagnóstico: D: III+XII+9; A: II, 17; P: 15— 16; PP: I, 2; línea lateral gradualmente desciende desde el borde superior del opérculo al eje mediolateral. Base del pe-dúnculo caudal con una barra blanca perlada, seguida por una barra negro intenso marginado distalmente de rojo (Robertson y Allen 2002).

Observaciones: Especie de pequeño tamaño difícilmente observable. Se le encuentra dentro de pequeñas cuevas rocosas con fondo de conchuela y pequeñas rocas sobre las que reposa. Se encuentran en pequeños grupos, según lo observado, hasta de 6 especímenes.

Distribución: México central a Colombia (Robertson y Allen 2002). Amplia su distribución hasta Isla Foca e islas Lobos de Afuera, Perú.

Familia: gobiidae

Elacatinus puncticulatus (Ginsburg, 1938)

(Fig. 13)

Material examinado: Dos especímenes de 37 y 41 mm LS (IMARPE s/n), Canoas de Punta Sal, Tumbes (03°55’42”S,

Figura 10. Thalassoma lucasanum, juveniles en fase inicial. Isla Lobos de Afuera. Marzo del 2000.

Figura 11. Thalassoma grammaticum, isla Lobos de Afuera. Marzo de 2000.

Figura 12. Axoclinus lucillae, isla Foca, Piura. Mayo de 1999.

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80°55’ 01”W) el 11 de noviembre de 2003. Dos especímenes de 38 y 42 mm (lote CZA-6), Canoas de Punta Sal, Tumbes (03°55’42”S, 80°55’01”W) el 11 de noviembre de 2003.

Registros adicionales: No se le ha registrado nuevamente.

Caracteres de diagnóstico: D VII+I, 11—12); A I, 9—10; P 20—23; disco pélvico presente; cuerpo y cabeza sin escamas; cabeza color rojo con dos líneas detrás de cada ojo, una amarilla y la otra celeste, además de una línea amarilla interorbital; ojo negro, atravesado por dos líneas amarillas verticales; cuerpo amarillento translúcido con 6 a 8 manchas negras sobre una línea dorada en los flancos y una banda negruzca sobre la cavi-dad abdominal.

Observaciones: Su guarida está conformada por una peque-ña y estrecha grieta en la roca, desde donde sale a alimentarse y patrullar su pequeño territorio. Raro en la zona de registro, pero se observaron varios individuos. Todos los especímenes se encontraron en un solo arrecife rocoso.

Distribución: Del Golfo de California a Ecuador (Robertson y Allen 2002). Amplia su distribución hasta Canoas de Punta Sal, Perú.

Coryphopterus urospilus Ginsburg, 1938

(Fig. 14)

Material examinado: Dos especímenes de 28 y 31 mm LS (IMARPE s/n), Bahía Samanco, Ancash (09°12’04”S; 78°33’27”W) el 6 de agosto de 1997. Un espécimen de 38 mm LS (IMARPE s/n), Isla Foca, Piura (05°12’25,2”S, 81°12’20,52 W) el 20 de mayo de 1999. Un espécimen de 57 mm LS (CZA-

7), Punta Sal, Tumbes (03°57’12,5”S, 80°57’49,3”W) el 9 de noviembre de 1999.

Registros adicionales: Es una especie frecuente en Islas Lobos de Afuera y común en las costas rocosas de Tumbes. La fotografía presentada es en Punta Sal, el 16 de octubre del 2007

Caracteres de diagnóstico: D: VI+I, 8—9; A: I, 8—9; P: 19—21; disco pélvico presente; escamas mediolaterales 25—26; escamas grandes, ásperas, en todo el cuerpo, cabeza sin escamas (Robertson y Allen 2002). Cuerpo semi transparente con 5 ó 6 filas horizontales de puntos anaranjados que se inician en la cabeza; 2 líneas de tenues puntos blancos, una sobre el dorso y otra a lo largo de la línea media lateral del cuerpo; tres líneas punteadas anaranjadas sobre las mejillas, la superior atraviesa el ojo; ojo blanquizco con múltiples puntos anaranjados.

Observaciones: Especie común en las costas rocosas de Tum-bes, frecuente en Lobos de Afuera. Habita en lugares de aguas tranquilas, en la parte baja de arrecifes rocosos, preferentemente en grietas con piso de arena. Se mueve sobre la arena de los alrededores apoyado en sus aletas. Su coloración translucida lo hace poco visible sobre la arena.

Distribución: De Baja California, México, a Colombia, incluyendo las islas oceánicas (Galápagos, Isla del Coco, las Revillagigedos y Malpelo). Amplia su distribución hasta Punta Sal, Perú, incluyendo la isla Foca y las islas Lobos de Afuera. Durante El Niño llega hasta bahía Samanco.

Lythrypnus dalli (Gilbert, 1890)

gUsanito del diablo (Fig. 15)

Material examinado: Un espécimen de 22 mm LS (IMAR-PE s/n), Bahía Samanco, Ancash (09°12’04”S; 78°33’27”W), 8 de agosto de 1997. Tres especímenes de 20, 24, 25 mm LS (IMARPE s/n), Isla Foca, Piura (05°12’07”S; 81°12’29”W) el 21 de agosto de 1997. Tres especímenes de 23, 15, 28 mm LS (CZA-8), Punta Sal, Tumbes (03°57’12”S, 80°57’49”W) el 9 de noviembre de 1999.

Registros adicionales: En enero de 1998, durante El Niño se encontró 2 especímenes juveniles en Pucusana (sector El Chuncho), Lima (12°28’16,7”S, 76°47’47,3”W). Además fue-ron observados y fotografiados en islas Lobos de Afuera donde

Figura 13. Elacatinus puncticulatus, Canoas de Punta Sal, Tumbes. Noviembre del 2003.

Figura 14. Coryphopterus urospilus. Punta Sal, Tumbes. Octubre del 2007.

Figura 15. Lythrypnus dalli, Canoas de Punta Sal, Tumbes. Noviembre del 2006.

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Hooker


son frecuentes. Es una especie común en los arrecifes rocosos de la costa de Tumbes. Después de El Niño no se les ha registrado en isla Foca ni en Pucusana.

Caracteres de diagnóstico: D: VI+I, 15—19; A: I, 11—16; P: 17—20. Cabeza con una cresta carnosa longitudinal; disco pélvico presente; cabeza y nuca sin escamas; cuerpo cubierto con escamas ásperas pequeñas; la segunda y tercera espinas dorsales prolongadas en los machos. Color rojo brillante; dos manchas en forma de “V” invertida sobre la cabeza, una por delante de los ojos y la otra postorbital, además de una barra vertical en las mejillas; 4 a 6 barras verticales azules delgadas a los lados del cuerpo; pectoral traslúcida; caudal roja o amarillenta.

Observaciones: Peces territoriales con llamativa coloración de advertencia. Los machos custodian pequeñas grietas donde se ocultan en caso de peligro y para pernoctar y a donde atraen a las hembras posiblemente para desovar. Se les encuentra frecuen-temente a más de 10 m de profundidad en paredes inclinadas de los arrecifes rocosos y dentro de cuevas poco profundas y bien iluminadas.

Distribución: Registrado desde el Golfo de California hasta Ecuador y norte del Perú, incluyendo las islas Malpelo y Ga-lápagos (Allen y Robertson 1994, Chirichigno y Cornejo 2001, Béarez et al., 2007). Se confirma su distribución hasta Punta Sal, Perú, y se incluye las islas Lobos de Afuera. Durante El Niño llega hasta Pucusana, Lima.

DiscusiónLas especies registradas en el presente estudio son un impor-

tante aporte al conocimiento de la diversidad marina del Perú, en especial de la costa tropical localizada al norte de Cabo Blanco, en Piura, donde se congrega la mayor riqueza de especies de peces de todo el litoral. De las 275 especies de peces costeros que tenemos registradas en el litoral peruano, incluyendo las 14 reportadas aquí, 198 especies (72%) son peces tropicales pertenecientes a la Provincia biogeográfica Panámica, mien-tras 51 (19%) son típicas de la Corriente Peruana (Provincia biogeográfica Peruana), además de 18 especies que se mueven indistintamente en aguas tropicales y templadas y 8 de origen oceánico que pueden ser encontradas en la costa.

Cabo blanco es el límite natural de distribución sur para la mayoría de los peces de la fauna panámica. En algunos veranos intensos se puede observar una pequeña ampliación de distri-bución hacia el sur hasta la isla Foca y bahía Sechura, lugares de donde no sobrepasan en condiciones normales, aquí suelen permanecer temporalmente hasta que el invierno se intensifica. Sin embargo, durante el evento El Niño 1997-98 el ingreso de aguas ecuatoriales hacia el sur del Perú permitió que un número importante de peces panámicos se desplazaran hacia el centro y sur del litoral peruano, permaneciendo en localidades refugio más al sur que las mencionadas, hasta finales del verano 1999. Las localidades refugio que consideramos más importante para la detección de indicadores biológicos de aguas tropicales son la Bahía de Samanco, en Ancash, y la bahía de Pucusana en Lima.

Las islas Lobos de Afuera son de particular interés biogeogá-fico. Además de los hallazgos que venimos realizando en inver-tebrados marinos (Hooker et al. 2005, proyecto Esponjas del Perú, Proyecto Equinodermos del Perú), el registro de las especies insulares Prognathodes carlhubbsi y Stegastes beebei podrían ser

indicios de un intercambio faunístico entre las islas Galápagos y Lobos de Afuera y reforzaría nuestra teoría de una relación biogeográfica de las islas Lobos de Afuera con el conjunto de islas oceánicas que conforman el Corredor Marino del Pacífico Este Tropical (islas Gorgona, Cocos, Malpelo, Coiba y Galápa-gos). Un mejor análisis de la información permitirá evaluar la existencia e importancia de estas relaciones faunísticas.

En el litoral somero, además de las especies de interés pes-quero, hay un número importante de especies que son difícil-mente detectadas. La mayoría de especies reportadas aquí son inconspicuas por su pequeño tamaño, por permanecer ocultas la mayor parte del tiempo o por ser extremadamente raras. La mejor opción para detectar este tipo de fauna es hacerlo por medio de buceo, donde el uso de la fotografía submarina es de gran ayuda pues en ocasiones es casi imposible poder capturar los peces que observamos. La fotografía submarina o la fotografía de especímenes muertos recién capturados, facilita la identificación de algunas especies, como por ejemplo, los del género Stegastes o Thalassoma, cuyas características morfométricas y merísticas se confunden con otras especies próximas, siendo su coloración suficientemente conspicua para reconocer la especie. Sin embar-go, en ejemplares juveniles como el colectado de Stegastes beebei, aunque sus características coinciden con las de la especie, la gran similitud morfométrica y merística que presentan los juveniles de las especies del genero no son suficientes para certificar la especie por lo que es recomenbable realizar observaciones en acuario del desarrollo de un juvenil con patrón de coloración similar al presentado hasta que alcance la madurez y se pueda verificar la especie.

Las especies Cirrhitichthys oxycephalus, Lythrypnus dalli y Myripristis leiognathus, fueron citadas para Perú por Chirichigno & Cornejo (2001). En comunicación personal los autores nos refieren que estas especies fueron incluidas como posibles de encontrar en el norte del Perú, pero sin existir registro objetivo de su presencia, por lo que procedimos a reportarlas según nuestros hallazgos.

AgradecimientosDeseo agradecer el gran apoyo de Albertina Kameya y de Juan

Vélez en la revisión de nuestros primeros especímenes en los años 1980, cuando aún era estudiante universitario principiante. Agradezco nuevamente a Tina Kameya y al Instituto del Mar del Perú (IMARPE) por su apoyo en los años en que trabajé en dicha institución, tiempo en que se hizo algunos de los hallazgos que aquí se presentan. También deseo agradecer a los doctores Maria Rivera, Abrahán Vaisverg y a los alumnos colaboradores de la Universidad Peruana Cayetano Heredia (UPCH) por su apoyo al área de Biología Marina, al permitir que tanto el laboratorio como la colección científica se vayan consolidando en beneficio de las ciencias marinas del país.

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Hooker


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Relaciones filogenéticas entre telmatobiinidos de los Andes centrales



Relaciones filogenéticas entre telmatobiinidos (Anura, Ceratophryidae, Telmatobiinae) de los Andes centrales basado en la morfología de

los estados larval y adultos

César Aguilar y Niels Valencia

Phylogenetic relationships between telmatobiinids (Anura, Ceratophryidae, Telmatobiinae) of central Andes based on morphology of larval and adult

stages

Museo de Historia Natural, Universi-dad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Arenales 1256, Jesús María, Apartado 14-0434, Lima 14, Perú. Email César Aguilar:[email protected]

ResumenBatrachophrynus y Telmatobius son los dos únicos géneros reconocidos de Telmatobiinae presentes en los Andes centrales. Las especies de ambos géneros presentan adaptaciones para la vida en la altitud de los Andes siendo de hábitos acuáticos o semiacuáticos en bofedales, riachuelos, lagunas o lagos altoandinos. Este estudio presenta las relaciones filogenéticas entre Batrachophrynus y 13 especies de Telmatobius utili-zando caracteres morfológicos larvales y adultos, incluyendo caracteres diagnósticos para Batrachophrynus y Telmatobius, y las sinapomorfías sugeridas para Telmatobius. El análisis filogenético dio como resultado 20 árboles igualmente parsimoniosos con una longitud de 56 pasos. Batrachophrynus forma un grupo monofilético anidado dentro del clado de Telmatobius. En este estudio, la mayoría de sinapomorfías que sustentan a Telma-tobius (incluyendo a Batrachophrynus) provienen de la morfología larval y estas sinapomorfías probablemente soporten a todo el género

Palabras clave: Batrachophrynus, Telmatobius, Morfología, Filogenia, Andes centrales.

AbstractBatrachophrynus and Telmatobius are the two genus of Telmatobiinae from the central Andes. Both genera have species with adaptations for life at high altitude in the Andes, with aquatic or semi-aquatic habits in creeks, lagoons and lakes. The objective of this study is to evaluate the phylogenetic relationships between Batra-chophrynus and 13 species of Telmatobius from the central Andes using larval and adult morphology including diagnostic characters for Batrachophrynus and Telmatobius, and putative sinapomorphies for Telmatobius. The phylogenetic analysis showed 20 parsimonious trees with 56 steps length. The results of this study hypothesize that the species assigned to Batrachophrynus form a monophyletic group nested within Telmatobius. In this study, most of the synapomorphies that support Telmatobius (including Batrachophrynus) come from larval morphology and these sinapomorphies will probably support the whole genus.

Keywords: Batrachophrynus, Telmatobius, Morphology, phylogeny, central Andes Introducción

Los géneros Batrachophrynus y Telmatobius, comprenden un grupo de ranas endémicas de las partes altas de los Andes, desde los 1500 m hasta más de 5000 m, con adaptaciones a la vida acuática o semiacuática (Vellard 1951, 1952; De Macedo 1950, 1976; Trueb 1979; Czopeck 1983; Cei 1986; Seimon et al. 2007). Telmatobius es conocido con 58 especies y habita los Andes por el norte desde Ecuador hasta Argentina y Chile por el sur (Barrionuevo y Baldo 2009, Frost 2009). La mayoría de las especies distribuidas en los Andes centrales son de tamaño pequeño a mediano, y habitantes de bofedales, riachuelos, ríos o sus orillas, que drenan finalmente hacia los principales sistemas hidrológicos (Fig. 1). En la cuenca del Titicaca se encuentra una especie grande con adaptaciones exclusivamente acuáticas en lagos y lagunas, Telmatobius culeus (Garman) (Vellard 1951, 1952; Hutchinson et al. 1976).

Por otro lado, Batrachophrynus está limitado a los Andes de Perú central (Fig. 1) con sólo dos especies: Batrachophry-nus macrostomus Peters, la gran rana del lago Junín y de otras lagunas cercanas, y Batrachophrynus brachydactylus Peters de menor tamaño y habitante de riachuelos que drenan al sistema hidrológico de los ríos Mantaro y Perené (Vellard 1952). La restringida distribución de Batrachophrynus y su similaridad morfológica y ecológica con Telmatobius, llevó a reconsiderar la validez del género Batrachophrynus y la discusión sobre sus relaciones de parentesco ha sido compleja (para más detalles ver Aguilar y Pacheco 2005, Córdova y Descailleaux 2005, Sinsch et al. 2005, Aguilar 2006). Últimamente, análisis filogenéticos llevados a cabo con diferentes sistemas de caracteres han pro-

Figura 1. Mapa del Perú con las localidades de las especies de Batrachophrynus y Telmatobius utilizadas en este estudio. COC= Cordillera Occidental; COR= Cordillera Oriental.


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Aguilar y Valencia


puesto relaciones estrechas entre Telmatobius y Batrachophrynus (Aguilar y Pacheco 2005, Córdova y Descailleaux 2005, Sinsch et al. 2005). Aguilar y Pacheco (2005) como Córdova y Descail-leaux (2005) indican que Batrachophrynus está estrechamente relacionado a Telmatobius y ubican a B. macrostomus basal con respecto a Telmatobius, y a B. brachydactylus más relacionado con las especies de Telmatobius que con B. macrostomus. Sinsch et al. (2005) también apoyan una estrecha relación entre Ba-trachophrynus y Telmatobius, pero Batrachophrynus junto con Telmatobius carrillae Morales forman un clado separado de las restantes especies de Telmatobius. Frost et al. (2006) no apoya una relación estrecha entre Telmatobius y Batrachophrynus, y los clasifica en dos familias con relaciones muy lejanas entre sí, Ceratophryidae y Batrachophrynidae. Posteriormente Frost (2009) incorpora a Batrachophrynus dentro de Telmatobiinae (Ceratophryidae) junto con Telmatobius. Aguilar (2006) sinoni-miza Batrachophrynus y Telmatobius, pero no utiliza a ningún Ceratophryidae como grupos externos.

Los objetivos de este estudio son reevaluar las relaciones entre Batrachophrynus y Telmatobius, sugerir posibles sinapomorfías para Telmatobiinae, y discutir las implicancias del análisis filogenético.

Material y métodosSe utilizaron 234 especímenes adultos y juveniles, y 173 larvas

que pertenecen al Departamento de Herpetología del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM), Lima, Perú, excepto los condrocráneos de B. brachydactylus que pertenecen al Museo de Historia Natural de la Universidad Ricardo Palma (MHNURP), Lima, Perú (Apéndice 1). Los estadios larvales se determinaron siguiendo a Gosner (1960) y se muestran en la Tabla 1. Las larvas fueron disectadas para examinar las cavidades bucofaríngeas y éstas se tiñieron con una solución de azul de metileno siguiendo a Wassersug (1976). Los esqueletos larvales y los cráneos de adultos fueron teñidos siguiendo la técnica de Dingerkus y Uhler (1977). Se contaron las espículas que estuvieran en un cuadrante de 1 mm² y a una magnificación de 50x siguiendo a Sinsch et al. (2005). La terminología de los músculos de la mano sigue a Burton (1998). Todas las disecciones, observaciones y mediciones se hicieron con asistencia de un microscopio estereoscópico con cámara lúcida.

La polaridad de los estados de carácter se determinó por el método del grupo externo. Se utilizaron para este propósito a Gastrotheca peruana (Boulenger, 1900), Alsodes gargola Gallardo, 1970, Atelognathus patagonicus (Gallardo 1962) y Chacophrys pierotti (Vellard 1948). De los grupos externos mencionados, Gastrotheca peruana (Hemiphractidae) es el más distante y por lo tanto fue utilizado para polarizar los caracteres y enraizar los cladogramas resultantes. El siguiente grupo externo menos distante es Alsodes gargola (Cicloramphidae) que forma parte de Hesticobatrachia, el grupo hermano de Ceratophryidae (Frost et. al. 2006, Grant et al. 2006). Se escoge a Atelognathus patago-nicus porque forma parte de Batrachylinae (Ceratophryidae) el grupo hermano de Ceratophryinae y Telmatobiinae (Grant et al. 2006). Se selecciona también a Chacophrys pierotti porque es parte de Ceratophryinae (Ceratophryidae), el grupo hermano de Telmatobiinae formado a su vez por Batrachophrynus y Tel-matobius (Frost et al. 2006; Grant et al. 2006).

El grupo interno lo forman 15 especies de Telmatobiinae dis-tribuidas en los Andes centrales. Los Andes centrales, siguiendo la división de los Andes usada por Torres-Carvajal (2007), es aquella ubicada entre la depresión de Huancabamba al norte de Perú y el cinturón de Arica al norte de Chile. Se incluyen en el grupo interno las dos especies de Batrachophrynus (B. brachydactylus y B. macros-tomus) y 13 especies de Telmatobius (Telmatobius arequipensis Vel-lard, Telmatobius atahualpai Wiens, Telmatobius brevipes Vellard, Telmatobius brevirostris Vellard, Telmatobius carrillae Morales T. culeus, Telmatobius jelskii (Peters), Telmatobius latirostris Vellard, Telmatobius marmoratus (Dumeril y Bribon), Telmatobius mayoloi Salas y Sinsch, Telmatobius peruvianus Wiegmann, Telmatobius rimac Schmidt, y Telmatobius truebae Wiens). Las localidades de las especies examinadas se muestran en la figura 1.

La descripción de los caracteres y sus estados se muestra en la Tabla 2. Los estados de caracter están no ordenados (excepto los caracteres 0 y 15) y todos los caracteres tienen el mismo peso. Los estados de carácter que no se pudieron determinar se codifi-caron con “?”. Los caracteres polimórficos se codificaron con los estados correspondientes al taxón respectivo y encerrado entre corchetes. Los estados del carácter 22 (frontoparietales) se toma-ron principalmente de la literatura (Lynch 1978, Wiens 1993, Sinsch et al. 2005). Los estados de carácter para Atelognathus patagonicus y Chacophrys pierotti se obtuvieron de la literatura (Lynch 1978, Cei 1980, Lavilla 1988, Wassersug y Heyer 1988, Faivovich y Carrizo 1992, Burton 1998, Echevarría et al. 2006, Fabrezi 2006, Quinzio et al. 2006). En la Tabla 3 se presenta la matriz de caracteres y taxones.

El análisis filogenético, optimización de los estados de carácter, cladogramas y valores de soporte de los clados se obtuvieron con el programa TNT versión 1.1 (Goloboff et al. 2003b). Los métodos de enumeración implícita y búsqueda tradicional en TNT fueron usados para identificar todos los posibles árboles parsimoniosos con sus longitudes. En el método de búsqueda tradicional, los árboles de menor longitud fueron encontrados por el algoritmo de Wagner con 10 replicaciones (10 secuencias de adición al azar), sometidos luego al algoritmo de permutación de ramas (branch swapping) TBR (tree bisec-tion reconnection) y guardando como máximo 10 árboles por replicación. La búsqueda de los árboles se hizo colapsando todos los nodos cuya longitud mínima es cero y sólo se consideraron las sinapomorfías compartidas por todos los árboles.

Especie Estadios de Gosner

Alsodes gargola 36, 38, 40Batrachophrynus brachydactylus 34-37, 39, 40Batrachophrynus macrostomus 32, 34-39Telmatobius arequipensis 35, 36, 38-42Telmatobius atahualpai 35, 36, 38Telmatobius brevipes 36-41Telmatobius brevirostris 31-33, 35, 38, 40Telmatobius carrillae 34-41Telmatobius culeus 32-41Telmatobius jelskii 30-35, 38, 40Telmatobius latirostris 27, 30Telmatobius marmoratus 34-38, 40, 41Telmatobius mayoloi 30-32, 35, 37, 39Telmatobius peruvianus 32, 36, 40Telmatobius rimac 34-36, 38, 39Telmatobius truebae 27, 30-34, 36, 37, 38, 39

Tabla 1. Estadios de Gosner (1960) de las larvas examinadas.

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Para hallar los valores de soporte de los clados resultantes, la matriz fue analizada con el método de Bootstrap (Felseinstein, 1985), pero tomando en cuenta la influencia de los caracteres irrelevantes y haciendo independiente la probabilidad del pesado de cada carácter (Harshman, 1994; Goloboff et al., 2003a). El remuestreo incluyó 1000 réplicas y la matriz fue analizada me-diante búsqueda tradicional. Para evitar los problemas asociados al uso de frecuencias absolutas como medida de soporte, los valores de Bootstrap que se muestran son la diferencia entre la frecuencia de un grupo presente en el cladograma y la frecuen-cia del grupo que más lo contradice (valores GC) (Goloboff et al. 2003a). Los valores GC varían entre -1 y 1 indicando, respectivamente, máxima contradicción y máximo soporte. Los valores GC del Bootstrap se muestran en porcentajes. Debido a que resultó más de un árbol en el análisis, se construyó un árbol de consenso estricto.

ResultadosLos métodos de enumeración implícita y búsqueda tradicio-

nal usando 25 caracteres de la morfología de la larva y adulto resultaron en 20 árboles igualmente parsimoniosos de 56 pasos. El consenso estricto de estos árboles con los valores de soporte GC de Bootstrap se muestra en la figura 2.

Las dos especies de Batrachophrynus están estrechamente rela-cionadas, pero forman parte de un clado constituido también por T. carrillae y T. mayoloi. Las sinapomorfías que apoyan la unión de Batrachophrynus, T. carrillae y T. mayoloi son la presencia de entre 115 y 287 espículas nupciales por milimetro cuadrado en el primer dedo de la mano, excrecencias nupciales llegan hasta el lado ventral del primer dedo, lengua completamente adherida a la cavidad bucal, y frontoparietales no fusionados. Este grupo monofilético tiene un valor de Bootstrap de 48.

Morfología del adulto

Morfología externa

Carácter 0. Número de excrecencias nupciales por mm2 en el primer dedo de la mano del macho: (0) entre 460 y 542 mm2; (1) entre 115 y 287 por mm2 (2) entre 71 y 100 por mm2; (3) entre 11 y 59 por mm2; (4). entre 1 y 10 por mm2

Carácter 1. Distribución de las excrecencias nupciales en el macho: (0) sólo en el primer dedo de la mano; (1) en el primer y segundo dedo de la mano, y ventralmente en el pecho formando dos parches redondeados; (2) en el primero y segundo dedo; (3) en el primero y segundo dedo, y dispersos ventralmente en la región de la garganta, brazo y pecho.

Carácter 2. Distribución de las excrecencias nupciales en el primer dedo de la mano del macho: (0) las excrecencias no llegan hasta el lado ventral del primer dedo; (1) las excrecencias llegan hasta el lado ventral del primer dedo.

Carácter 3. Proyecciones laterales en los dedos de la mano: (0) desarrollados en todos los dedos; (1) en el segundo y tercer dedo más desarrollados, (2) poco desarrollados en todos los dedos.

Carácter 4. Altura de la membrana interdigital en el cuarto dedo del pie: (0) por debajo o a la altura del segundo tubérculo subarticular del cuarto dedo; (1) por encima del segundo tubérculo subarticular del cuarto dedo.

Carácter 5. Muesca media en el labio superior: (0) ausente; (1) presente.Carácter 6. Adhesión de la lengua a la cavidad bucal: (0) adherida sólo en el extremo anterior dejando libre el resto de la lengua; (1)

parcialmente adherida dejando libre al menos el extremo posterior; (2) completamente adherida.

Cráneo y músculos de los dedos

Carácter 7. Dientes premaxilares y maxilares: (0) presentes; (1) ausentes.Carácter 8. Dientes del vómer: (0) presentes; (1) ausentes.Carácter 9. Frontoparietales: (0) unidos en toda su longitud; (1) fusionados posteriormente; (2) no fusionados.Carácter 10. Músculo lumbricalis longi en el segundo dedo: (0) ausente; (1) presente.

Morfología Larval

Disco oral

Carácter 11. Márgenes laterales del disco oral: (0) emarginado; (1) no emarginado.Carácter 12. Distribución de las papilas marginales del disco oral: (0) ausentes anteriormente y presentes posteriormente; (1) presentes en todo

el borde del disco oral Carácter 13. Distribución de las papilas submarginales laterales del disco oral: (0) papilas presentes en el labio posterior; (1) papilas presentes

en el límite de los labios anterior y posterior; (2) papilas presentes en ambos labios pero no forman una hilera continua; (3) papilas forman una hilera continua en ambos labios

Carácter 14. Papilas submarginales posteriores: (0) ausente; (1) presente.Carácter 15. Número de filas de dentículos labiales: (0) dos anteriores y tres posteriores; (1) dos anteriores y cuatro posteriores; (2) tres

anteriores y seis posteriores

Cavidad bucofaríngea

Carácter 16. Papilas infralabiales laterales del piso de la cavidad bucal: (0) bifurcados desde su base y cada bifurcación en forma de cono simple; (1) en forma de cono simple; (2) en forma de palpo aplanado con proyecciones en su borde libre.

Carácter 17. Número de papilas linguales: (0) Cuatro o más papilas; (1) una a tres papilas.Carácter 18. Proyecciones en la arena prenarial: (0) En forma de una cresta y con proyecciones que salen de la cresta; (1) en forma de una papila;

(2) ausentes; (3) en forma de pústulas pequeñas y no fusionadas.Carácter 19. Proyecciones del velum dorsal: (0) Ausentes; (1) proyecciones poco desarrolladas; (2) proyecciones desarrolladas.

Condrocráneo

Carácter 20. Plano formado por el extremo anterior de los cuernos trabeculares: (0) no es perpendicular al eje axial; (1) Perpendicular al eje axial.Carácter 21. Cuerpos del suprarrostral: (0) fusionado; (1) no fusionado.Carácter 22. Comisura cuadrado-orbital: (0) Presente; (1) ausente.Carácter 23. Relación entre el margen anterior de la cápsula ótica y el proceso ascendente del palatocuadrado: (0) cercana; (1) separada.Carácter 24. Dirección del proceso ascendente del palatocuadrado al eje axial del condrocráneo: (0) no perpendicular; (1) perpendicular.

Tabla 2. Lista de 24 carácteres y estados de carácter usados en este estudio

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Aguilar y Valencia


El grupo formado por Batrachophrynus y T. carrillae está sustentado por dos sinapomorfías, la ausencia de dientes pre-maxilares y maxilares, y ausencia de dientes vomerianos. Este clado tiene un valor de Bootstrap de 64.

La monofilia de Batrachophrynus está apoyada por una sinapo-morfía, la dirección del proceso ascendente del palatocuadrado al eje axial del condrocráneo es perpendicular. Este clado tiene un valor de Bootstrap de 43.

Otro grupo monofilético dentro del clado de Telmatobius y con relaciones no resueltas es el formado por T. arequipensis, T. culeus, T. jelkii, T. marmoratus y T. peruvianus. La sinapomorfía que los apoya es la presencia de excrecencias nupciales que llegan hasta el lado ventral del primer dedo, proyecciones laterales en el segundo y tercer dedo más desarrollados, muesca media en el labio superior, y dirección perpendicular del proceso ascendente del palatocuadrado al eje axial del condrocráneo. Este clado tiene un valor de Bootstrap de 21.

En el consenso estricto, las restantes especies de Telmatobius (T. atahualpai, T. brevipes, T. brevirostris, T. latirostris, T. rimac y T. truebae) tienen relaciones no resueltas.

El clado formado por todas las especies de Telmatobius (in-cluyendo a Batrachophrynus) está sustentado por presentar una lengua parcialmente adherida a la cavidad bucal dejando libre al menos el extremo posterior, frontoparietales fusionados pos-teriormente, márgenes laterales del disco oral no emarginados,

papilas submarginales laterales forman una hilera continua en los dos labios, papilas infralabiales laterales en forma de palpos aplanados con proyecciones en su borde libre, una a tres papilas linguales, y comisura cuadrado-orbital ausente. Este clado tiene un valor de Bootstrap de 36.

Las relaciones entre los grupos externos (Alsodes gargola, Ate-lognathus patagonicus y Chacophrys pierotti) no están resueltas.

DiscusiónEste análisis filogenético confirma la hipótesis de que Tel-

matobius es parafilético en relación con Batrachophrynus, y que las especies de Batrachophrynus están más cercanamente relacionadas una con otra dentro de un clado formado por T. carrillae y T. mayoloi (Aguilar, 2006). Por lo tanto, se sinonimiza Batrachophrynus y Telmatobius. Resultados similares han sido ob-tenidos por un análisis filogenético de 30 especies de Telmatobius incluyendo a Batrachophrynus (Barrionuevo, en preparación). En este estudio, Batrachophrynus también se encuentra formando relaciones estrechas con T. carrillae y T. mayoloi, y este grupo monofilético formado por los 4 taxones es uno de los más de-rivados dentro de Telmatobius. La diferencia estriba en que B. macrostomus está más relacionado con T. carrillae que con B. brachydactylus (Barrionuevo, en preparación).

Los resultados de nuestro estudio y el de Barrionuevo sugie-ren que los caracteres que habían sido usados para distinguir a Batrachophrynus de Telmatobius (la ausencia de dientes premaxi-

Taxon

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0 0 4 ? ? 1 1 4 4 2 4 1 3 3 4 3 1 3 [12] 41 0 1 2 ? 0 0 3 0 0 [03] 0 0 3 0 [03] 0 [03] 0 02 0 0 0 ? 1 1 1 0 1 0 1 1 1 0 1 1 1 1 03 0 0 2 2 2 2 1 2 2 2 2 1 [12] 2 1 2 1 2 24 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 [01] 05 0 0 0 0 0 0 [01] 0 0 0 0 1 [01] 0 1 0 [01] 0 06 0 0 1 0 2 2 1 1 1 1 2 1 1 1 [12] 2 1 1 17 0 0 [01] 0 1 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 08 0 0 [01] 0 1 1 [01] 0 0 0 1 [01] [01] 0 [01] 0 [01] 0 09 0 2 2 0 2 2 1 1 1 ? [12] 1 1 1 1 2 1 1 [12]10 0 0 0 0 1 1 [01] 0 0 [01] [01] 0 0 0 [01] 0 0 [01] [01]11 0 0 0 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 112 0 0 0 1 0 0 0 1 0 [01] 0 0 0 0 0 0 0 0 013 0 2 2 1 3 3 3 0 3 [03] 3 3 3 3 3 3 3 3 314 0 1 0 0 0 0 0 1 0 [01] 0 0 0 0 0 0 0 [01] 015 0 0 0 0 0 0 0 2 0 [01] 0 0 0 0 0 0 0 0 016 0 1 1 ? 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 217 0 0 0 ? 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 118 0 1 2 ? 2 3 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 219 0 1 1 ? 1 1 [12] 1 [12] 1 1 1 1 1 1 1 2 2 120 0 1 ? 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 021 0 1 ? 0 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 122 0 0 ? 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 123 0 0 ? 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 024 0 0 ? 1 1 1 1 0 1 1 0 1 1 0 1 0 1 0 0

Tabla 3. Matriz de caracteres y taxones para Gastrotheca peruana, Alsodes gargola, Atelognathus patagonicus, Chacophrys pierotti, 2 especies de Batrachophrynus y 13 especies de Telmatobius.

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lares, maxilares y vomerianos, lengua completamente adherida y excrecencias nupciales diminutas) se puede interpretar más bien como reducciones que han ocurrido dentro de la historia evolutiva de Telmatobius (Sinsch et al. 2005).

Nuestro estudio también sugiere algunas sinapomorfías para Telmatobiinae. Por ejemplo, el disco oral no emarginado está presentes en todas las larvas conocidas de Telmatobius incluy-endo aquellas que son reofilas como T. atahualpai, T. espadai y en algunos individuos de T. brevirostris (Diaz y Valencia 1985, Lavilla 1988, Lavilla y De la Riva 1993, Formas et al. 1999, De la Riva y Harvey 2003, Formas et al. 2003, De la Riva 2005, Formas et al. 2005, Lavilla y Barrionuevo 2005, Aguilar 2006, Aguilar et al. 2007a, 2007b, Vera Candioti 2008, Aguilar y Lehr 2009). Del mismo modo, las papilas infralabiales laterales en forma de palpos aplanados con proyecciones en su borde libre, una a tres papilas linguales, y comisura cuadrado-orbital ausente son estados de carácter presentes no sólo en las especies de los Andes centrales, sino también en algunos Telmatobius de los Andes del sur (Fabrezi y Lavilla 1993, Lavilla y De la Riva 1993, Aguilar y Pacheco 2005, Aguilar 2006, Aguilar et al. 2007b, Vera Candioti 2008).

AgradecimientosEl primer autor agradece de manera especial a Alejandro

Aguilar. Jesús Córdova brindó espacio y acceso a los especímenes. A Mercedes Gonzales y Victor Morales del MHNURP por el préstamo de especímenes. A Victor Morales y Edgar Lehr por la revisión de una primera versión del manuscrito y por sus importantes contribuciones al mismo. A Karen Siu Ting por su coloboración en la elaboración del mapa. Paúl Velazco propor-cionó valiosa literatura. Boris Blotto, Mikael Lundberg, Elías Ponce, Juana Suárez y Pablo Venegas apoyaron en la obtención de especímenes.

Literatura CitadaAguilar C. & V. Pacheco. 2005. Contribución de la morfología

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Alsodes gargola

Batrachophrynus brachydactylus

Batrachophrynus macrostomus

Telmatobius arequipensis

Telmatobius atahualpai

Telmatobius brevipes

Telmatobius brevirostris

Telmatobius carrillae

Telmatobius culeus

Telmatobius jelskii

Telmatobius latirostris

Telmatobius marmoratus

Telmatobius mayoloi

Telmatobius peruvianus

Telmatobius rimac

Telmatobius truebae

Gastrotheca peruana

Atelognathus patagonicus

Chacophrys pierotti

6(1), 9(1), 11(1), 13(3), 16(2), 17(1), 22(1)

0(1), 2(1), 6(2), 9(2)

7(1), 8(1)

24(1)

2(1), 3(1), 5(1), 24(1)

36

48

6443

21

Figura 2. Consenso estricto de 2 árboles de 52 pasos. Los números arriba de las ramas son los caracteres y entre paréntesis los estados respectivos que apoyan los clados. Los números debajo de las ramas son los valores de Bootstrap.

48

Aguilar y Valencia


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Especie Número MUSM Localidad

Alsodes gargola

19517 Pampa de Lonco Luan, Dto. Aluminé, Neuquén, Argentina

19518 Próx. Copahue, Dto. Ñorquín, Neuquén, Argentina

19519 (larvas), 19520 (larvas) Cerro Perito Moreno, Dto. Bariloche, Río Negro, Argentina

Batrachophrynus brachydactylus

0088, 0098, 0104, 0112, 0449, 0452, 0470, 0489, 0492, 0493, 0494, 0497, 0498, 0488, 0491, 0490, 0495, 1334, 7115, 11060, 11032, 11039

Lago Junín, Dpto. de Junín, Perú

10092 (larvas) Capillacocha, Dpto. de Pasco, Perú

11068 (larvas), 11075 (larvas), 10092 (larvas) Ondores, Dpto. de Pasco, Perú

10087 (larvas) Riachuelo Añascancha, Dpto. de Pasco, Perú

MHNURP 023-A (larvas) Río Huaylamayo, Dpto. de Pasco, Perú

Batrachophrynus macrostomus

0001, 0009, 0016, 0039, 0044, 0049, 0061, 0118, 0250, 0253, 0266, 0292, 0293, 0294, 0295, 0296, 0342 (larvas), 0374, 0375, 0376, 0474, 0477, 16535 (larvas), 18535 (larvas), 18536

Lago Junín, Dpto. de Junín, Perú

1103 (larvas) Laguna Capillacocha, Dpto. de Pasco, Perú

Telmatobius arequipensis

3903, 3904, 3906, 3907, 3910, 3911, 3913, 3914 Riachuelo Characato, Dpto. de Arequipa, Perú

19228 (larvas) Polobaya, Dpto. de Arequipa, Perú.3915, 3916, 3917, 3918 Arequipa, Dpto. de Arequipa, Perú6774, 6775, 6776 Yura, Dpto. de Arequipa, Perú12577, 12578, 12579 Dpto. de Arequipa, Perú

Telmatobius atahualpai

15976, 15978, 15979, 15980, 15984 Río Abiseo, Dpto. de San Martin, Perú

19470, 19478, 19479, 19499, 22776 (larvas) Leimebamba, Dpto. de Amazonas, Perú

19602 Laguna Quintecocha, Dpto. de San Martín, Perú

Telmatobius brevipes

3740, 3742, 3743, 3744, 3749, 6186 Huamachuco, Dpto. de La Libertad, Perú

6301 (larvas) Cajabamba, Dpto. de La Libertad, Perú.

6280 (larvas) Cajamarca, Dpto. de Cajamarca, Perú

19315 (larvas) Sanagoran, Dpto. de La Libertad, Perú

19314 (larvas) Río Negro, Dpto. de La Libetad, Perú

Telmatobius brevirostris

7666, 7667, 7669 Caina, Ambo, Dpto. de Huánuco, Perú7676, 7677 Chasqui, Ambo, Dpto. de Huánuco, Perú20468, 20469 Tomayrica, Dpto. de Huánuco, Perú20464, 20466, 20547 (larvas) Chaglla, Dpto. de Huánuco, Perú

Telmatobius carrillae

1528, 1544, 1545, 3932, 3933, 3934 Yuraccyacu, Dpto. de Ancash, Perú5622 (larvas), 5639 (larvas) Chopitec, Dpto. de Ancash, Perú5662 (larvas) Rumi Rajra, Dpto. de Ancash, Perú6661, 6664, 6667, 6672, 6680, 6681, 6682, 6683, 6684 Huikia, Dpto. de Ancash, Perú

Apéndice 1. Especímenes examinados.

Continúa...

50

Aguilar y Valencia


Telmatobius culeus

7767, 7789, 7816, 7817, 7820, 7821, 7822 Río Juliaca, Dpto. de Puno, Perú

7818 (larvas), 7819 (larvas) Lago Titicaca, Dpto. de Puno, Perú7769, 7770 Isla del Sol, Bolivia7786, 7792, 7806, 7823, 7824 Lagunillas, Dpto. de Puno, Perú7771, 7772 Río Coata, Juliaca, Dpto. de Puno, Perú7755 Río Ilave, Chicuito, Dpto. de Puno, Perú12296, 12297, 12298, 12299 Desaguadero, Dpto. de Puno, Perú12565, 12566, 12567 Saracocha, Dpto. de Arequipa, Perú

Telmatobius jelskii

7639, 7640, 7641 Huancavelica, Dpto. de Huancavelica, Perú

7112 (larvas) Chancas, Dpto. de Junín, Perú

18499 (larvas) Cangallo, Dpto. de Ayacucho, Perú

18497 (larvas) Quebrada Cachi, Dpto. de Ayacucho, Perú

18496 (larvas) Rio Yucay, Dpto. de Ayacucho, Perú

7646, 7647, 7648, 7649, 7650, 7651 Tambo, La Mar, Dpto. de Ayacucho, Perú

16862, 16883, 16865 Huancayo, Dpto. de Junín, Perú

16851, 16769, 16773, 16786 Jauja, Dpto. de Junín, Perú

12907, 12909 Parinacochas, Dpto. de Ayacucho, Perú

Telmatobius latirostris

3730, 3731, 3733, 3734, 3735, 3736, 3738, 7866 Cutervo, Dpto. de Cajamarca, Perú

17125 (larvas) San Andrés de Cutervo, Dpto. de Cajamarca, Perú

0960 Chorro Blanco, Dpto. de Cajamarca, Perú

Telmatobius marmoratus

7689, 7690, 7691, 7692, 7693 Laguna Chincheros, Urubamba, Dpto. de Cuzco, Perú

17026 (larvas) Puno, Dpto. de Puno, Perú19603 (larvas) Platería, Dpto. de Puno, Perú19480 (larvas) Pumachanca, Dpto. de Cuzco, Perú7758, 7764, 7765, 12373 Bahía de Juli, Pomata, Dpto. de Puno, Perú12896 Tinta, Dpto. de Cuzco, Perú12014, 12015, 12024, 12267, 12302 Huancurcuchu, Dpto. de Puno, Perú7687, 7688, 12323 Urubamba, Cuzco3920, 3925, 3927 Calacoto, la Paz, Bolivia12342, 17005 (larvas) Desaguadero, Dpto. de Puno, Perú10937 Hacienda Checayani, Dpto. de Puno, Perú12017 Sin procedencia

Telmatobius mayoloi

20470, 20471, 20472, 20473, 20474, 20550 (larvas) Conococha, Dpto. de Ancash, Perú7417 (larvas), 7422 (larvas) Rio Santa, Dpto. de Ancash, Perú20489 (larvas) Pachacoto, Dpto. de Ancash, Perú20479, 20480 Aguascocha, Ancash20478, 20486, 20488 Catac-Ancash

Telmatobius peruvianus

19604, 19605, 19606, 19607, 19608, 19609 Caplina, Dpto. de Tacna, Perú

21343 (larvas) Palca, Dpto. de Tacna, Perú

12418 Torata, Dpto. de Tacna, Perú

Telmatobius rimac

12817 Marcahuasi, Dpto. de Lima, Perú19229 (larvas), 12458, 12459, 12460, 12629 Canta, Dpto. de Lima, Perú20552 Coris, Dpto. de Ancash, Perú12489, 12495, 12509, 12552 Ocros, Dpto. de Ancash, Perú10330, 10334, 10337, 12712, 12713. Sin procedencia

Telmatobius truebae6183, 6184, 6185, 12364, 12365, 12366, 12367, 12368, 12369, 12370 Bongara, Dpto. de Amazonas, Perú

19552 (larvas), 22678 (larvas) Leimebamba, Dpto. de Amazonas, Perú

Apéndice 1....

51

Posición evolutiva de Bostryx y scutalus dentro de los Stylommatophora



Posición evolutiva de caracoles terrestres peruanos (Orthalicidae) entre los Stylommatophora (Mollusca: Gastropoda)

Jorge Ramirez1,2, Rina Ramírez1,2, Pedro Romero1,2, Ana Chumbe1,2, Pablo Ramírez3

Evolutionary position of Peruvian land snails (Orthalicidae) among Stylommatophora (Mollusca: Gastropoda)

1Laboratorio de Sistemática Mole-cular y Filogeografía, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Email Jorge Ramirez: [email protected]

2Departamento de Malacología y Carcinología, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Av. Arenales 1256, Apartado 14-0434, Lima-14, Perú. Email Rina Ramírez: [email protected]

3Laboratorio de Microbiología Molecular, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

ResumenLos géneros Bostryx y Scutalus (Orthalicidae: Bulimulinae) son endémicos de América del Sur y están principal-mente distribuidos en la vertiente occidental de los Andes del Perú. El objetivo del presente trabajo fue evaluar su posición evolutiva dentro de los gastrópodos Stylommatophora basada en el marcador mitocondrial 16S rRNA. Fueron obtenidas cuatro secuencias las que, junto con 28 de otros Stylommatophora disponibles en el GenBank, fueron alineadas con ClustalX. La reconstrucción filogenética se realizó mediante los métodos de Neighbor-Joining, Máxima Parsimonia, Máxima Verosimilitud e Inferencia Bayesiana. El alineamiento resultó en 371 sitios, con presencia de indels. Los dos géneros de la Familia Orthalicidae por primera vez incluidos en una filogenia molecular (Bostryx y Scutalus), formaron un grupo monofilético con otro miembro de la superfamilia Orthalicoidea (Placostylus), tal como lo obtenido con marcadores nucleares. Se discute también su relación evolutiva con otros caracoles terrestres.

Palabras claves: ADN mitocondrial, filogenia molecular, Orthalicoidea, Bostryx, Scutalus.

AbstractThe genera Bostryx and Scutalus (Orthalicidae: Bulimulinae) are endemics from South America. They are mainly distributed on the western slopes of the Peruvian Andes. The goal of the present work was to assess their evolutionary position among the stylommatophoran gastropods based on the 16S rRNA mitochondrial marker. Four sequences were obtained, and along with 28 sequences of other Stylommatophora retrieved from the GenBank, were aligned with ClustalX. The phylogenetic reconstruction was carried out using the methods of Neighbor-Joining, Maximum Parsimony, Maximum Likelihood and Bayesian inference. The multiple sequence alignment had 371 sites, with indels. The two genera of the family Orthalicidae for the first time included in a molecular phylogeny (Bostryx and Scutalus), formed a monophyletic group along with another member of the superfamily Orthalicoidea (Placostylus), result that is comparable with that obtained with nuclear markers. Their evolutionary relationship with other land snails is also discussed.

Keywords: Mitochondrial DNA, molecular phylogeny, Orthalicoidea, Bostryx, Scutalus.

IntroducciónEn la vertiente occidental de los Andes peruanos predominan

las especies de caracoles terrestres de los géneros endémicos Bostryx y Scutalus (Orthalicoidea: Orthalicidae). La familia Or-thalicidae se distribuye principalmente en la región Neotropical, con mayor diversidad en América del Sur (Breure, 1979). Otros géneros pertenecientes a la superfamilia Orthalicoidea habitan en Oceanía, como Placostylus, de la familia Placostylidae (Herbert & Mitchell, 2009).

El ADN mitocondrial es un componente clave para desa-rrollar estudios filogenéticos debido a su alta tasa de mutación, herencia materna y falta de recombinación (Avise 2000, 2004). El gen 16S rRNA ha sido usado en varios análisis filogenéticos por su función y distribución universal, facilidad de aislar y caracterizar, así como por contener tanto regiones altamente va-riables como conservadas (Palumbi 1996). Podemos mencionar a Chiba (1999) quien estudió la evolución de los moluscos de las islas del Pacifico. Ross (1999) encontró una relación entre la distancia genética y la distribución geográfica de Discus mac-clintocki. Ramírez (2004) evaluó las relaciones evolutivas entre moluscos de la costa peruana (género Bostryx) y cómo los eventos El Niño/Oscilación Sur afectan sus poblaciones.

Usando la información proporcionada por un segmento variable del gen mitocondrial 16S rRNA se pretende evaluar la posición evolutiva de los géneros Bostryx y Scutalus dentro de los Stylommatophora, en una filogenia molecular junto con Placostylus, como grupo hermano, y representantes de diversos géneros de moluscos terrestres pulmonados.

Materiales y métodosTres especies de caracoles terrestres endémicos del Perú fueron

capturados en tres ecosistemas de lomas (Tabla 1):

Phylum MolluscaClase GastropodaSubclase PulmonataOrden EupulmonataSuborden StylommatophoraInfraorden SigmurethraFamilia Orthalicidae Bostryx sordidus (Fig. 1) Bostryx scalariformis (Fig. 2) Scutalus versicolor (Fig. 3)

Los especímenes de referencia fueron depositados en la colec-ción científica del Departamento de Malacología y Carcinología

Especie Localidad en Perú # Accesión

Bostryx scalariformis (Broderip, 1832) Dept. Lima: Cerro de Agua, 11º22’17,5”S; 77º 26’22,6”W FJ969796

Bostryx sordidus (Lesson, 1826) Dept. Ancash: Lomas de Lupín, 10º24’79”S; 77º54’86”W FJ969797

Scutalus versicolor (Broderip, 1832) Dept. Ancash: Lomas de Mongón, 09º37’57,9”S; 78º16’41,5”W FJ969798 FJ969799

Tabla 1. Especies de caracoles terrestres de la Familia Orthalicidae consideradas en el presente estudio. Se indican la procedencia de las muestras así como el número de accesión de las secuencias del marcador mitocondrial 16S rRNA, depositadas en el GenBank.


52

Ramirez et al.


del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos. El DNA total fue aislado de músculo del pie usando una modificación del método de CTAB (Doyle y Doyle 1987). Un segmento variable del gen mitocondrial 16S rRNA fue amplificado por PCR usando primers y protocolos descritos por Ramírez (2004). Ambas hebras de los amplificados fueron secuenciadas usando los servicios de Macrogen Inc. USA. La edición manual de las secuencias fue realizada usando Chromas (McCarthy 1996); el ensamblaje de las secuencias consenso fue llevado a cabo mediante Cap3win (Huang y Madan 1999). Las secuencias fueron depositadas en el GenBank (Números de Accesión: FJ969796 - FJ969799).

Alineamiento múltiple de secuencias e inferencia filogenética

Las cuatro secuencias obtenidas, dos de Bostryx spp. y dos de Scutalus versicolor, fueron alineadas junto con otras 26 secuencias de Stylommatophora y dos de pulmonados no-Stylommatophora obtenidas en el GenBank (Tabla 2). De todas las secuencias del gen 16S rRNA disponibles, fueron seleccionados taxa represen-tantes de caracoles pulmonados terrestres del suborden Stylom-matophora (Wade et al. 2006); se encontró sólo una secuencia de la superfamilia Orthalicoidea, correspondiente a Placostylus (Placostylidae); las secuencias seleccionadas pertenecen tan solo al clado “no-achatinoideo” pues no se encontraban disponibles representantes del clado “achatinodeo”. Se usó a los dos pulmo-nados no-estilommatóforos (Carychium minimum y Siphonaria pectinata) como grupo externo. Originalmente fue usada sólo una secuencia por género de gastrópodo estilommatóforo, pero al observarse la inconsistencia de las posiciones de Succinea, Mastus, Discus, Helix y Albinaria, se procedió a agregar una y luego otra secuencia más, para corregir el efecto de “atracción de la rama larga” (long branch atraction) (Swofford et al. 1996).

El alineamiento múltiple de secuencias, llevado a cabo usando ClustalX 2.09 (Larkin 2007), fue corregido manualmente con la ayuda de Bioedit 6.0 (Hall 1999). El modelo de substitución nucleotídica fue estimado mediante los programas Modeltest 3.7 (Posada y Crandall 1998) y MrModeltest 2.3 (Nylander 2004). La reconstrucción filogenética fue llevada a cabo con el uso del programa MEGA 4 (Tamura et al. 2007) para el método Neighbor-Joining (NJ), PAUP* 4.0b10 (Swofford 1998) para los métodos, Máxima Parsimonia (MP) y Máxima Verosimilitud (ML), y el programa Mr. Bayes 3.1.2 (Huelsenbeck y Ronquist 2001) para el método de reconstrucción filogenética por Infe-rencia Bayesiana (IB).

Para el análisis filogenético con el algoritmo de Neighbor-Joining, fue usado el modelo de Maximum Composite Likelihood. Para los análisis con Máxima Parsimonia se empleó un algo-ritmo de búsqueda heurístico obteniéndose el árbol inicial por adición secuencial (stepwise addition), utilizando el algoritmo de Bisección-reconexión de árboles (Tree-Bisection-Reconnection, TBR) para el intercambio de ramas (Branch-swapping). En ambos métodos fueron construidos árboles filogenéticos tanto sin considerar gaps, como considerándolos. Para el análisis de Máxima Verosimilitud en PAUP* se realizó una búsqueda heurística obteniéndose el árbol inicial por adición secuencial para luego realizar la adición de las secuencias por AsIs con cinco repeticiones; el algoritmo de TBR fue usado para el reajuste de topología (Branch-swapping). Para el análisis Bayesiano se usaron cuatro cadenas de un algoritmo de Cadena de Markov-Monte

Figura 1. Bostryx scalariformis

Figura 2. Bostryx sordidus

Figura 3. Scutalus versicolor

53



Carlo, por 25 millones de generaciones, muestreando cada 2500 generaciones. Un árbol consenso fue construido usando los últimos 1000 árboles (burn-in= 9001 muestras).

El soporte estadístico de los nodos de los árboles filogené-ticos encontrados fue evaluado usando bootstrap, con 1000 remuestreos para el caso de NJ y MP, mientras que para el caso de Máxima Verosimilitud fueron 100. En el caso del análisis bayesiano, el soporte estadístico de los nodos fue proporcionado por las probabilidades posteriores.

A fin de comparar las topologías de los árboles obtenidos con los distintos métodos filogenéticos usamos las pruebas de Kishino-Hasegawa (KH) (Kishino y Hasegawa 1989) y Shimodaira-Hasegawa (SH) (Shimodaira y Hasegawa 1999), en PAUP*. Se usó la opción “fullopt” para generar una prueba de distribución por el remuestreo del método de log-likelihood estimado (Kishino et al. 1990). Los valores de log-likelihood fueron estimados usando un modelo totalmente optimizado con un valor de boostrap de 1000.

ResultadosLos cuatro amplificados del segmento del gen mitocondrial

16S rRNA para las especies de Bostryx y Scutalus de la región cos-tera del Perú resultaron entre 328 y 331 pb. El alineamiento de ellas, junto con otras 26 secuencias del clado “no-achatinoideo” del Suborden Stylommatophora (Tabla 2) y de Carychium y

Siphonaria, resultó en 371 sitios con presencia de indels; 223 sitios fueron filogenéticamente informativos. El mejor modelo de substitución nucleotídica para los datos fue el GTR+I+G con 0,9647 como parámetro alfa de la distribución gamma y 0,2712 como la proporción de sitios invariantes. Las frecuencias nucleotídicas fueron T=33,1, C=12,2, A=36,0 y G=18,7. La elección del mejor modelo y sus parámetros con el escogido por el programa Modeltest 3.7 fue coincidente con los hallados por el MrModeltest 2.3.

En todos los árboles encontrados, usando diversos métodos filogenéticos (NJ, MP, ML e IB), los géneros Bostryx y Scutalus (Familia Orthalicidae) quedaron más cercanamente relacionados entre sí y formaron un grupo monofilético con el género Placos-tylus (Placostylidae), conformando la Superfamilia Orthalicoi-dea, con valores de bootstrap mayores a 90% (Fig. 4 y 5).

El clado Orthalicoidea quedó en posición basal entre los gastrópodos estilommatóforos, en las topologías de NJ (Fig. 4A) y ML (Fig. 5B); sin embargo, los otros clados tienen muy bajo soporte estadístico, por lo que la posición de Orthalicoidea sería incierta. Caso similar sucede en las topologías encontradas con MP (Fig. 4B) e IB (Fig. 5A). Al realizar la comparación de todas las topologías por las pruebas de KH y SH se obtuvo como la más correcta a la obtenida por el método filogenético de Máxima Verosimilitud, seguida por la obtenida mediante Neighbor-Joining.

Familia Especie Referencia # AccesiónPulmonados Stylommatophora (Phylum Mollusca, Clase Gastropoda, Subclase Pulmonata, Orden Eupulmonata, Suborden Stylommatophora)Infraorden Orthurethra Chondrinidae Chondrina avenacea (Bruguière, 1792) Ketmaier et al., 2006 DQ305071 Solatopupa cianensis (Caziot, 1910) Ketmaier et al., 2006 DQ305070 Enidae Mastus cretensis (Pfeiffer, 1846) Parmakelis & Mylonas, 2004 AY485926 Mastus procax/hemmeni Maassen, 1995 Parmakelis & Mylonas, 2004 AY485930 Mastus carneolus (Mousson 1863) Parmakelis & Mylonas, 2004 AY485928Infraorden Elasmognatha Succineidae Succinea caduca Mighels, 1845 Holland & Cowie, 2007 EF217262 Succinea caduca Mighels, 1845 Holland & Cowie, 2007 EF217304 Succinea caduca Mighels, 1845 Holland & Cowie, 2007 EF217264 Infraorden Sigmurethra Clausiliidae Albinaria discolor (Pfeiffer, 1846) Douris et al., 2007 DQ665354 Albinaria brevicollis (Pfeiffer, 1850) Douris et al., 2007 DQ665349 Albinaria turrita (Pfeiffer, 1850) Douris et al., 2007 DQ665362 Bradybaenidae Ainohelix editha (Adams, 1868) Teshima et al., 2003 AY137577 Acusta despecta (Sowerby, 1839) Teshima et al., 2003 AY137578 Polygyridae Lobosculum pustulosa Perez, 2004 DQ086017 Triodopsis vannostrandi (Bland, 1875) Perez, 2004 DQ085935 Millerelix mooreana (Binney, 1858) Perez, 2004 DQ085999 Praticolella sp. Perez, 2004 DQ098157 Polygyra cereolus (Mühlfeld, 1816) Perez, 2004 DQ086001 Daedalochila hippocrepis (Pfeiffer, 1848) Perez, 2004 DQ086005 Endodontidae Discus macclintocki (Baker, 1928) Ross, 1999 AF064438

Discus macclintocki (Baker, 1928) Ross, 1999 AF064437Discus macclintocki (Baker, 1928) Ross, 1999 AF064436

Helicidae Helix aspersa maxima (Taylor 1883) Guiller et al., 2001 AF126143 Helix aspersa Muller, 1774 Abdulmawjood & Buelte, 2001 AF434797 Helix pomatia Linnaeus, 1758 Manganelli et al., 2005 AY741411 Placostylidae Placostylus bivaricosus (Gaskon, 1855) Ponder et al., 2003 AY165847Pulmonado No-Stylommatophora (Phylum Mollusca, Clase Gastropoda, Subclase Pulmonata, Orden Eupulmonata) Carychiidae Carychium minimum Muller, 1774 Klussmann-Kolb et al., 2008 EF489308Pulmonado No-Stylommatophora (Phylum Mollusca, Clase Gastropoda, Subclase Pulmonata, Orden Basommatophora) Siphonariidae Siphonaria pectinata (Linnaeus, 1758) Okusu et al., 2003 AY377627

Tabla 2. Especies, referencias y número de accesión de las secuencias del gen 16S rRNA obtenidas del GenBank.

54

Ramirez et al.


Scutalus versicolor c41


Siphonaria

Solatopupa

Carychium

Mastus c.

Mastus cr.

Mastus p.

Chondrina

Albinaria b.

Albinaria t.

Albinaria d.

Bostryx scalariformis

Discus 38

Discus 37

Discus 36

100

Placostylus

Bostryx sordidus

Succinea 04

Succinea 62

Succinea 64

Helix p.Helix amax

Helix a.

Millerelix

Daedalochila

Polygyra

Ainohelix

Acusta

Lobosculum

Praticolella

Triodopsis

51

63

99

94

10073

100

100

100

93

98

74

70

100

94

10

23

74

25

44

12

17

33

75

96

39

43

89

0

Siphonaria

Carychium

Mastus p.

Mastus cr.

Mastus c.

Chondrina

Solatopupa

Albinaria b.

Albinaria d.

Albinaria t.

Ainohelix

Acusta

Praticolella

Lobosculum

Triodopsis

Polygyra

Millerelix

Daedalochila

Helix p.

Helix amax

Helix a.

Succinea 64

Succinea 62

Succinea 04

Discus 38

Discus 37

Discus 36

Placostylus


Bostryx sordidus



50100

9893

41

35

19

99

54

42

31

30

30

37

53

54

100

49100

10100

99

96

27

37

80

100

93

0,05

Helicoidea

Elasmognatha

Clausiliidae

Orthurethra

Orthalicoidea

Endondontidae

NJ MPPulmonados no-Stylommatophora

DiscusiónEl presente estudio incluyó a dos géneros principales de la Fa-

milia Orthalicidae (Bostryx y Scutalus) en una filogenia basada en el marcador mitocondrial 16S rRNA, que contuvo 30 secuencias de representantes del clado “no-achatinoideo” (Wade et al. 2001, 2006) de gastrópodos terrestres del Suborden Stylommatophora, y a dos pulmonados no-Stylommatophora como grupo externo. Estudios previos, usando el mismo marcador mitocondrial, en los gastrópodos Euthyneura, encontraron a los gastrópodos Pulmo-nados (Amerianna carinata, Lymnaea stagnalis, Albinaria turrita y Cepaea nemoralis) formando un clado, aunque con bajo valor de bootstrap (<60%) (Thollesson 1999). Grande et al. (2004), al usar los genes 16S rRNA y COI en una filogenia de la Clase Gastropoda, incluyendo cinco especies de Stylommatophora (Rumina decollata, Elona quimperiana, Helix aspersa, Cepaea nemoralis y Albinaria coerulea), encontraron que Pulmonata no era un grupo monofilético, pero que los pulmonados terrestres estilommatóforos sí tenían una naturaleza monofilética. Re-cientemente, este último resultado ha sido corroborado usando genes nucleares (18S rRNA y 28S rRNA) y mitocondriales (16S rRNA y COI) (Klussmann-Kolb 2008). Wade et al. (2001; 2006), usando marcadores nucleares (extremo 3′ del gen 5.8S

rRNA, ITS-2, y el extremo 5′ del gen 28S rRNA) para el análisis filogenético de gastrópodos Pulmonados, encontraron al grupo monofilético Stylommatophora formando dos clados, que no-minaron como el clado “no-achatinoideo”, donde se agruparon la mayoría de familias, y el clado “achatinoideo”. Los géneros de la Superfamilia Orthalicoidea utilizados por ellos [Placostylus (Placostylidae), Bulimulus y Drymaeus (Orthalicidae) y Gaeotis (Amphibulimidae)] formaron un grupo monofilético dentro del clado “no-achatinoideo”. En el presente estudio, usando el marcador mitocondrial 16S rRNA, los dos géneros de la Familia Orthalicidae por primera vez incluidos en una filogenia molecular (Bostryx y Scutalus), formaron un grupo monofilético con Placostylus. Asimismo, entre los Stylommatophora “no-achatinoideos” usados en los análisis se formó también el clado Helicoidea, aunque con bajo sustento estadístico. Por otro lado, si bien las secuencias de Albinaria (Familia Clausiliidae) forma-ron un clado independiente en la topología de MP, en los árboles filogenéticos obtenidos por NJ, IB y ML quedó junto con los Orthurethra; ello puede deberse a que la filogenia del presente estudio no incluye representantes de los Arionoidea ni Lima-coidea, que se posicionan entre los clados de los Orthurethra y Clausiliodea en la filogenia nuclear (Wade et al., 2006).

(a)

Figura 4. Árboles filogenéticos para el marcador mitocondrial 16S rRNA. (a): Topología obtenida usando NJ considerando gaps. (b): Topología obtenida usando MP considerando gaps como “nuevo estado”. Los números corresponden a valores de bootstrap. La escala corresponde al número de substituciones por sitio. Note los altos valores de bootstrap para el grupo monofilético conformado por Bostryx y Scutalus (Familia Orthalicidae), dentro del clado de la superfamilia Orthalicoidea.

(b)

55



Sobre la base de marcadores nucleares ha sido demostrado que los caracoles anfibios del género Succinea (Elasmognatha) forman parte de los pulmonados estilommatóforos; Tillier et al. (1996) usaron el gen 28S rRNA y Dutra-Clarke et al. (2001) el gen 18S rRNA. Wade et al. (2006) encontraron que los Elasmognatha Succinea y Athoracophorus forman un grupo monofilético bien soportado dentro del clado “no-achatinoideo”. En el presente estudio también es soportada la posición de Succinea dentro del clado de moluscos pulmonados estilommatóforos; sin embargo, usando el marcador mitocondrial 16S rRNA, la posición de la Familia Succineidae difiere de la nuclear en que no está cercana-mente relacionada a Orthalicoidea sino más bien a Helicoidea. Ello se debería al hecho de no estar presente Athoracophorus en el análisis, ambos del Infraorden Elasmognatha, lo que estaría haciendo que quede bajo el efecto de “atracción de la rama larga”, lo que significa que su posición varía debido a que sus secuencias son tremendamente divergentes en relación a las otras usadas en el análisis filogenético (Swofford et al. 1996).

Las relaciones evolutivas dentro de los distintos grupos de Stylommatophora aun permanecen inciertas, debido al alto nivel de homoplasia que presenta este grupo, probablemente debido a una radiación explosiva en tiempos recientes (Tillier et al. 1996).

Usando la información proporcionada por las secuencias inéditas de 16S rRNA de Bostryx y Scutalus, en este trabajo se corrobora la naturaleza monofilética de la Familia Orthalicidae y la Superfamilia Orthalicoidea, como parte del clado “no-achatinoideo” de los gastrópodos terrestres del Suborden Stylom-matophora, así como la eficacia del marcador mitocondrial 16S rRNA para resolver relaciones evolutivas profundas.

AgradecimientosEl presente trabajo es parte de proyectos del Instituto de Inves-

tigación en Ciencias Biológicas “Antonio Raimondi” (ICBAR) de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (Códs. 051001071 y 061001071). Estu-vo financiado por la UNMSM, mediante el Vicerrectorado de Investigación y su Consejo Superior de Investigación.

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Figura 5. Árboles filogenéticos obtenidos usando IB (a) y ML (b), para el marcador mitocondrial 16S rRNA. Los números corresponden a valores de probabilidades posteriores bayesianas (a) y a bootstrap (b). La escala corresponde al número de substituciones por sitio. Note los altos valores para el grupo monofilético conformado por la Superfamilia Orthalicoidea.

(a) (b)IB ML

0,1

Siphonaria

Carychium

Solatopupa

Albinaria b.

Albinaria d.

Albinaria t.0,42

1,000,34

Chondrina

Mastus p.

Mastus cr.

Mastus c.0,50

1,000,49

0,96

Discus 38

Discus 37

Discus 360,85

1,00

Placostylus


Bostryx sordidus1,00


Scutalus versicolor c411,00

0,99

0,99

0,62

Succinea 64

Succinea 62

Succinea 040,42

1,00

Helix a.

Acusta

Ainohelix

Lobosculum

Praticolella

Triodopsis

Polygyra0,60

0,55

Daedalochila

Millerelix

Helix p.

Helix amax0,63

1,000,51

0,9

7

0,25

0,67

0,97

1,00

0,96

0,27

0,97

Mastus cr.

Albinaria b.

Albinaria d.

Albinaria t.

Chondrina

Mastus p.

Mastus c.

Carychium

Siphonaria

10

Placostylus


Bostryx sordidus



97

100

91

92

Solatopupa

43

98

5897

38

30

51

Discus 38

Discus 37

Discus 3659

99

Succinea 04

Succinea 62

Succinea 6436

100

Acusta

Ainohelix

Praticolella

Triodopsis

Polygyra

Lobosculum

Millerelix

Daedalochila

Helix p.

Helix amax

Helix a.

2626

5186

26

307

31

41

66

69

23

54

0

Helicoidea

Elasmognatha

Clausiliidae

Orthurethra

Orthalicoidea

Endondontidae

Pulmonadosno-Stylommatophora

56

Ramirez et al.


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Cestodos de quirópteros del Parque Nacional Cerros de Amotape



Cestodos de quirópteros del Parque Nacional Cerros de Amotape, Tumbes, Perú

Marina Vargas C.1, Rosa Martínez R.2 y Manuel Tantaleán V.3

Cestodes of bats from the National Park Cerros de Amotape, Tumbes, Peru

1 Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Lima, Perú. E-mail Marina Vargas: [email protected]

2 Laboratorio de Parasitología de Fauna Silvestre. Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Apartado 110058, Lima 11, Perú. E-mail Rosa Martínez: [email protected]

3 Laboratorio de Parasitología, Facultad de Medicina Veterinaria. Universidad Peruana Cayetano Heredia. Lima, Perú. E-mail Ma-nuel Tantaleán: [email protected]

ResumenEn septiembre 2006, en el Parque Nacional Cerros de Amotape, departamento de Tumbes, Perú; 39 individuos de murciélagos, pertenecientes a 16 especies fueron capturados. El análisis parasitológico determino que solo dos individuos de las especies Phyllostomus hastatus (Phyllostomidae) y Noctilio leporinus (Noctilionidae) estaban parasitados. Los cestodos fueron colectados del intestino delgado e identificados como Atriotaenia hastati Vaucher, 1982 (Anoplocephalidae) y Vampirolepis sp. (Hymenolepididae). Atriotaenia hastati es un nuevo registro para el Perú y Vampirolepis sp. es registrado por primera vez en Tumbes y en un nuevo hués-ped, Noctilio leporinus.

Palabra clave: Atriotaenia hastati, Vampirolepis, Phyllostomus hastatus, Noctilio leporinus, Tumbes.

AbstractIn September 2006, at Parque Nacional Cerros de Amotape, department of Tumbes, Peru, 39 individuals of bats belonging to 16 species were captured. Parasitological analysis determined that only two individuals of the species Phyllostomus hastatus (Phyllostomidae) and Noctilio leporinus (Noctilionidae) were parasitized. The cestodes were collected from the small intestine and identified as Atriotaenia hastati Vaucher, 1982 (Anoplocephalidae) and Vampirolepis sp. (Hymenolepididae). Atriotaenia hastati is a new record for Peru and Vampirolepis sp. is registered for the first time in Tumbes and a new host, Noctilio leporinus.

Keywords: Atriotaenia hastati, Vampirolepis, Phyllostomus hastatus, Noctilio leporinus, Tumbes

IntroducciónEl Perú, es uno de los países que presenta una gran diver-

sidad de quirópteros a nivel del mundo, ocupando el segundo lugar en el neotrópico con 8 familias, 61 géneros, y más de 160 especies (Pacheco et al. 2007, Pacheco 2008). A pesar de esta gran diversidad en nuestro país se han realizado pocos estudios relacionados con la fauna parasitaria de los quirópteros.

En el Perú los trabajos sobre cestodos en murciélagos son escasos. Vaucher (1986) fue uno de los primeros en estudiarlos, registró una nueva especie, Hymenolepis mazanensis, en Saccop-teryx bilineata y Rhinchonycteris naso, huéspedes procedentes del departamento de Loreto; posteriormente, Mendoza et al. (1997) registraron a Vampirolepis artibei y Vampirolepis sp. procedentes de Ica.

El presente trabajo describe los cestodos que parasitan los murciélagos colectados en una evaluación de biodiversidad en la zona del Parque Nacional Cerros de Amotape.

Material y métodosEn septiembre del 2006 (época seca) se capturaron un total

de 39 quirópteros en el Parque Nacional Cerros de Amotape, en dos localidades: (1) Faical, (03°49’19”S, 80°23´15”W) a 350 m de altitud, donde se ubicaron 4 zonas de muestreo: (a) Quebrada facial, (b) Estación Biológica facial, (c) Quebrada las Pavas y (d) Quebrada la Unión. Corresponden a un bosque de transición entre el bosque tropical del pacífico y el bosque seco ecuatorial. (2) Angostura, (03°45´19”S y 80°15´30”W a 74 m de altitud, donde se ubicaron dos zonas de muestreo: (e) Quebrada Angostura y (f ) Angostura Platanal. Corresponden al bosque seco ecuatorial, (Pacheco et al.2007).

Los quirópteros fueron capturados utilizando diez redes de niebla de 12 x 2,6 m, colocadas durante 3 días en cada localidad de muestreo, considerando la ruta de vuelo, posibles refugios y áreas de forrajeo; la métodología empleada se detalla en Simmons & Voss (1998), Hice et al. (2004) y Pacheco et al. (2007). Las

especies capturadas fueron inicialmente identificadas en la zona de muestreo y posteriormente confirmadas en el Departamento de Mastozoología del Museo de Historia Natural de la Univer-sidad Nacional Mayor de San Marcos.

Los cestodos fueron aislados del tracto intestinal y fijados en formol al 10%, posteriormente coloreados con carmín acético de Semichon o carmín clorhídrico, previamente fueron coloca-dos en acido acético al 1% por un tiempo de 3 a 12 horas para eliminar los corpúsculos calcáreos.

Las mediciones se realizaron utilizando un ocular micromé-trico calibrado; las medidas se expresan en milímetros, anotando primero el promedio y luego el rango entre paréntesis; los dibujos se hicieron con una cámara lúcida.

ResultadosDe los 39 quirópteros, sólo Phyllostomus hastatus (1/1) y

Noctilio leporinus (1/1) se encontraron parasitados con cestodos pertenecientes a las familias Anoplocephalidae e Hymenolepi-didae (Tabla 1). Seguidamente cada especie es descrita por ser nuevos registros para el Perú.

Familia AnoplocephalidaeAtriotaenia hastati Vaucher, 1982

(Figs.1—7)

Descripción: Basada en 10 especímenes de un total aproxi-mado de 70 individuos.

Longitud total del estróbilo 21 (17—28). El escolex, despro-visto de ganchos, tiene una longitud de 0,4 (0,35—0,49) por 0,493 (0,3—0,64) de ancho. Las ventosas poseen un diámetro de 0,139 (0,11—0,15). El número de proglótidos maduros es de 6 y el de grávidos de 3 o 4, con un solo juego de aparato reproductor. Proglótidos ligeramente craspedotes; los maduros miden de 0,893 (0,75—1,4) de largo por 1,47 (1,22—1,98) de ancho; poros genitales irregularmente alternos. El atrio genital


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Vargas et al.


es muscular y bien desarrollado, se observa mejor en los últimos proglótidos maduros, mide 0,27 (0,14—0,375) de largo por 0,284 (0,14—0,41) de ancho. El saco del cirro tiene forma de “salchicha,” su longitud es de 0,144 (0,1—0,185) por 0,039 (0,02—0,07) de ancho. La vagina se ubica por debajo del saco del cirro, durante su recorrido se expande gradualmente hasta formar el receptáculo seminal el cual se encuentra situado a nivel del borde anterior de las glándulas vitelógenas, en la parte posterior del ovario, el cual es bilobulado. No se pudo distinguir el útero. Los testículos son numerosos, generalmente agrupados, en número de 53 a 60 y en algunos casos hasta 70; la localización de estos es posterior y lateral al ovario (hasta su parte media) y a las glándulas vitelógenas. Los proglótidos grávidos son más largos que anchos y miden 1,9 (1,42—2,35) de diámetro. Huevos de 0,046 (0,03—0,068) de diámetro.

Huésped: Phyllostomus hastatus (Fam. Phyllostomidae).

Localización: En todo el tracto intestinal, formando nó-dulos.

Localidad: Angostura. Distrito Pampas de Hospital. Pro-vincia de Tumbes.

Material: Depositado en la Colección Helmintológica del laboratorio de Parasitología de Fauna Silvestre. Facultad de Cien-cias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Familia HymenolepididaeVampirolepis sp.

(Figs.8—10)

Quirópteros colectados Cestodos

Especie Ind.

Phyllostomidae1. Lophostoma silvicolum 52. Carollia brevicauda 13. Carollia perspicillata 14. Platyrrhinus matapalensis 15. Artibeus jamaicensis 76. Artibeus fraterculus 67. Vampyrum spectrum 18. Sturnira luisi 39. Myotis riparius 110. Glossophaga soricina 211. Desmodus rotundus 212. Diaemus youngi 113. Phyllostomus discolor 514. Phyllostomus hastatus 1 Atriotaenia hastati

Vespertilionidae15. Eptesicus chiriquinus 1

Noctilionidae16. Noctilio leporinus 1 Vampirolepis sp.

Tabla. 1. Especies de quirópteros colectados y cestodos encontrados en las localidades de Faical y Angostura del Parque Nacional Cerros de Amotape (septiembre 2006).

0,2 mm

0,6 mm

0,1 mm

d

v

(1)

(3)

(2)

Figura 1—3. Atriotaenia hastati. (1) Vista apical del escolex. (2) Proglótido mostrando la ramificación de los conductos excretores. d: canal excretor dorsal y v: canal excretor ventral. (3) Proglótido inma-duro, mostrando la disposición irregular de los poros genitales.

Figura 4—7. Atriotaenia hastati. (4) Proglótido maduro. (5) Testículos ovalados. (6) Proglótido grávido. (7) Huevo.

0,4 mm

0,02 mm

0,03 mm

0,3 mm

(4)

(6)

(5)

(7)

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Cestodos de quirópteros del Parque Nacional Cerros de Amotape


Descripción: Basada en 3 especímenes.

De pequeña longitud, miden 3,28 (3,15—3,45) de largo por 0,16 (0,15—0,2) de ancho. Escolex grande y bien notorio, de 0,458 (0,375—0,6) de largo por 0,4 (0,37—0,45) de ancho, provisto de cuatro fuertes ventosas de 0,091 (0,07—0,102) de diámetro. Rostelo armado de 48 a 50 ganchos del tipo fra-ternoide, con una longitud de 0,028 (0,025—0,032), mango ligeramente curvado, guarda mas grande que la hoja y de contex-tura ligeramente gruesa al inicio adelgazándose a medida que se acerca a su extremo final el que termina en punta roma; la hoja, a comparación del mango y la guarda, es corta, curvada y puntia-guda. Cuello largo 0,886 (0,86—0,9) por 0,173 (0,17—0,18). Proglótidos ligeramente craspedotes, más anchos que largos y en maduración progresiva, miden 0,075 de largo por 0,162 de ancho. Con tres testículos ovalados, dispuestos transversalmente en la parte posterior del proglótido.

Huésped: Noctilio leporinus (Fam. Noctilionidae).

Localización: Intestino.

Localidad: Quebrada Faical. Distrito Pampas de Hospital. Provincia de Tumbes

Especímenes: Depositado en la Colección Helmintológica del laboratorio de Parasitología de Fauna Silvestre. Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

DiscusiónEl género Atriotaenia fue creado por Sandground, 1926 para

cestodos encontrados en Nasua nasua (Atriotaenia sandgroundi); fue considerado sinónimo de Oochoristica (parásito de reptiles, carnívoros insectívoros, marsupiales, primates y quirópteros) y de Mathevotaenia Akumyan, 1976 por Della Santa (1956), pero Schmidt (1986) los diferencia de la siguiente manera: en Oochoristica los proglótidos son de tipo acraspedote y en Mathe-votaenia son craspedote y sin receptáculo seminal, en cambio, en Atriotaenia los proglótidos son craspedotes y poseen receptáculo seminal, además de un atrio genital bien desarrollado y un siste-ma excretor con finos canales asociados a los conductos ventrales que a su vez se comunican a los troncos principales.

Atriotaenia hastati, fue descrita por Vaucher (1982) de Phyllostomus hastatus, capturado en Paraguay y es la única es-pecie de Atriotaenia que parasita a quirópteros; esta especie se caracteriza por el atrio genital voluminoso que se observa mejor en los últimos proglótidos maduros e inicio de los grávidos, el tipo de ovario (bilobulado), posición de la vagina posterior al saco del cirro y número de testículos, entre 50—60. Todos éstos detalles se observan en nuestros especímenes, aunque en algunos proglótidos hemos podido contar hasta 70 testículos, lo que consideramos como una variación intraespecífica. Este es el primer registro de Atriotaenia hastati en el Perú.

Finalmente, en Noctilio leporinus encontramos cestodos que identificamos como Vampirolepis sp. por tener 3 testículos en la parte posterior del proglótido y por el número y morfología de los ganchos. No se pudo determinar la especie debido a que los proglótidos se encontraban en proceso de maduración, por lo que fue imposible observar con claridad otros caracteres como el tamaño del saco del cirro, presencia de espinas en el cirro, forma del ovario, etc.; sin embargo, fue posible establecer

diferencias con las 4 especies registradas para el Perú (V. elon-gatus Rego, 1962, V. phyllostomi Vaucher, 1982, V. mazanensis Vaucher, 1986 y V. artibei Zdzitowiecki & Rutkoska, 1980) en el número de ganchos; por ejemplo, V. mazanensis y V. artibei tienen 37—40 y 22—30 respectivamente frente a 48—50 de nuestros especímenes; además, estas dos especies son de mayor tamaño (50 y 32 mm respectivamente).

Rodentolepis Spasskij, 1954 es un género que se puede confun-dir con Vampirolepis Spasskij, 1954 porque tienen características comunes y son parásitos de quirópteros; aunque Schmidt (1986) los considera como sinónimos, Jones et al. (1994) indican que la única diferencia fundamental se encuentra en el número de gónadas femeninas que separan a los testículos, siendo dos en Rodentolepis y uno en Vampirolepis.

Esta es la primera vez que se registra a Vampirolepis sp. en Noctilio leporinus y en la zona norte del Perú por lo que se amplía su distribución geográfica.

AgradecimientosEl presente trabajo fue financiado parcialmente por el pro-

yecto del CSI-UNMSM- N°061001021. Agradecemos al Dr. Victor Pacheco, Jefe del departamento de Mastozoología, Museo

(8)

(9)

(10)

0,15 mm

0,05 mm

0,03 mm

Figura 8—10. Vampirolepis sp. (8) Escolex. (9) Proglótidos en pro-ceso de maduración. (1) Ganchos tipo fraternoide.

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Vargas et al.


de Historia Natural UNMSM, por su apoyo y ayuda. También agradecemos a Richard Cadenillas por su apoyo (proyectos APECO N° 16-2006 y Bat Conservation Internacional, BCI). Finalmente, agradecemos a Liz Huamani, Lisseth Saenz, Mónica Alzamora, Carlos Mendoza, Jael Odar y Juan Carlos Jordán, por su ayuda en la colecta y al Ing. César Peña por su apoyo en la consecución de material bibliográfico.

Literatura citadaDella-Santa E. 1956. Revisión du genre Oochoristica Lühe (Cesto-

des). Revue suisse Zool. 63: 1– 113.Esteban J., L. Oltra, P. Botella y S. Mas. 2006. XI. Helmintos de qui-

rópteros en España: Espectro faunístico e interés aplicado de su estudio. Ministerio de medio ambiente, 1-17. <http://www.mma.es/secciones/biodiversidad/especies_amenaza-das/vertebrados/mamiferos/pdf/CAP11_murciespana_por-tugal.pdf > (acceso 13/04/08)

Hice C.L., P.M. Velazco & M.R. Willig. 2004. Bats of the Reserva Nacional Allpahuayo-Mishana, northeastern Peru, with notes on community structure. Acta Chiropterologica 6: 319-334.

Jones A., R.A. Bray & L.F. Khalil. 1994. Order Cyclophyllidea. In: Khalil, Jones & Bray (Eds). Keys to the Cestode Parasites of Vertebrates. Wallingford UK: CAB International.

Mendoza L., J. Chavez & M. Tantaleán. 1997. Cestodos parásitos de murciélagos de Ica, Perú. Parasitol al Dia 21: 20-24.

Pacheco V., R. Cadenillas, S. Velazco, E. Salas & U. Fajardo. 2007. Noteworthy bat records from the Pacific Tropical rainforest region and adjacent dry forest in northwestern Peru. Acta chiropterologica 9: 409 – 422.

Simmons N.B & R.S. VOSS. 1998. The mammals of Paracou, French Guiana: a Neotropical lowland rainforest fauna. Part 1. Bats. Bulletin of the American Museum of Natural History 237: 1 – 219.

Schmidt G. 1986. CRC Handbook of tapeworm identification. CRC press, Boca Raton, Florida. 675 p.

Vaucher C. 1982. Helminthes parasites du Paraguay III: Atriotaenia hastati n. sp. (Cestoda: Linstowidae) parasite de Phyllos-tomus hastatus hastatus (Pallas). Bull. Soc. neuchâtel. Sci. nat. 105: 155-161

Vaucher C. 1986. Cestodes parasites de Chiroptéres en Amérique du Sud II: Hymenolepis mazanensis n.sp., chez Saccop-teryx bilineata (Temm.) et Rhinchonycteris naso (Wied – Neuwied), (Chiroptera: Emballonuridae ) en Amazonie péruvienne. Revue suisse zool. 93: 817 – 821.

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Histología del ovario y ciclo reproductivo de columBina picui



Histología del ovario y ciclo reproductivo de Columbina picui (Temminck, 1813) (Aves: Columbidae) en Córdoba, Argentina

Elsa Inés Altamirano1*, Mirian Bulfon1 y Noemí Bee de Speroni1

Ovarian histology and reproductive cycle of Columbina picui (Temminck,1813) (Aves: Columbidae) from Córdoba, Argentina

1Departamento de Diversidad Biológica y Ecología. Cátedra de Anatomía Comparada. Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, Universidad Nacional de Córdoba. Avda. Vélez Sársfield 299, Córdoba CP - 5000. República Argentina. Email Mirian Bulfon: mbulfon@com. uncor. edu

ResumenCon la finalidad de caracterizar el ciclo reproductivo anual de Columbina picui se realizó el análisis estructural y cuantitativo de los ovarios de ejemplares adultos recolectados entre los años 2005—2006 en la Sierra de Macha (Totoral, Córdoba, Argentina). Durante la fase de recrudescencia gonadal (junio a marzo), se determinaron tres valores máximos; el primero en junio, resultado de la ovipostura de las hembras subadultas (plumaje de adultos y vestigios de la Bursa de Fabricius); los restantes valores se registraron uno en septiembre y el otro en enero correspondiendo al de las hembras adultas. La regresión ovárica se inició a partir de la incubación de los huevos y el reposo gonadal de la mayoría de las aves entre abril y mayo. Se identificaron dos tipos atresia folicular: a) no bursting, la pared folicular se mantiene intacta, comprende a la lipoidal (ovocitos primordiales) y a la lipoglandular (folículos previtelogénicos y vitelogénicos pequeños), ambos procesos se visualizaron durante todo el ciclo reproductivo y b) bursting las paredes foliculares se rompen, afecta a los folículos vitelo-génicos menores de 800 µm y sólo fue detectada posterior a la ovipostura. El ciclo reproductivo de C. picui se caracterizo por alta frecuencia de hembras con capacidad de reproducirse durante la mayor parte del año y la prolongada fase de recrudescencia gonadal.

Palabras claves: Aves silvestres, torcacita, ciclo reproductivo, morfohistología.

AbstractThe annual reproductive cycle of Columbina picui was studied and characterized by a structural and quantitative analysis of the ovary. Adult females were collected in Sierra de Macha (Totoral, Córdoba, Argentina) between the years 2005—2006. During the phase of recrudesence gonadal (June to March), three values maximum were determined, the first one was observed in June as a result of the first oviposition of the subadults (individual with external adult characteristics but vestigial Bursa of Fabricius presence), the remaining values were registered one in September and the other one in January, corresponding that of the mature females. The ovaric regression is initiated with the hatching, and the resting stage between April and May, in the most of the birds. Two types of atresia were identified: a) the non bursting type, with no rupture of the follicular wall, which includes lipoidal (primordial follicles) and lipoglandular atresia, (previtelogenic follicles and small vitelogenic follicle), of them were observed during the whole reproductive cycle ; and b) the bursting atresia, with rupture of the follicular wall (vitelogenic follicles > 800 µm) only was observed during the gonadal regression. The abundance of females with capacity of reproducing during most of the year and the extensive phase of gonadal recrudescence were characteristics of the C. picui reproductive cycle.

Keywords: Wild birds, Picui Ground Dove, reproductive cycle, morphohistology,

IntroducciónLa reproducción de las aves silvestres ha despertado el interés

de muchos investigadores, entre otros, Kern (1972), Lofts et al. (1966), Guraya (1976), Silverin et al. (1986), Williams (1992), Mezquida (2001), empero los trabajos sobre las variaciones estructurales y cuantitativas del ovario durante el ciclo repro-ductivo de especies aviarias no son abundantes (Erpino 1973, Halse 1985, Gupta y Maití 1986, Guraya 1989a, Ribeiro et al. 1991, 1995, Bulfon y Bee de Speroni 2001, 2003).

Los Colúmbidos por su abundancia y adaptabilidad a diversos hábitats, representan un grupo interesante para el estudio de la relación del medio ambiente con aspectos reproductivos en par-ticular si consideramos el ovario, órgano de compleja estructura con numerosos folículos en diferentes estadios de diferenciación, desarrollo y de involución. Es conocido que, varias especies de palomas están en condiciones de oviponer durante la mayor parte del año e investigadores como Lofts et al. (1966), Frithz et al. (1976), Bucher (1976), Bucher et al. (1977), interpretan que este largo período de ovipostura resulta de ciertos factores determinantes tales como la domesticación y la cantidad de alimento disponible.

La torcacita común Columbina picui (Temminck, 1813) es una de las especies de menor tamaño entre los Colúmbidos y con

una amplia distribución en el territorio de la República Argenti-na. En esta especie han sido realizados estudios sobre dinámica poblacional y distribución geográfica (Nores 1996, Narosky y Yzurieta 2003) y dicromatismo sexual (Mahler y Kempenaers 2002), mientras que son poco conocidos los diferentes aspectos morfológicos del ovario.

En base a estos antecedentes, en el presente trabajo se analiza las características estructurales y cuantitativas del ovario de C. pi-cui durante el ciclo reproductivo, a fin de aportar conocimientos básicos a la biología reproductiva de esta especie ampliamente distribuida en la República Argentina.

Material y métodosSe capturaron con redes de niebla un total de ochenta y cuatro

hembras adultas de Columbina Picus (Temminck, 1813) en la localidad de Macha, Departamento Totoral, Provincia de Cór-doba, República Argentina, (64º08’27”W, 30º34’02”S) durante los años 2005—2006. En el laboratorio, los especímenes fueron anestesiados, pesados y perfundidos intracardíacamente con una solución de Formol al 4% en una relación de 200—250 mL por kilogramo de peso y luego disecados. La Bursa de Fabricius se examinó mediante la observación con un microscopio este-reoscópico (3X) y la ausencia de la misma fue utilizada como indicador del estado adulto (Wight 1959). Se consideraron


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Altamirano et al.


hembras subadultas, aquellos ejemplares con plumaje de adultos, ovario recrudescente, oviducto no desarrollado y con vestigios de Bursa de Fabricius. El ovario y oviducto se removieron e inmediatamente se pesaron separadamente en una balanza de precisión (0,1 mg); se postfijaron en Formol tamponado a pH 7,0, durante 48 horas y posteriormente se procesaron de acuerdo a la técnica de inclusión en parafina. Los cortes seriados de 4 µm de espesor se colorearon con Hematoxilina-Eosina y Tricrómico de Mallory (Romeis, 1928).

La caracterización y clasificación de los folículos ováricos en desarrollo (FD), se realizó en base al diámetro y las característi-cas histológicas del núcleo, ovoplasma y pared folicular (células foliculares y envolturas tecales), como Ovocitos primordiales (OP), folículos previtelogénicos (FPV), folículos vitelogénicos blancos (FVB), folículos vitelogénicos amarillos (FVA), folículos preovulatorios (FPOV) y folículos postovulatorios (FPO). Se consideraron como folículos atrésicos (FA) aquellos que exhiben notorias alteraciones en el ovoplasma y envolturas foliculares y se categorizaron de acuerdo al criterio de Bulfon y Bee de Speroni (2001; 2003).

El diámetro de los folículos se determino utilizando el progra-ma de digitalización de imágenes Axion Vision 3.0 Carl Zeiss.

Para el análisis cuantitativo del ciclo reproductivo se seleccio-naron durante todos los meses 4 ovarios al azar; los FD, FPO y FA, mayores de 3 mm se contaron bajo estereomicroscopio, mientras que el registro numérico de los folículos menores de dicho diámetro se realizó con un microscopio óptico. A fin de evitar una doble valoración de los mismos se consideró un intervalo de 80 secciones histológicas. Se calcularon los valores promedios y la desviación estándar de los pesos gonadales y los porcentajes de los FD, FPO y FA. Los diferentes estadios del ciclo reproductivo se determinaron teniendo en cuenta el peso del ovario y la distribución y cantidad de FD y FA. Las secciones histológicas fueron observadas y fotografiadas en un microscopio con cámara y película 100 ASA.

ResultadosAparato genital femenino de Columbina picui

El aparato reproductor es asimétrico, está constituido por el ovario izquierdo que representa la gónada funcional y un largo y plegado oviducto ubicado del mismo lado. El ovario está unido a la cavidad abdominal por los ligamentos mesováricos e irrigado por la arteria ovárica, la que penetra a través del tallo folicular ramificándose en cada uno de los folículos. Las venas que recogen la sangre de la gónada constituyen dos troncos venosos, uno anterior y otro posterior los que desembocan en la vena cava posterior.

Características histológicas del ovario

El examen de las secciones histológicas del ovario coloreadas con Hematoxilina-Eosina, revela un revestimiento superficial constituido por células simples y cúbicas con núcleos redondos u ovales muy basófilos y dos zonas bien definidas: una periférica o corteza y otra más profunda que corresponde a la médula. En la corteza se localizan los folículos ováricos en diferentes etapas de desarrollo, los postovulatorios, atrésicos y el tejido intersticial; el abundante tejido conectivo constituye el estroma cortical (Fig. 1a). La corteza superficial es más fibrosa y compacta y forma la túnica albugínea. La médula se ubica por debajo de la corteza y

representa el estroma medular con numerosas células fusiformes y fibras colágenas. El tejido conectivo medular es más denso en las proximidades de la corteza y laxo hacia el interior por la presencia de una gran cantidad de espacios lacunares, nervios y grandes vasos sanguíneos.

En el ovario se distinguen los siguientes tipos foliculares:

1) Ovocitos Primordiales (OP). Se disponen en forma de cordones sobre el estroma cortical ovárico. Están revestidos por una capa simple de células granulosas y las tecas foliculares aún no se visualizan en estas estructuras ovocitarias. Se distingue en el citosol un notorio cuerpo vitelino o de Balbiani, con numerosas vacuolas a su alrededor, mientras que, en el interior del núcleo se observan los cromosomas en diplotene con configuración Lum-pbrush (Fig. 1b). Entre los folículos ováricos, los OP presentan el porcentaje más alto en todos los meses del ciclo reproductivo, registrándose un pico máximo en agosto (83,24%) y un mínimo en el mes de julio (50%) (Fig. 4).

2) Folículos en desarrollo (FD). Durante la diferenciación de los OP a FD numerosas modificaciones estructurales afectan al ovocito, las células foliculares y el tejido conjuntivo circun-dante, siendo la adquisición de la pared folicular uno de los procesos más evidentes. Así, la capa simple de células foliculares por sucesivas mitosis constituye un epitelio estratificado que, junto a la lámina basal, las envolturas tecales interna y externa forman la pared folicular.

A medida que avanza el desarrollo folicular, la membrana plasmática de las células foliculares presentan numerosas prolon-gaciones que se relacionan estrechamente con las vellosidades de la capa perivitelina del ovocito constituyendo la zona radiada.

Con la Tinción Tricrómico de Mallory, en las envolturas tecales pueden identificarse numerosos fibroblastos, fibrocitos, fibras colágenas, nervios, vasos sanguíneos y espacios lacunares, diferenciándose una teca interna con numerosos tipos celulares y una externa más colagenizada y gruesa. De acuerdo al grado de desarrollo que presentan estos folículos se diferencian en:

a) Folículos previtelogénicos (FPV). El diámetro de los FPV oscila entre 110 µm y 700 µm. Las células de la granulosa constituyen un epitelio columnar alto y pseudoestratificado y se insinúa la formación de la zona radiada. Entre las envolturas tecales se localizan grupos de 4 a 5 células de aspecto glandular. Los porcentajes ponderados de los FPV, son máximos (21%) en el mes de diciembre y mínimos (5,8%) en enero (Fig. 4).

b) Folículos vitelogénicos blancos (FVB). El diámetro de los FVB está comprendido entre los 310 µm y 1600 µm y su princi-pal característica lo constituye la incorporación de vitelo blanco. En estos folículos la zona radiada es muy notoria mientras que, en el centro del ovoplasma se localizan gran cantidad de vacuolas de aspecto lipídico (Fig. 1c). A lo largo del ciclo reproductivo, los FVB presentan el mayor porcentaje (13,51 %) en el mes de marzo y el mínimo (2,63%) en febrero (Fig. 4).

c) Folículos vitelogénicos amarillos (FVA). El diámetro de los FVA está comprendido entre 700 µm y 4800 µm. Las observa-ciones microscópicas de la capa de células foliculares revelan un estrato de células cuboidales, cuyos núcleos y nucleolos basófilos se tiñen fuertemente con Hematoxilina. A medida que estos folículos incrementan de tamaño cambian paulatinamente su coloración, a causa de la incorporación de gránulos de vitelo

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amarillo (Fig. 1d). En consideración a su tamaño se identifica un ordenamiento o dominancia morfológica de los FVA, el más grande representa al F1 y así sucesivamente F2, F3 y F4. A partir del F4 estos folículos son más pequeños y homogéneos en su diámetro. Los FVA se visualizan durante todo el año con un porcentaje máximo (6,10%) calculado en el mes de junio (Fig. 4). Los FVA de aproximadamente 4500—5000 µm de diámetro exhiben un color amarillo anaranjado intenso y una notable vascularidad. En la región medial de los mismos se destaca el estigma, una zona clara y poco irrigada o sitio de dehiscencia de las paredes foliculares durante la ovulación, los folículos con estas características corresponden a los folículos preovulatorios.

3) Folículos postovulatorios (FPO). Los diámetros de los FPO varían entre 950 y 4800 µm. Macroscópicamente tienen el aspecto de un saco plegado, se unen al ovario por un delgado tallo y exhiben una amplia abertura por donde fue expulsado el huevo. El examen microscópico revela en el interior del mismo los restos del epitelio folicular con numerosas células luteales;

las tecas aún están bien diferenciadas e irrigadas con abundantes capilares sanguíneos (Fig. 2). En los meses de julio y septiembre se calcula un porcentaje de postovulatorios del 7,32% y 7,41 % respectivamente.

4) Folículos atrésicos (FA). La atresia folicular es un proceso degenerativo normal en el ovario de esta especie que afecta a los folículos en distintos estadios de desarrollo. De acuerdo al tamaño y diferenciación de los mismos, como así también a las variaciones estructurales de estos folículos durante el proceso regresivo, se identifican dos tipos de atresia:

a) No bursting, así denominada porque todo el proceso re-gresivo se realiza en el interior del folículo manteniendo intacta las paredes foliculares, comprende a:

a1) La atresia lipoidal, que es típica de los OP y se caracteriza por la presencia de una gran cantidad de vacuolas de aspecto lipídico que invaden paulatinamente el ovoplasma folicular.

Figura 1. Vista general del ovario de Columbina picui (Fase de recrudescencia gonadal). (a) Se observan numerosos ovocitos primordiales (OP), folículos previtelogénicos (FPV) y un folículo vitelogénico atrésico (FVA) de tipo bursting. Entre los folículos se localiza el tejido inters-ticial (TI) con abundantes vasos sanguíneos (VS). Coloración: H/E. Barra: 160 µm. (b) En el núcleo del ovocito primordial se destacan los cromosomas con configuración Lamp brush (cabezas de flechas) y en el citoplasma se localizan pequeñas gotas de vitelo (V) rodeando al cuerpo de Balbiani (cB). Las células de la granulosa (CG) se disponen en una capa simple. Coloración H/E. Barra: 40 µm. (c) Epitelio folicular de un folículo vitelogénico blanco. Las células granulosas (CG) se estratifican y la teca interna (TI) se diferencia de la teca externa (TE). En el ovoplasma se observan gotas de vitelo (V). Coloración H/E. Barra: 28 µm. (d) Epitelio folicular de un folículo vitelogénico amarillo. Las células de la granulosa (CG) son cuboidales y están separadas de la teca interna (TI) por una notoria lámina basal (LB). Se destaca la zona radiada (ZR) y numerosos gránulos de vitelo (V) en el ovoplasma. Teca externa (TE). Coloración H/E. Barra: 28 µm.

(a) (b)

(c) (d)

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Altamirano et al.


a2) La atresia lipoglandular comprende a los folículos pre-vitelogénicos y vitelogénicos pequeños (200 µm y 600 µm) y su nombre hace referencia al aspecto glandular que presenta el folículo atrésico en fases avanzadas de involución (Fig. 3).

b) Atresia bursting o ruptura en la pared folicular de los fo-lículos vitelogénicos mayores a 800 µm, por este mecanismo se expulsa una gran cantidad de vitelo fuera del folículo regresivo. Los folículos atrésicos se visualizan a lo largo de todo el año, correspondiendo el porcentaje máximo (12%) a los meses de julio, septiembre y febrero mientras que el porcentaje más bajo (1%) en abril y mayo (Fig. 4).

c) Area Intesticial: En el espacio intersticial del ovario se visualiza con la tinción Tricrómico de Mallory numerosas cé-lulas conectivas, fibras colágenas de color azul intenso y otras de aspecto secretor como así también vasos sanguíneos, todos estos elementos celulares se incrementan notablemente durante la recrudescencia gonadal.

Variaciones de los pesos corporales y gonadales durante el ciclo reproductivo

El peso corporal de las hembras adultas de C. picui no presenta diferencias significativas durante el ciclo reproductivo anual, cal-culándose un valor promedio de 54,13 g ±5,59. Por el contrario, el peso gonadal experimenta notables variaciones, observándose los mayores valores en junio (x= 44, 70 mg ± 10,56) luego en septiembre (x= 54,57 mg ± 12,69) y en enero (x= 116,48 mg ± 16,05), mientras que los menores en los meses de abril (x= 8,2 mg ± 1,6) y mayo (x= 7,78 mg ± 1,42) (Fig.5).

Ciclo Reproductivo

El ciclo ovárico de C. picui se caracteriza por una prolongada recrudescencia gonadal extendida durante la mayor parte del año con tres picos de ovipostura, uno en junio que corresponde a la de los especímenes subadultos y los otros dos en septiembre y en enero a la de los adultos. La recrudescencia de estos meses se caracteriza por un notable incremento del peso del ovario (Fig. 5) y el desarrollo de FVB y FVA mayor de 4 mm. Posterior a la ovipostura y concomitante con la incubación de los huevos se inicia la regresión ovárica, la ausencia de los grandes FVA con-lleva a la disminución del peso de la gónada (Fig.5). Se localizan hasta dos FPO y numerosos FA en este período del ciclo.

La mayoría de las aves examinadas durante los meses de abril y mayo las gónadas presentaban las características estructurales típicas de la fase de reposo, de ese modo se localizan abundantes

Figura 2 Folículos postovulatorios (FPO) de Columbina picui (Fase de regresión gonadal). Poseen la apariencia de un saco aplanado de tejido conectivo; la cabeza de flecha indica el sitio de apertura del folículo. En el interior de los mismos se localizan restos de epitelio folicular y numerosas células luteales (CL). Coloración H/E). Barra: 220 µm.

Figura 3. Atresia lipoglandular de un folículo previtelogénico (no bursting) de Columbina picui (Fase de recrudescencia gonadal) en los últimos estadios regresivos. Se señala con las cabezas de flecha una intensa colagenización del epitelio folicular Restos de células granulosas se localizan en el centro del folículo. Coloración T/M. Barra: 187 µm.

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2005 2006

OI FPV FVB FVA A POST.

Figura 4. Variaciones porcentuales de los folículos ováricos de Co-lumbina picui durante el ciclo reproductivo 2005 - 2006. Los valores entre paréntesis representan el número de aves.

65



OP, FPV, FVB y FVA menores de 3 mm y escasos folículos atré-sicos mayores de 3 mm. Los valores mínimos de peso gonadal se ponderan en estos meses (Fig. 5).

Discusión y conclusionesEl análisis morfohistológico y cuantitativo del ciclo ovárico

realizado en el presente trabajo revela que, la población de C. picui no exhibe un patrón estacional, por el contrario, la abun-dancia de hembras con capacidad de reproducirse durante la mayor parte del año constituye una particularidad del modelo reproductivo de este colúmbido. Mientras que el máximo de recrudescencia gonadal de junio se relaciona con la primera ovipostura de las hembras subadultas, los valores de septiembre y enero corresponden al de las aves adultas. Estos valores son el resultado de un activo proceso de desarrollo y diferenciación de los folículos ováricos que conlleva a un notable incremento del peso gonadal y de los valores porcentuales de FVB y FVA mayores de 4 mm.

Durante el período de incubación las hembras inician la regresión ovárica alcanzando, en la mayoría de los casos, el estado de reposo gonadal en los meses de abril y mayo, con una notoria declinación de la actividad reproductiva en esos meses del año.

La ovipostura de hembras subadultas observada en este trabajo no es un evento excepcional de C. picui. Este suceso también ha sido descripto en otras especies de Colúmbidos, como en Zenaida auriculata por Bucher et al. (1981) y en Z. macroura, por Wight (1959).

La presencia de numerosos ovocitos primordiales en el ovario de C. picui durante todo el ciclo anual revela que los mismos constituyen la reserva folicular y que un escaso número de folí-culos son reclutados para iniciar el crecimiento y diferenciación, a través del proceso de foliculogénesis. Mediante este mecanismo los folículos adquieren la pared folicular con notorias modifi-caciones estructurales, tanto en el epitelio folicular como en las envolturas tecales y túnica albugínea durante la diferenciación folicular.

En el desarrollo y maduración de los folículos ováricos de C. Picus las células foliculares también participan en la deposición de gran cantidad de vitelo blanco y amarillo durante la vitelo-

génesis, proceso mediante el cual algunos folículos incrementan notoriamente de tamaño. Estos últimos forman una cohorte de folículos amarillos mayores de 4 mm de la cual surgirán los folículos dominantes que serán ovulados a posteriori.

El ciclo ovulatorio ha sido extensamente estudiado en aves domésticas como en Gallus domesticus por numerosos autores (Gilbert et al. 1983, Etches 1984, Waddington et al. 1985), no obstante, aún no se han dilucidado los mecanismos moleculares implicados en los eventos de jerarquía folicular:reclutamiento, selección y dominancia morfológica y bioquímica de los folí-culos ováricos dominantes. Cabe acotar que esos sucesos fueron extensamente analizados en diversas especies de mamíferos por Fortune et al. (2004), González Bulnes et al. (2004).

Las células de aspecto luteal entremezcladas con células fo-liculares de núcleos picnóticos, caracteriza al epitelio folicular de los folículos postovulatorios de C. picui, observaciones que concuerdan con Guraya (1989 b), quien destaca que los FPO de Passer domesticus y G. domesticus resultan similares al cuerpo lúteo de los reptiles y mamíferos por la organización morfoló-gica, la presencia de células luteales hipertrofiadas y numerosos vasos sanguíneos.

El proceso de atresia folicular determinado en el ovario de C. picui, constituye un mecanismo normal en el mantenimiento del balance entre la proliferación y desarrollo e involución folicular de esta especie.

El máximo valor de atresia lipoidal ponderado durante el reposo gonadal, representaría un factor temprano de selección folicular, mientras que la atresia lipoglandular revelada durante todo el ciclo reproductivo participaría en la formación de la cohorte de los folículos seleccionados. En cuanto al tipo regresivo bursting o por ruptura de la pared folicular detectado sólo a pos-teriori de la oviposición corresponde a los FVA no dominantes, los que son eliminados del ovario por este proceso involutivo.

Las diferentes clases de atresia folicular que afectan a los folículos ováricos de C. picui también han sido descriptas en el ovario de aves silvestres por otros autores (Halse 1985, Gupta y Maití 1986, Guraya 1989c, Kovács et al. 1992, Bulfon y Bee de Speroni 2001, 2003).

Del presente estudio se infiere que una de las notorias carac-terísticas del ciclo reproductivo de C. picui es la presencia de un gran número de hembras aptas para reproducirse durante la mayor parte del año.

Un aporte similar fue realizado por Bucher et al. (1977, 1981) en Z. auriculata, otra especie de amplia distribución en la República Argentina. Esta característica del ciclo reproductivo de los Colúmbidos, según Lofts et al. (1966) es el resultado de distintos factores, entre los que se mencionan: la estimulación que el macho provoca en la hembra, las condiciones favorables del ambiente, una abundante disponibilidad de alimento y además la influencia fotoperiódica.

AgradecimientosLos autores desean expresar su agradecimiento a los Ingenieros

Agrónomos Oliverio y Alejandro Hayes, por la colaboración en la captura de los ejemplares de C. picui. Al Sr. Juan Pascual Costa del establecimiento “Las Vertientes” de Macha, el cual facilitó el acceso a los campos donde se llevó a cabo el muestreo. A la

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12Meses

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160m

g

Figura 5. Variaciones mensuales del peso gonadal Columbina picui durante el ciclo reproductivo de marzo 2005 – marzo 2006. A cada mes le corresponde un n= 6 y las barras representan (x ± DS).

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Altamirano et al.


Dra. María de los Angeles Bistoni de la Cátedra de Diversidad Animal II de la Facultad de C.E.F. y N. de la U. N. C., por la lectura crítica del manuscrito.

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Aspectos ecológicos y sostenibilidad de la caza del majás



Aspectos ecológicos y sostenibilidad de la caza del majás (Cuniculus paca) en la cuenca del río Itaya, Amazonía peruana

Rolando Aquino1; Deyber Gil2 y Etersit Pezo3

Ecological aspects and hunting sustainability of paca (Cuniculus paca) in the Itaya river basin, Peruvian Amazonia

1 Instituto de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. P. O. Box 575 Iquitos, Perú. Telefax 65265510. Email Rolando Aquino: [email protected]

2 Centro Amazónico para la Edu-cación Ambiental e Investigación (ACEER), Morona 324, Iquitos, Perú.

3 Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional de la Amazo-nía Peruana. Jr. Pevas, 5ta Cuadra, Iquitos, Perú.

ResumenEste reporte contiene información acerca de los ambientes de dormir, estructura poblacional y el impacto de la caza del majas (Cuniculus paca Linnaeus, 1766). Está basado en observaciones de madrigueras, censos por transectos y registros de caza. Encontramos que cada ambiente de dormir tenía de uno a tres orificios para el acceso y salida, uno a cuatro orificios para la fuga circunstancial y una cavidad interna para el “sueño diurno”. Del total de ambientes examinados, 67% estaban localizados entre 0 y 60 m respecto a los cuerpos de agua, pero algunos también fueron encontrados más allá de los 100 m. De la población extraída por los cazadores, 74% fueron adultos y solamente 4% correspondieron a los infantes. La presión de caza anual fue estimada en 0,4 individuos/km2 y la densidad para el área en general en 6,2 individuos/km2. Finalmente, el modelo de cosecha indica que la caza de esta especie es sostenible en la cuenca del río Alto Itaya.

Palabras Clave: Rodentia, ambientes de dormir, estructura poblacional, densidad, impacto de la caza.

AbstractThis report contains information about sleeping dens, population structure and the impact of hunting of the paca (Cuniculus paca Linnaeus, 1766). It is based in sleeping den observations, transect censuses and hunt-ing records. We found that each sleeping den has one to three orifices for regular access and way out, one to four orifices for circumstantial escape, and an internal cavity for the diurnal sleep. Of the total sleeping dens inspected, 67% where located between 0 and 60 m from water bodies, but some were also found as far as 100 m away. Of the population extracted by hunters, 74% were adults and only 4% were infants. The annual hunting pressure was estimated at 0,4 individuals/ km2 and the population density for the overall area at 6,2 individuals/km2. Finally, the harvest model suggests that hunting of the paca is sustainable in Alto Itaya river basin.

Keywords: Rodentia, sleeping dens, population structure, density, hunting impact.

IntroducciónEl majás o picuro (Cuniculus paca Linnaeus, 1766), roedor de

hábito nocturno y solitario tiene amplia distribución geográfica en el neotrópico; comprende desde el sureste de México hasta el norte de Argentina (Mondolfi 1972, Eisenberg 1989, Pérez 1992). En el Perú, se distriuye en toda la selva baja y selva alta, Grimwood (1969) hace referencia hasta aproximadamente 1500 m de altitud.

Informaciones sobre aspectos ecológicos (uso de madrigueras, dieta alimenticia, período de pariciones, uso de hábitats y otros) y de dinámica poblacional son citados en términos muy gene-rales por Leopold (1977), Eisenberg (1989), Emmons (1990), Pérez (1992), entre otros. En cuanto a la caza de este roedor, los datos disponibles para el nororiente peruano están referidos a la biomasa extraída de la Reserva Comunal Tamshiyacu Ta-huayo (Bodmer et al. 1997), Reserva Nacional Pacaya Samiria (Bodmer et al. 1997, 1999), cuenca del río Samiria (Aquino et al. 2001) y cuenca del río Alto Itaya (Aquino et al. 2007) y a la comercialización en mercados (Bendayán 1991, Bodmer & Pezo 1999, Rodriguez et al. 1999). Por otro lado, información sobre presión de caza es conocida únicamente para los bosques inundables de la Reserva Nacional Pacaya Samiria (Bodmer et al. 1999, Aquino et al. 2001) y la densidad poblacional para el noreste de la Amazonía peruana es analizada por Vilchez (2000), en tanto que información sobre análisis de impacto de caza prácticamente no existe.

Entre los mamíferos silvestres del neotrópico, el majás (C. paca) es uno de los más apreciados por su carne (Redford & Ro-binson 1991), convirtiéndose así en un recurso muy importante para la economía de los habitantes ribereños, particularmente para los que habitan en selva baja, por lo que se trata de una de

las especies más cazadas. La caza de esta especie así como de otras, desafortunadamente no están sujetos a programas de manejo sostenible, por lo que adecuar la caza sin manejo a un sistema de manejo sostenible requiere de un enorme esfuerzo, el mismo que deberá estar enfocado hacia los estudios bio-ecológicos y a la búsqueda de información socioeconómica de aquellos que dan el uso al recurso.

La cuenca del río Alto Itaya enclavada entre los ríos Ama-zonas, Marañón y Nanay comprende un área aproximada de 1,200 km2. En esta cuenca se encuentran habitando diversas especies de la fauna silvestre, entre ellas el majás (C. paca), que es aprovechado por la población humana local para el consumo de subsistencia y para la venta afín de cubrir las necesidades básicas de salud y vestimenta. Aquí, aparte del estudio sobre impacto de la caza en mamíferos (Aquino et al., 2007) y la caza y estado de conservación de los primates (Aquino et al. 2008), no existen antecedentes de estudios sobre el resto de los componentes de la fauna silvestre de hábito nocturno; sin embargo, las actividades de extracción de madera de valor comercial bajo la modalidad de concesiones forestales, la caza, colecta de frutos silvestres y de hojas de palmeras y de otras es cada vez mayor, y estarían generando serias alteraciones a los ecosistemas, en desmedro de las poblaciones del majás y de otros componentes de la fauna silvestre, con riesgo incluso de extinción paulatina de ciertas especies si no son adoptadas medidas correctivas que garanticen la conservación de la biodiversidad.

En cuanto a los ambientes que usan estos animales para el descanso o “sueño diurno”, hasta la fecha no existe información en detalle acerca de la caracterización y su estrecha relación con los cuerpos de agua para protegerse de sus depredadores. Asi-mismo, debido a la falta de información de densidad poblacional


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Aquino et al.


no ha sido posible la aplicación de modelos para determinar el impacto de la caza. En tal sentido, con los resultados de este estudio pretendemos ampliar la información en referencia a ciertos aspectos como la caracterización de madrigueras, presión de caza y de densidad poblacional, este último como un paso previo para evaluar el impacto de la caza, de tal manera que permitan la formulación de programas para el uso sostenible acorde con la realidad actual.

Material y métodosÁrea de estudio

La fisiografía del suelo en el área de estudio varió desde terraza alta a colina baja, de ligera a moderadamente disectada, con pendientes de hasta 40% de inclinación. En ellas, la comunidad vegetal predominante fue de tipo varillal que crece en suelo ar-cillo-arenoso, cuya composición florística estuvo compuesto por árboles esclerófilos, de fuste casi rectos entre 10 a 25 m de alto y algunos emergentes superiores a 35 m como el pashaco (Parkia sp.), quinilla (Elaeoluma sp., Manilkara sp.), machimango (Es-chweilera sp.), entre otros. Entre las palmeras sobresalieron por su relativa abundancia la huacrapona (Socratea sp.), cashapona (Iriartea sp.), ungurahui (Oenocarpus sp.) y chambira (Astroca-ryum sp.). En gran parte del área de estudio el sotobosque de tipo abierto estuvo poblado por palmeras de irapay (Lepidocaryum sp.), pero también habían plantas herbáceas y semileñosas. El piso del bosque estuvo generalmente cubierto por un colchón de hojarascas entre 10 a 15 cm de espesor.

Para los fines de evaluación del majás (C. paca) fueron defini-das siete estaciones de muestreo distribuidas en áreas de intensa caza y de moderada caza (Fig. 1). En el área de intensa caza que comprendió principalmente ambas orillas del río hasta 3 km hacia el interior, el bosque en general presentó serias alteraciones

como consecuencia de la extracción de especies maderables y de hojas de irapay (Lepidocaryum sp.) y por la presencia de numero-sos senderos de cazadores, por lo que en algunas oportunidades los censos nocturnos fueron perturbados por la detonación de armas de fuego muy cerca de los transectos. Aquí, la fauna en general nos pareció muy escasa, particularmente en las estaciones de muestreo de Miraflores y Agua Blanca.

En el área de moderada presión de caza que comprendió más allá de los 3 km desde ambas orillas del río, curso superior del Itaya y las quebradas Yanayacu y Nauta, el bosque presentó un aspecto menos perturbado por el difícil acceso hacia el interior y las cabeceras del río y afluentes, particularmente durante la época de “vaciante” (junio–octubre), debido al bajo caudal de las aguas y la abundancia de palos caídos a lo largo del curso superior del Itaya y sus afluentes. Aquí, los senderos de caza-dores fueron escasos por lo que la fauna en general nos pareció relativamente abundante.

Caracterización de los ambientes de dormir

Para este propósito usamos los transectos abiertos para los censos nocturnos tanto en áreas de intensa caza como de mo-derada caza. La búsqueda de estos ambientes se hizo en horario diurno y a lo largo de los transectos en una amplitud de 40 m; es decir, 20 m por lado. Una vez verificado el uso del ambiente por la presencia del animal o por la fuga (huellas frescas de ingreso y orificio de escape abierto), procedimos a anotar en la libreta de campo datos referente a: número de orificios de uso habitual, número de orificios para la fuga circunstancial, presencia de restos orgánicos en la cavidad interna, distancia del orificio de uso habitual a los cuerpos de agua y animales con los que cohabitaban.

Q. Nauta Q. Nauta

Río Itaya

Río Itaya

Río Itaya

Q. TangoaQ. Agua Blanquillo

Q. Agua Blanca

Q. Seis U

nidos

Q. Yanayaquillo

Q. Yanay acu

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Q. S

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izap

a

Q. Monopolio

Villa Belén

Luz del Oriente

Meliton Carbajal

18 de Enero

0 9000 m

648000639000630000621000612000

6120

0061

2000

9540

000

9549

000

7

6

4

5

32

1

Figura 1. Mapa de la cuenca del río Alto Itaya mostrando las estaciones de muestreo y el área de caza estimada en 500 km2: 1) Qda. Mira-flores, 2) Quebrada Yanayacu, 3) Seis Unidos, 4) Agua Blanquillo, 5) Quebrada Nauta , 6) Cóndor y 7) Botín.

69



Registro de caza

Tuvo como finalidad determinar la presión de caza, el mismo que se llevó a cabo desde febrero del 2006 a diciembre del 2007. Para este propósito contamos con la activa participación de ca-zadores de las comunidades asentadas en la cuenca del río Alto Itaya, en particular de Carbajal, Luz del Oriente y Villa Belén. Cada cazador involucrado en el estudio contó con un juego de fichas donde anotó la fecha y lugar de caza, sexo, edad aproxima-da, peso del animal, presencia de feto y/o embrión, así como de otros datos adicionales. El registro de caza fue aprovechado para la colecta y preservación del sistema reproductor de las hembras adultas en una mezcla de alcohol absoluto y formol al 10% con la finalidad de determinar la productividad bruta y el tamaño de la camada. El material biológico fue recabado cada dos meses y luego depositado en el Museo de Zoología de la Universidad Nacional de la Amazonía Peruana para el respectivo análisis. El área de caza estimada en 500 km2 (Fig. 1) fue calculada en base a los sitios de caza reportados por los cazadores. Al promedio anual de caza fue adicionado 35% para compensar los individuos extraídos por cazadores que no participaron en el registro de caza. La presión de caza anual (individuos cazados/km2) fue calculada dividiendo el promedio anual de animales cazados entre el área de caza (No. individuos cazados/área de caza).

Estructura poblacional

La composición de sexos y edades en la población de majás (C. paca) para la cuenca del río Alto Itaya se hizo en base a la información proporcionada por los cazadores en los registros de caza.

Censos por transecto

Los censos fueron conducidos en las estaciones de muestreo correspondientes a las áreas de alta presión de caza (Miraflores, Seis Unidos y Agua blanca) y de moderada presión de caza (Yanayacu, Nauta, Agua Blanca, Cóndor y Botín). En cada uno de las estaciones de muestreo fueron abiertos de cuatro a cinco transectos de 2 km de longitud. Por cada uno de estos transectos se realizaron censos de ida y vuelta, al anochecer desde las 18:30 h a 21:30 h y al amanecer desde las 03:00 a 05:00 h (hora local). Cada vez que se logró visualizar a un individuo, se procedió a anotar en la libreta de campo el tipo de vegetación, actividad al momento del contacto y la distancia perpendicular del animal avistado al transecto. Cada transecto fue censado hasta en tres oportunidades. Un total de 741 km fueron censados (Tabla 1). La densidad fue analizada con el software Distance versión 5.0, método ampliamente usado para evaluar poblaciones de la fauna silvestre tropical (Buckland et al. 1993, Laake et al. 1994, Wilson et el. 1996), cuya fórmula es:

D= N*f(0)/2L

Donde D es la densidad, N es el número de animales avista-dos, f(0) es la función de probabilidad de avistar los animales y L es la longitud del transecto.

Impacto de la caza

Para el análisis de sostenibilidad de caza hicimos uso del modelo de cosecha. Para este propósito, además de la presión de caza fue necesario determinar la productividad anual, la cual fue calculada multiplicando la productividad bruta (N.° Embriones y/o fetos/hembras adultas analizadas) por el N.° gestaciones/año y por la media de la densidad poblacional. La productividad bruta fue determinada del análisis del sistema reproductor de 33 hembras adultas entre gestantes y no gestantes. La densidad utilizada fue la calculada para el área en general. Finalmente, el porcentaje de la producción anual sugerido para una cosecha sostenible fue tomado de Robinson y Redford (1997), quienes consideran 40% para animales de vida corta, entre los que se encuentran los roedores grandes como el majás (C. paca).

ResultadosCaracterización de los ambientes de dormir

Como resultado del estudio fueron observados y caracteriza-dos un total de 74 ambientes de dormir (Tabla 2). Cada uno de estos ambientes contaba entre uno a tres orificios para el acceso y salida habitual de la madriguera, uno a cuatro orificios para la fuga circunstancial y una cavidad interna para el “sueño diurno”. Los orificios de ingreso y salida habitual se caracterizaron por encontrarse muy trajinados y libre de hojarascas, mientras que los orificios utilizados para la fuga estuvieron cubiertos con ho-jarasca seca y no mostraban signos de uso en la mayoría de los casos. Del total de ambientes observados, 63 equivalente al 85% contaban con un solo orificio para el uso habitual de entrada y salida y 59 equivalente al 81% entre uno y dos orificios para la fuga circunstancial ante el posible ataque de sus depredadores (Tabla 2). En la cavidad interna, la “cama” para el “sueño diurno” se caracterizó por ser de mayor diámetro al orificio de acceso y salida y por encontrarse limpia y libre de desechos orgánicos, a excepción de la abundante hojarasca seca lo que demuestra que estos animales no defecan ni orinan dentro de su ambiente de descanso. Por otro lado, de las inspecciones realizadas se puede afirmar que estos animales no acostumbran a cohabitar con otros mamíferos como ocurre en otras especies (Aquino y Encarnación, 1986; Puertas et al., 1995), puesto que los únicos animales encontrados en la cavidad interna fueron pequeños reptiles, arácnidos e insectos.

El majás (C. paca) por su cuerpo relativamente pesado y extremidades cortas de hecho tiene ciertas limitaciones para emprender una carrera veloz y que le permita mantenerse lejos del alcance de sus depredadores, por ello quizá sus ambientes para dormir están distribuidos muy cerca de los cuerpos de agua a donde acuden ante el inminente peligro de ataque por sus

Áreas evaluadas Long. censada (km)

Individuos Observados

Alta presión de caza 346 30Moderada presión de caza 395 59Total 741 89

Tabla 1. Cobertura (km) y número de individuos de majás (Cuniculus paca) observados en las áreas evaluadas en la cuenca del río Alto Itaya.

Ori

ficio

s de

uso

ha

bitu

al

Frec

uenc

ia

%

Ori

ficio

s pa

ra fu

ga

circ

unst

anci

al

Frec

uenc

ia

%

1 63 85 1 34 462 6 8 2 26 353 4 6 3 12 164 1 1 4 2 3

Total: 74 100 74 100

Tabla 2. Orificios registrados para uso habitual y fuga circunstancial en los ambientes de dormir de majás (Cuniculus paca).

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Aquino et al.


depredadores. Al respecto, los 74 ambientes registrados estuvi-eron distribuidos desde 0,0 m a más de 100,0 m de distancia con respecto a los cuerpos de agua; sin embargo, 50 equivalente al 67,6% se encontraban distantes entre 0,0 m a 40,0 m (Tabla 3), lo que corroboraría que efectivamente la distribución de estos ambientes está en estrecha relación con los cuerpos de agua, que cuanto más cerca se encuentren tendrían mayor probabilidad de sobrevivir al ataque. Pero también hubo madrigueras a más de 100 m con respecto a los cuerpos de agua, particularmente en las terrazas altas y colinas bajas.

Estructura poblacional

Basados en los registros de caza y la categorización por parte de los cazadores, la población del majás en el área de estudio estuvo conformada en un 74% por adultos, 3% por subadultos, 19% por juveniles y 4% por infantes (Tabla 4). En la población, los machos y hembras se mantuvieron en una proporción de 1: 1.

Presión de caza

Sin considerar la extracción por cazadores que desistieron en participar en los registros, del área de caza estimada en 500 km2

fueron extraídos un promedio anual de 149 ejemplares (Tabla 5). La mayor cosecha ocurrió en la época de vaciante (junio–octubre) con 82 individuos equivalente al 55% del total. La presión de caza anual fue calculada en 0,4 individuos/km2.

Densidad poblacional

La densidad poblacional fue estimada para las áreas de alta y moderada presión de caza y para el área en general (Tabla 6). Así, para el área de alta presión de caza la densidad fue calculada en 3,9 individuos/km2, mientras que para el área de moderada presión de caza fue estimada en 9,2 individuos/km2, en tanto que para el área en general la densidad fue de 6,92 individuos/km2.

Impacto de la caza

El modelo de cosecha nos indica que la caza del majás (C. paca) en el área de estudio está dentro de lo sostenible, por cuanto solamente el 8,16% de la producción anual fue extraída (Tabla 7).

DiscusiónLos resultados indican que los ambientes de dormir del

majás (C. paca) constituidos por huecos en tierra o en troncos de árboles caídos contaban aparte del orificio de uso habitual para el ingreso y salida de la cavidad interna con otros orificios para la fuga circunstancial, los mismos que variaron desde uno hasta un máximo de cuatro. Estos resultados tienen mayor coincidencia con las sostenidas por Leopold (1977), Emmons (1990) y parcialmente con Eisenberg (1989). Sin embargo, a excepción del primero de los citados, los demás no hacen mención que los orificios escondidos y tapados con hojas son usados para la fuga circunstancial ante el peligro inminente de ser presa de sus depredadores. Los autores tampoco relacionan la distribución de estos ambientes con los cuerpos de agua, aún cuando el segundo de los citados al igual que Anderson & Knox (1984) mencionan que estos animales son comúnmente observados cerca de las aguas desde ríos grandes a pequeñas quebradas. Por su parte, Yockteng (1982), hace mención que en las quebradas de Aucayacu y Curiyacu en el río Ucayali, los ambientes registrados siempre fueron encontrados a una distancia no mayor de 30 m con respecto al cuerpo de agua. En nuestro caso, la mayor frecuencia de avistamientos cerca de los cuerpos de agua ocurrió en época de vaciante (julio-octubre), pero este acontecimiento más parece relacionarse con el recurso alimenticio. En efecto, en los análisis de contenido estomacal, en más de cinco muestras fueron encontrados restos de caracoles acuáticos del género Pomacea, lo que indicaría que los moluscos forman parte de su componente alimenticio, los mismos que en la época de “vaciante” se encuentran expuestos superficialmente al libre albedrío de sus depredadores, siendo uno de ellos la especie en estudio.

Distancia (m) Frecuencia %

0 - 20 41 55,4 21 - 40 9 12,2 41 - 60 4 5,4 61 - >100 20 27,0Total: 26 100,0

Tabla 3. Distribución de los ambientes de dormir de majás (Cuniculus paca) con respecto a los cuerpos de agua.

Edad

Mac

hos

Hem

bras

Subt

otal

%

Sex

ratio

Adultos 61 49 110 74 1.2 : 1Subadultos 1 3 4 3 1 : 3Juveniles 14 15 29 19 1 : 1Infantes 3 3 6 4 ! : 1Total 79 70 149 100 ! : 1

Tabla 4. Composición de edades en la población de majás (Cuni-culus paca) basados en los registros de caza en la cuenca del río Alto Itaya.

Épocas Ejemplares extraídos %

Vaciante 82 55Creciente 67 45Total 149 100

Tabla 5. Individuos extraídos de majás (Cuniculus paca) del área de caza entre las épocas de vaciante (junio–octubre) y creciente (noviembre–mayo).

Áreas evaluadas Densidad (indiv./km2)

% Coeficiente Variabilidad (CV)

Alta presión de caza 3,9 29,33Moderada presión de caza 9,2 10,73Área total 6,2 16,75

Tabla 6. Densidad poblacional estimada para el majás (Cuniculus paca)en la cuenca del río Alto Itaya.

Productividad bruta (N.o hembras preñadas/N.o hembras adultas examinadas 0,79

# gestaciones/año1 2,01/2 densidad 3,1Producción anual (indiv./km2) 4,9Presión de caza (Indiv. extraídos/km2) 0,4% producción extraída 8,16

Tabla 7. Modelo de cosecha para el majás (Cuniculus paca).

1Rengifo et.al. (1996).

71



El alto porcentaje de ambientes de dormir registrados entre 0 y 60 m de distancia con respecto a las fuentes de agua indica claramente que estos animales recurren a este medio para prote-gerse de sus depredadores cuando son acosados. Así, durante la búsqueda de estos ambientes, bastaron ruidos leves para que el animal lo abandonara y zambullirse en el pozo más cercano para luego ubicarse en el vacío existente entre el borde de la orilla y el espejo de agua, permaneciendo con el hocico fuera del agua para respirar hasta que haya desaparecido el peligro. Sin embargo, cuando los ambientes están localizados a más de 100 m, esta estrategia no funcionaría, por cuanto el animal sería capturado antes de alcanzar la fuente de agua. En estos casos la estrategia del animal parecería consistir en contar con mayor número de ambientes para el descanso y todos cercanos uno de otro, lo que le permitiría crear cierto desconcierto en su depredador, al cambiar de uno a otro ambiente hasta finalmente alcanzar el agua. Al respecto, nosotros observamos uno de estos casos cuando un cazador con ayuda de sus perros había ubicado a un ejemplar que ante el acoso salió por uno de los orificios de fuga para dirigirse a otro de sus ambientes que consistió en otro hueco de un tronco caído y localizado a no más de 60 m del anterior, de donde nuevamente logró burlar al cazador y sus perros para finalmente correr y zambullirse en un pozo de una quebrada que se encontraba a unos 50 m del último ambiente.

Información sobre estructura poblacional en medio natural al parecer no existe, de modo que no se puede hacer compara-ciones. A nuestro criterio, la composición presentada en base al registro de caza, no estaría reflejando la realidad, particularmente en lo que corresponde a los infantes, cuya proporción podría ser mayor, por lo que el escaso registro se debería a la exclusión de la caza por tratarse de ejemplares que no compensan la inversión en cartuchos debido a su pequeño tamaño (< 2,0 kg), no obstante, debemos precisar que la caza fue al azar.

Las referencias sobre presión de caza para otras cuencas de la Amazonía peruana son muy pocas. El resultado obtenido fue inferior al reportado por Bodmer et al. (1997) para la Reserva Comunal Tamshiyacu – Tahuayo y por Aquino et al. (2001) para la zona de intensa caza de la cuenca del río Samiria, pero fue superior al registrado por Bodmer et al. (1997) para el sector de Maipuco, Esperanza y San Antonio y por Aquino & Puertas (2003) para San Miguel, ambos dentro de la jurisdicción de la Reserva Nacional Pacaya Samiria.

A diferencia de las áreas de caza de la mencionada reserva (Bodmer et al. 1999; Aquino & Puertas 2003), en la cuenca del río Alto Itaya no existe una marcada variación en la cosecha entre las épocas de vaciante y creciente, lo cual nos indica que en los bosques de altura las actividades de caza se realizan prác-ticamente durante todos los meses del año, por cuanto no hay otra alternativa de conseguir la fuente de proteína animal como sí ocurre en los bosques inundables con el recurso ictiológico que durante la época de estiaje se concentran en las cochas, por lo que la caza pasa a un segundo plano.

Estudios sobre densidad poblacional del majás (A. paca) para la Amazonía peruana prácticamente no existe, por lo tanto no es posible establecer comparaciones excepto con el de Vilchez (2000) para la Reserva Comunal Tamshiyacu Tahuayo, cuyo resultado fue inferior al estimado para la cuenca alta del río Itaya, diferencia que podría estar relacionado con la metod-ología de censos, puesto que en este estudio, gran parte de los

censos fueron conducidos muy cerca de las orillas del río y de las quebradas, ambientes que son frecuentados por este animal en particular durante la época de estiaje cuando las aguas de las pequeñas quebradas se secan y porque durante esta época uno de sus recursos alimenticios preferidos son los caracoles acuáticos que afloran en las orillas.

Finalmente, el modelo de cosecha predice que la caza está dentro de lo sostenible, lo que indicaría que esta especie tiene una alta capacidad de recuperación; no obstante, hubiera sido interesante comparar con otros resultados, pero desafortuna-damente tampoco existen antecedentes sobre sostenibilidad de caza para esta especie. También sería recomendable aplicar otros modelos para ver si esta tendencia se mantiene.

AgradecimientoNuestra gratitud a la Srta. Aura Murrieta Torres, representante

del Centro Amazónico de Educación Ambiental e Investigación (ACEER) y al Concejo Superior de Investigación (CSI) de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM) por facilitarnos el financiamiento, sin los cuales no hubiera sido posible el presente estudio. Nuestro sincero reconocimiento a los asistentes de campo Humberto Peña, Roberto Nolorbe, Avelino Nolorbe, Dorin Sánchez y Gilmer Montero, con quienes com-partimos gratas experiencias durante las actividades de campo. Especial deferencia a los señores cazadores de las comunidades asentadas en la cuenca del río Alto Itaya, por su valiosa partici-pación en el registro de caza, sin cuya información tampoco hubiera sido posible este estudio.

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72

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Efecto de la tala sobre la estructura de un bosque de neblina en los Andes



Efecto de la tala de Podocarpus glomeratus (Podocarpaceae) sobre la estructura de un bosque de neblina en los Andes (Cochabamba,

Bolivia)

Ariel Isaías Ayma-Romay1 y Elsa Padilla-Barroso2

Effects of felling Podocarpus glomeratus (Podocarpaceae) on the structure of Andean cloud forest (Cochabamba, Bolivia)

1 Programa para la Gestión Social de Ecosistemas Forestales Andinos - ECOBONA, Calle Rosendo Gutie-rrez nº 704. Telf. 591- 2- 2419585. La Paz, Bolivia. Dirección Actual: Proyecto de Reforestación y Pro-tección de Especies Nativas - Rufford Small Grants Foundation. Calle Adela Zamudio nº 223, Telf.: 591 (4) 4403692. Cochabamba, Bolivia. E-mail Ariel Ayma: [email protected]

2 Investigadora independiente. Cochabamba, Bolivia. Telf.: 591- 4- 4302038 - 72724201. E-mail Elsa Padilla: [email protected].

ResumenEn el presente trabajo fueron analizados los efectos de la tala sobre la estructura, composición y la regeneración natural de un bosque andino de neblina. Se instalaron 40 parcelas de 707 m2 para medir individuos >10 cm DAP y sub-parcelas de 5 m2 para evaluar la regeneración de individuos <10 cm DAP y de 1 m2 para evaluar el banco de semillas. Se evaluó la densidad y cobertura de todos los árboles. Se realizó un análisis cluster para establecer las categorías de cobertura de dosel y un análisis de componentes principales para determinar su asociación con la densidad de diferentes especies de plántulas. La tala ha modificado la cobertura (p= <0,001) generando doseles de poco a fuertemente intervenidos. Los claros de dosel favorecen a las heliófitas (Myrsine pseudocrenata, Vallea stipularis, Nectandra sp., Trichilia hirta, Miconia theaezans), algunas esciófitas que requieren luz en clases avanzadas (Podocarpus glomeratus y Myrcianthes osteomeloides) y otros arbustos (Solanaceae, Verbenaceae y otras). Por otra parte, algunas esciófitas reducen su densidad en doseles inter-venidos (Weinmannia microphylla, Condalia weberbaueri, Blepharocalix salicifolius y Styloceras columnare). El manejo del bosque debe mantener la cobertura de individuos > 60 cm DAP, la creación de reservas en bosques maduros y prácticas de facilitación para el crecimiento de especies de árboles claves.

Palabras clave: silvicultura, manejo de bosque, Ayopaya, regeneración, uso tradicional.

AbstractWe examined the effect of logged mature trees on the structure, composition and natural regeneration of cloud forest. We installed 40 plots of 707 m2 measuring individuals >10 cm Dbh (Diameter at breast height), sub-parcels of 5 m2 for the regeneration <10cm Dbh and of 1 m2 for the seed-bank. We evaluated density and cover understory of all the trees. We did a cluster analysis for generating categories of cover canopy and also it makes principals components analysis (PCA) for determining the association of canopy cover with the density of different seedings species. The logging of mature trees modified the covering (p=<0,001) generating cano-pies different (few to strongly intervened). The canopy gaps improved the density of species shade-intolerant (Myrsine pseudocrenata, Vallea stipularis, Nectandra sp., Trichilia hirta, Miconia theaezans), some species shade-tolerant decreases their density sampling when decrease the covering canopy (Weinmannia microphylla, Condalia weberbaueri, Blepharocalix salicifolius and Styloceras columnare). The management of the forest has that maintain the understory cover of individuals >60 cm Dbh, to create areas protect in old forest and to promote practical of facilitating the growing of important trees.

Keywords: silviculture, forest management, Ayopaya, regeneration, traditional use.

IntroducciónEn todo el mundo los bosques montanos húmedos presentan

altas tasas de deforestación. En la zona de estudio, comunidad de Pajchanti (departamento de Cochabamba, Bolivia), estos bosques han perdido el 60% de su superficie original para con-vertirse en suelos agrícolas para la producción de tubérculos y cereales (Obs. propia). Estos bosques se ubican en la provincia biogeográfica de los Yungas del Cotacajes (Navarro, 2005) y están compuestos por especies de Podocarpus glomeratus D. Don (Podocarpaceae), Weinmannia microphylla (Cunaniaceae), Miconia theaezans (Melastomataceae) y Myrcianthes osteomeloides (Myrtaceae) (Linke 1988, Mérida 1989). En la comunidad de Pajchanti, este fragmento de bosque a pesar de las intervenciones que ha sufrido, todavía es uno de los mejores reservorios de las poblaciones de P. glomeratus en Bolivia, debido a sus abundan-cias, tamaños y estructura (Ayma-Romay et al. 2007; comparar con Zarate et al. 1999).

Desde hace cien años, este bosque ha sufrido los impactos de la tala para el uso doméstico en Pajchanti y otros pueblos cercanos; desde ese entonces hasta la fecha, las condiciones de vida no se han modificado sustancialmente (Linke 1988, Mé-rida 1989). A consecuencia, la población local aún tiene pocas alternativas para aprovisionarse de madera para la construcción casas, muebles, combustible para la cocción de alimentos y para construir algunos artefactos agrícolas de necesidad doméstica

(Obs. pers.). Para mejorar este escenario algunas instituciones locales han promovido la regulación de la tala con la generación de “normas comunales de bosques” como instrumentos de au-togestión forestal (Céspedes y Yucra 2007). Este instrumento es interesante socialmente para conservar el bosque; sin embargo, requiere mejoras y ajustes que se basen en parámetros ecológicos del bosque. Esto ayudaría argumentar técnicamente la raciona-lidad del uso del bosque (Ayma-Romay et al. 2007).

Actualmente bajo las normas comunales de bosque se aplica un sistema de aprovechamiento tradicional de madera orientado a la “tala selectiva” de P. glomeratus. En primera instancia se apro-vechan los árboles caídos naturalmente por factores de envejeci-miento, vientos fuertes y posteriormente se procede a la tala los árboles maduros; sin embargo, los árboles caídos naturalmente son escasos y necesariamente se recurre al aprovechamiento de los árboles más grandes con mayores dimensiones de fuste y copa “árboles viejos” (Com. pers. Sindicato Agrario Pajchanti, 2006). Este sistema de aprovechamiento generalmente reduce la cobertura del bosque, reconfigura la composición de las especies y ocasiona claros de diferentes tamaños según el tamaño del árbol talado originando rodales con mayor grado de iluminación dentro del bosque y modificando la temperatura, humedad y características físicas del piso forestal para la regeneración natural (Camacho y González 2002, Vaca 2003, Dezzotti et al. 2003, Felton et al. 2006).


74

Ayma-Romay & Padilla-Barroso

Rev. peru. biol. 15(2): 16(1): 073- 079 (Agosto 2009)

Todas las perturbaciones y efectos de la apertura del dosel tienen una implicancia directa hacia la densidad y composición de la re-generación natural en los bosques (Donoso y Nyland 2005, Felton et al. 2006, Ayma-Romay et al. 2007). Sin embargo, causan un efecto diferenciado en el establecimiento de las especies arbóreas según el gremio ecológico a las cuales pertenecen, es decir: especies intolerantes a la sombra (heliófitas) y las tolerantes a la sombra (esciófitas) (Hartshorn 1980). Estos disturbios para las esciófitas significan un factor de mortandad y para las heliófitas una opor-tunidad para establecerse (Denslow 1980). Al ocurrir un claro de dosel las especies heliófitas germinan y se establecen rápidamente con mayor éxito, mientras las esciófitas germinan y se desarrollan debajo de doseles cerrados (Fredericksen et al. 2001). No obstante, también se debe considerar que las tolerancias o preferencias de la regeneración respecto a la luz, cambian a medida que las plántulas adquieren mayores tamaños. Se ha visto que muchas plántulas de carácter esciófito en etapas iniciales requieren un claro de dosel para crecer y desarrollarse mejor (Ver Camacho y González 2002, Dezzotti et al. 2003).

Los efectos de la tala sobre la regeneración de P. glomeratus repercutirán de acuerdo a sus estrategias de regeneración. En el hemisferio sur se observaron muchos bosques maduros con espe-cies de coníferas que tienen poca regeneración natural debajo de sus doseles, deduciendo que son intolerantes a la sombra debido a que la mayoría mejoran su regeneración cuando reciben mejor iluminación por disturbios naturales ó antropogénicos (Wardlh 1963, Bergin 2000, Coomes et al. 2005, Ayma-Romay et al. 2007, Soto y Figueroa 2008). Las respuestas a estos disturbios por especies de la familia Podocarpaceae muestran diferentes estrategias de regeneración, las mismas se explican a través de tres hipótesis: a) la regeneración por “claros” indica que éstas especies mejoran su regeneración cuando se forman claros por la caída de individuos o grupos de árboles maduros dentro del bosque debido a disturbios naturales u otros (p.e. viento) (Hutchinson 1926, Holloway 1954), b) la regeneración en “mosaico” sugiere que se regeneran a través de cambios fuertes de la vegetación (p.e. incendios, movimientos de tierra u otros) las mismas permiten la densa y rápida regeneración de la especie generando bosques coetáneos (Ogden 1985) y c) la regeneración “bajo sombra” indicando que después de la formación de claros, éstas especies requieren especies latifoliadas como facilitadoras (p.e. Weinmania spp.) para que luego los Podocarpus spp. crezcan y desarrollen hasta alcanzar el dosel superior suprimiendo o cobijando a sus antecesoras (Poole 1937).

Todo impacto sobre la regeneración repercutirá sobre su futura estructura, composición y “salud del bosque” (Pinazo et al., 2003; Vaca, 2003; Soto y Figueroa, 2008). He aquí, la importancia de este estudio que tiene el objetivo de conocer el efecto de las perturbaciones del dosel en el bosque sobre la regeneración, ocasionadas especialmente por la tala de árboles dentro del sistema de aprovechamiento tradicional de la comu-nidad de Pajchanti para sugerir mejores prácticas de manejo. Las preguntas de investigación fueron: a) ¿Las perturbaciones de tala han ocasionado diferencias significativas a nivel del dosel superior del bosque? b) ¿Cómo estas modificaciones de dosel afectan las características estructurales y de composición de la regeneración natural? c) ¿Qué especies están siendo favorecidas o perjudicadas por los disturbios a nivel de regeneración? y d) ¿Cómo se puede mejorar o ajustar las prácticas tradicionales del bosque para garantizar la regeneración natural de especies clave?

Métodos y materialesÁrea de estudio

El estudio se realizó en la comunidad de Pajchanti (17°5' S y 66º49' W) ubicado en el municipio de Independencia, provincia Ayopaya del departamento de Cochabamba, Bolivia. El bosque se encuentra en un rango altitudinal de 2800 a 3400 m sobre el nivel del mar en una zona pluviestacional (Navarro 2005). La zona presenta una marcada estación seca entre los meses de mayo a noviembre, tiene una precipitación anual aproximada de 911 mm y una temperatura promedio de 14,8 °C (Servicio Nacional de Meteorología e Hidrología-SENAMHI; estación meteorológica de Independencia, 2760 m de altitud). Los bosques de neblina reciben humedad durante todo el año por efecto de la condensación de la niebla proveniente de la región amazonas y además debido a la discontinuidad térmica de las nubes, ya que éstas liberan calor de compensación, un fenómeno que no ocurre por encima de ellas. Estas comunidades boscosas se encuentran en laderas y colinas convexas con pendiente de 25 a 65%. La profundidad media del suelo hasta llegar al material original (horizonte C) es de 40 a 130 cm; estos suelos tienen un mantillo de 25 cm, el horizonte A es profundo marrón oscuro a negro, tiene de 10 a 35% de arcilla con una acidez moderada a fuerte de pH 4,5 (Linke 1989, Villavicencio 2001). El árbol más importante ecológicamente en Pajchanti es P. glomeratus: tiene un IVI de 94 y 92% en bosque alto (ba) y bajo (bb), densidad de 106 (ba) y 146 (bb) ind.ha-1, una dominancia de 12 (ba) y 6 (bb) m2.ha-1 y una frecuencia de 100 (ba) y 84% (bb) respectivamente. Su estructura poblacional muestra una “j” invertida con alta densidad de regeneración y árboles jóvenes de 10 a 20 cm DAP (Diámetro altura pecho del fuste a 1,5 m de altura del suelo). La regeneración natural es abundante: 23 473 y 25 052 ind.ha-1 en bosque alto y bajo respectivamente. La regeneración esta compuesta principalmente por arbustos y árboles, por ejemplo: P. glomeratus, Condalia weberbaueri (Rhamanaceae), Blepharocalix salicifolius (Myrtaceae) y Vallea stipularis (Elaeocarpaceae) (Ayma-Romay et al. 2007).

Medición de variables

En un fragmento de bosque con 254 ha se realizó un mues-treo aleatorio simple, instalando 40 parcelas circulares de 15 m de radio (=707 m2). Se registró la densidad, diámetro, especie y altura total de todos los individuos de vida arbórea y arbustiva encontradas en las siguientes categorías de tamaño de diámetro de fuste: a) regeneración= (< 1), (1,1 a 3), (3,1 a 6), (6,1 a 9,9) y de (10 a 19,9 cm) y b) adultos= > 20 cm DAP. Las plantas > 10 cm DAP fueron registradas en toda la parcela y las plantas menores a < 10 cm DAP fueron registradas en sub-parcelas de 5 m2 instaladas al azar ubicadas a diez metros del centro de la parcela. Así también, se evaluó la densidad y viabilidad del banco de semillas en sub-parcelas de 1 m2 instalada al azar a cinco metros del centro; en éstas sub-parcelas se recolectó todas las semillas mayores a 0,4 cm de diámetro encontradas a dos cm de profundidad de la superficie del suelo. La viabilidad fue estimada por prueba de corte (semillas viables fueron aquellas que estaban llenas, sin infestaciones y con endospermo blanco y firme) (Ayma-Romay y Sanzetenea 2007).

Análisis de datos

Las parcelas del inventario fueron estratificadas en cuatro categorías de disturbio de dosel mediante el análisis de con-

75



glomerados (cluster) utilizando la variable de área basal de los árboles maduros > 20 cm de DAP. El área basal fue el indicador de disturbio de dosel como un parámetro valido para estimar la cobertura del bosque (Lamprecht 1990). Se utilizó el método de agrupamiento jerárquico average linkage y la distancia euclídea. Para determinar las diferencias significativas de cobertura del dosel se realizó un anova y una prueba de comparación de medias Tukey al 0,05 de nivel de confianza. Así también, se caracterizó la estructura del bosque y la regeneración existente en cada una de las cuatro categorías de disturbio de la cobertura del bosque utilizando medias aritméticas (χ), desviación estándar (DS) y error estándar (EE). Para ello, se utilizó: a) Densidad absoluta= n° de árboles por especie.ha-1 y b) Cobertura = Área basal de una especie m2.ha-1. Para ilustrar mejor el efecto del grado de dis-turbio y los cambios de la composición del bosque se realizó un diagrama de la estructura vertical del bosque utilizando los datos de las densidades de individuos > 20 cm de DAP en un cuarto de hectárea y represento en un eje de 250 m lineales. También se realizó un análisis de componentes principales (PCA) para determinar el grado de asociación de la densidad de las plántu-las <10 cm DAP de diferentes especies leñosas con el grado de cobertura del bosque (área basal de los individuos). Los datos fueron analizados en MS-Excel 2007 e InfoStat 2004.

Resultados Efecto de la tala sobre la estructura del bosque

Mediante el análisis de conglomerados se obtuvieron cuatro diferentes grados de cobertura de dosel, estos representan los grados de intervención de la tala del bosque: I= poco intervenido (dos parcelas), II= intervención moderada (seis parcelas), III= intervenida (24 parcelas) y IV= muy intervenido (ocho parcelas) (Fig. 1). El análisis de Anova y la prueba de comparación de medias de Tukey demuestran que el bosque nublado tiene sig-nificativos grados de cobertura de dosel debido a los disturbios de tala de árboles (p < 0,0001; n= 40; gl= 3). Los diferentes grados de intervención de la cobertura de dosel cambian de 33 ± DS 1,4 m2.ha-1 (poco intervenidos) a 5 ± DS 4,8 m2.ha-1 (muy intervenido) (Fig. 2).

En las categorías menos intervenidas I y II, se observa cla-ramente que los individuos maduros > 60 cm de DAP de P. glomeratus y la clase 40 a 60 cm de W. microphylla son los que componen principalmente el dosel superior del bosque dándole una estructura “saludable”. La intervención de la tala tradicional de los árboles maduros de estas especies, reduce su densidad provocando un fuerte impacto en la reducción de la cobertura de dosel en el estrato superior, densidad de individuos y com-posición del bosque. En los grados de intervención III y IV la perdida de individuos maduros > 60 cm de DAP es un hecho evidente. A medida que avanza la tala de individuos maduros de estas especies empiezan a reducir la cobertura, estratos de dosel y densidad de las especies tolerantes a la sombra, por ejemplo, de W. microphylla y M. osteomeloides en sus clases diamétricas de 20 a 40 cm DAP y analógicamente incrementan la densidad algunas especies pioneras (M. theaezans y A. acuminata) (Fig. 3, Tabla 1).

Efecto de la tala en la regeneración

El análisis de componentes principales clasificó las prefe-rencias ecológicas de la regeneración de acuerdo al nivel de disturbio de dosel bosque. Existen las especies que prefieren

doseles poco disturbados (esciófitas) y especies que prefieren doseles disturbados (heliófitas). La componente principal uno, agrupa a las especies heliófitas que prefieren doseles disturbados del nivel III, como la Lima lima (M. pseudocrenata), Umilsil-tu (V. stipularis), Laurel (Nectandra sp.) y Puka era (Trichilia hirta) otros arbustos como los Llaullis (Berberis weddellii y B. paucidentata), Kuricurisun (Solanum sp.), Coca Coca (Saracha punctata), T’uko (Hesperomeles ferruginia), Huayku huayku (Solanum sp.), Th’olas (Baccharis spp.), Chulo chulo (Brachyo-tum microdon) y otros. Por otra parte, el componente principal

Figura 1. Clasificación de coberturas del bosque >20 cm DAP (Den-drograma). Correlación cofenética= 0,85.

Figura 2. Diferencia de cobertura de dosel en el bosque.

0

10

20

30

40

I II III IVCategoria de dosel

Cob

ertu

ra m

2.ha

-1

0,00 0,66 1,33 1,99 2,65

122179

4037145

31303511182415253628291338162619273

334

127

3928

102134326

20

Promedio (Average linkage)--Distancia: (Euclidea)

23

76



dos, agrupa a las especies esciófitas que se asocian a la presencia de doseles poco y moderadamente disturbados del nivel I y II: Huaycha (W. microphylla), Arrayan (M. osteomeloides), Pino de monte (P. glomeratus), Kacha kacha (C. weberbaueri), Era blanca (B. salicifolius) y Naranjillo (S. columnare). Asimismo, este eje agrupa a las especies totalmente opuestas a la anterior y a las que se prefieren regenerarse en los bosques fuertemente intervenidos del nivel IV como el Kuri (Chusquea sp.) y el Yaku huaycha (M. theazens) (Fig. 4).

Gran parte de la regeneración natural de las especies se agrupa en la clase < 1 cm y de 1—3 cm. Son pocas las especies que llegan a tamaños > 6 cm y menos aún a la clase de 10—20 cm de DAP. Las especies esciófitas en sus fases iníciales empiezan aglomerarse con mayor densidad en las categorías de dosel menos intervenidas, por ejemplo: M. osteomeloides, C. weberbaueri, S. columnare, P. glomeratus y B. salicifolius y W. microphylla. Sin

Nombre científico

I II III IV

20 -

40

40 -

60

60 -

80

> 80

20 -

40

40 -

60

60 -

80

> 80

20 -

40

40 -

60

60 -

80

> 80

20 -

40

40 -

60

Weinmannia microphylla 134 28 80 9 40 5 11 5Podocarpus glomeratus 42 7 28 7 47 26 5 5 45 19 6 1 18 5Myrsine pseudocrenata 14 5 2Arbustos 14 2 5 8 1 2Blepharocalix salicifolius 7 2 2 Condalia weberbaueri 7 5 4 Miconia theaezans 21 9 24 2 21Vallea stipularis 2 Trichilia hirta 1 1 2Myrcianthes osteomeloides 7 2 Alnus acuminata 6 1 5Styloceras columnare 1 Total general 218 35 28 7 164 49 5 5 140 29 6 1 59 12

Tabla 1. Densidad de individuos ind.ha-1 > 20 cm Dap en diferentes categorías de disturbio de dosel por clases de tamaño diamétrico en centímetros.

-4 -3 -1 0 1 3 4CP 1 (38,8%)

-4

-3

-1

0

1

3

4

CP

2 (3

1,1%

)

Coca coca

Era blanca

Huayku huayku Kacha Kacha

KurikurisunLaurel

Llaulli

Naranjillo

Otros arbustos

Pino de monte

Umilsilt'u

Yaku huaycha

I

II

IV

ArrayanHuaycha

Kuri

LaurelLima lima

Puka era I

II

III

IV

Figura 4. Influencia de la cobertura dosel sobre la distribución de la regeneración de especies <10 cm Dap. Análisis de Componentes Principales (60% de explicación de los datos).

Figura 3. Diagrama de la estructura y composición del bosque de neblina en cuatro categorías de disturbio de dosel. Representación en 250 m de longitud.

P. glomeratus

Arbusto

C. werberbaueri

M. pseudocrenataA. acuminata B. salicifolius

M. osteomeloides

> 80 60 -79,9 40 -59,9 20 -39,9

Clases diametricas

W. microphyla M. theaezans

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embargo, destaca que algunas de éstas requieren intervenciones de dosel para que puedan avanzar a clases superiores de tamaño (p.e. P. glomeratus y M. osteomeloides). Contrariamente otras pueden avanzar a clases superiores de tamaño sin problemas debajo del dosel (W. microphylla) (Fig. 5).

Por otra parte, las especies heliófitas pueden iniciar fases de regeneración bajo coberturas de mayor disturbio (Categorias III y IV) y llegan a obtener sin muchas dificultades clases ma-yores de tamaño (> 3 cm de diámetro): p.e. M. pseudocrenata, V. stipularis, T. hirta, M. theaezans y Nectandra sp. y todos los arbustos. Esto les brinda una gran capacidad de resiliencia a la intervención del dosel y una gran ventaja para colonizar bosques disturbados (Fig. 5).

El banco de semillas está conformado principalmente por P. glomeratus, arbustos y escasos árboles latifoliados. El banco de semillas está compuesto en mayoría por semillas no viables que se encuentran podridas y huecas en el piso del bosque. En el caso de P. glomeratus existe de 10 mil a 55000 semillas viables en las diferentes categorías de dosel representando sólo el 3% del total dispersadas por la especie. En el caso de arbustos existe menor cantidad de semillas viables que la anterior, existe hasta 6 mil semillas en bosques con mayor disturbio y este valor representa el 50% de las dispersadas. Por otra parte, en árboles latifoliados en el mejor de los casos existe hasta 10 mil semillas viables en

0,0

0,1

0,2

0

1

2

3

4

1

2

3

0

1

2

3

4

5

01234567

0

1

2

3

4

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2

4

6

8

10

0,0

0,2

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0,8

0

1

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3

0

1

2

3

4

0,0

0,5

1,0

0

2

4

6

8

10

Blepharocalix salicifolius Nectandra sp.

Podocarpus glomeratus

Trichilia hirta

Myrcianthes osteomeloides

Weinmannia microphylla Condalia weberbaueri

Mysine pseudocrenata Styloceras columnare

Vallea stipularis Miconia theaezans Otros arbustos

Categorias de dosel del bosque

Den

sida

d de

plá

ntul

as (i

nd.h

a-1 )

exp

resa

do e

n m

iles

I II III IVI II III IVI II III IV

< 1

3,1--6

1--3

6,1--9,9

Clases de regeneración (cm)

10--19,9

Figura 5. Distribución de la regeneración natural de especies leñosas por clases de tamaño en diferentes grados de intervención del dosel del bosque.

Especie

Cat

egor

ías

No Viables Viables

Den

sida

d To

tal

Ab % Ab %

P. glomeratus

I 345 97 10 3 355

II 1 902 97 55 3 1 957

III 1 094 99 10 1 1 105

IV 590 98 10 2 600

Otros arbustos

I 20 100 0 0 20

II 3 67 2 33 5

III 119 96 5 4 124

IV 6 50 6 50 13

Otros árboles

I 0 0 0 0 0

II 3 25 10 75 13

III 21 100 0 0 21

IV 14 85 3 15 16

Tabla 2. Densidad absoluta (Ab) y relativa (%) del banco de semillas del bosque de acuerdo a categorías de disturbio (expresado en miles por hectárea).

doseles poco intervenidos que representa el 75% de la cantidad de semillas dispersadas. (Tabla 2)

78



DiscusiónLas prácticas de tala tradicional provocan sustanciales mo-

dificaciones en la cobertura y estructura del bosque (categorias III y IV). Causa un impacto en la ordenación de la regenera-ción natural y genera para cada especie diferentes respuestas según el grado de disturbio del dosel y gremio ecológico a la cual pertenece. Los cambios ocasionados se relacionan con la formación de claros de dosel y la perdida progresiva de estratos de dosel de P. glomeratus (estrato superior) y W. microphylla (estrato medio), ocasionando mayores niveles de iluminación a medida que avanza el disturbio. La perdida de estratos de dosel diversificados conllevan a formas doseles monoespecíficos, que en muchos otros estudios ha sido el principal factor para mejorar la regeneración de especies pioneras (principalmente coníferas) (Pinazo et al. 2003, Vaca 2003, Soto y Figueroa 2008); por otra parte, bosques maduros compuestos por doseles multiestrato presentan poca regeneración de especies pioneras (Donoso y Nyland 2005, Coomes et al. 2005).

Es por tanto, que las estratégias de manejo de bosques mon-tanos también deben considerar las diferencias ecológicas de la regeneración entre las esciófitas y heliófitas. Las especies esciófitas son más susceptibles a los disturbios y deben ser las de mayor atención en planes de manejo y aprovechamiento (Felton et al. 2006). Por otra parte, las heliófitas son favorecidas para rege-nerarse ante la ocurrencia de disturbios y formación de claros; éstas son muy importantes en procesos de sucesión natural de bosques, debido a que promueven la regeneración de algunas especies esciófitas, aunque también podrían tornarse invasoras y suprimir la regeneración de especies arbóreas (Días y Armesto 2007). Los planes de manejo deberán tener un enfoque “integral” para la conservación de la diversidad de flora según su gremio ecológico. Para esto se deberá ordenar el bosque, planear medi-das silviculturales y de domesticación de acuerdo necesidades ecológicas de las especies.

Especies esciófitas.- Entre las esciófitas se diferencian las esciófitas “parciales” y “totales”. Las parciales (P. glomeratus y M. osteomeloides) inician su germinación y banco de plántulas bajo sombra; sin embargo, luego requieren luz para elongarse, crecer y ocupar el dosel superior; estas especies son generalmente de una vida longeva. Por otra parte, las esciófitas “totales” (W. microphylla, C. weberbaueri, B. salicifolius y S. columnare) son aquellas que pueden germinar, crecer y permanecer toda su vida bajo sombra, no requieren claros y generalmente ocupan el estrato medio (Fredericksen et al. 2001). Las esciófitas parciales responden bien a la apertura de dosel, debido a que tienen un impresionante banco de plántulas < 3 cm de diámetro en espera ante la probabilidad de ocurrencia de un claro de dosel por dis-turbio natural o de origen antrópico. En el caso de P. glomeratus, esta característica se relaciona con la estrategia de la regeneración natural en “claros” propuesta por Hutchinson (1926) y Holloway (1954) para coniferas Podocarpaceae en Nueva Zelanda.

Si bien P. glomeratus es favorecido por los disturbios de tala, se debe considerar que existen todavía escasos individuos juveniles (> 6 cm) en los bosques intervenidos y éstos tardarían muchos años para crecer y retomar estratos medios y superiores de dosel. Por tanto, no esta demás, tomar las precauciones de regulación y protección de los árboles maduros, ya que la regeneración compuesta por juveniles difícilmente reemplazará a los adultos a corto plazo. Por ejemplo, con la tasa de crecimiento de 0,15

cm.año-1 (reportado por Veillon (1962), para Podocarpus rospi-gliosii en Venezuela) aproximadamente un árbol de 10 cm de DAP tendría que invertir 466 años para alcanzar 80 cm DAP y de ésta forma lograr ocupar el dosel superior del bosque y contribuir a la recuperación de la estructura del bosque.

Por otra parte, las especies esciófitas totales reducen su abun-dancia en bosques disturbados. Para permitir la regeneración y desarrollo de plantines esciófitos es necesario que las zonas de aprovechamiento de madera de la comunidad de Pajchanti no reduzcan de ninguna manera su cobertura del bosque a las categorías III y IV, ya que bajo estas condiciones, estas especies difícilmente pueden germinar, formar un banco de plántulas y crecer. Es imprescindible que el aprovechamiento de P. glome-ratus y otras especies latifoliadas no esten dirigidas a la tala de los árboles mayores a 60 cm de DAP, ya que se pierde la cober-tura y sombra que brindan en el estrato superior y medio del bosque. Es necesario que se fije un diámetro mínimo y máximo de corta de 50 a 60 cm DAP (Ayma-Romay et al. 2007) para mantener la cobertura de estos árboles. Esta medida evitaría que se formen claros grandes y existan mayores daños por su caída. Felton (2006) encontró que no es conveniente aprovechar los árboles más grandes debido a que los daños y claros del bosque se incrementan, así como la colonización de especies heliófitas de rápido crecimiento y de poco valor, las mismas desplazan y quitan la oportunidad de establecimiento a especies esciófitas.

Especies heliófitas.- Se ha visto que las heliófitas (M. pseudo-crenata, V. stipularis, T. hirta y M. theaezans y otros arbustos) son favorecidas cuantiosamente por la tala del bosque, ya que dentro del dosel poco intervenido (Categoría I y II) son muy escasos. Éstos con la tala empiezan a colonizar y dominar la vegetación secundaria. Si bien, estas especies no son prioritarias para iniciar acciones de conservación, éstas ayudan a reconstruir el bosque y proteger los suelos. Al parecer toleran y facilitan el crecimiento de P. glomeratus, C. weberbaueri, S. columnare y B. salicifolius, ya que clases inferiores <6 cm de su regeneración y algunas superiores (10 a 20 cm DAP) se mantienen bajo sus coberturas (Díaz y Armesto 2007). Por tanto, es una buena práctica realizar enrriquemientos de especies esciófitas valiosas bajo el cobijo de éstas especies. Caso contrario, debido a que no tienen especies maderables valiosas, esta vegetación sería susceptible a la quema para la habilitación de cultivos agrícolas. Con el enriquecimiento existiría la perspectiva de que estos bosques formen nuevamente rodales altos con estratos superiores imprescindibles para el funcionamiento normal del bosque.

En este bosque (Categorias III y IV) existen especies de rápido crecimiento denominadas Llaullis (Berberis weddellii y B. paucidentata) y Kuri (Chusquea sp.). Estas especies aparen-temente perjudican la regeneración de esciófitas y otras latifo-liadas arbóreas pioneras debido a que suprimen la posibilidad de regeneración y crecimiento debido a su agresividad para invadir la vegetación secundaria y su fácil regeneración (Donoso y Nyland 2005). Por tanto, sugerimos que se realicen prácticas de eliminación mediante prácticas mecánicas de corta de estas plantas, en zonas donde se requiera fomentar la regeneración de especies esciófitas y heliófitas.

Es necesario que los gobiernos municipales, instituciones y comunidades campesinas puedan iniciar acciones de conser-vación y aplicación de estos criterios ecológicos para mejorar y orientar mejor las prácticas locales de uso de los bosques. Si

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existen algunas especies que son favorecidas por la tala, no sig-nifica que ésta favorece a la regeneración del bosque y tampoco significa que la tala sea un factor dramático para el deterioro de la regeneración. El arte se encuentra en mantener el grado óptimo de cobertura del bosque para permitir el crecimiento de especies esciófitas y heliófitas. Para las esciófitas es necesario destinar una parte de los bosques de categorías I y II como re-servas y de prohibición a la tala; la otra parte, se puede destinar como zona de aprovechamiento de madera con permiso a tala pero teniendo cuidado de generar claros pequeños de dosel. Por otra parte, en los bosques de categorías III y IV se deben destinar como zonas de enriquecimiento de árboles valiosos y eliminación de plantas invasoras.

AgradecimientosSe agradece a la comunidad de Pajchanti por haber brindado

su colaboración, apoyo y tiempo para evaluar el bosque. A la generosa contribución del Programa de Iniciativa Especies Ame-nazadas “Werner Hanagarth”, la Fundación Protección Uso del Medio Ambiente- PUMA. Y también a nuestras queridas familias quienes siempre nos brindan apoyo en las investigaciones.

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bosques estacionalmente secos de Tarapoto



Diversidad, composición y estructura de un hábitat altamente amenazado: los bosques estacionalmente secos de Tarapoto, Perú

Roosevelt García-Villacorta1, 2, §

Diversity, composition, and structure of a highly endangered habitat: the seasonally dry forests of Tarapoto, Peru

1Universidad Nacional de la Ama-zonía Peruana, Iquitos, Perú

2Departamento de Ecología y Biología Evolutiva, Universidad de Michigan, 830 North University, Ann Arbor, MI 48109-1048, USA,

§Dirección actual: Peruvian Center for Biodiversity & Conservation (PCBC). E-mail: [email protected]

ResumenEntre marzo y abril de 2006, la flora de los bosques estacionalmente secos en Tarapoto, San Martín fue estu-diada en diez localidades. En cada una de estas localidades se estableció una parcela de 0,1 ha; cada tallo mayor de 2,5 cm de diámetro fue medido, contado e identificado a especie. Se encontraron 146 especies en 2814 individuos. En toda la zona de estudio, Myrtaceae fue la familia más diversa con 14 especies, seguida por Leguminosae con 12 especies. Igualmente, Annonaceae y Myrtaceae fueron las familias más abundantes en numero de tallos en toda la zona de estudio (461, y 412 tallos totales), mientras que Sapotaceae, con sólo 160 tallos totales, tuvo el valor más alto en área basal, debido a la Quinilla, Manilkara bidentata (A. DC.) A. Chev., el árbol más importante en la estructura de los bosques estacionalmente secos de Tarapoto. Dos espe-cies estuvieron presentes en todos los sitios de estudio: Coccoloba sp. 1, (Polygonaceae) y Oxandra espintana (Spruce ex Benth.) Baill. (Annonaceae), mientras que 53 especies ocurrieron en un solo sitio. Los bosques estacionalmente secos de Tarapoto presentan una diversidad intermedia comparada con otros bosques secos del Neotrópico y similar diversidad a los bosques secos del Pacífico Peruano. La comunidad de árboles en estos bosques pertenece a especies de amplia distribución comparada con las especies de arbustos que tienen distribución restringida a los hábitats de bosques secos. En términos generales las áreas localizadas cerca de la carretera Tarapoto-Juanjui tienen el grado más alto de amenaza y perturbación debido a la extrac-ción maderera y destrucción de hábitat para la creación de campos de cultivos agrícolas. Los bosques más representativos y mejor conservados de esta región se encuentran al Oeste y Sur de Picota, en el Área de Conservación Municipal El Quinillal, y en la cuenca del Río Bombonajillo y Ponasillo. Estos resultados resal-tan la urgencia de conservar estos bosques ante la creciente amenaza de deforestación y pérdida de hábitat prevalente en la región.

Palabras clave: Área de Conservación Municipal, bosque estacionalmente seco, composición florística, diversidad, San Martín, Tarapoto.

AbstractBetween March and April 2006, I studied ten localities with seasonally dry forests located along the Tarapoto-Juanjui road, San Martin. At each site ten 50×2 m transects totalling 1000 m² (0,1 ha) were laid out along a 180 m baseline where all standing trees with diameter at breast height (DBH) greater than 2,5 cm were measured, counted and identified to species. I found a total of 146 species and 2814 individuals with DBH ≥ 2,5 cm. Within the study area, Myrtaceae was the most species rich family with 14 species followed closely by Leguminosae with 12 species. Annonaceae and Myrtaceae had the highest number of individuals (461 and 412, respec-tively), whereas Sapotaceae, with only 160 stems, had the highest basal area. The latter was mainly due to Manilkara bidentata (A. DC.) A. Chev. (“Quinilla”), the most important tree species in the seasonally dry forests of Tarapoto. Two species were present at all sites: Coccoloba sp. 1 (Polygonaceae) and Oxandra espintana (Spruce ex Benth.) (Annonaceae), whereas 53 species occurred only at one site. The seasonally dry forests of Tarapoto have an intermediate diversity compared to the other dry forests in the Neotropics and similar diversity compared to the Peruvian dry forests of the Pacific coast. Most of the tree community in these forests belong to geographically widespread species compared to shrubs that are mostly restricted to dry forests habitats. The areas located near the Tarapoto-Juanjui road (“carretera marginal”) have the most disturbed forests. The best representations of Tarapoto’s seasonally dry forests are located west and south of the locality of Picota, in the Area de Conservación Municipal “El Quinillal”, and in the Bombonajillo and Ponasillo basins. These results highlight the pressing needs for conservation efforts in the area, before these unique forests are forever lost due to the continuing expansion of agricultural fields and logging activities prevalent in the region.

Keywords: Área de Conservación Municipal, seasonally dry forest, floristic composition, diversity, San Martín, Tarapoto.

IntroducciónLos bosques secos Neotropicales se distribuyen en forma

fragmentada desde México hasta el norte de Argentina. Prado y Gibbs (1993) presentaron la hipótesis del ‘Arco pleistocénico’ para sugerir que la naturaleza fragmentada en forma de arco de estos bosques en el presente sugieren la existencia en el pasado de bosques secos con distribución más continua y extensa, espe-cialmente durante el Pleistoceno (18—12 Ma BP) y coincidente con la contracción de los bosques húmedos. Esta hipótesis es apoyada por un reciente estudio de genética poblacional en Astronium urundeuva (Allemão) Engl. (Anacardiaceae), un árbol restringido a los bosques estacionalmente secos del este de Sudamérica (Caetano et al. 2008).

Los bosques estacionalmente secos son más pequeños en estatura y menos complejos florística y estructuralmente que los bosques húmedos tropicales (Murphy y Lugo 1986). Cerca del 42% de los hábitats tropicales y subtropicales corresponden a bosques secos tropicales (Holdridge 1967), y en Sudamérica ellos representan el 22% del área boscosa (Murphi y Lugo 1986). Miles et al. (2006) estimaron que más de la mitad de los bosques secos tropicales que quedan en el mundo (54,2%) están localiza-dos en Sudamérica. Lamentablemente, a lo largo del Neotrópico estos bosques están continuamente desapareciendo debido en parte a la ocupación de asentamientos humanos y el reemplazo de los bosques por campos agrícolas y pastos para ganadería (Maass 1995). Esta situación convierte a las comunidades de bosques secos en uno de los ecosistemas tropicales más amenazados del planeta (Janzen 1988, Maass 1995).


82

García-Villacorta


La presencia de estos bosques esta aparentemente determinada por la cantidad, estacionalidad y distribución anual de las lluvias. Holdridge (1967) propuso que los bosques secos tropicales y subtropicales están localizados en áreas donde la biotemperatura anual es mayor a 17 ºC, y el rango anual de precipitación está entre 250 a 2000 mm. Murphy y Lugo (1986) sugirieron que sólo se necesitan entre dos a tres meses de estación seca para que la composición y estructura del bosque cambie de un bosque húmedo a un bosque seco tropical. Asimismo, Gentry (1995) usó el valor de 700—1600 mm de precipitación anual, con al menos una estación seca, como limite para definir los bosques secos en su análisis florístico de bosques secos Neotropicales. Estas diferencias en precipitación también son importantes en los tipos de bosques secos que existen en el Perú: por ejemplo cerca de 1020 mm en los bosques estacionalmente secos de Tarapoto, hasta un ambiente más árido en los bosques secos de Tumbes, que reciben un mínimo de 567 mm de lluvia anual (INRENA 1995).

ONERN (1976), basado en el trabajo de Holdridge (1947), usó bio-temperatura, precipitación y humedad ambiental para clasificar los bosques secos peruanos en dos tipos: bosques muy secos y bosques secos. Este último fue dividido en cinco subtipos: bosques secos tropicales, bosques secos tropicales pre-montanos, bosques secos sub-tropicales, bosques secos tropicales montanos bajos y bosques secos sub-tropicales montanos bajos. Los prime-ros dos subtipos fueron reportados para el departamento de San Martín (ONERN, 1976). En la misma línea, una clasificación más concisa de los bosques estacionalmente secos peruanos fue presentada por Linares-Palomino (2006): bosques tropicales estacionalmente secos ecuatoriales, bosques tropicales estacional-mente secos inter-Andinos y bosques tropicales estacionalmente secos del Este. Por otro lado, un análisis reciente muestra que los bosques estacionalmente secos de Tarapoto tienen una flora única, muy diferentes a los bosques estacionalmente secos inter-Andinos y del Pacifico (Linares-Palomino, 2006).

Los bosques estacionalmente secos de Tarapoto son particu-larmente interesantes por estar aislados de otros bosques secos peruanos, al Este de los Andes. Ellos ocupan las partes bajas y colinosas del bajo Río Mayo y Río Huallaga, en el área cono-cida como Huallaga central. De acuerdo al mapa ecológico del Perú, los bosques estacionalmente secos de Tarapoto son parte de un área más grande que incluye las localidades de Tarapoto, Bellavista y Juanjui. Bosques similares a los que ocurren en Ta-rapoto aparecen luego más al sur, en la confluencia de los Río Ene y Perené, y finalmente cerca de la localidad de Quillabamba (INRENA 1995).

La mayor parte de los esfuerzos para estudiar y conservar los bosques secos en el Perú han sido dedicados a los bosques de Tumbes y Piura (Linares-Palomino 2002, Leal-Pinedo y Linares-Palomino 2005, Linares-Palomino y Ponce Álvarez, 2005). Pocos estudios han sido realizados para mejorar el co-nocimiento de los bosques estacionalmente secos de Tarapoto, y los que se hicieron, estuvieron limitados a una sola localidad (Bridgewater et al. 2003, Phillips y Miller 2004). Aun peor es nuestro conocimiento sobre su estado de conservación conside-rando que una importante carretera, la Carretera Marginal de la Selva, cruza por entero el Huallaga Central. Este estudio tuvo como meta principal obtener información básica sobre la flora de los bosques estacionalmente secos de Tarapoto usando un

protocolo de muestreo consistente que nos permitiera conocer su diversidad, estructura y endemismo. Así mismo se evaluó el estado de conservación de estos boques para sugerir donde focalizar los esfuerzos para conservar de este importante hábitat en el Noreste del Perú.

Material y métodosLugares de estudio

Las localidades que aun conservan remanentes bosques esta-cionalmente secos fueron seleccionadas usando una imagen de satélite Landsat TM (bandas 4, 5 y 7, fecha de toma 7 noviembre 1999, path= 8, row= 065) descargada del Global Land Cover Facility (http://glcf.umiacs.umd.edu/index.shtml). Para ubicar algunas localidades específicas se comparó la imagen con el mapa de vegetación de San Martín elaborado por el IIAP (Encarnación, 2004). Los lugares seleccionados se ubican en tres provincias del departamento de San Martín: San Martín, Picota y Bellavista. Para seleccionar los lugares específicos de muestreo se tuvo en consideración su accesibilidad y estado de conservación. Esto último se verificó por la ausencia de áreas perturbadas y campos de cultivo cercanos. Los suelos fueron predominantemente de color negro con piedras grandes y pequeñas dispersas en el te-rreno. El clima en la región de estudio tiene dos estaciones bien marcadas: húmeda (octubre-marzo) y seca (abril-setiembre). La precipitación media anual en Tarapoto es 1164,4 mm mientras que en Juanjui es 1433,3 mm. Hay poca variación en la tempe-ratura en ambas localidades, con un valor medio de 26 ºC.

Inventario de Plantas

En total se instalaron ocho parcelas de 0,1 ha (1000 m²), una de 500 m² (Paucar) y otra de 700 m² (Ledoy) para un total de 10 localidades muestreadas (Fig. 1). Todas las parcelas de estudio estuvieron localizadas tan lejos como fue posible de áreas de cultivo, bosques secundarios y pastos. Las parcelas fueron establecidas en laderas de colinas, sobre terrenos alta-mente disectados, con pendientes a veces alcanzando los 70º o más de inclinación. Cada parcela consistió de una línea base de 180 m en el cual 10 transectos de 50x1 m fueron distribuidos perpendicularmente en la línea base y distanciados cada 20 m (Phillips y Miller, 2004). Cinco transectos estaban orientados hacia un lado de la línea base y cinco transectos hacia el otro lado, muestreando efectivamente 180×100 m (1,8 ha) de bosque

12

34 5 6

78910

San Martín

Amazonas

La Libertad

Huánuco

Loreto

78°0’0”W 77°0’0”W 76°0’0”W 75°0’0”W 74°0’0”W

8°0’0”S

7°0’0”S

6°0’0”S

0 120km

PerúTarapoto

Juanjui

Figura 1. Mapa del departamento de San Martín y los sitios de estudio. (1) Juan Guerra, (2) Yacucatina, (3) Pucacaca, (4) Nueva Union, (5) Ponaza, (6) Paucar, (7) Bombonajillo, (8) Nuevo Control, (9) Biabo, (10) Ledoy.

83



en cada sitio, excepto en los casos de parcelas más pequeñas. Todos los tallos más grandes de 2,5 cm de diámetro a la altura del pecho (DAP) fueron contados e identificados a especie o morfoespecie. Toda planta que no podía ser referida a un espé-cimen previamente muestreado fue colectado para su posterior identificación en el herbario.

Todas las plantas colectadas fueron preservadas en alcohol y secadas en las instalaciones del herbario USM del Museo de His-toria Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima. Las colecciones de plantas fueron separadas en especies o morfoespecies para crear listados florísticos consistentes para cada parcela. Una copia completa de las colecciones (RG 4150-4650) está depositada en el herbario USM.

Variación topográfica

Para caracterizar la topografía de cada parcela, se registraron cambios en la pendiente cada 20 m a lo largo de la línea base uti-lizando un clinómetro Suunto™. Se midió también la pendiente dentro de los 20 m de intervalo cuando se encontró cambios substanciales en la pendiente. Paucar y Ledoy tuvieron menos puntos de medición debido al menor tamaño de las parcelas.

Análisis de los Datos

Para cada parcela calculé la densidad relativa, dominancia relativa, frecuencia relativa y el Índice de Valor de Importancia de especie (IVI)(Curtis y McIntosh 1951) usando las siguientes formulas:

Densidad Relativa: DeRj = 100×Dej/∑Dej

Dominancia Relativa: DoRj = 100×Doj/∑Doj

Frecuencia Relativa: FRj = 100×Fj/∑Fj

Índice de Valor de Importancia = IVIj = DeRj + DoRj + FRj

Donde: Dej es el número total de tallos de la especie j en todas las parcelas, Doj es el área basal total de la especie j en todas parcelas, Fj es el número de parcelas donde esta presenta la especie j.

El porcentaje de similitud florística entre parcelas fue de-terminado calculando los coeficientes de similitud de Jaccard (usando datos de presencia/ausencia) y Bray-Curtis (usando datos de abundancia) (Magurran 1988).

Para representar visualmente las diferencias (o similitudes) de la flora entre sitios, se utilizó un análisis de agrupamiento y dos métodos de ordenación: Principal Coordinates Analysis (PCoA) y Non-metric Multidimensional Scaling (NMDS) (McCune y Grace 2002). En el análisis de agrupamiento se usó el índice de distancia de Bray-Curtis con datos de abundancia para calcular la similitud florística entre parcelas y el promedio de grupos (UPGMA) como método de enlace entre grupos. PCoA y NMDS son métodos de ordenación flexibles que permiten escoger el índice de similitud más apropiado en los cálculos. En este estudio usamos el índice de Bray-Curtis con datos de abundancia. NMDS representa en una matriz de dos dimensiones las distancias jerárquicas originales entre parcelas. Ambos métodos de ordenación representan juntas las parcelas que son florísticamente similares. El hecho que diferentes mé-todos de ordenación y análisis de agrupamiento resulten en el mismo patrón florístico reforzaría la conclusión que este patrón es real y no un artefacto del método usado.

Para estimar la eficacia del número de parcelas usadas en capturar la diversidad florística de los bosques secos de Tarapoto, se usaron las listas del inventario total para crear una curva de especies-área. También, los datos de abundancia en cada una de las parcelas fueron usados para crear una curva especies-distancia y estimar cuantas parcelas más se necesitarían para tener un lis-tado consistente de especies a través de las parcelas. A diferencia de la curva especies-área que esta basado en datos de presencia/ausencia, la curva especies-distancia usa datos de abundancia y proporciona una estimación del número de parcelas requeridas para tener una composición de especies consistente en toda el área de estudio.

Se determinó que familia y especie fue la más abundante y tuvo la mayor área basal en todo el inventario. Para investigar la estructura poblacional en estos bosques se calculó el área basal y número de tallos en cuatro clases diamétricas: 2,5—5, 5—10, 10—30, ≥30 cm. Estas clases diamétricas representan la estruc-tura total del bosque desde juveniles hasta árboles adultos.

Diversidad

Los valores de diversidad por parcela fueron calculados de dos maneras: contando cuantas especies fueron encontrados en cada parcela (riqueza de especies) y calculando el valor Alfa de Fisher por parcela. Alfa de Fisher es un índice de diversidad que ha mostrado ser consistente a variaciones de abundancia comparado con otros índices de diversidad, y es cada vez más usado en comparaciones de diversidad florística entre parcelas (Condit et al. 1998, Phillips y Miller 2004).

Los métodos de ordenación, análisis de agrupamiento, similitud florística y cálculos del índice de Alfa de Fisher fue-ron realizados en el programa PAST v1.4 (http://folk.uio.no/ohammer/past). PC-Ord v4.01 fue usado para crear la curva especies-área y la curva especies-distancia. Todos los otros análisis fueron ejecutados en Minitab™ y Excel™.

Estado de conservación de los bosques secos

Para ayudar en la determinación del grado de conservación de los bosques estacionalmente secos inventariados, se asignó una categoría de amenaza de acuerdo al grado de perturbación observado en diez lugares de estudio: ligeramente amenazado (relativamente extensas áreas de bosques secos >1000 ha, carre-teras distantes, cultivos esporádicos), medianamente amenazado (extensiones medianas de bosques secos >100 ha y <1000 ha, caminos o cultivos presentes), fuertemente amenazado (frag-mentos de bosques secos <100 ha, grandes áreas degradadas, caminos y cultivos cercanos al área de estudio).

ResultadosPatrones de diversidad

Cientocuarentaiseis especies y morfoespecies fueron re-gistradas en las diez localidades estudiadas (Apéndice 1). De estas, 75 fueron identificadas a nivel de especie, 40 a nivel de género, y 25 sólo pudieron ser identificadas a nivel de familia. Seis morfoespecies no fueron identificadas. Las morfoespecies registradas como indeterminados posiblemente representan extensiones de rango de especies reportadas en otros bosques secos, son generalistas de hábitat de bosques húmedos que lle-gan a extenderse hacia los bosques secos (e.g. Trichilia sp. 1, T. Pennington, com. pers.), o pueden representar nuevas especies para la ciencia (p. ejem. Croton sp. 1, Euphorbiaceae, P. Berry,

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García-Villacorta


com. pers.). La Tabla 1 muestra en resumen las características de las parcelas de estudio.

La curva especies-área muestra que este estudio capturó una gran proporción de la diversidad de especies en los bosques secos de Tarapoto (Fig. 2). La curva especies-distancia muestra que sólo cuatro a cinco parcelas de las dimensiones usadas en

este estudio son suficientes para capturar consistentemente la composición de especies en estos bosques.

Las cinco familias más importantes en número de especies en el inventario total fueron: Myrtaceae (14 especies), Legu-minosae (12), Sapotaceae (10), Rubiaceae (9), y Annonaceae (7) (Tabla 2).

A nivel de género los cinco géneros con más especies en los bosques secos de Tarapoto son: Myrcia (5 especies, Myrtaceae), Pouteria (5, Sapotaceae), Trichilia (5, Meliaceae), Coccoloba (4, Polygonaceae), y Neea (4, Nyctaginaceae) (Tabla 3).

Estructura del bosque

El bosque en general tuvo baja altura oscilando entre 7—20 m, con algunos árboles emergentes alcanzando ca. 25 m (p.e. la palmera “inchawi”, Siagrus sancona H. Karst., Arecaceae). Casi la mitad de los tallos (48,9%) estuvieron representados en la clase diamétrica más pequeña de 2,5—5 cm (Fig. 3a). La clase diamétrica más grande (≥30 cm) estuvo representado por sólo 50 tallos que corresponde a 1,7% del número total de tallos (Fig. 3a). La clase diamétrica de 10—30 cm fue la clase dominante en área basal con 43,2% del total, seguido por la clase diamétrica ≥30 cm con 34,6% (Fig. 3b).

Familia N.° especies N.° ind. Área basal (cm²)

Myrtaceae 14 412 18621,83Fabaceae 12 178 12818,48Sapotaceae 10 160 69696,10Rubiaceae 9 131 8723,83Annonaceae 7 461 21392,36Nyctaginaceae 6 24 998,86Polygonaceae 6 193 8308,07Apocynaceae 5 16 3218,95Capparidaceae 5 127 6286,97Euphorbiaceae 5 105 7825,51Meliaceae 5 172 11798,47Moraceae 5 86 11833,37Otras 57 749 43593,00Total 146 2814 225115,80

Tabla 2. Diversidad por familia, área basal y abundancia de especies en los bosques estacionalmente secos de Tarapoto. En negrita las familias con mayor área basal.

Sitio Área basal (cm²) Riqueza de especies Tallos por 0,1 ha Alpha de Fisher Nivel de

perturbación Elevación (m)

Juan Guerra 34203,14 50 280 17,72 2 191Yacucatina 24012,22 51 320 17,11 2 527Pucacaca 26638,54 56 371 18,32 2 322Paucar 8777,46 33 78 21,58 3 503Nueva Unión 21524,94 51 296 17,76 2 384Biabo 18593,33 50 380 15,41 1 393Bombonajillo 27736,10 43 283 14,11 1 304Ledoy 18700,42 39 194 14,70 2 273Nuevo Control 22835,60 45 329 14,10 3 284Ponaza 22094,05 51 283 18,16 2 260

Tabla 1, Características de la flora en 10 muestras (0,1 ha cada uno) de bosques estacionalmente secos de Tarapoto, San Martín. Nivel de Perturbación: 1 (ligeramente amenazado), 2 (medianamente amenazado), 3 (fuertemente amenazado), Paucar y Ledoy tuvieron 0,05 ha y 0,07 ha respectivamente.

0,0

0,8

0,6

0,4

0,2

Distancia �oristica prom

edio

Especies

Distancia

0 4 8

0

40

80

120

160

Núm

ero

prom

edio

de

espe

cies

Figura 2. Curva especies-área y curva de distancia florística (Bray-Curtis) entre las muestras y el total de especies encontradas en los bosques estacionalmente secos de Tarapoto. Las líneas con puntos representan bandas de confidencia.

2,5–5 5–10 10–30 >30

Diámetro a la altura del pecho (DAP- cm)

Are

a ba

sal (

cm2 )

Núm

ero

de ta

llos

1500

1000

500

0

120000

100000

80000

60000

40000

20000

0

Figura 3. Estructura poblacional de los bosques estacionalmente secos de Tarapoto de acuerdo a área basal (a)(arriba) y número de tallos (b) (abajo)de acuerdo a cuatro clases diamétricas.

(a)

(b)

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Biabo tuvo el más alto de número de tallos (380 tallos) mien-tras Juan Guerra, Ponaza y Bombonajillo tuvieron el número más bajo por parcela (280, 283 y 283 respectivamente). El número promedio de tallos sin incluir Paucar y Ledoy fue 318 tallos. Juan Guerra, Bombonajillo y Pucacaca, en este orden, tuvieron el área basal más alto debido al número alto de tallos en la clase diamétrica ≥10 cm de diámetro (Tabla 4).

Más de la mitad de los árboles con DAP ≥30 cm (56%, 28 tallos) pertenecieron a Manilkara bidentata (A. DC.) A. Chev. (“Quinilla”, Sapotaceae), el cual al mismo tiempo tuvo el valor IVI más alto (Apéndice 1). La segunda especie más importante en esta clase diamétrica perteneció a una Myrtaceae (Myrcia sp. 3, “shucshumbo”), fuertemente explotada localmente para producir carbón (Bedmar García, Yacucatina, com. per.). El tallo con diámetro más grande en todo el inventario (79,2 cm de DAP) perteneció también a un árbol de “Quinilla” (M. bi-dentata) seguido por especies menos comunes como Brosimum sp. 1 (Moraceae) y Schinopsis peruviana (Anacardiaceae), ambos con aproximadamente 50 cm de DAP. 17% de los árboles en la clase diamétrica de 10—30 cm DAP pertenecieron al árbol me-diano Oxandra espintana (Spruce ex Benth.) Baill. (“espintana”, Annonaceae), seguido de nuevo por “Quinilla”, y Trichilia sp. 1

(“uchumullaca”, Meliaceae) con 5,9% y 5,7% del número total de tallos respectivamente.

Casi un décimo (10,7%) del tamaño de clase entre 5 a 10 cm DAP perteneció a O. espintana (Annonaceae) seguido por Maytenus macrocarpa (Ruiz & Pav.) Briq. (“chuchuhuasi”, Ce-lastraceae), Coccoloba sp. 3 (Polygonaceae) y Gustavia elliptica S.A. Mori (“chopé”, Lecythidaceae) con 5,3%, 5,3% y 4,2% respectivamente. Las especie de sotobosque localmente conocido como “chopé” (G. elliptica) fue inusualmente abundante en la parcela Nuevo Control donde representó 15% del total de área basal y 26% del número total de tallos. De hecho, del total de 96 individuos registrados en toda el área de estudio, 86 individuos (90%) fueron registrados solamente en esta parcela.

En el tamaño de clase más pequeño de 2,5—5 cm de DAP, cuatro especies representaron más del 30% del número total de tallos: Myrcia sp. 1 (9,5%, 131 tallos, (Myrtaceae), O. espintana (8,3%, 115 tallos, Annonaceae), Xylopia cuspidata (6,6%, 91 tallos, Annonaceae) y Myrcia sp. 4 (5,7%, 78 tallos, Myrtaceae). La tabla 4 muestra las diez especies más abundantes en cada parcela de estudio.

Composición florística

Tanto el PCoA como el análisis NMDS mostraron los mis-mos patrones de relaciones entre parcelas y sólo se presentan los resultados del análisis NMDS (Figs. 4). En ambos análisis la parcela de Paucar se comportó como una parcela atípica, sin agruparse consistentemente con las otras parcelas. Dos razones me hacen hipotetizar que este comportamiento atípico no es debido al menor tamaño de las parcelas. Primero, la parcela en Ledoy también tuvo un tamaño menor al de las otras parcelas de estudio y sin embargo la composición encontrada fue suficiente para que esta parcela se agrupe con uno de los grupos florísticos encontrados en toda el área de estudio. Segundo, durante el trabajo de campo en Paucar fue evidente que la composición

Género Nº Especies

Myrcia (Myrt) 5Pouteria (Sapo) 5Trichilia (Meli) 5Coccoloba (Poly) 4Neea (Nyct) 4Brosimum (Mora) 3Capparis (Capp) 3Erythroxylum (Eryt) 3Ocotea (Laur) 3Tabebuia (Bign) 3Allophylus (Sapi) 2

Tabla 3. Los géneros más diversos en los bosques estacionalmente secos de Tarapoto, Familias abreviadas en paréntesis.

Biabo PucacacaYacucatina

PonazaJuan Guerra

Nueva Unión

Ledoy

Bombonajillo

Nuevo Control

Paucar

Eje 2

Eje 1-0,5 -0,3 -0,1 0,1 0,3

-0,24

-0,08

0,08

0,24

0,4

Figura 4. Non-metric multidimensional scaling (NMDS) de los sitios de estudio. Parcelas florísticamente similares están más juntos que parcelas florísticamente diferentes.

Juan

Gue

rra

Yacu

catin

a

Puca

caca

Pauc

ar

Nue

va U

nión

Biab

o

Bom

bona

jillo

Ledo

y

Nue

vo C

ontro

l

Pona

za

0,6

1,0

0,8

0,4

0,2

0,0

Sim

ilitu

d

Figura 5. Análisis de agrupamiento basado en la similitud entre parcelas (índice Bray-Curtis). Similitud entre parcelas varía desde cero (parcelas complemente diferentes) hasta uno (parcelas com-pletamente similares).

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García-Villacorta


de su flora era más similar a la que se encuentran en los bosques más húmedos del Sur de San Martín y posiblemente reflejen su cercanía a estos hábitats.

Además de Paucar otros tres grupos fueron evidentes en ambos diagramas: 1) Biabo, Pucacaca y Yacucatina, 2) Ponaza, Juan Guerra y Nueva Unión, 3) Ledoy, Bombonajillo y Nuevo Control. Estos grupos de parcelas comparten una flora más

similar entre si que con los otros grupos. Este mismo patrón fue evidente en el diagrama del análisis de agrupamiento (Fig. 5).

El porcentaje de similitud entre parcelas varió entre 17% a 49% usando datos de presencia/ausencia y entre 9% a 53% usando datos de abundancia (Tabla 5). En general el porcentaje de similitud entre parcelas se incrementa cuando se incluyeron datos de abundancia. Por ejemplo, la similitud florística entre

Sitio Especies

N.o de Tallos por 0,1

Ha

Sitio Especies

N.o de Tallos por 0,1

Ha

Juan

Gue

rra

Trichilia sp. 1 26

Biab

o

Myrcia sp. 1 120Oxandra espintana (Spruce ex Benth.) Baill. 25 Oxandra espintana (Spruce ex Benth.) Baill. 43Myrcia sp. 2 18 Erythroxylum lucidum Kunth 43Manilkara bidentata (A. DC.) A. Chev. 16 Simira rubescens cf. 16Drypetes amazonica Steyerm. 14 Cordia alliodora (Ruiz & Pav.) Oken 13Brosimum sp. 1 13 Alseis peruviana Standl. 12Allophylus loretensis cf. 12 Arecaceae sp. 1 11Erythroxylum shatona J.F. Macbr. 9 Indet. 4 10Capparis petiolaris Kunth 9 Fabaceae sp. 1 9Capparis mollis Kunth 9 Brosimum sp. 1 6

Yacu

catin

a

Oxandra espintana (Spruce ex Benth.) Baill. 65

Bom

bona

jillo

Zygia coccinea aff. 42Maytenus macrocarpa (Ruiz & Pav.) Briq. 33 Myrcia sp. 4 37Myrtaceae sp. 6 26 Triplaris americana L. 25Coccoloba sp. 3 24 Capparis petiolaris Kunth 23Trichilia rubra C. DC. 15 Trichilia sp. 1 16Simira rubescens cf. 9 Oxandra espintana (Spruce ex Benth.) Baill. 11Manilkara bidentata A. DC.) A. Chev. 9 Allophylus loretensis cf. 11Platymiscium sp. 1 9 Trichilia maynasiana C. DC. ssp. maynasiana 10Erythroxylum lucidum Kunth 9 Manilkara bidentata (A. DC.) A. Chev. 9Drypetes amazonica Steyerm. 8 Brosimum sp. 1 8

Puca

caca


Ledo

y

Pouteria sp. 1 21Indet. 4 27 Sorocea trophoides W.C. Burger 16Maytenus macrocarpa (Ruiz & Pav.) Briq. 23 Oxandra espintana (Spruce ex Benth.) Baill. 14Cordia alliodora (Ruiz & Pav.) Oken 21 Xylopia cuspidate Diels 13Myrcia sp. 4 20 Protium puncticulatum J.F. Macbr. 12Simira rubescens cf. 17 Trichilia sp. 1 10Capparis mollis Kunth 16 Croton glabellus L. 10Capparis petiolaris Kunth 16 Randia armata (Sw.) DC. 10Myrcia sp. 3 16 Ocotea bofo Kunth 10Mosannona Raimondi (Diels) Chatrou 12 Pouteria sp. 2 9

Pauc

ar


Nue

vo C

ontr

ol

Gustavia elliptica cf. 86Mosannona Raimondi (Diels) Chatrou 10 Xylopia cuspidata Diels 48Crematosperma sp. 1 6 Myrcia sp. 4 23Xylopia cuspidata Diels 5 Trichilia maynasiana C. DC. ssp. Maynasiana 18Pouteria subrotata cf. 5 Pouteria sp. 1 14Fabaceae sp. 1 4 Mosannona Raimondi (Diels) Chatrou 12Pouteria sp. 1 4 Pouteria sp. 2 12Protium puncticulatum J.F. Macbr. 3 Zygia coccinea aff. 11Clavija sp. 1 3 Coccoloba sp. 2 10Cordia alliodora (Ruiz & Pav.) Oken 2 Trichilia sp. 1 8

Nue

va U

nión

Myrcia sp. 1 25

Pona

za

Oxandra espintana (Spruce ex Benth.) Baill. 25Coccoloba sp. 3 23 Maytenus macrocarpa (Ruiz & Pav.) Briq. 21Oxandra espintana (Spruce ex Benth.) Baill. 20 Coccoloba sp. 3 20Zygia coccinea aff. 20 Drypetes amazonica Steyerm. 17Myrcia sp. 5 19 Xylopia cuspidata Diels 16Ocotea sp. 1 15 Manilkara bidentata (A. DC.) A. Chev. 16Croton sp. 1 13 Trichilia rubra C. DC. 11Allophylus loretensis cf. 11 Trichilia sp. 1 10Simira rubescens cf. 10 Erythroxylum shatona J.F. Macbr. 10Trichilia sp. 1 10 Allophylus loretensis cf. 9

Tabla 4. Las 10 especies más abundantes en cada muestra de bosque estacionalmente seco de Tarapoto estudiado.

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Pucacaca y Yacucatina fue 32% cuando se usó datos de presen-cia/ausencia (coeficiente de Jaccard) mientras que este valor se incrementó a 50% cuando se incluyó en el análisis la abundancia de cada especie en las parcelas (coeficiente Bray-Curtis). Casos similares ocurrieron con los valores de Ponaza vs. Juan Guerra (de 38 a 53%), Ponaza vs. Yacucatina (de 36 a 50%) y Pucacaca vs. Yacucatina (de 32 a 50%). La parcela de Paucar tuvo el valor más bajo de similitud florística con respecto a otras parcelas. Este valor varió entre 17—29% con datos de presencia/ausen-cia y 12—24% con datos de abundancia (Tabla 5). La figura 5 muestra una representación gráfica de las similitudes florísticas usando el índice de Bray-Curtis.

DiscusiónEste estudio actualiza el número de especies leñosas reporta-

das por Linares-Palomino (2006) para Tarapoto de 108 a 146 especies. Usando el mismo protocolo de muestreo que el usado en este estudio, A. Gentry reportó que los bosques secos de los Cerros de Amotape tenían 43 especies (Phillips y Miller 2004), un poco menos que las 50 especies en promedio encontradas en Tarapoto. Una comparación de la diversidad de especies en muestras de 0,1 ha de bosques secos del Neotrópico muestra que la región de Tarapoto tiene una diversidad intermedia. Así por ejemplo la parcela en Bombonajillo con 43 especies es similar a los bosques secos del Cerro de Amotape en la región del Pacífico Peruano (Phillips y Miller 2002). Bosques más pobres en número de especies en tamaño de muestra similar ocurren en Calipán, México, con sólo 22 especies (Trejo y Dirzo 2002). Comparado con otras 60 muestras de bosques secos del Neotrópico las parcelas de Yacucatina, Nueva Unión y Ponaza (con 39, 40 y 41 especies respectivamente) tienen el número promedio de especies que se espera encontrar en muestras de 0,1 ha (R. García, datos no publicados). Los bosques secos más diversos en muestras similares se encuentran en Bolivia, en la zona de Nuevo Mundo y Río Negro, con 69 y 70 especies res-pectivamente (Phillips y Miller 2002).

El índice Alfa de Fisher varió de 14,1 (Nuevo Control y Bom-bonajillo) y 21,6 (Paucar). El valor relativamente alto del índice de Fisher en Paucar es notable si se tiene en cuenta el tamaño del muestreo (0,05 ha). El índice Alfa de Fisher es un índice de diversidad consistente (aun en comparaciones de muestras con número diferente de tallos y tamaño de parcela, Condit et

al. 1998). Así, el mayor valor de Paucar puede probablemente reflejar su alta diversidad comparada a las otras parcelas (Tabla 1). Es de mencionar que la parcela en Paucar tenía elementos florísticos ligeramente diferentes de las otras muestras de bosques secos en Tarapoto y podría representar un bosque en transición de bosque seco a uno más húmedo con mayor diversidad. Pu-cacaca y Ponaza siguieron a Paucar en los valores altos de Alfa de Fisher con 18,32 y 18,16 respectivamente. La riqueza de especies por parcela (excluyendo a Paucar y Ledoy que tuvieron muestras de diferente tamaño) tuvo el valor más alto en Pucacaca (56 spp.) y más bajo en Bombonajillo (43 spp.).

En su única muestra (0,1 ha) de los bosques estacionalmente secos de Tarapoto, Gentry (1995) encontró que Myrtaceae (7 spp.) fue la tercera familia más importante en número de espe-cies, después de Leguminosae y Rubiaceae. El presente estudio coloca Myrtaceae a la cabeza en número de especies en toda la zona estudiada, ocupando la primera posición en número de especies en Juan Guerra, Pucacaca y Nueva Unión, y la segun-da posición en Ledoy, Biabo y Yucacatina. El género Myrcia es de resaltar ya que tuvo tres especies diferentes a la cabeza de las diez especies con el valor más alto de IVI en toda la región estudiada (Apéndice 1). En Santo Tomas (Colombia) y los bos-ques secos de Esmeraldas y Perro Muerto, Pacífico ecuatoriano, Myrtaceae también ocupa una posición prominente (Phillips y Miller 2004).

Ninguno de los géneros más diversos en el área estudiada (Myrcia, Pouteria, Trichilia, Coccoloba, Neea) está restringido a los ambientes de bosques secos sino que son ampliamente distribuidos en el Neotrópico. Este resultado concuerda con un análisis florístico previo de 28 muestras de bosques secos, donde se encontró que más de la mitad de ca. 350 géneros de plantas leñosas que ocurren en los bosques secos del Neotrópico estu-vieron también distribuidos en los bosques húmedos (Gentry, 1995). Hay que resaltar sin embargo que otros géneros, espe-cialmente arbustivos y herbáceos, contienen especies restringidos o presentan inusual diversidad en los bosques estacionalmente secos de Tarapoto (ver más abajo).

La evaluación completa del número total de especies en-démicas no es posible en este trabajo ya que casi la mitad de las especies identificadas solo pudieron determinarse a nivel de género. Esto fue en parte una consecuencia inevitable de colectar especimenes estériles. Más trabajo de revisión en otros herbarios o colección de especimenes fértiles pueden mejorar nuestro conocimiento del rango de distribución las especies en los bosques secos de Tarapoto. A pesar de esta dificultad algunos de las especies más importantes en el área de estudio fueron completamente identificados. Para determinar su grado de endemismo se compiló la distribución geográfica de estas especies mediante la búsqueda en diversas fuentes que incluyó Tropicos, (Missouri Botanical Garden, www.mobot.org) y la base de datos de New York Botanical Garden.

El helecho epífito Platycerium andinum Baker es el único representante del género Platycerium que se encuentra en las Américas. Esta especie fue la más común en bosques secos con abundancia de árboles de “Quinilla” (M. bidentata, Sapota-ceae). El patrón de ramificación amplio de estos árboles parece convertirlo en un hospedero perfecto para el establecimiento y crecimiento de individuos de esta especie de helecho. P. andi-num sólo se encuentra en Perú en los bosques estacionalmente

JG YA PU PA NU BI BO LE NC POJG 0,31 0,28 0,17 0,33 0,37 0,33 0,33 0,27 0,38YA 0,36 0,32 0,18 0,36 0,36 0,24 0,23 0,20 0,36PU 0,36 0,50 0,17 0,34 0,29 0,27 0,23 0,23 0,41PA 0,16 0,14 0,17 0,24 0,19 0,23 0,22 0,22 0,29NU 0,40 0,39 0,32 0,18 0,31 0,42 0,32 0,37 0,38BI 0,30 0,34 0,34 0,12 0,32 0,26 0,31 0,25 0,40BO 0,39 0,19 0,28 0,18 0,40 0,14 0,32 0,49 0,42LE 0,32 0,19 0,19 0,24 0,27 0,18 0,30 0,33 0,32NC 0,23 0,12 0,21 0,18 0,28 0,09 0,43 0,35 0,35PO 0,53 0,50 0,38 0,20 0,42 0,27 0,40 0,35 0,27

Tabla 5, Similitud florística entre pares de parcelas estudiadas, Parte superior derecha basado en el coeficiente de similitud Jaccard con datos de presencia/ausencia, Parte inferior izquierda basado en el coeficiente de similitud Bray-Curtis con datos de abundancia, JG= Juan Guerra, YA= Yacucatina, PU= Pucacaca, PA= Paucar, NU= Nueva Unión, BI= Biabo, BO=Bombonajillo, LE= Ledoy, NC= Nuevo Control, PO= Ponaza,

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ción taxonómica. También será necesario colectar con mayor intensidad la flora de hierbas y arbustos donde posiblemente se encuentren la mayoría de las especies restringidas a los bosques estacionalmente secos de Tarapoto.

En los análisis de ordenación y agrupamiento fue posible definir tres grupos con flora similar (Figs. 4 y 5) que podría estar relacionado a patrones climatológicos prevalentes en el área. Los valles y montañas del área estudiada están variadamente localizados más cercanos o alejados de las fuentes de agua, don-de el Río Huallaga es el más importante, pero teniendo otros como el Río Biabo, Bombonajillo y Ponasillo hacia el Sureste de Tarapoto. Estas diferencias en distancias de las fuentes de agua pueden influenciar el microclima de los valles del Huallaga Central y por ende el movimiento de los dispersores de semillas a través de los bosques secos. La abundancia de algunas especies como Myrcia sp. 3 (“shucshumbo”) por ejemplo parece ser más importante en sitios ubicados al norte de Nueva Unión (Juan Guerra, Yacucatina, Pucacaca), y el árbol endémico S. peruviana (Anacardiaceae) es más abundante en Juan Guerra y Yucacatina. Es posible, que la manera en que las parcelas están agrupadas en el análisis de ordenación sea un reflejo de cambios en la hu-medad o precipitación, desde un clima relativamente más seco en Tarapoto a un clima más húmedo en Juanjui.

Estado de conservación de los bosques estacionalmente secos de Tarapoto, San Martín

Los bosques estacionalmente secos de Tarapoto están conti-nuamente desapareciendo debido a la expansión agrícola. En su presente estado corresponde a una matriz de campos agrícolas, bosques secundarios, pastos y remanentes de bosques secos. Estos remanentes de bosques secos están principalmente localizados en las laderas de colinas inclinadas donde actividades económicas son difíciles de llevar a cabo (Fig. 6).

secos de Tarapoto y un poco mas al Sur en el Parque Nacional Cordillera Azul y bosques secos de Junín y Puno (Foster et al. 2001, Fernández y Vail 2003). El único otro reporte en Suda-mérica de esta especie viene de colecciones aisladas en parches de bosques secos de la región de Madidi en Bolivia (Fernández y Vail 2003).

Desde una perspectiva de conservación, la concentración de especies endémicas en Tarapoto puede ser más importante que la presencia de especies generalistas de amplia distribución. Una observación general del listado de especies en nuestra área de estudio sugiere que la mayor parte de las especies restringidas a los bosques estacionalmente secos de Tarapoto son mayormente arbustos. Gentry (1995) comentó acerca de la conspicua repre-sentación de Erythroxylaceae y Capparaceae, dos familias ma-yormente de arbustos, en los bosques estacionalmente secos del Neotrópico. En nuestra área de estudio el género Erythroxylum (Erythroxylaceae) parece ser especialmente importante ya que Erythroxylum shatona J.F. Macbr. es endémico de los bosques secos de los departamentos de Amazonas y San Martín (León & Monsalve 2006), y Erythroxylum lucidum Kunth se conoce en el Perú de Loreto y San Martín, así mismo el arbusto Steriphoma peruvianum Spruce ex Eichler (Capparaceae) se encuentra sólo en los bosques secos de Amazonas y San Martín.

Sin embargo la mayor parte de los árboles encontrados en las parcelas de estudio son generalistas distribuidos ampliamente en el Neotrópico (e.g. Manilkara bidentata, Maytenus macrocarpa (Ruiz & Pav.) Briq., Drypetes amazonica Steyerm.), con unas pocas excepciones, como el árbol espinoso Schinopsis peruviana Engl. (Anacardiaceae), una especie restricta a bosques secos en Perú. Estos resultados hacen imperativo que estudios futuros en la zona incluyan diferentes épocas del año a fin de colectar los especímenes en condición fértil para facilitar su identifica-

Figura 6. Los bosques esta-cionalmente secos en Tarapoto están fuertemente frag-mentados por acti-vidades agrícolas. Los remanentes de bosques se encuen-tran en las partes más inclinadas de las colinas.

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El departamento de San Martín, y especialmente el valle del Huallaga Central, ha sido visto históricamente como una de las principales áreas para el desarrollo en gran escala de la expansión agrícola en el Perú. Esta visión fue alentada por la creación de la carretera Marginal de la Selva que atraviesa casi toda la extensión de hábitat de bosques estacionalmente secos en San Martín. La conservación de estos bosques es un complemento necesario si nuestra meta es preservar una parte representativa de la biodiver-sidad que existe en el Perú. Por esta razón es importante resaltar la labor realizada hasta el momento por algunos gobiernos locales en San Martín con la creación de 32 iniciativas de conservación municipal. Dos de estas áreas incluyen bosques estacionalmente secos: El Área de Conservación Municipal (ACM) El Quinillal y el ACM Pucararca-Ledoy. Estas áreas, especialmente el ACM El Quinillal, deben ser el punto de partida para la creación de áreas de conservación con categorías más estables y con mayor participación del gobierno regional y el INRENA, que sirvan para disuadir la tala ilegal y la invasión de tierras, procesos a los que estas ACM están actualmente expuestas.

Reportes previos han sugerido que los bosques estacional-mente secos más representativos están localizados a lo largo de la carretera Bellavista-Juanjui (Linares-Palomino, 2007). Este estudio por el contrario encontró que estas zonas presen-tan bosques mayormente degradados o destinadas a cultivos, especialmente de arroz (Ministerio de Agricultura 2006). De hecho, el muestreo de esta zona tuvo que obviarse debido a que no existían bosques secos en buen estado. Así mismo, Bellavista es uno de las provincias de San Martín con la tasa más alta de deforestación (Ministerio de Agricultura, 2006). Junto con los bosques de la cuenca del río Bombonajillo y el Área de Con-servación Municipal El Quinillal, las áreas mejor preservadas y representativas de los bosques secos en la región San Martín fueron encontrados al este de Juanjui, en áreas cerca de Nueva Unión y al Sureste de Ledoy.

Recomendaciones para la conservación de los bosques estacionalmente secos de Tarapoto, San Martín

Los bosques estacionalmente secos de San Martín deben ser priorizados para la conservación por las siguientes razones:

Es el único lugar en el Perú donde algunas especies importan-tes de su flora pueden ser encontrados (p. e. Erythoxylum lucidum (Erythroxylaceae), Mosannona Raymondi (Annonaceae), Croton glabellus (Euphorbiaceae)).

Entre los bosques estacionalmente secos en Perú representan una muestra única debido a su localización aislada en el lado este de la región Andina, la cual es clave para entender el origen de estos bosques y la evolución de sus especies endémicas.

Debido a su cercanía a la carretera marginal de la Selva, estos hábitats son probablemente los más amenazados de su tipo en el Perú

Estos boques representan un complemento a los bosques tropicales más secos y mejor estudiados que ocurren en la región Pacífico del Perú (Tumbes y Piura) y en el valle del Marañón.

La presencia de estos bosques en San Martín ayudan a regular la dinámica del clima y la precipitación que afecta a muchos centros poblados del Huallaga Central incluyendo la ciudad de Tarapoto.

Las siguientes áreas deberían ser priorizadas en la conservación de los bosques estacionalmente secos de San Martín: el área al norte de Nueva Unión, el área al Sur de Picota, en la cuenca del Bombonajillo y Ponasillo y hacia el Sur de Ledoy. Estas áreas están bajo presión para la expansión de cultivos y la explotación maderera pero aun conservan sectores de bosques estacional-mente secos. Así mismo, estas áreas incluyen un gradiente de precipitación y humedad que se refleja en la abundancia de algu-nas de las especies arbóreas más representativas de estos bosques (M. bidentata, Myrcia sp. 3). El área de conservación municipal El Quinillal, creada por la Municipalidad de Picota, representa una importante iniciativa en el cual deberían basarse los futuros esfuerzos para la conservación de los bosques estacionalmente secos de Tarapoto.

AgradecimientosAgradezco a Nicolás Flores Torres, Bedmar García Vela, Yisela

Quispe Flores, Stephan Ramírez Ferry y Victor Chuquibala Montenegro por su invalorable apoyo en el campo. A Carlos Gonzáles y todo el personal del complejo turístico “Puerto Pal-meras” – Tarapoto, que proporcionaron una estancia agradable durante el trabajo de campo en Juan Guerra y Yacucatina. Marco León y Reynaldo Linares-Palomino compartieron su entusiasmo en la conservación de los bosques secos de Tarapoto y dieron muy buenas sugerencias para el trabajo de campo. Angelito Paredes y Loiso Tello en Picota proporcionaron ayuda crítica para el trabajo de campo en la cuenca del río Bombonajillo, Picota. Gracias a Joaquina Alban y Hamilton Beltrán por ayudar amablemente durante el trabajo en el herbario San Marcos (USM) del Museo de Historia Natural en Lima. Paul Berry, Douglas Daly y Toby Pennington ayudaron en su especialidad taxonómica durante la fase de identificación. Gracias a Karla Meza por proporcionar comentarios útiles en un primer borrador de este artículo. José Alvarez Alonso, Filomeno Encarnación, Noam Shany y Byron Swift proporcionaron apoyo y sugerencias valiosas en varias fases del estudio. Este estudio fue financiado por Nature and Culture Internacional (NCI) con fondos adicionales de WorldParks.

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Especie Coll. N° Familia Ade Rde Ado Rdo Af Rf IVI

Manilkara bidentata (A. DC.) A. Chev. 4240 Sapotaceae 65 2,31 62373,88 27,71 9 1,92 31,94Oxandra espintana (Spruce ex Benth.) Baill. 4154 Annonaceae 296 10,52 17617,90 7,83 10 2,13 20,48Trichilia sp. 1 4162 Meliaceae 88 3,13 8572,67 3,81 8 1,71 8,64Brosimum sp. 1 4230 Moraceae 48 1,71 10215,32 4,54 9 1,92 8,16Maytenus macrocarpa (Ruiz & Pav.) Briq. 4163 Celastraceae 99 3,52 5167,79 2,30 9 1,92 7,73Myrcia sp. 1 4231 Myrtaceae 153 5,44 1931,71 0,86 5 1,07 7,36Simira rubescens cf. 4153 Rubiaceae 75 2,67 4821,91 2,14 8 1,71 6,51Myrcia sp. 4 4215 Myrtaceae 101 3,59 2025,45 0,90 9 1,92 6,41Myrcia sp. 3 4234 Myrtaceae 37 1,31 9017,15 4,01 4 0,85 6,17Xylopia cuspidate Diels 4166 Annonaceae 109 3,87 1500,29 0,67 7 1,49 6,03Gustavia elliptica cf. 4474 Lecythidaceae 96 3,41 3892,36 1,73 4 0,85 5,99Capparis petiolaris Kunth 4156 Capparidaceae 78 2,77 2325,20 1,03 9 1,92 5,72Coccoloba sp. 3 4282 Polygonaceae 82 2,91 2807,62 1,25 7 1,49 5,65Drypetes amazonica Steyerm. 4164 Euphorbiaceae 50 1,78 4720,39 2,10 8 1,71 5,58Capparis mollis Kunth 4152 Capparidaceae 42 1,49 3861,85 1,72 8 1,71 4,91Indet. 4 4192 Indet. 4 52 1,85 3799,41 1,69 6 1,28 4,81Cordia alliodora (Ruiz & Pav.) Oken 4150 Boraginaceae 55 1,95 1918,41 0,85 9 1,92 4,73Coccoloba sp. 1 4202 Polygonaceae 34 1,21 2551,55 1,13 10 2,13 4,47Zygia coccinea aff. 4430 Fabaceae 73 2,59 2656,16 1,18 3 0,64 4,41Schinopsis peruviana Engl. 4151 Anacardiaceae 16 0,57 6706,15 2,98 4 0,85 4,40Syagrus sancona H. Karst. Arecaceae 24 0,85 3062,75 1,36 8 1,71 3,92Pouteria sp. 1 4402 Sapotaceae 40 1,42 3293,71 1,46 4 0,85 3,74

Apéndice 1. Índice de Valor de Importancia (IVI) de las especies encontradas en los bosques estacionalmente secos de Tarapoto. San Martín. Coll. Nº (número de colección representativo depositado en el herbario USM de la Universidad de San Marcos. Ade (Densidad absoluta). Rde (Densidad relativa). Ado (Dominancia absoluta). Rdo (Dominancia relativa). Af (Frecuencia absoluta). Rf (Frecuencia relativa). IVI (Índice de Valor de Importancia = Rde + Rdo + Rf).

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Allophylus loretensis cf. 4158 Sapindaceae 55 1,95 520,12 0,23 7 1,49 3,68Alseis peruviana Standl. 4172 Rubiaceae 24 0,85 2834,64 1,26 7 1,49 3,60Erythroxylum lucidum Kunth 4593 Erythroxylaceae 55 1,95 1486,16 0,66 4 0,85 3,47Erythroxylum shatona J.F. Macbr. 4157 Erythroxylaceae 41 1,46 676,59 0,30 8 1,71 3,46Triplaris Americana L. 4159 Polygonaceae 47 1,67 1180,27 0,52 5 1,07 3,26Sorocea trophoides W.C. Burger 4167 Moraceae 33 1,17 1290,39 0,57 7 1,49 3,24Fabaceae sp. 1 4265 Fabaceae 25 0,89 1737,39 0,77 7 1,49 3,15Protium puncticulatum J.F. Macbr. 4403 Burseraceae 36 1,28 1124,98 0,50 6 1,28 3,06Myrcia sp. 2 4214 Myrtaceae 25 0,89 2721,23 1,21 4 0,85 2,95Trichilia rubra C. DC. 4262 Meliaceae 33 1,17 1317,89 0,59 5 1,07 2,82Mosannona raimondi (Diels) Chatrou 4316 Annonaceae 35 1,24 1516,47 0,67 4 0,85 2,77Ocotea sp. 1 4325 Lauraceae 25 0,89 1329,56 0,59 6 1,28 2,76Inga cordatoalata Ducke 4161 Fabaceae 25 0,89 811,62 0,36 7 1,49 2,74Myrtaceae sp. 6 4260 Myrtaceae 36 1,28 1803,56 0,80 2 0,43 2,51Euphorbiaceae sp. 1 4350 Euphorbiaceae 17 0,60 1880,13 0,84 5 1,07 2,51Fabaceae sp. 6 4301 Fabaceae 6 0,21 3071,98 1,36 4 0,85 2,43Indet. 2 4294 Indet. 2 19 0,68 943,66 0,42 6 1,28 2,37Trichilia maynasiana C. DC. ssp. Maynasiana 4367 Meliaceae 34 1,21 983,31 0,44 3 0,64 2,28Casearia sylvestris Sw. 4200 Flacourtiaceae 18 0,64 463,06 0,21 6 1,28 2,12Pouteria sp. 2 4538 Sapotaceae 27 0,96 1144,70 0,51 3 0,64 2,11Randia armata (Sw.) DC. 4643 Rubiaceae 15 0,53 639,83 0,28 6 1,28 2,10Fabaceae sp. 3 4229 Fabaceae 15 0,53 1085,22 0,48 5 1,07 2,08Urera baccifera (L) Gaudich. ex Wedd. 4209 Urticaceae 14 0,50 601,36 0,27 6 1,28 2,04Trichilia elegans A. Juss. 4182 Meliaceae 15 0,53 901,69 0,40 5 1,07 2,00Coccoloba sp. 2 4203 Polygonaceae 17 0,60 1667,99 0,74 3 0,64 1,98Myrcia sp. 5 4300 Myrtaceae 28 1,00 412,23 0,18 3 0,64 1,82Aspidosperma sp. 1 4165 Apocynaceae 7 0,25 2066,17 0,92 3 0,64 1,81Rollinia mucosa (Jacq.) Baill. 4578 Annonaceae 12 0,43 558,50 0,25 5 1,07 1,74Cathedra sp. 1 4264 Olacaceae 14 0,50 805,03 0,36 4 0,85 1,71Ceiba insignis (kunth) P.E. Gibbs & Semir 4598 Bombacaceae 7 0,25 2203,98 0,98 2 0,43 1,65Tabebuia billbergii (Bureau & K. Schum.) Standl. 4343 Bignoniaceae 11 0,39 866,93 0,39 4 0,85 1,63Platymiscium sp. 1 4277 Fabaceae 15 0,53 504,47 0,22 4 0,85 1,61Alibertia edulis (Rich.) A. Rich. ex DC. 4195 Rubiaceae 10 0,36 264,93 0,12 5 1,07 1,54Neea sp. 4 4207 Nyctaginaceae 12 0,43 581,23 0,26 4 0,85 1,54Aspidosperma capitatum aff. 4320 Apocynaceae 5 0,18 1098,74 0,49 4 0,85 1,52Ocotea cernua (Nees) Mez 4204 Lauraceae 8 0,28 1767,14 0,78 2 0,43 1,50Croton glabellus L. 4363 Euphorbiaceae 17 0,60 428,44 0,19 3 0,64 1,43Pachira aquatica Aubl. 4645 Bombacaceae 3 0,11 1459,45 0,65 3 0,64 1,39Pouteria subrotata cf. 4389 Sapotaceae 5 0,18 2160,76 0,96 1 0,21 1,35Triplaris sp. 1 4395 Polygonaceae 12 0,43 95,29 0,04 4 0,85 1,32Ocotea bofo 4224 Lauraceae 12 0,43 463,46 0,21 3 0,64 1,27Myrtaceae sp. 4 4582 Myrtaceae 7 0,25 363,38 0,16 4 0,85 1,26Croton sp. 1 4486 Euphorbiaceae 19 0,68 345,72 0,15 2 0,43 1,26Myrtaceae sp. 9 4635 Myrtaceae 13 0,46 144,36 0,06 3 0,64 1,17Zanthoxylum acreanum aff. 4347 Rutaceae 4 0,14 820,39 0,36 3 0,64 1,15Pouteria sp. 3 4426 Sapotaceae 7 0,25 53,07 0,02 4 0,85 1,13Neea sp. 2 4642 Nyctaginaceae 4 0,14 291,07 0,13 4 0,85 1,12Fabaceae sp. 7 4279 Fabaceae 3 0,11 822,53 0,37 3 0,64 1,11Chrysophyllum sp. 1 4220 Sapotaceae 8 0,28 330,57 0,15 3 0,64 1,07Bunchosia angustifolia cf. 4187 Malpighiaceae 5 0,18 186,46 0,08 3 0,64 0,90Erythroxylum fimbriatum Peyr. 4268 Erythroxylaceae 6 0,21 84,09 0,04 3 0,64 0,89Indet. 1 4271 Indet. 1 4 0,14 663,67 0,29 2 0,43 0,86Arecaceae sp. 1 4599 Arecaceae 11 0,39 510,16 0,23 1 0,21 0,83Phytecellobium sp. 1 4443 Fabaceae 7 0,25 198,57 0,09 2 0,43 0,76Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit. 4284 Fabaceae 4 0,14 407,04 0,18 2 0,43 0,75Sapium marmieri aff. 4408 Euphorbiaceae 2 0,07 450,83 0,20 2 0,43 0,70Ouratea tarapotensis J.F. Macbr. 4304 Ochnaceae 6 0,21 56,59 0,03 2 0,43 0,66Casearia pitumba Sleumer 4336 Flacourtiaceae 4 0,14 166,09 0,07 2 0,43 0,64Brosimum alicastrum Sw. 4191 Moraceae 3 0,11 211,38 0,09 2 0,43 0,63Myrtaceae sp. 8 4636 Myrtaceae 4 0,14 114,67 0,05 2 0,43 0,62Pouteria sp. 5 4393 Sapotaceae 2 0,07 232,72 0,10 2 0,43 0,60Steriphoma peruvianum Spruce ex Eichler 4322 Capparidaceae 4 0,14 64,68 0,03 2 0,43 0,60Pouteria bangii (Rusby) T.D. Penn. 4625 Sapotaceae 4 0,14 64,36 0,03 2 0,43 0,60Myrtaceae sp. 1 4160 Myrtaceae 4 0,14 20,00 0,01 2 0,43 0,58Pisonia sp. 1 4438 Rubiaceae 3 0,11 37,56 0,02 2 0,43 0,55Indet. 3 4428 Indet. 3 3 0,11 24,28 0,01 2 0,43 0,54Solanum appressum K.E. Roe 4208 Solanaceae 2 0,07 91,96 0,04 2 0,43 0,54Neea sp. 1 4354 Nyctaginaceae 2 0,07 82,57 0,04 2 0,43 0,53Ampelocera edentula Kuhlm. 4237 Ulmaceae 2 0,07 522,58 0,23 1 0,21 0,52


Apéndice 1. Conituación

92

García-Villacorta


Cactaceae sp. 2 4285 Cactaceae 2 0,07 37,20 0,02 2 0,43 0,51Neea sp. 3 4330 Nyctaginaceae 2 0,07 28,39 0,01 2 0,43 0,51Trichilia pallida Sw. 4328 Meliaceae 2 0,07 22,91 0,01 2 0,43 0,51Astronium sp. 1 4390 Anacardiaceae 2 0,07 20,52 0,01 2 0,43 0,51Talisia macrophylla (Mart.) Radlk. 4315 Sapindaceae 2 0,07 14,41 0,01 2 0,43 0,50Crematosperma sp. 1 4392 Annonaceae 6 0,21 171,62 0,08 1 0,21 0,50Fabaceae sp. 8 4299 Fabaceae 2 0,07 433,94 0,19 1 0,21 0,48Fabaceae sp. 5 4188 Fabaceae 2 0,07 264,08 0,12 1 0,21 0,40Clusia sp. 2 4283 Clusiaceae 2 0,07 247,45 0,11 1 0,21 0,39Esenbeckia sp. 1 4280 Rutaceae 4 0,14 79,21 0,04 1 0,21 0,39Flacourtiaceae sp. 1 4482 Flacourtiaceae 1 0,04 262,19 0,12 1 0,21 0,37Tabebuia sp. 1 4602 Bignoniaceae 3 0,11 73,13 0,03 1 0,21 0,35Clusia sp. 1 4608 Clusiaceae 2 0,07 125,25 0,06 1 0,21 0,34Agonandra peruviana aff. 4196 Opiliaceae 1 0,04 201,34 0,09 1 0,21 0,34Clavija sp. 1 4404 Theophrastaceae 3 0,11 40,87 0,02 1 0,21 0,34Rhamnidium elaeocarpum Reissek 4631 Rhamnaceae 2 0,07 117,93 0,05 1 0,21 0,34Citharexylum sp. 1 4373 Verbenaceae 1 0,04 183,35 0,08 1 0,21 0,33Indet. 5 4183 Indet. 5 2 0,07 48,63 0,02 1 0,21 0,31Luehea paniculata Mart. 4289 Tiliaceae 1 0,04 110,12 0,05 1 0,21 0,30Capparis amplissima Lam. 4440 Capparidaceae 2 0,07 28,79 0,01 1 0,21 0,30Guettarda aromatica Poepp. & endl. 4352 Rubiaceae 2 0,07 27,70 0,01 1 0,21 0,30Psychotria sp. 1 4584 Rubiaceae 2 0,07 26,38 0,01 1 0,21 0,30Tabernaemontana arcuata Ruiz & Pav. 4329 Apocynaceae 2 0,07 24,78 0,01 1 0,21 0,30Garcinia macrophylla Mart. 4257 Clusiaceae 2 0,07 23,76 0,01 1 0,21 0,29Terminalia sp. 1 4185 Combretaceae 1 0,04 102,56 0,05 1 0,21 0,29Brosimum guianense (Aubl.) Huber 4600 Moraceae 1 0,04 101,99 0,05 1 0,21 0,29Cymbopetalum longipes Benth. ex Diels 4361 Annonaceae 2 0,07 12,20 0,01 1 0,21 0,29Tabebuia chrysantha (Jacq.) G. Nicholson 4295 Bignoniaceae 1 0,04 71,62 0,03 1 0,21 0,28Maytenus sp. 1 4531 Celastraceae 1 0,04 52,15 0,02 1 0,21 0,27Randia ruiziana DC. 4293 Rubiaceae 1 0,04 49,74 0,02 1 0,21 0,27Indet. 6 4334 Indet. 6 1 0,04 41,01 0,02 1 0,21 0,27Heisteria acuminata (Humb. & Bonpl.) Engl. 4401 Olacaceae 1 0,04 39,22 0,02 1 0,21 0,27Cactaceae sp. 1 4348 Cactaceae 1 0,04 32,15 0,01 1 0,21 0,26Cecropia polystachya Trécul 4477 Cecropiaceae 1 0,04 31,20 0,01 1 0,21 0,26Myrtaceae sp. 7 4391 Myrtaceae 1 0,04 26,07 0,01 1 0,21 0,26Malpighiaceae sp. 1 4281 Malpighiaceae 1 0,04 25,21 0,01 1 0,21 0,26Diospyros arthantifolia cf. 4255 Ebenaceae 1 0,04 23,27 0,01 1 0,21 0,26Chrysophyllum venezuelanense aff. 4491 Sapotaceae 1 0,04 22,46 0,01 1 0,21 0,26Apocynaceae sp. 1 4398 Apocynaceae 1 0,04 21,93 0,01 1 0,21 0,26Myrtaceae sp. 5 4228 Myrtaceae 1 0,04 20,88 0,01 1 0,21 0,26Micropholis egensis (A. DC.) Pierre 4557 Sapotaceae 1 0,04 19,87 0,01 1 0,21 0,26Rubiaceae sp. 1 4327 Rubiaceae 1 0,04 16,05 0,01 1 0,21 0,26Myrtaceae sp. 3 4276 Myrtaceae 1 0,04 16,05 0,01 1 0,21 0,26Nyctaginaceae sp. 1 4263 Nyctaginaceae 1 0,04 15,60 0,01 1 0,21 0,26Annona sp. 1 4227 Annonaceae 1 0,04 15,38 0,01 1 0,21 0,26Ficus caballina Standl. 4444 Moraceae 1 0,04 14,29 0,01 1 0,21 0,26Allophylus floribundus (Poepp.) Radlk. 4639 Sapindaceae 1 0,04 8,94 0,00 1 0,21 0,25Garcinia madruno cf. 4394 Clusiaceae 1 0,04 8,44 0,00 1 0,21 0,25Mayna odorata Aubl. 4605 Flacourtiaceae 1 0,04 7,64 0,00 1 0,21 0,25Tabernaemontana cymosa Jacq. 4396 Apocynaceae 1 0,04 7,33 0,00 1 0,21 0,25Morisonia oblongifolia Britton 4481 Capparidaceae 1 0,04 6,45 0,00 1 0,21 0,25Coccoloba sp. 4 4473 Polygonaceae 1 0,04 5,35 0,00 1 0,21 0,25Psychotria viridis Ruiz & Pav. 4345 Rubiaceae 1 0,04 5,09 0,00 1 0,21 0,25Myrtaceae sp. 2 4205 Myrtaceae 1 0,04 5,09 0,00 1 0,21 0,25Fabaceae sp. 4 4429 Fabaceae 1 0,04 5,09 0,00 1 0,21 0,25

Total 2814 100,00 225115,80 100,00 469 100,00 300,00


Apéndice 1. Conituación

93

skeletonema potamos in Patos Lagoon



Skeletonema potamos (Bacillariophyta) in Patos Lagoon, southern Brazil: Taxonomy and distribution

Lezilda Carvalho Torgan1, Vanessa Becker2 and Cristiane Bahi dos Santos1

Skeletonema potamos (Bacillariophyta) en la Laguna dos Patos, sur del Brasil: Taxonomía y distribución

1 Fundação Zoobotânica do Rio Grande do Sul, Museu de Ciências Naturais. Rua Salvador França 1427, Porto Alegre, 90690-000, RS, Brazil. Email Lezilda Carvalho Tor-gan: [email protected]

2 Universidade Federal do Rio Grande do Sul. Instituto de Pesqui-sas Hidráulicas. Av. Bento Gonçal-ves 9500, Porto Alegre, 91501-970, RS, Brazil. Email Vanessa Becker: [email protected]

Abstract We analyzed the morphogical features of the centric diatom Skeletonema potamos (Weber) Hasle from Patos Lagoon, southern Brazil, using light and scanning electron microscopy. We discuss the abundance and dis-tribution of the species along the salinity gradient in the lagoon. Samples from the water surface were taken monthly at eight stations along the longitudinal axis of the lagoon, from December 1987 to December 1988. The species were counted by the Utermöhl method, and the density (cells.mL-1) was estimated based on live cells. The morphology of the specimens agrees with the type, from the Little Miami River, Ohio, U.S.A., except for the convexity and the pattern of granules on the valve face. Skeletonema potamos was found in the winter and spring, and was distributed in the limnetic, oligohaline and mesohaline zones of the lagoon. The cell con-centration appeared to be controlled by the salinity, with a significant negative correlation observed. Light and competition probably also influence the development of S. potamos populations in the Patos Lagoon.

Keywords: diatoms, Skeletonema potamos, salinity, taxonomy

ResumenEn el presente trabajo analizamos las características morfológicas de la diatomea céntrica Skeletonema pota-mos (Weber) Hasle de la Laguna dos Patos, sur del Brasil, usando microscopia de luz y electrónica de barrido. Discutimos la abundancia y la distribución de la población a lo largo del gradiente de salinidad en la laguna. Las muestras de la superficie del agua fueron recogidas mensualmente en ocho estaciones a lo largo del eje longitudinal de la laguna, en el periodo de diciembre 1987 a diciembre 1988. Las muestras fueron contadas por el método de Utermöhl, y la densidad (cels.mL-1) estimada en base de las células vivas. La morfología de los individuos concuerda con la especie-tipo del río Little Miami, localizado en Ohio, USA, a excepción de la convexidad y del patrón de gránulos en la cara valvar. Skeletonema potamos fue encontrada en el invierno y primavera, y distribuida en las zonas limnéticas, oligohalina y mesohalina de la laguna. La densidad de la po-blación presenta una correlación negativa significativa con la salinidad. La luz y la competencia probablemente también influencian el desarrollo de las poblaciones de la especie S. potamos en la Laguna dos Patos.

Palabras clave: diatomeas, Skeletonema potamos, salinidad, taxonomía.

IntroductionSkeletonema potamos was first described as Microsiphona

potamos by Weber (1970), from the Miami River, USA. The species was distinguished by its small “siphon” (strutted process) and by occurring in a lotic system. The transfer of this species to the genus Skeletonema, and the establishment of its synonym Stephanodiscus subsalsus (A. Cleve) Husted were made later by Hasle & Evensen (1976).

This species is common in the rivers and lakes of North America, Europe (England, France, Spain, Germany, Poland, Finland, Hungary, Ukrany and Russia) and Australia (Weber 1970, Belcher & Swale 1978, Nicholls et al. 1983, Chessman 1985, Kiss 1986, Chang & Steinberg 1988, Sabater & Klee 1990, Genkal & Ivanov 1990, Descy & Willems 1991, Kiss et al. 1994, Turkia & Lepistö 1997), and its abundance is related to eutrophication. In Brazil the species was first reported by Torgan (1997) in Patos Lagoon (30°23’—32°07’S, 50°41’—52°12’W) on the Coastal Plain of the state of Rio Grande do Sul. Recently it was found in the freshwater Lagoa Mirim (32°10’—33°37’S, 52°38’—53°40’W), also in Rio Grande do Sul, on the Brazil-Uruguay border (Pérez & Odebrecht 2005).

We analyzed the morphogical features of the population of Skeletonema potamos in Patos Lagoon. We discuss the abundance and distribution of the species along the salinity gradient in this subtropical coastal lagoon.

Material and methodsThe Patos Lagoon is a large (250 km long), shallow (average

depth 6,0 to 8,0 m), polymictic, circumneutral, mesotrophic to eutrophic system. It is connected to the Atlantic Ocean by

a single narrow canal. The water retention time in the lagoon is relatively long, because of the low tidal oscillation from the ocean.

30°

31°

32°

52° 51°

Rio Camaqua

Pelotas

Rio Grande

Lagu

na d

os P

atos

16

1412

11

9

7

5

3

Océano Atlántico

20 km

Porto AlegreBrasil

Figure 1. Map showing the sampling stations in Patos Lagoon, southern Brazil.


94

Torgan et al.


Samples were taken monthly at eight stations along the longi-tudinal axis of Patos Lagoon, from December 1987 to December 1988 (Fig. 1). The samples were collected from the water surface and fixed with Lugol´s iodine solution. The species were counted by the method of Utermöhl (1958), and the density (cells mL-1) was estimated based on live cells. A minimum of 100 individuals of the phytoplankton were counted in an inverted microscope, giving a counting accuracy of ±20% (95% confidence limits). The temperature and salinity were measured using a Yellow Springs Instruments Model 33. Transparency was measured with a Secchi disc, and silicate according to the method of Mullin & Riley (Aminot & Chaussepied 1983). The Spearman's correlation analyses were performed using the SYSTAT Program.

The taxonomic study of the species was based on examination of the cells and frustules. The material was cleaned according to the method of Simonsen (1974). Light micrographs were

taken with phase-contrast illumination, and SEM electron micrographs were taken using a Jeol JSM-5200 at a voltage of 25 KV. The samples are preserved in the Herbarium of the Museu de Ciências Naturais - Herbário Alarich Schultz (HAS 25088, 25094, 25095, 25097, 25101, 25111, 25112, 25115, 25203, 25212).

Results and discussionTaxonomy

Skeletonema potamos (Weber) Hasle, J. Phycol. v. 12, p. 74, figs. 1-17.

(Figs 2—9)

Frustules cylindrical in girdle view, joined in short chains, frequently of two cells and rarely of three, four or eight cells, separated by short strutted processes. There are 1—2 parietal chloroplast in each cell. There are two refractive, small spherical granules (libroblast or oil drops), one towards each end of the cell (Figs 2, 3). Short marginal processes on the end of the chain are usually visible in light microscopy, but other details of valvar features can be only resolved with electron microscopy.

The length of the strutted processes can vary with the salinity. At a salinity of 0‰ the processes are extremely short (Fig. 4), and at a salinity of 7,28‰ the processes are longer (Fig. 5). The influence of salinity on the length of the strutted process of S. potamos was first observed by Hasle & Evensen (1976).

Electron micrographs reveal a rounded valve face, convex in the middle (Fig. 6). The valvar surface is provided with radial rows of elongate areolae. These areolae extend the full length of the mantle. Small granules are present in the middle of the valvar surface. One excentric rimoportula is present on the valve (Fig. 7). There are 5—7 strutted processes located at the junction of the mantle and the valve face. These processes are tubular, with a cleft at the distal tip (Figs 8, 9).

Figure 2—5. Skeletonema potamos (LM). General view of the cells in water mount. (2), (3) Chains with two cells, showing the chloroplast and oil drops (arrow). (4), (5) Chains with eight and four cells, with one and two chloroplasts and shorter and longer strutted processes, respectively.

Figure 6—9. Skeleletonema potamos (SEM). View of the val-var surface and mantle. (6) Valve face convex at middle with a ring of strut-ted processes. (7) Single valve, showing the rimo-portula (arrow) and the small granules (arrow). (8) Seven strutted processes at the junction of mantle and the valve face. (9) Valvar surface with radial rows of elongate areolae that extend the full length of the mantle.

95

skeletonema potamos in Patos Lagoon


The morphology of the specimens agrees with the type, from the Little Miami River, Ohio, USA (Weber, 1970), except for the convexity and the pattern of granules on the valve face. The small granules of the specimens from the Patos Lagoon are limited to a middle area of the valve face. While such granules are rare in the Skeletonemataceae, granulations are usually interpreted as an ecophenotypic variation, probably caused by differences in the availability of silica (Tuchman et al. 1984). Other features observed in S. potamos were similar to the specimens described in the literature (Table 1).

The frustule of S. potamos is thin, weakly silicified, and breaks easily in oxidation. It may be confused with some species of Aulacoseira, because of the filamentous habit and the narrow space separating the cells in the chain. These features make the correct identification of S. potamos difficult, and it is possible that the species may sometimes be overlooked. This may be the reason that this species is not more widely reported.

Spatial and temporal distribution

Skeletonema potamos was found in the winter and spring of 1988 in the Patos Lagoon, and occurred in the limnetic (sta-tions 3, 5, 9) oligohaline (station 11) and mesohaline (station 16) regions.

The population density ranged between 1 and 442 cells.mL-1 and the species reached its highest concentration in August, at station 3, where the salinity was 0 ‰ and the temperature was 15,8 ºC (Fig. 10). On this occasion, S. potamos shared high abundance with Aulacoseira ambigua (Grunow) Simonsen (566 cells. mL-1) both reached 22% of total phytoplankton density. According to Pérez & Odebrecht (2005), S. potamos was also mainly observed in August in the Mirim Lagoon (> 20 ind mL-1).

The concentration of cells of S. potamos did not show any cor-relation with silicate concentration or temperature (Figs 10, 11). On the other hand, it showed a significant negative correlation

with salinity (r= -0,690; p= 0,05) (Fig. 12). In consequence, the population of S. potamos appears to be controlled by the salinity in the Patos Lagoon. The influence of salinity on the growth of this species was studied in culture experiments. The cells grew at salinity of 2—24‰, but when they were inoculated into a medium devoid of the major seawater salts, unexpectedly they failed to grow (Paasche 1975).

S. potamos usually appears together with S. subsalsum in the River Wümme (Germany), according to Hasle & Evensen (1976). In the Patos Lagoon, the species was also found with S. subsalsum (July, station 9; August, stations 9 and 16; and October, station 11) and .frenquently with Aulacoseira ambigua e A. granulata (Ehrenberg) Simonsen (Fig. 13).

It is interesting to observe that S. potamos has not been found in high density in Patos lagoon, which is impacted by organic matter and eutrophication, although it is considered a pollution-tolerant species. We suppose that the main factors in-fluencing the development of the populations are probably light and/or competition. The Patos Lagoon has low transparency (< 0,50 m), and S. potamos has high light demand, as demonstrated by Kiss et al. (1994) in their investigation of the diurnal pattern

Features Observed Weber (1970) Hasle & Evensen (1976) Belcher & Swale (1978)

Chloroplast 1—2 several 1—2 (4) 1—2Frustule diameter (µm) 3—4,5 3—4 3—4 3—4 Pervalvar axis (µm) 6—10 4—8 - 6—10Areolae in 10 µm 8 - - 8Number of processes 5 —7 5—8 6—8 5—6Rimoportula 1 - 1 1

Table 1. Features of Skeletonema potamos observed in the population in Patos Lagoon, and previously reported in the literature.

0

100

200

300

400

500

9July

5August

16August

5October

3November

sampling stations

cells.mL-1

0

50

100

150

200

250

300

µMcells silicate

Figure 10. Spatial and temporal variations of silicate and the density of S. potamos during 1988.

0

100

200

300

400

500

9July

5August

16August

5October

3November

sampling stations

cells

.mL-

1

0

5

10

15

20

25°Ccells temp.

Figure 11. Spatial and temporal variations of water temperature and the density of S. potamos during 1988.

0

100

200

300

400

500

9 3 5 9 16 3 5 11 3 3

July

Aug

ust

Aug

ust

Aug

ust

Aug

ust

Oct

ober

Oct

ober

Oct

ober

Nove

mbe

r

Dece

mbe

r

sampling stations

cells.mL-1

0,0

1,0

2,0

3,0

4,0

5,0

6,0

7,0

8,0

%ocells sal.

Figure 12. Spatial and temporal variations of salinity and the density of S. potamos during 1988.

96

Torgan et al.


of this species in the Danube River. Competition with other chain-forming centric diatoms, particularly Aulacoseira granulata and A. ambigua, also may be possible, because these species are abundant in the phytoplankton of the Patos lagoon.

AcknowledgmentsWe thank the Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientí-

fico e Tecnológico (CNPq) for financial support for the authors (Grants Proc. 302102/2007-8; 501961/2008-9) and Dr. Janet W. Reid (JWR Associates) for the revised the English text.

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Weber, C.I. 1970. A new freshwater centric diatom Microsiphona potamos gen. et sp. nov. J. Phycol 6: 149-153

0

400

800

1200

1600

2000

9July

5August

16August

5October

3November

sampling stations

cells

.mL-1

S. potamos S. subsalsum

A.ambigua A. granulata

Figure 13. Spatial and temporal variations of the density of S. potamos, S. subsalsum, A. ambigua and A. granulata in the Patos lagoon during 1988.

97

Actividad antibacteriana y antifúngica de algas marinas venezolanas



Actividad antibacteriana y antifúngica de extractos de algas marinas venezolanas

Nurby Ríos*1, Gerardo Medina2, José Jiménez2, Carlos Yánez3, Maria Y. García3, Maria L. Di Bernardo3, Maria Gualtieri1

Antibacterial and antifungal activity from extracts of Venezuelan marine algae

1 Laboratorio de Investigación Dr. Ramón Massini Osuna. Cátedra de Medicamentos Orgánicos. Fa-cultad de Farmacia y Bioanálisis. Universidad de Los Andes, Mérida-Venezuela. Apartado postal 5101. Teléfono: 01158-274-2403486. Fax: 01158-274-2403453. *Email Nurby Rios: [email protected]

2 Instituto de Investigaciones-Sección Biotecnología. Facultad de Farmacia y Bioanálisis. Universidad de Los Andes, Mérida-Venezuela.

3 GITAEF. Grupo de Investigación en Toxicología Analítica y Estudios Farmacológicos. Facultad de Far-macia y Bioanálisis. Universidad de Los Andes, Mérida-Venezuela.

ResumenEn este trabajo se evaluaron las propiedades bioactivas antibacterianas y antimicóticas de 33 extractos (etanol, diclorometano, hexano) obtenidos de 11 especies de algas marinas recolectadas en las localidades de San Juan de Los Cayos y Chichiriviche, Estado Falcón, Venezuela. La actividad antibiótica y antimicótica de los extractos se evaluó mediante la aparición de halos de inhibición contra bacterias Gram positivas (Staphylococ-cus aureus), Gram negativas (Pseudomona aeruginosa, Klebsiella pneumoniae, Escherichia coli) y el hongo Candida albicans. De los 33 extractos ensayados sólo 17 presentaron actividad antibacteriana (5 con etanol, 6 con diclorometano y 6 con hexano), resultando activos 14 frente a las especies Gram(-) y 4 contra la especie Gram(+). Las especies algales que mostraron actividad antibacteriana fueron: Acanthophora sp., Bryothamnion triquetrum, Gracilaria sp., Gelidium sp., Caulerpa mexicana, Caulerpa sp., Caulerpa spp., Halimeda incras-sata, Ulva sp., Codium decorticatum, Sargassum sp. Ninguno de los extractos de algas ensayados presentó actividad antimicótica sobre Cándida albicans. Los resultados obtenidos permiten concluir que las algas de la costa occidental de Venezuela, presentan compuestos bioactivos con actividad antibacteriana.

Palabras Claves: compuestos bioactivos, algas marinas, propiedades bioactivas.

AbstractThis study assessed the antibacterial and antifungal properties of 33 extracts (ethanol, dichloromethane, hexane) from 11 species of marine algae collected in the villages of San Juan de Los Cayos and Chichiriviche, Estado Falcon, Venezuela. The antibiotics and antifungal activity of extracts was evaluated by the appearance of halos of inhibition against gram-positive bacteria (Staphylococcus aureus), Gram negative (Pseudomonas aeruginosa, Klebsiella pneumoniae, Escherichia coli) and the fungus Candida albicans. Of the 33 tested extracts showed antibacterial activity only 17 (5 with ethanol, 6 and 6 with dichloromethane-hexane), resulting assets compared to 14 species Gram(-) and 4 against the kind Gram(+). The algae species that showed antibacterial activity were: Acanthophora sp., Bryothamnion triquetrum, Gracilaria sp., Gelidium sp., Caulerpa mexicana, Caulerpa sp., Caulerpa spp., Halimeda incrassata, Ulva sp., Codium decorticatum, Sargassum sp.. None of the tested extracts from algae introduced antifungal activity on Candida albicans. The findings suggest that the algae on the west coast in Venezuela have bioactive compounds with antibacterial activity.

Keywords: bioactive compounds, marine algae, bioactive properties

IntroducciónEn los últimos años se ha incrementado el interés por la

búsqueda de compuestos bioactivos en organismos marinos (Aruoma et al., 2003). Numerosas revisiones señalan a las algas como uno de los principales productores de compuestos bioac-tivos (Bhakuni & Silva 1974, Faulkner 1984, Stein & Borden 1984, Hay 1996), en algunos casos con estructuras moleculares no encontradas en otros organismos (Carlucci et al. 1999), con posibles usos antibacterianos, anticancerígenos, cardiotónicos, antivirales, antitumorales, antiinflamatorios y anticoagulantes (Freile 2001) entre otros.

A partir de las algas han sido aislados compuestos con ac-tividad antibacteriana como: el ácido acrílico obtenido de Phae-ocystis pouchetii (Sieburth 1960), ácido λ-linolénico en de los extractos metanólicos de Spirulina platensis (Colla et al. 2004), y Chlorococcum HS-101 (Ohta et al. 1993, 1994). Lima-Filho et al. (2002) ensayaron la actividad antibacteriana de extractos de hexano, cloroformo y etanol por el método de difusión en disco de 6 macroalgas marinas; los resultados obtenidos demostraron que todos los extractos con solventes orgánicos de Amansia mul-tifidica inhibieron tanto las especies Gram(-) Enterobacter aero-genes, Klebsiella pneumoniae, Pseudomona aeruginosa, Salmonella typhi, S. cholerae-suis, Serratia marcescen, Vibrio cholerae como las bacterias Gram(+) Bacillus subtilis y Staphylococcus aureus.

En el presente trabajo se dan a conocer los resultados de la evaluación de la actividad bactericida y/o funguicida de los ex-

tractos en etanol, diclorometano y hexano de 11 algas marinas recolectadas en las costas del Estado Falcón, Venezuela.

Materiales y métodos Muestras

Para la elaboración del presente estudio, se recolectaron 11 algas marinas en San Juan de Los Cayos y Chichiriviche, Estado Falcón, Venezuela, (Tabla 1), durante el periodo comprendido entre agosto y noviembre del año 2003. Las muestras botánicas fueron desecadas, prensadas, tratadas, determinadas, rotuladas, y depositadas en el Herbario MERF Luis Ruiz Terán de la Facultad de Farmacia y Bioanálisis de la Universidad de Los Andes.

Recolección y preparación de las muestras

El material recolectado fue lavado con agua de mar para re-mover el exceso de arena y organismos epífitos, luego se colocó en bolsas de plástico, drenando el exceso de agua por gravedad. Las algas se transportaron en hielo hasta el laboratorio de Bio-tecnología del Instituto de Investigaciones de la Facultad de Farmacia y Bioanálisis de la Universidad de Los Andes, donde se congelaron y almacenaron en un refrigerador hasta su uso. Previo al procesamiento las muestras fueron descongeladas, y limpiadas manualmente con agua destilada para eliminar arena, epífitos y fauna que no pudo ser eliminada en el lavado in situ.

Extracción de los compuestos bioactivos

Las algas se secaron durante 24 horas a temperatura ambiente y aquellas que no secaron en este periodo de tiempo fueron


98

Ríos et al.


colocadas en estufa a 40 °C durante 24 horas, una vez secas se procedió a la preparación de los extractos de la siguiente manera: Las algas se trituraron cada una por separado en un molino, y el polvo obtenido se pesó y almacenó en bolsas de papel. Este material fue sometido a extracción continua en un Extractor de Soxhlet. El proceso de extracción se realizó emple-ando de 1 a 5 g de polvo de alga y solventes de baja (hexano), mediana (diclorometano), y alta (etanol) polaridad. El extracto obtenido se sometió a concentración a presión reducida para separar el solvente, luego el residuo se resuspendió con 2 mL del solvente con el cual se realizó la extracción (etanol, hexano, diclorometano). Un mililitro de este extracto se colocó en un tubo Eppendorf y se evaporó a temperatura ambiente, poste-riormente se procedió a pesar el residuo y resuspenderlo con 50 µL de dimetilsulfóxido (DMSO) y cantidad suficiente de agua destilada para 1 mL (1000 µL).

Activación de las cepas y efecto bactericida

Las cepas (Tabla 2) fueron aisladas de cuñas de un medio de agar conservación tripticasa de soya, y sembradas en caldo Myuller Hinton, dejándolas crecer por 12 h. Posteriormente se midió la densidad óptica a 600 nm para verificar la fase de crecimiento de la cepa. Los ensayos de actividad se llevaron a cabo por triplicado (De Lara-Isassi et al. 1989) en capsulas de Petri usando agar Myuller Hinton. En estas se agregó una mezcla de 2 mL de agar Myuller Hinton y 1 mL de un cultivo de 12 h en caldo Myuller Hinton de cada una de las cepas para obtener así, un crecimiento confluente sobre toda la placa (Medina, 1994). A continuación se procedió a colocar sobre las placas, ya sembradas con cada una de las cepas, 2 µL del extracto, se dejó secar y se incubó a 37 °C por 24 h. La actividad antibacteriana se midió por la presencia de un halo de inhibición del crecimiento; además se colocaron como controles el solvente de extracción y el solvente con el cual se resuspendido el residuo.

Activación del hongo y efecto antimicótico

El hongo fue aislado de un medio de conservación y sembrado en caldo dextrosa Sabouraud, dejándolo crecer por 12 h a 37 °C, posteriormente se midió la densidad óptica a 600 nm para verificar la fase de crecimiento de la cepa. El ensayo se realizó por triplicado (De Lara-Isassi et al. 1989) en capsulas de Petri usando agar dextrosa Sabouraud. En estas se agregó una mezcla de 2 mL del mismo agar y 1 mL del cultivo de 12 h de Cándida albicans en caldo dextrosa Sabouraud para obtener así un crecimiento confluente sobre toda la placa (Medina, 1994) luego de haber incubado por 12 horas a 37 °C. Posteriormente, se procedió a colocar sobre las placas ya sembradas, 2 µL del extracto, se dejó secar y se incubó a 37 °C por 24 horas. La actividad antifúngica se evaluó por la presencia de un halo de inhibición. Se colocaron como controles el solvente de extracción y el solvente con el cual se resuspendió el residuo en el Eppendorf.

Resultados y discusiónActividad antibacteriana

De los 33 extractos ensayados, 17 inhibieron el crecimiento de las bacterias empleadas, mientras que 16 de los extractos no presentaron actividad antibacterial. De los 17 extractos con actividad antibacteriana, 6 extractos con hexano, 6 con diclo-rometano y 5 con etanol inhibieron el crecimiento de las cepas (Tabla 3). Solo 14 extractos de los 17 fueron activos contra las especies Gram negativas y 4 contra la especie Gram positiva. Las bacterias que reportaron sensibilidad fueron Pseudomona aeruginosa, Klebsiella pneumoniae (Gram negativas) y Staphylo-coccus aureus (Gram positiva).

Se observo notoria actividad sobre S. aureus del extracto en hexano de Sargassum sp. en comparación con los extractos en etanol de Acanthophora sp., y Caulerpa spp.

Entre los extractos con potencial antibacteriano contra la cepa Pseudomona aeruginosa se encontraron tres en etanol (B. triquetrum, Acanthophora sp., Caulerpa spp.), uno en dicloro-metano (Acanthophora sp.), y uno en hexano (Caulerpa maxi-cana), siendo los 2 últimos extractos los más relevantes.

Klebsiella pneumoniae fue la bacteria más sensible a los ex-tractos ensayados. Los extractos en diclorometano de Codium decorticatum, Gelidium sp., y Halimeda incrassata causaron inhibición moderada, e igual efecto presentaron los extractos

Orden Especie N° colección Localidad Coordenadas

Ceramiales Acanthophora sp. 1 San Juan de Los Cayos 10° 58’ 24”N, 68°20’ 07”W

Ceramiales Bryothamnion triquetrum (S.G. Gmelin) 2 San Juan de Los Cayos 10° 58’ 24”N, 68°20’ 07”W

Gigartinales Gracilaria sp. 3 San Juan de Los Cayos 10° 58’ 24”N, 68°20’ 07”W

Gelidiales Gelidium sp. 4 San Juan de Los Cayos 10° 58’ 24”N, 68°20’ 07”W

Bryopsidales Caulerpa mexicana Sonder ex Kützing 5 San Juan de Los Cayos 10° 58’ 24”N, 68° 20’ 07”W

Bryopsidales Caulerpa sp. 6 San Juan de Los Cayos 10° 58’ 24”N, 68° 20’ 07”W

Bryopsidales Caulerpa spp. 7 San Juan de Los Cayos 10° 58’ 24”N, 68° 20’ 07”W

Bryopsidales Codium decorticatum (Woodward) M.A. Howe 9 San Juan de Los Cayos 10° 58’ 24”N, 68° 20’ 07”W

Bryopsidales Halimeda incrassata (J. Ellis) J.V. Lamouroux 10 San Juan de Los Cayos 10° 58’ 24”N, 68° 20’ 07”W

Ulvales Ulva sp. 8 San Juan de Los Cayos 10° 58’ 24”N, 68° 20’ 07”W

Fucales Sargassum sp. 11 Cayo Sal, Chichiriviche 10° 56’ 00”N, 68° 15’ 45”W

Tabla 1. Especies de microalgas analizadas, número de colección, lugar de recolección y coordenadas.

Microorganismos

Gram positivas Sthaphylococcus aureus ATCC 25923

Gram negativas Pseudomona aeruginosa ATCC 27853

Klebsiella pneumoneae ATCC 23357

Escherichia coli ATCC 25922

Tabla 2. Cepas bacterianas ensayadas con los extractos de ma-croalgas.

99

Actividad antibacteriana y antifúngica de algas marinas venezolanas


etanólicos de Gracilaria sp. y hexénico de Halimeda incrassata, por el contrario los extractos en diclorometano de Acanthophora sp., en diclorometano y en hexano de Ulva sp. y en hexano de Gelidium sp. mostraron la mayor inhibición sobre la cepa.

Actividad antimicótica.

Ninguno de los extractos de algas ensayados presentó activi-dad antimicótica sobre Cándida albicans.

La actividad antibacterial puede ser considerada como un indicador de la capacidad del alga marina para sintetizar com-puestos bioactivos de interés terapéutico, aunque esta actividad puede depender tanto de la especie como de la extracción efi-ciente de los compuestos bioactivos (González et al. 2001, Lima-Filho et al. 2002). Los trabajos dirigidos a evaluar el potencial antibacteriano de extractos algales, mencionan que el proceso de extracción en caliente con solventes orgánicos como etanol ofrecen mayores ventajas en la obtención de sustancias bioac-tivas (Vlachos et al., 1996; González et al. 2001). Así mismo, la adición del extracto en pocillos realizados en el agar es un método, que a diferencia del uso de discos de papel, concentra una mayor cantidad del extracto, facilitando la evaluación del potencial antibacteriano (Magallanes et al. 2003).

Los resultados obtenidos permiten afirmar que especies del Phylum, Rhodophyta, Chlorophyta, Phaeophyta, son producto-ras de sustancias bioactivas con efecto antibacteriano, iguales resultados presenta Magallanes et al., 2003. Estas especies se sumarían a las reportadas por Balta (1988, citado en Magallanes et al. 2003) Enteromorpha intestinales, y Polysiphonia paniculata, como algas con potencial bioactivo.

Las algas pardas y rojas resultaron ser los grupos con mayor número de especies con potencial antibacteriano, esto coincide con estudios realizados por Kumar & Rengasamy (2000) al sur de África, Italia e India. Aunque en nuestro caso los extractos de algas verdes ensayados también mostraron actividad bactericida. Nagayama et al. (2002) encuentran que los taninos presentes en

algas marinas son los responsables de la actividad antibacterial o bactericida sobre bacterias patógenas y Staphylococcus aureus meticilina-resistentes.

La mayoría de las investigaciones realizadas con extractos crudos de algas marinas (Rao & Parekh 1981, Vlachos et al. 1996, González et al. 2001) mencionan gran actividad contra bacterias Gram positivas. Entre ellas, el S. aureus es considerada como una de las especies más susceptibles a los exudados y ex-tractos algales (Vlachos et al. 1996). Esto concuerda con nuestros resultados, los cuales evidenciaron inhibición del crecimiento de la cepa de S. aureus. La otra especie que presentó actividad sobre esta bacteria fue Caulerpa spp., resultado que coincide con lo reportado por Freile et al (2001), quienes hacen responsables de dicha actividad sobre las bacterias Gram (+) a los compuestos caulerpin y caulerpicina presentes en esta alga marina.

Los extractos con hexano de Ulva sp., Caulerpa prolifera, Gracilaria sp. no crearon halos de inhibición sobre S. aureus y Ps. aeruginosa resultados que coinciden con la investigación de Lima-Filho et al (2002) los cuales evaluaron la actividad anti-bacterial de extractos obtenidos con los solventes orgánicos de hexano, cloroformo y etanol de seis macroalgas (Rhodophyta y Chlorophyta) recolectadas en las costas del estado Ceará, Brazil. Hornsey & Hide (1974), reportaron que especies de Chloro-phyta tienen un gran espectro de actividad antibacteriana sobre bacterias Gram positivas y Gram negativas, lo cual coincide con nuestros resultados. Pesando & Caram (1984), Padmini et al. (1988) y Campos et al. (1988), sugieren que la diferencia de sensibilidad entre las bacterias Gram positivas y las Gram nega-tivas se debe a la naturaleza química de los extractos.

El alto porcentaje de especies activas encontradas nos con-firma la existencia de sustancias de origen algal con actividad biológica y nos muestra el potencial que tienen las algas para ser estudiado. En este estudio no se apreció la inhibición del hongo Cándida albicans por parte de alguno de los extractos ensayados.

Gram Negativas Gram Positivas

Extracto Alga Pseudomona aeruginosa Klebsiella pneumoniae Escherichia coli Staphilococcus aureus

Acanthophora sp. 1+ - - 1+B. triquetrum 3+ - - -

Etanol Gracilaria sp. - 2+ - -Caulerpa sp. - - - -Caulerpa spp. 1+ - - 1+Acanthophora sp. 3+ 3+ - -Gelidium sp. - 2+ - -

Diclorometano Caulerpa spp. - - - 1+Ulva sp. - 3+ - -C. decorticatum - 2+ - -H. incrassata - 2+ - -Gracilaria sp. - 1+ - -Gelidium sp. - 3+ - -

Hexano C. mexicana 3+ - - -Ulva sp. - 3+ - -H. incrassata - 2+ - -Sargassum sp. - - - 3+

Tabla 3. Actividad antibacteriana mostrada por los extractos algales sobre las cepas. Diámetros de inhibición: (-) <6 mm ninguna actividad antibacteriana; (1+) 6—8 mm poca actividad antibacteriana; (2+) 8—10 mm mediana actividad antibacteriana; (3+) 10—14 mm alta actividad antibacteriana.

100

Ríos et al.


AgradecimientosAl Consejo de Desarrollo Científico, Humanístico y Tec-

nológico, de la Universidad de Los Andes (CDCHT-ULA) Mérida, Venezuela por el financiamiento para el Proyecto: FA-328-04-03-EM. Al Fondo Nacional de Ciencia, Tecnología e Innovación, Adscrito al Ministerio de Ciencia y Tecnología (FONACIT)

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101

Initial intracellular proteome profile of aspergillus niger



Initial intracellular proteome profile of Aspergillus niger biofilms

Gretty K. Villena1, Lavanya Venkatesh2, Akihiro Yamazaki2, Shinji Tsuyumu2 and Marcel Gutiérrez-Correa1

Perfil inicial del proteoma intracelular de biopelículas de Aspergillus niger

1 Laboratorio de Micología y Bio-tecnología, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima, Perú. Email Marcel Gutiérrez-Correa: [email protected]

2 Institute for Molecular Biology and Biotechnology, Shizuoka University, Shizuoka, Japan.

Abstract An initial profiling of the intracellular proteome of Aspergillus niger ATCC 10864 biofilm cultures developed on polyester cloth was carried out by using 2D-PAGE and MS-TOF analysis and it was compared to the proteome of conventionally grown free-living submerged cultures. A number of 2D-PAGE protein spots from both types of cultures were subjected to MS-TOF analysis and data interrogation of the NCBI nr database available for this species. Proteomic maps showed different expression patterns in both culture systems with differentially expressed proteins in each case. In biofilm cultures, 19% and 32% of the selected protein spots were over-expressed and differentially expressed, respectively. On the contrary, in free-living cultures, 44% and 7% of the selected protein spots were over-expressed and differentially expressed, respectively. Although preliminary, results presented in this paper show that there are significant differences between the proteomes of A. niger biofilm and free-living mycelia. It seems that cell adhesion is the most important stimulus responsible for biofilm development which is the basis of Surface Adhesion Fermentation.

Keywords: Asperigillus niger, biofilms, proteome, MS -TOF, 2D-PAGE.

Resumen Se realizó un perfil inicial del proteoma de biopelículas de Aspergillus niger ATCC 10864 desarrolladas sobre tela de poliéster mediante 2D-PAGE y análisis MS-TOF y comparado con el proteoma de cultivos sumergidos convencionales de micelio libre. De ambos tipos de cultivo se analizó un número de muestras proteicas de geles 2D-PAGE mediante MS-TOF y los resultados se compararon con la base de datos NCBI nr disponible para esta especie. Los mapas proteómicos mostraron patrones diferentes de expresión en cada caso. En cultivo de biopelículas, el 19% y el 32% de las muestras seleccionadas fueron sobre-expresadas y diferencialmente expresadas, respectivamente. Por el contrario, en cultivos sumergidos en micelio libre el 44% y el 7% de las muestras seleccionadas fueron sobre-expresadas y diferencialmente expresadas, respectivamente. Aunque preliminares, los resultados presentados en este trabajo muestran que existen diferencias significativas entre los proteomas de biopelículas y micelio libre de A. niger. Parece ser que la adhesión celular es el estímulo más importante para el desarrollo de biopelículas, las cuales son la base de la Fermentación por Adhesión a Superficies.

Palabras clave: Asperigillus niger, biopelículas, proteoma, MS –TOF, 2D-PAGE.

Introduction Functional genomics is the new way for genome analysis

which is the development and application of several procedures for the understanding of gene function at a global scale. Functio-nal genomics includes transcriptomics, proteomics, metabolo-mics and, recently, fluxomics (Eisenberg et al. 2000, Fenyö 2000, Kurland et al. 2006, Stotz et al. 2006, Stoeckert 2005, Wittmann 2007). Functional genomics provides fundamental information for the new field of Systems Biology, which seeks to understand cell processes at systems level through the quantitative descrip-tion of the interactions among all cell components allowing the development of complex computational models for predicting behavioral responses to diverse stimuli (Aggarwal & Lee 2003, Albeck et al. 2006, Janes & Yaffe, 2006, Jaqaman & Danuser 2006, Kersey & Apweiler 2006, Swedlow et al. 2006).

The genus Aspergillus includes several species of outstanding biotechnological importance (Meyer 2008, Ward et al. 2006). Several Aspergillus species are used for the commercial production of enzymes and other biochemical products and their genes are being gradually investigated as an effort to understand their mo-lecular activity in the fungal cell and to expand current industrial applications (Abe et al. 2006, Gouka et al. 1997, Gilseman et al. 2004, van den Hombergh et al. 1997, Kim et al. 2008). The genomes of A. nidulans, A. fumigatus, and A. oryzae were the first to be available (Galagan et al. 2005a, Galagan et al. 2005b, Machida et al. 2005, Gilseman et al. 2004, Nierman et al. 2005). Aspergillus niger genome has been recently sequenced (Pel et al. 2007, Semova et al. 2006).

The genome of Aspergillus comprises 8 chromosomes being those of A. niger and A. oryzae of the highest size with 33,9 and 37,0 Mb, respectively. A. niger genome contains ca. 14165 genes, with 1572 bp average length per gen and 0,42 genes density (genes/Kb) (Pel et al. 2007), and about 87% of its genes containing introns (Archer & Dyer 2004).

Contrary to the fast genome sequencing, filamentous fungal proteomic studies are moving slowly specially referred to secre-ted proteins (Medina et al. 2005). Although protein analysis is improved by advances in mass spectrometry (MS) and the continuous update of genomic data bases, sequences are not completely available. Generally, protein identification implies obtaining of MS patterns to be compared with all possible proteins coded by a genome available in a data bank (Reinders et al. 2004). When sequences are available, data obtained by MALDI- TOF MS (matrix assisted laser desorption/ionization - time of flight mass spectrometry) or MS-TOF (mass spectro-metry - time of flight) peptide fingerprint may facilitate protein identification (Carberry & Doyle 2007, Eisenberg et al. 2000, Fenyö 2000).

Proteomes of some Aspergillus species have been studied only in the last five years (Carberry & Doyle 2007, Kim et al. 2008). Thus, very few insights have been displayed on the proteomes of A. nidulans (Kim et al. 2008, Ström et al. 2005), A. oryzae (Oda et al. 2006, Zhu et al. 2004), A. flavus (Medina et al. 2004, Medina et al. 2005), A. fumigatus (Asif et al. 2006, Carberry et al. 2006), and A. niger (Wright et al. 2009).


102

Villena et al.


Recently, a great deal of attention has been focused on the use of lignocellulose biomass to produce bioethanol and other useful metabolites by means of its hydrolysis with lignocellu-lolytic enzymes produced by various microorganisms (Bhat 2000). However, the cost of obtaining sugars from lignocellu-lose biomass for fermentation is still high, mostly due to low enzyme yields of producing microorganisms (Gabel and Zacchi 2002). Submerged fermentation (SF) is the main process used for cellulase production but other fermentation techniques are being tested. Filamentous fungi are naturally adapted to growth on surfaces and in these conditions they show a particular phy-siological behavior due to differential gene expression which is different from that in SF; thus, they can be considered as biofilm forming organisms. Fungal biofilm fermentation (BF) depends on surface adhesion and a new fermentation category named surface adhesion fermentation (SAF) was proposed by Gutiérrez-Correa and Villena (2003).

We have recently showed that there is a differential gene expression in A. niger biofilms (Villena et al. 2009). From this point of view, the study of differential proteome expression of biofilms developed by filamentous fungi may be the starting line of an analysis of differential physiological behavior as compared to submerged cultures, which is needed to establish the role of cell adhesion and the growth on surfaces on the productivity of submerged industrial processes. The aim of the present work was to initiate the study of the intracellular proteome of Aspergillus niger during biofilm formation on polyester.

Material and methodsMicroorganism

Aspergillus niger ATCC 10864 maintained on potato dextrose agar slants was used throughout the study. Spores were washed from 5-day agar-slant cultures with 10 mL of 0,1% Tween 80 solution, counted in a Neubauer chamber and diluted to give 1 x 106 spores/mL. This suspension was used as inoculum at a proportion of 3% (v/v). Culture medium for both SF and BF was described elsewhere (Villena & Gutiérrez-Correa 2006).

Submerged and Biofilm Fermentation

For both types of fermentation systems 250 mL flasks con-taining 70 mL culture medium were used. For SF each flask was inoculated with 2,1 mL of the above spore suspension. For BF each flask containing a polyester 100/1cloth square in 70 mL distilled water was also inoculated with 2,1 mL spore suspension, incubated for 15 min at 28 ºC in a shaker bath at 175 rpm to allow the attachment of spores. After this contact period, the squares were washed twice with distilled water under agitation at 175 rpm for 15 min; then they were transferred to flasks containing 70 ml of the culture medium. All flasks were incubated at 28 ºC in a shaker bath at 175 rpm for 72 h.

Mycelial preparation

Fungal biomass was determined by measuring its dry cell weight. For SF samples, the entire content of a flask was filtered through pre-weighed filter paper (Whatman N.º 1) under suc-tion; the filter paper was dried at 80 °C for a constant weight. For BF samples, the liquid part was removed by decanting and then the same steps used for free suspension were followed. The biofilm was washed three times with distilled water and then dried as above. Samples were conserved at -70 ºC.

Protein preparation

For intracellular protein extraction 2 g 72 h-old mycelial samples were ground in a mortar with liquid nitrogen. Powde-red biomass was gently suspended in 5 mL of extraction buffer (10mM Tris HCL pH8; 1mM EDTA, 2% (w/v) polivinilpo-lipirolidona PVPP) containing protease inhibitors (1µg/mL chymostatin, 1µg/mL aprotinin, 1µg/mL leupeptin and 2mM PMSF), and centrifuged at 8000 rpm for 30 min at 4 ºC; then, supernatant was collected.

Protein samples were precipitated with methanol-chloroform following the procedure of Wessel & Fluegge (1984). Protein samples were successively mixed with methanol (4 volumes), chloroform (1 volume), distilled water (3 volumes), and cen-trifuged at 12000 g for 1 min. The upper phase was carefully removed and 3 volumes of methanol were added followed by centrifugation at 9000 g for 2 min. The supernatant was discar-ded and the pellet was air-dried at room temperature. Protein concentration was estimated using either Bradford (1976) or Lowry et al. (1951) procedures.

Two-dimensional electrophoresis.

Protein separation by 2D-PAGE was as follows: Precipitated proteins (600—1000 µg) were resuspended in 7 M Urea, 2 M thiourea, 4% (w/v) CHAPS, IPG buffer 0,5% (v/v), 3 mg/mL DTT and loaded onto Immobiline Dry strips (IPG strip; Amersham) in the non lineal pH range 3—10. Gels underwent active rehydration at 30 V for 10 h, followed by a further 9 h focusing with a total of 19200 V applied. Following IEF, gels were equilibrated with 2,5 mL of reducing buffer (50 mM Tris–HCl, 6M urea, 2% (w/v) SDS, 30% (v/v) glycerol, 0,002% (w/v) bromophenol blue) and 3 mg/mL DTT for 12 min followed by equilibration in alkylation buffer (50 mM Tris–HCl, 6M urea, 2% (w/v) SDS, 30% (v/v) glycerol, and 25 mg/mL iodoacetamide) for a further 5 min. The IPG strips (18 cm) were placed on homogeneous 12,5% SDS–PAGE gels. Electrophoresis was performed at constant current of 152 mA and 5V/gel for 16 hours until bromophenol blue dye migrated to the end of the gel using Ettan Daltsix Electrophoresis System (Amersham) with temperature maintained at 4 ºC using a recirculating water bath. Mass spectrometry compatible silver staining was performed according with Blum et al. (1987).

Mass spectrometry

Mass spectrometry was carried out using an MS-TOF Auto-flex mass spectrometer (Brukers Daltonics, Yokohama, Japan). Briefly, protein spots were manually excised, destained with equal volume mixture of 30 mM K3Fe(CN)6 and 100 mM Na2S2O3, and were in-gel digested with 25 mM de NH4HCO3 and 5 ng/µL trypsin at 37 oC overnight. Digested protein peptides were extracted multiple times by sonication with 50% acetonitrile (ACN)/0,1% trifluoroacetic acid (TFA), concentrated and desalted using Zip-Tip C18 reverse phase peptide separation matrix (Zip Tip® Millipore Corporation), and deposited (1 µL) with 1 µL α-cyano-4-hydroxycinnaminic acid (4-HCCA; 5 mg/200 µL of 50% (v/v) acetonitrile in 0,1% (v/v) aqueous trifluoroacetic acid) onto mass spectrometry slides, and allowed to dry prior to delayed extraction, reflectron ToF analysis at 20 kV. Protein identification was carried out by m/z data interro-gation of the NCBI nr database available for Aspergillus using MATRIX SCIENCE Mascot Search (http://www.matrixscience.com/search_forms_elect.htm).

103



Results and discussionsIntracellular proteomes of Aspergillus niger biofilm and

submerged cultures were compared by using 2D-PAGE and MS-TOF. Proteomic maps showed different expression patterns in both culture systems with differentially expressed proteins in each case.

Figure 1 shows the intracellular proteome map of A. niger biofilms. Although protein concentration was somewhat low probably due to the low protein solubility in the IEF solubili-zation buffer, we found an adequate protein resolution. Forty eight protein spots were chosen among those showing either differential or higher expression levels. From the spots marked in the map 19% and 32% were over-expressed and differentia-lly expressed proteins in biofilm cultures, respectively (Fig. 1). Highly stained spots were chosen for further MS-TOF analysis (56% of the 48 initial proteins), identifying 55% and 56% over-expressed and differentially expressed proteins, respectively.

All selected over-expressed proteins (spots 3B, 4B, 9B, 10B, 25B, and 26B) were hypothetic, i.e., proteins that their sequences do not match those of known sequence and function, yet they show shared domains with known proteins (Table 1). Thus, proteins 3B and 9B match an A. nidulans hypothetic protein that shares domains with an outer mitocondrial membrane protein porin of N. fischeri (E value= 5e-155). Protein 4B is strongly related to ubiquinol-cytochrome C reductase of A. fumigates (E= 0) and with hypothetical protein of A. niger (E value= 0) and A. oryzae (E value= 0). Protein 10B is related with both an A. flavus and A. clavatus cytrochorme b5 reductase (E= 6e-174 and 4e -171, respectively). Protein 25B shares domains with a hypo-thetical protein of A. nidulans (E= 3e-26) and with a putative β-xylosidase of P. marneffei (E= 1e-121). Finally, protein 26B is nearly related to a hypothetical protein of A. niger (E value= 0) and A. oryzae (E value= 0) and with AMP deaminases of both A. fumigatus and A. terreus (E= 0 in both cases).

spot Mr

(Da) pI accession NCBI Protein description sc

ore Related proteins

(E value)

Searched/matched peptides

Sequ

ence

co

vera

ge

3B 28891 9 gi | 40741129

Hypothetical protein AN4402.2

[Aspergillus nidulans FGSC A4]. 284 aa.

92

Outer mitochondrial membrane protein porin [Neosartorya fischeri NRRL 181] ( 5e-155)

Outer mitochondrial membrane protein porin [Ajellomyces dermatitidis SLH14081] (2e-149)

19/8 20%

4B 47605 9 gi | 40739821



38

Ubiquinol-cytochrome C reductase complex core protein 2, putative [Aspergillus fumigatus Af293] (0)

Hypothetical protein An09g06650 [Aspergillus niger] (0).

Hypothetical protein [Aspergillus oryzae RIB40] (0)

18/5 11%

9B 28891 9 gi | 40741129



57

Outer mitochondrial membrane protein porin [Neosartorya Fischer NRRL 181] (5e-155)

Outer mitochondrial membrane protein porin [Ajellomycesdermatitidis SLH14081] (2e-149)

Hypothetical protein [Aspergillus oryzae RIB40] (1e-116)

12/5 17%

10B 51220 8.79 gi | 40739937



36

Cytochrome b5 reductase, putative [Aspergillus flavus NRRL3357] (6e-174)

Cytochrome b5 reductase, putative [Aspergillus clavatus NRRL 1] (4e-171)

9/4 11%

25B 12378 7.85 gi | 40743794



44

Hypothetical protein AN7864.2 [Aspergillus nidulans FGSC A4] (3e-26)

Beta-xylosidase, putative [Penicillium marneffei ATCC 18224] (1e-21)

8/3 26%

26B 99961 5.95 gi | 40744930


[Aspergillus nidulans FGSC A4]. 878 aa

52

Hypothetical protein An03g06970 [Aspergillus niger] (0)

AMP deaminase Amd1 [Aspergillus fumigatus Af293] (0)


AMP deaminase [Aspergillus terreus NIH2624] (0)

5/5 6%

Table 1. Over-expressed intracellular proteins in Aspergillus niger biofilms identified by MS-TOF analysis.

104

Villena et al.


Differentially expressed proteins in biofilm cultures are pre-sented in Table 2. As above, most of the spots were hypothetic proteins. Protein 16B matches putative calcium P-type ATPase similar to that of A. fumigates and A. flavus (E= 0 in both cases), while protein 21B matches α-sarcin – a type of fungal RNAse (E= 9e-101). Other spots were of hypothetic proteins (see Table 2 for details).

Intracellular proteomic map of A. niger conventionally grown as free-living mycelium in SF is presented in Fig. 2. From the spots marked in the map, 44% were over-expressed and only 7% were differentially expressed proteins. Unfortunately, none of differentially expressed protein spots could be analyzed due to the low concentration of them. However, 42% of the over-expressed proteins were MS-TOF analyzed. Most of the over-expressed proteins were identified and only 3 of them were hypothetic (see Table 3 for details). Spot 2FM is a hypothetical protein sharing domains with ribosomal proteins and it is closely related to both A. fumigatus L19e 60S ribosomal protein (E= 0) and an unnamed protein product of A. niger (E= 0). Spot 11FM did not share domains with other proteins and it showed similarity to a conserved hypothetical protein of A. fumigatus (E= 2e-48).

Since protein expression levels depend on regulatory systems, proteomes are highly dynamic but this allows comparative studies under different conditions (Carberry & Doyle 2007). As it has been described above, intracellular proteome analysis of A. niger grown under biofilm and submerged fermentation conditions demonstrated that there are different protein expres-sion patterns in both fermentation systems. Although most of the proteins found in BF are hypothetic, they showed shared domains with known proteins which, in turn, may help to assign their functions. Protein identification through MS patterns mainly depends on the quality of the annotated gene sequences available in the database banks. In this sense, as significant fungal expressed sequence tags (EST) data is lacking, particularly for A. niger and other Aspergillus species, gene prediction strongly

depends on de novo prediction (Galagan et al. 2005a). Semova et al. (2006) could sequence and identify only 650 out of 4856 new genes from 12820 ESTs obtained from 15052 transcripts of Aspergillus niger N402, FGSC#4732. In this work, we have used the NCBI database with A. niger sequences released by April 2005 and A. nidulans orthologues, since this species has 64% protein homology with it whereas 20% of the genes do not have homology (Semova et al. 2006). However, only 7,5% ORFs of A. nidulans have an assigned function (Mogensen et al. 2006) from which a complete identification is less probable. This also explains some low aligning scores obtained in our MS TOF analysis. Although all over- or differentially expressed proteins could not be completely identified there are interes-ting differences between both fermentation systems. Thus, A. niger biofilms differentially expressed a putative calcium P-type ATPase which is important both in the homeostatic maintenance of calcium concentration in the endoplasmic reticulum and in cation-dependant functions of Golgi apparatus (Vashit et al. 2002); this protein is probably involved in cAMP-mediated signaling (Bencina et al. 2005). Also, another differentially expressed protein found in biofilms is an A. giganteus α-sarcin – a cytosolic basic protein with ribonucleolytic activity – with biotechnological potential as anti-tumor agent (Moreno et al. 2006, Olmo et al. 2001).

Although we could not identify any of the differentially expressed proteins in A. niger SF due to their very low con-centrations, some of the over-expressed proteins were related to stress conditions. Thus, cyclophilin-like peptidyl prolyl cis transisomerase is related to endoplasmic reticulum stress (Da-mveld et al. 2005) and 6 beta-hydroxyhyoscyamine epoxidase is related to secondary metabolism. A peroxisomal like protein of unknown function was also over-expressed (Aign & Hoheisel 2003). Finally, a subunit of pyruvate dehydrogenase E1 (Table 3, spot 14FM) was over-expressed as it has been recently found in A. nidulans under hypoxic conditions (Shimizu et al. 2009).

Figure 1. Silver-stained 2-DE gels of intracellular Aspergillus niger biofilm proteins. White circles correspond to over-expressed proteins and black circles to differentially expressed proteins that were analy-zed by MS-TOF. Uncircled spots were not analyzed.

Figure 2. Silver-stained 2-DE gels of intracellular proteins from As-pergillus niger free-living mycelial submerged cultures. White circles correspond to over-expressed proteins and black circles to differen-tially expressed proteins that were analyzed by MS-TOF. Uncircled spots were not analyzed.

105



Spot Mr

(Da) pI Accession NCBI Protein description Sc


(E value)

Searched/matched peptides Se

quen

ce

cove

rage

11B 24160 4.73 gi | 49525279Unnamed protein product [Candida glabrata]

27 Mitochondrial Ribosomal protein MRP8 (2e-70) 30/4 16%

12B 50549 8.93 gi | 40738989

Hypothetical protein AN6650.2 [Aspergillus nidulans FGSC A4]. 460 aa.

38


Citrate synthase Cit1, putative [Aspergillus flavus NRRL3357] (0)

2-methylcitrate synthase, mitochondrial precursor [Aspergillus terreus NIH2624] (0)

10/4 8%

13B 43391 6.91 gi | 40743549


59

Hypothetical protein An04g05720 [Aspergillus niger] ( 0)


3-ketoacyl-coA thiolase peroxisomal A precursor [Aspergillus flavus NRRL3357] (0)

19/7 16%

14B 43391 6.91 gi | 40743549




3-ketoacyl-coA thiolase peroxisomal A precursor [Aspergillus flavus NRRL3357] (0)

17/7 21%

15B 38975 8.63 gi | 40743825


44

Hypothetical protein AN3471.2 [Aspergillus nidulans FGSC A4](0)

Hypothetical protein AN6966.2 [Aspergillus nidulans FGSC A4](0)

24/6 16%

16B 126249 6.65 gi | 6688831Hypothetical protein NCU05154 [Neurospora crassa OR74A]. 1152 aa.

51

P-type calcium ATPase [Aspergillus fumigatus Af293](0)

P-type calcium ATPase, putative [Aspergillus flavus NRRL3357](0)

19/9 8%

17B 60416 8.13gi | 40745893


42

Cytochrome P450 monooxygenase, putative [Aspergillus fumigatus A1163](0)

Conserved hypothetical protein [Aspergillus terreus NIH2624](0)

Hypothetical protein An11g02990 [Aspergillus niger](0)

12/5 7%

20B 78048 8.83 gi | 40739380


37

Hypothetical protein [Aspergillus oryzae RIB40](0)

Fatty-acyl coenzyme A oxidase (Pox1), putative [Aspergillus fumigatus A1163](0)

Conserved hypothetical protein [Aspergillus terreus NIH2624](0)

14/6 9%

21B 19712 9.26 gi | 2311 Ribonuclease alpha-sarcin.177 aa. 42

a-sarcin precursor [Penicillium daleae]( 9e-101)

Gigantin [Aspergillus giganteus] (4e-96)33/6 30%

Table 2. Differentially expressed intracellular proteins in Aspergillus niger biofilms identified by MS-TOF analysis.

106

Villena et al.


Spot Mr

(Da) pI Accession NCBI Protein description Sc


(E value)

Searched/matched peptides Se

quen

ce

cove

rage

1FM 18861 8.87 gi | 4322946

Cyclophilin-like peptidyl prolyl cis-trans isomerase cypA- Aspergillus niger. 174 aa.

170

Peptidyl-prolyl cis-trans isomerase [Aspergillus flavus NRRL3357] (6e-81)

Peptidyl-prolyl cis-trans isomerase [Aspergillus clavatus NRRL 1] (7e-81)

10/9 51%

2FM 305669 6.58 gi | 40739159


39

60S ribosomal protein L19 [Aspergillus terreus NIH2624] (0)

Unnamed protein product [Aspergillus niger] (0)


11/8 3%

5FM 54818 5.17 gi | 40745270

ATPB_NEUCR ATP synthase beta chain, mitochondrial precursor [Aspergillus nidulans FGSC A4]. 513 aa.

131

ATP synthase F1, beta subunit [Aspergillus fumigatus Af293] (0)

ATP synthase F1, beta subunit, putative [Neosartorya fischeri NRRL181] (0)


18/12 31%

6FM 34370 8.64 gi |40746425

RL5_NEUCR 60S ribosomal protein L5 (CPR4) [Aspergillus nidulans FGSC A4]. 301 aa.

16

60S ribosomal protein L5, putative [Neosartorya fischeri NRRL 181] ( 1e-172)

60S ribosomal protein L5 [Aspergillus terreus NIH2624] (1e-154)

Hypothetical protein An08g05730 [Aspergillus niger] (4e-151)

10/2 6%

7FM 18441 5.36 gi | 2769700

Allergen Asp F3 [Aspergillus fumigatus Af293]. 168 aa.

48

Allergen Asp F3 [Neosartorya fischeri NRRL 181] (1e-92)

Allergen Asp F3 [Aspergillus clavatus NRRL 1] (1e-89)


13/4 31%

8FM 22840 7.21 gi | 3869086

CAP59 [Cryptococcus bacillisporus]. 199 aa.

58



Polysaccharide export protein (CAP59) [Aspergillus fumigatus Af293] (1e-09)

7/4 16%

11FM 16626 5.72 gi | 40741469


35

Conserved hypothetical protein [Aspergillus fumigatus Af293] (5e-48)

Hypothetical protein NFIA_047840 [Neosartorya fischeri NRRL 181] (6e-48)

Conserved hypothetical protein [Aspergillus clavatus NRRL 1] (3e-47)

12/3 13%

13FM 47377 5.46 gi | 2118302

6 beta-hydroxyhyoscya mine epoxidase [Aspergillus oryzae RIB40]. 438 aa.

80


Enolase/allergen Asp F 22 [Aspergillus clavatus NRRL 1] (0)


14/8 28%

Table 3. Over-expressed intracellular proteins in Aspergillus niger free-mycelium (mycelia pellets) identified by MS-TOF analysis.

Continúa ...

107



ConclusionsIt seems that cell adhesion is the most important stimulus

responsible for biofilm development and its particular morpho-genetic and physiological responses derived from this biological process in accordance to our former hypothesis, which is the basis of Surface Adhesion Fermentation. Although preliminary, results presented in this paper show that there are significant differences between the proteomes of A. niger biofilm and free-living mycelia. This is in agreement with our previous results on transcriptomics analysis in the same culture conditions (Vi-llena et al. 2009). New insights will be obtained with the new available genomes of A. niger CBS 513.88 (Pel et al. 2007) and ATCC1015 (draft version in: http://genome.jgi-psf.org/Aspni5/Aspni5.home.html), and the recent attempt to use proteomic data for A. niger genome annotation (Wright et al. 2009). We are conducting a global transcriptomic and proteomic analysis of A. niger biofilms to clarify the process of cell adhesion as related to biofilm fermentation.

AcknowledgmentsThis work was supported by INCAGRO (Ministry of Agri-

culture, Perú), CONCYTEC (Ministry of Education, Perú), and the Institute of Molecular Biology and Biotechnology (Shizuoka Univesity, Japan).

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14FM 40378 7.57 gi | 45771900

Pyruvate dehydrogenase E1 B-subunit [Aspergillus niger]. 374 aa.

75


Pyruvate dehydrogenase E1 beta subunit PdbA, putative [Neosartorya fischeri NRRL 181] (0)

Pyruvate dehydrogenase E1 component beta subunit, mitocondrial precursor [Aspergillus terreus NIH2624] (0)

13/7 20%

15FM 50762 9.21 gi | 40740127

EF1A_ASPOR Elongation factor 1-alpha (EF-1-alpha) [Aspergillus nidulans FGSC A4]. 470 aa.

56

Translation elongation factor EF-1 alpha subunit , putative [Neosartorya fischeri NRRL 181] (0)


Elongation factor 1-alpha [Aspergillus terreus NIH2624] (0)

13/6 14%

108

Villena et al.


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109

Construcción de un vector para la integración cromosomal de un gen de fitasa



Construcción de un vector para la integración cromosomal de un gen de fitasa de Bacillus licheniformis

Maria Teresa Fernández 1*, Hilda Rodríguez1, Tania Gonzalez1, Isabel Goire1

Construction of a vector for stable chromosomal integration of a Bacillus licheniformis phytase gene

1 Instituto Cubano de Investiga-ción de los Derivados de la Caña de Azúcar (ICIDCA), Vía Blanca 804, AP 4026, CP 11000. Ciudad de la Habana. Cuba. Teléfono: (537)6967015; Fax: (537)988243. Email Maria Teresa Fernández: [email protected]

ResumenLas fitasas son una clase especial de fosfatasas que catalizan la hidrólisis secuencial del fitato. La incapacidad de las plantas para utilizar el fósforo a partir de los fitatos del suelo es debido a la baja actividad de fitasas en sus raíces. Los microorganismos del suelo juegan un importante papel en los procesos que afectan la trans-formación de los compuestos fosforados. Muchos de ellos pueden solubilizar el fósforo a partir de los fitatos, mediante la liberación de fitasas. Este proceso permite la movilización del fósforo hacia las plantas y un mejor aprovechamiento de este nutriente. Sin embargo, muchas bacterias carecen de los genes que codifican para estas enzimas, lo que disminuye la disponibilidad de este elemento en el suelo. Una alternativa es mejorar las rizobacterias en cuanto a su capacidad de solubilizar los fitatos del suelo, mediante la transformación genética. En este trabajo el gen phyL de Bacillus licheniformis fue clonado en el vector de liberación suicida pJMT6 (vector derivado del sistema pUT/mini Tn5). La construcción recombinante que contiene un marcador de selección no antibiótico, fue transformada en Escherichia coli CC118λpir. Un clon transformante (F16) fue seleccionado y posteriormente caracterizado. Estos resultados constituyen un primer paso para desarrollar rizobacterias promotoras del crecimiento mejoradas en cuanto a la producción de actividad fitasa recombinante, como alternativa para reducir la contaminación ambiental y mejorar la productividad de los cultivos.

Palabras claves: Bacillus licheniformis, fitasas, enzimas recombinantes en E. coli, solubilización de fósforo, rizobacterias

AbstractPhytases are a special class of phosphatases that catalyze the sequential hydrolysis of phytate. The inability of plants to utilize phosphorous from soil phytates is due to the low phytase activity in plant roots. Soil microorgan- microorgan-isms play an important role in the processes that affect the transformation of phosphate containing compounds. Many of them can solubilize phosphorus from phytates, by means of the liberation of phytases. This process allows the mobilization of phosphorus towards the plants and a better utilization of this nutrient. Nevertheless, many soil bacteria lack gene coding for these enzymes, which diminishes the availability of this element in soil. One alternative to obtain improved rhizobacteria in relation to their capacity to solubilize soil phytates is by their genetic transformation with genes that codify for those enzymes. In this work, the gene phyL from B. licheni-formis was cloned into the suicide delivery vector pJMT6 (a derivative vector from the pUT/mini Tn5 system). The recombinant construction, which contains a non-antibiotic resistance selection marker, was transformed in Escherichia coliCC118λpir. A transformant clone (F16) was selected and further characterized. These results are a first step to develop improved growth promoting rhizobacteria as for the production of recombinant phytase activity, as alternative to reduce environmental pollution and to improve crops productivity.

Keywords: Bacillus licheniformis, phytases, recombinant enzymes in E. coli, phosphate-solubilitation, rhizo-bacteria.

IntroducciónEl fósforo (P) es un macronutriente mineral esencial para las

plantas. Aunque puede encontrarse en los suelos en diferentes formas minerales y como materia orgánica, su baja solubilidad disminuye su disponibilidad para las plantas. Las reservas mun-diales de P son limitadas y tendrán una reducción considerable en los próximos años (Steen, 1998). El descubrimiento de la capacidad de algunos microorganismos para solubilizar fuentes de P orgánico/inorgánico del suelo y hacerlo disponible para las plantas ha sido el centro de atención de varias investigaciones durante muchos años (Rodríguez y Fraga 1999). La solubiliza-ción de P por estos microorganismos puede ser a través de la producción de enzimas extracelulares o la exudación de ácidos orgánicos con posible estimulación para el crecimiento de las plantas (Rodríguez et al. 2006). Es por eso que el uso de estas bacterias para incrementar el rendimiento de cultivos de interés agrícola presenta grandes perspectivas y son comercializadas en numerosos países (Zahir et al. 2004). La sustitución parcial o total de los fertilizantes químicos por productos biológicos es un aporte fundamental, no sólo a la disminución de los costos en la agricultura, sino al desarrollo de una agricultura orgánica y sostenible (Li et al. 2007).

Una gran proporción de los compuestos orgánicos del suelo permanece pobremente caracterizada. Sin embargo, se ha de-terminado que el ácido fítico o myo-inosotol 1,2,3,4,5,6 ácido hexakisfosfórico y sus derivados ión-metálicos (fitatos) repre-sentan los componentes principales, alcanzando en ocasiones hasta más del 50% del P orgánico total (Richardson 2001). Sus grupos fosfato pueden ser removidos hidrolíticamente en myo-inositol, myo-inositol fosfatos y fosfatos inorgánicos (Konietzny & Greiner 2003), por enzimas denominadas fitasas (myo-inositol- hexaquisfostato 3-fosfohidrolasa), ampliamente distribuidas en plantas, microorganismos y en algunos tejidos animales (Vohra y Satyanarayana 2003).

Investigaciones recientes han mostrado que las fitasas de ori-gen microbiano son las más prometedoras para las aplicaciones biotecnológicas (Jorquera et al., 2008). Muy pocas fitasas han sido descritas como altamente específicas para el ácido fítico, entre ellas se encuentran las fitasas alcalinas del género Bacillus. La clonación de genes que codifican fitasas alcalinas de diferentes especies de Bacillus han sido reportadas por diferentes autores (Kim et al. 1998, Kerovuo et al. 1998). El gen phyL de Bacillus licheniformis, que codifica una fitasa alcalina, ha sido considerado una herramienta potencial para las aplicaciones ambientales,


110

Fernández et al.


por su actividad a pH neutro, elevada termoestabilidad y gran afinidad por el ácido fítico (Tye et al. 2002).

La ingeniería genética permite la introducción de nuevos caracteres y/o la sobre-expresión de caracteres en microorga-nismos. Es por esto que la expresión heteróloga del gen phyL puede ser una vía para el mejoramiento de cepas en cuanto a la solubilización de los fitatos del suelo, con vistas al desarrollo de nuevos biofertilizantes. Hasta la fecha no se ha descrito ningún trabajo relacionado con la integración cromosomal de genes relacionados con el gen phyL.

El presente trabajo describe la construcción de un vector derivado del sistema pUT/mini Tn5, mediante la clonación del gen phyL de Bacillus licheniformis y su transformación en E.coli CC118λpir, como un paso esencial para su futura transferencia en rizobacterias de interés agrícola.

Materiales y métodosPlásmidos, cepas bacterianas, medios y condiciones de

cultivo

Los plásmidos y cepas bacterianas se muestran en la Tabla 1. Las cepas de Escherichia coli DH5-α y CC118λpir fueron crecidas en medio LB líquido (en gL-1: triptona, 10; extracto de Levadura, 5; NaCl, 10; pH 7) y en Agar LB (LB suple-mentado con 2% de agar (oxoid)). En los medios selectivos, la ampicilina (Ap) fue usada a 100 µg/mL y el telurito de potasio (K2TeO3) a 80 µg/mL.

El crecimiento de las dos cepas en los medios líquidos fue realizado a 37 °C en un agitador orbital a 175 rpm (LAB-LINE). Los cultivos en medios sólidos se incubaron a esta misma temperatura. Escherichia coli CC118λpir se empleó como hospedero para propagar los plásmidos que contienen un origen de replicación R6K (de Lorenzo y Timmis, 1994).

Las construcciones pBSOK-APL y pBSNpt fueron gen-tilmente donadas por Wallace B. L. Lim, profesor asociado, Departamento de Zoología de la Universidad de Hong Kong.

Técnicas del ADN recombinante

Las manipulaciones del ADN (cortes con endonucleasas de restricción, reacciones de desfosforilación y de ligazón, purifica-ción de plásmidos), se realizaron básicamente según los métodos descritos por Sambrook y Russell (2001), utilizando enzimas de la casa comercial New England Biolabs. La preparación y transformación de las células competentes de E. coli se realizó según el método del CaCl2 descrito por Hanahan (1983).

Clonaje del gen phyL en el vector integrativo pJMT6

La clonación del gen phyL de Bacillus licheniformis en el plásmido de liberación suicida para la integración cromosomal se llevó a cabo en dos etapas (Fig. 1). En la primera etapa, el

Plásmidos

pBSOK-APL Apr, 4.086 kb; deriva del pBSK, porta el gen phyL de Bacillus licheniformis (1.000 kb) precedido de un péptido señal de Azospirillum irakense (APL). Lim, W. (Com. pers.)

pBSKNpt Apr, 3.174, deriva del pBSK, porta el promotor nptII (~178 bp) del pUTminiTn5ngfp por una digestión ClaI/NdeI Lim, W. (Com. pers.)

pBSNpt-APL Apr, similar al pBSKNpt, porta el fragmento APL en el sitio BamH/NdeI (4.246 kb). Este estudio

pJMT6 Apr, pUT/mini-Tn5, Tel Kr (8.2 kb). Sánchez-Romero et al. 1998

pF16 Apr, obtenido a partir del pJMT6 con el gen phyL insertado en el sitio Not I (9.450 kb). Este estudio

Cepas

Escherichia coli DH5αα F’ φ80d lacZΔM15] endA, hsdR, supE, thi, recA, gyrA, relA, λ- Sambrook et al. 1989

Escherichia coli CC118λpir Δ(ara-leu) araD ΔlacX74 phoA thi-1 rpsE rpoB lisogenizada con el fago λpir (Rfr) (Spr). Herrero et al. 1990

Escherichia coli CC118λpir F16 Similar a E. coli CC118λpir, pero con el pF16. Este estudio

Tabla 1. Plásmidos y cepas usadas en este estudio.

LacZ

NdelAPL

BamHI

LacI

OriColE1

Apr

pBSOK-APL4086 pb Ndel

NptII

BamHI

OriColE1

LacZ

NptII

NotI

LacIOriColE1

APL

NotlBamHI

pBSK-Npt3174 pb

pBSNpt-APL4246 pb

Clal

NotI

OriR6K

OriT

telAKilA

trppJMT6

8200 pb

telK

trp

OriT

OriR6K

Npt-APLpF16

9450 pb

Apr

Apr

Apr

AprtelB

Figura 1. Estrategia empleada en el clonaje del gen phyL en el vector integrativo pJMT6, telK (genes de resistencia a telurito, telB, telA, kilA), trp (gen que codifica para la enzima transposasa), Npt-APL (secuencia nptII-(peptido señal)-phyL), OriR6K: (origen de replicación dependiente de la proteína π. codificada por el gen pir)

111



gen phyL (PL), precedido del péptido señal de la peptato liasa (A) secretada por Azospirillum irakense, fue subclonado en el vector pBSKNpt para de esta forma colocar el gen bajo el con-trol del promotor nptII (Npt) (Dandie et al. 2001) y flanquear el fragmento a transferir con sitios de restricción Not I en los extremos 5’ y 3’. Para ello se realizó la digestión con las enzimas de restricción BamHI y NdeI, que liberan el fragmento APL y linealizan el vector pBSKNpt. Se realizó la transformación del plásmido recombinante en E. coli DH5α y los clones positivos se seleccionaron en medio LB sólido con ampicilina.

La segunda etapa consistió en la clonación del fragmento Npt-APL liberado mediante restricción con Not I en el vector integrativo pJMT6 digerido con la misma enzima. El plásmido recombinante se transformó en E. coli CC118λpir y los clones positivos se seleccionaron en medio LB sólido suplementado con ampicilina y telurito de potasio. El vector pJMT6 tiene el origen de replicación R6K, por lo tanto requiere de una proteína específica para su replicación, la proteína codificada por el gen pir, por lo que solamente puede ser mantenido en cepas hospe-deras que produzcan esta proteína. Presenta además el origen de transferencia oriT, lo que es establemente mantenido en lisógenos λpir o en cepas de E. coli con el gen pir recombinado en su cromosoma (Hansen et al. 1997).

En ambas etapas, los transformantes de E. coli portadores de los plásmidos que contienen el gen phyL fueron comprobados por análisis de restricción.

Determinación de actividad fitasa

La actividad fitasa fue evaluada y cuantificada según lo des-crito por Shimizu (1992), usando como sustrato fitato de sodio en los extractos celulares y en el sobrenadante de los cultivos líquidos, de la manera siguiente:

Las células fueron cultivadas en matraces de 500 mL con 100 mL de medio LB con ampicilina durante 24 h respectivamente. Se tomaron muestras del cultivo a las 0, 8, 16, 24 h. Seguida-mente las células fueron colectadas por centrifugación a 10000 x g durante 10 min, y resuspendidas en buffer Tris-Cl-Ca 100 mM, pH 7 hasta una DO (600 nm) final de 0,8 de la dilución 1:100 de cada suspensión celular. Posteriormente, fueron trata-das con ultrasonido durante 4 ciclos de 1 min y centrifugadas a 10000 x g durante 30 min. La reacción enzimática se inició, adicionando 1 mL de solución de fitato de sodio 1,5 mM a 1 mL del extracto crudo. Después de 30 min de incubación a 50 oC, la reacción fue detenida con un 1 mL de ácido tricloracético 10%. La presencia de Pi (Fósforo inorgánico) se detectó por el incremento en la absorbancia a una longitud de onda de 660 nm en un espectrofotómetro. La actividad en el sobrenadante se determinó de la misma manera que en el extracto. Una unidad de enzima fue definida como la cantidad de enzima que hidroliza 1 µmol de Pi por minuto bajo las condiciones ensayadas.

Determinación del crecimiento celular

La cepa de E. coli CC118λpir transformada con el plásmido pF16, y en el control (E. coli transformada con el pJMT6 sin el gen phyL) se cultivaron en matraces de 500 mL con 100 mL LB ampicilina durante 24 h a 37 °C. Cada dos horas se toma-ron las muestras de los cultivos para cuantificar el crecimiento celular y elaborar las correspondientes curvas de crecimiento. El crecimiento celular en los cultivos líquidos fue determinado por

medio del cambio en el valor de la absorbancia a una longitud de onda de 600 nm en un espectrofotómetro, con cubetas de 1 cm del paso de luz.

Análisis estadísticos

Todas las determinaciones de actividad enzimática y cre-cimiento celular fueron realizadas por triplicado. Se realizó el análisis de varianza de las medias correspondientes a los valores de actividad y las velocidades específicas de crecimiento, calcu-ladas en la fase exponencial del cultivo, de las diferentes cepas estudiadas. Estos análisis se realizaron con el paquete estadístico Statistica v 6.0.

Resultados y discusiónSelección y caracterización de clones de E. coli CC118λpir

transformados con el gen phyL

El vector de liberación suicida pJMT6 porta los genes kilA, telAB, que codifican para resistencia a las sales de telurito (tí-picamente telurito de potasio, K2TeO3), un marcador para la construcción de cepas destinadas a ser liberadas al medioambien-te. El pJMT6 fue empleado inicialmente por de Lorenzo et al. (1998) para modificar genéticamente la cepa Pseudomona putida KT2442 a través de la integración al azar del minitransposón mini-Tn5 a su cromosoma. La cepa E. coli CC118λpir por si sola no puede crecer en un medio con K2TeO3, al carecer de los genes kilA, telAB (Sánchez-Romero et al. 1998). Cuando se transforma con el pJMT6 o un vector derivado de este como el pF16, no sólo se produce el crecimiento, sino que las colonias muestran un fenotipo característico: adquieren un color negro producto de la reducción del telurito por las células y la formación de telurio metálico insoluble, que es de coloración negro, lo que hace a las colonias fácilmente distinguibles (Fig. 2).

La transformación del plásmido recombinante en E. coli CC118λpir se logró con una frecuencia de 1,4x105 unidades formadoras de colonias (CFU)/µgADN. Esta frecuencia es comparable a la obtenida en la transformación de otros plásmi-dos recombinantes en esta misma cepa (datos no publicados).

Figura 2: Resistencia al telurito de potasio en E. coli CC118λpir re-combinante determinada mediante crecimiento en LB suplementado con este marcador no antibiótico. (A) E. coli CC118λpir, control no transformado. (B) E. coli CC118λpir recombinante pF16.

112

Fernández et al.


Se purificó el ADN plasmídico y se realizó la digestión con las enzimas de restricción Not I y Cla I para liberar el inserto y analizar el tamaño de los plásmidos recombinantes. En la figura 3 se muestra el patrón de digestión de uno de estos plásmidos recombinantes: el designado pF16, purificado a partir del clon E. coli CC118λpirF16, que mostró el tamaño esperado para la construcción resultante de la unión del vector pJMT6 y del fragmento Npt-APL. En la digestión con NotI el plásmido pF16 produjo un fragmento de aproximadamente 8,2 kb (pJMT6) y otro de 1,2 kb (Npt-APL). Con la enzima de restricción Cla I se obtuvieron dos fragmentos de aproximadamente 8,3 kb y 1,1 kb. Ambas digestiones indican un tamaño de 9,4 kb para el plásmido recombinante, que se ajusta al tamaño esperado y confirma la presencia de la construcción recombinante inicial-mente concebida en el transformante seleccionado.

Cuantificación de la actividad fitasa asociada a los extrac-tos celulares del transformante E. coli CC118λpirF16

Durante un periodo de 24 h se analizó la actividad fitasa de los extractos celulares de la cepa E. coli CC118λpir y del trans-formante E. coli CC118λpirF16 a partir de cultivos líquidos. Solo se pudo detectar la enzima activa al cabo de las 24 h de incubación de los cultivos. Como se muestra en la figura 4, la cepa E. coli CC118λpirF16, que contiene el gen phyL, mostró un valor de actividad fitasa significativamente mayor que la cepa receptora, indicando la expresión de este gen y la producción de la enzima activa.

Hasta el momento no se tiene ningún reporte de actividad fitasa en la cepa E. coli CC118λpir. En 1952, se obtuvo el primer reporte de actividad fitasa en E. coli, pero sin ninguna caracterización de la enzima (Courtois y Manet 1952). Greiner et al. (1993) purificaron y caracterizaron dos fitasas de E. coli

K12 (ATCC 33965), las llamadas P1 y P2. Según lo reportado por estos autores, la actividad fitasa no fue detectable en el medio de cultivo. Mediante el procedimiento de shock osmótico y/o sonicación se alcanzo un 90% de actividad fitasa en los extractos celulares. Por lo tanto se determinó que las fitasas solamente podían ser localizadas de manera soluble en el espacio periplás-matico. Adicionalmente, la actividad fitasa se incrementaba marcadamente durante la fase estacionaria de crecimiento. En trabajos posteriores se demostró que la fitasa P2 presentaba un 95% de homología con la fosfatasa hiperacídica pH 2,5 AppA de E. coli k12 (Greiner et al. 1997). Las fitasas son una clase especial de fosfatasas, por lo que ambas enzimas comparten características similares. Por lo tanto es posible que la pequeña cantidad de P liberado en la cepa E. coli CC118λpir se deba a la naturaleza periplásmatica de todas las actividades fosfatasas debidamente reportadas para esta especie.

Los niveles de actividad fitasa obtenidos en los extractos ce-lulares son bastante bajos, aun cuando se trabajó con extractos celulares obtenidos mediante sonicación. Mas del 90% de las proteínas expresadas por la vía recombinante son encontradas en la fracción citoplasmática insoluble, resultado de la formación de cuerpos de inclusión (Kerovuo et al., 1998), por lo tanto esto podría ser una posible causa de esta baja actividad.

En los sobrenadantes de E. coli CC118λpir y del transfor-mante E. coli CC118λpirF16 no se detectó actividad fitasa para ninguna de las dos cepas. En E. coli CC118λpirF16, el resultado negativo puedo deberse a que el péptido señal de Azospirillum irakense utilizado en la construcción recombinante no sea reco-nocido en esta cepa de E. coli por ser dos especies de bacterias filogenéticamente diferentes. Según lo reportado en los trabajos sobre la expresión heteróloga de los genes de fitasa de Bacillus en E. coli, la actividad de estas enzimas es muy baja cuando los genes están bajo su propio péptido señal, la actividad fitasa más alta ha sido obtenida en los sistemas de expresión inducibles pET22b(+) (Kim et al. 1998, Farouk y Greiner 2004) y pQE-70 (Kerovuo et al. 1998).

Efecto de la expresión del gen phyL en el crecimiento de E. coli CC118λpir

Se compararon las velocidades específicas de crecimiento de la cepa de E. coli CC118λpir transformada con el plásmido recombinante pF16 y de E. coli CC118λpir transformada con

1,250 kb

(nptII-(peptido señal)-phyL)

1,150 kb

8,3 kb

8,2 kb (pJMT6)

1

2 3 4 5 6 7

Figura 3. Patrón de restricción del plásmido recombinante pF16. (1) Marcador de peso molecular 1 kb. (2) pF16 digerido con la enzima de restricción NotI. (3 - 5) pF16 sin digerir. (4) pF16 digerido con la enzima de restricción ClaI. (6) pJMT6 digerido con la enzima de restricción NotI. (7) pJMT6 sin digerir.

Figura 4. Actividad fitasa asociada a los extractos celulares de las cepas de (a) E.coli CC118λpir y (b) CC118λpir F16 transformada con el gen phyL de Bacillus licheniformis (medida a través de la liberación de P inorgánico por degradación del ácido fítico (UP/mL).

0

0,02

0,04

0,06

0 8 16 24

Tiempo (h)

(UP

/mL)

b

a

113



el vector pJMT6 sin el gen phyL (control) en cultivos líquidos en medio LB con ampicilina durante 24 h (Fig. 5). La fitasa de B. licheniformis, codificada por el gen phyL, parece presentar cierta toxicidad para E. coli CC118λpir, pues durante el período de tiempo analizado la velocidad específica de crecimiento de la cepa control (0,8066) fue mayor que la correspondiente a la transformada con el gen phyL (0,5278). Kerovuo et al. (1998) sugirieron una supuesta toxicidad de las enzimas fitasas de Bacillus cuando eran transformadas en E. coli; esta toxicidad era detectada a través de la inhibición de crecimiento por la E. coli recombinante. Como posible explicación de la toxicidad de las fitasas recombinantes estos autores confirmaron la pre-sencia de actividad ATPasa y ADPasa en estas enzimas. No es sorprendente entonces que la síntesis de la fitasa codificada por el gen phyL introducido en la célula hospedera, podría debilitar el crecimiento celular teniendo en cuenta que en el proceso de biosíntesis de proteínas es consumida una gran cantidad de energía representada en su mayoría por moléculas de GTP y ATP. Por otro lado la introducción de ADN foráneo en la célula hospedera causa una variedad de cambios en su fisiología y esta reportado que el más común esta asociado a la disminución del grado de crecimiento celular (Glick 1995).

Los resultados obtenidos apoyan que el empleo de sistemas de transformación basados en los vectores de integración cro-mosomal del tipo mini-Tn5 con marcadores de resistencia no antibióticos, como la resistencia a telurito de potasio, pueden ser una herramienta sumamente valiosa para la introducción y expresión de genes foráneos en E. coli, con vistas a su posterior transferencia a cepas de rizobacterias para su aplicación agríco-la. Este sistema soluciona el problema del uso de marcadores genéticos inapropiados y de la transferencia de la información genética modificada a las poblaciones naturales. En este trabajo fue obtenido un plásmido recombinante que porta y expresa el gen phyL para la enzima fitasa de Bacillus licheniformis, en E. coli CC118λpir, de gran interés para su aplicación en la obtención

de bacterias que utilicen el fósforo orgánico del suelo con vistas a su empleo como biofertilizantes.

AgradecimientosEl presente trabajo se realizo como parte del proyecto CIT-

MA: “Manipulación genética de bacterias promotoras del creci-miento de las plantas para su uso como fertilizantes biológicos”, Número: 00300234.

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0

1

2

3

4

5

0 5 10 15 20 25

horas

ln D

.O.

Figura 5. Crecimiento de las cepas de E.coli CC118λpir transformada con el plásmido recombinante pF16 (línea continua) y CC118λpir transformada con el vector pJMT6 sin el gen phyL (línea punteada) en medio LB líquido suplementado con ampicilina. Barras verticales: error estandar.

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Fernández et al.


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115

Polihidroxialcanoatos en actinomicetos nativos



Polihidroxialcanoatos en actinomicetos nativos de suelos colombianos

Marcela Franco-Correa1, David Gómez-Méndez2, Nicolás Castro-Medina1 y Marcela Rendón-Ruiz1

Polyhydroxyalkanoate of Actinomycetes native from Colombian soils

1 Laboratorio de Microbiología Am-biental y de Suelos, Grupo de Bio-tecnología Ambiental e Industrial. Departamento de Microbiología, Pontificia Universidad Javeriana. Bogotá, Colombia. E-mail Marcela Franco: [email protected]

2 Laboratorio de Biotecnología Aplicada. UNIDIA, Departamen-to de Microbiología, Pontificia Universidad Javeriana. Bogotá, Colombia.

ResumenLos polihidroxialcanoatos (PHA) son polímetros considerados como fuente de materiales biorenovables, biode-gradables y plásticos con amplios usos industriales, pero los altos costos de producción detienen su aplicación a gran escala. En el presente trabajo, fueron aisladas 10 cepas de Actinomicetos de 60 muestras de suelo rizosférico proveniente de diferentes zonas de la región de Boyacá, Colombia. Observaciones preliminares utilizando el colorante azul de Nilo permitio identificar en tres cepas la presencia de gránulos intracelulares fluorescentes del tipo PHA. Las tres cepas fueron cultivadas en dos medios para obtener cantidades signifi-cativas de PHA, encontrándose que la cepa 7F era la que presentaba una producción importante. Después de la purificación, cuantificación e identificación se determino un rendimiento del 27,48% en peso seco, lo que significa una buena productividad. Mediante pruebas bioquímicas y análisis molecular la cepa 7F fue identifi-cada como Streptomyces subrutilus.

Palabras claves: Actinomicetos, Polihidroxialcanoatos, Streptomyces subrutilus, azul de Nilo, biopolímero.

AbstractThe polyhydroxyalkanoates (PHA) are considered as source of renewable-resource-based, biodegradable materials and plastics of a wide range industrial uses, but high production costs impede large-scale implementa-tion. In this paper, we induced the production of polyhydroxyalkanoates (PHA) in actinomycetes isolated from Colombian soil, the microorganism with highest production and accumulation of biopolymer was isolated and identified. With Nile blue dye, we determined in three of the ten strains isolated, the presence of intracellular fluorescent granules type polyhydroxyalkanoate. The three strains were cultured for obtained significant amounts of PHA. The strain named 7F had the highest production. After purification, identification and quantification we determined a yield of 27.48% in dry weight, which means a good productivity. This strain was identified as Streptomyces subrutilus, though biochemical’s reactions and Gene Bank.

Keywords: Actinomycetes, Polyhidroxyalkanoates, Streptomyces subrutilus, Nile blue, biopolymer.

IntroducciónLos polihidroxialcanoatos (PHA) son polímeros de hidroxial-

canoatos que se acumulan como material de reserva de carbono y energía en diferentes microorganismos, normalmente bajo condiciones de carencia nutricional de elementos como ni-trógeno, fósforo, sulfuro o magnesio, en presencia de un exceso de fuente de carbono (Wang y Bakken 1998, Macarrón-Gómez 1998). Desde el descubrimiento del poli-3-hidroxibutirato, P(3HB), detectado en Bacillus megaterium en 1926, una larga variedad de PHA con diferentes longitudes de cadena de car-bonos y grupos R-dependientes han sido estudiados. Entre los diferentes polímeros de PHA se ha centrado un interés por sus propiedades como material termoplástico y su biodegradabili-dad, pero sólo unos pocos han sido destinados a la producción de bioplásticos a gran escala como el polihidroxibutirato P(3HB), polihidroxibutirato-co-3-hidroxivalerato (P(3HB-co-3HV)) y PHA de cadena media (mcl-(PHA)) (Williams et al. 1984, Lara et al. 1999, Macarrón-Gómez 1998).

Sólo algunas de las bacterias capaces de sintetizar PHA han sido usadas en la producción industrial como son Ralstonia eutro-phus, Alcaligenes latus, Azotobacter vinelandii, algunos metilotrofos, Pseudomonas olevorans y Escherichia coli recombinante (Slater et al. 1988, Schubert et al. 1991). Cada bacteria requiere condiciones de crecimiento específico para la síntesis de PHA, pero pueden ser subdivididas en dos grupos. Uno que requiere de las condi-ciones limitantes de algunos nutrientes esenciales, como carbono o nitrógeno, para poder incrementar la eficiencia de la produc-ción del PHA, por ejemplo A. eutrophus, P. oleovorans y algunos metilotrofos, entre otros, y un segundo grupo conformado por los que no requieren esas condiciones (de E. coli recombinante, A. vinelandii, A. latus) (Macarrón-Gómez 1998).

Por su parte, las investigaciones de PHA en actinomicetos, grupo de bacterias filamentosas Gram positivas (Stainer et al. 1996) cuyo crecimiento es análogo al micelio de los hongos filamentosos (Williams et al. 1984) y que presentan gran interés ecológico, no han sido muy estudiados (Hayakawa et al. 1994). Hay gran interés en el tipo de crecimiento que presenta este grupo bacteriano, tal como la composición de su pared con respecto a la acumulación de los biopolímeros. No obstante y a pesar de ser bacterias, en los actinomicetos las condiciones limitantes de nitrógeno no favorecen el crecimiento y la producción de PHA, por tal razón estos microorganismos requieren un manejo diferente de los factores nutricionales con respecto a los establecidos para la producción de PHA en otras bacterias (Manna et al. 1999). Actualmente se conoce una gran variedad de bacterias y algunas levaduras con capacidad para producir PHA como reserva de carbono y energía (Lara et al. 1999). La mayoría de las investigaciones arrojan resultados contrarios con respecto a la composición del medio de cultivo para inducir la producción del biopolímero en comparación con los utilizados para otro tipo de bacterias no filamentosas (Manna et al. 1999).

En el presente trabajo se aislaron y estudiaron actinomicetos provenientes de suelos colombianos con capacidad de acumular intracelularmente PHA.

Material y métodos Aislamiento y recuperación de los actinomycetes

Se tomó de forma aleatoria y de diferentes puntos, un kilo de suelo rizosférico (muestra compuesta) de un cultivo de vid de la región de Boyacá-Colombia. Las muestras fueron procesadas en el Laboratorio de Microbiología Ambiental y de Suelos de la


116

Franco-Correa et al.


Pontificia Universidad Javeriana, realizando diluciones seriadas en agua peptonada al 0,1% (p/v) y sembrando en superficie en agar avena suplementado con nistatina (Franco-Correa 2008). A continuación se llevaron a incubar a 25 °C durante 10 días.

Igualmente se tomaron tres cepas de actinomicetos del cepario del laboratorio de Microbiología Ambiental y de Suelos de la Pontificia Universidad Javeriana obtenidos de trabajos experi-mentales anteriores, aislados de la misma región geográfica, pero de cultivos diferentes. Estos microorganismos, que se encontra-ban liofilizados, fueron resuspendidos en agua peptonada al 0,1% (p/v) y sembrados en caldo avena (avena 30 g·L-1 y glucosa 20 g·L-1), llevaron a incubar a 25 °C durante 10 días, en agitación (150 rpm). Una vez reconstituidos, se realizaron pases sucesivos en el mismo medio de cultivo agarizado.

Condiciones de crecimiento y observación microscópica

Se llevaron a cabo curvas de crecimiento durante siete días, con agitación a 150 rpm y 25 °C, en medio ISP2 (peptona 5 g·L-1, extracto de levadura 3 g·L-1, glucosa 5 g·L-1), y medio R5M (peptona 3 g·L-1, glucosa 10 g·L-1) con cada uno de los actinomicetos aislados del suelo y los resuspendidos de los lio-filizados, inoculados por triplicado en erlenmeyers de 250 mL conservando la relación 1/5 con respecto al medio de cultivo, con el fin de favorecer la distribución homogénea del aire den-tro de los erlenmeyers. Se tomaron muestras cada 12 horas y se montaron láminas con coloración de azul de Nilo (Ostle y Holt 1982) y Gram con el fin de observar gránulos intracelulares, típicos de PHA.

Condiciones de crecimiento de las cepas para la cuantifi-cación del polímero

Se preparó un preinóculo con cada una de las cepas de acti-nomicetos que presentaron una coloración positiva con el azul de Nilo. Este se dejó crecer en caldo inductor de polímero ISP2 y RM5. Se colocó en agitación a 250 rpm, durante 24 horas a 25 °C. Posteriormente, se inoculó un volumen de 10 mL de cada cepa de actinomicetos en erlenmeyers de 500 mL con 90 mL de ISP2 y RM5 llevándolos a agitación a 250 rpm, 25 °C durante 8 días, tomándose muestras a las 24, 96, 144 y 192 horas. Cada muestra fue preparada para el análisis en cromatografía líquida de alta presión (HPLC) y para la medición de masa seca celular. Después se liofilizaron para su conservación.

Cuantificación del biopolímero

A las cepas que dieron positivas con Azul de Nilo se les realizó una propanólisis con el fin de separar el polímero de la masa micelial y cuantificar las muestras. Para ello, se tomaron 12 mg de células liofilizadas que fueron tratadas con 2 mL de una solución de ácido clorhídrico preparado en propanol (1:4 v/v), a continuación se adicionaron 2 mL de 1,1-dicloroetano y 200 µL de una solución de 40 g·L-1 de ácido benzoico en propanol y la mezcla fue llevada a agitación (150 rpm) durante 3 horas a 100 °C. Después del enfriamiento fueron adicionados 4 mL de agua destilada, agitados vigorosamente por 3 minutos y se cen-trifugó por 3 minutos a 7000 x g. La fase acuosa fue descartada y la orgánica sometida a HPLC (Williamson y Wilkinson 1958). Los ésteres propílicos fueron analizados en un cromatógrafo equipado con una columna capilar Varian modelo DB-5 (5% fenilmetilsilicona; diámetro 0,25 mm; presión 30 atm, grosor de la capa 0,25 µm), P(3HB-co-3HV).

Identificación molecular de las cepas productoras de PHA

Una vez caracterizados bioquímica y morfológicamente los actinomicetos que resultaron positivos tanto para la coloración como para la cromatografía de gases, se llevó a cabo la extracción del DNA genómico de la cepa que presentó mayor acumulación de polihidroxialcanoato utilizando la misma metodología de Franco-Correa (2008). La amplificación del rDNA 16S se realizó por la técnica de PCR utilizando como molde el DNA genómico extraído directamente de las células del actinomiceto. Los prim-ers utilizados para la reacción de PCR fueron p27f y p1401r, homólogos a los extremos conservadas del gen rDNA 16S de bacterias. El programa utilizado fue (Cook y Meyers 2003): de-naturación inicial de 95 °C por 2 min, 30 ciclos de denaturación (94 °C por 1 min), anillamiento (55 °C por 1 min), extensión (72 °C por 3 min), extensión final (72 °C por 3 min).

El volumen total de cada uno de los productos de PCR ob-tenido se separó en geles de agarosa al 1% en tampón TAE 1X con bromuro de etidio en concentración 1 µg·mL-1. La electro-foresis se llevó a cabo en cámara de electroforesis a 90 voltios, 200 miliamperios. Las bandas correspondientes al tamaño del ADNr 16S, 1500 a 1540 pb se cortaron y se colocaron en tubos eppendorf de 1,5 mL. Se utilizó el Kit de limpieza para produc-tos de PCR a partir de geles de agarosa Wizard (Promega). Para verificar el tamaño de las bandas de los productos de PCR se utilizó el marcador de peso molecular de 100 pb.

A partir de los productos de PCR purificado de cada una de las muestras se tomaron alícuotas de 5 µL con 2 µL del tampón de carga Blue/Orange 6X y se realizó una electroforesis en gel de agarosa al 1% en tampón TAE 1X y bromuro de etidio en concentración 1 µg·mL-1 en las mismas condiciones que las usadas en la verificación de la calidad.

Resultados y discusiónAislamiento y recuperación de actinomicetos

A partir de 60 muestras de los suelos rizosféricos de Boyacá–Colombia, se logró aislar diez cepas caracterizadas como ac-tinomicetos según sus características microscópicas (bacterias Gram-positivas, formadoras de racimos de filamentos estables o fragmentados y propágulos solos, en parejas o formando cadenas cortas o largas) (Williams et al. 1984) y macroscópicas (textura pulverulenta, olor a suelo húmedo, presencia de endo y exo pigmentación). Con respecto a los liofilizados, se recuperaron tres cepas que ya habían sido previamente identificadas como Streptomyces laurentii, Nocardia asteroides y Streptomyces mauve-color (Marquez et al. 2003).

Crecimiento y observación de láminas

En el medio ISP2 se observó abundante crecimiento en tres de las diez cepas aisladas (2F, 6M y 7F). Con la coloración azul de Nilo, estas mismas cepas mostraron gránulos fluorescentes a lo largo del micelio y se tomaron como posibles productoras de PHA. Ninguna de las cepas liofilizadas, dio resultados positivos con la coloración.

Curva de crecimiento de las cepas en medio inductor de polímero

Se realizó la cuantificación de masa seca celular en medio inductor de polímero tomando únicamente muestras de las cepas de los actinomicetos a las 24, 96, 144 y 192 horas en los

117

Polihidroxialcanoatos en actinomicetos nativos


medios ISP2 y R5M (Kieser y Hopwood 1992), obteniéndose los resultados que se observan en la figuras 1A y B, donde se observa el crecimiento de las cepa 7F, 2F y 6M. A partir de la hora 24 (primer punto que se muestreó) se observó una dis-minución en el crecimiento del aislamiento 7F (S. subrutilus) en los dos medios utilizados, mientras que la cepa 6M crece lentamente hasta la hora 92 en el medio ISP2 pero no el medio R5M. La cepa 2F crece bien inclusive hasta la hora 144 en el medio ISP2 y mejor en el medio R5M hasta la hora 92. Estas diferencias pueden deberse a exigencias nutricionales de las cepas al crecer en condiciones diferentes de nutrientes. Los medios inductores buscan dar condiciones nutricionales ad-versas (por lo general altas concentraciones de carbono y bajas de nitrógeno para unos organismos y concentraciones inversas para otros) a los microorganismos para que estos produzcan intracelularmente el polímero (Manna et al. 1999).

Producción de PHA

Se sometieron a propanólisis las masas secas celulares de las tres cepas, analizándose los propilésteres mediante cro-matografía de gases, observándose los resultados en la figura 2. Claramente se ve que únicamente la cepa 7F (S. subrutilus) presenta producción de biopolímero tipo PHA en los dos me-dios de cultivo utilizados, pero el mayor porcentaje lo logra en el medio ISP2 con un 44,78% en peso seco a la hora 192. Sin embargo cabe destacar que en el medio R5M, la cepa 7F no acumula polímero sino que, por el contrario, disminuye su porcentaje a través del tiempo partiendo de 23,33% a la hora

24 y terminando en 10,5% a la hora 192, lo que puede indicar que si bien lo producen en las primeras horas, posiblemente lo puede estar consumiendo para abastecer sus necesidades energéticas.

Otro aspecto a considerar es la composición de los medios ya que ISP2 tiene la mitad de la contración de glucosa que el medio R5M y esas diferencias pueden estimular o no la acumu-lación de PHA ya que según la necesidad del microorganismo o acumula polímero como reserva energética o lo utiliza como fuente orgánica para su crecimiento.

Por su parte las cepas 2F y 6M presentaron porcentajes bajos para ser tenidos en cuenta. Comparando la producción de PHA con la coloración de azul de Nilo, parece haber una relación directa, ya que estas últimas dos cepas, presentaron una fluorescencia más baja que S. subrutilus 7F.

Debido a la posibilidad que en la propanólisis hayan quedado ciertos residuos de la pared celular de los actinomicetos como ácidos grasos insaturados los cuales puede alterar los análisis cromatográficos (Lechevalier et al. 1977), se llevó a cabo una segunda propanólisis al cultivo de S. subrutilus 7F, con el fin de extraer el polímero de las células. Por medio de un tratamiento con cloroformo y etanol se purificó el polímero extraído, ob-teniéndose un 4,12% de residuos intracelulares y de la pared del actinomiceto (Fig. 3). Lo anterior permite anotar que en realidad un 27,48% del polímero es producido por esta cepa con ésta técnica.

0 24 48 72 96 120 144 168 192

Bio

mas

a (g

/L)

1,0

1,2

1,4

1,6

1,8

2,0

2,2

Glucosa (g/L)

0

2

4

6

8

10

12Biomasa (g/L). Cepa 7F Biomasa (g/L). Cepa 2 F Biomasa (g/L). Cepa 6M Glucosa (g/L). Cepa 7F

Tiempo (horas)

0 24 48 72 96 120 144 168 192

Bio

mas

a (g

/L)

1,0

1,2

1,4

1,6

1,8

2,0

Glucosa (g/L)

1,5

2,0

2,5

3,0

3,5

4,0

4,5

Biomasa (g/L). Cepa 7F Biomasa (g/L). Cepa 2 F Biomasa (g/L). Cepa 6M Glucosa (g/L). Cepa 7F

A

B

Figura 1. Crecimiento de las cepas de Streptomyces subrutilus 7F, 2F y 6M en medio ISP2 (A) y en medio R5M (B) durante 192 horas. Se muestra únicamente el consumo de sustrato de la cepa 7F.

Cepa

CEPA 7F CEPA 2F CEPA6M

PH

A (%

en

peso

sec

o)

0

10

20

30

40

24 horas

96 horas

144 horas

192 horas

CEPA 7F CEPA 2F CEPA6M

PH

A (%

pes

o se

co)

A

B

0

10

20

30

40

Figura 2. Producción de PHA por las cepas Streptomyces subrutilus 7F, 2F y 6M en los medios ISP2 (A) e R5M (B).

118

Franco-Correa et al.


Identificación de los Actinomicetos

La identificación macroscópica de la cepa 7F mostró colo-nias pequeñas irregulares, color gris claro con borde blanco y pigmento difusible al medio de color café. Microscópicamente, con la coloración de Gram se observaron filamentos delgados ramificados, y presencia abundante de micelio. De acuerdo a las pruebas bioquímicas realizadas (BD BBL CrystalTM para la identificación de bacterias Gram positivas) y a la caracter-ización macroscópica y microscópica se identificó a la cepa 7F como perteneciente al género Streptomyces. Con respecto a la identificación molecular de Streptomyces sp. 7F, se encontró un 99% de similitud en secuencia a Streptomyces subrutilus según GenBank (No. de acceso: EU570663.1), y un 98% de cercanía a S. lavendulae, S. virginiae, S. ornatus, S. griseus, S. argenteolus y S. caviscabies, según RPD (Ribosomal Database Project) (0/37644/5812).

Lo anterior confirma lo estudiado por Manna et al. en 1999 cuando demostró que el 18% de las cepas de Streptomyces acu-mulaban PHB en un rango entre 1,9 y 7,8% de la biomasa seca; dato que es notablemente inferior al encontrado en S. subrutilus 7F, permitiendo inferir que la capacidad de esta cepa como pro-ductora de PHA supera a lo reportado en la literatura, lo que permite considerar a Streptomyces subrutilus sp. 7F, proveniente de suelos colombianos, como una posible opción de ser consid-erada cepa productora de polihidroxialcanoatos de cadena corta (cadenas carbonadas de 4 y 5 carbonos) con una concentración aceptable, utilizando como medio inductor a ISP2.

AgradecimientosAl instituto de Pesquisas Tecnológicas de la Universidad de

Sao Paulo, Brasil, por la orientación en los análisis quimicos de los biopolimeros obtenidos. Al laboratorio de Microbiología ambiental y de suelos de la Pontificia Universidad Javeriana, por facilitarnos cepas liofilizadas para este estudio.

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31,6

4,12

26,25

2,225,35

1,91

0

10

20

30

40

50

Masa Liofilizada Masa sin PHAs

%

% PHA % C4 %C5

119

nuptial gift observed in trechalea amazonica



New record of nuptial gift observed in Trechalea amazonica (Araneae, Lycosoidea, Trechaleidae)

Estevam Luís Cruz da Silva1 and Arno Antonio Lise1

Primer registro de un regalo nupcial en Trechalea amazonica (Araneae, Lycosoidea, Trechaleidae)

1 Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul (PUCRS), Museu de Ciências e Tecnologia (MCTP), Laboratório de Aracno-logia, Prédio 40, sala 167, Av. Ipiranga, 6681, 90619-900, Porto Alegre, Rio Grande do Sul, Brasil. E-mail Estevam Cruz: [email protected]; E-mail Arno Lise [email protected]

NOTA CIENTÍFICA

AbstractThe first record of a nuptial gift in Trechalea amazonica F.O.P.-Cambridge, 1903, is herein presented. The observations were made in the Oriximiná, Pará, northern Brazil. Two males were found on tree trunks near the water, each holding in the chelicerae a small prey wrapped in silk. This is the second confirmed observa-tion of the nuptial gift behavior in the family Trechaleidae, first in the genus Trechalea Thorell, 1869, and later in Paratrechalea Carico, 2005 from southern Brazil. This new observation could be used in phylogenetic and evolutionary studies for this poorly studied spider family.

Keywords: Araneae, nuptial gift, Neotropical region.

ResumenSe presenta el primer registro de un regalo nupcial en Trechalea amazonica F.O.P - Cambridge, 1903. Las observaciones se hicieron en el pantanal de Oriximiná, Pará, Brasil. Se encontraron dos machos en troncos de árboles cerca del agua, cada uno cargando en los quelíceros una presa pequeña envuelta en seda. Ésta es la segunda observación confirmada del comportamiento nuptial del regalo en la familia Trechaleidae, primero en el género Trechalea Thorell, 1869, y más adelante adentro Paratrechalea Carico, 2005 del Brasil meridional. Esta nueva observación se podría utilizar en estudios filogeneticos y evolutivos para esta familia.

Palabras clave: Araneae, regalo nupcial, region Neotropical.

IntroductionThe use of nuptial gifts in spiders was first observed in males

of Pisaura mirabilis (Clerck, 1757) (Bristowe & Locket 1926). This behavior, previously known only for pisaurid spiders, has been recently reported for a few trechaleid species (Costa-Schmidt et al. 2008).

In the Neotropical region, the first record of a nuptial gift for a non-pisaurid specimen was reported by Silva (2005) for Trechalea bucculenta (Simon 1898), a member of the family Trechaleidae. Later, this behavior was described in detail after field observa-tions made by Costa-Schmidt et al. (2008), for Paratrechalea azul Carico, 2005 and P. ornata (Mello-Leitão 1943), in Maquiné, Southern Brazil. Recently, Albo et al. (2009) have observed the same behavior of nuptial gift construction in populations of Paratrechalea ornata (Mello-Leitão, 1943) from Uruguay.

In the city of Oriximiná, northern Brasil (01°45’S, 55°50’W), two males were observed on tree trunks near the water, each holding in the chelicerae a small, wrapped prey, consisting of an immature Ctenidae spider for one of them and an immature Lycosidae spider for another one (Figs. 1, 2). The males holding the eggsacs is certainly an indication of nuptial gift behavior, since all the representatives of Trechaleidae usually eat their preys without making any wrapping, observed by Silva et al. (2005) for the predatory behavior of Trechaleidae. Also, some females were observed carrying eggsacs in tree trunks (Fig. 3) The presence of females with eggsacs indicates the activity of mature males in the area, thus it can explain the presence of many males with nuptial gifts (field observations).

The specimens were collected manually and deposited in the collection of Arachnida and Myriapoda of Museu de Ciências

Figures 1-2. Trechalea amazonica F.O.P.-Cambridge, 1903: 1, 2 males with nuptial gifts.


120

Cruz da Silva1 & Lise


e Tecnologia (MCTP) of Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul (PUCRS). The area was sampled from Janu-ary 17th to February 7th in 2009 in Iripixi Lake, in the city of Oriximiná, state of Pará, Northern Brazil (Fig. 4).

AcknowledgmentsWe want to thank Francisco de Aguiar Picanço for help with

the field work and Dr. James E. Carico (Lynchburg College) for comments on the manuscript. This study was supported by “Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecno-lógico” (CNPq N° 140282/2008-4 for ELCS).

Literature citedAlbo, M. J., L. E. Costa-Schmidt & Costa, F. G. 2009. To feed or to

wrap? Female silk cues elicit male nuptial gift construction in the spider Paratrechalea ornata (Trechaleidae). Journal of Zoology, 2009: 1-7.

Bristowe, W. S. & Locket, G. H. 1926. The courtship of British lycosid spiders, and its probable significance. Proceedings of the Zoological Society 22:317–347.

Costa-Schmidt, L. E.; J. E. Carico & A. M. Araújo. 2008. Nuptial gifts and sexual behavior in two species of spider (Ara-neae, Trechaleidae, Paratrechalea). Naturwissenschaften 95:731–739.

Silva, E. L. C. 2005. New data on the distribution of Trechalea cezariana Mello-Leitão, 1931 in Southern Brazil. Acta Biologica Leopoldensia 27(2):127–128.

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Figures 3-4. Trechalea amazonica F.O.P.-Cambridge, 1903: 3. Female carrying an eggsac. Figure 4. Area of sampling of Iripixi Lake, Oriximiná, Pará, Northern Brazil.

121

synhimantus (D.) nasuta en pavo cristatus


Rev. peru. biol. 16(1): 121- 123 (Agosto 2009)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Parasitismo natural por Synhimantus (Dispharynx) nasuta (Nematoda: Acuariidae) en Pavo real (Pavo cristatus) en cautiverio

Luis A. Gómez-Puerta1, Marco A. Enciso2 y Gianmarco Rojas3

Natural parasitism by Synhimantus (Dispharynx) nasuta (Nematoda: Acuariidae) in captive Common Peafowl (Pavo cristatus)

1 Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM), Av. Circunvala-ción 2800, San Borja. Lima, Perú. E-mail: [email protected]

2 Faculdade de Medicina Veteriná-ria e Zootecnia, Universidade de São Paulo (USP), Av. Prof. Orlando Marquez de Paiva n°87, Cidade Universitária. São Paulo, Brasil.

3 Parque Zoológico Huachipa, Av. Las Torres S/N, Ate. Lima, Perú.

NOTA CIENTÍFICA

ResumenEn el presente trabajo se describe al nematodo Synhimantus (Dispharynx) nasuta (Rudolphi, 1819) Chabaud, 1975 parasitando el proventrículo de dos polluelos de Pavo real (Pavo cristatus Linnaeus, 1758) en cautiverio provenientes de Lima, Perú.

Palabras clave: Synhimantus (Dispharynx) nasuta, Nematodo, Pavo real, Pavo cristatus.

AbstractThe nematode Synhimantus (Dispharynx) nasuta (Rudolphi, 1819) Chabaud, 1975 parasiting the proventriculus of two chicks of Common Peafowl (Pavo cristatus Linnaeus, 1758) in captivity from Lima, Peru is described.

Keywords: Synhimantus (Dispharynx) nasuta, Nematode, Common peafowl, Pavo cristatus.

IntroducciónEl genero Synhimantus (Dispharynx) Railliet, Henry & Sisoff,

1912, está representado por alrededor de 23 especies que para-sitan aves domésticas y silvestres (Zhang et al. 2004). Algunas especies de éste género han tenido controversia con respecto a su nomenclatura, es así que diversos estudios sobre morfología y taxonomía de nematodos han demostrado que Synhimantus (D.) nasuta es sinónimo de Synhimantus (D.) spiralis (Duarte y Dórea 1987, Anderson 2000, Zhang et al. 2004). Synhimantus (D.) nasuta, es una de las especies de mayor ocurrencia en aves galliformes (Goble y Kutz 1945, Sahay 1966) y son parásitos de ciclo de vida heteroxeno, es decir que ellos necesitan de un isópodo terrestre que actúa como hospedador intermediario para completar su ciclo de vida (Moore y Lasswell 1986, Anderson 2000).

Los helmintos se localizan en la mucosa del proventrículo y ocasionalmente en el esófago de las aves. Los efectos del parasito en el hospedero definitivo están relacionados a la carga parasitaria (Tarazona 1999). Generalmente, la infección por Synhimantus (D.) ocasiona inflamación y presencia de ulceras en el proventrículo, lo que conlleva a un desbalance alimentario (Soulsby 1988).

En el Perú, los estudios relacionados a nematodos del genero Synhimantus (D.) es escaso. Actualmente, sólo se conoce a la gallina domestica (Gallus gallus f. domestica) como hospedador definitivo para Synhimantus (D.) nasuta. Así mismo, un estudio realizado en Larus pipixcan menciona que puede actuar como hospedador para el genero Synhimantus (D.) sp. (Sarmiento et al. 1999).

El presente manuscrito describe la infección por Synhimantus (Dispharynx) nasuta (Rudolphi, 1819) Chabaud, 1975, en unos pavos reales (Pavo cristatus Linnaeus, 1758) de un zoológico de la ciudad de Lima, Perú.

Materiales y métodosEn Noviembre del 2004 se realizó la necropsia de dos pol-

luelos de pavo real de 35 días de edad, los cuales pertenecían a la misma nidada. Las aves provenían del Parque Zoológico

Huachipa en Lima, Perú. La necropsia fue realizada siguiendo los protocolos propuestos por el parque zoológico, siendo el diagnóstico de muerte de las aves proventriculitis hemorrágica ulcerativa.

Durante el examen interno del sistema digestivo se observó en el proventrículo numerosos nematodos adheridos a la mucosa (Fig. 1). Los nematodos fueron colectados y preservados en al-cohol al 70% hasta su diagnóstico. Para el estudio morfológico,

Figura 1. Severa infestación por Synhimantus (D.) nasuta en el proventrículo de Pavo cristatus Linnaeus, 1758.


ISSN 1561-0837

122

Gómez-Puerta et al.


los nematodos fueron aclarados en una solución de alcohol-fenol (1:2 v/v). Posteriormente fueron examinados en un microsco-pio equipado con un ocular micrométrico. Las medidas están expresadas en milímetros con sus respectivos rangos.

Las muestras fueron identificadas usando las claves propuestas por Zhang et al. (2004). Parte de las muestras examinadas se encuentran depositadas en la Colección Helmintológica y de Invertebrados Relacionados del Museo de Historia Natural de la UNMSM (MUSM) Lima, Perú con el número 2833.

Resultados

orDen: AcuArioideA Sobolev, 1949

Familia: AcuAriidAe rAilliet, Henry & SiSoff, 1912

Synhimantus (Dispharynx) nasuta (Rudolphi, 1819) Chabaud, 1975

El estudio morfológico está basado en la revisión de 20 es-pecimenes, 10 machos y 10 hembras.

Nematodos de color blanquecinos con una cutícula fina-mente con estriaciones transversales. Presenta una cápsula bucal pequeña que mide 0,07—0,11 por 0,21—0,27 mm. Los cordones cefálicos terminan a 0,24—0,38 mm de la extremidad anterior. El esófago es muscular y glandular, con una longitud de 0,54—0,68 mm en machos y 0,57—0,74 mm en hembras; y un ancho máximo de 0,44—0,57 mm en machos y 0,50—0,70 mm en hembras. El anillo nervioso se encuentra a 0,20—0,22 mm de la extremidad anterior (Fig. 2).

Machos:

Largo total del cuerpo mide 4,10—5,82 mm, con un ancho máximo de 0,22—0,38 mm. Las espículas son desiguales, la mayor mide 0,30-0,44 mm y la menor mide 0,13—0,16 mm de longitud respectivamente. La apertura cloacal se ubica a 0,22—0,26 mm de la extremidad posterior.

Hembras:

Largo total del cuerpo mide 5,08—7,10 mm, con un ancho máximo de 0,48—0,60 mm. La vulva se sitúa en el tercio poste-

rior del cuerpo y está ubicada a 1,00 a 1,32 mm de la extremidad posterior. Los huevos miden 0,02—0,03 por 0,01—0,02 mm. El poro anal se localiza a 0,08—0,14 mm del extremo distal.

DiscusiónConsiderando que las características morfológicas de los

especímenes concuerdan con las descripciones dadas por Zhang et al. (2004), concluimos que el nematodo colectado corresponde a S. (D.) nasuta. El nematodo S. (D.) nasuta pre-senta una distribución cosmopolita, así como una lista amplia de hospedadores definitivos que incluyen aves de las órdenes Galliformes, Gruiformes, Charadriiformes, Columbiformes, Psittacioformes, Cuculiformes, Coraciiformes, Piciformes y Passeriformes (Carreno 2008).

La infección por Synhimantus (D.), conocida también como acuarosis (Orlandi 1979) o disfaringosis (Tarazona 1999), es una enfermedades parasitarias de gran importancia en la producción avícola, así como en zoocridaeros de aves silvestres (Soulsby, 1988). La enfermedad no presenta sintomatología clínica característica. Los estudios reportan que puede producir anorexia, una desnutrición progresiva, anemia, retraso del crec-imiento en animales jóvenes y disminución en la producción de huevos. Estos signos clínicos se observan generalmente durante 4 a 6 semanas (Quiroz 1984, Ramaswamy y Sundaram 1984, Soulsby 1988).

Synhimantus (D.) nasuta ocasiona severas lesiones en la lámina propia del proventrículo, provocando severos trastornos en la asimilación del alimento, siendo especialmente sensibles las aves jóvenes (Soulsby 1988, Schulman et al. 1992). Las infecciones masivas pueden llevar a cuadros de proventriculitis hemorrágica, ocasionando la muerte del hospedador (Led y Brandetti 1972, Quiroz 1984).

Las aves silvestres en su hábitat natural, y que se encuentran parasitadas con S. (D.) nasuta no presentan manifestación clínica de la enfermedad a diferencia de las aves en cautiverio (Carreno 2008). Esto es debido a que las aves en cautiverio están enfrentadas a diversos tipos de estrés, lo que da como resultado la inmunosupresión del ave favoreciendo a cuadros infecciosos (Lozano 1998). Así mismo, estas aves asintomáticas actúan como diseminadoras de esta parasitosis en los centros de producción avícola, zoocriaderos y zoológicos. Por este motivo los centros de mantención de aves en cautiverio deberían tener un sistema de bioseguridad para evitar el ingreso de agentes infecciosos a su centro de crianza (Shane 2005).

Casos de disparynsiasis han sido reportados en aves man-tenidas en cautiverio, estos casos se presenta como infecciones oportunistas (Goble y Kutz 1945). Bolette (1998), lo reporta para la cotorra de Alexandra (Polytelis alexandrae); Ortiz de Rott et al. (1997) lo mencionan para la gallina de guinea (Numida meleagris). Un estudio realizado en Brasil reporta la ocurrencia de S. (D.) nasuta en Pavo real (Duarte y Dórea 1987), y se presume que la infección por el nematodo sea la causa de muerte en éste hospedador. Cabe resaltar que estudios recientes mencionan que este parásito ocasiona altas tasas de morbilidad y mortalidad en aves galliformes (Tarazona 1999, Zhang et al. 2004). Dicha descripción clínica es similar a la observada en el presente caso, donde las aves presentaron una mala condición corporal pro-ducto de la nula absorción de nutrientes.

Figura 2. Vista del extremo anterior de Synhimantus (D.) nasuta.

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synhimantus (D.) nasuta en pavo cristatus


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Gómez-Puerta et al.


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Hongos filamentosos con actividades ligninolíticas



Hongos filamentosos con actividades ligninolíticas aislados de Calamagrostis nitidula Pilg.

Janet Laura y Pedro Castellanos

Lignin-degrading filamentous fungi isolated from Calamagrostis nitidula Pilg.

Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Venezuela cdra. 35 s/n Ciudad Universitaria, Apar-tado 110058, Lima 11, Perú. Email Pedro Castellanos: [email protected]

NOTA CIENTÍFICA

ResumenHongos con actividad ligninolitica fueron aislados de la planta forrajera Calamagrostis nitidula Pilg. (Poaceae). Se utilizo el medio mínimo Czapeck conteniendo lignina (0,2%) como única fuente de carbono, los medios fue-ron inoculados con fracciones de C. nitidula. Posteriormente los hongos desarrollados fueron aislados en agar papa dextrosa (APD) e identificados según sus características macroscópicas y microscópicas. Se aislaron e identificaron los siguientes géneros: Alternaria, Ulocladium, Trichoderma, Cephalosporium, Helicomyces, Mucor y Aspergillus. La capacidad de degradación de lignina fue determinada cualitativamente y cuantitativamente, inoculando cada cepa obtenida en tubos con caldo Czapeck con 0,2% de lignina y 1% de glucosa. La cepa PD5F identificada como Aspergillus melleus Yukawa fue la única con actividad ligninolitica.

Palabras claves: Degradación ligninolítica, Calamagrostis nitidula, Aspergillus melleus, lignina, ligninasas.

AbstractWe isolated fungi with ligninolytic activity of the forage plant Calamagrostis nitidula Pilg. (Poaceae). The mini-mum Czapeck medium containing lignin (0,2%) as carbon source, was inoculated with fractions of C. nitidula. Subsequently, the fungus developed were isolated in potato dextrose agar (PDA) and identified according to their macroscopic and microscopic characteristics. The following genus were isolated and identified: Alternaria, Ulocladium, Trichoderma, Cephalosporium, Helicomyces Mucor and Aspergillus. Degradation of lignin was determined qualitatively and quantitatively, by inoculating each strain obtained in tubes with Czapeck medium with 0,2% lignin and 1% glucose. Only the PD5F strain identified as Aspergillus melleus Yukawa was ligninolytic activity.

Keywords: ligninolytic degradation, Calamagrostis nitidula, Aspergillus melleus, Lignin, ligninases.

IntroducciónLa lignina es un polímero complejo conocido por su resisten-

cia al ataque microbiano y es considerado como un componente anticalidad por su impacto negativo en la disponibilidad nutri-cional de la fibra de la planta (Moore y Jung 2001). Los hongos con actividades ligninolíticas se vienen estudiando desde hace dos décadas en “pajas”, como las de trigo, la cascarilla de arroz y en madera (Steffen et al. 2002). Estos hongos pertenecen a la clase basidiomycetes, pero también han sido reportados Ascomycetes y Levaduras (Milstein et al. 1983, Kadam y Drew, 1985, Betts y Dart 1989, Cardoso y Costa 1994, Conesa et al. 1999, Steffen et al. 2002, Olvera 2003)

El Perú cuenta con una diversidad de pastizales silvestres nativos (pastos forrajeros) pertenecientes a la familia Poaceae (gramíneas) que crecen en altitudes por encima de 3500-3800 m de altitud, sobre todo en la región alto andina; entre los cuales, los llamados “pajonales” ocupan áreas extensas y están formados por especies de los géneros Stipa, Festuca y Calamagrostis. Estas comunidades de plantas son las únicas fuentes de alimento para la ganadería de las zonas alto andinas teniendo un bajo valor nutritivo (5% de proteína y 35,4 % de fibra cruda) y baja digestibilidad debido a la lignina (Choque y Sotomayor 1989, Tovar 1960, 1993, Didier et al. 1994).

En el presente trabajo se aíslan, identifican y evalúan hongos ligninolíticos a partir de Calamagrostis nitidula.

Materiales y métodosRecolección de muestra vegetal

Muestras de paja silvestre de Calamagrostis nitidula Pilg. en condición erguida (PE) y descompuesta (PD) fueron recolectadas en la localidad de Ticlio, provincia de Huarochiri, departamento de Lima a 4800 m de altitud.

El material biológico recolectado se guardó en una prensa de madera entre secantes. Para su identificación se siguió la clave dicotómica de Tovar (1960, 1993).

Aislamiento de los hongos de Calamagrostis nitidula

Las muestras colectadas de Calamagrostis nitidula fueron procesadas en el laboratorio el mismo día de la colecta, se cor-tó en trozos pequeños y se sembró en medio líquido de sales minerales Czapeck teniendo a la lignina como única fuente de carbono 0,2% (Lignin álcali low sulfonate content, ALDRICH). El medio líquido Czapeck-Lignina fue llevado a un pH 5,5, a una temperatura de laboratorio de 25 °C y una humedad relativa de 65%, en cultivos sumergidos estáticos y en oscuridad. Los cultivos líquidos fueron evaluados durante 30 días. Una vez observado el crecimiento superficial y la producción de gas se tomó un inóculo de cada frasco y se sembró en placas petri con-teniendo Agar Czapeck-Lignina al 0,2%, a pH 5,5. Las colonias aisladas fueron sembradas en placas petri con un medio de agar papa dextrosa (APD) observándose diariamente su crecimiento hasta los 20 días para luego obtener un cepario.

Identificación de los hongos aislados

Se observaron características macroscópicas de las colonias describiendo detalles de textura, aspecto, superficie, color en un estereoscopio. También se realizó la observación microscópica mediante la técnica de microcultivo en lámina para observar las estructuras vegetativas y reproductivas. En la identificación de género y especie se utilizó el manual de identificación de hongos según Egorova (1983).

Prueba de la degradación de la lignina

Las concentraciones de la lignina fueron medidas por su absorbancia a 560 nm en un espectrofotómetro estableciéndose una curva de calibración (Olvera 2003) (Fig. 1).


126

Laura & Castellanos


Las cepas aisladas se sembraron en el medio Czapeck con 0,002 g/mL de lignina y 3 blancos con medio Czapeck sin lignina ambos por triplicado. Las muestras fueron incubadas en con-diciones de laboratorio a una temperatura de 25 °C, humedad relativa de 65%. Los cultivos de las cepas fueron sometidas a dos procesos fermentativos: el primero, un cultivo en condiciones estáticas por 15 días y el segundo fue incubado en un agitador orbital por 7 días a 150 RPM. En la determinación del consumo de la lignina se utilizaron dos métodos: a) Método cualitativo y b) Método cuantitativo.

a) Método cualitativo

Se evaluó diariamente el cambio de la coloración café de la lignina contenida en los matraces hasta 30 días. Al cabo de este tiempo se filtró con papel filtro de 4—7 micras (filtración lenta), para retener las esporas, luego se hizo una centrifugación a 5300 RPM por 30 minutos para separar el resto de micelio.

b) Método cuantitativo

Se tomó 10 mL del filtrado de las muestras tratadas en el método cualitativo y se procedió a medir la absorbancia de cada tubo a 560 nm, determinándose el peso soluble de lignina en el medio de cultivo, luego se calculo la cantidad de lignina degradada por el hongo.

Resultados y discusiónAislamiento e identificación de los hongos ligninolíticos

Doce cepas de hongos filamentosos tanto en paja erguida (PE) como paja descompuesta (PD) fueron aislados (Tabla 1).

En el medio Czapeck con lignina todas estas cepas formaron colonias levaduriformes, sin embargo, al sembrarlas en APD tomaron las características propias filamentosas según el género de los hongos.

Degradación de la lignina por los hongos aislados

La prueba de degradación de lignina se realizó con las 12 cepas aisladas de las diferentes muestras de paja a partir de un inóculo de cada una en el medio mínimo Czapeck con glucosa al 1% y lignina al 0,2%. Después de 15 días en cultivo estático, la cepa PD5F fue la única que evidencio la degradación de la lignina, al cambiar de un color café a un color amarillo (Fig 2). En la evaluación cuantitativa la cepa PD5F mostró una absorbancia final de 0,118 con respecto al blanco 0,631, lo cual indicó una degradación de 0,002 a 0,0004 g/mL de lignina al cabo de 15 días, lo que corresponde a una degradación del 80%. En la prueba cualitativa en un cultivo en agitación, se pudo observar un cambio de coloración en la cepa PD5F a los 7 días de creci-miento. El resto de cepas no evidenció cambios en la coloración del caldo de cultivo, pero si se observó crecimiento, y al realizar la determinación cuantitativa se observa en algunas cepas un incremento de la absorbancia en relación al blanco, esto se debe a que los hongos han producido pigmentaciones en el medio de cultivo, alterando la lectura del espectrofotómetro (Fig.3).

Figura 1. Curva de calibración para medir la concentración de la lignina vs la absorbancia a 560 nm del medio de cultivo.

Tipo de paja Cepas fúngicas aisladas Géneros

erg

uida

P2C Alternaria sp.P2F Ulocladium sp.P3C Alternaria sp.P3E Trichoderma sp.

des

com

pues

ta

PD1F Mucor sp.PD321 Helicomyces sp.PD322 Trichoderma sp.PD3S Cephalosporium sp.PD3 Cephalosporium sp.PD5F Aspergillus melleusPD6C Cephalosporium sp.PD6F Cephalosporium sp.

* (PE): paja erguida y (PD)muestra de paja descompuesta.

Tabla 1. Cepas fúngicas aisladas de Calamagrostis nitidula Pilger.

Figura 2. Prueba cualitativa de la degradación de lignina. Obsérvese que el segundo tubo (Cepa PD5F) identificado como Aspergillus melleus Yukawa ha sido el único que ha virado de color.

y = 285,39x - 0,0063

R2 = 0,9978

0

0,05

0,1

0,15

0,2

0,25

0,3

0,35

0,4

0,45

0 0,0002 0,0004 0,0006 0,0008 0,001 0,0012 0,0014 0,0016

Peso de la lignina (g)

Abs

orva

ncia

0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

1,2

1,4

Blanco PD5F PD3S P2C P2F PD321 P3C PD6C

Cepas fúngicas

Abs

orba

ncia

a 5

60 n

m

Figura 3. Cuadro comparativo de la absorbancia de la lignina después del periodo de cultivo de las cepas fúngicas aisladas de Calamagrostis nitidula Pilger.

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Hongos filamentosos con actividades ligninolíticas


Identificación de la cepa PD5F con actividades lignino-liticas

La cepa PD5F fue identificada hasta especie como Aspergillus melleus Yukawa (Egorova 1986), y esta caracterizada por tener abundante micelio, semejante a césped, abundantes cabezas conidiales dorada-amarillentas; el lado reverso es rojo-castaño. La cabeza aspergilar es esférica de 140,8 micras de diámetro y tiende a elongarse en forma de columnas. La vesícula tiene un promedio de 53,5 micras de diámetro. Las hifas vegetativas son hialinas y septadas. El conidióforo es amarillo y rugoso, lleva métulas y fiálides con conidias de paredes lisas de 1,92—2,4 micras.

Discusión

En la primera prueba espectrofotométrica donde se utilizó el medio mínimo Czapeck y lignina al 0,2%, no mostró un adecuado crecimiento ni variación de coloración, por lo tanto al medio utilizado se le añadió glucosa al 1%, porque la degra-dación de la lignina se da con el consumo previo de la glucosa según los trabajos realizados por Lobarzewski y Paszczynski (1985) y Olvera (2003).

De todos los hongos filamentosos aislados, únicamente Aspergillus melleus cambió la coloración de la lignina en medio agitado a 150 RPM al cabo de 7 días, y en condiciones estáticas se evidencio la degradación de lignina de este hongo a los 15 días de incubación. La diferencia en el tiempo del cambio de coloración se debe a que el proceso degradativo de la lignina es oxidativo, y es necesario la presencia de oxigeno (Olvera, 2003). La lignina tiene un color café debido a grupos cromóforos fuer-temente unidos a la molécula, para que se reduzca este color es necesario la presencia de oxigeno y peroxido de hidrogeno, el proceso oxidativo causa la ruptura de los enlaces insaturados carbono-carbono de las cadenas propanoides destruyendo al-gunos grupos cromóforos (Lin, 1980). Por lo tanto, aireación, presencia de oxigeno y dosis adecuada de glucosa permiten la degradación de la lignina al cabo de 7 días, previo consumo de la glucosa (Lobarzewski y Paszczynski 1985, Olvera 2003). También es de notar que las enzimas son expresadas durante la fase secundaria del crecimiento (idiofase) cuando la limitación de carbono, nitrógeno y sulfuro ocurre (Staszczak, 2002); sin embargo es necesario realizar estudios para evaluar que tipo de enzima esta actuando.

Estos hongos no pueden utilizar directamente lignina como su fuente de carbono y energía por ello dependen de azucares más digeribles como los monómeros precursores de fenilpropano. La función primaria de la ligninólisis es exponer estos monómeros al ataque del hongo con ayuda de diferentes tipos de enzimas. En la mayoría de los hongos se ha observado que la lignólisis ocurre durante el metabolismo secundario, es decir bajo limitación de nutrientes, lo que permite que el hongo solo sintetice y secrete agente ligninolíticos que comiencen a fragmentar el polímero (Olvera 2003, Lobarzewski y Paszczynski 1985).

Los otros hongos aislados mostraron un crecimiento muy notable en los medios Czapeck-Lignina con glucosa al 1%, esto se debió al consumo preferencial de la glucosa y en consecuencia no tendrían el potencial enzimático adecuado para transformar la lignina al cabo de un mes en condiciones estáticas y al cabo de 15 días en condiciones agitadas de 150 RPM. Otra observación, fue el aumento de la absorbancia al inicio del experimento en

algunas cepas, esto se explica debido a que los hongos aislados presentaron pigmentación en el medio debido al crecimiento lo cual influyo sobre la absorbancia.

Aspergillus melleus es un hongo ligninolítico productor de micotoxinas y de enzimas tales como proteasas, esterasas, (Semeniuk et al. 1971, Palumbo et al. 2007, Ondeyka et al. 2003, Luisetti et al. 1991, Miyazawa et al. 2002) aunque no hay registros de su actividad ligninolítica en la literatura, en este trabajo se ha demostrado su capacidad en la degradación de la lignina.

Por otro lado, el medio empleado Czapeck-Lignina tenía elementos químicos como nitrógeno, sodio, potasio, cloro, fos-fatos, sulfatos, magnesio y Hierro, pese a esto Aspergillus melleus fue capaz de degradar la lignina en el caldo de cultivo, aun no habiendo manganeso ni cobre que son los elementos necesarios. Se ha señalado que para que se active las enzima MnP y la lacasa tienen que tener concentraciones de Mn(II) y Cu minimas, en caso contrario no se detectaría la actividad de estas isoenzimas (Polanco et al. 2002, Staszczak 2002).

AgradecimientosAl Dr. Juan Sabatier Cadalso por el valioso asesoramiento.

Al Dr. Oscar Tovar y la Magíster Maria Isabel La Torre, quienes ayudaron en la identificación del material botánico en el Her-bario de San Marcos (UNMSM).

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129

viscachataenia quaDrata en el Perú



Viscachataenia quadrata Denegri, Dopchiz, Elissondo & Beveridge, 2003 (Cestoda: Anoplocephalidae) en el Perú

Manuel Tantaleán 1, Lidia Sánchez 2 y Patricia Salízar 2

Viscachataenia quadrata Denegri, Dopchiz, Elissondo & Beveridge, 2003 (Cestoda: Anoplocephalidae) in Peru

1 Laboratorio de Parasitología. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad Peruana Cayetano Heredia. Lima, Perú. Email Manuel Tantaleán: mtanta-leá[email protected]

2 Departamento de Protozoología, Helmintología e Invertebrados Afines. Museo de Historia Natural. Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Lima, Perú. Apartado 14-0434, Lima-14, Perú. Email Lidia Sánchez: [email protected]

NOTA CIENTÍFICA

ResumenSe identifica a Viscachataenia quadrata Denegri, Dopchiz, Elissondo & Beveridge, 2003 obtenidos del intestino delgado de Lagidium peruanum Meyen, capturados en los departamentos de Lima, Puno y Ayacucho.

Palabras claves: Parásito de vida silvestre, Cestoda, Anoplocephalidae, Lagidium peruanum, fauna andina.

AbstractWe are identified to Viscachataenia quadrata Denegri, Dopchiz, Elissondo & Beveridge, 2003 of the small intestine of Lagidium peruanum Meyen, from Lima, Puno and Ayacucho.

Keywords: Parasite wildlife, Cestoda, Anoplocephalidae, Lagidium peruanum, Andean wildlife.

La fauna helmíntica de los mamíferos silvestres, en especial de los pequeños, está insuficientemente conocida en el Perú a pesar de su enorme importancia como parte del ecosistema y de ser considerados como indicadores biológicos de las perturbaciones del medio ambiente por su alta sensibilidad. Existen alrededor de 500 especies de mamíferos, de las cuales 161 corresponden al Orden Rodentia, dentro de éstos, la especie endémica Lagidium peruanum Meyen (Chinchillidae) “viscacha” vive en lugares pe-dregosos o rocosos, aproximadamente desde cerca del nivel del mar hasta los 4,500 metros de altura y es objeto de caza para la alimentación, por su piel y como trofeo de caza o para elaborar productos de artesanía.

En el Perú, desde el año 1958, se han colectado varios hel-mintos de Lagidium peruanum procedente de varias localidades; algunos de ellos se identificaron taxonómicamente y han sido motivo de publicaciones (Parra 1953, Bain & Hocquet 1968, Buckley 1973), pero otros no lo fueron permaneciendo depo-sitados en la Colección Helmintológica del Museo de Historia Natural de la Universidad de San Marcos o en colecciones par-ticulares. El material archivado está compuesto por nemátodes y céstodes Anoplocephalidae.

Del material de Anoplocephalidae, examinamos los especi-menes grandes, colectados del intestino. La identificación corres-ponde a Viscachataenia quadrata Denegri, Dopchiz, Elissondo & Beveridge, 2003. El material identificado se encuentra depo-sitado en la Colección Helmintológica del Museo de Historia Natural con los siguientes números de ingresos:

MUSM Nº 132. Procedencia: Hacienda Checayani, Provincia de Azángaro, Dpto. de Puno, 3850 msnm

MUSM Nº 963. Procedencia: Carampoma, Provincia de Huarochirí, Departamento de Lima, 3408 msnm

MUSM Nº 2727. Procedencia: Distrito de Tambo, provincia La Mar, departamento de Ayacucho, sobre los 3000 msnm.

Los especímenes fueron coloreados con carmín de Semichón y, antes de montarlos en bálsamo de Canadá, se les retiró el tegu-mento y parte de la capa muscular de ambas caras del proglótido, para facilitar la visualización de los órganos internos. También se hicieron cortes sagitales y transversales, a mano, utilizando una navaja de afeitar.

Las características de nuestros especímenes coinciden ple-namente con aquellas de Viscachataenia quadrata señaladas por Denegri et al. (2003) obtenidos de Lagidium viscachiae procedentes de Argentina.

El género Viscachataenia se caracteriza por tener doble juego de aparato reproductor en cada proglótido, vagina anterior al saco del cirro, útero grávido reticulado y huevos generalmente con 4 lóbulos; estos huevos, cuando se encuentran en las mate-rias fecales, tienen color pardo oscuro y una oncósfera pequeña rodeada de un embrióforo con aparato piriforme, pero carecen de las minúsculas proyecciones en la superficie. La presencia de vagina anterior al saco del cirro, difícil de observar por ser muy delgada en la porción distal, es única entre los anoplocefálidos con doble juego de aparato reproductor, por lo que Denegri et al. (2003) lo relacionan con el género Monoecocestus que tiene un solo juego de aparato reproductor y que presenta la vagina en igual posición. Posiblemente, por la dificultad de establecer la posición de la vagina y por el mal estado del material, esta especie ha sido identificada previamente como Cittotaenia qua-drata Linstow 1904, colocada después como especie inquirendae (Beveridge 1978), Pseudocittotaenia (Tenora 1976) o Mosgovoyia viscaciae (Spassky 1951, Beveridge 1978).

En el Perú, la familia Anoplocephalidae Kolodkowsky, 1902 se encuentra representada por 3 subfamilias: Anoplocephalinae Blanchard, 1891 (con 6 géneros), Thysanosomatinae Skrjabin, 1933 (con 2 géneros) y Linstowiinae Führmann, 1907 (con 3 géneros) totalizando 18 especies parásitas de animales domés-ticos y de vida silvestre; las especies reconocidas en mamíferos domésticos son: Thysanosoma actinioides Diesing, 1835 en Bos taurus y Ovis aries; Thysaniezia giardi (Moniez, 1829) Skrja-bin, 1926 en B. taurus, O. aries y Lama pacos; Anoplocephala magna (Abildgaard, 1789) Sprengel, 1905 en Equus caballus y E. asinus; A. perfoliata (Goeze, 1782) Blanchard, 1848 en E. caballus; Anoplocephaloides mamillana (Mehlis, 1831) Rausch, 1976 en E. caballus y E. asinus; Moniezia expansa (Rudolphi, 1805) Blanchard, 1891 en B. taurus, Capra hircus, Sus scrofa do-mestica, Equus caballus, Lama glama, L. pacus y Vicugna vicugna; M. benedeni (Moniez, 1879) Blanchard, 1891 en B. taurus , O. aries, L. pacos y V. vicugna (Chávez & Zaldívar, 1967; Gómez


130

Tantaleán et al.


et al. 2008, Zaldívar 1991). En mamíferos silvestres se conocen a Monoecocestus parcitesticulatus Rego, 1960 en Cavia aperea; M. thrtelkeldi (Parra, 1953) Beveridge, 1994 y Monoecocestus sp. en Lagidium peruanum; Mathevotaenia megastoma (Diesing, 1850) Spasskii, 1950 en Saimiri boliviensis, S. sciurea y Saguinus nigricollis. Esta es la primera vez que se identifica plenamente a Viscachataenia quadrata de Lagidium peruanum y se menciona su distribución en el Perú.

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131

Las especies de los pastizales entre Iquitos y Nauta



Notas sobre las especies de los pastizales entre Iquitos y Nauta, Loreto, Perú

Oscar Tovar-SerpaNotes on the grasslands species between Iquitos and Nauta, Loreto, Peru

Museo de Historia Natural, Univer-sidad Nacional Mayor de San Mar-cos. Avda. Arenales 1256. Apartado 14-0434, Lima 14, Perú.

NOTA CIENTÍFICA

ResumenDurante el año 2006 fueron recolectadas especies que conforman los pastizales cercanos a la carretera entre Iquitos y Nauta. Se identificaron 69 especies. El tipo de vegetación que caracteriza esta región es el bosque tropical lluvioso, donde el estrato bajo es habitado por los pastos constituidos básicamente por las Gramineas (Poáceas) y en pequeña proporción por especies de otras Familias como: Fabáceas, Malváceas, Acanthaceas, Amaranthaceas, etc. Se presentan claves para la identificación de Familias, Géneros y Especies.

Palabras claves: Pastizales, biodiversidad, Amazonía, Flora

AbstractDuring the year 2006 were collected species of the grassland near the road between Iquitos and Nauta. We identified 69 species. The vegetation that characterizes this region is tropical rainforest, where the lower stratum is occupied by pastures consisting mainly of true grasses (Poaceae) and small proportion of species from other families such as Fabaceae, Malvaceae, Acanthaceas, Amaranthaceas, etc. We present keys for the identifica-tion of families, genera and species.

Keywords: Pastures, biodiversity, Amazon, Flora

El material de estudio fue colectado en el año 2006, en varios puntos a lo largo de la carretera Iquitos-Nauta. En cada punto se realizaron recorridos de 100 m perpendiculares a la carretera. El área estudiada corresponde a la llanura amazónica donde el tipo de vegetación es el bosque tropical lluvioso. También fueron revisadas las colecciones depositadas en los Herbarios del Museo de Historia Natural (USM) y el Herbario de la Universidad Na-cional de la Amazonía Peruana (UNAP). Muestras de las especies consideradas en el presente trabajo fueron depositadas en el Herbario del Museo de Historia Natural (USM) – UNMSM.

ResultadosEn el presente estudio se han encontrado 69 especies, que en

su mayoría pertenecen a la familia Gramineae, y un pequeño porcentaje a otras familias tales como: Fabaceae, Malvaceae, Acanthaceae y Amaranthaceae. Para la identificación de las especies se han confeccionado claves para la identificación de Familias, Géneros y Especies. Para todas las especies estudiadas se menciona la distribución geográfica y la cita del material examinado.

Clave para identificación de Familias

1. Plantas con hojas cuyas nervaduras son paralelas. 1. Gramineae1’. Plantas Con hojas cuyas nervaduras son reticuladas.2. Flores con estambres parcial o totalmente unidos por sus filamentos.3. Flores con estambres parcialmente unidos hacia la base por los filamentos. 2. Fabaceae3’. Flores con estambres enteramente soldados por los filamentos formando una columnita. 3. Malvaceae2. Flores con estambres libres, sueltos.4. Flores grandes, con pétalos soldados formando un tubo alargado, angostado hacia la base. 4. Acanthaceae4’. Flores pequeñas, no en forma tubular. 5. Amaranthaceae

i. Familia poaceae (Gramineae)Clave para identificación de Tribus

1. Hojas con láminas foliares articuladas con la vaina por un pseudopecíolo.2. Inflorescencia en espiga, fácilmente desarticulable y caediza en segmentos; setas o cerdas comúnmente desarrolladas. 1. Parianeae

2’. Inflorescencia en panoja ó racimo;setas o cerdas orales ausentes. 2. Olyreae1’. Hojas con láminas foliares articuladas con la vaina sin pseudopecíolo, sino directamente.3. Espiguillas unifloras o multifloras, si son bifloras, entonces ambas herma-froditas o la superior estéril; raquilla articulada comúnmente por encima de las glumas, de modo que éstas persisten después de la caída de los granos en la madurez.4. Inflorescencia en espiga dística ó unilateral, solitaria, fasciculada o esparcida a lo largo del raquis en el ápice de la caña. 3. Chlorideae4’. Inflorescencia en panoja laxa abierta ó contraída hasta espiciforme, pero nó dística ni unilateral.5. Espiguilla con una sola flor fértil hermafrodita y 1-2 estaminales ó estériles basales ó con flores unisexuales monoicas. 4. Oryzeae5’. Espiguillas con dos ó más flores hermafroditas ó con flores unisexuales. 5. Eragrostideae3’. Espiguillas 1-2 floras, pero solo la flor superior fértil y la inferior masculina o estéril, comúnmente representado por la lema; raquilla articulada por debajo de las glumas, de modo que las glumas caen junto con los granos en la madurez; espiguillas comúnmente dorsiventralmente comprimidas.6. Espiguillas generalmente solitarias; glumas membranáceas, la inferior común-mente más pequeña ó ausente; lema fértil endurecida, rígida. 6. Paniceae6. Espiguillas en pares (una sésil hermafrodita y otra pedicelada estéril), ó con flores unisexuales monoicas; glumas endurecidas; lema fértil membranácea. 7. Andropogoneae

tribu parianeae

Pariana AubletPerenne herbácea, algunas cañas sólo llevan hojas y otras sólo

flores; inflorescencia cilíndrica, espiciforme, excerta de la vaina más superior; espiguillas en numerosos verticilos caducos; las espiguillas femeninas rodeadas por las espiguillas masculinas; espiguillas estaminales por un par de glumas planas; estambres de dos a muchos; espiguilla postilada sésil oculta dentro de cada verticilo de espiguillas estaminales, con glumas herbáceas iguales; lema y pálea endurecidas, con dos estigmas.

Clave para la identificación de especies

1. Glumas de 2.5-3 m de largo; vainas foliares densamente híspido-pubescen-tes. P. trichosticha


132

Tovar-Serpa


1’. Glumas de 3,5-6 mm de largo; vainas foliares glabras o ligeramente pubes-centes. P. radiciflora

1. Pariana trichosticha TutinDistribución: Colombia, Perú y posiblemente Ecuador,

Bolivia y Brasil.

Material estudiado: Loreto: Prov. Maynas, Mishuyacu, cerca de Iquitos, Klug 209.

2. Pariana radiciflora SagotDistribución geográfica: Guyana, Colombia, Perú y Brasil.

En el Perú se encuentra en la amazonia.

Material estudiado: Loreto: Prov. Maynas, Punchana, cerca de Iquitos, Ferreyra 3340.

tribu olyreaeOlyra Linnaeus

Perenne, monoica, cañas erguidas; hojas con pseudopecíolo corto, láminas foliares aovado-lanceoladas; inflorescencia en panoja comúnmente abierta, usualmente con espiguillas pistila-das hacia el ápice de las ramas y las estaminales cerca de la base; espiguillas pistiladas con glumas iguales multinervadas, lema rígida, huesosa, obtusa con márgenes enrrolladas que cubren a la pálea de igual estructura; espiguillas estaminales de suave textura; glumas ausentes, con una flor; lema 3-nervada; anteras tres.

3. Olyra longifolia Humb, Bonpl. & KunthPlanta robusta, de 1.5-3 m de altura; laminas foliares oblongo

lanceoladas, atenuadas en el ápice; inflorescencia en panojas axilares y terminal, aproximadamente de 10 cm. de largo, an-gosta, con ramas mas o menos adpresas; espiguillas femeninas lanceoladas; glumas subiguales, atenuadas hacia el ápice; gluma inferior algo aristada; lema endurecida, pubescente en el ápice y punteado-granulado; espiguillas masculinas pequeñas.

tribu chloriDeaeClave para la identificación de Géneros

1. Inforescencia en espigas digitadas. 1. Eleusine1’. Inforescencia consistente en varios racimos dispuestos en el raquis central (caña) dando el aspecto de una panoja. 2. Leptochloa

Eleusine GaertnerAnuales o perennes; cañas aplanadas; hojas lineares, usual-

mente plegadas; vainas foliares aquilladas; inflorescencia en racimos digitados o subdigitados en el ápice de la caña; espiguillas multifloras, aovadas u oblongas, lateralmente comprimidas; raquilla desarticulable entre las flores; glumas aquilladas más cortas que las lemas; lemas 3-5 nervadas, aquilladas, obtusas ó agudas.

4. Eleusine indica (Linn.) GaertnerDistribución: Introducida del viejo mundo, ampliamente

distribuida en la América tropical. En el Perú se localiza tanto en la Costa como la cuenca amazónica y la parte baja de los valles interandinos por debajo de los 2000 m de altitud.

Material estudiado: LORETO: Prov. Maynas, alrededores de Iquitos, Tovar s.n.

Leptochloa P. Beauv.Anuales o perennes; con cañas erguida o geniculadas en la

base; láminas foliares lineares o linear-lanceoladas, planas o

involutas; inflorescencia consistente en varios racimos dispues-tos en el raquis central (caña) dando el aspecto de una panoja; espiguillas dispuestas en dos hileras en el raquis del racimo, lateralmente comprimidas, desarticulables entre las flores; glumas uninervadas, comúnmente más cortas que las lemas, subiguales, persistentes; lema 3-nervada, membranácea, aquillada o redon-deada, aguda u obtusa, mútica ó cortamente aristada.


Glumas tan largas o más largas que la primera lema; espiguillas de 1.5-2 mm de largo. 1. L. filiformis1’. Glumas más cortas que la primera lema, espiguillas de 2.5-7 mm. de largo.2. Vainas foliares escabrosas; panoja algo laxa, con ramas de 5-10 cm. de largo, flexuosas. 2. L. scabra2’. Vainas foliares lisas ó ligeramente escabrosas cerca del ápice; algo densa, con ramas de 2-5 cm de largo, erectas. 3. L. panicoides

5. Leptochloa filiformis (Lamarck) P. beavoisAnual, con cañas de 0,20-1 m de altura, erguida; láminas

foliares planas, de 5-20 cm de largo por 3-8 mm de ancho; in-florescencia terminal solitaria, compuesta por numerosos racimos de 3-10 cm de largo, con el eje de la inflorescencia de 7-30 cm de largo; espiguillas 2-3 floras, de 1,5- 2,5 mm de largo; glumas mas o menos iguales, tan largas como la espiguilla, acuminadas; lema inferior de 1-1,4 mm de largo finamente ciliada en la quilla y márgenes; lemas superiores similares, pero progresivamente más pequeñas; pálea casi tan larga como la lema.

Distribución: Sur de los Estados Unidos de N.A. hasta el norte de Argentina. En el Perú se localiza en la costa norte y selva amazónica, por debajo de los 500 m de altitud.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Padre Isla, frente a Iquitos, Tovar s.n.

6. Leptochloa scabra NeesAnual, algo robusta, con cañas de 0,70 – 1,10 m de altura,

ramificada desde la base.

Distribución: Sur de Estados Unidos de N.A. hasta Paraguay. En el Perú se encuentra en la llanura amazónica por debajo de los 300 m de altitud.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Playa cerca de Iquitos, Anderson 1060.

7. Leptochloa panicoides (Presl) HitchcokDistribución: Suroeste de Estados Unidos de N.A. México

hasta Brasil. En el Perú solamente se ha encontrado en la parte baja de la cuenca amazónica.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Nauta, Paraizo, S. Mc. Daniel 17997.

tribu oryZeaeClave para la identificación de Géneros

1. Espiguillas con dos lemas estériles debajo de la flor fértil hermafrodita. 1. Oryza1’. Espiguillas estrictamente unifloras fértiles.2. Espiguillas hermafroditas fuerte y lateralmente comprimidas. 2. Leersia2’. Espiguillas unisexuales no fuertemente comprimidas; las espiguillas mascu-linas y femeninas en panojas separadas, monoicas. 3. Luziola

133



Oryza LinnaeusAnual ó perenne; inflorescencia en panoja; espiguillas con

dos lemas estériles debajo de la flor fértil, fuerte y lateralmente comprimidas; lemas estériles más pequeñas que la espiguilla, tubulada o angostamente novada ovada; lema fértil coriácea, conspicuamente aquillada, mútica o aristada; estambres seis.


1. Lemas estériles tan largas como la lema fértil, de 8-9 mm de largo. 1. O. grandiglumis 1’. Lemas estériles pequeñas, de 1-2.5 mm de largo2. Planta perenne; silvestre. 2. O latifolia2’. Planta anual; cultivada. 3. O. sativa

8. Oryza grandiglumis (Doell) Prod.Nombre vernacular “arroz del Lagarto”. Planta acuática,

emergida, de 1.50-2 m de altura.

Distribución: América tropical. En el Perú se encuentra en las orillas de los ríos de la amazonía, al igual que en las orillas de las cochas.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Rumococha, cerca de Iquitos, Ferreyra 3365.

9. Oryza latifolia DesvauxDistribución: Sur de México y Caribe hasta Brasil y Para-

guay. En el Perú se encuentra en la llanura amazónica, de suelos semipantanosos.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, alrededores de Iquitos, Tovar s.n.

10. Oryza sativa LinnaeusNombre vernacular: “arroz”

Distribución: Pantropical y Neotropical, zonas macrotér-micas. En el Perú se encuentra en forma cultivada a lo largo de la Costa y la cuenca amazónica, de condiciones cálido-templadas.

Leersia SwartzPlantas perennes raramente anuales; inflorescencia en panoja;

espiguillas unifloras, fuerte y lateralmente comprimidas; lema coriácea, mútica.

11. Leeraia hexandra SwartzDistribución: En los trópicos y subtrópicos de ambas he-

misferios.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, Padre Isla S.M.Mc. Daniel & M. Rimachi 22296; Encarnación 28354.

Luziola JussieuPlanta perenne acuática; panoja unisexual; panoja masculina

terminal; panoja femenina axilar o mezcladas; espiguilla femeni-na con lema membranácea, con nervios engrosados; espiguilla masculina con lema membranácea; con 6-16 estambres.


Panoja femenina con ramas reflexas, formando un penacho; láminas foliares mayores de 5 mm de ancho; lígula de 25-35 mm de largo. 1. L. subintegra1’. Panoja femenina con ramas ascendentes, sin formar un penacho; láminas foliares menores de 5 mm de ancho; espiguillas femeninas de 3-4.5 mm de largo. 2. L. bahiensis

12. Luziola subintegra SwallenDistribución: Desde Centroamérica e Islas del Caribe

hasta Brasil y Paraguay. En el Perú se localiza sólo en la selva amazónica.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, Morona cocha, M.Rimachi 3600.

13. Luziola bahiensis (Steudel) HitchcockDistribución: Sur de Estados Unidos de Norteamérica

hasta el norte argentino. En el Perú se encuentra en la selva amazónica baja.

tribu eraGrostiDeaeEragrostis von Wolf

Anuales o perennes, cespitosas o estoloníferas; inflorescencia en panoja contraída ó abierta; espiguillas lateralmente compri-midas, multifloras; glumas cortas, uninervadas, aquilladas; lemas aovadas, obtusas ó agudas, 3-nervadas, los nérvios prominentes generalmente; páleas tan largas como la mitad de las lemas, persistente en la raquilla después de caer las glumas y lemas; raquilla persistente.

14. Eragrostis maypurensis (H.B.K.) SteudelMaterial estudiado: Loreto, Prov. Maynas, cerca de Iquitos,

Tovar 10256.

tribu paniceaeClave para la identificación de Géneros

Espiguillas rodeadas por una ó varias cerdas libres ó soldadas en la base formando un involucro.Cerdas de la espiguilla persistentes en el raquis, de modo que las espiguillas caen solas en la madurez. 1. Setaria2’. Cerdas de la espiquilla caducas, que caen junto con las espiguillas en la madurez.3. Cerdas delgadas, suaves, algunas veces plumosas, no soldada en la base. 2. Pennisetum3’. Cerdas engrosadas rígidas a veces espinosas, soldadas en la base ó hasta la mitad formando un involucro. 3. Cenchrus1’. Espiguillas sin cerdas en la base4. Inflorescencia en panoja espiciforme, cilindrácea. 4. Hymenachne4’. Inflorescencia en panoja abierta ó contraída, pero no espiciforme.5. Lema fértil con dos pequeños apéndices membranáceos en la base o éstos reducidos a excavaciones ó cicatrices. 5. Ichnanthus5’. Lema fértil sin apéndices membranáceos, excavaciones o cicatrices en la base.6. Espiquillas con dos flores fértiles. 6. Isachne6’. Espiguillas con una sola flor fértil, la inferior estéril.7. Gluma inferior y gluma superior iguales, tan largas como la espiguilla. 7. Homolepis7’. Gluma inferior más pequeña que la superior, raramente tan larga como la mitad o los 2/3 de la superior.8. Lemma y pálea del antecio fértil crestado; ápice de la pálea libre, no envuelto por la lema; panoja con racimos unilaterales. 8. Acroceras8’. Lema y pálea del antecio fértil no crestado; ápice de la pálea envuelto por la lema.9. Lema y pálea fértil con una excavación en el ápice que es lanoso-pubescente; espiguillas dispuestas oblicuamente en el pedicelo. 9. Lasiacis9’. Lema y pálea fértil sin excavación en el ápice que es glabro; espiguillas dis-puestas verticalmente en el pedicelo.10. Lema fértil membranácea o ligeramente cartilosa, con los márgenes no enrolladas sobre la pálea.11. Gluma inferior diminuta ó ausente. 10. Digitaria11’. Gluma inferior y superior ausentes. 11 Reimarochloa

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Tovar-Serpa


10. Lema fértil endurecida, huesosa ó fuertemente cartilaginosa con las márgenes enrolladas sobre la pálea.12. Glumas ó lema estéril largamente acuminadas. 12. Echinochloa12’. Glumas o lema estéril múticas.13. Espiguillas sin gluma inferior, (excepto en Paspalum decumbens).14. Lema fértil con el dorso orientado hacia el raquis; espiguillas comúnmente aovadas ú orbiculares, generalmente plano-convexas. 13. Paspalum14’. Lema fértil con el dorso orientado hacia fuera del raquis; espiguillas lan-ceoladas o elípticas. 14. Axonopus13’. Espiguillas con la gluma inferior desarrollada.15. Lema fértil con el dorso orientado hacia fuera del raquis y de superficie rugosa; racimos apaniculados. 15. Urochloa15’. Lema fértil con el dorso orientado hacia el raquis; lema fértil de superficie liza. 16. Panicum

Setaria P.Beauv.Anuales o perennes; láminas foliares planas en común;

inflorescencia en panoja abierta ó contraída hasta espiciforme; espiquillas múticas, sostenidas en la base por un pedicelo con una o más cerdas persistentes en el eje de la inflorescencia cuando las espiguillas caen en la madurez; glumas desiguales, la inferior más pequeña que la superior; flor inferior masculina o estéril, con lema membranácea o herbácea, raramente coriácea; la flor superior hermafrodita con lema coriácea, a menudo rugosa.

15. Setaria poiretiana (Schultes) KunthMaterial estudiado: Loreto, Prov. Maynas, cerca a iquitos,

Rimachi 220.

Distribución: Sur de México, Sudamérica hasta la Argentina.

Pennisetum L. RichardAnuales o perennes; inflorescencia en panoja terminal o axilar

espiciforme cilíndrica o globosa; cada espiguilla o grupo de es-piguillas acompañadas en la base de un involucro de cerdas que caen junto con las espiguillas en la madurez; espiguillas angos-tamente lanceoladas hasta oblongas, dorsalmente comprimidas; gluma inferior pequeña o ausente; gluma superior pequeña hasta tan larga como la espiguilla; flor inferior masculina o fértil con lema membranácea; flor superior hermafrodita con lema tan larga como la espiguilla, membranácea o coriacea, fértil.

16. Pennisetum purpurem SchumacherNombre vernacular “pasto Elefante”

Distribución: Nativa del Africa tropical, extendida en forma cultivada como especie forrajera en los trópicos del mundo. En el Perú se cultiva en la cuenca amazónica por debajo de los 1500 m de altitud y en la costa.

Material estudiado: Entre Iquitos y Nauta, a lo largo de la carretera, Tovar s.n.

Cenchrus linnaeusAnuales o perennes; inflorescencia en panoja espiciforme

cilíndrica, con raquis anguloso, cada espiguilla o grupo de espiguillas incluidas en un involucro compuesto de uno o más hileras anulares de cerdas, siendo la cerda más interna aplanada y espinosa unida a la base; espiguillas agudas o acuminadas, dorsalmente comprimidas; gluma inferior tan larga como la mitad de la espiguilla, a veces ausente; gluma superior algo más corta que la espiguilla; flor inferior masculina o fértil, con lema membranácea hasta coriácea, hermafrodita.

17. Cenchrus brownii Roemer & SchultesNombre vernacular “cadillo”

Distribución: Sur de Estados Unidos de N.A., Sur de México, Indias occidentales, Centroamérica y Sudamérica hasta Bolivia.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, Williams 8073.

Hymenachne P. BeauvoisPlantas acuáticas, perennes, con cañas esponjosas; láminas

foliares lanceoladas o lineares, planas; inflorescencia en panoja contraída espiciforme o algo abierta; espiguillas lanceoladas, acuminadas; glumas desiguales, la inferior más corta que la espiguilla, la superior tan larga como la espiguilla, lema inferior similar a la gluma superior, sin pálea; lemma superior fértil, cartilaginosa.

Clave para identificar especies

1. Panoja algo abierta; espiguillas de 2.5-3 mm de largo. H. donacifolia1’. Panoja densa; espiguillas de 3.5-4.5 mm de largo. H. amplexicaulis

18. Hymenachne donacifolia (Raddi) ChaseDistribución: América tropical y Subtropical. De costa Rica

hasta Argentina.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Isla frente a Iquitos, Tovar s.n.

19. Hymenachne amplexicaulis (Rudge) NeesDistribución: Trópicos y Subtrópicos. En el Perú está en la

llanura amazónica.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, iquitos, Isla frente a la ciudad, Encarnación 1298.

Ichnanthus P. BeauvoisAnuales o perennes ; láminas foliares angostamente lanceo-

ladas hasta aovadas, raramente linear, planas; inflorescencia en panoja densa o abierta, raramente con ramas espiciformes ; espi-guillas aovadas, lanceoladas o elípticas ; flor inferior masculina o estéril ; flor superior hermafrodita ; lema superior más corta que la espiguilla y con dos pequeñas alas en la base o simplemente representada por dos cicatrices.

Clave para identificar especies

1. Lema fértil con dos apéndices alados en la base. I. panicoides1’. Lema fértil sin apéndices en la base, sino representado por dos cicatrices; cañas herbáceas; glumas y lema estéril glabro. I. pallens

20. Ichnanthus panicoides P. BeauvoisDistribución: Guyanas, Perú y Brasil. En Perú está en la

región amazónica.


21. Ichnanthus pallens (Swartz) MunroDistribución: América Central, Indias Occidentales hasta

el Norte de Argentina. En el Perú se encuentra en la cuenca amazónica por debajo de 1200 de altitud.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, entre Nauta y Iquitos, Tovar s.n.

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Isachne R. BrownAnuales o perennes ; láminas foliares lineares o lanceoladas

hasta aovadas, inflorescencia en panoja contraida o abierta ; espiguillas 2-floras, la flor inferior masculina o hermafrodita, la superior femenina o hermafrodita ; raquilla desarticulable por debajo de cada flor; glumas subiduales más cortas que la espiguilla ; lemas elípticoblongas u orbiculares, obtusas.

22. Isachne polygonoides (Lamark) DoellDistribución: América Tropical, de Centroamérica hasta

el Brasil. En el Perú se encuentra en la cuenca amazónica por debajo de los 1000 m de altitud.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos – Mis-huyacu, cerca de Iquitos, Klug 1250; Iquitos, Killip & Smith 27180.

Homolepis ChaseAnuales o perennes; con cañas decumbentes o erguidas; láminas

foliares lineares o linear-landeoladas; inflorescencia en panoja cerrada o algo abierta; espiguillas casi fusiformes; gluma inferior tan larga como la espiguilla; lema inferior herbácea con pálea; lema superior coriácea con las márgenes que envuelven por completo la pálea.

23. Homolepis aturensis (Humb., Bonpl. & Kun-th) Chase

Distribución: Sur de México hasta Bolivia y Brasil. En el Perú se localiza en la cuenca amazónica por debajo de los 500 m de altitud.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, Ander-son 1086.

Acroceras StapfPlantas anuales o perennes; cañas enraizadas en los nudos

inferiores; láminas foliares lineares o lineal-oblongas; inflo-rescencia en panoja, con las espiguillas apretadas, lanceoladas; glumas y lemmas algo engrosadas en el ápice; glumas desiguales, la inferior ¾ del largo de la espiquilla; lema inferior estéril o masculina similar en textura a la gluma superior; lema superior hermafrodita, coriácea aquillada y verde hacia el ápice; pálea ligeramenmte protuberante.

24. Acroceras zizanioides (H.B.K.) DandyDistribución: Zona tropical y subtropical de ambos hemis-

ferios. En el Perú se encuentra en la hoya amazónica por debajo de los 900 m de altitud.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos – Quis-tococha, Tovar 10143.

Lasiacis (Grisebach) HitchcockPerennes o raramente anuales; cañas ramificadas, erguidas,

subleñosas, decumbentes o algo trepadoras; laminas foliares lineares hasta aovadas; inflorescencia en panoja contraída o extendida; espiguillas globosas aovadas o elípticas, oblicuamente sostenidas en el pedicelo, fácilmente desarticulables por debajo de las glumas; glumas y lema inferior anchas, membranáceas, con pelos lanosos en el ápice, con el dorso brillante en la madu-rez; flor inferior masculina o estéril; flor superior hermafrodita con lema endurecida y marrón oscura en la madurez, con pelos lanosos en el ápice.


1. Lígula de las hojas superiores evidentes, de 2-7 mm de largo.2. Ramas de la pánicula reflexas o ampliamente extendidas; vainas glabras o pubescentes. 1. L. ligulata2. Ramas de la panícula ascendentes o extendidas; vainas papiloso-híspidas o pubescentes. 2. L. maculata1’. Lígula de las hojas superiores no evidentes, y si es evidente entonces menos que 1.5 mm de largo. 3. L. divaricata

25. Lasiacis ligulata Hitchcock & ChaseDistribución: Selva tropical y subtropical del Neotrópico.

En Perú se encuentra en la cuenca amazónica, por debajo de los 2000 m de altitud.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Mishuyacu, cerca de Iquitos, Klug 1398.

26. Lasiacis maculata (Aublet) UrbanDistribución: Ampliamente difundida en la América tropi-

cal, especialmente, desde México hasta Argentina. En el Perú se encuentra en la cuenca amazónica por debajo de los 900 m de altitud.

27. Lasiacis divaricata (Linneo) HitchcockDistribución: Colombia Ecuador, Brasil, hasta el norte de

Argentina. En el Perú se encuentra en la cuenca amazónica.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Quistococha, cerca de Iquitos, McDaniel 11722.

Digitaria HallerAnuales o perennes; láminas foliares lineares o angostamen-

te lanceoladas, planas; inflorescencia constituida por pocos o muchos racimos digitados o con el eje alargado, raramente los racimos son solitarios; raquis de los racimos plano o triquetro; espiguillas lanceoladas hasta oblongo-elípticas; gluma inferior pequeña o ausente; gluma superior membranácea tan larga como la espiguilla o más corta; lema inferior tan larga como la espiguilla, membranácea, sin pálea; lema superior y pálea cartilaginosa, hermafrodita.

28. Digitaria horizontalis WilldenowDistribución: Oeste de Africa y América tropical.. En Perú

se localiza en la cuenca amazónica por debajo de los 650 m de altitud.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, alrededores de Iquitos, Asplund 14142.

Reimarochloa HitchcockPerenne; inflorescencia en racimos subdigitados; espiguillas

plano-convexas, lanceoladas, agudas o acuminadas; glumas ambas ausentes; lema inferior tan larga como la espiguilla; lema superior membranácea hasta coriácea, con márgenes angostas; pálea libre, más corta que la lema.

29. Reimarochloa brasiliensis (Sprengel) Hitch-cock

Distribución: Partes bajas de la América Tropical y sub-tropical, mayormente del Brasil. En el Perú se encuentra en la región amazónica.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, McDa-niel & Rimachi 23152.

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Tovar-Serpa


Echinochloa P. BeauvoisAnuales o perennes; hojas lineares, planas; inflorescencia

compuesta de racimos dispuestos en un eje central; espiguillas angostamente elípticas o suborviculares, convexas en el dorso, pubescentes o híspidas, agudas, obtusas o acuminadas; gluma inferior aovada tan larga como 1/3 de la espiguilla, agudas o acuminadas; gluma superior tan larga como la espiguilla; lema inferior masculina o estéril, similar a la gluma superior pero a menudo aristada; lema superior coriácea cuya pálea es de ápice agudo.

30. Echinochloa polystachaya var. spectabilis (Nees) Martínez-Croveto

Distribución: Selva tropical húmeda del Neotrópico. En el Perú es abundante en los llamados “gramalotales” donde forma grandes masas compactas junto con otros gramalotes” de los grandes ríos.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Padre Isla frente a Iquitos, Encarnación 1262.

Paspalum LinnaeusAnuales o perennes; inflorescencia compuesta por racimos

solitarios o numerosos, digitados o esparciados a lo largo del eje florífero; espiguillas orbiculares hasta elípticas, plano-convexas, ordenadas unilateralmente en un raquis aplanado angosto o alado; gluma inferior ausente o raramente presente, gluma superior membranácea, tan larga como la espiguilla, raramente más corta; flor inferior reducida a lema con pálea ausente, estéril; flor superior hermafrodita con lema y pálea coriáceas, comúnmente obtusas.


1. Raquis de los racimos conspicuamente membranáceo o folioso, alado; el ancho del raquis mayor que el largo de la espiguilla. 1. P. repens1’. Raquis de los racimos no conspicuamente membranáceo, foliaceo, o alado; el ancho del raquis menor que el largo de la espiguilla.2. Inflorescencia constituida por dos racimos o espigas geminadas. 2. P. conjugatum2’. Inflorescencia constituida uno, tres o más racimos o espigas, y si son dos, no son geminados.3. Racimos solitarios en el ápice de la caña florífera; espiguillas con glumas inferior y superior. 3. P. decumbens3’. Racimos, tres o numerosos y si son dos no son geminados, dispuestos a lo largo de la caña florífera (panoja de racimos); espiguillas sin gluma inferior.4. Espiguillas solitarias, dispuestas en dos hileras alternas a lo largo del raquis. 4. P. orbiculatum4’. Espiguillas en pares, dispuestas en dos hileras a lo largo del raquis.5. Planta anual. 5. P. convexum5’. Planta perenne.6. Panoja con dos a ocho racimos, si son dos, no son geminados. 6. P. plicatulum6’. Panoja con 9 a 45 racimos. 7. P. virgatum

31. Paspalum repens BergiusDistribución: Sureste de los Estados Unidos de Nortea-

mérica, hasta Argentina. En el Perú se encuentra en la región amazónica, en las riberas de los ríos y bordes de lagunas.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Padre Isla frente a Iquitos, Tivar 10251.

32. Paspalum conjugatum BergiusDistribución: Ampliamente extendida en la zona tropical y

subtropical del viejo mundo como de América.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, Quis-tococha, Tovar 10251.

33. Paspalum decumbens SwartzDistribución: De Centroamérica hasta Brasil. En el Perú

se encuentra en la cuenca amazónica, por debajo de los 700 m de altitud.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, hacia la carretera del río Nanay, Asplund 14109.

34. Paspalum orbiculatum PoiretDistribución: Desde el Sur de México hasta Bolivia Paraguay.

En el Perú se localiza en la región amazónica.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Playas del río Nanay, Asplund 14575; Isla Progreso frente a Iquitos, Encar-nación 885a.

35. Paspalum convexum Humb., Bonpl. & Kun-th

Distribución: Desde el Sur de Estados Unidos de Nor-teamérica, hasta Brasil. En el Perú se encuentra en la región amazónica.


36. Paspalum plicatulum MichauxDistribución: Sur de los Estados Unidos de Norteamérica,

hasta Argentina

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, alrededores de Iquitos, McDaniel & Rimachi 244887.

37. Paspalum virgatum LinnaeusNombre vernacular “remolina pasto”

Distribución: Ampliamente extendida en la América Tropical y Subtropical. En el Perú es común en la cuenca amazónica por debajo de los 900 m de altitud.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, Quisto-cocha, Tovar 10250; Iquitos Killip & Smith 27109.

Axonopus BeauvoisAnuales o perennes; inflorescencia compuesta de dos o más

racimos delgados digitados o subdigitados; espiguillas solitarias o alternas sobre el raquis adpresas, con la lema inferior adyas-cente al eje; espiguillas lanceoladas hasta oblongas, dorsalmente comprimidas, pequeñas; gluma superior membranácea, tan larga como la espiguilla; flor inferior reducida a lema, semejante a la gluma superior; flor superior con lema coriácea, hermafrodita.

38. Axonopus capillaris (Lamarck) ChaseDistribución: Desde Centroamérica hasta Bolivia. En el Perú

mayormente se localiza en la cuenca amazónica.


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Urochloa P. BeauvpisPlantas anuales o perennes; inflorescencia compuesta de ra-

cimos dispuestos de un eje, con las espiguillas ordenadas en una o dos hileras, cuya gluma inferior es adaxial; espiguillas aovadas hasta oblongas, obtusas o agudas; gluma inferior comúnmente más corta que la espiguilla; gluma superior tan larga como la espiguilla; lema inferior comúnmente más corta que la espiguilla; lema superior y pálea coriáceas, obtusas hasta agudas, usualmente mútica, hermafrodita.1. Cañas con nudos glabros; espiguilla de 5 mm de largo. 1. U. decumbens1’. Cañas con nudos hirsutos; espiguillas de 3,5-4 mm de largo. 2. U. arrecta

39. Urochloa decumbens (Staff) R. WebsterSin: Brachiaria decumbens Stapt

Distribución: Nativa del Africa, introducida en Sudamérica como forrajera. En el Perú se encuentra en la hoya amazónica.

Material estudiado: Loreto, entre Iquitos y Nauta, Tovar s.n.

40. Urochloa arrecta (Hack. & Scinz) Morrone & Zuloaga

Sin: Brachiaria arrecta (Drand & Schinz) Stent

Distribución: Nativa del Africa tropical, introducida en la América tropical; algo escasa en el Perú.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Padre Isla frente a Iquitos, F. Encarnación 26352.

Panicum LinnaeusAnuales o perennes; láminas foliares lineares hasta lanceoladas

o algo aovadas, comúnmente planas; inflorescencia usualmente en panoja abierta, a veces contraída hasta espiciforme; espiguillas aovadas, oblongas o elípticas, múticas, muy raramente aristu-ladas, glabras o pubescentes; gluma inferior más corta que la superior, generalmente tan larga como la espiguilla; flor inferior con lema usualmente similar a la gluma superior; flor superior hermafrodita con lema y pálea algo cartilaginosa.


1. Espiguillas subsésiles o cortamente pediceladas, unilateralmente dispuestas, en racimos espiciformes en el eje de la panoja de racimos.2. Espiguillas de 1-1.5 mm de largo; láminas foliares lineares.3. Racimos con raquis pubescente, pelos largos, blancos. 1. P. pilosum3’. Racimos con raquis glabro.4. Cañas con nudos pubescentes; lema fértil fusiforme. 2. P. polygonatum4’. Cañas con nudos glabros; lema fértil cilindráceo. 3. P. laxum2’. Espiguillas de 2-3 mm de largo; láminas foliares lanceoladas, aovado-lanceoladas u oblongo-lanceoladas.5. Espiguillas esparcidamente pubescentes; lema estéril con dos glándulas cra-teriformes en el dorso. 4. P. pulchellum5’. Espiguillas glabras, lema estéril sin glándulas. 5. P. frondescens1’. Espiguillas, en general, largamente pediceladas, (si son subsésiles la planta es perenne). Dispuestas en panojas laxa o densa, abierta o en pocas veces contraída.6. Plantas anuales. 6. P. trichoides6’. Plantas perennes.7. Lema fértil con finos surcos rugosos transversales. 7. P. maximum7’. Lema fértil de superficie lisa. 8. P. Mertensii

41. Panicum pilosum SwartzDistribución: Partes bajas de la América Tropical y Subtropi-

cal, desde México hasta Argentina. En el Perú está ampliamente difundida como maleza en la cuenca amazónica, por debajo de los 1000 m de altitud.

42. Panicum polygonatum SchraderDistribución: Desde México hasta Brasil y Paraguay. En el

Perú está ampliamente difundida en la hylea amazónica.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, cerca de Iquitos Anderson 805.

43. Panicum laxum SwartzDistribución: México, Indias occidentales hasta Brasil y

Paraguay. En el Perú se encuentra en la cuenca amazónica por debajo de los 1000 m de altitud.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos Killip & Smith 27146.

44. Panicum pulchellum RaddiDistribución: Desde México hasta Brasil. En el Perú se

encuentra en la cuenca amazónica por debajo de los 1000 m de altitud.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, alrededores de Iquitos Tovar s.n.

45. Panicum frondescens MeyerDistribución: Sur de México hasta Argentina. En el Perú

se localiza en la cuenca amazónica por debajo de los 1000 m de altitud.

Material estudiado: Iquitos y alrededores, Williams 589.

46. Panicum Trichoides SwartzDistribución: Desde México hasta Brasil. En el Perú se en-

cuentra en la parte media y baja de la cuenca amazónica.

Material estudiado: Loreto, Prov. Mayna, Iquitos Williams 7922.

47. Panicum maximum JaquinN.v. “pasto Guinea”

Distribución: Nativa del Africa tropical; naturalizada en la América tropical. En el Perú se encuentra en la cuenca amazónica por debajo de los 1000 m de altitud.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos Rimachi 5886.

48. Panicum mertensii RothDistribución: Desde Centroamérica hasta sudamerica tropi-

cal. En el Perú se encuentra en la llanura amazónica.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Padre Isla, frente a Iquitos, F. Encarnación 879.

Tribu AndropogoneaeClave para la identificación de Géneros

1. Espiguillas, por lo menos una de cada par hermafrodita. 2. Inflorescencia en rascimos apanojados, es decir, numerosos racimos situados a lo largo del eje común.

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Tovar-Serpa


3. Raquis de los racimos continuo; espiguillas desigualmente pediceladas; panoja espiciforme, blanquecina. 1. Imperata3’. Raquis de los racimos articulados, fácilmente desarticulables en la madurez; espiguillas en pares, una sésil y la otra pedicelada. 2. Saccharum2. Inflorescencia en racimos solitarios, apareados, subdigitados o fasciculados en el ápice de cada caña florífera o ramas.3. Entrenudos del raquis y pedicelos engrosados, a veces soldados, aplanados o cilíndricos, con excavaciones donde se alojan las espiguillas, lema superior mútica.4. Racimos o espigas cilindráceas, generalmente solitarias. 3. Rottboelia4’. Racimos o espigas aplanadas, fasciculadas. 4. Hemarthria3’. Entrenudos del raquis y pedicelos delgados, raramente engrosados hacia arriba y en este caso la lema superior es aristada.5. Espiguilla sésil, del par, con la flor inferior estaminal, con pálea; gluma inferior de dorso convexo. 5. Ischaemun5’. Espiguilla sésil, del par, con la flor inferior reducida a una lema sin pálea o nula; gluma inferior de dorso plano o plano-convexo. 6. Andropogon1’ Espiguillas unisexuales; las espiguillas masculinas y femeninas en inflorescen-cias separadas, o en diferentes partes de la misma inflorescencia.6. Espiguillas estaminales y pistilares en inflorescencia separadas. 7. Zea6’. Espiguillas estaminales y pistilares en porciones separadas en la misma inflorescencia. 8. Coix

Imperata CyrilloPerenne, rizomatosa; inflorescencia en panoja angosta,

espiciforme; espiguillas en pares, ambas pediceladas similares, lanceoladas hasta oblongas, cubierta por largos pelos sedosos del callo y glumas; glumas iguales o subyúgales, tan largas como la espiguilla; flor inferior estéril, reducida a lema hialina; flor superior hermafrodita, con lema hialina, mútica.

49. Imperata minutiflora HackelDistribución: Conocida solamente de Perú y Bolivia. En el

Perú se localiza en la cuenca amazónica baja.

Material estudiado; Loreto, Prov. Maynas, alrededores de Iquitos, Tovar 10257.

Saccharum LinnaeusNombre vernacular “caña de azúcar”

Planta perenne, subleñosa; inflorescencia en panoja, a menu-do grande y plumosa, con numerosos racimos desarticulables; espiguillas en pares: una sésil y otra pedicelada; espiguillas sésil con pelos largos en el callo; lema inferior entera, raramente con una corta arista; lema superior entera o bidentada, mútica y aristada; espiguilla pedicelada similar a la sésil.

50. Saccharum officinarum LinnaeusDistribución: Nativa del paleotrópico, introducida en el

Neotrópico. En el Perú se cultiva por debajo de los 2500 m de altitud.

Material estudiado: Iquitos, Tovar s.n.

Rottboelia Linnaeus f.Planta anual; inflorescencia en racimos aplanados o cilindrá-

ceos dispuestas en el ápice de las cañas; espiguillas múticas, en pares: una sésil fértil y otra pedicelada estéril, unidas en la conca-vidad del raquis articulado; espiguilla sésil con callo truncado con protuberancia central; gluma inferior oblongo-aovada, crustácea; lema estéril y fértil y pálea hialinas; espiguilla pedicelada con pedicelo soldado al entrenudo del raquis.

51. Rottboelia cochinchinensis (Loureiro) Cla-yton

Distribución: Extendida en todos los trópicos del viejo Mundo, introducida en América.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, Tovar 10246.

Hemarthria R. BrownPerenne; inflorescencia en simples racimos dorsiventral-

mente aplanados; espiguillas múticas dispuestas en pares en los nudos del raquis articulado; una sésil fértil y otra padicelada rudimentaria estéril; pedicelo engrosado y adpreso al raquis; espiguilla sésil rígida, alada hacia arriba; gluma superior a veces aristada; lema inferior estéril, lema superior fértil y pálea hialina; espiguilla pedicelada semejante a la sésil, pero de base truncada y sin callo.

52. Hemarthria altísima (Poiret) Stapf et Hubbard

Distribución: Originalmente descrito del viejo Mundo, introducida en la América tropical. En el Perú se encuentra en la parte baja de los Andes y en la región amazónica.

Material estudiado; Loreto, Prov. Maynas, Padre Isla, frente a Iquitos, Mc Daniel 22299.

Ischaemun LinnaeusPerenne, aveces anual; inflorescencia en racimos terminales o

axilares, comunmente en pares ; racimos compuestos de varios entrenudos, cada uno de los cuales lleva dos espiguillas similares; una espiguilla de cada par sésil o subsésil y la otra pedicelada, algo más pequeña; la espiguilla sésil dorsalmente comprimida, con gluma inferior aplanada rígida y a menudo con surcos transversa-les por debajo; gluma superior casi igual a la inferior; flores dos, ocultas por las glumas; flor inferior hialina, mútica, estaminal; la flor superior con lema hialina, profundamente bífida, con arista retorcida; pálea más pequeña que la lema; espiguilla pedicelada igual o más pequeña y a menudo cortamente aristada.

53. Ischaemum timorense KunthDistribución: Especie asiática, distribuida en muchos lugares

de los paises tropicales.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, alrededores de Iquitos, Tovar 10139.

Andropogon LinnaeusAnuales o perennes; inflorescencia terminal o axilar, en

racimos en pares o digitados, formando una pseudopanoja; entrenudos y pedicelos comúnmente ciliados o pilosos; espigui-llas lanceoladas dispuestas en pares: una sésil y otra pedicelada; espiguilla sésil dorsalmente comprimida, con glumas herbáceas, la inferior plana, cóncava o con un hoyuelo en el dorso; la superior aristada o mútica; flor inferior estéril reducida a lema hialina; flor superior hermafrodita con lema hialina bidentada, aristada; espiguilla pedicelada con flor inferior reducida a lema hialina, estéril, la flor superior masculina, estéril o ausente, comúnmente mútica.Inflorescencia con numerosos racimos apanojados; planta robusta, de 1-1.5 m de altura. 1. A. bicornis1’. Inflorescenia con pocos racimos largamente pedunculados, a veces subapa-nojados, laxos; plantas menores de 0.90 m de altura. 2. A. leucostachyus

139



54. Andropogon bicornis LinnaeusDistribución: Desde Sur de México hasta la Argentina. En

el Perú se localiza en la cuenca amazónica por debajo de los 1100 m de altitud.

Material estudiado; Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, Williams 10258.

55. Andropogon lencostachyus H.B.K.Distribución: Sur de México hasta Argentina

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, Tovar 10258.

Zea LinnaeusPlanta anual monoica; cañas robustas, sólidas; láminas

foliares lineares, dísticas; inflorescencia femenina axilar, una espiga simple de eje engrosado, cubierta por brácteas; espiguillas simples sésiles, estilo filiforme alargado que sale por el ápice de la inflorescencia; inflorescencia masculina terminal en racimos digitados o en panoja; las espiguillas 2-floras, en pares, una de ellas pedicelada, glumas herbáceas, suaves; flores con 3 anteras grandes.

56. Zea mays LinnaeusDistribución: Especie originaria y domesticada en dos cen-

tros: México – Mesoamérica y Andes centrales (Perú) en forma independiente.


Coix LinnaeusAnuales o perennes; Cañas huecas; inflorescencia compuesta

por dos racimos rodeados por una cúpula huesosa en la base; racimos masculinos excertos; racimos femeninos contenido en una cúpula huesosa; espiguillas masculinas en pares o triados: una pedicelada , las otras sésiles; glumas herbáceas; lemas y páleas hialinas; espiguilla femenina con glumas glabras; lema inferior menbranácea con pálea ausente, estéril; lema superior y palea membranáceas, flor femenina con los estigmas excertos de la cúpula.

57. Coix lacryma-jobi LinnaeusDistribución: Especie asiática cultivada en todos los trópicos

y subtrópicos. En el Perú se cultiva principalmente en la región amazónica, y también en la costa.

Material estudiado; Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, en cam-pos cultivados, Asplund 14803.

Familia leGuminosae (Fabaceae)Plantas con hojas compuestas; flores con estambres par-

cialmente unidos hacia la base por sus filamentos; fruto en legumbre. 1. Flores con el estilo pubescente. 2. Fruto legumbre no septado. 1. Vigna 2. Fruto legumbre septado. 2. Pachyrrhizus 1’. Flores con el estilo glabro. 3. RhynchosiaAdemás el género Faeraris.

58. Vigna luteola (Jacquin) BenthamDistribución: Propia de regiones cálidas, cosmopolita.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, Williams 8813.

59. Pachyrrhizus tuberosus (Lam.) SprengelDistribución: América tropical y subtropical. En el Perú se

ubica en la cuenca amazónica baja.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, Tovar s.n.

60. Rhynchosia minima (Linneo) DeCandolleDistribución: Ampliamente distribuida en las zonas cálidas

de la América.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, camino a Nanay, Rimachi 7069.

61. Pueraria phaseoloides (Roxburgh) Be-mtham

Nombre vernacular “kudzu”

Distribución: Introducida en el Perú, se cultiva en la región amazónica.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, alrededores de Iquitos, Rimachi 6255.

Familia malvaceae

Plantas con flores cuyos estambres están enteramente soldados por los filamentos formando una columnita; fruto esquizocárpico.

62. Pavonia geniculata CavanillesDistribución: En el Perú ampliamente difundida en la Costa,

parte baja de los Andes y en la región amazónica.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, Gentry 22165.

Familia acanthaceae

Plantas cuyas flores tienen los pétalos soldados formando un tubo alargado, angostado hacia la base, con estambres libres.

63. Blechum pyramidatum (Lama) Urban Sin.: Blechum brownii Jussieua

Distribución: En el Perú se encuentra en la Costa norte, la parte baja de los valles interandinos y en la región amazónica.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, Rimachi 517, Padre Isla, frente a Iquitos, Arévalo y Bendayan 324.

64. Justicia pectoralis Jacquin Distribución: En el territorio peruano se encuentra en la

parte baja de la cuenca amazónica.

Material estudiado: Padre Isla, frente a la ciudad de Iquitos, Revilla 32.

65. Justicia comata (Linneo) LamarkDistribución: Principalmente se encuentra en la parte baja

de la cenca amazónica.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Quistococha, Iquitos, Ayala 177.

140

Tovar-Serpa


66. Justicia laevilinguis (Nees) LindanDistribución: En el Perú se localiza en la región amazóni-

ca.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, Rimachi 7050.

Familia amaranthaceae

Plantas con flores pequeñas, comúnmente reunidas en glo-mérulos, cuyos estambres están libres, sueltos.

67. Alternanthera lehmanii HierohymusDistribución: En el Perú se localiza en la parte baja de los

valles interandinos y en la región amazónica.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Padre Isla, frente a la ciudad de Iquitos, Tovar s.n.

68. Alternanthera ramosissima (Martius) Ward.Distribución: En el Perú principalmente se encuentra en la

región amazónica.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, Padre Isla, frente a la ciudad de Iquitos, McDaniel 25385.

69. Chamisoa altissima (Mart.) H.B.K.Distribución: En el Perú se encuentra principalmente en la

hoya amazónica y partes bajas de los Andes.

Material estudiado: Loreto, Prov. Maynas, Iquitos, Padre Isla, frente a la ciudad de Iquitos, N. Jaramillo 8.

AgradecimientosExpreso mis agradecimientos al Consejo Superior de Inves-

tigaciones de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, por el apoyo económico recibido a través del Proyecto de Inves-tigaciones del ICBAR en la Facultad de Ciencias Biológicas en el año de 2006 (Proyecto Nº 061001081); asimismo extiendo mis reconocimientos, por las facilidades proporcionadas por el Herbario San Marcos (USM) y el Herbario de la Universidad de la Amazonía Peruana (UNAP) de Iquitos.

Literatura citadaMacbride, J. F. 1936. Flora of Peru. Publ. Field Mus. Hist. Nat., Bot.

Ser. 13(Part 3): 428—486. Macbride, J. F. 1948. Leguminosae. Flora of Peru, Field Mus. Nat.

Hist., Bot. Ser. 13(Part III, 1): 3—506.Tovar, O. 1993. Las Gramíneas (Poaceae) del Perú. Ruizia 13:

1—480.Tovar, O. 2005. Estudio Florístico de los Pastizales de la Costa Norte

del Perú. Rev. peru. biol. 12(3): 397- 416

141

cotylophoron cotylophorum en bovinos de Loreto



Presencia de Cotylophoron cotylophorum (Trematoda, Taramphisto-midae) en bovinos de Loreto, Perú

Nofre Sánchez P.¹ , Manuel Tantalean V.², Amanda Chávez³ y Alfredo Soto O.4

Report of Cotylophoron cotylophorum (Trematoda, Taramphistomidae) in bovine from Loreto, Peru

1. Instituto Veterinario de Inves-tigaciones Tropicales y de Altura -IVITA-Iquitos, Facultad de Me-dicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Email Nofre Sánchez : [email protected]

2. Laboratorio de Parasitología. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad Peruana Cayetano Heredia. Lima, Perú. Email Manuel Tantaleán: mtanta-leá[email protected]

3. Laboratorio parasitología, Fa-cultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

4. Servicio Nacional de Sanidad Agraria SENASA –LORETO-Perú

NOTA CIENTÍFICA

ResumenLa paranfistomosis es una infección ocasionada por trematodes pertenecientes al suborden Paramphistomata, algunas de estas especies son parásitos del rúmen y retículo de rumiantes. Uno de los trematodos más fre-cuentes en todo el mundo es el Cotylophoron que afecta a rumiantes domésticos y silvestres, especialmente a vacas, ovejas, cabras y búfalos especialmente en regiones tropicales y subtropicales. Se realizó la evaluación parasitaria a 61 ejemplares de ganado bovino aparentemente sanos (42 hembras adultos y 19 menores de un año), manejados al pastoreo, en un fundo ganadero ubicado en la cuenca del río Nanay –Iquitos. Las heces fueron obtenidas mediante palpación rectal y procesada mediante el método Dennis modificado. Dos vacas fueron sacrificadas para obtener parásitos adultos. Los resultados indican la presencia de Cotylophoron cotylo-phorum (Fischoeder, 1901) Stiles & goldeberger, 1910 en los animales estudiados y es un nuevo registro para el Perú, encontrando porcentajes de infección de 62 y 53% en adultos y terneros respectivamente. El rango de la carga parasitaria (huevo/gramo de heces) en adultos fue 1—44 y 1—55 en animales menores de un año. El estudio revela la existencia del trematodo en un grupo de ganado cruzado manejados al pastoreo, aunque se desconoce los efectos negativos que podría estar causando en la reducida ganadería amazónica.

Palabras claves: rumiantes, trematode, Cotylophoron, ganado bovino.

AbstractThe paramfistomosis is an infection caused by a trematode belonging to the sub order Paramphistomata, some their species are parasitics of the rumen and reticulo of ruminant. One of the most frequent trematodos in the world is Cotylophoron, it affects to domestic and wild ruminant, especially cows, sheep, goats and buffalos in tropical and subtropical regions. We evaluate the parasitism in 61 specimens of apparently healthy cattle (42 adult females and 19 under one year), fed with wild pastures on a farm located on the Nanay River Basin, Iquitos. The samples of fresh grounds were obtained by means of rectal palpation and processed by means of the method of Dennis modified. Two cows were sacrificed to collect mature parasites. The results indicate the presence of Cotylophoron cotylophorum (Fischoeder, 1901) Stiles & goldeberger, 1910, in the studied animals, which is a new record from Peru, being percentages of 62 and 53% respectively in adults and calves. The range of the parasitic load (egg/grams of grounds) in adults was 1—44 and 1—55 in animals smaller than one year. The study reveals the existence of the trematodo in a group of livestock crusader managed to the shepherding, although one ignores the negative effects that it could be causing in the reduced Amazon cattle raising.

Keywords: ruminants, catlle, trematode, Cotylophoron, parasitic.

La paranfistomosis es un parasitismo ocasionado por trematodes perteneciente al suborden Paramphistomata, fa-milia Paramphistomidae (Yumaguti, 1971). Esta familia está constituida por una variedad de géneros y especies difíciles de identificar (Mage et al. 2002) que son causantes de enfermedades en diversos animales de los trópicos y subtrópicos como ovinos, bovinos, caprinos y rumiantes no domésticos. Los bovinos jóvenes de más de un año de edad son los más afectados. En el desarrollo del ciclo biológico del parásito interviene como hospedero intermediario un caracol acuático de las familias Planorbidae o Lymnaeidae (Müller et al. 1992). Esta parasitosis es conocida como “fasciolosis intestinal”, “fasciolosis gástrica” y está considerada como una enfermedad grave en bovinos en Estados Unidos, Australia e India. En la india, la Republica de Sudáfrica y Australia, la mortalidad puede llegar hasta el 80 o el 96% de los animales afectados. Los paranfistomos como Paramphistomum y Cotylophoron producen grandes pérdidas económicas al disminuir la conversión alimenticia, pérdida de peso corporal y baja la producción de leche (Kathoon et al. 2003). El bovino se infecta cuando ingieren las metacercarias durante el consumo del pasto. Este parásito en su forma adulta se ubica en el preestómago y no se consideran patógenas; sin embargo, los estadios inmaduros al migrar en el duodeno y el íleon causan enteritis grave, produciendo necrosis y hemorragia

(Dube et al. 2003, Singh y Lakra 1971). La pérdida de proteína hacia el intestino junto con la pérdida del apetito parece ser la consecuencia fisiopatológica más importante. Histológicamente, produce inflamación catarral y hemorragia generalizada en duo-deno y del yeyuno, con destrucción de las glándulas intestinales, degeneración de los nódulos linfáticos asociados y otros órganos durante la migración. Estas lesiones van acompañadas de anemia, hipotroteinemia, edema y emaciación. Kathoon et al. (2003) describen un severo daño hepático e hiperplasia del conducto biliar en búfalos causado por Paramphistomun cervi.

Debido a que la paranfistomosis es una parasitosis poco conocida en el Perú, con escasa información y subestimada importancia, es que en el presente trabajo se da a conocer la presencia de Cotylophoron cotylophorum (Fischoeder, 1901) Stiles & Goldgerger, 1910, un paranfistómido no registrado en Perú pero presente en un predio ganadero en Iquitos, ciudad que cuenta con los factores epidemiológicos(clima, hospedero intermediario y huésped) para el desarrollo y posible incremento como ha ocurrido con otro tremátode semejante (Mage et al. 2002).

En enero de 2005 se colectaron muestras de heces de 42 vacas cruzadas y 19 terneros menores de un año de edad (7 hembras: 12 machos) del fundo Santo Rosa (Iquitos) con la finalidad de


142

Sánchez et al.


identificar la presencia de huevos del tremátode de la familia Paramphistomidae; además, se beneficiaron 2 animales adultos del grupo muestreado con el fin de obtener los parásitos adul-tos. Las muestras fecales fueron colectadas mediante palpación rectal; la identificación de los huevos se hizo por morfometría y micrometría y para la cuantificación de los mismos se aplicó el método de Dennis modificado (Ueno y Goncalvez 1998). Los trematodos adultos fueron colectados y preservados en formol al 10% y posteriormente aplanados y coloreados con acetocar-mín de Semichon para su identificación, de acuerdo a técnicas convencionales y mediante cortes.

El fundo Santo Rosa se encuentra en el caserío San Pablo de Cuyana, distrito de San Juan Bautista Maynas- Loreto, cuya área geográfica forma parte de la cuenca del río Nanay, localizado en el llano amazónico, área no inundable, que se encuentra a 102 m de altitud; presenta un relieve irregular con presencia de peque-ñas quebradas que desembocan en el río Nanay. La temperatura media y máxima 28 y 34,2 ºC. Los valores de humedad relativa mínima y máxima promedio 67 y 97%. La precipitación pluvial total promedio mensual 178 a 284 mm. El sistema de manejo es extensivo, utilizando para la alimentación forraje introducido (Brachiaria sp. y Brisanta sp.) para la alimentación.

Los exámenes efectuados revelan la presencia de Cotylophoron cotylophorum, un trematode Paramphistomidae sin registro en nuestro país, pero conocido en otros paises sudamericanos (Pino y Morales 1982, Racioppi et al. 1994). Esta observación es concordante con la literatura consultada identificando a esta especie como una de las más frecuentes en todo el mundo.

De los grupos muestreados el 47 % de los animales meno-res de 1 año y el 62% de los adultos estaban infectados. Estos resultados coinciden con diversos autores quienes advierten que esta enfermedad puede afectar a cualquier individuo de las distintas especies, aunque los bovinos jóvenes de más de un año de edad se encuentran especialmente expuestos. La infección en los animales menores de un año registra menor porcentaje que la de adultos, resultado que probablemente esté dado por el periodo de prepatencia del trematodo y el momento que el animal adquiere la infección. La carga parasitaria (huevo/gramo de heces) registrada es baja, encontrando entre 1 a 44 huevos en adultos y de 1 a 55 en menores de un año.

Por ser la paramfistomosis una parasitosis de importancia en la ganadería, se recomienda ampliar los estudios de casos clínicos y de prevalencia para conocer el papel que podría estar jugando en nuestra pequeña población ganadera de Loreto. Asimismo, la identificación del huésped intermediario es de vital necesidad para establecer un programa de control.

AgradecimientosA la familia Vela Reátegui, propietarios del fundo Santa

Rosa, por facilitarnos las muestras de estudio y su gran interés de conocer esta parasitosis.

Literatura citadaDube S., A. Obiamiwe & S. Aisen. 2003. Studies on the genus Coty-2003. Studies on the genus Coty-

lophoron Fischoeder, 1901 (Paramphistomidae), recovered from nigerian cattle. Folia veterinaria 47: 42-47.

Khatoon N., B. Mujib & S. Mirza. 2003. Histological changes in the liver of buffaloes by digenetic tremátode Paramphis-tomun cervi. Pakistan journal of biological sciences 6(17): 1540-1543.

Mage C., H. Bourgne, J-M. Toullieu, D. Rondelaud & G. Etdreyfuss. 2002. Fasciola hepatica and Paramphistomum daubneyi: changes in prevalences o natural infections in cattle and in Lymnaea truncatula from central France. Vet. res., 33: 439-447.

Müller G. S., I.M. Lara & P. B Ribeiro. 1992. Infecção natural e expe-rimental de Depanotrema kermatoides (planorbidae) com Paranphistomum sp. (Fischoeder, 1901) no-Rio Grande do Sul, Brasil. Rev. Brasil. Parasitol. Vet. 1:23-26.

Pino L. & G. Morales. 1982. Lymnaea cubensis Pfeiffer, 1839 hospedero intermediario de Cotylophoron cotylophorum (Fischoeder, 1901) Stiles & Goldgerger, 1910 en condicio-nes naturales. Acta Cient. Venezolana 33:57-60.

Racioppi O., O.J. Lombardero & R.A. Moriena. 1994. Cotylophoron cotylophorum (Fischoeder, 1901) (Trematoda, Paramphis-tomidae) nuevo parasito para la Argentina, Rev. Med. Vet. (Bs. Aires), 75:228-229.

Singh, D. & P.Lakra. 1971. Pathologic changes in naturally occur-Pathologic changes in naturally occur-ring cotylophoron cotylophorum infection in cattle. Am. J. Vet. Res. 32: 659-663.

Ueno H. & C. Gonçalves. 1998. Manual para diagnóstico das hel-Manual para diagnóstico das hel-mintotes de ruminantes. 4ª ed. p 56-57. Japan internacional cooperation agency.

(continúación...)

125 Hongos filamentosos con actividades ligninolíticas aislados de Calamagrostis nitidula Pilg. Lignin-degrading filamentous fungi isolated from Calamagrostis nitidula Pilg. Janet Laura y Pedro Castellanos129 Viscachataenia quadrata Denegri, Dopchiz, Elissondo & Beveridge, 2003 (Cestoda: Anoplocephalidae) en el Perú Viscachataenia quadrata Denegri, Dopchiz, Elissondo & Beveridge, 2003 (Cestoda: Anoplocephalidae) in Peru Manuel Tantaleán, Lidia Sánchez y Patricia Salízar131 Notas sobre las especies de los pastizales entre Iquitos y Nauta, Loreto, Perú Notes on the grasslands species between Iquitos and Nauta, Loreto, Peru Oscar Tovar-Serpa141 Presencia de Cotylophoron cotylophorum (Trematoda, Taramphistomidae) en bovinos de Loreto, Perú Report of Cotylophoron cotylophorum (Trematoda, Taramphistomidae) in bovine from Loreto, Peru Nofre Sánchez P. , Manuel Tantalean V., Amanda Chávez y Alfredo Soto O.

(Continúa...)

Revista PeRuana de Biología

Volumen 16 Agosto, 2009 Número 1Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837 I Semestre

ContenidoEditorial3 Respondiendo preguntas Answering questions Leonardo Romero Trabajos originales5 Diversidad y endemismo de los mamíferos del Perú Diversity and endemism of Peruvian mammals Víctor Pacheco, Richard Cadenillas, Edith Salas, Carlos Tello y Horacio Zeballos33 Nuevos registros de peces costeros tropicales para el Perú New records of coastal tropical fish in Peru Yuri Hooker M.43 Relaciones filogenéticas entre telmatobiinidos (Anura, Ceratophryidae, Telmatobiinae) de los Andes centrales basado en la morfología de los estados larval y adultos Phylogenetic relationships between telmatobiinids (Anura, Ceratophryidae, Telmatobiinae) of central Andes based on morphology of larval and adult stages César Aguilar y Niels Valencia51 Posición evolutiva de caracoles terrestres peruanos (Orthalicidae) entre los Stylommatophora (Mollusca: Gastropoda) Evolutionary position of Peruvian land snails (Orthalicidae) among Stylommatophora (Mollusca: Gastropoda) Jorge Ramirez, Rina Ramírez, Pedro Romero, Ana Chumbe, Pablo Ramírez57 Cestodos de quirópteros del Parque Nacional Cerros de Amotape, Tumbes, Perú Cestodes of bats from the National Park Cerros de Amotape, Tumbes, Peru Marina Vargas C., Rosa Martínez R. y Manuel Tantaleán V.61 Histología del ovario y ciclo reproductivo de Columbina picui (Temminck, 1813) (Aves: Columbidae) en Córdoba, Argentina Ovarian histology and reproductive cycle of Columbina picui (Temminck,1813) (Aves: Columbidae) from Córdoba, Argentina Elsa Inés Altamirano, Mirian Bulfon y Noemí Bee de Speroni67 Aspectos ecológicos y sostenibilidad de la caza del majás (Cuniculus paca) en la cuenca del río Itaya, Amazonía peruana Ecological aspects and hunting sustainability of paca (Cuniculus paca) in the Itaya river basin, Peruvian Amazonia Rolando Aquino; Deyber Gil y Etersit Pezo73 Efecto de la tala de Podocarpus glomeratus (Podocarpaceae) sobre la estructura de un bosque de neblina en los Andes (Cochabamba, Bolivia) Effects of felling Podocarpus glomeratus (Podocarpaceae) on the structure of Andean cloud forest (Cochabamba, Bolivia) Ariel Isaías Ayma-Romay y Elsa Padilla-Barroso81 Diversidad, composición y estructura de un hábitat altamente amenazado: los bosques estacionalmente secos de Tarapoto, Perú Diversity, composition, and structure of a highly endangered habitat: the seasonally dry forests of Tarapoto, Peru Roosevelt García-Villacorta93 Skeletonema potamos (Bacillariophyta) in Patos Lagoon, southern Brazil: Taxonomy and distribution Skeletonema potamos (Bacillariophyta) en la Laguna dos Patos, sur del Brasil: Taxonomía y distribución Lezilda Carvalho Torgan, Vanessa Becker and Cristiane Bahi dos Santos97 Actividad antibacteriana y antifúngica de extractos de algas marinas venezolanas Antibacterial and antifungal activity from extracts of Venezuelan marine algae Nurby Ríos, Gerardo Medina, José Jiménez, Carlos Yánez, Maria Y. García, Maria L. Di Bernardo y Maria Gualtieri101 Initial intracellular proteome profile of Aspergillus niger biofilms Perfil inicial del proteoma intracelular de biopelículas de Aspergillus niger Gretty K. Villena, Lavanya Venkatesh, Akihiro Yamazaki, Shinji Tsuyumu and Marcel Gutiérrez-Correa109 Construcción de un vector para la integración cromosomal de un gen de fitasa de Bacillus licheniformis Construction of a vector for stable chromosomal integration of a Bacillus licheniformis phytase gene Maria Teresa Fernández, Hilda Rodríguez, Tania Gonzalez y Isabel Goire115 Polihidroxialcanoatos en actinomicetos nativos de suelos colombianos Polyhydroxyalkanoate of Actinomycetes native from Colombian soils Marcela Franco-Correa, David Gómez-Méndez, Nicolás Castro-Medina y Marcela Rendón-RuizNotas científicas119 New record of nuptial gift observed in Trechalea amazonica (Araneae, Lycosoidea, Trechaleidae) Primer registro de un regalo nupcial en Trechalea amazonica (Araneae, Lycosoidea, Trechaleidae) Estevam Luís Cruz da Silva and Arno Antonio Lise121 Parasitismo natural por Synhimantus (Dispharynx) nasuta (Nematoda: Acuariidae) en Pavo real (Pavo cristatus) en cautiverio Natural parasitism by Synhimantus (Dispharynx) nasuta (Nematoda: Acuariidae) in captive Common Peafowl (Pavo cristatus) Luis A. Gómez-Puerta, Marco A. Enciso y Gianmarco Rojas

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